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Amigdala, corteza prefrontal y especializacion hemisferica en emoción

Amigdala, corteza prefrontal y especializacion hemisferica en emoción

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- 223 -
anales de psicolog\u00eda
2004, vol. 20, n\u00ba 2 (diciembre), 223-240
\u00a9 Copyright 2004: Servicio de Publicaciones de la Universidad de Murcia. Murcia (Espa\u00f1a)
ISSN edici\u00f3n impresa: 0212-9728. ISSN edici\u00f3n web (www.um.es/analesps): 1695-2294
Amigdala, corteza prefrontal y especializacion hemisferica en
la experiencia y expresion emocional
Juan Pedro S\u00e1nchez-Navarro* y Francisco Rom\u00e1n
Universidad de Murcia
Resumen: Los datos provenientes de la neurociencia se\u00f1a-

lan a varias estructuras, tanto subcorticales como corticales, relacionadas con la conducta emocional. Tanto los datos derivados de la investigaci\u00f3n con sujetos normales como los procedentes de estudios que han empleado pacientes con da\u00f1o cerebral y t\u00e9cnicas de neuroimagen funcional en sujetos normales, se\u00f1alan a la am\u00edgdala como una estructu- ra fundamental en la emoci\u00f3n, particularmente en la res- puesta a est\u00edmulos de contenido negativo. Adem\u00e1s, una creciente cantidad de estudios han encontrado que diferen- tes regiones de la corteza prefrontal, concretamente la or- bital y medial, participan en distintos aspectos de la emo- ci\u00f3n. En este art\u00edculo revisaremos los datos que se tienen en la actualidad acerca de la implicaci\u00f3n de estas estructu- ras en la conducta emocional as\u00ed como la especializaci\u00f3n hemisf\u00e9rica.

Palabras clave: Neuropsicolog\u00eda; emoci\u00f3n; am\u00edgdala; cor-
teza prefrontal; especializaci\u00f3n hemisf\u00e9rica; da\u00f1o cerebral.
Title: Amygdala, prefrontal cortex, and hemispheric spe-
cialization in emotional experience and expression.
Abstract: Data coming from neuroscience studies point to

several structures, both subcortical and cortical, related to emotional behavior. Either the data deriving from research employing non-damaged subjects and those coming from brain damage studies and functional neuroimage tech- niques point to the amygdala as a key structure in emotion, particularly in the response to negative stimuli. In addition, a growing body of research has found that different re- gions of the prefrontal cortex (e.g., orbitofrontal and me- dial) are implied in emotion. Hence, we will review in this paper the data about the relationship of these structures in the emotional behaviour and the hemispheric specializa- tion.

Key words: Neuropsychology; emotion; amygdala; pre-
frontal cortex; hemispheric specialization; brain damage.

Distintos trabajos han tratado de mostrar cu\u00e1- les son las estructuras cerebrales implicadas en la conducta emocional. Cl\u00e1sicamente se enten- d\u00eda que la vida emocional depend\u00eda de las es- tructuras que formaban el sistema l\u00edmbico, re- cibiendo una atenci\u00f3n especial el hipot\u00e1lamo y la am\u00edgdala. En los \u00faltimos a\u00f1os tambi\u00e9n se ha visto que otras estructuras corticales se encuen- tran implicadas en la emoci\u00f3n, como es la cor- teza prefrontal. As\u00ed mismo, los estudios realiza- dos con pacientes con da\u00f1o cerebral adquirido as\u00ed como de neuroimagen funcional en sujetos normales, muestran que tanto la am\u00edgdala co- mo la corteza prefrontal se encuentran impli- cadas en la conducta emocional de uno u otro modo. En las siguientes secciones revisaremos las principales estructuras cerebrales, en con- creto la amigdala y la corteza prefrontal, que se

* Direcci\u00f3n para correspondencia[Correspondence
address]: Juan Pedro S\u00e1nchez Navarro. Departamento

de Anatom\u00eda Humana y Psicobiolog\u00eda. Facultad de Psicolog\u00eda. Campus de Espinardo. Universidad de Murcia. 30100 Murcia (Espa\u00f1a).

E-mail:jpe d ro@u m . e s
encuentran implicadas en la conducta emocio-
nal.
Hipot\u00e1lamo y conducta emocional

El hipot\u00e1lamo es una estructura que cl\u00e1sica- mente se ha relacionado con la emoci\u00f3n. Bard (1928) sustituye la propuesta de Cannon (1927) acerca del papel central que ten\u00eda el t\u00e1lamo en la conducta emocional, proponiendo al hipot\u00e1- lamo como la principal estructura cerebral rela- cionada con la emoci\u00f3n. La propuesta de Cannnon proven\u00eda de estudios que mostraban que la lesi\u00f3n del hipot\u00e1lamo anterior en ratas provocaba reacciones parecidas a la ira, aunque se trataba de conductas desorganizadas y sin ir dirigidas a un objeto concreto (\u201cfalsa ira\u201d). Pos- teriormente se vio que la estimulaci\u00f3n del hipo- t\u00e1lamo posterior y de las regiones mesencef\u00e1li- cas adyacentes provocaba reacciones de ira y ataque, acompa\u00f1adas de reacciones de tipo simp\u00e1tico como taquicardia, hipertensi\u00f3n, hiperpnea, secreci\u00f3n de adrenalina e inhibici\u00f3n de la motilidad intestinal, lo que dio lugar a

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pensar que el hipot\u00e1lamo estar\u00eda implicado en el inicio de la respuesta de defensa (Hess, 1957). De las diferentes regiones citoarquitec- t\u00f3nicas en las que se encuentra dividido el hi- pot\u00e1lamo (periventricular, infundibular, lateral, medial y rostral o pre\u00f3ptica), el \u00e1rea que se ha relacionado con la conducta defensiva es el n\u00fa- cleo ventromedial del hipot\u00e1lamo medial, el cual presenta abundantes conexiones con la sustancia gris central (LeDoux, 1987). Sin em- bargo, algunos estudios han indicado que la re- gulaci\u00f3n de las respuestas de tipo agresivo re- quiere tambi\u00e9n la participaci\u00f3n del hipot\u00e1lamo anterior, atribuy\u00e9ndole a esta regi\u00f3n un papel esencial en la expresi\u00f3n de la conducta de de- fensa afectiva (Fuchs, Edinger y Siegel, 1985a, 1985b).

No obstante, la consideraci\u00f3n de que el hi- pot\u00e1lamo desempe\u00f1a una funci\u00f3n clave en el inicio de la respuesta de defensa ha sido cues- tionada. As\u00ed, en los trabajos de Bandler (1982) y Bandler y McCulloch (1984), por ejemplo, se observa que la inyecci\u00f3n de glutamato en el ce- rebro medio provoca la aparici\u00f3n de la respues- ta de defensa, mientras que la estimulaci\u00f3n del hipot\u00e1lamo mediante este agente neuroqu\u00edmico no la provoca, lo que lleva a estos autores a su- gerir que la respuesta de defensa se encuentra mediada por eferencias hacia la sustancia gris central provenientes de otras regiones distintas al hipot\u00e1lamo, en concreto de la am\u00edgdala. Co- mo veremos a continuaci\u00f3n, es la am\u00edgdala y no el hipot\u00e1lamo la estructura implicada en el inicio de la respuesta de defensa, mientras que el hipot\u00e1lamo constituye la estructura respon- sable de los cambios vegetativos que acompa- \u00f1an a la emoci\u00f3n, pero no de su inicio.

Am\u00edgdala y conducta emocional

De todas las estructuras subcorticales, la am\u00edg- dala es la que se ha relacionado de un modo m\u00e1s consistente con la emoci\u00f3n, tanto en ani- males como en humanos (LeDoux, 1993). La identificaci\u00f3n de la am\u00edgdala como una regi\u00f3n relacionada con la emoci\u00f3n se inicia a partir de los trabajos, ya cl\u00e1sicos, realizados en monos por Kl\u00fcver y Bucy (1937, 1939). Estos estudios

mostraron que tras la extirpaci\u00f3n bilateral del l\u00f3bulo temporal anterior en estos animales provocaba reacciones de ira, miedo, manse- dumbre, hiperoralidad, cambios en los h\u00e1bitos alimenticios e hipersexualidad. Fue algunos a\u00f1os m\u00e1s tarde cuando Weiskrantz (1956) atri- buy\u00f3 dichos cambios a la lesi\u00f3n de la am\u00edgdala.

Funcionalmente, la am\u00edgdala est\u00e1 conside- rada como una estructura esencial para el pro- cesamiento emocional de las se\u00f1ales sensoria- les, ya que recibe proyecciones de todas las \u00e1reas de asociaci\u00f3n sensorial. Es esta conver- gencia de proyecciones anat\u00f3micas la que sit\u00faa a la am\u00edgdala como la estructura responsable para la formaci\u00f3n de asociaciones entre los es- t\u00edmulos y el refuerzo o el castigo (Jones y Mishkin, 1972; Rolls, 1986). Adem\u00e1s de las proyecciones corticales procedentes de las dis- tintas \u00e1reas de asociaci\u00f3n sensorial, la am\u00edgdala tambi\u00e9n recibe aferencias tal\u00e1micas (Le Doux, 1987). Este conjunto de proyecciones, tanto ta- l\u00e1micas como corticales, hacia la am\u00edgdala es lo que posibilita que se dote de un significado afectivo a las caracter\u00edsticas estimulares. Me- diante las conexiones t\u00e1lamo-amigdalinas se producir\u00e1 un procesamiento del significado afectivo de las caracter\u00edsticas estimulares senso- riales muy simples (ej. un pitido o un flah lumi- noso), mientras que a trav\u00e9s de las conexiones t\u00e1lamo-corticales se producir\u00eda el procesamien- to estimular complejo sin componentes afecti- vos. Por el contrario, mediante las conexiones c\u00f3rtico-amigdalinas se dota a la informaci\u00f3n compleja, elaborada en corteza, del componen- te emocional. El orden temporal en el que tiene lugar la activaci\u00f3n de cada una de estas proyec- ciones es diferente, sugiri\u00e9ndose que puesto que la v\u00eda t\u00e1lamo-amigdalina es m\u00e1s corta y se activa antes que la t\u00e1lamo-cortical, las caracte- r\u00edsticas estimulares m\u00e1s simples activar\u00edan pre- viamente los circuitos emocionales amigdali- nos, preparando a esta estructura para recibir la informaci\u00f3n m\u00e1s compleja y elaborada proce- dente de la corteza y, entonces, dotarla de su componente emocional (LeDoux, 1989).

En humanos, la participaci\u00f3n de la am\u00edgdala en la conducta emocional se ha estudiado a partir tanto de pacientes con afectaci\u00f3n amig-

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dalina como de sujetos neurol\u00f3gicamente nor- males mediante el empleo de t\u00e9cnicas de neu- roimagen funcional. A continuaci\u00f3n presen- tamos la informaci\u00f3n proporcionada por cada uno de estos m\u00e9todos.

Identificaci\u00f3n de la participaci\u00f3n la am\u00edgdala en la conducta emocional mediante el estudio de pacientes con afectaci\u00f3n cerebral.

La extirpaci\u00f3n de la am\u00edgdala se ha emplea- do en humanos con fines terpe\u00faticos, en con- creto para reducir la agresividad, violencia e hi- peractividad (Aggleton y Mishkin, 1986). Tras la extirpaci\u00f3n de esta estructura es m\u00e1s dif\u00edcil provocar miedo y agresividad en el paciente, apareciendo una disminuci\u00f3n significativa de la hiperactividad, la cual alcanza niveles similares a los observados en sujetos normales, y un au- mento del control emocional (Halgren, 1981). En este sentido, Lee et al. (1998) informaron que la extirpaci\u00f3n bilateral de la am\u00edgdala redu- c\u00eda el n\u00famero de episodios agresivos en dos pacientes que padec\u00edan una agresividad intrata- ble farmacol\u00f3gicamente aunque, no obstante, continuaban presentando dificultades para con- trolar algunos de estos episodios, y una dismi- nuci\u00f3n del arousal vegetativo. El hecho de que la lesi\u00f3n bilateral de la am\u00edgdala produjese un efecto tanto de docilidad y sosiego como una reducci\u00f3n en el nivel de activaci\u00f3n vegetativo, es interpretado en el sentido de considerar a la am\u00edgdala como una estructura encargada de mediar estos efectos en humanos. Tambi\u00e9n se ha visto que la lesi\u00f3n amigdalina produce una alteraci\u00f3n del reconocimiento de expresiones faciales emocionales (Young et al., 1995), redu- ciendo la capacidad de los pacientes para iden- tificar tanto la emoci\u00f3n de miedo como su in- tensidad en im\u00e1genes de caras humanas (Adolphs et al., 1994; 1995. Para una revisi\u00f3n ver Adolphs, 2002).

Por otra parte, aunque los resultados no son concluyentes, se ha sugerido que la am\u00edgda- la podr\u00eda participar en el reconocimiento de la prosodia emocional (Torras, Portell y Morgado, 2001). En este sentido, el trabajo de Scott et al.

(1997) muestra que la lesi\u00f3n bilateral de la am\u00edgdala produce una alteraci\u00f3n en la identifi- caci\u00f3n del tono emocional, particularmente de las expresiones verbales de ira y de miedo. Pe- ro, sin embargo, estos hallazgos no han sido replicados sistem\u00e1ticamente. Un ejemplo de ello lo encontramos en el estudio llevado a ca- bo por Adolphs y Tranel (1999) quienes no en- contraron una participaci\u00f3n de la am\u00edgdala en la identificaci\u00f3n del tono emocional en la pro- sodia.

Los estudios con pacientes con lesi\u00f3n amigdalina tambi\u00e9n han puesto de manifiesto la implicaci\u00f3n de esta estructura en el condicio- namiento emocional. A este respecto, Bechara

et al., (1995), empleando la respuesta electro-

d\u00e9rmica en un paradigma de miedo condicio- nado similar al utilizado en la investigaci\u00f3n animal, observan que en los pacientes con le- si\u00f3n bilateral de la am\u00edgdala se produce un blo- queo completo en la capacidad para adquirir respuestas electrod\u00e9rmicas condicionadas a un est\u00edmulo de sobresalto. Este hecho sugiere que la am\u00edgdala, no siendo la estructura responsable de la aparici\u00f3n de la respuesta electrod\u00e9rmica, tal y como demostraron Tranel y Damasio (1989), es esencial para el condicionamiento emocional. En este sentido, la am\u00edgdala podr\u00eda ser vista como una estructura necesaria para que pueda producirse una asociaci\u00f3n entre los est\u00edmulos sensoriales y el afecto. Adem\u00e1s, pues- to que el condicionamiento emocional no se bloquea completamente tras la lesi\u00f3n unilateral de la am\u00edgdala (LaBar et al., 1995), puede pen- sarse que ambas am\u00edgdalas se encuentran im- plicadas en este proceso de aprendizaje emo- cional.

Dentro del \u00e1mbito psicofisiol\u00f3gico, otros autores (p.e., Angrilli et al.. 1996; Bradley et al. 2001 y Lang, Bradley y Cuthbert, 1997, 1999) han empleando como \u00edndice de medida la mo- dulaci\u00f3n emocional el parpadeo reflejo de so- bresalto, \u00edndice este que se ha configurado en los \u00faltimos a\u00f1os como una medida muy sensi- ble para el estudio de la emoci\u00f3n (Bradley et al. 2001). Lang et al. (1997, 1999) demostraron ex- perimentalmente que durante la visi\u00f3n de im\u00e1- genes de contenido afectivo agradable, la mag-

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