Balance Endógeno de Fotoasimilados y Hormonas Sobre La Generación Del Rendimiento

Dr.
Adalberto Di Benedetto Ctedra de Floricultura (FA-UBA)
BALANCE ENDGENO DE FOTOASIMILADOS Y HORMONAS SOBRE LA GENERACIN DEL RENDIMIENTO*

Las plantas superiores muestran, inicialmente, tanto una baja rea foliar total como una baja tasa de expansin foliar, aunque el tamao de cada hoja se incrementa y la duracin del plastocrono se reduce a medida que crece el tamao de la planta. La capacidad fotosinttica de la hoja depende de la edad de la misma y, a medida que la planta crece, la estructura del canopeo modifica el micro ambiente cercano a la hoja. La acumulacin de carbono y nutrientes en las nuevas hojas expandidas es una inversin especialmente importante ya que permite un crecimiento exponencial de la planta. El beneficio que una hoja en particular le brinda a la planta es el incremento marginal de carbono por encima de los costos energticos de construccin, mantenimiento y proteccin de la misma. Tanto la expansin como el envejecimiento de una hoja siguen secuencias de eventos predecibles que involucran cambios en los costos y ganancia de carbono (Pearcy et al., 1987). Durante las etapas iniciales de expansin foliar, cuando la capacidad fotosinttica de la misma es baja, las hojas importan la mayor parte del carbono necesario para sostener las altas tasas de respiracin de crecimiento y mantenimiento. La mxima capacidad fotosinttica se alcanza en el momento de la mxima expansin de la hoja. Finalmente, durante la senescencia, la fijacin de carbono fotosinttico declina y el nitrgeno es movilizado antes que la hoja abscinda. A medida que la capacidad fotosinttica total se incrementa, pequeos cambios en la inversin de cada hoja individual determinan importantes cambios en el tamao final de la planta. Se ha indicado que existe una estrecha coordinacin entre el crecimiento del tallo y las races controlados por seales de origen hormonal generados en el sistema radical: un incremento en el crecimiento radical es seguido por un incremento en la sntesis de citocininas (OHare & Turnbull, 2004). Por otro lado, cuando las races de plantas que crecen en contenedores de tamao reducido alcanzan la base de la maceta, sta se dobla y enrosca alrededor de la misma. Luego del trasplante, es posible observar una restriccin similar al crecimiento radical cuando, semanas despus, el nuevo sistema radical adventicio alcanza la misma situacin. Este efecto general, ha sido asociado recientemente (Di Benedetto & Klasman, 2004; Rattin et al., 2006;) como un estmulo externo captado por la raz y traducido al resto de la planta a travs de una reduccin en el tamao de la parte area mediante un cambio en el suministro de citocininas como ha sido sugerido por otros autores (Neuman et al., 1990; Yamashaki et al., 1994). Bajo condiciones de cultivo intensivo donde la oferta hdrica, nutricional y la interaccin con plagas y enfermedades no son factores limitantes, la acumulacin de biomasa es un mecanismo complejo que involucra la oferta ambiental (temperatura, radiacin PAR) as como cambios en el funcionamiento del metabolismo de la planta a lo largo del ciclo de produccin comercial. La Figura 1 intenta esquematizar las relaciones causales entre los mismos.
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adaptado de Di Benedetto, A.; J. Tognetti and C. Galmarini (2010): Biomass production in ornamental foliage plants: Crop productivity and mechanisms associated to exogenous cytokinin supply. Argentinean Plant Science and Biotechnology I. The Americas Journal of Plant Science & Biotechnology (en prensa).
Dr. Adalberto Di Benedetto Ctedra de Floricultura (FA-UBA)
Produccin de Biomasa Area
Aparicin de Hojas
Expansin Foliar
Tallos
Auxinas
Citocininas
Particin de Fotoasimilados
Produccin de Fotoasimilados
Races
Intensidad de luz
Temperatura
Figura 1: Procesos de control asociados con la produccin de biomasa area en hortalizas de hoja y la relacin que existe entre ellos.
Existen evidencias que las citocininas son sustancias sintetizadas por la raz y transportadas a travs del xilema a los tallos donde ejercen una decisiva influencia sobre el crecimiento y la capacidad fotosinttica de la biomasa area (Itai & Birnbaum, 1996). La conclusin que las citocininas producidas por el sistema radical son parte de un mecanismo de percepcin del ambiente edfico a travs del cual la planta regula la relacin parte area/races, se apoya en un nmero significativo de resultados experimentales (Mok & Mok, 2001; Haberer & Kieber, 2002; Howell et al., 2003; Dodd, 2005; Rashotte et al., 2005; Glover et al., 2008). Por otro lado, el suministro exgeno de citocininas favorece la ramificacin y crecimiento de tallos y tiende a incrementar especialmente la biomasa fotosintetizante (Di Benedetto et al., 2010).
1. APARICIN DE HOJAS Las hojas se inician secuencialmente a partir de modelos precisamente ordenados durante la fase vegetativa de un tallo en el meristema apical que se mantiene como una unidad organizada de clulas con tasas de crecimiento an no determinadas (Aida & Tasaka, 2006). Las hojas se originan con relativa uniformidad a partir de zonas de crecimiento que, con posterioridad, muestran modelos de divisin y elongacin divergentes. Durante la fase monopodial, a medida que se incrementa el tamao foliar, la duracin del plastocrono disminuye. La aplicacin de citocininas puede promover la expansin foliar (Hayes, 1978; Goodwin, 1978; Doerner, 2007). Es posible modificar la tasa de aparicin de hojas durante la fase de propagacin en bandejas multiceldas con el asperjado de citocininas exgenas independientemente del tamao de celda utilizada (Di Matteo et al., 2008).
2. EXPANSIN DE HOJAS La capacidad fotosinttica de una hoja madura est determinada por el tamao y la actividad metablica de la misma. Ambos aspectos son influidos por un amplio nmero de factores entre los que se incluyen los ambientales (temperatura, intensidad y calidad de luz) y los endgenos (edad de la planta y suministro de fotoasimilados). Sin embargo, es poco lo que se conoce acerca de la modulacin del desarrollo foliar en especies hortcolas bajo cultivo intensivo. Existen ejemplos bien documentados que relacionan los cambios fisiolgicos con el tamao del individuo en animales, pero los resultados en plantas superiores son contradictorios (Di Benedetto & Cogliatti, 1990b; Donovan & Ehleringer, 1991; 1992; Soyza et al., 1996; Di Benedetto et al., 2005). Dado que a medida que la fotosntesis neta de la planta se incrementa, los cambios en el tamao foliar y la tasa de crecimiento pueden ser atribuidos a una mayor disponibilidad de fotoasimilados (Pearcy et al., 1987). La particin de carbono entre la biomasa area expandida y el crecimiento de los tejidos no fotosintticos generalmente se incrementa con la edad del individuo (Schulze, 1982). La sugerencia que el tamao de la planta podra estar asociada con la distribucin de fotoasimilados se apoya en el hecho que la particin hacia los rganos
fotosintticos estara correlacionada con la capacidad de dispersin (Abrahamson, 1975; Hartnett & Bazzaz, 1983; Brewer et al., 1998). La morfognesis foliar es controlada por la integracin de programas genticos endgenos y respuestas a estmulos exgenos. La hoja es un buen material para estudios morfogenticos ya que las respuestas se reflejan en cambios en la forma de la misma. El control temprano de la forma de la hoja se basa en modificar la tasa de iniciacin foliar en el meristema apical del tallo, las tasas y planos de divisin celular y la diferenciacin de las clulas. La forma final de la hoja involucra la coordinacin de las tasas de divisin, de alargamiento y de diferenciacin de clulas. Estudios genticos recientes han revelado un mecanismo diferente que juega un rol importante en la regulacin de la iniciacin de la forma de la hoja: el control de la expresin espacial y temporal por micro RNA y muerte programada de clulas (Kim, 2006). Se ha descrito una conexin entre la funcin de las auxinas y las citocininas y el sistema que gobierna el factor de trascripcin involucrado en la iniciacin foliar. Se ha sugerido tambin la existencia de una cascada de estadios regulatorios sucesivos basados en el RNA que facilita la delimitacin de los tipos de clulas comprimiendo la epidermis superior e inferior. La regulacin del crecimiento celular emerge como un componente crucial de la determinacin de la forma de la hoja con un factor de trascripcin que jugara un rol clave en este proceso. La evolucin del la regulacin cis de los genes involucrados en el desarrollo se ha identificado como un proceso que contribuye probablemente a la diversificacin de la forma de la hoja (Barkoulas et al., 2007). La morfognesis de la forma de la hoja y la formacin del sistema vascular principal son temporalmente coordinadas durante el desarrollo foliar. El anlisis de fenotipos mutantes soporta el rol de un signo transmitido por las auxinas en el modelo de formacin del sistema vascular e indica que la forma de la hoja y la distribucin de vasos conductores se hallan acoplados durante el desarrollo de una hoja. Los otros dos mecanismos que pueden contribuir a la regulacin de estos procesos son: un sistema de difusin-reaccin y la transmisin a largas distancias de la informacin por parte de macromolculas tales como las citocininas (Dengler & Kang, 2001). El desarrollo foliar est caracterizado por cambios profundos en su morfologa y anatoma, producto de la expansin y crecimiento diferencial de clulas y tejidos que determinan la formacin de espacios intercelulares y distribucin de tejidos asociados con el funcionamiento fotosinttico de la hoja (Maksymowych, 1973). El ambiente lumnico en el que crece la planta tiene una influencia crtica sobre los cambios anatmicos de las hojas (Perry et al., 1986); los cambios en el tamao de las hojas bajo condiciones umbrosas estn asociados con un menor espesor foliar y un incremento en la proporcin de espacios intercelulares. Aunque se sabe que las hormonas afectan los procesos de crecimiento y desarrollo, slo recientemente se ha comenzado a entender que una parte de sus efectos son consecuencia de la modulacin del potencial de crecimiento celular (Pozo et al., 2005; Chuan et al., 2007). La dificultad para entender cabalmente la influencia de las hormonas vegetales sobre el control del ciclo celular est asociada con la respuesta especfica en diferentes estadios de crecimiento celular y la participacin de las hormonas involucradas en diferentes vas metablicas. Como una complicacin
adicional, la mayor parte de los resultados disponibles derivan de estudios donde se han usado aplicaciones exgenas de hormonas que pueden alterar los niveles endgenos de las mismas. El espesor foliar es el resultado de cambios tanto en el nmero de capas celulares como en el tamao de cada clula. Tanto el espesor foliar como el rea foliar especfica (un parmetro estrechamente correlacionado con el anterior) pueden ser modificados por la aplicacin exgena de citocininas. Se ha propuesto que las citocininas promueven la tasa de expansin del parnquima, prolongan la duracin del alargamiento celular y promueven la tasa de alargamiento celular (Kyozuka, 2007; Hamada et al., 2008). Ronzhina (2003) ha demostrado que la aplicacin de citocininas promueve la expansin de las clulas del mesfilo; en las hojas en expansin, el asperjado con 6bencilaminopurina (BAP) promueve la divisin celular mientras que en hojas expandidas, promueve la expansin celular. Durante la formacin de la hoja, las citocininas deben incrementar la velocidad de divisin de clulas para obtener el nmero requerido para un tamao foliar especfico. Goldstein & Chory (2008) han sugerido que las clulas epidrmicas promueven o restringen el crecimiento de los tallos transportando seales (fsicas o qumicas) que actan sobre el crecimiento de las capas internas de las hojas. El meristema apical vegetativo determina la arquitectura externa y el modelo de distribucin interna de biomasa as como mantiene la poblacin de clulas del domo vegetativo. La arquitectura interna tridimensional del sistema vascular se corresponde estrechamente con la distribucin externa de rganos laterales o filotaxis. La estrecha correlacin entre la filotaxis y el sistema vascular presente en rganos maduros se fija durante los primeros estadios de crecimiento (Dengler, 2006). Las citocininas inducen la formacin de elementos de floema (Mahonen et al., 2006). Los experimentos desarrollados en cotiledones aislados de pepino (Cucurbita pepo L.) han demostrado que la aplicacin exgena de BAP puede inducir la formacin de nuevas nervaduras foliares. En hojas de poroto (Phaseolus sp. L.), el mismo tratamiento incrementa la extensin del mesfilo a travs de un aumento en la tasa de divisin y expansin de clulas; la aplicacin exgena de citocininas contribuye al crecimiento de las clulas del mesfilo y la lignificacin de los tejidos que aportan resistencia mecnica a la hoja (Chernyadev, 2005).
3. PRODUCCIN DE FOTOASIMILADOS El valor de una hoja est relacionado con su contribucin de fotoasimilados a partir del funcionamiento fotosinttico, mientras que el costo de producir la misma es la inversin que la planta hace en carbono, nitrgeno y dems elementos para su construccin y sostenimiento hasta que la misma alcanza un intercambio neto de carbono positivo (Noguchi et al., 2001). Se ha sugerido que las hojas de larga vida til, como lo son las de especies ornamentales umbrfilas, requieren mayores costos de construccin porque necesitan una mayor inversin en compuestos estructurales (Oikawa et al., 2004) y defensivos (Seilaniantz et al., 2007). Algunos estudios apoyan esa hiptesis (Merino, 1987) mientras que otros no (Merino et al., 1987). Williams et al. (1989) mostraron que la produccin de hojas de vida prolongada no se correlacionaba
con los costos de construccin sino con la relacin costos de produccin-ganancia diaria de carbono. Esta relacin se asume como un indicador del tiempo que la planta necesita para recuperar los productos requeridos para la expansin de una nueva hoja. Los costos foliares por unidad de masa se encontraron inversamente correlacionados con el tamao foliar, quizs como resultado de una mayor proporcin de epidermis y cutcula en hojas de menor tamao. Es posible que las plantas asperjadas con citocininas modifiquen sus costos de construccin pero no existen datos documentados hasta el momento. Para la mayor parte de las especies creciendo bajo invernaderos, la estimacin de sus tasas de crecimiento basadas en mediciones de fotosntesis durante cortos perodos de tiempo ha sido una tarea difcil (Zelitch, 1982). La capacidad fotosinttica de una hoja cambia con su edad; generalmente aumenta hasta alcanzar un valor mximo y luego declina; por otro lado, a medida que la planta crece, la estructura del canopeo modifica el ambiente que rodea a la hoja. Otro de los problemas relacionados con las comparaciones fotosintticas ante cambios en la morfologa foliar est en determinar una base vlida para expresar la tasa fotosinttica. Araus et al. (1986) han indicado que diferencias en la tasa fotosinttica mxima entre especies se ajustan mejor cuando se expresan sobre una base de contenido de clorofila en vez de rea foliar. Una de las explicaciones de estos resultados entre tamao foliar y capacidad fotosinttica (expresada sobre una base de rea foliar o contenido de clorofila) es que los genotipos con hojas grandes, como lo son las especies ornamentales de follaje, pueden generar un severo sombreado mutuo a lo largo del tallo vertical sobre el que se hallan expandidas. La tasa de crecimiento de una planta es siempre controlada por el balance entre fuentes y destinos. La fuente est compuesta por las hojas con capacidad fotosinttica positiva mientras que los destinos son los diferentes rganos en crecimiento. La disminucin de la duracin del plastocrono con el tiempo significa que las fuentes aumentan en mayor proporcin que los destinos (Dufour & Guerin, 2003). A medida que aumenta el tamao del contenedor pretrasplante, mayor es la tasa fotosinttica durante el ciclo de produccin en lechuga (Grigoli & Di Benedetto, 2008). El asperjado con citocininas durante la fase de propagacin incrementa la fijacin fotosinttica de fotoasimilados por unidad de rea y tiempo. La eficiencia de absorcin de la luz incidente sobre una hoja se halla directamente asociada con el contenido de clorofila por unidad de rea. Sobre una base de peso fresco, las plantas umbrfilas tienen un mayor contenido de clorofila pero una menor actividad enzimtica (Rubisco) que las plantas helifilas. Esto es importante ya que sostiene la hiptesis que, en las plantas umbrfilas, la inversin en estructuras fotosintticas es mayor que en los sistemas de fijacin de carbono. Las citocininas se hallan tambin involucradas en los complejos clorofila-protenas (Flores & Tobin, 1988); una reduccin en el suministro de citocininas reducira la formacin de dichos complejos (Pons & Bergkotte, 1996). Sin embargo, la concentracin de clorofila dentro de un invernculo comercial no debera ser un factor limitante para el proceso fotosinttico en especies umbrfilas ornamentales.
Aunque se acepta que las citocininas producidas por el sistema radical juegan un rol importante en la sntesis y mantenimiento de la clorofila y que afectan el desarrollo del cloroplasto y el metabolismo (Van Staden et al., 1994) y que las citocininas se hallan involucradas en la regulacin de la divisin celular y de cloroplastos en especies helifilas (Kulaeva & Prokoptseva, 2004).
4. PARTICIN DE FOTOASIMILADOS La distribucin de la biomasa entre diferentes rganos no es fija (Gerry & Wilson, 1995) sino que es afectada por el ambiente, el hbito de crecimiento y las expectativas de vida de la planta. Se ha sugerido que una estrategia para mejorar el comportamiento competitivo (Harnett & Bazzaz, 1983) es almacenar una fraccin mayor de los fotoasimilados producidos en las races (Brewer et al., 1998). Mientras que la capacidad de almacenar recursos provee los sustratos (principalmente carbono y nitrgeno) requeridos para sostener el crecimiento del vegetal, es la distribucin de esos recursos a nivel de individuo, lo que determina la tasa de crecimiento y el tamao final alcanzado. Las citocininas pueden cambiar la particin de fotoasimilados en especies helifilas (Di Matteo, 2009; Grigoli & Di Benedetto, 2008; Pardo, 2009) pero el suministro de carbohidratos afecta tambin la regulacin del crecimiento de la planta (Liscova et al., 2006). La ventaja ecolgica de una alta tasa de crecimiento relativo parece clara: un rpido crecimiento permite la ocupacin de un espacio amplio, lo cual es ventajoso en situaciones altamente competitivas. Una alta tasa tambin facilita una rpida finalizacin del ciclo biolgico en especies anuales (Poorter, 1989). Reich et al. (1998) han sugerido que el rea foliar especfica (SLA), la tasa de asimilacin neta (NAR) y la tasa de crecimiento relativo (RGR) se hallan estrechamente asociadas con la variacin en la historia previa de la planta y que los cambios en la estructura de las hojas y races influyen fuertemente sobre el patrn de RGR entre las plantas y el ambiente lumnico a travs de cambios en la particin de biomasa. Los datos de Osone et al. (2008) coinciden con esos resultados previos. Las citocininas pueden incrementar la RGR en especies hortcolas helifilas (Grigoli & Di Benedetto, 2008; Di Matteo, 2009; Pardo, 2009). Las diferencias en la habilidad competitiva entre especies e individuos pueden estar asociadas con atributos tales como rea foliar, altura y biomasa de la planta. De estos, el tamao inicial de la planta, expresado como biomasa total puede ser critico. De acuerdo con el modelo de Samson & Werk (1986), la particin hacia las estructuras reproductivas debera incrementarse exponencialmente con un aumento en el tamao de la planta (Mendez & Obeso, 1993). Por otro lado, aunque se espera que esta variacin en la distribucin de recursos sea comn en especies que habitan ambientes heterogneos, las especies Arceas evaluadas por Di Benedetto et al. (2006) son plantas umbrfilas que han evolucionado bajo sotobosques tropicales y subtropicales. Otro factor que puede contribuir a la variacin en la habilidad competitiva es la tasa de crecimiento (Gerry & Wilson, 1995).
La distribucin de fotoasimilados dentro de una planta se halla regulada por mecanismos de fuente-destino. Las fuentes son los tejidos exportadores de fotoasimilados y los destinos los importadores netos de los mismos. Las fuentes principales son las hojas totalmente expandidas pero otros rganos con capacidad fotosinttica (tallos) son capaces de producir ms fotoasimilados que los que requieren para su propio crecimiento y mantenimiento. Las hojas maduras fijan dixido de carbono y exportan fotoasimilados, primariamente sacarosa, a otras partes de la planta. Los tallos y races son tejidos de almacenamiento que pueden tambin actuar como fuente o destino, dependiendo de los requerimientos de otras partes de la planta. Las hojas jvenes, an en desarrollo tienen altas tasas de actividad metablica y expansin y son destinos prioritarios. Las mismas compiten con otros destinos e influyen significativamente sobre los modelos de particin del vegetal. La conversin de las hojas en desarrollo de destino a fuentes involucra profundos cambios en la estructura y metabolismo de sus tejidos. La distribucin de fotoasimilados hacia diferentes destinos depende principalmente de la capacidad de produccin de fotoasimilados de la planta pero est asociada a su actividad como destino (Cline et al., 1997). La importancia del destino se halla asociada con su habilidad para importar fotoasimilados en relacin con otros destinos de la planta y depende de su tamao, su tasa de crecimiento, su actividad metablica y su tasa de respiracin. Las hojas de plantas helifilas son destinos relativamente importantes mientras que las races y otros rganos de reserva son destinos dbiles. Sin embargo, una relacin inversa puede encontrarse en plantas umbrfilas. Desde su iniciacin como un primordio hasta avanzada la fase de expansin de la lmina, las hojas dependen de la importacin de carbono desde otras partes de la planta. An despus que la actividad fotosinttica y la asimilacin carbonada han comenzado, la importacin de fotoasimilados contina y slo disminuye a niveles despreciables cuando el proceso de expansin de la lmina se halla en estadios avanzados. Una hoja en expansin puede ser subsidiada por varias hojas ms viejas a travs de un modelo complejo que puede cambiar con el tiempo. Aunque se producen cambios significativos en el desarrollo durante la expansin foliar en relacin con las relaciones carbonadas, existe poca certeza acerca de la naturaleza de los mecanismos de control involucrados. Uno de los pocos principios integradores relacionados con la distribucin de recursos energticos dentro de la planta es la hiptesis acerca de la actividad balanceada entre la raz y la parte area. Se ha indicado que las especies de rpido crecimiento se hallan orientadas a maximizar el funcionamiento de los tallos, mientras que aquellas que muestran un lento crecimiento tienden a maximizar el funcionamiento de la raz (Poorter & Remkes, 1990). Sin embargo, el suministro de agua y nutrientes no sera un factor limitante para las especies creciendo bajo condiciones de cultivo comercial. El desarrollo de una hoja puede ser afectado por las variaciones en los niveles hormonales; basado en estudios preliminares acerca de que las citocininas modifican la distribucin de metabolitos en hojas separadas de la planta madre se ha postulado la idea de un efecto promotor de las citocininas sobre la actividad del destino (Nielsen & Ulskov, 1992). Sin embargo, los mecanismos a travs de los cuales las citocininas regulan la fisiologa de clulas y tejidos no estn adecuadamente estudiados.
Para identificar los efectos de las citocininas sobre la actividad del destino se deben monitorear aquellas enzimas que contribuyen sobre la habilidad de los tejidos para metabolizar los fotoasimilados importados. Otra aproximacin sera medir directamente la actividad metablica global. Si la accin de las citocininas sobre el desarrollo foliar estuviera asociada con un cambio en la distribucin del carbono dentro de la planta, sera posible observar cambios en la importacin de azcares desde una hoja destino en respuesta a la aplicacin exgena de citocininas. Esto dara como resultado un incremento en la biosntesis de los componentes celulares requeridos para la divisin y expansin de las clulas. Alternativamente, un incremento en la importacin de solutos permitira disminuir el potencial agua; el aumento en el potencial de turgencia podra, potencialmente, estimular el alargamiento celular. Ninguna de estas posibilidades fue claramente identificada en un estudio previo sobre la absorcin de carbono y particin en tejidos tratados con citocininas (Nielsen & Ulvskov, 1992). Estos autores sugirieron que la accin de las citocininas sobre la actividad del destino puede estar asociada con diferentes mecanismos actuando conjuntamente. Por un lado, los procesos de transporte durante la removilizacin de solutos orgnicos y la utilizacin de los mismos pueden ser influidos por las citocininas. Alternativamente, la utilizacin del carbono en el tejido receptor puede ser modificada de tal manera que favorezca los procesos que permiten un incremento en la tasa de expansin. Estas dos posibilidades no son mutuamente excluyentes. Aunque todos esos resultados indican que la expansin, promovida por citocininas, sobre discos foliares no se halla regulada por cambios en la absorcin neta o utilizacin de carbohidratos, resultados recientes (Grigoli & Di Benedetto, 2008; Di Matteo, 2009; Pardo, 2009) indican que los cambios en la produccin de biomasa en respuesta al asperjado exgeno de citocininas se basan en una mayor particin de fotoasimilados hacia las races. Las citocininas son producidas predominantemente en las races y transportadas a travs del sistema xilemtico (Itai & Birnbaum, 1996; Kudoyarova et al., 2007). Las hojas de sombra pierden menos agua por transpiracin que las que crecen en irradiancias ms altas y reciben, a su vez, menos citocininas, disminuyendo la sntesis de protenas y la actividad de la hoja como destino. Las hojas que reciben mayor nivel de citocininas actan como destinos prioritarios (Pons & Bergkotte, 1996). Los tejidos y rganos ricos en citocininas importan mayor cantidad de fotoasimilados. Dicho incremento en la capacidad del destino es la respuesta fisiolgica de las hormonas vegetales ms caracterstica y menos entendida (Ronzhina, 2004). El asperjado con citocininas cambia la particin de fotoasimilados; con aplicaciones pretrasplante se ve favorecida la parte radical mientras que el asperjado con citocininas postrasplante redirige el flujo de fotoasimilados a favor de la parte area de la planta (Grigoli & Di Benedetto, 2008). Teniendo en cuenta los conceptos corrientes de la regulacin de la traslocacin de fotoasimilados en plantas es posible presumir que las citocininas determinan una reasignacin estructural y metablica en las clulas del mesfilo, modificando la concentracin de metabolitos y desarrollando gradientes de concentracin entre la fuente y el destino. A su vez, estos cambios en la concentracin de metabolitos dirigiran la traslocacin de fotoasimilados hacia las regiones tratadas con citocininas.
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Los efectos promotores de la aplicacin de citocininas en hojas separadas de la planta madre sobre el destino se hallan relacionados con la transformacin de fuente a destino de la porcin madura de la hoja y estn asociados con un cambio en la direccin de movimiento de los fotoasimilados en el floema. Ronzhina (2004) sugiri que, entre los rganos de la planta que producen y consumen fotoasimilados, existe una fuerza que regula el transporte en el floema. El estudio realizado por Paramonova et al. (2002) sobre los efectos promotores sobre el destino en hojas de remolacha azucarera demostr que la acumulacin de almidn y lpidos en el cloroplasto de las clulas se hallaba asociada con las terminales del sistema floemtico. Los efectos promotores de las citocininas sobre los procesos de traslocacin en hojas varan entre especies; en porotos el crecimiento ante aplicaciones exgenas de citocininas fue menor que en plantas de zapallito, sin embargo, las primeras mostraron mayores cambios en la sntesis de almidn (Ronzhina, 2004). En las hojas jvenes, las citocininas promueven las divisiones celulares en el mesfilo pero no afecta notablemente la expansin (Ronzhina, 2003). Un suministro exgeno de sacarosa a las races sugiere que el nivel de carbohidratos regula la exportacin de citocininas (Dodd, 2005).
5. FACTORES AMBIENTALES La mayor parte de los factores ambientales son capaces de afectar la produccin de biomasa; en algunos aspectos, parte de estos efectos son mediados por la concentracin endgena de citocininas. Por ejemplo; la disminucin en la disponibilidad de agua que afecta severamente la expansin foliar, se halla asociada con una disminucin de la actividad de las citocininas (Havlova et al., 2008); en ese trabajo, se observa una significativa acumulacin de citocininas a nivel radical durante el estrs hdrico mientras que, simultneamente, se incrementan las auxinas en las races y en las hojas inferiores. Esto sugiere que tanto las citocininas como las auxinas juegan un rol en la respuesta de las races frente a un estrs hdrico severo, el cual involucra la estimulacin del crecimiento primario del sistema radical y la inhibicin de la ramificacin de races. La posibilidad de reducir los efectos de un estrs hdrico por el agregado exgeno de citocininas ha sido tambin sugerido (Rivero et al., 2009). De la misma forma el nivel nutricional (especialmente nitrgeno) puede afectar severamente el crecimiento foliar y las citocininas pueden estar involucradas en esa respuesta: se ha encontrado que tanto la expansin foliar como la concentracin de citocininas disminuyen en respuesta a una deficiencia de nitrgeno (Dodd & Beveridge, 2006; Hirose et al., 2008; Schachtman & Goodger, 2008). Las fuentes de nitrgeno inorgnico tales como nitratos, son un factor principal en la regulacin de la expresin gnica de la adenosina fosfato-isopenteniltransferasa, una enzima clave de la biosntesis de citocininas. Sin embargo, las situaciones de estrs hdrico y nutritivo son normalmente evitadas durante el cultivo comercial a travs de un preciso suministro de ambos factores de
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crecimiento. Por otro lado, la presencia de situaciones lumnicas y trmicas limitantes es mucho ms frecuente debido a fallas en la tecnologa de climatizacin. .
6. TEMPERATURA El desarrollo de las plantas requiere la acumulacin de una cantidad de unidades trmicas fija. Diferentes procesos de desarrollo pueden tener diferentes temperaturas base y unidades trmicas acumuladas. No existe informacin acerca del efecto del suministro exgeno de citocininas sobre la temperatura en especies ornamentales, pero Araki et al. (2007) mostraron que el uso de BAP en aplicaciones pretrasplante sobre lechuga y apio, podran cambiar la temperatura base en condiciones ambientales de cultivo comercial. Hye et al. (2007) mostraron que la concentracin de citocininas disminua en hojas de pepino creciendo a 15 C y especialmente a 35 C en relacin con plantas creciendo en 20 C a nivel del pice de crecimiento (apenas por encima del nivel del suelo). Sus resultados sugieren que la inhibicin del crecimiento a temperaturas extremas fue afectada por el contenido hdrico y la concentracin de citocininas en las hojas. Una disminucin de la temperatura produce cambios morfolgicos y anatmicos significativos: las hojas tienden a ser ms anchas y cortas, mientras que el largo del pecolo y la lmina se reducen, tanto el espesor foliar como la cantidad de tejido por unidad de rea se incrementan debido a un mayor tamao de las clulas del mesfilo.
7. IRRADIANCIA El nivel de radiacin lumnica de onda corta determina la fijacin fotosinttica de carbono y, consecuentemente, la produccin de biomasa de la planta. Es posible clasificar a las diferentes especies vegetales en helifilas y umbrfilas en funcin de su respuesta a incrementos en la intensidad de luz. Esta habilidad es propia de cada genotipo y es el resultado de una adaptacin evolutiva al ambiente del cual proviene. Existen factores capaces de modificar la tasa fotosinttica de una planta intacta y han sido utilizados para caracterizar las especies helifilas y umbrfilas. Por un lado se espera que la capacidad fotosinttica mxima sea independiente de la eficiencia en la captacin de luz pero ntimamente relacionada con el aceptor primario del proceso fotosinttico. Por otro lado, la resistencia estomtica, la tasa de difusin de dixido de carbono desde las paredes de las clulas hasta los cloroplastos, el metabolismo de carboxilacin, la tasa de transporte de electrones y la tasa de fotofosforilacin pueden modificar la tasa de fotosntesis neta (Boardman, 1977). Parece probable que el principal factor que contribuye al incremento en el rea foliar especfica en respuesta a una disminucin de la intensidad de luz sea la reduccin de varios componentes del sistema fotosinttico que determinan la capacidad de fijacin a
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altas irradiancias (tamao de la antena fotosinttica, centro de reaccin y cadena de trasporte de electrones). Sin embargo, se ha enfatizado que los cambios en el rea foliar especfica probablemente involucren tambin cambios en la proporcin de tejidos fotosintticos y no fotosintticos. Aunque existe poca informacin al respecto se ha estimado, groseramente, que una reduccin de los fotoasimilados (principalmente azcares y almidn) podran explicar el incremento en el rea foliar especfica cercano al 20%. Una reduccin de otros componentes activos del sistema fotosinttico tales como tejido epidrmico, paredes celulares y haces vasculares podran causar un incremento similar. Es posible que los cambios morfolgicos y anatmicos en respuesta a aplicaciones exgenas de citocininas requieran una determinada produccin de fotoasimilados para sostener los mayores niveles de respiracin de crecimiento y mantenimiento posteriores, sin embargo, no existen datos que permitan sostener esta hiptesis.
8. HORMONAS Y REGULADORES HORMONALES I. ESTMULO ENDGENO Para entender el control del crecimiento foliar es esencial entender los mecanismos a travs de los cuales el crecimiento y la actividad de las hojas se relacionan con el crecimiento y la actividad de otros rganos (Horvath et al., 2003) incluyendo cultivos intensivos (Malladi & Burns, 2007). La interrelacin entre las hojas y el sistema radical es importante por dos razones. La primera es que las races proveen el agua necesaria para mantener la turgencia de las hojas y los nutrientes minerales que la misma necesita para su crecimiento. Existe abundante evidencia acerca del equilibrio funcional que debe existir entre el crecimiento de las races y los tallos areos. La segunda razn est asociada con la capacidad de sntesis de hormonas por parte de los pices radicales. Se ha sugerido que si el crecimiento de la raz es restringido por alguna razn, las respuestas generadas por esa situacin de estrs implica necesariamente un cambio en la sntesis de citocininas. Las hormonas son un tipo de compuestos capaces de regular procesos de desarrollo en los vegetales, sin embargo, son ms importantes como seales transmisibles dentro de la planta. El concepto clsico de hormona vegetal como una sustancia que se produce en una parte del organismo y es transferido a otro sitio para influir sobre un proceso especfico es, como se espera despus de ms de 70 aos de investigaciones, inadecuado para explicar la regulacin hormonal del desarrollo en las plantas. La falta de un control exclusivo para cada una de las fases de desarrollo por cualquiera de las hormonas identificadas y la falta de correlacin entre la concentracin endgena de la hormona y los cambios en el proceso de desarrollo han generado la duda de si las hormonas vegetales forman parte del sistema de control del desarrollo (Barendse & Peeters, 1995). Un aspecto importante de la actividad hormonal est relacionado con la percepcin de un estmulo y su transduccin metablica (Aoyama & Oka, 2003; Muller & Sheen, 2007). La misma involucra la activacin de protenas celulares especficas ya que los estmulos que la clula puede recibir son de distinto tipo, por ejemplo, luz, temperatura, nutrientes, situaciones de estrs variadas. Esta percepcin es transmitida a travs de
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mensajeros que se unen a receptores especficos (Argyros et al., 2008). La variacin en el nmero de receptores y su distribucin pueden alterar la sensibilidad de las clulas a cambios hormonales, de tal forma que la sensibilidad cambia durante el ciclo de vida celular. El sitio de percepcin de las molculas hormonales ha sido un rea de investigacin profundamente explorada por los fisilogos vegetales, sin embargo, para las citocininas la situacin no es para nada clara. Aunque algunas citocininas se acoplan a ciertas protenas (Binns, 1994) ninguna de ellas han sido identificadas como receptores. Una complicacin adicional del concepto de hormona es que la misma se produce en un sitio y es direccionalmente transportada para ejercer su accin en un sitio lejano y que el compuesto producido no debe ser el mismo. Un sistema hormonal puede tener numerosos sitios para controlar y la regulacin puede ser acompaada por ms de una forma de la molcula. Diferentes controles hormonales puede estar basados en diferentes tipos de interaccin entre hormonas; la regulacin puede lograrse a travs de un balance o relaciones entre hormonas, a travs de efectos opuestos entre hormonas, por alteracin de las concentraciones efectivas de una hormona sobre otra, por cambios en la sensibilidad de un hormona sobre otra y por acciones secuenciales de diferentes hormonas. Complicaciones adicionales pueden presentarse debido a la compartimentalizacin celular, rganos con diferentes estadios de desarrollo y tejidos con diferentes tipos de clulas, lo cual significa que varios sistemas de control hormonal podran estar operando dentro de un mismo tejido u rgano. Adems, puede existir compartimentalizacin subcelular de hormonas. La complejidad de la regulacin hormonal de procesos especficos por la accin de hormonas diferentes ha impedido progresos sustanciales acerca de los controles regulatorios mltiples. Las hiptesis sobre la accin hormonal han fallado generalmente en presentar una descripcin de cmo se producen muchos de sus efectos. Sin embargo la mayor parte de los estudios se hallan limitado a la accin de una o raramente dos hormonas. Es claro que las hormonas vegetales no necesariamente ejercen su influencia exclusivamente a travs de cambios en su concentracin, sino tambin mediante cambios en la sensibilidad de las clulas receptoras. De este modo, la interaccin de dos hormonas puede significar un cambio en sensibilidad de una de ellas y, por lo tanto, de su participacin en la respuesta. Otro aspecto de la interaccin hormonal es que puede ocurrir a diferentes niveles en una cascada secuencial de procesos iniciados por la hormona, que puede incluir interacciones a distancia (espacial) o en el tiempo (temporal). Tradicionalmente, el sistema radical ha sido visto como un elemento esencial en la provisin de recursos (agua y nutrientes) a los tallos y en muchas circunstancias, una reduccin en el crecimiento de la biomasa area puede ser asociados con la incapacidad del sistema radical en suministrar estos recursos. Ajustando la tasa de suministro de nitrgeno a las races es posible controlar con precisin la concentracin de nitrgeno en los tallos y la tasa de crecimiento (Rubio et al., 2009). Sin embargo, muchos de los cambios fisiolgicos de los tallos no pueden ser explicados slo por cambios en la disponibilidad de recursos (Dodd, 2005). Datos recientes sugieren la existencia de mecanismos alternativos que transforman a las citocininas en mensajeros endgenos (Miyawaki et al., 2004; To & Kieber, 2008). Los receptores de membranas para las
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citocininas reciben las seales generadas por las citocininas endgenas (Lopez-Bucio et al., 2007); sin embargo, existen receptores de citocininas asociados a las membranas capaces de aceptar citocininas exgenas (Kulaeva & Prokoptseva, 2004). Existe evidencia que ciertas seales transportadas a larga distancia pueden regular la expresin de genes presentes en los tallos con posterioridad a cambios en el suministro de nutrientes por el sistema radical, independientemente de la cantidad de nutrientes que llegan a la parte area (Dodd, 2005; Sakakibara, 2006; Takei et al., 2002). Para ser considerado un mensajero entre la raz y el tallo un compuesto debe: moverse acrpetamente en la planta a (predominantemente el xilema) o simplstica. travs de la va apoplstica
influir sobre procesos fisiolgicos en un rgano receptor (tales como las hojas) que se halla alejado del lugar de sntesis (la raz) Aunque los detalles del mecanismo permanecen an no resueltos, en muchos casos parece que algunos cambios en el ambiente radical modifican la produccin de hormonas en la raz y cambia la exportacin de la misma a travs del xilema. Se ha propuesto un sistema de regulacin del crecimiento coordinado por el sistema de baja energa de fitocromo y las citocininas como responsable captar la seal asociada con cambios en el suministro de nutrientes y luz (Kraepiel & Miginiac, 1997). En este modelo, el suministro de nutrientes promueve el crecimiento radical y con posterioridad, las citocininas sintetizadas en la raz promueven la sntesis de protenas y clorofila en los tallos areos. La induccin de la enzima nitrato reductasa por fitocromo y su participacin en el control del transporte a partir de las reservas almacenadas provee un mecanismo de retroalimentacin positiva que regula el reciclado de nutrientes y el metabolismo. La participacin de las citocininas en fortalecer la importancia del destino slo puede ser entendida dentro de ese contexto (Aiken & Smucker, 1996). Se ha indicado que las seales generadas por las citocininas son percibidas por receptores proteicos (histidina quinasa) controlan la filotaxis y regulan la expresin gnica a travs de factores de trascripcin como reguladores de respuesta; los aspectos moleculares de esta va han sido descriptos en detalle pero se desconocen la funcin biolgica de estos reguladores (Giulini et al., 2004; Lee et al., 2009). Aunque han pasado 40 aos desde la identificacin de las citocininas vegetales, las vas biosintticas no han sido adecuadamente resueltas. Numerosos factores han contribuido a la falta de avance en esta rea. El obstculo ms importante ha sido la identificacin y el aislamiento de las enzimas involucradas, aunque la va isoprenoide clsica de la biosntesis de citocininas ha sido parcialmente modificada y se ha sugerido la presencia de mltiples vas de sntesis (Taylor et al., 2003). Una cuestin final, an pendiente, es si el estmulo generado por las citocininas es inductivo, esto es, si incluye un evento simple o si una nica aplicacin de este regulador hormonal es suficiente para expresar una respuesta o si es acumulativo, es decir, se requiere una exposicin prolongada o repetida del estmulo.
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II. INTERACCIN AUXINAS-CITOCININAS Tanto la iniciacin como el desarrollo de las races adventicias en esquejes herbceos son procesos complejos, influidos por factores endgenos y exgenos (Ashverya et al., 2006). La evidencia muestra que las citocininas en el meristema radical participan en aspectos del desarrollo definidos que controlan la tasa de diferenciacin celular asociada con el tamao del meristema de la raz (Ioio et al., 2008). Pernisova et al. (2009) han propuesto que uno de los mecanismo de accin de las citocininas es a travs de la distribucin de auxinas mediante la regulacin de la expresin de los trasportadores de flujo de las auxinas, mientras que Ruzicka et al. (2009) han sugerido que las citocininas influyen sobre el transporte de auxinas de clula a clula modificando la expresin de diferentes componentes del trasporte de auxinas. En oposicin con las auxinas, las citocininas son consideradas como inhibidores de la formacin de races adventicias (Bollmark & Eliasson, 1988; Lohar et al., 2004). Las citocininas inhiben la elongacin de la raz principal y se ha sugerido que actan como un antagonista de las auxinas en la regulacin de la formacin de races laterales. Mientras que el rol de las auxinas en el desarrollo de las races ha sido intensamente estudiado, la descripcin detallada de los efectos de las citocininas sobre la morfologa radical, particularmente los aspectos relacionados con el desarrollo de primordios laterales y su rol en la organognesis radical recin se estn desarrollando (Kuderova et al., 2008). Por otro lado, se ha sugerido que la relacin entre citocininas y auxinas controla la dominancia apical (Klee & Romano, 1994); datos recientes sobre la participacin de ambas hormonas en este proceso han sido compilados por Chae et al. (2007) para especies dicotiledneas y por Assuero & Tognetti (2010) para monocotiledneas. Se ha demostrado en muchas especies que la aplicacin exgenas de auxinas al extremo de un tallo decapitado reprime el crecimiento de una o ms de las yemas laterales que se encuentran por debajo del mismo y que la aplicacin de citocininas a una yema lateral de un tallo intacto promueve la iniciacin o crecimiento de sta (Cline, 1996; Tworkoski & Millar, 2007). Parecera que las citocininas entran directamente dentro de la yema e inician el crecimiento mientras que la influencia de las auxinas es indirecta a travs de sus efectos sobre la produccin o trasporte de citocininas. Si eso es as, parecera probable que los antagonistas de las citocininas inhiban la ramificacin lateral. Aunque poco es lo que se sabe de los efectos de dichos compuestos sobre el crecimiento de la yema, Valdes et al. (2007) han mostrado que la actividad enzimtica es afectada por el suministro exgeno de citocininas pero que la afinidad de las mismas por la forma ribosilada de la isopentiladenina fue dependiente del estadio de desarrollo, siendo mayor en semillas que en plntulas y no detectable con posterioridad durante el ciclo de crecimiento de la planta. Aunque las alteraciones en el contenido de auxinas y citocininas en los tallos (tanto con tratamientos exgenos como por superproduccin en plantas transgnicas) pueden afectar significativamente el crecimiento de las yemas laterales, el mecanismo de accin preciso de esta interaccin antagonista no se halla bien entendido a pesar que la
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evidencia disponible demuestra el importante rol de las citocininas sobre la formacin de las yemas axilares y su posterior crecimiento (Cline, 1994). La presencia de las citocininas en la yema lateral es un requerimiento para que la misma crezca. La mayor influencia inhibitoria de las auxinas sobre la brotacin de las yemas es indirectamente a travs de la produccin de citocininas por las races. Si las auxinas deben moverse hacia las races antes de poder inhibir la produccin de citocininas, es posible pensar que cuanto mayor es la intensidad del tratamiento exgeno con auxinas en las races (asumiendo que la auxina penetra por los tallos y se trasloca hacia las races), mas efectiva ser la inhibicin de la produccin de citocininas y ms completa la inhibicin de la brotacin de las yemas axilares. En este caso, el factor crtico no es la distancia entre el tratamiento con auxinas sobre el tallo a la yema que se desea reprimir sino la distancia hacia las races.
9. MECANISMOS INVOLUCRADOS La concentracin de las hormonas vegetales en los pices vegetativos puede ser modificada en respuesta a seales tanto del ambiente como endgenas. Se ha especulado que la biosntesis de hormonas se produce en rganos especficos de la planta y que la concentracin final en el sitio en que acta se logra a travs de cambios en la sntesis y transporte hacia el rgano receptor (primordios de crecimiento). La reciente identificacin de genes crticos para la biosntesis de auxinas y citocininas revela que la concentracin hormonal en el rgano donde estas se producen tambin juega un rol importante en el modelo de crecimiento del mismo (Zhao, 2008). Las citocininas juegan un rol principal en muchos procesos morfolgicos y fisiolgicos de los vegetales, tales como: divisin celular, regulacin de la ramificacin de tallos y races, desarrollo de cloroplastos, senescencia foliar, respuesta a diferentes formas de estrs y resistencia a patgenos (Heyl & Schmlling, 2003; Seilaniantz et al., 2007). Chernyadev (2005) sugiri que los efectos protectores que las citocininas ejercen sobre el metabolismo de la planta pueden ser subdivididos en: (1) formacin y renovacin de estructuras celulares, (2) regulacin de la resistencia estomtica, (3) induccin y activacin de sntesis proteica. Se ha propuesto desde hace algn tiempo que las citocininas cumplen el rol de coordinar el desarrollo de las races y los tallos transfiriendo informacin acerca del estado nutricional desde las races a la parte area de la planta (Sakakibara et al., 1998; Taniguchi et al., 1998; Takei et al., 2002). En plantas de algodn con niveles deficientes de citocininas, el menor crecimiento de la parte area pero mayor biomasa radical (Werner et al., 2008) son consistentes con la hiptesis que las citocininas tienen funciones regulatorias centrales pero opuestas en el meristema radical y del tallo. El asperjado con BAP determina una mayor acumulacin de peso fresco y seco en las plantas bajo tratamiento en relacin con los testigos aunque la dosis utilizada para obtener la mxima respuesta puede variar entre especies. El incremento en el peso seco total se alcanza como resultado de una mayor acumulacin tanto de la parte area como
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del sistema radical, aunque las hojas son el rgano con mayor respuesta. En general, la aplicacin exgena de BAP no tiene efectos significativos sobre el contenido porcentual de materia seca de los distintos rganos; por lo tanto la estrecha correlacin entre el incremento en peso fresco y peso seco de la planta permite la aplicacin del anlisis clsico del crecimiento vegetal. El asperjado con BAP causa un incremento en las tasas de crecimiento relativo (RGR). Esto puede ser explicado por el incremento en sus dos componentes: a) la tasa de asimilacin neta (NAR) o componente fisiolgico y b) la relacin de rea foliar (LAR) denominada componente morfolgico (De Luca et al., 1992; Gastal & Belanger, 1993; Walters et al., 1993; Lambers et al., 1995; Booij et al., 1996). Existen antecedentes que vinculan la tasa de crecimiento relativo y sus componentes con los niveles de citocininas. Por ejemplo, Van der Werf & Nagel (1996) han especulado que la reduccin en RGR como consecuencia de niveles deficientes de nitrgeno es, en realidad, una respuesta a una disminucin de la sntesis y traslocacin de citocininas desde el sistema radical. Asimismo, una mayor particin hacia las hojas (que lleva a un mayor LAR) est asociada con un aumento del flujo transpiratorio hacia la parte area, vehculo indispensable para el transporte a largas distancias de citocininas endgenas (Pons et al., 2001). Walch-Liu et al. (2000) han indicado que las mayores tasas de asimilacin neta (NAR) estaran vinculadas, conceptualmente, con los cambios en la tasa fotosinttica, mientras que la relacin de rea foliar (LAR) sera la responsable de los cambios en la tasa de crecimiento relativo (RGR). Sin embargo, resultados previos no publicados indicaran que el aumento en RGR estara explicado preferentemente por los incrementos en NAR. Un anlisis cuantitativo similar al sugerido por Loveys et al. (2002) para evaluar el impacto de ambos componentes de la tasa de crecimiento relativo indican, una correlacin positiva entre NAR y RGR con un r2 de 0,91 y una correlacin negativa entre LAR y RGR (r2 = 0,58).
I. Componente fisiolgico: efectos de BAP sobre la fijacin de carbono. Las plantas asperjadas con diferentes concentraciones de BAP incrementan significativamente su actividad fotosinttica (Liu et al., 2004). De todas formas, la dosis utilizada puede variar segn la especie considerada. Niimi & Torikata (1978) han relacionado los cambios en la actividad endgena de citocininas con las tasas fotosinttica y respiratoria durante el desarrollo del destino reproductivo principal en vid. Se ha sugerido tambin (Koch, 1996) que un cambio en la capacidad de acumular fotoasimilados activa genes especficos capaces de estimular la tasa fotosinttica como parte de un mecanismo de adaptacin frente a variaciones en el ambiente. Thomas & Strain (1991) han mostrado que la restriccin al crecimiento radical de plntulas de algodn (Gossypium hirsutum L.) creciendo en macetas pequeas reduca su capacidad fotosinttica y que esta disminucin que estaba relacionada con una menor actividad de la enzima ribulosa-1,5-bifosfato carboxilasa/oxygenasa era restituida cuando se trasplantaban a contenedores de mayor tamao. Estos autores sugeran que dichos
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efectos estaban asociados a un inadecuado volumen radical y no con una menor conductancia estomtica ya que la disminucin en la actividad de la enzima ribulosa1,5-bifosfato carboxilasa/oxygenasa fue restituida cuando se trasplantaron a un contenedor de mayor tamao. Por otro lado, no existen trabajos que muestren un efecto directo del aumento en el suministro exgeno de BAP sobre la tasa fotosinttica en especies ornamentales. La participacin de BAP como desencadenante directo de un incremento en la capacidad de fijacin de fotoasimilados en estas especies es una hiptesis sin documentacin previa. La capacidad de carboxilar fotosintticamente el dixido de carbono atmosfrico depende, en primera instancia, de la captacin de la luz, y por tanto, la concentracin de clorofila en la antena fotosinttica juega un rol muy importante en este proceso. Es bien sabido que las citocininas se hallan involucradas en la regulacin del desarrollo de la planta incluyendo la diferenciacin y funcionamiento de los cloroplastos (Polanska et al., 2007). Si bien la concentracin de clorofila por unidad de rea puede o no ser afectada por BAP, esto no significa que la clorofila acumulada por unidad de masa foliar sea similar entre tratamientos: ya que las citocininas pueden eventualmente modificar el espesor foliar, la cantidad de molculas de clorofila capaces de captar luz por unidad de volumen tambin podra variar. Existen evidencias de que las citocininas se hallan involucradas en el control del espesor foliar (Carmi & Van Staden, 1983; Stoynova et al., 1996; Frugis et al., 2001). Tanto el espesor foliar como el rea foliar especfica (un parmetro estrechamente correlacionado con el anterior) pueden ser modificados por la aplicacin exgena de BAP (Di Benedetto et al., 2010). Se ha propuesto que las citocininas promueven la tasa de expansin del parnquima, prolongan la duracin del alargamiento celular y estimulan la tasa de alargamiento celular (Kyozuka, 2007; Hamada et al., 2008). La aplicacin exgena de BAP en especies donde el espesor foliar se ve significativamente incrementado, parecera estar asociado con un mayor desarrollo de espacios intercelulares. El espesor foliar es el resultado de cambios en el nmero de capas celulares como en el tamao de cada clula. Ronzhina (2003) ha demostrado que la aplicacin de citocininas promueve la expansin de las clulas del mesfilo y de los espacios intercelulares; en las hojas en expansin, el asperjado con BAP promueve la divisin celular. El mayor desarrollo de los espacios intercelulares con aplicaciones exgenas de BAP podra ser el resultado de una mayor separacin y expansin de clulas (Kappler & Kristen, 1986). Existen evidencias de una estrecha relacin entre la estructura anatmica de la hoja y la capacidad fotosinttica (Nikolopoulos et al., 2002), especialmente una fuerte correlacin entre el espesor foliar y la tasa fotosinttica mxima (Oguchi et al., 2003). Las hojas ms gruesas tienden a tener una mayor acumulacin de masa por unidad de rea, mayor superficie de clulas de mesfilo expuestas a los espacios intercelulares por unidad de rea foliar y mayor proporcin de espacios intercelulares (Hanba et al., 1999). Aunque Gifford & Evans (1981) han sugerido que los haces vasculares se desarrollan en funcin de la oferta de fotoasimilados producidos por las hojas, los mecanismos involucrados no son del todo claros. El sistema vascular conecta los diferentes rganos de la planta con las races y permite el transporte de aquellos molculas tales como las citocininas que actan como mensajeros a largas distancias
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(Aloni, 2004) que en ltima instancia son responsables del incremento en la tasa fotosinttica mxima (Thomas & Strain, 1991; Boonman et al., 2007, 2009). Por otro lado, tanto las auxinas como las citocininas se hallan involucradas en el control del desarrollo vascular (Aloni, 2004; Mattson et al., 2003; Persinov et al., 2009; Janosevic et al., 2008; Werner et al., 2008). Otro factor esencial para la fotosntesis es la disponibilidad intracelular de dixido de carbono, que puede variar de acuerdo con la conductancia estomtica y es influida no solamente por la apertura estomtica sino tambin por el nmero y tamao de los estomas. Aunque Veselova et al. (2006) y Chernyadev (2009) han indicado que las citocininas se hallan involucradas en el control de la conductancia estomtica; la aplicacin exgena de citocininas tambin puede modificar parte de las resistencias a la difusin de dixido de carbono desde la atmsfera hasta la cmara subestomtica. Sin embargo, Thomas & Strain (1991) descartaron que la disminucin de la tasa fotosinttica mxima en plantas de algodn creciendo en un volumen restringido estuviera asociada con cambios en la conductancia estomtica. Aunque Davies et al. (2002) han sugerido que los cambios en la conductancia estomtica se hallaban esencialmente regulados por la concentracin de cido abscsico, Tanaka et al. (2007) han mostrado los efectos antagnicos de las citocininas y auxinas sobre el cierre estomtico inducido por cido abscsico (ABA). La densidad estomtica puede modificarse en respuesta a cambios hormonales asociados, por ejemplo, con situaciones de estrs hdrico (Pospisilova, 2003). Gan et al. (2007) han mostrado que los niveles de citocininas regulan la diferenciacin de la epidermis a travs de seales endgenamente transportables. La mayor densidad estomtica y el mayor tamao de los estomas con respecto a los testigos sin tratamiento por aplicaciones exgenas de BAP son datos novedosos que podran explicar al menos en parte las mayores tasas fotosintticas. La posibilidad de que BAP modifique la tasa fotosinttica a travs de cambios en la actividad de las enzimas fotosintticas es una variable importante del mecanismo de respuesta frente a cambios hormonales. Lerbs et al. (1984) han mostrado que la 6benciladenina es capaz de generar cambios en la actividad de la principal enzima fotosinttica: Ribulosa bisfosfato carboxilasa (RuBisCo) como parte de una seal endgena relacionada con la aclimatizacin fotosinttica de la planta (Jordi et al., 2000; Ookawa et al., 2004; Boonman et al., 2007, 2009). Por otro lado, el asperjado exgeno con citocininas es capaz de incrementar la actividad de otras enzimas fotosintticas, tales como, la carboxidismutasa (Treharne et al., 1970) y gliceraldehidofosfato dehidrogenasa (Feierabend, 1970). Las citocininas participan tambin en la biosntesis de tetrapirroles (Yaronskaya et al., 2006), fenilureas (Genkov et al., 1997) y enzimas que regulan la sntesis de lpidos en el cloroplasto (Yamario et al., 2000; Stoparic & Maksimovic, 2008) asociadas con la actividad fotosinttica de las plantas. Por lo tanto, el posible efecto de BAP sobre la actividad de las enzimas fotosintticas en las tres especies abordadas en el presente trabajo debera ser objeto de futuros estudios.
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II. Componente morfolgico: efectos de BAP sobre la tasa de expansin del rea foliar y la particin de fotoasimilados. Un resultado repetido es que las plantas asperjadas con BAP expanden una mayor rea foliar fotosintticamente activa. Este resultado se logra a travs de un proceso dosis-dependiente que no es lineal y que requiere dosis especficas segn el proceso estudiado y la especie considerada. Aunque se sabe que las citocininas se hallan involucradas en el mantenimiento y la diferenciacin celular en los pices de crecimiento (Pozo et al., 2005; Shani et al., 2006) y que el filocrono disminuye a medida que la capacidad de acumulacin de fotoasimilados crece durante la ontogenia de la planta (Di Benedetto et al., 2006; Doerner, 2007), la mayor biomasa area estuvo asociada principalmente a un mayor nmero de hojas iniciadas en los lotes asperjados con BAP dentro del mismo perodo de cultivo como resultado de un acortamiento en la duracin del filocrono. La iniciacin de una hoja en el pice vegetativo depende que el tamao del domo apical crezca lo suficiente como para que sea posible la diferenciacin de un nuevo primordio foliar (Routier-Kierzkowska & Kwiatkowska, 2007). Esta situacin depende de un modelo particular de particin del meristema y del suministro de fotoasimilados al pice que permita el crecimiento de las clulas resultantes; la activacin de genes reguladores especficos en las clulas que darn origen a una nueva hoja (Aida & Tasaka, 2006) es tambin un proceso ntimamente asociado con la presencia de hormonas endgenas (Shani et al., 2006). Slo recientemente (Di Matteo et al., 2009) se ha demostrado que el asperjado exgeno con BAP podra disminuir la duracin del filocrono para una edad ontognica determinada en diferentes especies hortcolas. La respuesta estara influida tambin por el hbito de crecimiento de la planta, (Di Benedetto et al., 2010), el ambiente lumnico bajo el cual se cultiva y la especie considerada. Adems del efecto sobre el nmero de hojas, la aplicacin BAP en alguna de las dosis utilizadas determina un incremento general del tamao final de las hojas, aunque en grado diferente segn la especie considerada; la dosis ptima tambin depende de la especie evaluada. Ha sido comunicado previamente que la aplicacin de citocininas puede promover la expansin foliar (Hayes, 1978; Goodwin, 1978; Doerner, 2007). El mayor tamao foliar con aplicaciones endgenas con BAP suele estar asociado con un mayor nmero y tamao de las clulas epidrmicas. La mayor disponibilidad de fotoasimilados para la iniciacin y expansin de hojas no slo est asociada con una mayor tasa fotosinttica sino con un cambio en la particin de los fotoasimilados producidos hacia la parte area, especialmente durante los 30 das posteriores al asperjado con BAP. El crecimiento de las plantas testigos durante ese perodo favorecera el desarrollo del sistema radical. El asperjado con BAP puede modificar la particin a favor de la parte area o de las races durante esa primera etapa segn el rgano de propagacin considerado (semilla o esqueje herbceo enraizado).
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La distribucin de fotoasimilados hacia diferentes destinos depende principalmente de la capacidad de produccin de la planta pero est asociada tambin a la actividad de los destinos (Cline et al., 1997). La importancia del destino se halla relacionada con su habilidad para importar fotoasimilados en relacin con otros destinos de la planta y depende de su tamao, su tasa de crecimiento, su actividad metablica y su tasa de respiracin. La distribucin de recursos modulada por las citocininas dentro de un mismo rgano ha recibido poca atencin. Tal competencia por fotoasimilados puede existir en hojas que estn creciendo rpidamente. Este gradiente tiene una alta correlacin con el carbono particionado al tejido (Ulvskov et al., 1992) e influye sobre el nmero de hojas que un tallo puede producir, la tasa de aparicin de hojas y el tamao final de cada hoja. El incremento en la capacidad del destino es la respuesta fisiolgica de las hormonas vegetales ms caracterstica y menos entendida (Ronzhina, 2004). Sin embargo, es posible especular que a mayor actividad de las hojas se podra incrementar la acumulacin de peso fresco y seco a travs de un mecanismo de retroalimentacin positiva que, aunque favorezca a la parte area, incrementa la disponibilidad de fotoasimilados totales tambin en el sistema radical, permitiendo una mayor expansin y ramificacin del mismo con el consiguiente incremento en la produccin de citocininas endgenas. Las citocininas son capaces de controlar el funcionamiento tanto del meristema vegetativo como el meristema radical (Kyozuka, 2007).
III. Interaccin entre BAP e intensidad de luz. Un factor limitante durante la etapa de postrasplante podra estar asociado con una insuficiente disponibilidad de fotoasimilados hasta que la planta alcance un tamao que le permita financiar, en trminos energticos, nuevas fuentes fotosintticas de mayor tamao. La capacidad de responder al asperjado exgeno de BAP parecera estar limitada por la oferta de radiacin del ambiente bajo el cual la planta es cultivada y de la capacidad para captar y transformar la misma en una fuente energtica. Esta hiptesis estara sustentada por: mayor peso fresco y seco, mayor rea foliar individual y total, mayor nmero de hojas con el agregado exgeno de BAP sobre plantas cultivadas en tres integrales de radiacin diferentes (Di Benedetto et al., 2010). En especies helifilas, diferentes situaciones de estrs ambiental reducen la concentracin endgena de citocininas (Cheikh & Jones, 1994, Dietrich et al., 1995; Kurepin et al., 2007). La respuesta frente al asperjado exgeno de citocininas parece estar asociada con la fase de desarrollo en la que se agregan las mismas (Setter et al., 2001). Por otro lado, una extensin de la duracin del da, incrementa la sntesis de citocininas y el crecimiento (Wang et al., 2004). Carabelli et al. (2007) han mostrado una reduccin de los niveles de citocininas cuando la planta creca en ambientes umbrosos en respuesta a un cambio en la relacin Rojo/Rojo lejano por efecto del sombreado foliar dentro de un gradiente vertical. La disponibilidad de fotoasimilados funciona tambin como una seal endgena capaz de activar genes que regulan tanto la capacidad de fijacin fotosinttica como la particin hacia diferentes destinos potenciales (Koch, 1996). Boonman et al. (2007, 2009) han mostrado que hojas sombreadas de tabaco y Arabidopsis creciendo en ambientes umbrosos importaban
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menos citocininas que aquellas expuestas a mayores integrales de radiacin debido a una reduccin en la tasa transpiratoria. A medida que la fotosntesis neta de la planta se incrementa, los cambios en la tasa de crecimiento total (RGR) el tamao foliar y en la tasa de expansin foliar (LER) pueden ser atribuidos a una mayor disponibilidad de fotoasimilados (Pearcy et al., 1987).
IV. Efectos inductivos de la aplicacin de BAP Un aspecto importante de la actividad hormonal est relacionado con la percepcin de un estmulo y su transduccin metablica (Aoyama & Oka, 2003; Muller & Sheen, 2007). Sin embargo, existen pocos antecedentes sobre el efecto de aplicaciones repetidas de citocininas. Maene & Debergh (1982) requirieron aplicaciones continuas durante 8 semanas con 100 a 500 mg L-1 BAP para estimular la ramificacin lateral en Cordyline terminalis. Una nica aplicacin estimul la formacin de ramificaciones laterales en Hosta sp., pero fueron necesarias aplicaciones repetidas para que el proceso contine (Garner et al., 1998). Nath & Pal (2007) han mostrado que dos aplicaciones de BAP (500 a 1500 mg L-1) con un intervalo de 45 das permiten alcanzar una compacidad optima en plantas de Aglaonema crispum, Philodendron erubescens y Dieffenbachia maculata. Resultados recientes (Di Benedetto, datos no publicados) muestran que, aplicaciones mensuales adicionales con una dosis relativamente baja (5 mg L-1), no tuvieron diferencias significativas, en relacin con un nico asperjado al inicio del experimento, sobre la acumulacin de peso fresco total, el peso seco areo, el rea foliar totaly el contenido de clorofila en relacin con un nico asperjado al inicio del experimento; lo que estara sugiriendo un mecanismo de respuesta inductivo.
V. Efecto de la tecnologa de produccin El hecho que tanto el tamao de las hojas como la produccin de las mismas se modifican cuando se supera alguna limitante ambiental, muestra que si las citocininas asperjadas exgenamente son capaces de modificar ambas variables, algn factor limitante debera estar involucrado. En el caso concreto de las plantas cultivadas en contenedores (bandejas multiceldas) de tamao reducido, la restriccin al crecimiento radical, lugar exclusivo de sntesis de citocininas (Itai & Birnbaum, 1996), podra ser el factor involucrado como ha sido previamente sugerido (Di Benedetto & Klasman, 2004; Rattin et al., 2006; Di Benedetto et al., 2006b; Werner et al., 2001, 2003, 2008). El efecto del hbito de crecimiento de la planta en E. aureum sobre la capacidad de traslocacin de las citocininas sintetizadas en los extremos de crecimiento radicales parece jugar tambin algn rol (Di Benedetto et al., 2010). A pesar de la posibilidad de un elevado control climtico y la tecnologa de produccin utilizada, las plantas bajo cultivo intensivo sufren diferentes situaciones de
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estrs cultural asociadas con el tamao del contenedor (Di Benedetto & Klasman, 2004, 2007; Di Benedetto & Rattin, 2008) y el sustrato de cultivo (Di Benedetto, 2007) que determinan cambios en el crecimiento radical y su correlativo impacto con la iniciacin, expansin y funcionamiento de las hojas. En ese contexto, el uso de BAP sera una herramienta til para incrementar la baja productividad intrnseca de las plantas ornamentales umbrfilas, aunque la dosis precisa para cada caso debe ser cuidadosamente ajustada.
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