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El fósforo

como elemento limitante

Ecología del suelo, UCM


Ramiro Aznar Ballarín, diciembre de 2007
ramiroaznar@gmail.com

Resumen

En esta revisión se ha estudiado el papel limitante del fósforo en los ecosistemas y, con mayor
profundidad, en los suelos. El análisis de su ciclo biogeoquímico señala que cuando se encuentra
abundante y disponible para los organismos acorta y acelera las redes tróficas, mientras que cuando se
encuentra en concentraciones insuficientes actúa como el principal factor limitante. Debido a esta peculiar
característica, el fósforo ha sido protagonista de interesantes hipótesis evolutivas, como por ejemplo, el
origen de la madera. Una segunda conclusión es que su ciclo se encuentra perturbado, principalmente
debido al uso de fertilizantes en sistemas agrícolas, produciendo fenómenos de eutrofización en los
ecosistemas acuáticos adyacentes. Por último, el progresivo calentamiento y la mayor cantidad de sequías
que se están produciendo en los ecosistemas mediterráneos y que se podrían potenciar debido al cambio
climático, acentúan la limitación por fósforo.

Índice

Introducción 1
El ciclo del fósforo 2
Ciclo microbiano del fósforo 3
Eutrofización de las aguas continentales 4
Disponibilidad de fósforo para las plantas 6
El origen de la madera 6
Elogio al límite 7
Coclusiones 8
Bibliografía 8

Introducción

“La naturaleza no quebranta la ley, sino que se ve


obligada por la necesidad lógica de sus leyes intrínsecas.
La necesidad es la materia y la inventora de la naturaleza,
su freno eterno y su ley”

Leonardo Da Vinci, Cuaderno de notas

Según Margalef (1999) el fósforo fue seleccionado por los sistemas protobióticos, o supo hacerse
necesario para la vida el mismo, anticipándose a la sombra del “gen egoísta”, por sus cualidades atómicas
únicas. El fósforo es un elemento esencial en la mayoría de las funciones de la vida (Margalef, 1998;
Koshland, 2002), debido a su importante papel en la biogénesis. Además muchos autores (Terradas, 2001;
Sardans y Peñuelas, 2005) lo consideran el elemento limitante más importante debido a su distribución y
su alta probabilidad de inmovilizarse en formas minerales altamente insolubles (Margalef, 1993).

Para poder entender el comportamiento de un elemento en el suelo es necesario analizar desde sus
variaciones estacionales (Freppaz et al., 2007), las perturbaciones causadas por acción antrópica (Styles y
Coxon, 2007; Oehl et al., 2004) o incluso sus modificaciones por los organismos (Ligeza y Smal, 2003), ya
que como dice Lovelock (2007) “la evolución de las especies y su ambiente material están estrechamente
relacionados”. De esta forma la investigación del ciclo biogeoquímico de un elemento tan importante como
el fósforo debe extenderse desde los lugares más inhóspitos (Bate et al., 2007) hasta las zonas más
pobladas del planeta (Færge et al., 2001).

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El ciclo del fósforo

El ciclo del fósforo es típicamente sedimentario (Fig. 1). Según Ramade (2003) las principales
reservas de fósforo inorgánico son las rocas fosfatadas como el apatito y los depósitos sedimentarios de
fosfatos (fosforitas por ejemplo). El fósforo puede llegar a convertirse en un factor limitante en numerosos
ecosistemas donde condiciona la productividad. El proceso de inmovilización del fósforo es más rápido en
suelos que contienen calcita y sesquióxidos (Wang y Tzou, 1995), ya que estos compuestos fijan fosfatos y
aceleran la precipitación de estos compuestos.
El fósforo inorgánico se pone en circulación por meteorización, lixiviación y disolución en los ríos y
arroyos continentales. También se introduce en los ecosistemas terrestres por la vegetación e incorporado a
diversos compuestos químicos transfiriéndose en las redes tróficas. Finalmente los fosfatos orgánicos son
devueltos al suelo por medio de cadáveres, desechos y excreciones producto de los seres vivos, estos
serán atacados por microorganismos y transformados en ortofosfatos minerales, formas disponibles para las
plantas y otros autótrofos (Ramade, 2003).

Fig. 1. Ciclo del fósforo en la biosfera. Explicaciones en el texto. Modificado de Ramade (2003).

El otro compartimento por donde circula el fósforo es la hidrosfera. El fósforo es introducido a los
océanos a través de las aguas de escorrentía, circulando por las cadenas tróficas y depositándose
finalmente en los fondos marinos. El fósforo puede permanecer en estos sistemas llegando a sedimentar si
las condiciones siguen constantes o volver a solubilizarse, ascendiendo en ocasiones en áreas de
afloramiento o “upwelling”, zonas de gran fertilidad marina. Un afloramiento moderado puede llevar a la
superficie unos 200 mg de P por m 2 y día (costas de Venezuela; mayor en otras áreas), capaz de sostener
una producción primaria de 20 g de carbono por m2 y día, que sólo en parte se realiza (Margalef, 1974).
Estas áreas presentan las zonas con pesca más abundante del planeta, como la costa de América del Sur y
la costa oeste de África, y únicamente desaparecen (aparte de por la sobreexplotación) debido a las
perturbaciones producidas por El Niño (Chivelet, 1999).

Asociadas a estas zonas de alta fertilidad encontraremos multitud de aves piscícolas. Estos
animales son un importantísimo intermediario que une varias redes tróficas, comportándose como factor que
facilita la transferencia de materia entre ecosistemas acuáticos y terrestres (Marion et al., 1992). En un
estudio realizado en Polonia (Ligeza y Smal, 2003) sus autores comprobaron que los cormoranes y las
garzas reales tenían un papel importante en el ciclo biogeoquímico del nitrógeno, fósforo y potasio. Los
suelos presentes en las colonias de cría de estos animales presentaron niveles de estos nutrientes mucho
más altos que los suelos de terrenos adyacentes, concretamente las concentraciones de fósforo disponible
fueron de entre 2,4 y 52,0 veces más altas.

Bate et al. (2007) han estudiado el ciclo del fósforo en el suelo de un desierto polar de la Antártica,
demostrando que estos suelos geológicamente antiguos pero pobremente meteorizados presentan grandes

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reservorios de P en relación con los requerimientos nutricionales de la biota. Ese mismo año Freppaz et al.
(2007) demostraron que los ciclos de hielo-deshielo tienen gran importancia en la dinámica del N y el P.
Existen multitud de estudios centrados en el análisis de los ciclos de nutrientes en sistemas
naturales o agrícolas, pero sin embargo muy pocos realizados en ciudades. El primer estudio de este tipo
fue llevado a cabo por Newcombe (1977) en Hong Kong. Entrados en el siglo XXI, en el que la gran mayor
parte de la población vive en grandes asentamientos, el llamado “metabolismo” de las ciudades (Terradas,
2001) debería saltar a primer plano. Færge et al. (2001) resaltaron la importancia del conocimiento de estos
ciclos para su reutilización para la agricultura. En la siguiente figura (Fig. 2) se muestra el balance de N y P
en la ciudad de Bangkok. Estos últimos trabajos son bastante incompletos, ya que sólo indican las salidas y
las entradas del sistema (ciudad), quedando en segundo plano su circulación interna.

Fig. 2. Balance de nutrientes en Bangkok, 1996. Las entradas de nutrientes se indican en el lado derecho
de la figura y las salidas en el izquierdo. El balance (entradas menos salidas) resultantes es de 818 y 1852 t
año-1 de exceso de salidas, para el N y el P respectivamente. Basado de Færge et al. (2001).

Ciclo microbiano del fósforo

Según Atlas y Bartha (2001) durante la mayor parte del ciclo microbiano del P no se altera el estado
de oxidación del elemento. La mayor parte de las transformaciones del P mediadas por microorganismos
pueden considerarse como una transferencia de fosfato inorgánico a orgánico, insolubles e inmovilizadas a
formas solubles o compuestos móviles.

Diversos microorganismos han desarrollado sistemas de transporte para regular la adquisición de


fosfato presente en el ambiente, como el sistema de transporte de fosfato Pst de Eschrichia coli que se
muestra en la siguiente figura.

Fig. 3. Sistema de transporte de fosfato Pst de


Escherichia coli. Está formado por una porina de la
membrana externa (phoE), la proteína
periplasmática de unión (PBP) codificada por el
gen pstS, y el sistema de transporte de la
membrana interna compuesta por los polipéptidos
PstA, PstB y PstC. Otra enzima periplasmática, la
fosfatasa alcalina (AP) codificada por el gen phoA,
libera Pi de los compuestos organofosfatados, de
manera que el Pi puede unirse a los PBP. Las dos
proteínas reguladoras primarias, PhoR y PhoB,
llevan a cabo un ciclo de autofosforilación –
transfosforilación. La proteína PhoU estimula la
desfosforilación de PhoB. La caja Pho es el sitio
de unión del DNA para la proteína reguladora
PhoB. Basado de Atlas y Bartha (2001).

Aunque el fosfato normalmente no se reduce por acción microbiana, parece ser que algunos

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microorganismos del suelo y de los sedimentos pueden utilizar el fosfato como aceptor terminal de
electrones en condiciones ambientales apropiadas. No se dispone todavía de resultados fiables que
confirmen estas transformaciones. Es posible que el fosfato actúe como aceptor final de electrones en
ausencia de sulfato, de nitrato y de oxígeno. El producto final de la reducción de fosfato serían las fosfinas
(PH3). Las fosfinas son volátiles y arden espontáneamente en contacto con el oxígeno, produciendo un brillo
verde. La producción de fosfinas se ha observado a veces cerca de lugares de enterramiento y de pantanos,
donde se produce una gran descomposición de materia orgánica. Las fosfinas también pueden arder el
metano que se produce en tales ambientes causando un fenómeno luminoso que se conoce como “fuego
fatuo” (estimulando la imaginación del escritor británico J.R.R. Tolkien para crear la “Ciénaga de los
muertos”, ver Fig. 4). Es probable que los microorganismos intervengan en la producción de fosfinas, pero
no se tiene todavía confirmación experimental.

Fig. 4. Frodo en la ciénaga de los muertos. Recorte de una ilustración de Ted Nasmith (2003).

En muchos hábitats, los fosfatos se combinan con el calcio, volviéndose insolubles e inalcanzables
para las plantas y para muchos microorganismos. Algunos microorganismos heterótrofos pueden solubilizar
fosfato a partir de dichas formas insolubles. Estos microorganismos también solubilizan una gran proporción
del fosfato inorgánico insoluble, que liberan y puede ser usado por otros organismos. Algunos
microorganismos quimiolitotrofos, como Nitrosomonas y Thiobacillus, movilizan fosfatos inorgánicos,
produciendo ácido nitroso y ácido sulfúrico, respectivamente. Los hongos saprofíticos en general tienen un
rol importante en el ciclo del fósforo, son capaces de acumular cantidades de fósforo en sus cuerpos
fructíferos (Vogt y Edmonds, 1980), transportarlo distancias considerables a través de sus micelios (Wells
y Boddy, 1995) y también compiten por el con hongos ectomicorrícicos (Lindahl et al., 1999). También se
conocen hongos saprofíticos como Setulipes androsaceus que colonizan hojarasca de coníferas,
transformando ortofosfatos y diesteres en difosfatos, polifosfatos y fosfonatos (Koukol et al., 2006).

Eutrofización de las aguas continentales

El ciclo global del fósforo, por lo menos en la mayoría de las aguas epicontinentales, ha sido
profundamente modificado por el hombre durante las últimas décadas. No sólo ha aumentado el fósforo
procedente de la mineralización de toda clase de residuos orgánicos, sino que se han añadido los
polifosfatos usados por muchos años en las fórmulas de detergentes, fertilizantes, etc. (Margalef, 1983). El
fósforo pasa de ser un factor limitante a convertirse en un elemento muy abundante, acelerando y acortando
tanto su reciclaje como las cadenas tróficas.

Fig. 5. Los organismos regulan los ciclos biogeoquímicos y este efecto es


particularmente intenso en relación con los elementos limitantes, como el fósforo.
Cuando hay fósforo disponible, éste cicla a una velocidad mayor que los otros
elementos. Modificado de Margalef (1983).

El enriquecimiento de las aguas en fosfatos provoca un crecimiento desmesurado


de plantas acuáticas, llega a crear desequilibrios ecológicos en las comunidades y
problemas en canales y embalses, generando costes importantes si requieren
limpiezas periódicas. Según Porta et al. (1999) estos desequilibrios tienen su
origen en una contaminación del sistema por fosfatos, que pueden proceder de:

• Fuentes puntuales: son aquellas que proceden de un vertido en un punto determinado, como

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consecuencia de la llegada de las aguas de origen doméstico, industrial o de explotaciones
ganaderas de tipo intensivo.

• Fuentes difusas y no puntuales: son aquellas que no tienen su origen en un punto concreto de la
masa de agua o que se originan en grandes superficies de terreno.

Para evaluar la incidencia de las explotaciones ganaderas en la eutrofización de las aguas hay que
tener en cuenta el tipo de animales de la explotación. Como cifras orientativas a la producción de fósforo
(Díaz, 1989), se pueden indicar:

Tabla 1. Producción de fós foro s egún el tipo de explotación.


Kg P por anim al y año
Vacuno 9,5
Porcino 5,6
Equino 11,8
Ovino 1,5
Aves 0,6

Según Porta et al. (1999) la transferencia de fosfatos puede tener lugar:

• Con intervención del suelo debido a: procesos de transferencia de este anión del suelo a una capa
freática poco profunda. Esto es posible en suelos cuyos horizontes tengan valores de pH
comprendidos entre 6,5 y 7,5, ya que la movilidad de los fosfatos es máxima; procesos erosivos por
cuyo efecto el fósforo del epipedión pase al agua de escorrentía que transportará los fosfatos a las
aguas superficiales ya sea en solución o en suspensión asociado a las partículas sólidas
erosionadas.

• Por las aguas residuales debido a: detergentes fosfatados.

Para poder hacer frente a la eutrofización es necesario utilizar la investigación como herramienta de
gestión. Trabajos tan completos como el de Styles y Coxon (2007) (se recomienda ver Fig. 1 del mismo
artículo) pueden ayudar a entender las implicaciones de las variaciones estacionales y las técnicas de uso
en el ciclo del fósforo. De esta manera han surgido diferentes líneas para elaboración de diferentes modelos
que describan y predigan la pérdida de fósforo en suelos cultivados. El modelo más reciente denominado
ICECREAM creado y contrastado en Suecia por Larsson et al. (2007) se muestra en la siguiente figura:

Fig. 6. Estructura de los reservorios y flujos de


fósforo incluidos en el modelo ICECREAM.
Reservorios inorgánicos: fósforo estable (PS),
activo (PA) y lábil (PL); reservorios orgánicos:
hojarasca fresca y descompuesta (PFO), materia
orgánica estable contenida en el humus (PSO) y
fertilizantes (PMAN). Modificado de Larsson et al.
(2007).

Estos modelos sin embargo no tienen en cuenta el crecimiento diferencial de las plantas. En un
reciente trabajo realizado por Mollier et al. (2007) en plantas de maíz incluyen esta variable en su modelo,
es decir, integran la dinámica de crecimiento de la planta y la toma de fósforo. Otro factor a la hora de
estudiar el ciclo del fósforo son las diferentes técnicas agrícolas que se usan actualmente. Oehl et al. (2004)
compararon tres sistemas de cultivo: “convencional”, “bio-orgánico” y “bio-dinámico”, y mediante el
seguimiento de un isótopo radiactivo demostraron que los procesos físico-químicos eran más importantes
que la mineralización en la liberación de fósforo inorgánico disponible para las plantas. Para finalizar, un
artículo sobre el impacto del ganado sobre la concentración de fósforo en los suelos y arroyos en una

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cuenca de Irlanda del Norte (Withers et al., 2007) ha sugerido que hay que conseguir un equilibrio entre
zonas mejoradas (en cuanto a fertilizantes) y no mejoradas dentro de una misma cuenca para evitar una
potencial eutrofización de las aguas.

Disponibilidad de fósforo para las plantas

La obtención de nutrientes depende de las características químicas de cada uno y su estado en el


medio, así como las características de las plantas y de los procesos de descomposición. La importancia de
unos u otros tipos de procesos depende de cada caso (Terradas, 2001).
El caso del P es bastante peculiar. Se trata como ya hemos comentado de un elemento
relativamente escaso. La fuente principal de este elemento es la meteorización de minerales primarios,
sobre todo apatito, y se encuentra como ortofosfato como único estado oxidado estable, que es poco
soluble, de modo que los intercambios a través de soluciones son limitados. A lo largo del tiempo geológico,
sin embargo, el P tiende a disminuir por lixiviación y erosión. Las plantas producen fosfatasa extracelular en
respuesta a la falta de P. Se ha pensado durante bastante tiempo que la disponibilidad de P es
independiente de la descomposición de materia orgánica y que la mineralización se produce a medida que
la demanda de P provoca la producción de fosfatasa, pero hay crecientes evidencias de que los factores
ambientales y, en especial, la calidad del mantillo, son determinantes en esta disponibilidad. A escalas de
tiempo más largas, el control último corresponde a la meteorización y lixiviación (Gressel y McColl, 1997).
Por tanto, para el P los procesos esenciales tienen que ver con la química del suelo y no con la actividad
biológica.

Martínez et al. (1998) estudiaron la estructura subterránea y la producción de un matorral abierto


sobre una duna en Doñana, demostrando que la densidad de raíces es mayor que la necesaria para la
explotación de los recursos hídricos y que la parada de crecimiento subterráneo que se observó estaba
determinada por la carencia de otros recursos. Los nutrientes, y especialmente el P, serían, por sí solos, los
determinantes principales de la estructura y dinámica anuales del sistema radical y, también, de la
producción primaria -que era casi independiente de las variaciones interanuales de la precipitación- en estos
matorrales.

Un fenómeno de reciclado frecuente en la mayoría de las especies vegetales perennes es la


resorción de los nutrientes limitantes desde las hojas senescentes. Las hojas, a pesar de su escasa
biomasa, acumulan gran cantidad de nutrientes y además son órganos con una corta vida y, por tanto, con
rápida renovación. Por ello, el reciclado eficiente de los nutrientes previamente incorporados en la hoja y
que ya han llevado a cabo su contribución a la fotosíntesis puede tener un gran significado adaptativo. Por
supuesto, los nutrientes pueden también reciclarse a través de la descomposición de la hojarasca en el
suelo y de la reabsorción por las raíces, pero esta alternativa es evidentemente menos segura, porque, una
vez en el suelo, los nutrientes pueden perderse por lixiviación, quedar inmovilizados en formas complejas o
ser tomados por competidores. Según Escudero y Mediavilla (2003) las cantidades de nutrientes resorbidos
pueden variar, según las especies, entre aproximadamente el 28 y el 83% de las máximas almacenadas en
la copa para N y entre 25 y 98% para P. Probablemente, el mayor rango en los porcentajes observado para
el fósforo refleja una mayor variabilidad en su carácter limitante.

Por último habría que destacar el estudio llevado a cabo por Sardans y Peñuelas (2005) en estos
últimos años en una serie de bosques y matorrales mediterráneos por toda Cataluña. En dicho trabajo se
resalta la importancia de la limitación de fósforo en los suelos mediterráneos bajo condiciones de sequía,
calentamiento e incendios, situaciones que podrían extremarse dedibo al cambio climático. Por otra parte,
las especies arbóreas y arbustivas mediterráneas más comunes (Erica multiflora, Rosmarinus officinalis,
Quercus ilex y Pinus halepensis) mostraron una gran capacidad de retención de este nutriente cuando está
disponible, como, por ejemplo, tras pulsos provocados por incendios o por eutrofización.

El origen de la madera

Como decía Margalef (1999) el mecanismo de la fotosíntesis no detiene el suministro de energía


aun cuando falte un elemento esencial, que suele ser el P. Entonces el poder reductor se aplica a materiales
que pueden proporcionar estructuras auxiliares (mucílagos, madera, esqueletos de corales) o compuestos
reducidos de utilidad diversa (nitrito, hidrocarburos tóxicos, otros volátiles). Éste ha sido el fundamento de la
evolución de la vegetación arbórea, caracterizada por la duración de las entidades en su ocupación del
espacio, utilización de luz e influencia generalizada sobre los ecosistemas terrestres.

De la disponibilidad de P depende la división celular y no sólo ella. Si no se asegura un suministro

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mínimo de P, la materia viva más genuina no puede incrementarse. Pero como dice el Dr. Ian Malcolm en
Jurassic Park: “Life will find a way”. Cuando hay poco P asequible en el entorno, sea por su baja
concentración total o bien por hallarse en minerales difícilmente solubilizables por los organismos, se limita
la tasa de multiplicación, por lo menos; pero la “la lucha por la vida”, que no es exactamente lo mismo,
prosigue en otros aspectos. Es esencial darse cuenta de las diversas maneras de competir, desde su
expresión bioquímica más íntima hasta otras formas de más apariencia –producción de mucílagos, de
venenos y finalmente de madera.

Elogio al límite

Enlazando con lo dicho en el último punto y como colofón final del trabajo, vamos a realizar un
merecido elogio al límite, compañero inseparable del fósforo en la mayor parte del trabajo. “Límite” viene del
latín limes, y la Real Academia Española lo define como:

1) Línea real o imaginaria que separa dos terrenos, dos países, dos territorios.
2) Fin, término.
3) Extremo a que llega un determinado tiempo.
4) Extremo que pueden alcanzar lo físico y lo anímico.
5) En una secuencia infinita de magnitudes, magnitud fija a la que se aproximan cada vez más
los términos de la secuencia.

La primera definición se refiere a una frontera político-geográfica, la segunda define límite como el
The end de una película, la tercera equipara a un límite con un plazo a cumplir, la cuarta como tope de una
persona en ciertas situaciones y la última es un intento matemático de aproximar el infinito.

Pero a mí me gusta más la aproximación, espacial como temporal, del escultor vasco Eduardo
Chillida (en la Fig. 7 se pueden ver algunas de las obras relacionadas con el tema): “El diálogo limpio y neto
que se produce entre la materia y el espacio, la maravilla de ese diálogo en el límite, creo que en una parte
importante se debe que quizás el espacio es una materia muy rápida, o bien la materia es un espacio muy
lento. ¿No será el límite una frontera no sólo entre densidades sino también entre velocidades?” (Chillida,
2005).

Fig. 7. Rumor de límites IV, VI y VII.

En palabras del propio escultor: “Como cuando metemos la primera y pasas a la segunda” (Ugarte,
1993). En este momento entra en escena el famoso quimiostato de Margalef (Margalef, 2002), ya que estos
cambios de velocidad pueden asemejarse a los cambios en la tasa de renovación de los sistemas
ecológicos. Esta tasa como hemos visto a lo largo del artículo está limitada por el fósforo (Fig. 8).

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Fig. 8. Eduardo Chillida y Ramón Margalef.

Conclusiones

El fósforo es un elemento muy importante en la ecosfera, el hombre con su gran capacidad para
modificar el medio, está perturbando el ciclo biogeoquímico de dicho elemento. El fósforo, un factor limitante
a lo largo de la evolución, se está convirtiendo en un elemento demasiado abundante en sistemas
acuáticos, donde anteriormente no se encontraba en tales cantidades (excepto en las áreas de
afloramientos), provocando fenómenos de eutrofización y por tanto graves daños ecosistémicos. Por el
contrario dos de los posibles efectos del cambio climático sobre los ecosistemas mediterráneos, sequía y
calentamiento, acentúan la limitación por fósforo. Es necesario futuras investigaciones centradas en este
elemento para conocer las consecuencias de la acción humana en el ciclo del fósforo.

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