CAPÍTULO

12

Efeitos da Fragmentação de Habitats: Quantas Espécies, Quantas Populações, Quantos Indivíduos, e Serão Eles Suficientes?
Adriano P. Paglia, Fernando A. S. Fernandez & Paulo De Marco Jr.

O processo global de fragmentação de habitats é possivelmente a mais profunda alteração causada pelo homem ao meio ambiente. Muitos habitats naturais, que eram quase contínuos uma ou poucas gerações atrás, foram transformados em uma paisagem em mosaico formada por manchas isoladas do habitat original (ilhas de habitat) circundadas por áreas transformadas de várias formas (Fernandez, 1997). É relativamente bem conhecido que a fragmentação conduz à perda de espécies nas comunidades biológicas, o que faz com que a fragmentação de habitats seja considerada uma das maiores ameaças à biodiversidade (Diamond & May, 1976; Harris, 1984; Soulé, 1986, 1987; Shafer, 1990; Saunders et al., 1991; Boulinier et al., 2001; Fagan et al., 2002; Fahrig 2003). A intensa fragmentação dos habitats já é característica da maioria dos países temperados, mas seus efeitos são particularmente graves nos chamados “países com megadiversidade” dos trópicos, onde as perdas de biodiversidade previstas para as próximas décadas são alarmantes (Wilson, 1988). No sudeste do Brasil, por exemplo, a fragmentação já atinge um estágio muito avançado e a preservação das áreas remanescentes da Mata Atlântica nesta região foi apontada como um dos maiores problemas de conservação do País (Fonseca & Robinson, 1990; Galindo-Leal & Câmara, 2003). O processo de fragmentação de uma área tem duas conseqüências imediatas: a primeira delas é a subdivisão do habitat antes contínuo, a outra é a perda de área. Neste processo, diversos componentes que se inter-relacionam são determinantes para a persistência ou não das espécies originais. Dentre esses componentes pode-se citar o tamanho dos fragmentos, a heterogeneidade ambiental dentro de cada fragmento, a matriz de habitats do “entorno”, a conectividade entre os fragmentos e o efeito de borda (Rolstad, 1991; Fahrig,

258

Essências em Biologia da Conservação

2003). A partir desses fatores surgem os problemas a serem enfrentados pelos organismos que vivem nos fragmentos: a área é suficiente para a sobrevivência e reprodução destes? O mosaico ambiental interno permite a coexistência e a interação de diversas espécies? Dentro do fragmento o ambiente se tornou por demais depauperado? A distância entre os fragmentos permite a possibilidade de dispersão entre eles? O tipo de matriz de habitat entre os fragmentos oferece resistência à dispersão das espécies? Qual é o impacto dos novos habitats circundantes e da borda? A redução de diversidade como conseqüência da fragmentação, por sua vez, ocorre por dois processos distintos, que atuam em tempos diferentes. O primeiro, em um curto prazo, é a perda imediata de espécies durante o processo que levou à fragmentação do habitat – por exemplo, durante o desmatamento. O outro processo, menos óbvio, é o de isolamento (“insularização”). Por exemplo, após um habitat qualquer (que pode ser uma floresta, um cerrado, um campo ou mesmo um sistema de riachos), antes contínuo, ter sido reduzido a uma série de “ilhas de habitat”, são esperadas várias extinções de espécies nestas ilhas. Isto acontece porque muitas populações nelas contidas não são viáveis no longo prazo (Soulé, 1987), levando a riqueza a diminuir até se “encaixar” em uma faixa de valores correspondente à área das ilhas em questão e previsível com base na teoria de equilíbrio de biogeografia de ilhas, como uma relação estreita entre a área ocupada por uma comunidade e sua riqueza de espécies (MacArthur & Wilson, 1967; McGuiness, 1984). Uma conseqüência importante disso, em termos de biologia da conservação de espécies, é que se for isolada uma população de onças em uma mata pequena, não é preciso abatê-las para que a se extingüam; isto é apenas uma questão de tempo. No Brasil tem havido um aumento do interesse pelos efeitos de fragmentação nos últimos anos (por exemplo, Rambaldi & Oliveira, 2003). O estudo pioneiro foi o de Willis (1979) sobre a composição de comunidades de aves em fragmentos florestais no Estado de São Paulo. Seguiu-se o ambicioso projeto de Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais, realizado em fragmentos da Mata Amazônica próximos a Manaus. Este projeto, em andamento há duas décadas, é um marco fundamental do estudo sobre fragmentação no Brasil e tem gerado uma série de bons estudos com uma grande variedade de taxa, incluindo plantas, insetos, anfíbios, aves e mamíferos (por exemplo, Lovejoy et al., 1984, 1986; Malcolm, 1988, 1994; Bierregaard et al., 1992; Laurance & Bierregaard, 1997; Bierregaard & Stouffer, 1997; Laurance et al., 1997, 1998; Benitez-Malvido, 1998; Gascon & Lovejoy, 1998; Scariot, 1999; Carvalho & Vasconcelos, 1999; Laurance et al., 1999; Laurance et al. 2001). Vários outros estudos importantes se seguiram a partir da década de 1990. Os padrões de diversidade de comunidades foram analisados para

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

259

mamíferos em fragmentos de Mata Atlântica em Minas Gerais (Fonseca & Robinson, 1990) e mais recentemente para aves do cerrado do Brasil central (Marini, 2001). Paglia et al. (1995) estudaram os efeitos da heterogeneidade espacial sobre a diversidade de pequenos mamíferos em um fragmento florestal em Minas Gerais. O elegante estudo de Viana & Tabanez (1996) mostrou as alterações demográficas e estruturais induzidas pelo isolamento de um fragmento pequeno de mata no interior do Estado de São Paulo. Stevens & Husband (1998) estudaram como os efeitos de borda afetam a distribuição espacial de mamíferos em fragmentos florestais em Sergipe. Maldonado-Coelho & Marini (1999) estudaram como a composição de bandos mistos de aves em remanescentes de Mata Atlântica em Minas Gerais foi afetada pela fragmentação; a perda de variabilidade genética de populações de aves nessa mesma região foi o objeto do importante estudo de Anciães & Marini (2000), que usaram técnicas de assimetria flutuante. Chiarello (1999, 2000) mostrou o efeito da fragmentação em mamíferos da Mata Atlântica do Espírito Santo, indicando que apenas grandes áreas protegidas seriam capazes de manter populações viáveis de grandes mamíferos herbívoros e predadores de topo de cadeia. Os padrões demográficos e espaciais de marsupiais e roedores em fragmentos pequenos de Mata Atlântica no Estado do Rio de Janeiro têm sido analisados em detalhe ao longo de um estudo que já dura quase uma década, o que já permite uma análise mais detalhada da viabilidade de algumas populações no longo prazo (por exemplo, Fernandez et al., 1998; Pires & Fernandez, 1999; Quental et al., 2001; Brito & Fernandez, 2000, Brito & Figueiredo, 2003). Estudos com abelhas Euglossinae em paisagem fragmentada no Estado do Rio de Janeiro mostraram resultados contrários a um efeito negativo da fragmentação sobre a diversidade (Tonhasca et al., 2002). Existem estudos que revelam a interação da caça com o problema da fragmentação sobre espécies de mamíferos (Cullen Jr. et al., 2000, 2001). O acúmulo do conhecimento sobre a fragmentação e suas conseqüências já está em um ponto em que é possível determinar estratégias mais claras de conservação que convergem para a produção de políticas públicas, como no caso da região do pontal do Paranapanema (Valladares-Padua et al., 2002). Para as plantas, alguns estudos têm demonstrado que a fragmentação e o isolamento geram comunidades empobrecidas, biosimplificadas e com pouca representatividade de espécies raras e/ou ameaçadas (Tabarelli et al., 2004; Oliveira et al. 2004). O interesse que o tópico de fragmentação tem despertado em nosso país está longe de ser uma exceção; antes reflete uma tendência mundial. Nas últimas décadas, a Ecologia como um todo tem contribuído imensamente, de várias formas, para o entendimento dos efeitos de fragmentação de habitats sobre as

260

Essências em Biologia da Conservação

comunidades animais e vegetais. O grande número de estudos sobre fragmentação gerou uma família de modelos de equilíbrio, em três diferentes níveis, todos guardando estreitas analogias com os modelos de dinâmica populacional característicos das primeiras décadas da Ecologia. Tais modelos de equilíbrio tratam de “populações” de espécies (biogeografia de ilhas), “populações” de populações (metapopulações) e populações de indivíduos (Análise de Viabilidade de Populações). O objetivo do presente capítulo é rever brevemente os conceitos ecológicos ligados à fragmentação, a partir destes enfoques complementares e em diferentes níveis.

Relações espécies-área e sua relação com a fragmentação
Em termos biogeográficos, uma ilha pode ser definida, sob o ponto de vista de um dado táxon, como uma porção de habitat cercada por um habitat diferente e que represente uma barreira, mesmo que parcial, para a dispersão do táxon em questão. Nesta definição se encaixam não apenas as ilhas “reais” (isto é, geográficas) como também as “ilhas virtuais” (ilhas de habitat), geradas pelo processo de fragmentação. Daí a grande importância, para a fragmentação, das valiosas lições que a ecologia comunitária tem aprendido a partir do estudo das faunas e floras insulares. Uma noção bastante antiga dentro de Ecologia, que vem pelo menos desde De Candolle em 1855 (McGuiness, 1984) é a de relações espécies-área, ou seja, de que há relação estreita entre a área ocupada por uma comunidade e sua riqueza de espécies. Desde a década de 1920 foram formulados vários modelos matemáticos para descrever esta relação, sendo que os mais bem-sucedidos foram o modelo Função Potência de Arrehnius e o modelo Exponencial de Gleason. Com freqüência, ambos os modelos se ajustam bem a um mesmo conjunto de dados, mas geralmente o primeiro fornece um ajuste um pouco melhor (McGuiness, 1984; Coelho et al., 1991). O modelo Função Potência é expresso por: S = CAZ (1)

em que: S é o número de espécies presente na ilha, A é a área e C e z são parâmetros da regressão. C é a intersessão com o eixo das ordenadas, o que corresponde ao número de espécies numa comunidade de área mínima. Já z, a constante angular da reta, é o parâmetro que tem despertado mais atenção neste modelo, devido ao seu significado biológico. O parâmetro z pode ser definido como a taxa de aumento do número de espécies com o aumento da área ou também como a taxa de diminuição do número de espécies com a redução da área. As duas definições são equivalentes, mas a segunda é a mais relevante para os estudos sobre fragmentação e conservação.

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

261

Empiricamente, em ilhas reais (geográficas), os valores do parâmetro z encontrados na natureza situam-se entre 0,18 e 0,35 (Diamond & May, 1976). Isto indica que a riqueza de espécies diminui numa taxa bem menor do que a da redução da área. Por exemplo, Darlington (cit. in MacArthur & Wilson, 1967) havia sugerido que numa aproximação crua, uma redução de dez vezes na área corresponde a uma perda de metade das espécies – o que corresponde a um z = 0,301. Se os valores de z na natureza fossem mais altos, os efeitos da fragmentação seriam ainda muito mais drásticos do que são. Em conjuntos de fragmentos de mata são encontrados valores de z na mesma faixa ou um pouco mais baixos, embora em uma minoria de casos as relações espécies-área não se apliquem a fragmentos – como no estudo de Zimmerman & Bierregaard (1986) com anfíbios no projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais. Aplicando a relação espécies-área para vertebrados ameaçados na Mata Atlântica, Grelle et al. (2005) encontraram que, para aves e mamíferos endêmicos, a redução de área pela fragmentação é um bom previsor do número de espécies ameaçadas de extinção, mas para o conjunto dos tetrápodos, de répteis e de anfíbios, em particular, o modelo superestima o número de espécies ameaçadas de extinção. Foram propostas duas explicações para a relação positiva entre o número de espécies e a área da ilha. A primeira é o efeito da área per se, ou seja, que a área sozinha é importante. Essa explicação é derivada da Teoria do Equilíbrio de Biogeografia de Ilhas (explicações mais detalhadas a seguir). Quanto maior o tamanho da ilha, maior seria o tamanho populacional de uma determinada espécie. Quanto maior a população, menores as chances de a espécie desaparecer da ilha. As ilhas maiores teriam então uma maior riqueza. A outra explicação postulada é que áreas maiores teriam maior quantidade de habitats disponíveis do que áreas menores. Como conseqüência da maior diversidade de habitats temos: i) aumento da riqueza, já que cada habitat diferente permitiria a inclusão de novas espécies adaptadas a ele, e ii) diminuição da probabilidade de encontro interespecífico (sensu Hurlbert, 1971), minimizando o efeito da competição e, por conseqüência, aumentando a diversidade local de espécies. A aplicabilidade das relações espécie-área para questões de manejo de ilhas “virtuais” (fragmentos de habitat no continente) recebeu várias críticas (por exemplo, Zimmerman & Bierregaard, 1986). Alguns dos argumentos (Wylie & Currie, 1993) são que: a curva espécie-área tem pouco poder de predição; não se leva em conta o efeito da variação nos métodos e os esforços de coleta quando se comparam os diferentes fragmentos e a incerteza em relação à analogia entre ilhas reais e fragmentos de habitat. Uma das alternativas para predizer a riqueza de espécies em uma ilha é a relação espécie-energia (Brown, 1981; Wrigth, 1983). A teoria postula que a

262

Essências em Biologia da Conservação

riqueza de espécies em determinada área é limitada pela quantidade de energia disponível. A função potência é: S = cEb (2)

em que S é o número de espécies na ilha, E é a energia recebida na ilha ou reserva e c e b são constantes empíricas. A energia total na ilha é dada por: E = A × G, em que A é a área total e G é a energia por unidade de área. A forma com a inclusão da equação acima é: S = aEb S = a(AG)b

(3)

Para estimar a energia total (G) da ilha, ou do fragmento de habitat, utilizam-se medidas de radiação solar e/ou de evapotranspiração e/ou produtividade primária líquida. A vantagem desse modelo é que se pode avaliar quais outros fatores além da área poderiam determinar a riqueza de espécies em um fragmento e identificar a importância relativa de cada um deles. Wright (1983) observou que, para pássaros e angiospermas, com a inclusão da energia da ilha, o modelo explica bem mais da variação do conjunto de dados do que a área per se. Wylie & Currie (1993) utilizaram esse modelo para um conjunto de dados de riqueza de espécies de mamíferos em ilhas reais, e chegaram à mesma conclusão, contudo, o aumento na variação explicada não foi tão maior do que para o caso dos pássaros e das angiospermas. Um problema dessa abordagem é que, como mostra a comparação entre os dois estudos anteriores, grupos diferentes apresentam respostas diferentes e, portanto, a generalização é perigosa. Outro ponto é que tanto a energia em uma ilha quanto a riqueza de espécies estão relacionadas com a latitude. Isto significa que a riqueza pode estar relacionada com algum outro fator que co-varia com a latitude. Apesar desses problemas, a abordagem energética pode também ser utilizada como alternativa para predição da riqueza de espécies em ambientes fragmentados localizados em latitudes similares. Dentro dessa mesma classe de problemas, deve-se considerar sempre a relevância de estudos que conseguem discriminar os mecanismos que geram determinada relação. Um possível mecanismo para a relação entre produtividade e riqueza de espécies é o fato de que com maior energia potencialmente se pode manter mais indivíduos e, com mais indivíduos, é mais provável a existência de mais espécies. Srivastava & Lawton (1998) buscaram avaliar o poder explanatório desse mecanismo para explicar a relação observada de riqueza de espécies e produtividade em fitotelma de ocos de árvores, mas não encontraram evidências que a suportassem.

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

263

Características da área?
A fragmentação de habitats produz efeitos sobre as espécies não diretamente relacionados apenas ao tamanho da área. Um dos aspectos que tem levantado discussão é sobre a qualidade ambiental do fragmento (Rolstad, 1991; Forman & Moore, 1992; Murcia, 1995). Nesse sentido, dois fatores podem ser discutidos: as alterações na fisionomia interna do fragmento (heterogeneidade ambiental) e a interação entre o limite do fragmento e a matriz de habitats que o envolve (efeito de borda). Em uma escala mais ampla, o isolamento (“insularização”) do habitat pode promover diminuição da quantidade de habitats (Collinge, 1996; Honnay et al., 1999). Por exemplo, uma área de mata englobava, antes da fragmentação, vários rios, lagoas e vales que captavam a água de chuvas e encostas. Com a fragmentação, nos poucos isolados florestais restantes, alguns desses componentes não estão mais presentes. Essa diminuição da heterogeneidade regional de habitats pode levar a uma redução do número de espécies e também afetar de forma indireta o tamanho populacional pela redução da capacidade de suporte do fragmento (Rolstad, 1991). Em um processo de fragmentação, a perda de habitats e o isolamento (“insularização”) são seguidos de uma perturbação interna do fragmento. Essa perturbação altera a fisionomia da mata e pode aumentar a complexidade ambiental em um nível local, gerando aumento do número de microhabitats. No caso de fragmentos de Mata Atlântica, por exemplo, com freqüência são abertas clareiras para retirada da madeira que são invadidas por espécies r-estrategistas. Aumenta a densidade de cipós e lianas, o dossel perde a continuidade e o subbosque ganha em densidade (Viana & Tabanez, 1996). Tem sido argumentado que essas alterações podem elevar a diversidade em uma escala espacial local. A relação entre a diversidade e a heterogeneidade não está bem estabelecida. Enquanto alguns autores (Rosenzweig & Winakur, 1969; M’Closkey, 1976; Fonseca, 1989; Stallings et al., 1990) encontraram forte correlação entre estes fatores, outros têm falhado em demonstrar alguma relação (Bond et al., 1980; Paglia et al., 1995) ou encontram fraca associação (August, 1983). Outra característica da fragmentação é o chamado efeito de borda. Por efeito de borda entende-se o resultado das interações entre dois ambientes adjacentes separados por uma transição abrupta (Murcia, 1995). No contexto da fragmentação, essa proximidade pode provocar alterações nas condições bióticas e abióticas, com conseqüências sobre os organismos que vivem no fragmento (Saunders et al., 1991; Forman & Moore, 1992; Stevens & Husband, 1998; Oliveira et al. 2004). Com a fragmentação, ocorre aumento da área da borda em relação à área do fragmento. A relação perímetro/área aumenta e, se

264

Essências em Biologia da Conservação

o fragmento continua a diminuir de tamanho, ele pode acabar se tornando inteiramente um habitat de borda (Noss, 1983). As diferenças estruturais entre um fragmento e o habitat adjacente (geralmente menos complexo e com menor biomassa) podem provocar diferenças no microclima. Por exemplo, a incidência solar é mais elevada em um pasto do que no interior da floresta adjacente. Cria-se, portanto, um gradiente climático e energético entre os dois ambientes. A orientação da borda (relacionada com a exposição solar) e a fisionomia (modulando a quantidade de luz que atravessa a borda) determinam a intensidade do efeito abiótico ao longo do gradiente. Nesse contexto de efeitos abióticos pode-se fazer uma analogia entre a borda de um fragmento e uma membrana celular (Forman & Moore, 1992). A permeabilidade da membrana controlaria o fluxo de energia (luz solar) e de matéria (componentes químicos como fertilizantes e outros organismos) entre dois sistemas. O aumento do fluxo de energia e a entrada de componentes químicos pela borda podem afetar a composição e a distribuição das espécies. O efeito negativo do aumento do perímetro de borda de uma floresta tem sido mostrado por vários autores (por exemplo, Lovejoy et al., 1986; Bierregaard et al., 1992; Murcia, 1995; Viana & Tabanez, 1996). O aumento no fluxo de radiação na borda implica rápido crescimento de lianas, trepadeiras e outras espécies secundárias numa faixa de várias dezenas de metros ao redor da borda da floresta remanescente. Com isso, algumas espécies podem se tornar restritas ao interior do fragmento (por exemplo, plantas tolerantes à sombra e animais sensíveis à umidade, como anfíbios). O aumento da exposição a ventos resulta em danos na vegetação, seja direta (por queda das árvores) ou indiretamente, por reduzir a umidade e aumentar a dessecação (Didham & Lawton, 1999; Kapos, 1989). Nos fragmentos experimentais do “Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais”, ao norte de Manaus, se demonstrou a importância desse fenômeno sobre a queda de arvores e a diminuição residual da área do fragmento anos após a fragmentação (Laurance et al., 2000; Mesquita et al., 1999). A exposição dos organismos da borda aos defensivos agrícolas utilizados em uma plantação pode levar ao desaparecimento de determinados insetos, afetando a cadeia alimentar. A predação e o parasitismo de ninhos (Gates & Gysel, 1978; Andren & Angelstam, 1988), a predação de sementes e a herbivoria podem ser intensificadas na borda (Murcia, 1995). As alterações descritas anteriormente podem reduzir a área do fragmento adequada para uma espécie e, neste caso, a probabilidade de extinção desta (e, portanto, a diversidade do táxon) se relacionaria com a área central não afetada pelo efeito de borda (área nuclear) e não com a área total. Laurance & Yensen (1991) e Malcolm (1994) propuseram dois diferentes métodos para estimar áreas nucleares de fragmentos a partir de suas áreas totais, suas formas e a distância de penetração do efeito de borda.

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

265

Apesar de ser quase consensual a idéia de haver efeitos prejudiciais da borda sobre as comunidades do fragmento, Murcia (1995), em sua revisão sobre o assunto, cita diversos estudos que mostram ausência de efeito sobre a densidade populacional, a riqueza de espécies, as taxas de predação de ninhos, a predação de sementes e outros processos biológicos. Ela cita também outros trabalhos que encontraram efeitos significativos da presença da borda sobre esses processos e argumenta que a ausência de consenso nos resultados é conseqüência de deficiências no desenho experimental, da falta de consistência na metodologia e da supersimplificação da percepção do que é realmente borda e efeito de borda.

Populações de espécies: biogeografia de ilhas
Como dito anteriormente, as relações espécies-área ajustam bem conjuntos de dados de ilhas reais, fornecendo inclusive boas predições do número de espécies de um dado táxon que seriam encontradas em ilhas ainda por amostrar. No entanto, durante décadas, tais relações permaneceram na Ecologia apenas como padrões empíricos, para os quais faltava uma explicação convincente. A primeira explicação para a pobreza de espécies das ilhas – a óbvia dificuldade que a maioria dos organismos tem para colonizá-las – não se sustentava diante da evidência de que ilhas muito antigas geologicamente eram tão empobrecidas quanto ilhas de origem bem mais recente. Uma explicação bastante atraente para estes padrões, e que se tornou bastante popular em Ecologia, é o chamado modelo do equilíbrio insular. Este modelo é geralmente atribuído a MacArthur & Wilson (1963, 1967), mas Wilkinson (1993) mostrou que modelos essencialmente idênticos ao de MacArthur & Wilson já haviam sido formulados independentemente por K. W. Dammerman, em 1948, e por E. G. Munroe, em 1948 e 1953. O modelo de equilíbrio insular propõe que o número de espécies presentes numa ilha é o resultado de um equilíbrio dinâmico entre a taxa de imigração de espécies novas à ilha e a taxa de extinção das espécies já presentes. Ocorre substituição (turnover) de espécies por outras, portanto, a identidade das espécies presentes varia ao longo do tempo, mas a riqueza de espécies oscila em torno de um valor constante de equilíbrio, Seq (MacArthur & Wilson, 1963, 1967). MacArthur & Wilson (1967) demonstraram graficamente que Seq seria dado por:
Seq. = I*P (E + I)

(4)

em que I e E são as taxas de imigração e de extinção de espécies, respectivamente, e P (pool) representa o número de espécies disponíveis para colonizar a ilha em questão, a partir de uma área-fonte (a qual pode ser o continente ou uma ou mais ilhas maiores). A semelhança de (2) com modelos de dinâmica populacional

266

Essências em Biologia da Conservação

é óbvia, sendo E análogo de mortalidade e/ou emigração de indivíduos e I análogo de natalidade e/ou imigração de indivíduos. No modelo original do equilíbrio insular, a taxa de extinção (E) é negativamente correlacionada com a área da ilha (A) e não há nenhuma correlação entre E e a distância entre a ilha e a área-fonte de colonizadores, D (mais tarde Brown & Kodric-Brown, 1977, propuseram que a existência de uma correlação negativa entre estes dois últimos parâmetros seria mais realística). Já a taxa de imigração (I) teria forte correlação negativa com D e fraca correlação positiva com A, pois organismos dispersados ao acaso teriam mais chance de “encontrar” uma ilha maior (“efeito de alvo”). A partir destas correlações de I e E, o modelo de equilíbrio insular prediz que Seq seria positivamente correlacionado com a área da ilha e negativamente correlacionado com a distância que separa a ilha da área-fonte. A primeira predição é corroborada pelo padrão empírico das relações espécies-área descrito anteriormente, enquanto a segunda explica muito dos resíduos, ou seja, os desvios de cada ponto em relação à curva S × A de melhor ajuste. Com freqüência, os pontos correspondentes às ilhas mais distantes situam-se abaixo dos valores previstos pela curva S × A para um dado arquipélago, enquanto os pontos correspondentes às ilhas mais próximas situam-se acima da curva (Coelho et al., 1991). Além destas predições mais conhecidas, o modelo tem várias outras, obtidas por raciocínios gráficos e analíticos de extrema elegância. São elas: 1) O valor do parâmetro z da relação espécies-área é maior em arquipélagos mais distantes, ou seja, as curvas S × A são mais íngremes em arquipélagos distantes da área-fonte que nos próximos. 2) Efeito do pool: z é positivamente correlacionado com P, ou seja, as curvas espécies × área são mais íngremes em ilhas para as quais o pool de imigrantes potenciais é mais rico. 3) Efeito de agrupamento: z é menor se as ilhas estão mais próximas umas das outras, ou seja, as curvas espécies × área são menos íngremes em arquipélagos cujas ilhas estejam mais agrupadas. 4) O efeito de distância (correlação negativa S × D) é inversamente correlacionado com a área, ou seja, ilhas maiores apresentam curvas S × D menos íngremes. A popularização do modelo do equilíbrio insular levou entre outras coisas à sua aplicação a uma imensa variedade de táxons e de tipos de ilhas, reais e virtuais – o que impulsionou os estudos pioneiros de fragmentação. O modelo foi aplicado a topos de montanhas como ilhas para mamíferos e aves boreais,

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

267

cavernas como ilhas para invertebrados, rios e lagos como ilhas para peixes e caramujos, áreas de distribuição de roedores como ilhas para pulgas e áreas de plataforma continental nos continentes na fronteira Permo-Triássica como ilhas para ártropodos marinhos fósseis (Vuilleumier, 1970; Brown, 1971, 1986; Gould, 1976; Gilbert, 1980). No rastro desta explosiva aplicação, surgiram interpretações sobre as causas da variação dos valores de z em estudos sobre relações S × A. Com freqüência interpretou-se que valores de z muito elevados (> 0,40) corresponderiam a faunas e floras relictuais, isto é, situações em que S não estaria em equilíbrio, pois apenas a imigração estaria atuando reduzindo S, sem ser contrabalançada pela extinção (por exemplo, Brown, 1971, e mamíferos terrestres em Fernandez et al., 1988). Reciprocamente, valores muito baixos de z têm sido interpretados como correspondentes a amostragens de diferentes partes de uma mesma biota, em vez de biotas isoladas; nesta situação, a imigração de espécies a cada parte do sistema seria livre. Isto faria I ser elevada, o que resultaria numa curva S × A pouco íngreme, com z variando tipicamente entre 0,12 e 0,17 (MacArthur & Wilson, 1967). Tais interpretações dos valores de z são plausíveis dentro do modelo, mas não há confirmação empírica de que sejam válidas (Gilbert, 1980). Connor & McCoy (1979) fizeram uma crítica ainda mais demolidora ao propor que a faixa observada de z é um simples produto de generalidades estatísticas da regressão S × A e, portanto, não teria nenhum significado biológico; no entanto, foram contestados por Sugihara (1981), que mostrou que a distribuição dos z’s observados não podia ser explicada pelo modelo nulo proposto por Connor & McCoy. A biogeografia de ilhas se tornou popular apesar da pouca evidência a seu favor. Com exceção dos experimentos de campo de Simberloff & Wilson (1969), Wilson & Simberloff (1969), Strong & Rey (1982) e Rey (1984), a evidência existente é apenas consistente com os padrões esperados, mas não diz nada sobre se tais padrões de fato resultam dos processos propostos por MacArthur & Wilson. Nos anos 70 teria então ocorrido uma aceitação precipitada da teoria como um paradigma sensu Kuhn (Simberloff, 1976), o que se deveria principalmente à sua elegância e beleza formal, mais do que ao peso da evidência em seu favor (Gilbert, 1980). Aceita precipitadamente ou não, a teoria ganhou grande relevância para o estudo da fragmentação desde que seus princípios foram usados para a formulação de regras para o delineamento de reservas naturais (Wilson & Willis, 1975; Terborgh, 1976; Diamond & May, 1976; Lovejoy & Oren, 1981) e para avaliações da eficiência dessas reservas em cumprir sua função de preservar a riqueza de espécies (Soulé et al., 1979). Estes autores formularam quatro princípios básicos para maximizar a riqueza de espécies preservada pelas reservas:

268

Essências em Biologia da Conservação

1) Uma reserva grande e única é melhor que várias reservas pequenas de área total equivalente. 2) O melhor formato para uma reserva é circular; quanto mais irregular o formato, menor será o número de espécies que a reserva comportará. 3) Reservas agrupadas são melhores que reservas distantes uma da outra. 4) Reservas conectadas por corredores de habitat são melhores do que reservas não ligadas por tais conexões. Destes princípios, o segundo e o terceiro são quase consensuais, mas o primeiro e o quarto têm despertado acaloradas polêmicas. Simberloff & Abele (1976) propuseram que várias reservas pequenas poderiam na verdade ser melhores que uma grande, caso o habitat fosse muito heterogêneo antes da fragmentação. Nesta situação, as listas de espécies das várias reservas pequenas tenderiam a ser muito diferentes, o que resultaria numa lista total de espécies maior que a da reserva grande. Um exemplo interessante desse resultado é apresentado na análise de lagos como ilhas para espécies aquáticas na Suíça e que concluiu que mais lagos pequenos preservam maior quantidade de espécies ameaçadas de extinção (Oertli et al., 2002). Este ponto tem sido tão discutido (revisão em Cândido Jr., 1993) que uma nova palavra – “sloss”, formada pelas iniciais de single large or several small – foi criada para designar a polêmica. Quanto ao quarto princípio, os corredores podem ser uma faca de dois gumes, pois permitem a passagem tanto de indivíduos das populações como de fogo e epidemias (Hess, 1996). A utilidade dos corredores foi aceita pelos ecólogos com poucos dados que de fato a demonstrassem, e mais recentemente tem sido bastante questionada (por exemplo, Saunders & Hobbs, 1989; Hobbs, 1992; Lindenmayer & Nix, 1993). Ainda assim, dadas as graves conseqüências do isolamento de pequenas populações, preferimos acreditar que na maioria dos casos as vantagens da implantação ou manutenção de corredores de habitat superam suas desvantagens.

Quais espécies?
Se a biogeografia de ilhas aponta para alguns processos determinísticos atuando sobre a riqueza de espécies das comunidades, a ecologia de comunidades tem discutido intensamente até que ponto há também regras determinísticas por trás da identidade das espécies que compõem tais comunidades (por exemplo, Strong et al., 1984; Diamond & Case, 1986; Ricklefs & Schluter, 1993). Diamond (1975), trabalhando com comunidades de aves de ilhas reais da Nova Guiné, cunhou o termo “funções de incidência”. Ele argumenta que existe uma relação entre a probabilidade de ocorrência de cada espécie e algumas características das

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

269

ilhas, tais como a riqueza de espécies das comunidades, o tamanho das ilhas ou outro atributo comparativo (Figura 1). Diamond observou que certas espécies ocorrem unicamente em comunidades pobres (supertramps), outras em comunidades de riqueza intermediária e outras apenas em comunidades muito ricas. Estas últimas, as espécies alto-S (high-S) – características de comunidades com elevada riqueza de espécies –, são geralmente espécies de elevado nível trófico e/ou grande tamanho corporal e/ou elevado grau de especialização. As próprias relações espécies-área tornam as funções de incidência relevantes para problemas de fragmentação, pois elas apontam para probabilidades de ocorrência previsíveis de espécies em comunidades com áreas diferentes, as supertramps, sendo características de ilhas pequenas (ou fragmentos pequenos), enquanto as alto-S só ocorrem em ilhas grandes (ou fragmentos grandes). Estas últimas são as espécies que devem despertar maiores cuidados no que diz respeito à fragmentação, pois a forma de suas funções de incidência faz com que elas sejam previsivelmente as primeiras a sofrer os efeitos deletérios da fragmentação. Exemplos típicos são aves e mamíferos predadores de grande porte – algumas das espécies mais desastrosamente ameaçadas em habitats fragmentados (por exemplo, Wilcox, 1980; Shafer, 1990; Santos Filho, 1995). A abordagem de funções de incidência coincide na maior parte de suas previsões com a visão mais comunitária de subconjuntos concêntricos (nested subsets), que postula que as espécies das comunidades mais pobres são também encontradas nas comunidades mais ricas, enquanto o vice-versa não é verdadeiro (Patterson, 1987; Cook & Quinn, 1995; Cook, 1995; Acosta & Robertson, 2002). As espécies que surgem apenas nas comunidades mais ricas correspondem àquelas alto-S mencionadas. Ambos os pontos de vista coincidem em apontar para as mesmas ordens previsíveis de perda de espécies.
1 0,8 0,6
J

(A)

1 0,8 0,6
J

(B)

0,4 0,2 0

0,4 0,2 0 –20

0

20

40

60 S

80

100 120 140

20

60

100 S

140

180

220

Figura 1 Função de incidência para duas espécies hipotéticas, uma considerada high-S (A) e outra supertamp (B). O eixo Y indica a ocorrência da espécie, o eixo X representa o número total de espécies. Note que espécie high-S apenas ocorre em ilhas que possuem elevada riqueza (acima de 80 espécies), enquanto a supertramp ocorre em comunidades pobres.

270

Essências em Biologia da Conservação

Em outros casos, as limitações à capacidade de dispersão são os principais determinantes da resposta de certas espécies à fragmentação, uma vez que espécies comuns em habitats contínuos, além de serem dispersores pobres, são encontradas com pouca freqüência em ilhas (por exemplo, os formicarídeos em Coelho et al., 1991). Muitos estudos sobre fragmentação têm demonstrado que a ocorrência de algumas espécies em fragmentos pode ser determinada pelo grau de isolamento do fragmento, evidenciando a limitação à dispersão por características intrínsecas da espécie ou pelas características da matriz de habitat (Bierregaard & Stouffer, 1997; Ribon, 2003). Em outros ainda, efeitos comunitários podem ser predominantes. Por exemplo, a perda dos predadores de topo (espécies alto-S), em conseqüência da fragmentação, pode aumentar a abundância de predadores intermediários, reduzindo a diversidade dos herbívoros predados por estes últimos. Este fenômeno, chamado de mesopredator release por Michael Soulé (ver Terborgh, 1999), foi o padrão encontrado por Fonseca & Robinson (1990) em seu estudo sobre padrões de diversidade de mamíferos em fragmentos de Mata Atlântica em Minas Gerais. Uma aplicação extraordinariamente elegante dos princípios ecológicos a um problema aplicado de fragmentação, combinando as idéias sobre quantas espécies e sobre quais espécies, foi o estudo de McDonald & Brown (1992). Trabalhando com mamíferos boreais restritos a topos de montanha no sul dos Estados Unidos, eles se propuseram a predizer qual seria o efeito, sobre estas comunidades, da elevação de um grau na temperatura média, devido ao aquecimento global. Tal elevação reduziria a área das “ilhas” frias nos topos de montanha, resultando em perda de espécies. MacDonald & Brown usaram relações espécies-área para predizer quantas espécies seriam perdidas em cada montanha e subconjuntos concêntricos para prever quais seriam estas espécies. Como o aquecimento global já está em andamento, em algumas décadas poderemos verificar quão acertadas ou não serão suas previsões. Se forem acertadas, serão uma demonstração do quanto a Ecologia tem avançado no que se refere à capacidade de predição, que lhe tem sido tão cobrada pela opinião pública e que é essencial no manejo de habitats com problemas de fragmentação. A partir dos modelos de função de incidência, Hanski (1994a, 1996) propôs um modelo quantitativo para predizer a ocorrência de espécies em fragmentos. O modelo, que será explicado com maior profundidade mais à frente, é essencialmente baseado na área e no grau de isolamento dos fragmentos. Esse tipo de modelo é na verdade uma ponte entre a abordagem à incidência das espécies a partir da Biogeografia de Ilhas e o outro conceito importante para os estudos de fragmentação atualmente: a Metapopulação.

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

271

Populações de populações: metapopulações
Uma metapopulação é definida como um conjunto de populações conectadas por indivíduos que se movem entre elas (Hanski & Gilpin, 1991). A formação de uma metapopulação é, sem dúvida, favorecida pela fragmentação de habitats onde cada população ocorre em um fragmento. No entanto, a metapopulação pode também ocorrer em habitats contínuos, dependendo do nível de agregação da espécie e da capacidade de dispersar desta dentro do ambiente. Em uma metapopulação, populações podem ser estabelecidas por colonização de manchas vazias de habitat e perdidas por extinção local. Levins (1969) formulou o primeiro e mais simples modelo para lidar com a variação no tempo do número de populações em uma metapopulação (representação gráfica na Figura 2):

(5) em que p é a proporção de manchas ocupadas pela espécie num determinado tempo t, e é a taxa de extinção local e m, a taxa de colonização de manchas vazias. Observando a equação 5, novamente fica bastante óbvia a analogia com modelos de dinâmica populacional. Uma metapopulação é uma população de dp = mp * (1populações, sendo que m é um análogo da natalidade e/ou imigração e e é um − p) − ep dt análogo da mortalidade e/ou emigração.

Figura 2 Uma metapopulação como proposta por Levins. Círculos representam as manchas de habitat (escuros são manchas ocupadas pela espécie). Linhas indicam movimentos de dispersão. Linhas pontilhadas são os limites das populações. Modificado de Harrison (1991).

272

Essências em Biologia da Conservação

O tamanho de uma metapopulação, no modelo de Levins, é definido como a proporção de manchas ocupadas. Uma metapopulação é pequena porque existem poucas manchas com características que permitam sua ocupação ou porque apenas uma pequena fração das manchas existentes está ocupada, apesar de muitas outras serem passíveis de ocupação. No primeiro caso existe uma restrição do ambiente, no segundo, a própria biologia dos organismos restringe o tamanho da metapopulação. A nosso ver, o conceito de metapopulação é delimitado um tanto arbitrariamente dentro de um contínuo de respostas possíveis à fragmentação, que vai de uma única população até relictos (Paglia & Fernandez, 2000). Imagine um habitat fragmentado. Em um extremo, os indivíduos podem se deslocar entre fragmentos com a mesma facilidade que dentro de cada fragmento; neste caso, na verdade há uma única população da espécie em questão. No caso intermediário, os indivíduos movem-se livremente dentro dos fragmentos, mas o movimento entre os fragmentos é mais difícil, embora não impossível; neste caso, temos um conjunto de populações bem diferenciadas, porém, conectadas, que vem a ser uma metapopulação. No outro extremo, o fluxo de indivíduos entre fragmentos é impossível, e neste sistema populações só podem ser perdidas via extinção local; temos então populações relictuais. Em uma revisão de estudos empíricos sobre metapopulações, Harrison (1991) propôs que o conceito clássico raramente se aplica na Natureza. Na visão clássica de Levins, uma metapopulação era composta de um conjunto de populações mais ou menos equivalentes em suas probabilidades de colonização e de extinção – assim como indivíduos de uma população são considerados equivalentes em modelos de dinâmica populacional. Além disso, o modelo de Levins assume que as manchas de habitat são similares em tamanho e fisionomia. Harrison verificou que a maioria das metapopulações encontradas na Natureza se encaixa melhor em um entre quatro modelos alternativos (Figura 3): 1) Continente-ilha (mainland-island): há uma população dita nuclear, maior, que nunca se extingue e que serve de fonte de colonizadores para as populações satélites, periféricas e menores, que se extinguem com freqüência, mas que estão sendo continuamente substituídas por recolonizações (Figura 3A). 2) População em manchas (patchy population): um conjunto de populações entre as quais movimentos de indivíduos são tão freqüentes que nunca chega a ocorrer extinção. Esta se encaixa na definição de metapopulação dada anteriormente, mas tendendo em direção ao extremo “população única” do contínuo (Figura 3B). 3) Metapopulação em desequilíbrio (non-equilibrium metapopulation): onde não há fluxo de indivíduos entre os fragmentos; as populações são apenas

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

273

perdidas pouco a pouco por extinção, a qual não pode ser compensada por recolonização. A nosso ver, neste caso não se trata de uma metapopulação, mas sim de populações relictuais (Figura 3C). 4) Um caso intermediário que combina as primeiras duas situações. Há um núcleo formado por um conjunto de populações pequenas mas conectadas com tanta freqüência que o núcleo como um todo nunca se extingue, e serve como fonte de recolonização para várias populações periféricas, mais isoladas, que estão sempre se extinguindo e sendo substituídas (Figura 3D).

a)

b)

c)

d)

Figura 3 Quatro modelos de metapopulações: A) continente-ilha; B) população em manchas; C) metapopulação em desequilíbrio e D) combinação de A e B. Os círculos escuros representam manchas ocupadas. As linhas indicam movimento de dispersão. Linhas pontilhadas são os limites das populações. Modificado de Harrison & Hastings (1996).

Para a Biologia da Conservação é importante poder predizer se e por quanto tempo determinada espécie estruturada em uma metapopulação irá persistir em escala regional. Os modelos de dinâmica de metapopulacões apresentados são

274

Essências em Biologia da Conservação

por demais genéricos e não são capazes deste tipo de predição. Modelos preditivos para determinada espécie em determinado ambiente fragmentado devem levar em consideração a distribuição espacial das manchas de habitat, ou seja, a localização e o grau de isolamento dos fragmentos (por exemplo, Hanski, 1994b; Brito & Fernandez, 2000a). Hanski (1992) apresentou um modelo estocástico simples no qual estava explícita a distribuição espacial das manchas de habitat e aplicou-o em metapopulações de borboletas (Hanski, 1994a, 1994b, 1996). O modelo é baseado nas funções de incidência descritas por Diamond (1975) e requer dados relativamente fáceis de serem coletados. Apenas a presença ou ausência de uma espécie é modelada. A incidência de uma espécie na mancha i (Ji) é dada por: (6) em que C i é a probabilidade de um fragmento vazio em um tempo t ser colonizado no tempo t + 1 e Ei é a probabilidade de uma população desaparecer de um fragmento ocupado no mesmo intervalo de tempo. A probabilidade de extinção é função da área do fragmento, uma vez que o tamanho populacional depende da área. Assim, Ei é dado por:

E Ji i =
(7) em que Ai é a área do fragmento i, x é um parâmetro análogo a z das equações espécies-área e µ são parâmetros. A probabilidade de colonização (Ci) é função do número de imigrantes que chega no fragmento i (Mi) no intervalo de tempo. Assume-se que Mi é constante entre intervalos de tempo ou que a variação entre anos é pequena o suficiente para ser ignorada. A probabilidade de colonização é uma função em forma de S dada por:
Ci = M i2 M i2 + y 2

(8)

O parâmetro y determina a velocidade com que a probabilidade de colonização aproxima-se de 1 com o aumento de Mi. O problema é estimar o número de migrantes que chega a um fragmento. Hanski continua então assumindo uma visão fenomenológica e calcula Mi por: Mi = β ×Si (9)

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

275

em que

migrantes e j, o que recebe, p assume valores binários (0 para manchas vazias e 1 para ocupadas), dij é a distância entre os fragmentos i e j e Aj é a área do fragmento. Note, portanto, que a probabilidade de colonização, aqui interpretada como probabilidade de persistência da população após a chegada no fragmento, é função do número de migrantes que podem atingir o fragmento. Esse número, por sua vez, depende da distância entre os fragmentos e da área total do fragmento de destino. Todos esses pressupostos permitem como parâmetro o modelo descrito na equação 6, que pode ser ajustado para dados de presença ou ausência de determinada espécie em um fragmento. Hanski (1994a) coloca assim o seguinte modelo de função de incidência:

Si = ∑ p j e

( −αdij )

Aj

; i representa o fragmento fornecedor de

 µeβdij  J i = 1 + x  Ai  

−1

(10)

em que Ai é a área do fragmento e dij é a distância entre os fragmentos. µ, β e x são os parâmetros do modelo, que são então estimados a partir de regressões iterativas de máxima verossimilhança (maximum likelihood). O modelo de função de incidência pode ser uma ferramenta prática importante para predições sobre a dinâmica de metapopulações que vivem em ambientes fragmentados. Essas predições quantitativas podem ser o número mínimo necessário de fragmentos ocupados para a manutenção da metapopulação ou a taxa de substituição (turnover rate) das populações nos fragmentos. O entendimento da estrutura e da dinâmica espaço-temporal de metapopulações pode com freqüência ser muito importante como base para manejo de sistemas fragmentados, mas por enquanto poucos conjuntos de dados permitem de fato entender esta dinâmica, especialmente nos Neotrópicos. Uma alternativa aos modelos de metapopulação é o chamado sistema “fonte-escoadouro” (source-sink systems). Para determinada espécie, um habitat de boa qualidade ambiental produz excesso demográfico. Esse habitat é chamado de fonte. Habitats pobres têm déficit demográfico e são chamados de escoadouros. As populações que vivem nestes últimos podem não persistir sem migração vinda dos habitats fonte. O sistema source-sink é freqüentemente considerado um caso particular de metapopulação. Realmente, ele comporta os processos de extinção e recolonização e se enquadraria bem no modelo continente-ilha (Figura 3A). Entretanto, duas diferenças podem ser levantadas (Dias, 1996). A primeira é que o que

276

Essências em Biologia da Conservação

distingue um habitat “fonte” de um “escoadouro” são características intrínsecas, isto é, um habitat é considerado “bom” em virtude de aspectos internos, como quantidade e disponibilidade de recursos, diversidade de habitats, entre outros. Os modelos metapopulacionais não levam em conta as diferenças fisionômicas entre as manchas de habitat. A outra diferença é que a extinção das populações sink ocorre de forma determinística, na ausência de imigração da fonte (source). No modelo original de metapopulações todas as populações são equivalentes e a extinção ocorre principalmente devido a fatores estocásticos. Apenas as taxas de nascimento e morte não são suficientes para determinar se uma população é fonte ou escoadouro (Watkinson & Sutherland, 1995), além do que essas taxas não são fáceis de serem estimadas no campo. Por exemplo, uma população que vive em um ambiente escoadouro pode ser considerada como fonte se ela for amostrada em um período subseqüente a uma catástrofe natural. Essa população pode estar experimentando um crescimento exponencial, já que foi reduzida para níveis inferiores à capacidade de suporte. Outro problema é que não é fácil determinar o que é um habitat “bom” para determinada espécie (Dias, 1996). Outros parâmetros populacionais, como a variação da densidade populacional e as taxas de reposição da população, devem ser utilizados. O conceito de sistema fonte-escoadouro é importante para conservação e pode fornecer subsídios para a tomada de decisões mais eficazes do que aquelas baseadas apenas na teoria clássica de metapopulação. Identificar os habitats “fonte” e priorizar sua conservação é fundamental para a manutenção de populações regionais. Um exemplo é a utilização desse modelo em estratégias de manejo do falcão peregrino norte-americano (Wooton & Bell, 1992).

Populações fragmentadas e extinção
Apesar de sua importância fundamental para a conservação, o processo de extinção foi um dos assuntos mais neglicenciados dentro da ciência da ecologia até os anos 80 (Brito & Fernandez, 2000b). Simberloff (1986) foi um dos primeiros a analisar, de forma sistemática, os processos que dão o “golpe de misericórdia” em uma população pequena, o chamado “paradigma da população pequena” de Caughley (1994). Gilpin & Soulé (1986) deram uma contribuição fundamental ao estudo dos fatores que afetam a persistência de populações em fragmentos de habitat ao identificar quatro processos principais – os quais eles denominaram os quatro “vórtices” da extinção – que levam ao desaparecimento de populações locais. Os quatro fatores são: aleatoriedade demográfica, aleatoriedade ambiental, perda de variabilidade genética por endocruzamento e perda de flexibilidade para respostas evolutivas.

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

277

Aleatoriedade demográfica se refere a variações ao acaso nas características demográficas de uma população, por exemplo, taxas de sobrevivência e recrutamento, razão sexual, entre outras. Estas variações só são perigosas no caso de populações muito pequenas. Por exemplo, se uma população com uma razão sexual média de 1:1 cai para cinco ou seis indivíduos e por simples efeito de amostragem é fácil de acontecer que todos sejam do mesmo sexo, o que representaria extinção. Com populações maiores – a partir de poucas dezenas de indivíduos – este processo fica menos perigoso; o tempo esperado de persistência de populações sujeitas à aleatoriedade demográfica aumenta exponencialmente com o tamanho da população, N (Goodman, 1987). Aleatoriedade ambiental se refere a variações ao acaso nas condições ambientais. Freqüentemente este vórtice é dividido em dois casos: flutuações ambientais e catástrofes. O primeiro caso é exemplificado pela ocorrência casual de anos particularmente ruins para a espécie em questão, no que se refere à temperatura, precipitação, entre outros fatores. O segundo caso é a ocorrência de eventos infreqüentes, imprevisíveis e devastadores, como incêndios, inundações, “tsunamis”, furacões, etc. Ambos os casos se refletem negativamente nas taxas de sobrevivência e recrutamento, ameaçando populações isoladas em fragmentos de habitat. Estudos de simulação têm concluído que, de modo geral, a aleatoriedade ambiental é mais perigosa que a demográfica e que as catástrofes, infreqüentes, mas intensas, são mais perigosas do que a flutuação ambiental normal (Goodman, 1987; Nunney & Campbell, 1993). Aleatoriedade genética se refere à erosão de variabilidade genética que ocorre em populações isoladas, especialmente por deriva gênica; este processo leva à homozigose ou à fixação de alelos deletérios, resultando em depressão de endocruzamento (Lande & Barrowclough, 1987). A severidade deste efeito é dependente não do próprio tamanho da população (N), mais, sim, do chamado tamanho efetivo de população, Ne. Esta ressalva é necessária pois os cruzamentos dentro de uma população natural raramente são ao acaso, de modo que a população que efetivamente troca genes é muito menor que N. Ne é definido como o tamanho de uma população ideal cuja composição genética é influenciada por aleatoriedade da mesma forma que a população real de tamanho N (Nunney & Campbell, 1993). Franklin (1980, cit in Nunney & Campbell, 1993) sugeriu que, em geral, populações com N e < 50 seriam inviáveis, pois sofreriam de depressão de endocruzamento a curto prazo; cabe notar que, dados os sistemas de acasalamento tipicamente encontrados na natureza, Ne = 50 corresponderia a N por volta de 500. O “número mágico” de Franklin (Ne = 50) tem sido bastante popular, mas populações variam muito em sua resposta ao endocruzamento e é discutível a utilidade de qualquer valor único deste tipo.

278

Essências em Biologia da Conservação

Além disso, Harcourt (1995) aponta que, embora os efeitos deletérios do endocruzamento sejam bem demonstrados em populações de cativeiro, pouco se sabe sobre a sua importância em populações isoladas naturais: “até agora, poucos estudos de populações naturais mostraram que elas estejam sofrendo de empobrecimento genético, em oposição a apenas apresentando [tal empobrecimento]” (Harcourt, 1995). O exemplo clássico, mencionado por ela, é o dos estudos que mostram que a chita (Acinonyx jubata) sobrevive apesar do surpreendente achado de heterozigosidade zero em todos os 47 loci estudados em 50 indivíduos (O’Brien et al., 1983). No entanto, o próprio Stephen O’Brien contesta vigorosamente esta visão, afirmando que, embora a chita não esteja extinta, sua homogeneidade genética implica alta freqüência de má-formações que a médio ou longo prazo ameaçam a espécie (O’Brien, comunicação pessoal). Alguns outros estudos – por exemplo, o excelente trabalho de Madsen et al. (1996) analisando a variabilidade e o sucesso reprodutivo em várias populações de víboras na Suécia – têm mostrado que, de fato, pelo menos algumas populações muito pequenas e isoladas sofrem conseqüências fenotípicas diretas de sua baixa variabilidade genética. Idealmente, no entanto, para entender a severidade dos efeitos genéticos sobre populações fragmentadas, é preciso medir pelo menos quatro variáveis: a intensidade do fluxo gênico entre as populações, o grau de panmixia, a variabilidade genética restante e o grau de depressão endogâmica verificada para dada perda de variabilidade. Não se conhece um só caso em que os quatro tipos de informação tenham sido obtidos simultaneamente para algum conjunto de populações naturais (Gilpin & Hanski, 1991; Caughley, 1994). O quarto vórtice, embora também de origem genética, é bastante distinto do terceiro, não só por ter efeito só a longo prazo, mas porque o mecanismo causal é diferente. Refere-se à perda de capacidade de uma população para responder adaptativamente às mudanças futuras do ambiente, devido à perda de variabilidade genética, que é a matéria-prima sobre a qual trabalha a seleção natural (Gilpin & Soulé, 1986). Ao lidar com problemas práticos de fragmentação, este efeito é pouco relevante a curto prazo, mas por outro lado cabe notar que evitá-lo requer uma população maior que a exigida pelo terceiro vórtice. É importante notar que todos os quatro vórtices acarretam uma distribuição exponencial dos tempos de persistência (Goodman, 1987), de forma que os tempos de persistência médios são enganosos (Nunney & Campbell, 1993): a grande maioria das populações se extingue muito antes do valor médio. Os quatro processos também têm em comum o fato de que qualquer um deles é tão mais perigoso quanto mais isoladas e menores forem as populações. Um corolário disto é que saber o grau de isolamento a que uma população está submetida é uma informação essencial para avaliar seu risco de extinção. Por exemplo, se há uma metapopulação, as extinções locais provavelmente serão

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

279

rapidamente substituídas por recolonização, enquanto o mesmo não acontecerá em um conjunto de populações efetivamente isoladas. No entanto, os dados já existentes sobre estrutura espacial de populações e sobre extensão e freqüência dos movimentos dentro de e entre populações raramente são suficientes para que possamos avaliar o grau de isolamento de populações naturais, especialmente nos trópicos.

Quantos indivíduos, e serão eles suficientes? análise de viabilidade de populações
A sociedade exige cada dia mais que a Ecologia forneça predições dos efeitos, sobre os seres vivos, de mudanças ambientais planejadas. No caso específico da fragmentação, há uma demanda cada vez maior por estimativas quantitativas e cientificamente confiáveis sobre se a sobrevivência de populações isoladas de interesse é viável ou não. Este tipo de demanda, associado ao interesse recente pelos processos da extinção, levaram ao surgimento da Análise de Viabilidade de Populações (AVP), que se tornou um campo coeso de pesquisa a partir do livro seminal de Soulé (1987). AVP nada mais é do que uma variação de Análise de Risco, um procedimento freqüentemente usado em negócios, em saúde pública e em segurança (Boyce, 1992). O objetivo da AVP é quantificar o risco de extinção de uma dada população de animais ou plantas. A partir de dados de campo detalhados sobre a biologia da população-alvo, a AVP produz uma estimativa da População Mínima Viável (PMV). PMV é um conceito probabilístico, definido como o tamanho populacional mínimo que é necessário para garantir que a população especificada tenha uma dada probabilidade – freqüentemente 95% – de sobreviver por um intervalo de tempo especificado no futuro – freqüentemente 100 anos (Shafer, 1987). Se a densidade populacional (número de indivíduos por unidade de área) é conhecida, a PMV pode ser facilmente traduzida para uma estimativa da área mínima do fragmento de habitat que é necessária para manter uma população viável da espécie em questão. O processo de AVP consiste em simulações usando modelos probabilísticos alimentados com informação sobre uma série de variáveis biológicas e ambientais que afetam as probabilidades de extinção. A informação necessária inclui, por exemplo: taxas de migração entre diferentes populações (se há mais de uma); taxas de sobrevivência e fecundidade em diferentes classes etárias dentro da população; idade de primeira reprodução e longevidade máxima; razão sexual; número de filhotes por prole e quão freqüentemente são produzidas proles; porcentagem de fêmeas reprodutivas; quanto o endocruzamento afeta sobrevivência e fecundidade; sistema reprodutivo; grau de variação na disponibilidade de recursos no ambiente; probabilidade de catástrofes; e se

280

Essências em Biologia da Conservação

indivíduos serão retirados da população ou introduzidos. Além das médias, a AVP requer também as variâncias destes parâmetros; de fato, as variâncias freqüentemente são muito mais importantes que as médias (Goodman, 1987; Nunney & Campbell, 1993). Portanto, é evidente que a AVP requer estudos de campo detalhados e de longa duração. Uma tendência recente é realizar análise de sensibilidade (sensitivity analysis) nos resultados de AVP; a análise de sensibilidade permite, a partir do grande conjunto inicial de variáveis usadas na AVP, identificar umas poucas que são as mais cruciais para a persistência das populações (McCarthy et al., 1995). Vários estudos têm comparado o uso de AVP sob diferentes abordagens usando diferentes softwares disponíveis. Uma importante crítica apresentada é que muitos desses programas estão baseados em sistemas muito simplificados da dinâmica dessas populações e podem não representar corretamente sua dinâmica (Burke et al., 1995; De Marco, 1999). Por exemplo, os detalhes de variação individual do comportamento de dispersão de jovens dentro de um complexo sistema de acasalamento do Muriqui (Brachyteles hypoxanthus) (Strier, 1987; Strier et al., 1993) podem determinar a história da metapopulação, especialmente quando o tamanho populacional é pequeno, mas nenhum modelo metapopulacional atual é capaz de tratar explicitamente esse tipo de complexidade. Algumas centenas de AVPs foram publicadas nos últimos anos e o espalhamento desta nova ferramenta de manejo tem despertado reações diversas (Shaffer, 1987; Boyce, 1992; Nunney & Campbell, 1993; Lindenmayer et al., 1993; Caughley, 1994; Brito & Fernandez, 2000b; Paglia, 2003; Brito & Figueiredo, 2003). Uma recepção entusiástica veio dos ecólogos que acreditaram ter, enfim, uma poderosa ferramenta para predições quantitativas sobre a persistência de uma população em particular em um sistema fragmentado (“se a sua floresta for reduzida a um tamanho X, a espécie tem uma probabilidade Y de se extinguir em Z anos”). No entanto, uma óbvia limitação da técnica é que como não há dois sistemas exatamente iguais, uma PMV estimada para uma dada espécie em um dado lugar não pode ser diretamente extrapolada para nenhum outro caso. Além disso, AVP confiável, especialmente para populações de vertebrados – de maior interesse para conservação, mas com tempo de geração mais longo –, requer vários anos de dados demográficos, o que raramente se tem, especialmente nos trópicos. De qualquer modo, estudos de AVP têm aumentado muito o entendimento dos processos que levam populações à extinção em sistemas fragmentados e estudos sobre uma população numa dada situação podem fornecer algumas diretrizes úteis para o manejo de outras populações, da mesma espécie, sob condições similares. Outras críticas sobre a AVP freqüentemente enfocam dois pontos relacionados. Primeiro, escolha de variáveis: alguns sustentam que a modelagem

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

281

de probabilidades de extinção deveria ser apenas o último passo, após entendimento detalhado dos processos ecológicos que afetam aquela dada população; só este entendimento iria apontar de forma confiável quais variáveis incluir no modelo e como elas se relacionam umas com as outras. Segundo, a estimativa de parâmetros: mesmo se as variáveis relevantes são entendidas, podemos obter dados demográficos bons o bastante para umas poucas espécies ameaçadas, mas mesmo para estas, a variação ambiental não é entendida bem o suficiente para garantir uma AVP confiável (Harcourt, 1995). As duas críticas apontam na mesma direção: precisamos não apenas de boas estimativas de parâmetros demográficos, mas também de entendimento dos processos ecológicos que ligam as populações aos seus recursos e à variação destes últimos no tempo (Caughley, 1994). Por fim, da classe mais contundente de críticas aos modelos metapopulacionais está a noção de que é essencial que, para que possam ser considerados “científicos”, suas predições possam ser testadas. É promissor nesse caso o estudo de Brook et al. (2000), que fizeram uma análise retrospectiva de 21 estudos com dados de longa duração. Utilizando a primeira metade dos dados para construir modelos para viabilidade populacional utilizando os programas mais comuns na literatura, eles puderam testar suas predições na segunda metade dos dados. O estudo revelou uma grande acurácia nessas predições: o risco de extinção estava fortemente ajustado aos dados observados e a estimativa de tamanho populacional não apresentou vícios significativos ao observado. A primeira AVP realizada no Brasil foi feita por Maria Cecília Kierulff, avaliando as perspectivas de sobrevivência das populações de mico-leão-dourado (Leontopithecus rosalia) em fragmentos de Mata Atlântica onde esta espécie ocorria no Estado do Rio de Janeiro (Kierulff, 1993). Suas estimativas de parâmetros demográficos basearam-se em dez anos de dados de campo obtidos pelo Projeto Mico-Leão na Reserva Biológica de Poço das Antas – o maior dos fragmentos onde ocorria o animal. Os resultados apontaram para a inviabilidade no longo prazo das populações nos fragmentos menores. Tal resultado influenciou ativamente a política do IBAMA em relação ao problema, uma vez que este órgão passou a apoiar a translocação de L. rosalia dos fragmentos pequenos para áreas maiores, adequadas e desabitadas pela espécie, como a Fazenda União. Técnicas de AVP também têm sido aplicadas às populações de mico-leão-preto (L. chrysopygus) no Parque Estadual do Morro do Diabo (SP) e em seu entorno (C. V Pádua, comunicação pessoal). Brito & Fernandez (2000a) utilizaram AVP com . análise de sensibilidade para avaliar as perspectivas de sobrevivência de um marsupial arborícola, Micoureus travassosi, em um conjunto de oito fragmentos de mata dentro da Rebio de Poço das Antas, onde esta espécie forma uma metapopulação (Pires & Fernandez, 1999; Brito & Fernandez, 2002). Também utilizando AVP, Brito & Grelle (2004) avaliaram a efetividade do atual sistema

282

Essências em Biologia da Conservação

de Unidades de Conservação para a manutenção de populações viáveis de M. travassosi, encontrando que 20 das 30 UCs do Estado do Rio de Janeiro teriam área suficiente para garantir a persistência da espécie por 100 anos.

Conclusões
A perda de habitat e a fragmentação florestal são geralmente arroladas como os principais fatores ameaçando a biodiversidade (Saunders et al., 1991). A Biologia da Conservação tem procurado compreender como atuam esses fatores e quais medidas devem ser tomadas para minimizar seus efeitos. Os modelos de equilíbrio discutidos nos tópicos anteriores deste capítulo podem indicar quantas espécies serão perdidas com a fragmentação ou quantos hectares são necessários para manter determinado número de espécies (biogeografia de ilhas), quantas populações serão mantidas em um ambiente fragmentado (metapopulações) e quantos indivíduos são necessários para a persistência da população (análise de viabilidade de populações). Devido ao grande número de pressupostos envolvidos, os quais freqüentemente não podem ser testados, a validade das predições quantitativas desses modelos tem sido criticada. Apesar de tais críticas, eles têm se mostrado como ferramentas extremamente importantes para a tomada de decisão a respeito de estratégias de conservação. Jared Diamond, rebatendo críticas sobre a relação espécie-área, diz que ela pode atuar como o cão de um cego, indicando ao menos a direção a ser tomada (Zimmerman & Bierregaard, 1986). Entretanto, queremos mais. Estamos interessados em poder fazer previsões sobre quais espécies desaparecerão em um ambiente que está passando por um processo de fragmentação, além de poder determinar quais características ambientais devem ser levadas em consideração durante a delimitação de uma reserva ambiental. As respostas envolvem a coleta sistemática de informações biológicas da comunidade em questão, geralmente em grande escala temporal e espacial. Nesse ponto surge o conflito entre a velocidade elevada da interferência humana e a relativa demora por parte dos ecólogos em colher as informações relevantes, devido à longa escala de tempo em que ocorrem os fenômenos populacionais e comunitários. As teorias de equilíbrio baseadas em modelos quantitativos tomaram um grande impulso com a constatação da perda de diversidade em função da atividade antrópica. Esses modelos se basearam na linha de raciocínio que originou os modelos de dinâmica populacional e se desenvolveram a partir de um corpo teórico bem estruturado. Modelos qualitativos começam a surgir (subconjuntos concêntricos, funções de incidência, sistema source-sink), mas ainda precisam da sustentação teórica, além de testes rigorosos no campo. A incorporação desses modelos e de aspectos genéticos e biogeográficos à teoria

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

283

quantitativa já existente certamente levará a um aumento da capacidade de predição e fornecerá subsídios mais concretos para a conservação da natureza. Em trabalho recente, Tabarelli & Gascon (2005) apontam um conjunto de diretrizes que poderiam auxiliar no manejo de paisagens fragmentadas. Tais diretrizes incluem a proteção de grandes áreas de vegetação e de florestas de galeria, manejo das bordas dos fragmentos, controle do fogo e de espécies invasoras e promoção de restauração florestal em áreas críticas para a conservação (veja também Rocha et al., este volume). Os autores expressam no presente capítulo os anseios da comunidade científica em verem aplicadas as recomendações de décadas de pesquisa de qualidade, da qual apenas uma pequena parcela tentamos apresentar aqui. Esperamos que, para o caso do Brasil, sejamos capazes de impedir que se repitam nas grandes áreas de vegetação contígua, como a Amazônia, os mesmos equívocos cometidos em regiões hoje fragmentadas, como na Floresta Atlântica.

Agradecimentos
Aos colegas que têm compartilhado e estimulado nosso interesse pelos efeitos de fragmentação, especialmente Miguel Ângelo Marini, Adriano Chiarello, Marcelo Tabareli, Sérgio L. Mendes, Miguel Serediuk Milano e Alexandra S. Pires. A Karen L. G. Paglia pelo apoio durante a preparação deste artigo e a Patrícia A. Abrunhosa pela ajuda com as referências. O projeto de FASF tem sido financiado pela Fundação O Boticário de Proteção à Natureza e pela Fundação Universitária José Bonifácio.

Referências bibliográficas
Acosta, C. A. & D. N. Robertson. 2002. Diversity in coral reef fish communities: the effects of habitat patchiness revisited. Mar. Ecol-Progr. Ser. 227: 87-96. Anciães, M. & M. A. Marini. 2000. The effects of fragmentation on fluctuating asymmetry in passerine birds of Brazilian tropical forests. Journal of Applied Ecology 37: 1013-1028. Andren, H. & P. Angelstam. 1988. Elevated predation rates as an edge effect in habitat islands: experimental evidence. Ecology 69: 544-547. August, P. V 1983. The role of habitat complexity and heterogenity in structuring tropical . mammal comunities. Ecology, 64: 1495-1513. Benitez-Malvido, J. 1998. Impact of forest fragmentation on seedling abundance in a tropical rain forest. Conservation Biology 12: 380-389. Bierregaard Jr., R. O., T. E. Lovejoy, V Kapos, A. A. Santos & R. W. Hutchings. 1992. . The biological dynamics of tropical rainforest fragments. BioScience 42: 859-866.

284

Essências em Biologia da Conservação

Bierregaard Jr. R. O. & P. C. Stouffer. 1997. Understory birds and dynamic habitat mosaics in Amazonian Rainforests. pp. 138-155. In Laurance W. F. & R. O. Bierregaard Jr. (eds.). Tropical forests remnants: ecology, managements, and conservation of fragmented communities. The University of Chicago Press, Chicago. Bond, W., M. Ferguson & G. Forsyth. 1980. Small mammal and habitat structure along altitudinal gradientes in the southern Cape Montains. South African Journal of Zoology 15: 34-43. Boulinier, T., J. D. Nichols, J. E. Hines, J. R. Sauer, C. H. Flather & K. H. Pollock. 2001. Forest fragmentation and bird community dynamics: inference at regional scales. Ecology 82: 1159-1169. Boyce, M. S. 1992. Population viability analysis. Annual Review of Ecology and Systematics 23: 481-506. Brito, D. & F. A. S. Fernandez. 2000a. Metapopulation viability of the marsupial Micoureus demerarae in small Atlantic forest fragments in south-eastern Brazil. Animal Conservation 3: 201-209. Brito, D. & F. A. S. Fernandez. 2000b. Dealing with extinction is forever: understanding the risks faced by small populations. Ciência e Cultura 52: 161-170. Brito, B. & F. A. S. Fernandez. 2002. Patch relative importance to metapopulation viability: the neotropical marsupial Micoureus demerarae as a case study. Animal Conservation 5: 45-51. Brito, D. & M. S. L. Figueiredo. 2003. Minimum viable population and conservation status of the Atlantic Forest spiny rat Trinomys eliasi. Biological Conservation 112: 153158. Brook, B. W., J. J. O’Grady, A. P. Chapman, M. A. Burgman, H. R. Akcakaya & R. Frankham. 2000. Predictive accuracy of population viability analysis in conservation biology. Nature 404: 385-387. Brown, J. H. & A. Kodric-Brown. 1977. Turnover rates in insular biogeography: effect of immigration on extinction. Ecology 58: 445-449. Brown, J. H. 1971. Mammals on mountaintops: non-equilibrium insular biogeography. American Naturalist 105: 467-478. Brown, J. H. 1981. Two decades of homage to Santa Rosalia: toward a general theory of diversity. American Zoologist 21: 877-888. Brown, J. H. 1986. Two decades of interaction between the MacArthur-Wilson model and the complexities of mammalian distributions. Biological Journal of the Linnean Society 28: 231-251. Burke, V. J., J. L. Greene & J. W. Gibbons. 1995. The effect of sample size and study duration on metapopulation estimates for slider turtles (trachemys scripta). Herpetologica 51: 451-456. Cândido Jr., J. F. 1993. The contribution of community ecology to choice and design of natural reserves. Ciência e Cultura 45: 100-103. Carvalho, K. S. & H. L. Vasconcelos. 1999. Forest fragmentation in central Amazonia and its effects on litter-dwelling ants. Biological Conservation 91: 151-157.

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

285

Caughley, G. 1994. Directions in conservation biology. Journal of Animal Ecology 63: 215244. Chiarello, A. G. 1999. Effects of fragmentation of the Atlantic Forest on mammal communities in soth-eastern Brazil. Biological Conservation 89: 71-82. Chiarello, A. G. 2000. Density and population size of mammals in remnants of Brazilian Atlantic Forest. Conservation Biology 14: 1649-1657. Coelho, E. P., V. S. Alves, F. A. S. Fernandez & M. L. L. Soneghet. 1991. On the bird faunas of coastal islands of Rio de Janeiro state, Brazil. Ararajuba 2: 31-40. Collinge, S. K. 1996. Ecological consequences of habitat fragmentation: implications for landscape architecture and planning. Landscape and Urban Planning 36: 59-77. Connor, E. F. & E. D. McCoy. 1979. The statistics and biology of the species-area relationships. American Naturalist 113: 791-833. Cook, R. R. & J. F. Quinn. 1995. The influence of colonization in nested species subsets. Oecologia (Berlin) 102: 413-424. Cook, R. R. 1995. The relationship between nested subsets, habitat subdivision, and species diversity. Oecologia (Berlin) 101: 204-210. Cullen Jr., L., R. E. Bodmer & C. Valladares-Padua. 2001. Ecological consequences of hunting in Atlântic forest patches, São Paulo, Brazil. Oryx 35: 137-144. Cullen Jr., L., R. E. Bodmer & C. V. Padua. 2000. Effects of hunting in habitat fragments of the Atlantic forests, Brazil. Biological Conservation 95: 49-56. De Marco Jr., P. 1999. Considerações sobre um mamífero esférico: modelos de simulação baseados no indivíduo aplicados à dinâmica de metapopulações. PhD thesis, Unicamp, Campinas, SP. 133p. Diamond, J. M. & T. J. Case (eds.). 1986. Community ecology. Harper & Row, New York. Diamond, J. M. & R. M. May. 1976. Island biogeography and the design of natural reserves. pp. 163-186. In May, R. M. (ed.). Theoretical ecology: principles and applications (First Edition), Blackwell, Oxford. Diamond, J. M. 1975. Assembly of species communities. pp. 342-444. In Cody, M. L. & J. M. Diamond (eds.). Ecology and evolution of communities. Belknap Press, Cambridge (Mass.). Dias, P. C. 1996. Sources and sinks in population biology. Trends in Ecology and Evolution 11: 326-330. Didham, R. K. & J. H. Lawton. 1999. Edge structure determines the magnitude of changes in microclimate and vegetation structure in tropical forest fragments. Biotropica 31: 17-30. Fagan, W. F., P. J. Unmack, C. Burgess & W. L. Minckley. 2002. Rarity, fragmentation, and extinction risk in desert fishes. Ecology 83: 3250-3256. Fahrig, L. 2003. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annu. Rev. Ecol. Syst. 34: 487-515.

286

Essências em Biologia da Conservação

Fernandez, F. A. S. 1997. Efeitos da fragmentação de ecossistemas: a situação das Unidades de Conservação. pp. 48-68. In Anais do Congresso Brasileiro de Unidades de Conservação, Volume 1 (Conferências e Palestras), Curitiba, PR. Fernandez, F. A. S., R. Cerqueira & C. J. Tribe. 1988. On the mammals collected on coastal islands of Rio de Janeiro state, Brazil. Mammalia 52: 219-224. Fernandez, F. A. S., A. S. Pires, D. Freitas, F. S. Rocha & T. B. Quental. 1998. Respostas de pequenos mamíferos à fragmentação de habitats em remanescentes de Mata Atlântica. pp. 184-189. In Anais do IV Simpósio de Ecossistemas Brasileiros – Volume 5, Águas de Lindóia – SP. Fonseca, G. A. B. & J. G. Robinson. 1990. Forest size and structure: competitive and predatory effects on small mammal communities. Biological Conservation 53: 265-294. Fonseca, G. A. B. 1989. Small mammal species diversity in Brazilian tropical primary and secondary forests of different sizes. Revista Brasileira de Zoologia 6: 381-422. Forman, T. T. & P. N. Moore. 1992. Theoretical foundations for understanding boundaries in landscape mosaics. pp. 237-258. In Hansen, A. J. & F. Di Castri (eds.). Landscape boundaries: consequences for biotic diversity and ecological flows. SpringerVerlag, Berlin. Galindo-Leal, C. & I. G. Câmara. 2003. The Atlantic forest of South America: biodiversity status, threats, and outlook. Island Press, Whashington, DC. USA. Gascon, C. & T. E. Lovejoy. 1998. Ecological impacts of forest fragmentation in central Amazonia. Zoology 101: 273-280. Gates, J. E. & L. W. Gysel. 1978. Avian nest dispersion and fledgling sucess in field-forest ecotones. Ecology 59: 871-883. Gilbert, F. S. 1980. The equilibrium theory of island biogeography: fact or fiction? Journal of Biogeography 7: 209-235. Gilpin, M. E. & I. Hanski (eds.). 1991. Metapopulation dynamics: empirical and theoretical investigations. Academic Press, London. Gilpin, M. E. & M. E. Soulé. 1986. Minimum viable populations: processes of species extinction. pp. 19-34. In Soulé, M. E. (ed.). Conservation biology: the science of scarcity and diversity. Sinauer, Massachussets. Goodman, D. 1987. The demography of chance extinction. pp. 11-34. In Soulé, M. E. (ed.). Viable populations for conservation. Cambridge Univ. Press, Cambridge. Gould, S. J. 1976. Paleontology plus ecology as paleobiology. pp. 218-236. In May, R. M. (ed.). Theoretical ecology: principles and applications (First Edition). Blackwell, Oxford. Grelle, C. E. V., M. A. S. Alves, H. G. Bergallo, L. Geise, C. F. D. Rocha, M. Van Sluys & U. Caramaschi. 2005. Prediction of threatened tetrapods based on the species-area realationship in Atlantic Forest, Brazil. Journal of Zoology 265: 359-364. Hanski, I. & M. E. Gilpin. 1991. Metapopulation dynamics: brief history and conceptual domain. pp. 3-16. In Gilpin, M. E. & I. Hanski (eds.). Metapopulation dynamics: empirical and theoretical investigations. Academic Press, London.

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

287

Hanski, I. 1994a. A pratical model of metapopulation dynamics. Journal of Animal Ecology 63: 151-162. Hanski, I. 1994b. Patch-occupancy dynamics in fragmented landscapes. Trends in Ecology and Evolution 9: 131-135. Hanski, I. 1996. The quantitative incidence function model and persistence of an endangered butterfly metapopulation. Conservation Biology 10: 578-590. Hanski, I. 1992. Inferences from ecological incidence functions. American Naturalist, 139: 657-652. Hanski, I., A. Moilanen, T. Pakkala & M. Kuussaari. 1996. The quantitative incidence function model and persistence of an endangered butterfly metapopulation. Conserv. Biol. 10: 578-590. Harcourt, A. 1995. Population viability estimates: theory and practice for a gorilla population. Conservation Biology 9: 134-142. Harris, L. D. 1984. The fragmented forest: island biogeographic theory and the preservation of biotic diversity. Univ. Chicago Press, Chicago. Harrison, S. & A. Hastings. 1996. Genetic and evolutionary consequences of metapopulation structure. Trends in Ecology and Evolution 11: 180-183. Harrison, S. 1991. Local extinction in a metapopulation context: an empirical evaluation. pp. 73-88. In Gilpin, M. E. & I. Hanski (eds.). Metapopulation dynamics: empirical and theoretical investigations. Academic Press, London. Hess, G. 1996. Disease in metapopulation models: implications for conservation. Ecology 77: 1617-1632. Hobbs, R. J. 1992. The role of corridors in conservation: solution or bandwagon? Trends in Ecology and Evolution 7: 389-392. Honnay, O., M. Hermy & P. Coppin. 1999. Effects of area, age and diversity of forest patches in Belgium on plant species richness, and implications for conservation and reforestation. Biological Conservation 87: 73-84. Hurlbert, S. H. 1971. The nonconcept of species diversity: a critique and alternative parameters. Ecology 52: 578-586. Kapos, V. 1989. Effects of isolation on the water status of forest patches in the Brazilian Amazon. Journal of Tropical Ecology 5: 173-185. Kierulff, M. C. M. 1993. Avaliação das populações selvagens de mico-leão-dourado, Leontopithecus rosalia, e proposta de uma estratégia para sua conservação. Dissertação de mestrado, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte. Lande, R. & G. F. Barrowclough. 1987. Effective population size, genetic variation, and their use in population management. pp. 87-123. In Soulé, M. E. (ed.). Viable populations for conservation. Cambridge Univ. Press, Cambridge. Laurance, W. F. & R. O. Bierregaard. eds. 1997. Tropical forest remnants – ecology, management, and conservation of fragmented communities. University of Chicago Press, Chicago and London. Laurance, W. F. & E. Yensen. 1991. Predicting the impacts of edge effects in fragmented habitats. Biological Conservation 55: 77-92.

288

Essências em Biologia da Conservação

Laurance, W. F., P. Delamonica, S. G. Laurance, H. L. Vasconcelos & T. E. Lovejoy. 2000. Conservation – rainforest fragmentation kills big trees. Nature 404: 836. Laurance, W. F., L. V. Ferreira, J. M. Rankin-de-Merona, S. G. Laurance, R. W. Hutchings & T. E. Lovejoy. 1998. Effects of forest fragmentation on recruitment patterns in Amazonian tree communities. Conservation Biology 12: 460-464. Laurance, W. F., C. Gascon & J. M. Rankin-deMerona. 1999. Predicting effects of habitat destruction on plant communities: A test of a model using Amazonian trees. Ecol. Applic. 9: 548-554. Laurance, W. F., S. G. Laurance, L. V. Ferreira, J. M. Rankin-de-Merona, C. Gascon & T. E. Lovejoy. 1997. Biomass collapse in Amazonian forest fragments. Science 278: 1117-1118. Laurance, W. F., D. Perez-Salicrup, P. Delamonica, P. M. Fearnside, S. D’Angelo, A. Jerozolinski, L. Pohl & T. E. Lovejoy. 2001. Rain forest fragmentation and the structure of Amazonian liana communities. Ecology 82: 105-116. Levins, R. 1969. Some demographic and genetic consequences of environmental heterogeneity for biological control. Bulletin of the Entomological Society of America. 15: 237-240. Lindenmayer, D. B. & H. A. Nix. 1993. Ecological principles for the design of wildlife corridors. Conservation Biology 7: 627-630. Lindenmayer, D. B., T. W. Clark, R. C. Lacy & V C. Thomas. 1993. Population viability . analysis as a tool in wildlife conservation policy: with reference to Australia. Environmental Management 17: 745-758. Lovejoy, T. E. & D. C. Oren. 1981. Minimum critical size of ecossystems. pp. 7-12. In Burgess, R. L. & D. M. Sharp (eds.). Springer Verlag, Berlin. Lovejoy, T. E., R. O. Bierregaard Jr., A. B. Rylands, J. R. Malcolm, C. E. Quintela, L. H. Harper, K. S. Brown Jr., A. H. Powell, G. V. N. Powell, H. O. R. Schubart & M. B. Hays. 1986. Edge and others effects of isolation on Amazon forest fragment. pp. 257285. In Soulé, M. E. (ed.). Conservation biology. Sinauer, Sunderland, Massachussets. Lovejoy, T. E., R. M. Rankin, R. O. Bierregaard Jr., K. S. Brown Jr., L. H. Emmons & M. E. Van der Voort. 1984. Ecosystem decay of Amazonia forest fragments. pp. 295-325. In Nitecki, M. H. (ed.). Extinctions. Chicago University Press, Chicago. MacArthur, R. H. & E. O. Wilson. 1963. An equilibrium theory of insular zoogeography. Evolution, 17: 373-387. MacArthur, R. H. & E. O. Wilson. 1967. The theory of island biogoegraphy. Princeton Univ. Press, Princeton. Madsen, T., B. Stille & R. Shine. 1996. Inbreeding depression in an isolated population of adders Vipera berus. Biological Conservation 75: 113-118. Malcolm, J. R. 1988. Small mammal abundances in isolated and non-isolated primary forest reserves near Manaus, Brazil. Acta Amazonica 18: 67-83. Malcolm, J. R. 1994. Edge effects in central Amazonian forest fragments. Ecology 75: 2438-2445.

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

289

Maldonado-Coelho, M. & M. A. Marini. 1999. Effects of forest fragment size and successional stage on mixed-species bird flocks in southeastern Brazil. Condor 102: 585-594. Marini, M. A. 2001. Effects of forest fragmentation on birds of the Cerrado region, Brazil. Bird Conservation International 11: 11-23. McCarthy, M. A., M. A. Burgman & S. Ferson. 1995. Sensitivity analysis for models of population viability. Conservation Biology 73: 93-100. McDonald, K. A. & J. H. Brown. 1992. Using montane mammals model extinctions due to Global change. Conservation Biology 6: 409-415. McGuiness, K. A. 1984. Equations and explanations in the study of species-area curves. Biological Review 59: 423-440. M’Closkey, R. T. 1976. Community structure in sympatric rodents. Ecology 57: 728-739. Mesquita, R. C. G., P. Delamonica & W. F. Laurance. 1999. Effect of surrounding vegetation on edge-related tree mortality in Amazonian forest fragments. Biological Conservation 91: 129-134. Murcia, C. 1995. Edge effects in fragmented forests: implications for conservation: implications for conservation. Trends in Ecology and Evolution 10: 58-62. Noss, R. F. 1983. A regional landscape approach to maintain diversity. BioScience 33: 700-706. Nunney, L. & K. A. Campbell. 1993. Assessing minimum viable population size: demography meets population genetics. Trends in Ecology and Evolution 8: 234-239. O’Brien, S. J., D. E. Wildt, D. Goldman, C. R. Merril & M. Bush. 1983. The cheetah is depauperate in genetic variation. Science 221: 459-462. Oertli, B., D. A. Joye, E. Castella, R. Juge, D. Cambin & J. B. Lachavanne. 2002. Does size matter? The relationship between pond area and biodiversity. Biological Conservation 104: 59-70. Oliveira, M. A., A. S. Grillo & M. Tabarelli. 2004. Forest edge in the Brazilian Atlantic forest: drastic changes in tree species assemblages. Oryx 38: 389-394. Paglia, A. P. & F. A. S. Fernandez. 2000. Metapopulações. pp. 49-54. In Pinto-Coelho, R. M. (ed.). Fundamentos em ecologia. Editora Artes Médicas Sul, Porto Alegre. Paglia, A. P. 2003. Análises de viabilidade populacional: quantos indivíduos? Serão eles suficientes? Estudo de caso para espécies ameaçadas da Mata Atlântica do sul da Bahia. In Prado, P. I., E. C. Landau, R. T. Moura, L. P. S. Pinto, G. A. B. Fonseca & K. Alger (orgs.). Corredor de biodiversidade da Mata Atlântica do sul da Bahia. Publicação em CD-ROM, Ilhéus, IESB/CI/CABS/UFMG/UNICAMP. Paglia, A. P P. De Marco Jr., F. M. Costa, R. F. Pereira & G. Lessa. 1995. Heterogeneidade ., estrutural e diversidade de pequenos mamíferos em um fragmento de mata secundária de Minas Gerais, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 12: 67-79. Patterson, B. D. 1987. The principle of nested subsets and its implications for biological conservation. Conservation Biology 1: 323-335.

290

Essências em Biologia da Conservação

Pires, A. S. & F. A. S. Fernandez. 1999. Use of space by the marsupial Micoureus demerarae in small Atlantic Forest fragments in south-eastern Brazil. Journal of Tropical Ecology 15: 279-90. Quental, T. B., F. A. S. Fernandez, A. T. C. Dias & F. S. Rocha. 2001. Population dynamics of the marsupial Micoureus demerarae in small fragments of Atlantic Coastal Forest in Brazil. Journal of Tropical Ecology 17: 339-352. Rambaldi, D. M. & D. A. S. Oliveira. orgs. 2003. Fragmentação de ecossistemas: causas, efeitos sobre a biodiversidade e recomendações de políticas públicas. Ministério do Meio Ambiente/SBF, Brasília, DF. Rey, J. 1984. Experimental tests of island biogeographic theory. pp. 101-112. In Strong Jr., D. R., D. S. Simberloff, L. G. Abele & A. B. Thistle (eds.). Ecological communities: conceptual issues and the evidence. Princeton University Press, Princeton. Ribon, R. 2003. Aves em fragmentos de Mata Atlântica do sudeste de Minas Gerais: incidência, abundância e associação à topografia. PhD thesis, UFMG Belo Horizonte, MG, 123p. Ricklefs, R. E. & D. Schluter. 1993. Species diversity in ecological communities: historical and geographical perspectives. University of Chicago Press, Chicago and London. Rolstad, J. 1991. Consequences of forest fragmentation for the dynamics of bird populations: conceptual issues and the evidence. pp. 149-163. In Gilpin, M. E. & I. Hanski (eds.). Metapopulation dynamics: empirical and theoretical investigations. Academic Press, London. Rosenzweig, M. L. & J. Winakur. 1969. Populations ecology of desert rodents communities: habits and environmental complexity. Ecology 50: 558-572. Santos Filho, P. S. 1995. Fragmentação de habitais: implicações para a conservação in situ. Oecologia Brasiliensis 1: 365-93. Saunders, D. A. & R. J. Hobbs. 1989. Corridors for conservation. New Scientist 1642: 63-68. Saunders, D. A., R. J. Hobbs & C. R. Margules. 1991. Biological consequences of ecosystem fragmentation: a review. Conservation Biology 5: 18-32. Scariot, A. 1999. Forest fragmentation effects on palm diversity in central Amazonia. Journal of Ecology 87: 66-76. Shafer, C. L. 1990. Nature reserves: island theory and conservation practice. Smithsonian Institution Press, Washington. Shaffer, M. 1987. Minimum viable populations: coping with uncertainty. pp. 69-86. In Soulé, M. E. (ed.). Viable populations for conservation. Cambridge Univ. Press, Cambridge. Simberloff, D. S. & L. G. Abele. 1976. Island biogeographic theory and conservation practice. Science 191: 285-6. Simberloff, D. S. & E. O. Wilson. 1969. Experimental zoogeography of islands: the colonization of empty islands. Ecology, 50: 278-96. Simberloff, D. S. 1976. Species turnover and equilibrium island biogeography. Science 194: 572-578.

Efeitos da Fragmentação de Habitats...

291

Simberloff, D. S. 1986. The proximate causes of extinction. pp. 259-276. In Raup, D. M. & D. Jablonski (eds.). Patterns and processes in the history of life. Springer Verlag, Berlin and Heidelberg. Soulé, M. E. ed. 1986. Conservation biology: the science of scarcity and diversity. Sinauer, Sunderland. Soulé, M. E. ed. 1987. Viable populations for conservation. Cambridge Univ. Press, Cambridge. Soulé, M. E., B. A. Wilcox & C. Holtby. 1979. Benign neglect: a model for faunal collapse in the game reserves of East Africa. Biological Conservation 15: 259-272. Srivastava, D. S. & J. H. Lawton. 1998. Why more productive sites have more species: An experimental test of theory using tree-hole communities. The American Naturalist 152: 510-529. Stallings, J. R., L. P. S. Pinto, L. Aguiar & E. L. Sábato. 1990. A importância dos distúrbios intermediários na manutenção da diversidade da fauna em uma floresta tropical. pp. 43-58. In Martins, R. P. & F. S. Lopes (eds.). Atas do Encontro de Ecologia Evolutiva. Acadêmia de Ciências de São Paulo, Brasil. Publicações ACIESP n. 69. Stevens, S. M. & T. P Husband. 1998. The influence of edge on small mammals: evidence . from Brazilian Atlantic Forest fragments. Biological Conservation 85: 1-8. Strier, K. B. 1987. Activity budgets of woolly spider monkeys, or muriquis (Brachyteles arachnoides). American Journal of Primatology 13: 385-395. Strier, K. B., F. D. C. Mendes, J. Rimoli & A. O. Rimoli. 1993. Demography and social structure of one group of muriquis (Brachyteles arachnoides). International Journal of Primatology 14: 513-526. Strong Jr., D. R. & J. Rey. 1982. Testing for the MacArthur & Wilson equilibrium with the arthropods of the miniature Spartina arquipelago at Oster Bay, Florida. American Zoologist 22: 355-360. Strong Jr., D. R., D. S. Simberloff, L. G. Abele & A. B. Thistle. eds. 1984. Ecological communities: conceptual issues and the evidence. Princeton University Press, Princeton. Sugihara, G. 1981. – S = C.Az, z = 1/4: a reply to Connor and McCoy. American Naturalist, 117: 790-793. Tabarelli, M., J. M. C. Silva & C. Gascon. 2004. Forest fragmentation, synergisms and the impoverishment of neotropical forest. Biodiversity and Conservation 13: 14191425. Tabarelli M., W. Mantovani & C. A. Peres. 1999. Effects of habitat fragmentatio on plant guild structure in the montane Atlantic forest of southastern Brazil. Biological Conservation 91: 119-127. Tabarelli, M. & C. Gascon. 2005. Lessons from fragmentation research: improving management and policy guidelines for biodiversity conservation. Conservation Biology 19: 734-739.

292

Essências em Biologia da Conservação

Terborgh, J. 1976. Island biogeography and conservation: strategies and limitations. Science 193: 1029-1030. Terborgh, J. 1999. Requiem for nature. Island Press, Washington. Tonhasca A., J. L. Blackmer & G. S. Albuquerque. 2002. Abundance and diversity of euglossine bees in the fragmented landscape of the Brazilian Atlantic forest. Biotropica 34: 416-422. Valladares-Padua, C., S. M. Padua & J. Cullen Jr. 2002. Within and surrounding the Morro do Diabo State Park: biological value, conflicts, mitigation and sustainable development alternatives. Environmental Science & Policy 5: 69-78. Viana, V M. & A. A. J. Tabanez. 1996. Biology and conservation of forest fragments in . the Brazilian Atlantic Moist Forest. pp. 151-167. In Schellas, J. & R. Greenberg (eds.). Forest patches in tropical landscapes. Island Press, Washington. Vuilleumier, F. 1970. Insular biogeography in continental regions. I: the Northern Andes of South America. American Naturalist 104: 373-88. Watkinson, A. R. & W. J. Sutherland. 1995. Sources, sinks and pseudo-sinks. Journal of Animal Ecology 64: 126-130. Wilcox, B. A. 1980. Insular ecology and conservation. pp. 95-117. In Soulé, M. E. & B. A. Wilcox (eds.). Conservation biology. Sinauer Associates, Sunderland. Wilkinson, D. M. 1993. Equilibrium island biogeography: its independent invention and the marketing of scientific theories. Global Ecology and Biogeography Letters 3: 65-6. Willis, E. O. 1979. The composition of avian communities in remanescent woodlots in southern Brazil. Papéis Avulsos de Zoologia (São Paulo) 33: 1-25. Wilson, E. O. & D. S. Simberloff. 1969. Experimental zoogeography of islands: defaunation and monitoring techniques. Ecology 50: 267-78. Wilson, E. O. & E. O. Willis. 1975. Applied biogeography. pp. 522-534. In Cody, M. L. & J. M. Diamond (eds.). Ecology and evolution of communities. Belknap Press, Cambridge (Mass.). Wilson, E. O. ed. 1988. Biodiversity. National Acad. Press, Washington. Wootton, J. T. & D. A. Bell. 1992. A metapopulation model of peregrine falcon in California: viability and management strategies. Ecological Applications 2: 307-321. Wrigth, D. H. 1983. Species-energy theory: an extension of species-area theory. Oikos 41: 496-506 Wylie, J. L. & D. J. Currie. 1993. Species-energy theory and patterns of species richness: I. Patterns of bird, angiosperm, and mammal species richness on island. Biological Conservation 63: 137-144. Zimmerman, B. L. & R. O. Bierregaard Jr. 1986. Relevance of the equilibrium theory of island biogeography and species-area relationship to conservation with a case from Amazonia. Journal of Biogeography 13: 133-43.