Professional Documents
Culture Documents
Polinizao
Biologia da
Polinizao
Biologia da
Polinizao
1 edio
Rio de Janeiro
2014
BIOLOGIA DA POLINIZAO
1 edio
Copyright 2014 dos Organizadores
A reproduo desta obra livre e irrestrita, desde que citadas as fontes.
Fotos da Capa
Ivan e Marlies Sazima
Organizadores
Andr Rodrigo Rech
(andrerodrigorech@gmail.com)
Kayna Agostini
(kaynaagostini@gmail.com)
Paulo Eugnio Oliveira
(poliveiragm@gmail.com)
Isabel Cristina Machado
(icsmachado@yahoo.com)
Revisores
Ceres Belchior
Comit Editorial do Ministrio do Meio Ambiente
Comit Editorial de Reviso (nominados ao final do livro)
Servios Editoriais
Editora Projeto Cultural
(contato@editoraprojetocultural.com.br)
Sumrio
Seo de Abertura
Prefcio .......................................................................................................................................................................................................... 9
Palavra dos organizadores ..................................................................................................................................................................... 11
Mensagens laudatrias ........................................................................................................................................................................... 13
Seo 1. Fundamentos
Captulo 1. Biologia da polinizao: uma sntese histrica ............................................................................................................ 27
Andr Rodrigo Rech e Christian Westerkamp
Captulo 2. A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos ............................................................................................................ 45
Simone de Pdua Teixeira, Cristina Ribeiro Marinho e Juliana Villela Paulino
Captulo 3. Sistemas reprodutivos ....................................................................................................................................................... 71
Paulo Eugnio Oliveira e Pietro Kiyoshi Maruyama
Captulo 4. Reproduo assexuada ...................................................................................................................................................... 93
Ana Paula de Souza Caetano e Priscila Andressa Cortez
Captulo 5. Flores no tempo: a florao como uma fase da fenologia reprodutiva ................................................................ 113
Mauricio Fernndez Otrola e Mrcia Alexandra Rocca
Seo 3. Polinizadores
Introduo. Sndromes de polinizao: especializao e generalizao .................................................................................. 171
Andr Rodrigo Rech, Rubem Samuel de Avila Jr. e Clemens Schlindwein
Captulo 8. Polinizao abitica ......................................................................................................................................................... 183
Andr Rodrigo Rech, Pedro Joaquim Bergamo e Rodolfo Antnio de Figueiredo
Captulo 9. Polinizao por abelhas .................................................................................................................................................. 205
Mardiore Pinheiro, Maria Cristina Gaglianone, Carlos Eduardo Pereira Nunes, Maria Rosngela Sigrist e
Isabel Alves dos Santos
Captulo 10. Polinizao por lepidopteros ....................................................................................................................................... 235
Reisla Oliveira, Jos Arajo Duarte Junior, Andr Rodrigo Rech e Rubem Samuel de Avila Jr.
Captulo 11. Polinizao por besouros ............................................................................................................................................. 259
Hiplito Ferreira Paulino-Neto
Sumrio
Seo 4. Perspectivas
Introduo. Fronteiras do conhecimento em ecologia da polinizao: novas ferramentas e perspectivas de
abordagens integradoras ...................................................................................................................................................................... 345
Rogrio Gribel
Captulo 16. Seleo fenotpica mediada por polinizadores ....................................................................................................... 349
Santiago Benitez-Vieyra, Marcela Mor e Felipe W. Amorim
Captulo 17. Interaes planta-polinizador e a estruturao das comunidades .................................................................... 373
Leandro Freitas, Jeferson Vizentin-Bugoni, Marina Wolowski, Jana Magaly Tesserolli de Souza e
Isabela Galarda Varassin
Captulo 18. Interaes entre plantas e polinizadores sob uma perspectiva filogentica .................................................. 399
Andr Rodrigo Rech, Aline Cristina Martins e Fernanda Baro Leite
Captulo 19. Ecologia cognitiva da polinizao .............................................................................................................................. 417
Vincius Brito, Francismeire Telles e Klaus Lunau
Captulo 20. Gentica nos estudos com polinizao ..................................................................................................................... 439
Jaqueliny Zocca Canuto, Alessandro Alves-Pereira e Marina Corra Crtes
Captulo 21. Economia e polinizao: custos, ameaas e alternativas ...................................................................................... 461
Mrcia Motta Maus
Captulo 22. Polinizao e demografia de espcies vegetais ...................................................................................................... 483
Silvana Buzato
Captulo 23. Conservao dos polinizadores .................................................................................................................................. 493
Isabel Alves dos Santos, Marcelo Aizen e Cludia Ins da Silva
Se o DE
ABERTUR A
Foto: Thomas Lewinsohn
Prefcio
polinizao considerada um servio ecossistmico bsico e que suporta os outros servios ecossistmicos
disponibilizados pela natureza, como aumento da produo agrcola, do controle biolgico e da eroso
do solo, ciclagem de nutrientes, conservao da vida selvagem etc. Nos ltimos anos, as alteraes antrpicas,
ou seja, os impactos causados pelo homem na sua utilizao dos recursos naturais, levaram ao decrscimo de
populaes de alguns polinizadores fundamentais para a produo de alimento no mundo. Como consequncia,
um alerta geral sobre a importncia do tema surgiu nos cenrios cientfico e econmico. O valor da polinizao
na agricultura mundial foi estabelecido em aproximadamente 10% do valor econmico dos produtos agrcolas.
O assunto passou a ser abordado em muitos setores e foram feitas projees econmicas de acordo com as
externalidades de mercado e as ambientais.
O valor da polinizao bitica, entretanto, que compreende a polinizao pelos animais (insetos como
abelhas, mariposas, besouros, borboletas; pequenos vertebrados, destacando-se algumas aves e os morcegos),
foi estabelecido para as poucas espcies que compem a maior parte da alimentao humana comercializada.
Mas a estimativa mais recente de que a polinizao por animais favorece cerca de 87,5% das espcies
botnicas conhecidas (308.000 espcies aproximadamente), portanto o seu valor para a manuteno da
biodiversidade incalculvel. Neste momento da vida do planeta, as interaes entre plantas e polinizadores
e o impacto na biodiversidade so de vital importncia e focalizados, nesta dcada da biodiversidade, como
prioridade.
No Brasil, os pesquisadores Marlies Sazima e Ivan Sazima estabeleceram um grupo de estudos de polinizao
de nossas plantas nativas, na Universidade Estadual de Campinas (Unicamp), na dcada de 1980. Foi um
trabalho pioneiro, bem estruturado, de alta qualidade e que trouxe frutos importantes, entre eles a formao
de uma gerao bem preparada de bilogos da polinizao, que continuam multiplicando este conhecimento.
A atividade acadmica da Dra. Marlies Sazima, que alvo desta homenagem ao completar seus 70 anos, se
reflete na produo cientfica e na formao de excelentes pesquisadores, que ocupam posies de destaque
em universidades e centros de pesquisa de todo o pas e no exterior.
Este livro, cuidadosamente preparado para esta ocasio, o mais importante e atual sobre Biologia da
Polinizao publicado no Brasil, em portugus, e est entre os melhores da literatura internacional. Destacase a abordagem evolutiva, precisa e ao mesmo tempo simples. Os captulos foram bem elaborados, utilizaram
ampla literatura e nos trazem um panorama muito completo sobre o que conhecido atualmente sobre a
Prefcio
polinizao. A leitura muito agradvel e permeada de dados histricos para a construo dos conceitos. As
figuras apresentadas so de muita qualidade e ilustram muito bem o texto. Ser certamente um clssico da
literatura cientfica brasileira.
Um livro com a sntese do conhecimento est entre as mais preciosas homenagens que alunos e colaboradores
podem prestar a uma cientista. Ele reflete de maneira clara e objetiva a enorme contribuio acadmica da Dra.
Sazima, um exemplo a ser seguido. Sem dvida, a sua utilizao trar um grande avano para o desenvolvimento
da rea no Brasil. Conheci Marlies e Ivan quando ainda ramos alunos do curso de Cincias Biolgicas, no
Instituto de Biocincias da Universidade de So Paulo (USP). Os estudos sobre polinizao e os lindos slides
apresentados por eles, alm da preciso da informao, nos encantavam. Eu trabalhava com as abelhas e eles,
com os sistemas de polinizao. Comportamento animal era o nosso interesse comum. Mais tarde, a polinizao
e, mais diretamente, focalizar as abelhas como os polinizadores muito importantes para a biodiversidade
brasileira fizeram parte da minha rotina de estudos e trabalho. Durante essa longa trajetria, foi sempre um
prazer ler os trabalhos publicados, acompanhar a produo dos alunos e compreender a teia da construo do
conhecimento, com flores, abelhas e outros animais.
Este livro ter um lugar de destaque na nossa biblioteca e no dia a dia de pesquisadora e professora. Fiquei
muito sensibilizada com essa importante contribuio e com a possibilidade de externar aqui o meu respeito
e a minha considerao por todos os autores e, especialmente, por Marlies Sazima.
projeto que culminou com a redao desse livro nasceu da preocupao coletiva de dispormos de um
material de relevncia acadmica na rea de biologia da polinizao acessvel aos estudantes de todo
o Brasil. Iniciamos os trabalhos com conversas isoladas entre estudantes na sala de uma repblica de Baro
Geraldo, em Campinas. Aps algumas discusses j era fato que integrvamos um projeto muito maior, sonhado
muitas vezes por muitos dos autores. medida que as ideias foram tomando corpo, muitas pessoas comearam
a acreditar nessa proposta e, com o passar dos meses e muitos e-mails, logo tnhamos uma equipe de excelncia
e entusiasmada agregando a empolgao que nunca tivramos imaginado. Com o apoio de todos ficou claro
que estvamos em busca de uma obra que primasse pela qualidade tcnica e que tivesse tambm coerncia
conceitual e sntese cientfica. Ao longo de trs anos de trabalho intenso buscamos chegar o mais prximo
possvel do almejado.
Planejamos escrever um livro dividido em captulos que constitusse ao mesmo tempo uma sntese do
que j se sabe sobre os diversos tpicos no Brasil em consonncia com as discusses internacionais dos temas.
Primamos por uma abordagem na perspectiva ecolgico-evolutiva em detrimento de estudos de caso especficos.
Ao longo de 23 captulos oferecemos uma abordagem introdutria sincronizada com a identificao de lacunas
e caminhos para cobri-las.
Aps muitas tentativas de organizar os captulos de forma lgica e conectada resolvemos apresentar o livro
em quatro sees. Na primeira so tratados a histria, os aspectos morfoanatmicos das estruturas florais, os
sistemas sexuais e reprodutivos e a fenologia. Na segunda seo so abordados os temas recursos e atrativos.
A terceira parte consta de uma introduo especfica das principais ideias sobre evoluo de sistemas de
polinizao, e os captulos seguintes se prestam a apresentar e discutir os grandes grupos de polinizadores
conhecidos atualmente. A Seo 4 tambm inicia com uma introduo geral sobre o que consideramos novas
abordagens em biologia da polinizao, ao que se seguem os captulos tratando especificamente de cada um
desses campos de estudo na rea.
Esperamos que este livro-texto possa ser um estmulo s pesquisas em biologia da polinizao no Brasil.
Entendemos que, apesar dos muitos esforos de cada autor e revisores, restar o que ser melhorado em verses
futuras, no entanto entendemos tambm que a publicao desta obra no significa apenas um avano terico
para leitores da lngua portuguesa, mas concretiza igualmente a integrao de um grande grupo de pesquisadores
interessados no avano do ensino e da pesquisa no Brasil. Por fim, fazemos deste livro uma singela homenagem
P a l a v r a d o s o r g a n iz a d o r e s
carreira de ensino e pesquisa dos Professores Marlies e Ivan Sazima, mestres e referncias, que fundaram o
campo de pesquisas no Brasil e desde o incio primaram pela qualidade e relevncia de suas investigaes. Mais
do que isso, na figura integradora e sempre disposta a acolher da Professora Marlies que esperamos orientar
o futuro da biologia da polinizao no Brasil.
Mensagens laudatria s
s professores Marlies e Ivan Sazima fundaram, no Brasil, a escola de Biologia da Polinizao, razo pela
qual lhes homenageamos com este livro na ocasio do aniversrio de 70 anos da Professora Marlies.
Embora o casal represente com propriedade a cincia brasileira de qualidade, seu reconhecimento vai muito
alm de nossas fronteiras. Nas pginas a seguir apresentamos os comentrios de lderes mundiais no campo
da Biologia da Polinizao acerca do trabalho de Marlies e Ivan Sazima e sobre este livro que lhes dedicado.
Mensagens laudatrias
professora e pesquisadora.
bi o c n o t is ch e B ez i ehun g en u . a . Si e ha lf,
taxonomia.
Eingang finden.
Mensagens laudatrias
Mensagens laudatrias
of knowledge.
ecologists.
Mensagens laudatrias
John N. Thompson, Department of Ecology and Evolutionary Biology, University of California Estados Unidos
(Traduo)
suspected.
Mensagens laudatrias
Mensagens laudatrias
brasileira.
empreendimentos cientficos.
Scott Armbruster, University of Portsmouth Reino Unido, e University of Alaska Estados Unidos
(Traduo)
Mensagens laudatrias
e servios ecossistmicos.
ecosystem services.
Mensagens laudatrias
de angiospermas.
families.
so os meus favoritos.
my favourites.
amigos.
Mensagens laudatrias
Biologia da
Polinizao
Se o 1
Fundamentos
Foto: Leonardo R Jorge
Captulo 1
Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas (Unicamp) Rua Monteiro Lobato, 255 CEP: 13083-970 CampinasSP Brasil Caixa postal 6190. e-mail: andrerodrigorech@gmail.com
Agronomia, Universidade Federal do Cariri Rua Vereador Sebastio Maciel Lopes, s/n Bairro So Jos CEP: 63133-610
Crato-CE Brasil.
No sei ver nada do que vejo; vejo bem apenas o que relembro
e tenho inteligncia apenas nas minhas lembranas.
(Les Confessions Jean Jacques Rousseau)
Christian Westerkamp
29
reafirmando as concluses de Camerarius continuaram sessenta e cinco anos depois, com Joseph Gottlieb
Klreuter. O cenrio em que viveu Klreuter foi o
do sculo XVIII, no qual destacou-se a taxonomia
alavancada por Linnaeus. Alm de demonstrar a existncia de sexos em plantas, Klreuter buscou provar a
epignese (desenvolvimento de estruturas morfolgicas
apenas aps a fecundao) em seus primeiros trabalhos (Mayr 1986). Depois de seis anos trabalhando
em So Petersburgo, na Rssia, Klreuter retornou
Alemanha, onde foi diretor do Jardim Botnico de
Baden. Na posio de diretor ele enfrentou conflitos
com o chefe dos jardineiros; sem acesso ao jardim
botnico, ele transferiu os experimentos para o jardim
de sua casa, o que se encerrou aps casar-se e mudar-se
para uma casa sem jardim (Mayr 1986).
Uma das marcas da obra de Klreuter foi a falta
de hierarquizao da importncia de suas descobertas,
o que tornou sua obra prolixa. Prova de sua minuciosidade pode ser vista no teste da hiptese acerca da
necessidade de fermentao do nctar para a formao de mel. Para isso ele coletou nctar de milhares
de flores de laranjeira e as colocou para desidratar,
verificando que no era necessria a fermentao. No
entanto, para ampliar o poder da concluso, testou o
mesmo experimento para outras 10 espcies (Mayr
1986). Testando a polinizao de uma espcie de
Hibiscus, ele descobriu que algo como cinquenta a
sessenta gros de plen eram suficientes para polinizao. Mais do que sessenta no aumentava o
nmero de sementes, porm menos de cinquenta o
diminua progressivamente. Como uma flor produz
muito mais gros de plen do que vulos, nascia a
a ideia de competio sexual em plantas, a qual foi
formalizada apenas no sculo XX.
Klreuter tambm se interessou pela hibridao,
processo que igualmente despertou a ateno de
Linnaeus. No entanto, muito do que foi classificado
Christian Westerkamp
31
Christian Westerkamp
33
Christian Westerkamp
35
Christian Westerkamp
37
elas, mudando a posio das flores e das partes florais isoladamente. No momento em que a mariposa
tocava a placa de vidro, a probscide deixava uma
marca nela, a qual era depois corada para interpretao. Os resultados sugeriam a funo claramente
indicativa do nctar pelas guias. Posteriormente,
Aubrey Manning demonstrou que as guias de nctar
eram detectadas apenas em distncias muito curtas,
eliminando assim a possibilidade de que elas funcionassem como atrativos florais em geral (Meeuse 1961).
Contemporaneamente a Frisch e Fritz Knoll na
Alemanha, Frederic E. Clements e Frances L. Long,
nos Estados Unidos, formalizaram o que pode ser
entendido como o primeiro tratado metodolgico
da ecologia da polinizao, preocupados especialmente com o desenho experimental para coleta e
anlise de dados na rea. O livro Polinizao experimental: uma viso geral da ecologia de flores e insetos
(Experimental pollination: an outline of the ecology of
flowers and insects) consiste em estudos de casos com
espcies alpinas e nfase clara na tomada de dados
e no suporte experimental das afirmaes de cunho
ecolgico. Com relao ao uso indiscriminado de
listas de espcies para interpretaes de interaes
ecolgicas os autores afirmam: impossvel indicar
a importncia de insetos para uma flor usando listas
de espcies, porque o esforo para aumentar a lista
incorre no exagero da importncia de espcies raras
e casos excepcionais (Clements & Long 1923, p. 6,
traduo livre). Ao longo do sculo XX vrios outros
livros foram dedicados a orientaes metodolgicas
em ecologia da polinizao (e.g., Faegri & Iversen
1989, Dafni 1992, Kearns & Inouye 1993, Dafni
et al. 2005).
Voltando-se para o cenrio dos trpicos, um dos
temas que praticamente surgiu e foi desenvolvido ao
longo do sculo XX foi a polinizao por vertebrados
(Captulo 14). Antes desse perodo, apenas alguns
Christian Westerkamp
39
Dedicatria
Dedicamos esse captulo ao Dr. Stefan Vogel, em
homenagem ao brilhantismo de sua carreira e
quantidade de novas informaes que descobriu.
Alm disso, homenageamos tambm sua humildade
e entusiasmo com a pesquisa em biologia da polinizao, caractersticas com as quais cativou seus pares
e sedimentou seu lugar de respeito entre os grandes
pesquisadores do sculo XX no mundo.
Referncias bibliogrficas
Aliotta, G. & Aliotta, A. 2004. Federico Delpinos scientific
thought and the birth of modern biology in Europe.
Delpinoa. 46, 85-93.
Allan, M. 1977. Darwin and his flowers. The key to natural
Selection. London, Faber and Faber. 318pp.
Baker, H.G. 1955. Self-compatibility and establishment after
long-distance dispersal. Evolution, 9, 347-48.
Christian Westerkamp
41
Christian Westerkamp
43
Captulo 2
Faculdade de Cincias Farmacuticas de Ribeiro Preto da Universidade de So Paulo (USP) Av. do Caf, s/n CEP: 14040903 Ribeiro Preto-SP Brasil. e-mail: spadua@fcfrp.usp.br
Centro de Cincias da Sade (UFRJ), Cidade Universitria CEP: 21941-902 Rio de Janeiro-RJ.
este captulo apresentamos o conceito de f lor com suas controvrsias, bem como sua origem
evolutiva, a morfologia associada funo e as etapas do desenvolvimento dos diferentes conjuntos de rgos florais. O nmero, o arranjo e a forma dos rgos florais so ressaltados, em especial
a filotaxia e suas consequncias para a sinorganizao e simetria florais. Pontos altos nas apresentaes
dos verticilos florais so o clice atuando tambm na atrao de polinizadores e a corola na proteo
do boto floral, o que indica que a delimitao das funes biolgicas dos verticilos, como encontrada
na literatura, bastante simplista. O desenvolvimento floral tratado no contexto da polinizao, j
que a origem das especializaes florais precisa ser compreendida. nfase dada ao modo e etapa de
desenvolvimento em que ocorrem a conexo de rgos de mesma natureza ou de naturezas diferentes, e
as alteraes no nmero de verticilos e de rgos por verticilo, que podem resultar em flores aclamdeas,
monoclamdeas, estaminadas ou pistiladas. Ainda, so tratadas a morfologia e a localizao de estruturas secretoras, responsveis pela produo, armazenamento e/ou liberao de substncias utilizadas
na atrao de visitantes, na defesa da flor ou exercendo ambas as funes, tema pouco investigado na
literatura. Fotografias e desenhos esquemticos de flores provenientes de espcies da flora brasileira
so apresentados para exemplificar os aspectos tratados. Enfoques inditos ou de publicao recente
so ressaltados em cada tpico.
47
49
Figura 2.1 Morfologia floral de espcies de Leguminosae (A, B, D-G), Lauraceae (C) e Malpighiaceae (H-I). (A) Flor de Crotalaria
pallida Aiton mostrando a corola zigomorfa (p = ptala, s = spala). (B) Flor de Bauhinia variegata L. sem a corola evidenciando
o clice gamosspalo e o ovrio spero sustentado pelo ginforo (a = antera, e = estilete, f = filete, gi = ginforo, o = ovrio). (C)
Flor de Persea americana Mill. mostrando o perianto constitudo de tpalas e os estamindios produtores de nctar prximos ao
carpelo (c = carpelo, es = estames, et = estamindios, t = tpalas). (D) Corte transversal da spala de Hymenaea courbaril L. evidenciando o mesofilo com espaos intercelulares, com clulas fenlicas coradas de verde e com cavidades secretoras voltadas para
a superfcie abaxial (colorao: azul de toluidina) (ca = cavidades secretoras, fv = feixe vascular). (E) Corte transversal da ptala
de Caesalpinia pulcherrima (L.) Sw. mostrando o osmforo constitudo de clulas epidrmicas papilosas na superfcie adaxial e
mesofilo com espaos intercelulares e idioblasto secretor (colorao: PAS) (i = idioblasto). (F) Corte longitudinal da antera de
Stryphnodendron adstringens (Mart.) Coville com glndula conectada ao conectivo e gros de plen agrupados em polades nos
sacos polnicos (colorao: azul de toluidina) (g = glndula, po = polades, sp = sacos polnicos). (G) Corte longitudinal da flor
de Indigofera jamaicensis Spreng. mostrando os nectrios (asteriscos) no receptculo entre o tubo estaminal e o ovrio (colorao:
azul de toluidina) (te = tubo estaminal). (H) Flor de Pterandra pyroidea A. Juss. evidenciando os elaiforos aos pares abaixo das
spalas (el = elaiforos, crditos de imagem: T. C. Barros). (I) Corte transversal do elaiforo de P. pyroidea mostrando a epiderme
secretora constituda de clulas em paliada.
Figura 2.2 Padres de filotaxia floral. (A-C) Filotaxia verticilada. (A) Note os parastquios formados em sentido horrio. (B)
Note os parastquios formados em sentido anti-horrio. (C) Note os ortostquios formados. (D-E) Filotaxia espiral. (D) Note os
parastquios formados em sentido horrio. (E) Note os parastquios formados em sentido anti-horrio. (F) Ausncia de ortostquios. Esquema modificado de Endress & Doyle (2007).
A filotaxia tambm tem sido associada aos padres de simetria floral, sendo a verticilada geralmente
associada zigomorfia (simetria bilateral; Fig. 2.1 A)
e a espiral, actinomorfia (simetria radial, Fig. 2.1
C) (comparar as Figs. 2.2 A-C a 2.2 D,E), embora
haja excees (Jabbour et al. 2009). Estudos apontam
para uma preferncia dos insetos por flores zigomorfas (Gmez et al. 2006; Glover 2007), sendo esta,
portanto, uma inovao chave importante para a
atrao de polinizadores e, consequentemente, para
a diversificao em angiospermas (Sargent 2004).
O nmero, o arranjo e a forma dos rgos florais
definem o aspecto geral da flor, o que apresenta grande
importncia sistemtica e ecolgica, principalmente
com relao aos processos de polinizao (Endress
1994). Tais rgos sero descritos a seguir.
A funo de proteo do boto floral geralmente
atribuda s spalas, rgos geralmente verdes, robustos e pouco atrativos (Figs. 2.1 B,D). Especializaes
apresentadas pelas spalas, relacionadas proteo
(Endress 1994), so a grande espessura, clulas fenlicas como barreira qumica (Fig. 2.1 D), indumento
esclerificado voltado para a superfcie abaxial, esclernquima e rfides no mesofilo como barreiras fsicas
(Uhl & Moore 1977; Marinho 2013). Semelhante s
folhas, as spalas verdes podem apresentar estmatos
e mesofilo em paliada repleto de cloroplastos, o que
est relacionado sua capacidade de realizar fotossntese (Endress 1994). Tambm podem ser atrativas,
principalmente quando apresentam glndulas de odor
(ver tpico Estruturas secretoras, neste captulo)
ou quando so coloridas ou semelhantes s ptalas
(p. ex., tpalas de Liliaceae) (Endress 1994; Ibanez
et al. 2010; Marinho et al. 2014). Spalas pouco
vascularizadas e carnosas, como as observadas na flor
de espcies de Bactris (Arecaceae), exercem funo de
corpo de alimentao atraindo polinizadores (Uhl
& Moore 1977).
51
53
55
florais. Entretanto, as estruturas secretoras relacionadas defesa geralmente esto distribudas de forma
generalizada em todo o corpo da planta, como tricomas, emergncias, colteres, canais, cavidades (Fig.
2.1 D), idioblastos (Fig. 2.1 E) e laticferos (Demarco
et al. 2006; Martins et al. 2010; Souza et al. 2013;
Marinho 2013).
Flor: desenvolvimento
O incio do desenvolvimento da flor marcado pela
transio do meristema vegetativo para o meristema
reprodutivo, o que considerado uma das mudanas
mais drsticas do desenvolvimento da planta (Araki
2001). A induo da transio da fase vegetativa
para a fase reprodutiva regulada por uma rede gnica complexa, bem estudada em espcies-modelo,
como Arabdopsis thaliana (L.) Heynh. (Rodrigues &
Kerbauy 2009), rede esta que controla a regulao
hormonal, atrelada a condies ambientais como luz
e temperatura (Araki 2001).
Embora o meristema vegetativo seja considerado
homlogo ao reprodutivo (Arber 1946), h diferenas
morfolgicas e funcionais entre eles. Uma das principais diferenas est relacionada ao fato de o meristema
vegetativo apresentar crescimento indeterminado,
enquanto o reprodutivo apresenta crescimento determinado, com poucas excees, como Nymphaea
prolifera Wiersema (Grob et al. 2006). H ainda um
aumento pronunciado na quantidade de plasmodesmos na transio do meristema vegetativo para o
reprodutivo, o que gera um aumento na comunicao
entre as clulas nesta regio (Ormenese et al. 2000;
Milyaeva 2007; Kwiatkowska 2008). Outra diferena
notvel ocorre no padro de zonao, relacionada ao
tamanho das clulas das zonas central e perifrica
do meristema. No meristema vegetativo, as clulas
da zona central so, frequentemente, maiores que
57
59
Figura 2.3 Aspectos do desenvolvimento floral em espcies de Leguminosae (A-H, J-L) e Melastomataceae (I). (A) Par de bractolas em posio lateral, externo s spalas, no incio do desenvolvimento floral de Cassia fistula L. (B) Sobreposio de iniciao
de verticilos florais em Dypteryx alata Vogel. Note a iniciao unidirecional modificada dos primrdios de spalas. Iniciao
simultnea dos primrdios de ptalas e o primrdio de carpelo surgindo concomitantemente ao primeiro primrdio de estame
antesspalo, ou seja, antes dos demais estames antesspalos e do verticilo de estames anteptalos, o que caracteriza uma ordem
de iniciao em sucesso vertical acrpeta mista (crditos de imagem: V. G. Leite). (C) Observe a ordem de iniciao helicoidal
no verticilo de spalas de Cassia fistula L. (D) Verticilo de spalas iniciando-se em um meristema em anel em Acacia celastrifolia
Benth. (E) Desenvolvimento de todos os rgos florais em Indigofera lespedezioides Kunth., mostrando que, no padro verticilado,
os mesmos se desenvolvem alternos aos rgos do verticilo adjacente. Note a iniciao unidirecional dos estames antesspalos e
anteptalos; a seta indica onde surgir o ltimo primrdio de estame anteptalo, em posio adaxial. (F) Boto floral de Acacia
celastrifolia evidenciando as ptalas que se alongam mais que as spalas, assumindo o papel de proteo dos primrdios mais
internos. Note o clice aberto, fundido na base. (G) Boto floral de Inga bela M. Sousa evidenciando o androceu polindrico,
formado em ordem centrpeta (seta) e os carpelos livres no centro do meristema floral. Note que trs carpelos assumem a forma
plicada, e um dos carpelos, a forma intermediria (cabea de seta), com uma zona plicada e uma pequena zona ascidiada, durante
o desenvolvimento. (H) Swartzia dipetala Willd. ex Vogel. Dois carpelos livres que se iniciam em posio abaxial, alternos aos
estames maiores, deslocados do centro do meristema floral. (I) Rhynchanthera grandiflora (Aubl.) DC. Trs carpelos iniciados no
centro do meristema floral, fundidos, formando o gineceu sincrpico (crditos de imagem: J. P. Basso-Alves). (J) Note a adnao
de ptalas e tubo estaminal (crculos), formando um tubo fundido apenas na base, circundando os carpelos em Inga congesta T.D.
Penn. (K) Tubo estaminal diadelfo (nove estames unidos e um livre), que circunda o carpelo e o nectrio, situado na base do
carpelo em Indigofera lespedezioides. Note o clice unido na base. (L) Estigma e poro distal do estilete de Crotalaria lanceolata
E. Mey. Note tricomas simples (no secretores) na margem do estigma. Smbolos: a = androceu, br = brctea, brl = bractola, c
= carpelo, ema = estame maior, eme = estame menor, ep = estame anteptalo, es = estame antesspalo, ma = meristema em anel,
p = ptala, s = spala, stg = estigma, stl = estilete, te = tubo estaminal, ted = tubo estaminal diadelfo. Escala: A = 20 m, B = 50
m, C-D, H-I, L = 100 m, E = 10 m, F = 500 m, G = 250 m, J-K = 200 m.
Os carpelos iniciam-se, geralmente, no centro do meristema floral, rodeado pelos rgos dos
demais verticilos florais (Figs. 2.3 B,E), porm h
espcies, como Swartzia dipetala Willd. ex Vogel
(Leguminosae), cujos carpelos so deslocados do
centro do meristema floral (Fig. 2.3 H) (Paulino et
al. 2013). H flores com apenas um carpelo (Figs.
2.3 B,E) e outras em que h mais de um carpelo,
que podem ser livres (gineceu apocrpico) (Figs. 2.3
G,H), ou unidos (gineceu sincrpico) (Fig. 2.3 I). As
vias que originam estes tipos de gineceu podem ser
distintas, tanto entre famlias, como em uma mesma famlia e gnero. Os carpelos que compem o
gineceu apocrpico iniciam-se como protuberncias
individualizadas ou, mais raramente, como protuberncia nica, que posteriormente se subdivide,
originando vrios carpelos que permanecem livres
A
Errtico
Helicoidal
D
Sequencial
Simultneo ou Verticilado
F
Unidirecional
Unidirecional modificado
H
Unidirecional reverso
Meristema em anel
61
verticilos na flor pode resultar em diclinia (flores estaminadas ou pistiladas), e ocorre por meio de duas
vias ontogenticas distintas: a iniciao do rgo
com interrupo do seu alongamento no decorrer do
desenvolvimento floral e a ausncia completa do rgo
(no h iniciao) (Tucker 1987; 1988a; Mitchell &
Diggle 2005). rgos iniciados, mas abortados ao
longo do desenvolvimento floral, podem permanecer
imperceptveis a olho nu. Um exemplo Copaifera
langsdorffii Desf. (Leguminosae), em que o perianto formado apenas pelo verticilo de spalas, com
supresso do verticilo de ptalas, que permanece
rudimentar na flor (Pedersoli et al. 2010).
A ausncia completa do rgo (sem que haja
iniciao) na flor considerada uma condio homoplstica (Mitchell & Diggle 2005) encontrada com
mais frequncia entre as espcies mais basais, com
um menor nvel de sinorganizao (Endress & Doyle
2009). J o aborto de rgos na flor comumente encontrado (Tucker 1988a; Mitchell & Diggle 2005),
sendo considerado a principal via responsvel pela
diclinia. Exemplos de flores dclinas, com supresso
de um dos verticilos reprodutivos, so Ficus hispida
L. (Moraceae, Basso-Alves et al. 2014), Piliostigma
malabaricum (Roxb.) Benth. (Bauhinia malabarica
Roxb.), Bauhinia divaricata L. (Leguminosae, Tucker
1988b), Zea mays L. (Poaceae, Cheng et al. 1983),
Stryphnodendron adstringens (Mart.) Coville e Parkia
multijuga Benth. (Leguminosae, Pedersoli 2013).
63
Concluses
A predominncia de espcies de angiospermas na
Terra deve-se ao sucesso do surgimento da flor, que
possibilitou vias mais eficazes na reproduo cruzada.
Este fato est intimamente relacionado aos agentes
polinizadores, os quais, junto com as flores, diversificaram-se, tornando-se algumas vezes especializados
na polinizao de uma nica espcie vegetal.
Assim, a flor uma estrutura complexa tanto
do ponto de vista morfolgico quanto funcional.
Apesar de, via de regra, atribuir-se na literatura
funes especficas para cada rgo floral (spala,
proteo; ptala, atrao; androceu, local de produo de clulas precursoras do gro de plen e de
sua liberao; gineceu, local de recepo dos gros
de plen, crescimento do tubo polnico e de produo de clulas precursoras do saco embrionrio),
variaes relacionadas s funes de proteo e atrao so frequentes. Osmforos so encontrados no
ginforo de Nelumbo, nectrios esto presentes no
conectivo de Melastomataceae e em Papilionoideae
Referncias bibliogrficas
Araki, T. 2001. Transition from vegetative to reproductive
phase. Current Opinion in Plant Biology, 4, 63-68.
Arber, A. 1946. Goethes Botany. Chronica Botanica, 10,
63-126.
Armbruster, W.S. 1984. The role of resin in angiosperm
pollination: ecological and chemical considerations.
American Journal of Botany, 71, 1149-1160.
Ascenso, L.; Francisco, A.; Cotrim, H. & Pais, M.S. 2005.
Comparative structure of the labellum in Ophrys fusca and
O. lutea (Orchidaceae). American Journal of Botany,
92, 1059-1067.
Basso-Alves, J.P.; Agostini, K. & Teixeira, S.P. 2011. Pollen
and stigma morphology of some Phaseoleae species
(Leguminosae) with different pollinators. Plant Biology,
13, 602-610.
Basso-Alves, J.P.; Pereira, R.A.S.; Peng, Y.-Q. & Teixeira, S.P.
2014. Different ontogenetic processes promote dicliny in
Ficus L. (Moraceae). Acta Oecologica, 57, 5-16.
Bell, A.D. 1991. Plant form: an illustrated guide to flowering
plant morphology. Oxford, Oxford University Press.
Bernhardt, P. 2009. Anther adaptation in animal pollination.
Pp. 192-220. In: DArcy, W.G. & Keating, R.C. (eds.)
The Anther: form, function and phylogeny. Cambridge,
Cambridge University Press.
Bogner, A.; Jouneau, P.H.; Thollet, G.; Basset, D. & Gauthier,
C. 2007. A history of scanning electron microscopy
developments: towards wet-STEM imaging. Micron,
38, 390-401.
Buzgo, M.; Soltis, P.S. & Soltis D.E. 2004. Floral Developmental
Morphology of Amborella trichopoda (Amborellaceae).
International Journal of Plant Sciences, 165, 925-947.
65
Ge, L.P.; LU, A.M. & Gong, C.E. 2007. Ontogeny of the
fertile flower in Platycrater arguta (Hydrangeaceae).
International Journal of Plant Science, 168, 835-844.
67
69
Captulo 3
Sistemas reprodutivos
Paulo Eugnio Oliveira1 e Pietro Kiyoshi Maruyama2
Instituto de Biologia, Universidade Federal de Uberlndia, (UFU) CEP: 38900-402 Uberlndia-MG Brasil Caixa Postal 593.
e-mail: poliveiragm@gmail.com
Departamento de Biologia Vegetal, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas (Unicamp) CEP: 13083-862
Campinas-SP Brasil Caixa postal 6109.
s plantas podem se reproduzir de maneira sexuada e/ou assexuada e este captulo se concentrar
na forma sexuada de reproduo das plantas. Ser feita uma apresentao dos mecanismos que
as plantas possuem para promover o que pode ser chamado de polinizao tima. As plantas, sendo
organismos ssseis, necessitam de agentes transportadores de gametas para que a reproduo sexuada
ocorra via polinizao. Independente das estratgias adotadas pelas plantas para promover a polinizao
tima, elas devem arcar com os custos associados a cada uma dessas estratgias. A ideia de um custo na
polinizao se torna crtica quando considerados os polinizadores biticos. Isto acontece porque a relao entre as plantas e esses polinizadores conflituosa, sendo que cada participante tenta minimizar os
esforos em relao aos benefcios obtidos. Embora s vezes passem a ideia de passividade na interao,
as plantas podem influenciar como os polinizadores atuam. Entre as angiospermas (plantas com flores)
existem mecanismos que selecionam os gametas presentes no gro de plen, o que denominado seleo
gametoftica. Por fim, podem existir ainda mecanismos ps-zigticos que selecionam a prognie, os quais
envolvem o aborto seletivo e a alocao diferencial de recursos. Assim, esse captulo abordar as estratgias apresentadas pelas plantas em busca da polinizao tima, as definies, os exemplos e as teorias
envolvidas em cada uma delas.
72 Sistemas reprodutivos
reprodutivo. Por outro lado, o sexo pode envolver problemas: (1) a mesma variabilidade gnica que permite
o surgimento de indivduos mais aptos gera tambm
indivduos menos aptos que os parentais, implicando
perdas nos recursos alocados na reproduo; (2) nas
plantas, a reproduo sexuada implica a dependncia
de vetores externos e gastos estruturais e fisiolgicos
para otimizar este processo, alm de riscos anlogos
queles aos que parceiros sexuais esto expostos entre
os animais (Doenas Sexualmente Transmissveis,
interaes assimtricas, entre outros); (3) a reproduo
sexual nas plantas envolve alternncia de geraes e
um processo complexo e lento, muito mais lento
do que alternativas de reproduo assexuada, como
gemao e outras formas de multiplicao vegetativa;
e (4) na reproduo sexuada, apenas metade dos genes
de cada parceiro ser transmitida para a prognie.
As desvantagens do sexo implicam que os benefcios devem sempre superar os custos para que
tais mecanismos sejam fixados por seleo natural.
Sir Ronald Fischer (1930) definiu isto de maneira
clara: a reproduo sexuada e alogamia (X) somente
seriam vantajosas se os ganhos (aptido) resultantes
de tal processo fossem maiores do que duas vezes
os ganhos obtidos por multiplicao vegetativa ou
autogamia (A), isto , X > 2A.
Mas existiriam alternativas reproduo sexuada? As plantas apresentam vrias formas de reproduo assexuada, sendo que a apomixia (Captulo
4) a mais elaborada e que permite conservar as
vantagens da disperso da prognie por sementes.
Alguns estudos sugerem que estas alternativas de
reproduo assexuada permitem at mesmo prover
algum grau de variabilidade gentica por meio de
eventos de recombinao (crossing-over) ou mudanas
somticas (Horandl & Paun 2007). Entretanto a
preponderncia da reproduo sexuada entre os organismos vivos, de uma maneira geral, e nas plantas,
73
74 Sistemas reprodutivos
maioria das angiospermas e, at certo ponto, caracteres diagnsticos do grupo (Williams 2008).
Desde Lineu, vulos e gros de plen so vistos
como parte da expresso sexual nas plantas. Apesar
das tentativas de adequar a terminologia e evitar
possveis erros decorrentes de tal analogia (Mariath et
al. 2006), a literatura internacional tem consagrado
o uso de termos associados expresso sexual para
as estruturas dos esporfitos das plantas. Como estas
estruturas esto vinculadas diretamente produo
dos gametas, at mesmo os modelos que descrevem a
seleo natural e a evoluo da expresso sexual tm
sido aplicados aos esporfitos das plantas (Ainsworth
2000).
Para alguns grupos de plantas nas gimnospermas
e angiospermas, a expresso sexual diferente entre
indivduos e anloga que ocorre nos animais; assim
a analogia funciona sem problemas. Para estes grupos
de plantas dioicas, mesmo a gentica da determinao sexual pode ser semelhante, com cromossomos
sexuais e at mesmo as assimetrias associadas ao
modelo XY de muitos grupos de animais (Ainsworth
2000, Charlesworth 2002, Ming et al. 2011). Mas
a maior parte das angiospermas hermafrodita, o
que implica mais de 90% das espcies do grupo
apresentar flores com carpelos e estames funcionais,
expressando funes sexuais diferentes (Ainsworth
2000). Mais que isso, como a produo de gametas
masculinos e femininos est integrada numa mesma
estrutura floral, a expresso sexual nestas plantas vai
exigir uma srie de compromissos e gerar conflitos
potenciais (Janzen 1977) (Fig. 3.2).
Potencias conflitos surgem se pensarmos nos
custos e interesses distintos associados s duas
funes sexuais. Os gametas femininos, as oosferas,
e as estruturas associadas a estes gametas vo acumular recursos necessrios para o desenvolvimento das
75
76 Sistemas reprodutivos
Tamanho da prognie
investimento
em transformar todos os pistilos em frutos d margem aos processos de aborto seletivo que poderiam
otimizar a reproduo via funo feminina. Toda
esta discusso tem importncia para o entendimento
da evoluo dos sistemas sexuais e dos sistemas de
incompatibilidade a serem discutidos mais frente.
O conflito entre as funes sexuais sobre o nmero timo de flores a serem produzidas pode ser
contornado pela separao das funes em flores
diferentes. Na maior parte dos casos estudados, a
separao das funes sexuais em flores se d pela
supresso de uma das funes. Esta via de origem
de flores unissexuais como um carter secundrio
nas angiospermas, ou seja, a partir de flores hermafroditas, tem sido confirmada inclusive por estudos
moleculares, mas possvel que em alguns grupos
basais as flores unissexuais no tenham tido origem
a partir de flores hermafroditas (Froelich & Chase
2007). De qualquer forma, o surgimento de flores
unissexuais permite uma alocao de recursos mais
refinada em cada funo sexual e o surgimento de
uma grande variedade de sistemas sexuais.
Sistemas sexuais
Sistemas sexuais remetem variao na expresso
sexual nas plantas. Muitas plantas com flores morfologicamente hermafroditas podem apresentar gineceu
ou androceu no funcionais. Esta perda da funcionalidade pode ser resultado de mutaes pontuais ou
at mesmo de disponibilidade fisiolgica. Em espcies
de bananeira (Musa spp.), as flores localizadas nas
pores apicais das inflorescncias so funcionalmente
masculinas, ou seja, estaminadas, provavelmente em
funo da diminuio da disponibilidade de recursos alocados para a formao das flores femininas,
localizadas nas pores basais (Simmonds 1962,
Turner et al. 2007). A produo de algumas flores
77
78 Sistemas reprodutivos
Figura 3.3 (A) Andromonoicia. Flor masculina e hermafrodita de Solanum lycocarpum (Solanaceae). (B) Ginomonoicia. Captulo
de Mutisia coccinia (Asteraceae) com flores do disco hermafroditas e flores liguladas morfologicamente femininas. (C) Monoicia.
Flores femininas receptivas e masculinas ainda fechadas de Maprounea guianensis (Euphorbiaceae). (D) Dioicia. Flores masculinas
e femininas de Triplaris sp. (Polygonaceae).
79
pesados (Jain 1976). Nestes casos, qualquer variabilidade pode modificar o arranjo de caractersticas
genticas que permite s plantas sobreviver naqueles
ambientes. Claro que mecanismos de reproduo
assexuada ou apomixia poderiam ser interessantes
nestas situaes (Captulo 4), mas a cleistogamia ou
mesmo mecanismos de endogamia menos estritos
podem proporcionar a segurana reprodutiva e, ao
mesmo tempo, manter algum grau de variabilidade
e flexibilidade reprodutiva.
Num outro extremo, podemos considerar as
espcies dioicas, entre as quais a endogamia virtualmente impossvel. Com os sexos separados em
plantas diferentes, toda a polinizao resulta em
fluxo gnico entre indivduos. Nesses casos, mesmo
polinizadores relativamente generalistas poderiam
efetuar polinizaes entre indivduos e esta possibilidade de utilizar vetores relativamente simples
seria um dos principais motores para a evoluo da
dioicia (Baker 1955, Bawa 1980, Charlesworth 1993,
Pannell & Dorken 2006). Mas, se por um lado, este
sistema permite s plantas usarem vetores relativamente generalistas, por outro, o estabelecimento da
dioicia gera uma dependncia total das plantas em
relao a estes polinizadores. interessante notar
que, nas plantas dioicas, a nica sada para garantir
a segurana reprodutiva na ausncia de polinizadores seria a reproduo assexuada. No por acaso, a
apomixia foi descrita pela primeira vez no sculo
XIX para uma espcie dioica, Alchornia ilicifolia,
Euphorbiaceae (Baker 1983).
Mesmo sem o extremo da dioicia, qualquer separao das funes sexuais nas plantas resulta em
maior fluxo gnico, mas a maioria das angiospermas
hermafrodita. Ser que elas seriam mais inclinadas
autopolinizao? Na verdade, no. Mesmo que primeira vista o predomnio de hermafroditismo parea
favorecer a autopolinizao, este parece ter surgido
80 Sistemas reprodutivos
paradoxalmente como uma forma de aumentar o fluxo de plen entre as plantas das angiospermas (Allen
& Hiscock 2008). Mas como isto pode ser obtido?
A atrao de polinizadores biticos por si s parece
ter sido importante para promover os cruzamentos,
mas as adaptaes estruturais, temporais e fisiolgicas nas flores podem ser utilizadas para otimizar
a polinizao e regular o fluxo gnico. Mesmo no
podendo sair por a buscando um parceiro bonito ou vigoroso, as plantas podem ter mecanismos
para controlar o fluxo gnico, influenciando seus
polinizadores e, consequentemente, a qualidade da
polinizao.
Assimetrias morfolgicas e
mecanismos para otimizar a
polinizao
Descrevemos anteriormente como a proximidade
entre os estames, o estigma e os extremos da cleistogamia podem promover autopolinizao e como
a separao espacial entre estames e estigma pode
ter o efeito oposto, evitando a autogamia. O tipo
mais comum de separao espacial a hercogamia
de aproximao, com o estigma posicionado mais
frente do que os estames na rota de chegada dos
visitantes florais (Fig. 3.4 A). Isto permite que o estigma receba uma carga de plen de outras flores
antes que o corpo do polinizador seja contaminado
com o plen da prpria flor.
Outro tipo de modificao estrutural que pode
promover a polinizao cruzada a enantiostilia.
Este polimorfismo floral promovido por assimetrias no desenvolvimento das partes florais de flores
zigomorfas, resultando no posicionamento diferente
de estames e estigma em flores de uma mesma planta
81
Figuras 3.4 (A) Hercogamia de aproximao em Vellozia squamata (Velloziaceae). Flor e corte da flor. Notem o estigma bem
acima dos estames. (B) Enantiostilia. Flores de Qualea multiflora (Vochysiaceae). Notem o estame para a esquerda na flor do lado
esquerdo e para direita na flor do lado direito. (C) Distilia. Flores brevistilas e longistilas de Palicourea rigida (Rubiaceae). Flores
inteiras e cortes das flores mostrando a posio de estames e estigmas.
Dicogamia e mecanismos
temporais para otimizar a
reproduo
82 Sistemas reprodutivos
83
Figuras 3.5 (A) Protandria. Flores de Tocoyena formosa (Rubiaceae). Flor na fase masculina na primeira noite da antese, com
deposio secundria de plen e estigma fechado. Flor na fase feminina na segunda noite de antese com os lobos do estigma
abertos e receptivos. (B) Protoginia em Annona crassiflora (Annonaceae). Flor no incio da antese (ptalas externas afastadas para
mostrar gineceu e androceu) com estigma receptivo e anteras ainda sem liberao de plen. For visitada por besouros que trazem
plen de outras flores.
84 Sistemas reprodutivos
Seleo gametoftica e
mecanismos de incompatibilidade
Todos estes mecanismos citados at aqui tm um
efeito limitado sobre a qualidade do plen depositado
nas flores, e estimativas sobre o tipo de polinizao
em rvores tropicais indicam que a maior parte das
polinizaes em plantas hermafroditas, algo como
90%, de autopolinizaes, autogamias ou geitonogamias (Arroyo 1976). Caso as plantas tivessem
apenas mecanismos estruturais ou temporais para
selecionar o plen, ou seja, seus parceiros sexuais, a
tendncia seria uma predominncia da endogamia,
com consequncias ecolgicas e evolutivas. Mas o
fechamento dos carpelos, alm da proteo dos vulos, permitiu s angiospermas mecanismos mais elaborados de seleo gametoftica. A prpria evoluo
das angiospermas parece estar associada evoluo
de mecanismos mais eficientes de crescimento dos
tubos polnicos. Plugs de calose e crescimento mais
rpido permitiram aos tubos polnicos competirem
desde a superfcie estigmtica at os vulos pela prioridade de gerar novos indivduos (Williams 2008).
Nas plantas, assim como nos animais, os vulos tm
mecanismos para impedir o acoplamento e a fertilizao por mais de um tubo polnico (Spielman &
Scott 2008). Ou seja, quem chegar primeiro fica com
a mocinha! Mas estas caractersticas permitem ainda
que a planta-me influencie este processo, selecionando ativamente os tubos polnicos com caractersticas
genticas adequadas para o processo de fertilizao.
Experimentos desde a dcada de 1970 confirmaram
a seleo gametoftica e mostraram uma relao clara
entre o vigor de crescimento de tubos polnicos e o
vigor da prognie resultante. Alm disso, estimativas
sugerem que 60% dos genes da planta adulta seriam
expressos durante o crescimento dos tubos polnicos,
permitindo que a planta-me desenvolva mecanismos
de seleo de genes (Mulcahy & Mulcahy 1975,
Mulcahy et al. 1996).
Apesar de a seleo gametoftica ser inconteste, a
interferncia da planta-me e de suas caractersticas genticas sobre o processo de fertilizao raramente pde
ser quantificada. Alm disso, os mecanismos de seleo envolvidos no so claramente conhecidos, a no
ser no caso dos processos de autoincompatibilidade.
Desde o sculo XVIII, a existncia de autoesterilidade
tem sido discutida. Em um experimento pioneiro,
Koelreuter (1763) demonstrou que plantas autopolinizadas de Verbascum sp. (Scrophulariaceae) no
produziam frutos e sementes (Baker 1983). Darwin
(1876) ampliou significativamente este conhecimento
e sintetizou as informaes sobre autoesterilidade.
O termo autoincompatibilidade foi cunhado apenas
no incio do sculo XX (Stout 1917), num perodo
em que estes mecanismos foram estudados em detalhe luz das ideias da gentica mendeliana e das
presses para o melhoramento de plantas cultivadas.
Em muitos casos, a consequncia da autoesterilidade
em cultivos era a limitao na produo agrcola e a
dependncia destes dos vetores de plen. Uma srie
de experimentos conduzidos durante a dcada de
1920 definiu as bases genticas dos mecanismos de
autoesterilidade em vrios grupos de plantas (Prell
1921, East & Mangelsdorf 1925, Lehmann 1926
e Filzer 1926). Nas dcadas seguintes, as relaes
85
86 Sistemas reprodutivos
87
Figuras 3.6 Caractersticas fundamentais dos sistemas clssicos de autoincompatibilidade em plantas (adaptado de Gibbs 1990
e Richards 1986). (A) Sistema gametoftico (GSI): Esquema mostrando os cruzamentos possveis entre indivduos com gentipos
diferentes e o comportamento de crescimento de tubos polnicos nos pistilos. So indicados ainda os resultados em termos de
compatibilidade e, no quadro, as principais caractersticas do sistema. (B) Sistema esporoftico homomrfico (SSI): esquemas
semelhantes, mostrando os resultados dos cruzamentos possveis, influenciados pelas relaes de dominncia entre alelos. So
mostrados os resultados em termos de compatibilidade e o quadro detalha as caractersticas do sistema. (C) Sistema esporoftico
heteromrfico (HetSI): Esquema de flores dos dois morfos mostrando as caractersticas morfolgicas associadas ao mecanismo
de incompatibilidade. Estas caractersticas, inclusive o mecanismo de incompatibilidade, so controladas por genes em linkage
num agrupamento comumente denominado supergene.
88 Sistemas reprodutivos
Figura 3.7 Crescimentos de tubos polnicos em pistilo autopolinizado de Vochysia (Vochysiaceae). (A) Mosaico de fotos e desenho interpretativo mostrando que os tubos vo parando no segundo tero do estilete. (B) Detalhe de um tubo interrompido com
deposio de calose que caracteriza a reao de incompatibilidade nestas espcies (Oliveira & Gibbs 1994).
89
Consideraes finais
A polinizao , sem dvida, a forma mais efetiva
de otimizar o processo reprodutivo, mas as plantas
dispem de um arsenal muito mais amplo para interferir neste processo. Os sistemas de reproduo
so constitudos por mecanismos variados, incluindo
adaptaes estruturais, fenolgicas e fisiolgicas
que podem ser utilizados pelas plantas para controlar a reproduo sexuada e otimizar a escolha
de parceiros. Estes sistemas de reproduo podem
controlar o fluxo de plen, o crescimento de tubos
polnicos e a alocao de recursos para a prognie,
ampliando ou reduzindo a variabilidade gentica em
funo das condies ambientais onde as plantas
esto crescendo.
90 Sistemas reprodutivos
Referncias Bibliogrficas
Ainsworth, C. 2000. Boys and girls come out to play: the
molecular biology of dioecious plants. Annals of Botany,
86, 211-221.
Allen, A.M. & Hiscock, S.J. 2008. Evolution and phylogeny
of self-incompatibility systems in angiosperms. p. 73-101.
In: Franklin-Tong, V.E. (ed.) Self-incompatibility in
flowering plants: evolution, diversity, and mechanisms.
Berlin, Springer, 314 pp.
Arroyo, M.T.K. 1976. Geitonogamy in animal pollinated
tropical angiosperms: a stimulus for the evolution of
self-incompatibility. Taxon, 25, 543-548.
Ashman, T.L. 2006. The evolution of separate sexes: a focus on
the ecological context. Pp. 204-222. In: Harder, L.D. &
Barrett, S.H. (eds.) Ecology and evolution of flowers.
Oxford, University Press, 390pp.
Baker, H.G. 1955. Self-incompatibility and establishment after
long distance dispersal. Evolution, 9, 347-349.
Baker, H.G. 1983. An outline of the history of the
anthecology, or pollination biology. Pp. 7-28. In: Real,
L. (ed.) Pollination biology. New York, Academic
Press, 338pp.
Barrett, S.C.H. & Shore, J.S. 2008. New insights on heterostyly:
comparative biology, ecology and genetics. Pp. 3-32.
In: Franklin-Tong, V.E. (ed.) Self-incompatibility in
flowering plants: evolution, diversity, and mechanisms.
Berlin, Springer, 314pp.
Barrett, S.C.H. 2010. Darwins legacy: the forms, function and
sexual diversity of flowers. Philosophical Transactions
of the Royal Society B, 365, 351-368.
Bateman, A.J. 1952. Self-incompatibility systems in angiosperms
I. Theory. Heredity, 6, 285-310.
Bateman, A.J. 1954. Self-incompatibility systems in angiosperms
II. Iberisamara. Heredity, 8, 305-332.
Bawa, K.S. 1980. Evolution of dioecy in flowering plants.
Annual Review of Ecology and Systematics, 11, 15-39.
Brewbaker, J.L. 1957. Pollen cytology and self-incompatibility
systems in plants. Journal of Heredity, 48, 271-277.
Castro, C.C. & Oliveira, P.E.A.M. 2001. Reproductive biology
of the protandrous Ferdinandusa speciosa Pohl (Rubiaceae)
in southeastern Brazil. Revista Brasileira de Botnica,
24, 167-172.
Cavalier-Smith, T. 2004. Only six kingdoms of life.
Proceedings of The Royal Society of London B, 271,
1251-1262.
Charlesworth, D. 1993. Why are unisexual flowers associated
with wind pollination and unspecialized pollinators? The
American Naturalist, 141, 481-490.
Charlesworth, D. 2002. Plant sex determination and sex
chromosomes. Heredity, 88, 94-101.
91
92 Sistemas reprodutivos
Captulo 4
Reproduo assexuada
Ana Paula de Souza Caetano1 e Priscila Andressa Cortez2
Programa de Ps-graduao em Biologia Vegetal, Instituto de Biologia, Departamento de Biologia Vegetal, Universidade
Estadual de Campinas (Unicamp) Rua Monteiro Lobato, 970 CEP: 13083-970 Campinas-SP Brasil. e-mail: apscaetano@
yahoo.com.br
Departamento de Cincias Biolgicas, Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC) Rodovia Jorge Amado, km 16 CEP:
45662-900 Ilhus-BA Brasil.
ste captulo trata da reproduo assexuada de plantas, na qual novos indivduos so formados a
partir de mitoses de clulas somticas do parental. A reproduo assexuada pode ocorrer vegetativamente, a partir de razes, caules, folhas e inflorescncias, ou por meio da apomixia, a partir de
sementes. A propagao vegetativa, alm de comum em algumas espcies, a base da multiplicao de
plantas agrcolas como a mandioca e a cana-de-acar. Na apomixia h formao de embries a partir
de clulas do vulo, levando ao desenvolvimento de sementes viveis. A apomixia pode ser classificada,
de maneira simples, em esporoftica e gametoftica; facultativa e obrigatria; autnoma e pseudogmica.
Frequentemente h relao entre apomixia gametoftica e alopoliploidia. As espcies apomticas apresentam boa capacidade de colonizao, sendo comumente espcies invasoras e de ampla distribuio.
Isso porque as apomticas autnomas independem de polinizadores e so capazes de se reproduzir e
fundar populaes a partir de um s indivduo; e as pseudogmicas autocompatveis podem apresentar
autopolinizao espontnea ou necessitar de polinizadores menos eficientes. Assim, a apomixia pode
ser considerada uma importante estratgia de segurana reprodutiva, alm de interessante do ponto de
vista econmico j que podem garantir a reproduo de inmeras espcies agrcolas.
94 Reproduo assexuada
Reproduo em angiospermas:
reproduo sexuada vs.
reproduo assexuada
Reproduo sexuada
A reproduo sexuada envolve eventos de meiose e
singamia. Em angiospermas, estes processos ocorrem no interior da antera e do vulo, estruturas que
possuem um tecido frtil especializado denominado
tecido esporognico.
Durante o processo de microsporognese, vrias clulas diploides e frteis da antera jovem se
diferenciam em clulas-me de micrsporos; cada
clula-me de micrsporos passa por meiose e origina quatro micrsporos haploides. Em seguida tem
incio a microgametognese, processo no qual cada
micrsporo haploide se divide por mitose e origina
o microgametfito, tambm chamado de gro de
plen. Na maioria das espcies estudadas, o gro de
plen liberado da antera contendo duas clulas,
denominadas clula vegetativa e clula generativa;
nessas espcies, a diviso mittica da clula generativa que origina as duas clulas espermticas ocorre
apenas aps a polinizao. Nas demais espcies, a
Aps a liberao ou retirada dos gros de plen das anteras maduras, seu transporte e deposio
na superfcie estigmtica do gineceu (polinizao),
ocorrem a emisso e o crescimento do tubo polnico,
por meio do qual as duas clulas espermticas so
transportadas at o vulo e descarregadas em uma
das sinrgides. Neste momento ocorre o evento de
dupla fecundao: enquanto o ncleo de uma clula
espermtica se funde ao ncleo da oosfera, originando
o zigoto, que posteriormente desenvolve-se em um
embrio, o ncleo da outra clula espermtica se
funde aos ncleos polares, originando o endosperma
triploide, que ser utilizado como fonte nutricional
para o embrio em desenvolvimento.
Os processos de esporognese, gametognese
e fecundao esto esquematizados na Fig. 4.1 e
os detalhes de cada etapa podem ser obtidos em
Maheshwari (1950), Johri (1984), Johri et al. (1992)
e Lersten (2004).
95
Figura 4.1 Ciclo de vida de uma angiosperma hipottica mostrando a alternncia entre os indivduos produtores de esporos
(esporfito diploide) e de gametas (gametfito haploide).
Reproduo assexuada
A caracterstica mais marcante na reproduo assexuada a formao de indivduos geneticamente
idnticos ou muito semelhantes planta me, denominados clones, resultado da ausncia de fuso entre
gametas femininos e masculinos. Populaes com alta
96 Reproduo assexuada
Propagao vegetativa
Na propagao vegetativa, novos indivduos so produzidos por brotamento ou ramificao a partir de
razes, caules, folhas e inflorescncias (Silvertown
2008).
Algumas vantagens so frequentemente associadas a esse tipo de propagao. Os propgulos
clonais tm maior probabilidade de sobrevivncia
em condies ambientais extremas quando comparados s plntulas, j que, nos estdios iniciais de
crescimento, eles esto ligados planta parental por
meio do sistema vascular e, frequentemente, tm
maior biomassa quando comparados s plntulas
de idade similar (Abrahamson 1980; Harper 1985).
Alm disso, a formao de clones pode compensar
eventuais falhas no recrutamento e sobrevivncia de
plntulas (Seligman & Henkin 2000; Arizaga &
Ezcurra 2002). Outro benefcio est relacionado
capacidade que plantas com propagao vegetativa
tm de se mover a partir de rizomas ou estoles.
Essas estruturas permitem que os clones permaneam
ligados planta parental, explorem habitats diferentes
(Crawley 1997) e se beneficiem em ambientes onde
os recursos so escassos e/ou distribudos ao longo
do tempo e espao (Pitelka & Ashmun 1985; Alpert
& Mooney 1986). Assim, tais recursos podem ser
redistribudos entre os clones a partir de locais de
aquisio para locais de escassez (Hutchings 1988;
Hutchings & Wijesinghe 1997).
No Brasil, dois exemplos podem ilustrar a importncia da propagao vegetativa na manuteno das
populaes de algumas espcies em determinados ambientes e condies. No cerrado, eventos de queimadas
so relativamente constantes (Coutinho 1990) e podem destruir botes, flores, frutos, sementes e plntulas, exercendo um efeito negativo sobre a reproduo
sexuada das espcies atingidas e favorecendo aquelas
Apomixia
Conceito
A apomixia pode ser definida como a formao assexuada de sementes, com o desenvolvimento de
um ou mais embries a partir de tecidos do vulo e
omisso da meiose e da dupla fecundao (Koltunow
& Grossniklaus 2003; Bicknell & Koltunow 2004).
Este processo considerado derivado da reproduo
sexuada pela modificao ou omisso de etapas do
desenvolvimento sexual (Koltunow & Grossniklaus
2003; Grimanelli et al. 2003). Assim, a ocorrncia de
desregulao, em tempo e espao, leva a alteraes no
destino de clulas e na eliminao de determinadas
etapas no processo sexual (Koltunow & Grossniklaus
2003; Carman 2007), culminando na ocorrncia de
apomixia.
A apomixia muito menos frequente do que a
propagao vegetativa (Holsinger 2000; Whitton
Histrico
A descoberta da apomixia nas angiospermas
ocorreu por volta de 1841, quando Smith (apud
Asker & Jerling 1992; Naumova 1992) observou
que indivduos com flores pistiladas da espcie
dioica Alchornea ilicifolia (Js. Sm.) Mll. Arg.
(Euphorbiaceae), trazidos da Austrlia e plantados
no Jardim Botnico Real de Kew, na Inglaterra,
formavam sementes viveis mesmo na ausncia de
indivduos com flores estaminadas. Entretanto o
termo apomixia, que significa sem mistura, s
foi introduzido em 1908, por Winkler (apud Asker
& Jerling 1992), como sinnimo de reproduo
assexuada, sendo utilizado para nomear qualquer
processo de formao de um novo organismo sem
a ocorrncia de fecundao, incluindo a propagao vegetativa. Dcadas depois, Gustafsson (1946;
1947a, b apud Naumova 1992) tambm se referiu
apomixia como sinnimo de reproduo assexuada,
dividindo o processo em propagao vegetativa e
agamospermia, ou seja, reproduo via sementes
sem ocorrncia de dupla fecundao. No entanto,
a maior parte dos trabalhos tem utilizado o termo
97
Classificaes
De maneira geral, a apomixia pode ser classificada
de acordo com:
A origem do embrio: a partir de clulas do esporfito, em apomixia esporoftica ou, a partir de
um saco embrionrio, em apomixia gametoftica
(Fig. 4.2);
A necessidade ou no de fecundao dos ncleos
polares para formao do endosperma, em pseudogmica ou autnoma;
A possibilidade ou no de coocorrncia com a
reproduo sexuada, em facultativa ou obrigatria.
98 Reproduo assexuada
Figura 4.2 Tipos bsicos de apomixia em angiospermas. Baseado em Nogler (1984); Naumova (1992); Richards (1997); Koltunow
et al. (1995); Koltunow & Grossniklaus (2003).
Em espcies apomticas com embrionia adventcia frequente a ocorrncia de sementes poliembrinicas, ou seja, que apresentam, cada uma, dois ou
mais embries (Asker & Jerling 1992; Naumova 1992;
Batygina & Vinogradova 2007). Nestas espcies, a
poliembrionia pode ocorrer devido ao desenvolvimento de mltiplos embries adventcios em uma
nica semente, ou, ainda, a partir do desenvolvimento paralelo de embries adventcios e zigticos
(Lakshmanan & Ambegaokar 1984; Asker & Jerling
1992; Costa et al. 2004; Batygina & Vinogradova
2007; Bittencourt Jnior & Moraes 2010; Sampaio
et al. 2013a). importante ressaltar que a poliembrionia nem sempre est relacionada apomixia,
podendo ocorrer devido formao de mltiplos
sacos embrionrios e mltiplas fecundaes em um
nico vulo, originando mais de um embrio zigtico (Lakshmanan & Ambegaokar 1984; Batygina
& Vinogradova 2007), como observado nos gneros
Callisthene e Qualea (Vochysiaceae) (Carmo-Oliveira
1998).
Em espcies que ocorrem no Brasil, a embrionia
adventcia associada poliembrionia relatada em
Eriotheca pubescens (Oliveira et al. 1992; MendesRodrigues et al. 2005), Handroanthus ochraceus (Costa
et al. 2004), H. chrysotrichus (Bittencourt Jnior &
Moraes 2010), Anemopaegma acutifolium, A. arvense
(Vell.) Stellfeld ex De Souza e Anemopaegma glaucum
Mart. ex DC. (Sampaio et al. 2013a). Alm disso, a
ocorrncia de poliembrionia em numerosas espcies,
particularmente do Cerrado e da Caatinga (Salomo
& Allem 2001; Mendes-Rodrigues 2010; MendesRodrigues et al. 2012a,b; Firetti-Leggieri et al. 2013;
Sampaio et al. 2013a), indica que a embrionia adventcia pode ser mais comum do que previamente
sugerido para estes biomas, j que a formao de
sementes poliembrinicas comumente est relacionada com este tipo de apomixia.
99
Apomixia gametoftica
Na apomixia gametoftica, modificaes em etapas
especficas do processo sexual levam ausncia de
meiose reducional na formao do saco embrionrio
(apomeiose), ao desenvolvimento autnomo do embrio (partenognese) e a adaptaes na formao e
desenvolvimento do endosperma (Asker & Jerling
1992; Koltunow & Grossniklaus 2003). O embrio
formado a partir do desenvolvimento autnomo da
oosfera, localizada no interior de um saco embrionrio
no reduzido, ou seja, um saco embrionrio cujas clulas apresentam nmero cromossmico somtico (Fig.
4.2) (Nogler 1984; Asker & Jerling 1992; Koltunow &
Grossniklaus 2003). Com base no tipo de clula que
origina o saco embrionrio, a apomixia gametoftica
subdividida em diplosporia e aposporia (Fig. 4.2).
Enquanto a embrionia adventcia parece ser mais
comum em plantas arbreas ou arbustivas de regies
tropicais ou subtropicais, a apomixia gametoftica
descrita principalmente em plantas herbceas e perenes de regies temperadas (Asker & Jerling 1992).
Apesar disso, no existem estudos com dados atualizados que correlacionem o tipo de apomixia com
o hbito da planta e/ou sua distribuio geogrfica
(Whitton et al. 2008).
Diplosporia
Na diplosporia, o saco embrionrio no reduzido
originado a partir da clula-me de megsporos por
supresso ou modificao da meiose (Asker & Jerling
1992; Koltunow & Grossniklaus 2003). Neste caso,
como a clula-me de megsporos est envolvida na
formao do saco embrionrio no reduzido, h um
comprometimento da reproduo sexuada, por isso
indivduos que apresentam diplosporia so mais suscetveis a se reproduzirem apenas por apomixia (Whitton
et al. 2008), neste caso considerados apomticos obrigatrios. A diplosporia foi relatada principalmente em
representantes das famlias Asteraceae, Solanaceae,
Rosaceae, Poaceae e Brassicaceae (Naumova 2008). No
Figura 4.3 Desenvolvimento do embrio apomtico diplosprico em Leandra aurea (Melastomataceae). (A) Corte longitudinal de
uma semente em incio de desenvolvimento. (B) Detalhe de (A), evidenciando o proembrio e o ncleo primrio do endosperma (seta).
(C) Proembrio apomtico e ncleo primrio do endosperma (seta). (D) Detalhe de um proembrio logo aps diviso longitudinal
da clula apical. (E) Embrio apomtico em estdio torpedo inicial e ncleos do endosperma autnomo em evidncia (setas). (F) e
(G) Sementes em sucessivos estdios de desenvolvimento: embrio apomtico com eixo hipoctilo-radicular e cotildones visveis. C:
cotildone; CA: clula apical; CB: clula basal; MAC: meristema apical caulinar; MAR: meristema apical radicular; P: procmbio.
Aposporia
Na aposporia, o saco embrionrio no reduzido
originado a partir de uma clula somtica do vulo, geralmente do nucelo (Nogler 1984; Bicknell &
Koltunow 2004). Mais de uma clula nucelar pode
se diferenciar e dar origem a mltiplos sacos embrionrios apospricos em um nico vulo (Koltunow
& Grossniklaus 2003; Naumova 2008). Alm disso, possvel que ocorra o desenvolvimento de um
saco embrionrio reduzido, a partir do megsporo
funcional, ao lado de um ou mais sacos embrionrios apospricos, levando coexistncia dos processos apomtico e sexual, como observado na espcie
Brachiaria brizantha (A.Rich.) Stapf (Araujo et al.
2000). O desenvolvimento de embries originados
de mltiplos sacos embrionrios apospricos ou de
embries originados da ocorrncia paralela dos eventos sexuado e apomtico em um mesmo vulo pode
dar origem a sementes poliembrinicas (Koltunow
& Grossniklaus 2003).
A aposporia foi relatada em diferentes grupos de
angiospermas, sendo mais frequente em membros de
Poaceae e Rosaceae (Whitton et al. 2008). Em representantes da flora brasileira, h relatos de aposporia
em Miconia fallax DC. e Clidemia hirta (L.) D. Don
(Melastomataceae) (Caetano et al. 2013a; observao
pessoal). Duas gramneas forrageiras amplamente
cultivadas na Amrica do Sul, Brachiaria decumbens
Stapf e Brachiaria brizantha, tambm apresentam
aposporia (Dusi & Willemse 1999; Araujo et al.
2000).
importante ressaltar a existncia de mais de um
tipo de apomixia em algumas espcies. No gnero
Rubus (Rosaceae), aposporia e diplosporia podem ocorrer na mesma espcie (Nybon 1988). Adicionalmente,
em representantes de diversas famlias, aposporia e
embrionia adventcia ocorrem em conjunto, como em
101
Apomixia e poliploidia
A embrionia adventcia j foi comumente relacionada a espcies diploides (Asker and Jerling 1992;
Koltunow 1993; Whitton et al. 2008), entretanto
estudos com plantas tropicais tm demonstrado a
ocorrncia de poliploides com formao de embries
adventcios, como em espcies de Anemopaegma
(Firettii-Leggieri et al. 2013; Sampaio et al. 2013a)
e Handroanthus (Piazzano 1998; Costa et al. 2004;
Sampaio 2010) (Bignoniaceae) e em Eriotheca
pubescens (Malvaceae) (Oliveira et al. 1992; MendesRodrigues et al. 2005).
Por outro lado, as espcies com apomixia gametoftica so reconhecidamente poliploides (Nogler 1984;
Koltunow et al. 1995; Grimanelli et al. 2001; Carman
2007). A ocorrncia de apomticos gametofticos
diploides na natureza rara, sendo relatada apenas
em espcies de Boechera, Arabis holboellii Hornem.
103
geralmente observada em plantas com propagao vegetativa (Koltunow et al. 1995; Bicknell &
Koltunow 2004). Na prtica, para os agricultores,
o grande benefcio da introduo da apomixia em
determinadas culturas seria a criao de variedades
de alto rendimento, mas as pesquisas ainda no obtiveram resultados prticos na gerao de plantas
apomticas com sementes agronomicamente aceitveis e manipulveis para uso nos sistemas agrcolas
(Savidan 2001; Bicknell & Koltunow 2004).
Dois tipos de apomixia ocorrem em Asteraceae: aposporia e diplosporia, sendo o ltimo tipo muito mais
comum (Noyes 2007). A ocorrncia destes dois tipos
de apomixia em um mesmo gnero rara e parece
ocorrer somente em Hieracium (Noyes 2007). Nesta
famlia, os apomticos so geralmente autnomos,
uma situao contrastante com o encontrado na
maioria das espcies apomticas de outras famlias,
que comumente so pseudogmicas (Noyes 2007).
Em Asteraceae a apomixia est presente em vinte e trs gneros da famlia (Carman 1997; Noyes
2007; Hrandl et al. 2008): Ageratina, Antennaria,
Arnica, Blumea, Brachyscome, Calea, Campovassouria,
Chondrilla, Chromolaena, Crepis, Erigeron,
Eupatorium, Gyptis, Hieracium, Ixeris, Leontopodium,
Minuria, Parthenium, Praxelis, Rudbeckia, Taraxacum
e Townsendia (Noyes 2007). Entre as Asteraceae que
ocorrem no Brasil, descrita a ocorrncia de apomixia em espcies dos gneros Eupatorium (Coleman
& Coleman 1984, 1988; Coleman 1989; BertassoBorges & Coleman 1998a,b), Calea e Taraxacum
(Werpachowski et al. 2004).
105
Melastomataceae
Bignoniaceae
Malvaceae
Poaceae
Rosaceae
Rutaceae
107
Referncias bibliogrficas
Abrahamson, W.G. 1980. Demography and vegetative
reproduction. Pp. 90-106. In: O.T. Solbrig (ed.).
Demography and evolution in plant population. Los
Angeles, University of California Press, 222pp.
Alpert, P. & Mooney, H.A. 1986. Resource sharing among
ramets in the clonal herb, Fragaria chiloensis. Oecologia,
70, 227-233.
Appezzato-da-Glria, B. 2003. Morfologia de sistemas
subterrneos: histrico e evoluo do conhecimento
no Brasil. Ribeiro Preto, A.S. Pinto, 80pp.
Arajo, A.C.G.; Mukhambetzhanov, S.; Pozzobon, M.T.;
Santana, E.F. & Carneiro, V.T.C. 2000. Female
gametophyte development in apomictic and sexual
Brachiaria brizantha (Poaceae). Revue Cytologie et de
Biologie Vegetales - Le Botaniste, 23, 13-28.
Arizaga, S. & Ezcurra, E. 2002. Propagation mechanisms in Agave
macroacantha (Agavaceae), a tropical arid-land succulent
rosette. American Journal of Botany, 89, 632-641.
Asker, S.E. & Jerling, L. 1992. Apomixis in plants. Boca
Raton, CRC, 298pp.
Asker, S.E. 1977. Pseudogamy, hybridization and evolution
in Potentilla. Hereditas, 87, 179-184.
Baker, H.G. 1955. Self compatibility and establishment after
long distance dispersal. Evolution, 9, 347-349.
Baker, H.G. 1960. Apomixis and polyembryony in Pachira
oleaginea (Bombacaceae). American Journal of Botany,
47, 296-302.
Baker, H.G. 1967. Support for Bakers law-as a rule. Evolution,
21, 853-856.
109
111
Whitton, J.; Sears, C.J.; Baack, E.J. & Sarah P.O. 2008.
The dynamic nature of apomixis in the angiosperms.
International Journal of Plant Sciences, 169, 169182.
Captulo 5
Escuela de Biologa, Universidad de Costa Rica (UCR) San Pedro de Montes de Oca, 11501-2060 San Jos Costa Rica.
e-mail: maufero@gmail.com
Laboratrio de Ecologia Vegetal, Departamento de Ecologia, Centro de Cincias Biolgicas e da Sade, Universidade Federal de
Sergipe (UFS) Av. Marechal Rondon, s/n Jardim Rosa Elze CEP: 49100-000 So Cristvo-SE Brasil. e-mail: roccamarcia@
yahoo.com.br
Ando devagar porque j tive pressa e levo esse sorriso porque j chorei demais (...)
preciso amor pra poder pulsar, preciso paz pra poder sorrir, preciso a CHUVA para FLORIR.
(Tocando em frente Almir Sater e Renato Teixeira)
ste captulo revisa a relao entre a fenofase de florao e a ecologia da polinizao em plantas tropicais,
com nfase no Brasil. A fenologia geralmente estudada separadamente da biologia floral e da polinizao, mas somente uma viso integrada desses enfoques metodolgicos e tericos da reproduo vegetal pode
permitir o entendimento de estratgias reprodutivas das plantas e de interaes destas com seus polinizadores.
Presses seletivas, produto de fatores ambientais e ecolgicos, assim como relaes filogenticas e fatores intrnsecos, como so os sistemas sexuais das plantas, determinam os padres de florao, as suas interaes com
outros organismos (visitantes florais e dispersores) e o seu sucesso reprodutivo. Esse captulo visa combinar
estes fatores e suas implicaes ecolgicas.
Introduo
A fenologia o estudo de como os eventos recorrentes (sazonais) acontecem no tempo (Forrest &
Miller-Rushing 2010). Embora o termo seja mais
amplamente usado para se referir aos fenmenos
relacionados a plantas, considera tambm animais,
seu aparecimento ou desaparecimento. Neste captulo,
vamos considerar a fenologia vegetal, mas limitando
o assunto queles aspectos que tm relao com a
polinizao, ou seja, dentro da fase de florao, de
modo que as fases vegetativas e de frutificao da
fenologia no sero consideradas. O tempo de florao
um aspecto fundamental da reproduo vegetal.
O momento em que uma planta apresenta suas
estruturas reprodutivas pode determinar seu fracasso
ou seu sucesso reprodutivo e o fluxo gnico dentro
ou entre populaes vegetais. Entretanto, a florao
muito mais do que o aparecimento de flores e suas
caractersticas so de grande importncia ecolgica.
Os padres de florao vegetal podem ser estudados
em vrios nveis, dentro ou entre indivduos, populaes ou espcies. Podem ser estudados desde o ponto
de vista da sua relao com o ambiente fsico ou outros
organismos, ou desde a perspectiva de como as caractersticas intrnsecas de uma planta influenciam o seu
processo de florao. Por exemplo, a grande variabilidade dos sistemas sexuais em plantas tem implicaes
diretas em como os padres fenolgicos afetam suas
caractersticas reprodutivas e a sincronia da florao entre os indivduos. Estes temas tm grandes implicaes
em como o mecanismo de polinizao acontece e nas
repercusses ecolgicas posteriores (p. ex., frutificao
e disperso). Este captulo se aprofunda nesses tpicos
com o objetivo de contextualizar as implicaes dos
padres de florao com o processo de polinizao,
os quais, embora sejam diretamente relacionados, so
geralmente considerados separadamente.
A fenofase de florao e os
distintos nveis de anlise
Como a florao distribuda ao longo do tempo
nos mais diversos lugares? A organizao dessa etapa reprodutiva muito importante para determinar o sucesso reprodutivo de indivduos dentro de
uma populao, estando sob forte presso seletiva
(Mungua-Rosas et al. 2011). Somada distribuio
temporal est a forma na qual a florao acontece,
tanto em um indivduo quanto dentro de populaes
e de ecossistemas.
A maioria dos estudos sobre a biologia reprodutiva de uma espcie de planta apresenta um grande
detalhamento sobre a biologia floral no nvel do
indivduo ou parte da populao. O momento de
antese, liberao de plen e receptividade estigmtica
so geralmente reportados e descrevem a distribuio
dos processos reprodutivos no tempo. O termo fenologia empregado para descrever eventos peridicos
(as fases) no ciclo de vida dos organismos (Elzinga
et al. 2007; Forrest & Miller-Rushing 2010) e no
leva em considerao as anlises caractersticas de
sua biologia ou atividade floral. considerado, em
estudos fenolgicos, o perodo de florao, desde o
incio da formao de botes florais at a senescncia
das flores de um indivduo, de uma populao ou
no nvel de comunidade. Muitos estudos fenolgicos
consideram tambm a intensidade da florao, quantificando ou estimando a disponibilidade de flores
em antese durante o perodo de florao (Newstrom
et al. 1994a), sendo geralmente reportados os picos
de florao ou a falta destes. Tais observaes so
importantes para a identificao de padres fenolgicos de florao.
Os fatores que influenciam a florao so os
mais variados. Tanto o tempo ecolgico quanto o
evolutivo influenciam a fenologia atravs de presses
115
Figura 5.1 Fatores que afetam a fenologia em diferentes estgios das plantas. Influncias abiticas e biticas representadas acima e
abaixo de cada fase, respectivamente. Cada fenofase afeta o sucesso reprodutivo da planta e as presses sobre uma delas afetam todas
as outras, no somente a imediatamente posterior. Diagrama modificado de Kudo (2006) com permisso de Oxford University Press.
117
119
Figura 5.2 Interaes entre plantas que partilham os mesmos polinizadores (facilitao e competio) e sua influncia nas caractersticas
reprodutivas (fenofase de florao e morfologia floral). Diagrama modificado de Kudo (2006) com permisso da Oxford University Press.
121
respondem a intensos sinais florais, como vrias espcies de abelhas. Algumas espcies de Tabebuia
apresentam florao do tipo big-bang (Gentry 1974),
mas este tipo de florao tem sido raramente reportado (Mori & Pipoly 1984). Tanto cornucpia quanto
big-bang correspondem, na maioria dos casos, com
a classificao de florao breve ou intermediria
(Newstrom et al. 1994a), anuais na maioria dos casos
podendo haver casos de supra-anuais.
Em espcies de rvores da famlia Myristicaceae,
como as do gnero Virola, as inflorescncias apresentam uma abertura gradual das flores. Desta forma, poucas flores so abertas a cada vez em todas
as inflorescncias, garantindo a presena do recurso
ao longo do tempo, mas o grande nmero de inflorescncias faz que a florao possa chegar a ser de
grande intensidade. Por exemplo, Virola gardneri
(A. DC.) Warb. e V. bicuhyba, ambas endmicas da
Mata Atlntica, apresentam a mesma morfologia
floral e estrutural das inflorescncias, mas a florao
de V. gardneri muito intensa e distribuda ao longo
de dois meses no ano, enquanto V. bicuhyba floresce
por vrios meses de forma menos intensa, sendo uma
estratgia intermediria entre cornucpia e steady-state
(Fernndez Otrola et al. 2013).
Por fim, Gentry denominou um pequeno grupo
de espcies de multiple bang, produzindo flores abundantes em picos recorrentes de poucos dias ao longo
do ano, o que corresponderia ao padro subanual da
classificao de Newstrom et al. Esse tipo de florao
deve estar relacionado polinizao por engano e
os picos muito curtos e altamente sincrnicos entre os indivduos podem possibilitar a polinizao,
evitando, porm, o aprendizado dos polinizadores e
garantindo, dessa forma, o engano. Esse argumento
pode ser aplicado tambm para explicar a polinizao
por engano em alguns sistemas monoicos ou dioicos.
123
Concluses
Como a florao distribuda no tempo, um processo que pode ser estudado em distintos nveis,
desde dentro do indivduo at biomas completos, o
que tem grande relevncia ecolgica. A fenologia,
em sua fenofase de florao, muito mais do que
presena e ausncia de flores, sendo um processo do
ciclo de vida das plantas que est sob fortes presses
seletivas e que est diretamente relacionado com o
valor adaptativo dos indivduos. A amostragem da
variao entre os indivduos dentro das populaes
deve ser considerada no desenho dos estudos fenolgicos, podendo oferecer muita informao sobre
a estratgia reprodutiva das espcies. Isto abre todo
um leque de possibilidades de anlises quase nunca
consideradas nos estudos fenolgicos convencionais.
O sistema sexual tem uma grande importncia na
forma em que o processo de florao varia entre as
espcies e est diretamente relacionado com o processo de polinizao dentro da populao ou entre
populaes. Ainda, a fenofase da florao tem grandes
implicaes na ecologia das espcies e afeta diretamente a frutificao posterior, como os frutos sero
disponibilizados, o que tem relao com a disperso
das sementes. S o entendimento da relao entre a
distribuio da florao no tempo e o processo de
polinizao permite o entendimento desta fase da
estratgia reprodutiva das plantas compreenso essa
cada vez mais urgente em um cenrio de mudanas
climticas globais, afetando os componentes abiticos
e biticos do ambiente dessas plantas.
Agradecimentos
Agradecemos aos editores pelo convite para colaborar
com este livro e pelos questionamentos inspiradores
dos revisores. Ao Professor Gaku Kudo e Oxford
University Press pela permisso de utilizar os diagramas
Referncias bibliogrficas
Amorim, F.W., Galetto, L. & Sazima, M. 2013. Beyond the
pollination syndrome: nectar ecology and the role of diurnal
and nocturnal pollinators in the reproductive success of
Inga sessilis (Fabaceae). Plant Biology, 15, 317-327.
Araujo, A.C., Fischer, E.A. & Sazima, M. 1994. Florao
sequencial e polinizao de trs espcies de Vriesea
(Bromeliaceae) na regio da Jureia, sudeste do Brasil.
Revista Brasileira de Botnica, 17, 113-118.
Augspurger, C.K. 1983. Phenology, flowering synchrony, and
fruit set of six neotropical shrubs. Biotropica, 15, 257-267.
Barrett, S.C.H. 2002. The evolution of plant sexual diversity.
Nature Review Genetics, 3, 274-284.
Barrett, S.C.H. & Hough, J. 2013. Sexual dimorphism in flowering
plants. Journal of Experimental Botany, 64, 67-82.
Barros, M.G. 2001. Pollination ecology of Tabebuia aurea
(Manso) Benth. & Hook. and T. ochracea (Cham.)
Standl. (Bignoniaceae) in Central Brazil cerrado
vegetation. Brazilian Journal of Botany, 24, 255-261.
Batalha, M.A. & Martins, F.R. 2004. Reproductive phenology
of the cerrado plant community in Emas National Park
(central Brazil). Australian Journal of Botany, 52, 149-161.
Begon, M., Townsend, C.R. & Harper, J.L. 2006. Ecology:
From Individuals to Ecosystems. Blackwell Pub.,
Malden, MA.
Bencke, C.S.C. & Morellato, L.P.C. 2002. Comparao de
dois mtodos de avaliao da fenologia de plantas, sua
interpretao e representao. Revista Brasileira de
Botnica, 25, 269-275.
Benitez-Vieyra, S., de Ibarra, N.H., Wertlen, A.M. & Cocucci,
A.A. 2007. How to look like a mallow: evidence of
floral mimicry between Turneraceae and Malvaceae.
Proceedings of the Royal Society B: Biological
Sciences, 274, 2239-2248.
Bertin, R.I. & Newman, C.M. 1993. Dichogamy in
angiosperms. The Botanical Review, 59, 112-152.
Borchert, R., Renner, S.S., Calle, Z., Navarrete, D., Tye, A.,
Gautier, L., Spichiger, R. & von Hildebrand, P. 2005.
Photoperiodic induction of synchronous flowering near
the Equator. Nature, 433, 627-629.
Bullock, S.H. & Bawa, K.S. 1981. Sexual dimorphism and
the annual flowering pattern in Jacaratia dolichaula (D.
Smith) Woodson (Caricaceae) in a Costa Rican rain
forest. Ecology, 62, 1494-1504.
Buzato, S., Sazima, M. & Sazima, I. 2000. Hummingbirdpollinated floras at three Atlantic forest sites. Biotropica,
32, 824-841.
Canela, M.B.F. & Sazima, M. 2003a. Florivory by the Crab
Armases angustipes (Grapsidae) influences hummingbird
visits to Aechmea pectinata (Bromeliaceae). Biotropica,
35, 289-294.
Canela, M.B.F. & Sazima, M. 2003b. Aechmea pectinata: a
hummingbirddependent bromeliad with inconspicuous
flowers from the rainforest in Southeastern Brazil.
Annals of Botany, 92, 731-737.
Castro, C.C. de & Araujo, A.C. 2004. Distyly and sequential
pollinators of Psychotria nuda (Rubiaceae) in the Atlantic
rain forest, Brazil. Plant Systematics and Evolution,
244, 131-139.
Dafni, A. 1984. Mimicry and deception in pollination. Annual
Review of Ecology and Systematics, 15, 259-278.
Elzinga, J.A., Atlan, A., Biere, A., Gigord, L., Weis, A.E.
& Bernasconi, G. 2007. Time after time: flowering
phenology and biotic interactions. Trends in Ecology
& Evolution, 22, 432-439.
Fernndez Otrola, M., Sazima, M. & Solferini, V.N. 2013.
Tree size and its relationship with flowering phenology
and reproductive output in Wild Nutmeg trees. Ecology
and Evolution, 3, 3536-3544.
Forrest, J. & Miller-Rushing, A.J. 2010. Toward a synthetic
understanding of the role of phenology in ecology and
evolution. Philosophical Transactions of the Royal
Society B: Biological Sciences, 365, 3101-3112.
Fournier, L.A. 1974. Un mtodo cuantitativo para la medicin
de caractersticas fenolgicas en rboles. Turrialba, 24,
422-423.
Fox, G.A. & Kelly, C.K. 1993. Plant phenology: selection and
neutrality. Trends in Ecology & Evolution, 8, 34-35.
Freitas, L. & Bolmgren, K. 2008. Sincronia mais que sobreposio:
medindo sincronia fenolgica considerando a durao e a
intensidade. Revista Brasileira de Botnica, 31, 721-724.
Freitas, L. & Sazima, M. 2009. Floral biology and mechanisms
of spontaneous self-pollination in five neotropical species
of Gentianaceae. Botanical Journal of the Linnean
Society, 160, 357-368.
Gava, H.Z. 2012. Flores ornitfilas e suas aves polinizadoras
em uma rea cacaueira na mata atlntica do sul da
Bahia: uma anlise para conservao da biodiversidade
local. Mestrado em Ecologia e Conservao, Universidade
Estadual de Santa Cruz, Ilhus, Bahia, Brasil.
Geber, M.A. & Moeller, D.A. 2006. Pollinator responses to
plant communities and implications for reproductive
character evolution. Pp. 102-119. In: Harder, L.D. &
Barrett, S.C.H. (eds.) Ecology and Evolution of Flowers.
Oxford University Press, New York, USA, 370 pp.
125
Mori, S.A. & Pipoly, J.J. 1984. Observations on the big bang
flowering of Miconia minutiflora (Melastomataceae).
Brittonia, 36, 337-341.
Mungua-Rosas, M.A., Ollerton, J., Parra-Tabla, V. & DeNova, J.A. 2011. Meta-analysis of phenotypic selection on
flowering phenology suggests that early flowering plants
are favoured. Ecology Letters, 14, 511-521.
Murali, K.S. & Sukumar, R. 1994. Reproductive phenology
of a tropical dry forest in Mudumalai, Southern India.
Journal of Ecology, 82, 759-767.
Newstrom, L.E., Frankie, G.W. & Baker, H.G. 1994a. A new
classification for plant phenology based on flowering
patterns in lowland tropical rain forest trees at La Selva,
Costa Rica. Biotropica, 26, 141-159.
Newstrom, L.E., Frankie, G.W., Baker, H.G. & Colwell, R.K.
1994b. Diversity of long-term flowering patterns. p. 142160. In: McDade, L.A.; Bawa, K.S.; Hespenheide, H.A.
& Hartshorn, G.S. (eds.) La Selva: Ecology and Natural
History of a Neotropical Rain Forest. University of
Chicago Press, Chicago, USA, 493 pp.
Oliveira, P.E. & Gibbs, P.E. 2000. Reproductive biology of
woody plants in a cerrado community of central Brazil.
Flora 195: 311-329.
Ollerton, J. & Dafni, A. 2005. Functional floral morphology
and phenology. Pp. 1-26. In: Dafni, A.; Kevan, P.G. &
Husband, B.C. (eds.) Practical Pollination Biology.
Enviroquest Ltd., Ontario, Canada, 590 pp.
Ollerton, J. & Lack, A.J. 1992. Flowering phenology: an
example of relaxation of natural selection? Trends in
Ecology & Evolution, 7, 274-276.
Otrola, M.F., Sazima, M. & Solferini, V.N. 2013. Tree size and
its relationship with flowering phenology and reproductive
output in Wild Nutmeg trees. Ecology and Evolution,
3, 3536-3544.
Pansarin, L.M., Pansarin, E.R. & Sazima, M. 2008.
Reproductive biology of Cyrtopodium polyphyllum
(Orchidaceae): a Cyrtopodiinae pollinated by deceit.
Plant Biology, 10, 650-659.
Primack, R.B. 1985. Longevity of individual flowers. Annual
Review of Ecology and Systematics, 16, 15-37.
Reich, P.B. & Borchert, R. 1982. Phenology and ecophysiology
of the tropical tree, Tabebuia neochrysantha (Bignoniaceae).
Ecology, 63, 294-299.
Reich, P.B. & Borchert, R. 1984. Water stress and tree
phenology in a tropical dry forest in the lowlands of
Costa Rica. Journal of Ecology, 72, 61-74.
Renner, S.S. & Feil, J.P. 1993. Pollinators of tropical dioecious
angiosperms. American Journal of Botany, 80, 1100-1107.
Rocca, M.A. & Sazima, M. 2006. The dioecious, sphingophilous
species Citharexylum myrianthum (Verbenaceae):
pollination and visitor diversity. Flora, 201, 440-450.
Se o 2
Recursos e Atrativos
Foto: Gnter Gerlach
Captulo 6
Recursos florais
Kayna Agostini1, Ariadna Valentina Lopes2 e Isabel Cristina Machado2
Centro de Cincias Agrrias, Departamento de Cincias da Natureza, Matemtica e Educao, Universidade Federal de So
Carlos Rodovia Anhanguera, km 174 CEP: 13600-970 Araras-SP Brasil Caixa Postal 153. e-mail: kaynaagostini@gmail.
com
Universidade Federal de Pernambuco, Departamento de Botnica Av. Prof. Moraes Rego, 1.235 Cidade Universitria CEP:
50670-901 Recife-PE Brasil
What escapes the eye, however, is a much more insidious kind of extinction:
the extinction of ecological interactions.
Janzen (1974)
relao entre flor e visitante estabelecida, na maioria das vezes, por meio de um recurso floral. Para
ser efetivo, o recurso deve satisfazer pelo menos uma das trs principais necessidades dos animais:
alimentao, reproduo e construo de ninho. Neste captulo pretendemos caracterizar e exemplificar os
principais recursos florais, bem como entender a problemtica energtica do processo de polinizao. Assim
os recursos florais podem ser divididos em duas principais classes: nutritivos (plen, nctar, lipdeos e tecidos
florais) e no nutritivos (resinas e fragrncias). De maneira geral, as plantas podem ajustar seus recursos para
manter os visitantes florais o mais prximo do lucro lquido, assegurando que o animal ir se locomover entre
o mximo de flores possvel. Por outro lado, os visitantes florais querem o lucro mximo do forrageamento por
um esforo mnimo. Portanto, embora a polinizao seja definida como uma interao mutualstica, sempre
h conflito de interesses entre os participantes com relao aos custos energticos da interao.
Introduo
A polinizao geralmente considerada uma interao mutualstica, isto , proporciona benefcios
para os participantes, aumentando o valor adaptativo (fitness) de ambos. Os parceiros desta interao
tentam maximizar sua sobrevivncia e o seu sucesso
reprodutivo, o que exige um equilbrio entre os
custos e os recursos. As foras seletivas e restries
que originaram os recursos florais atuais so pouco discutidas devido dominncia do nctar e do
plen como recursos para os polinizadores. Neste
captulo pretendemos caracterizar e exemplificar
os principais recursos florais (Figs. 6.1 A-H), bem
como entender a problemtica energtica do processo
de polinizao.
A relao entre flor e visitante estabelecida,
na maioria das vezes, por meio de um atrativo (recurso). Para ser efetivo, um recurso deve satisfazer
uma necessidade. As trs principais necessidades
so alimentao, reproduo e construo de ninho.
Plen, nctar, leo e gua, entre outros, satisfazem a
primeira necessidade, que a alimentao.
A necessidade alimentar responsvel pela maioria das visitas s flores. Diversos estudos relatam
que polinizadores obtm alimento das plantas que
visitam, mas as relaes energticas do processo de
alimentao so pouco exploradas, principalmente
nos estudos realizados no Brasil.
Figura 6.1 Exemplos de flores com diferentes recursos. Nctar: Souroubea guianensis (Marcgraviaceae) evidenciando esporo onde
se localiza o nectrio (A) e interior da corola de Lundia cordata (Bignoniaceae), mostrando gotas de nctar provenientes de nectrio
substitutivo (B). Resina: Dalechampia (Euphorbiaceae) (C) e Clusia (Clusiaceae) (D), dois gneros com exemplos de flores que
produzem resina. Plen: flor com anteras poricidas de Solanum stramonifolium (Solanaceae) (E). leo: elaiforos epiteliais calicinais
em Malpighiaceae (F) e tricomticos em Angelonia pubescens (Plantaginaceae) (G e H). Em (H) a flor est em vista dorsal com
parte do esporo retirado para evidenciar os tricomas produtores de leo no seu interior. Fotos (A), (C), (D), (E), (G), (H), Isabel
Machado. Foto (B), Isabel Machado e Ariadna Lopes. Foto (F), Marlies e Ivan Sazima. Fotos A e B publicadas, respectivamente,
em Machado & Lopes (2000) e Lopes et al. (2002) foram reproduzidas com a gentil permisso da Oxford University Press.
Kayna Agostini
131
Kayna Agostini
133
com coloridos contrastantes com as ptalas. Estimase que cerca de 20.000 espcies de angiospermas,
distribudas em mais de 70 famlias (entre as 413
famlias deste grupo sensu APG III) (Haston et al.
2009) apresentem flores com anteras poricidas, a
maioria, 90%-95%, sendo polinizada por vibrao
(Buchmann 1983) (ver tambm Captulo 9 deste livro
para polinizao por vibrao). Apesar de a maioria
das flores de plen apresentar anteras poricidas, h
espcies que exibem anteras rimosas (Vogel 1978;
Lopes & Machado 1996). Do mesmo modo, a polinizao por vibrao no exclusiva de flores com
anteras poricidas, havendo flores com anteras rimosas
que so polinizadas deste modo (Buchmann 1985).
Essas duas funes dos gros de plen reproduo e alimento para os polinizadores so mutuamente exclusivas, uma vez que um gro usado para
alimentao de abelhas, por exemplo, no mais ter
funo para reproduo da planta. Esse conflito entre
a funo reprodutiva e a de recurso ficou conhecido
como dilema do plen (ver a introduo da Seo
3 desse livro). Portanto as flores de plen, em geral,
produzem gros em grandes quantidades (Cruden
2000) para garantir as duas funes. Em alguns casos
h, inclusive, uma separao espacial e morfolgica
dos estames, chamada de heteranteria, ocorrendo,
na mesma flor, estames diferentes para cada funo,
como o caso da espcie Senna multijuga (Wolowski
& Freitas 2010).
Dado que muitas espcies de plantas apresentam
padres diferenciados de ornamentao da exina,
possvel se relacionar, observando-se ao microscpio,
o tipo polnico com a espcie de plantas que o produziu. Essa caracterstica dos gros de plen permite
que os mesmos sejam utilizados como indicadores
indiretos de visitao floral ou de origem para o mel.
Em algumas plantas, devido grande similaridade
morfolgica entre diferentes espcies de um mesmo
gnero, a distino taxonmica fina fica prejudicada. No entanto, ainda assim, estudos palinolgicos
podem contribuir como uma abordagem inicial para
reconhecimento do sistema com o qual se est trabalhando. Em abelhas, cujas larvas alimentam-se
majoritariamente, quando no exclusivamente, de
plen, muitos estudos j foram desenvolvidos com
a flora apcola (Rech & Absy 2011). No entanto as
possibilidades no param por a. Nos demais polinizadores que no se alimentam de plen, possvel se
retirar a carga polnica aderida ao corpo do animal e
analis-la para se identificar em que plantas o animal
esteve. Para o sucesso da anlise polnica em estudos
de polinizao ou de mel, um quesito chave a construo de uma boa palinoteca de referncia, a qual
deve ser, de preferncia, organizada fenologicamente e
todos os tipos polnicos presentes na regio de estudo
devem ter uma lmina de referncia para comparaes
e identificaes ao microscpio. Comparando-se as
lminas com plen retirado dos animais com as que
contenham o plen retirado das plantas, as chances
de se obter boa resoluo taxonmica vai depender
em grande parte do treinamento do observador e da
qualidade da palinoteca.
Nctar
Nectrios e nctar so assuntos que resultaram em
livros com muita complexidade e com extenso contedo terico, como o de Bentley & Elias (1983) e
Nicolson et al. (2007). Nctar um meio bioquimicamente complexo que possui muito mais do que
acares e geralmente produzido para ser oferecido
como recurso para os polinizadores. Seu consumo
essencial para a manuteno de dois tipos de interaes planta-animal que contribuem para a biodiversidade global: herbivoria e polinizao. No caso
da polinizao, o nctar realiza a mediao de um
Kayna Agostini
135
Dois principais tipos de secreo podem ser reconhecidos nas plantas: secreo do tipo holcrina, a
qual envolve morte celular no momento da secreo,
e do tipo mercrina (mais comum), na qual as clulas
secretoras sobrevivem e a atividade secretora continua
(Elias et al. 1975; Vesprini et al. 1999; Horner et al.
2003; Nepi 2007).
Embora os estudos devam ser interpretados
cuidadosamente, plantas, sem dvida, controlam
a produo de nctar. Um ajuste na produo de
nctar em relao s taxas de consumo tem sido demonstrado para vrias espcies (Corbet & Delfosse
1984; Pyke 1991). Nctar secretado em ritmos diferenciados e pode ser reabsorvido ao longo da vida
da flor (Agostini et al. 2011). O padro temporal de
secreo, interrupo e reabsoro define a dinmica
de produo de nctar. Este parmetro geralmente
est relacionado com o comportamento dos visitantes
florais cuja atividade, juntamente com os parmetros
ambientais, responsvel pela quantidade de nctar
encontrada em determinados momentos (Galetto
& Bernardello 2005). Para entendermos a dinmica
de produo de nctar necessrio: 1) relacionar a
produo de nctar com os consumidores de nctar,
definindo o nctar standing crop (ou o nctar disponvel); 2) relacionar o nctar no consumido com a
possvel reabsoro desta soluo; e 3) entender como
parmetros ambientais afetam fortemente a dinmica
de produo de nctar.
Reabsoro de nctar
A reabsoro do nctar que no consumido parece
ser um fenmeno comum, especialmente quando o
nectrio grande e produz considervel quantidade
de nctar. A produo de nctar requer um aprecivel
gasto de energia e duas principais funes da reabsoro de nctar podem ser reconhecidas: recuperao
dos recursos investidos na produo de nctar e um
mecanismo homeosttico durante a secreo e apresentao do nctar.
Pyke (1991) relatou que a remoo do nctar
de flores de Blandfordia nobilis (Blandfordiaceae)
aumenta a produo dessa substncia, mas reduz
Kayna Agostini
137
quais a composio qumica do nctar varia quantitativamente ao longo da antese e qualitativamente entre
indivduos e dentro do prprio indivduo (Agostini
et al. 2011; Amorim et al. 2012).
Pouco se sabe sobre os componentes do nctar
que no so os acares ou aminocidos (Nicolson
et al. 2007; Gonzlez-Teuber & Heil 2009), e novas
classes de substncias continuam a ser detectadas
no nctar. Ainda menos se sabe sobre a sntese dos
componentes do nctar e da regulao da secreo.
Os principais componentes do nctar so os
seguintes, segundo Faegri & Van der Pijl (1980),
Nicolson et al. (2007) e Willmer (2011):
gua: dependendo da estrutura do nectrio, a
gua pode derivar tanto do xilema como do floema.
O teor de gua no nctar depende do microclima
floral e pode ser afetado pela evaporao nas flores
mais expostas. A concentrao do nctar determina
a viscosidade e consequentemente pode influenciar
o comportamento alimentar dos animais. A gua
no nctar tambm importante como recurso para
polinizadores em regies com clima seco.
Carboidratos: os principais solutos presentes no
nctar so os acares sacarose, glicose e frutose, e a
concentrao destes acares alcana de 7% a 70%
w/w. A atividade da enzima invertase no nectrio
determina a proporo entre sacarose e hexoses (glicose e frutose). Atualmente os estudos questionam se
as propores relativas destes trs tipos de acares
so o resultado da uma adaptao para polinizadores
(Baker & Baker 1983; 1990) ou da histria filogentica das espcies (Nicolson & van Wyk 1998;
Galetto & Bernardello 2003). Outros acares so
encontrados em menor quantidade, como o caso de
alguns polissacardeos responsveis pela consistncia
de geleia do nctar (Sazima et al. 2001). A fonte de
carboidratos do nctar pode ser a seiva do floema;
Compostos secundrios: geralmente esto associados com a resistncia herbivoria, sendo tambm
encontrados no nctar floral (Adler 2000). Compostos
txicos como os fenis e alcaloides apresentam um
efeito seletivo nos polinizadores, inibindo alguns e
atraindo outros.
Kayna Agostini
Proteo
Carboidratos, aminocidos e volteis servem principalmente para atrao e nutrio dos visitantes
legtimos, mas, como j foi mencionado, o nctar
tambm pode possuir outros compostos, como, por
exemplo, protenas e algumas classes de metablitos
secundrios. Um exemplo so as nectarinas, que,
alm de suprir os consumidores de nctar com nitrognio orgnico, podem fornecer proteo s plantas. As nectarinas nos nectrios florais de Nicotiana
langsdorffii foram caracterizadas bioquimicamente e
fornecem proteo contra infestao microbiolgica.
Embora ladres de nctar no necessariamente reduzam o valor adaptativo (Maloof & Inouye 2000;
Lara & Ornelas 2002), geralmente suposto que o
consumo de nctar por visitantes no mutualsticos
representa uma perda significativa no recurso disponvel. Assim, nectrios florais de inmeras famlias de
plantas produzem nctar txico devido quantidade
de protenas, compostos fenlicos e alcaloides (Baker
1977; Adler 2000).
Lipdeos
Embora nctar e plen continuem como os principais e mais frequentes recursos das angiospermas,
esse cenrio mudou a partir da descoberta e dos
subsequentes trabalhos de Vogel (1969; 1971; 1973;
1974; 1976a,b; 1990a,b) apresentando comunidade
139
cientfica peculiaridades de algumas flores, de diferentes famlias de angiospermas, que possuem glndulas
secretoras de leos.
No citoplasma das clulas que compem os elaiforos observa-se um aumento no nmero de leucoplastos, de mitocndrias e do retculo endoplasmtico
(Vogel 1974). O leo produzido nessas glndulas
excretado livremente entre os tricomas (elaiforos
tricomticos) ou permanece sob a cutcula at seu
rompimento (elaiforos epiteliais). Geralmente os
elaiforos tricomticos ocorrem em diferentes regies
da corola, mas tambm podem se localizar no androceu, como em Lysimachia (Vogel 1976 A e B, 1986),
ou em partes do ovrio (Simpson & Neff 1981). Os
epiteliais tambm se localizam principalmente na
corola, mas h casos de ocorrncia nas spalas, como
nas Malpighiaceae (Vogel 1974; 1990b).
Os elaiforos, segundo Vogel (1974), devem ter se
originado a partir de glndulas vegetativas homlogas,
que gradativamente foram adquirindo funo no
sistema de polinizao e posteriormente se especializaram com relao a densidade e composio qumica.
Para Malpighiaceae, provavelmente essa mudana de
funo ocorreu em nectrios extranupciais e de maneira semelhante tambm nos nectrios tricomticos
de Iridaceae e Scrophulariaceae. Segundo o mesmo
autor, a coevoluo envolvendo o sistema de flores
de leo e abelhas especializadas para a coleta de leo
deve ter sido iniciada com as Malpighiaceae, e no
antes do Tercirio inferior.
De acordo com um recente estudo usando
filogenia e dados moleculares envolvendo vrios
grupos de famlias, as flores que produzem leos
tiveram origem independente pelo menos 28 vezes
(Renner & Schaefer 2010). Com exceo de Iridaceae
e Orchidaceae, famlias nas quais o aparecimento
de glndulas de leo nas flores ocorreu em vrios
momentos, na maioria das outras famlias os elaiforos surgiram uma nica vez (Goldblatt et al. 2008;
Chase et al. 2009; Renner & Shaefer 2010). Em
Iridaceae, uma das famlias nas quais a aquisio
Kayna Agostini
de umidade das gemas e botes. Por sua vez, enquanto os elaiforos em Lysimachia so apomorfias,
as glndulas que secretam exsudados hidroflicos
so ancestrais em Primulales (Vogel 1986). Outra
densa monografia sobre o assunto foi publicada
tambm por Vogel (1990a,b) envolvendo um grupo confinado ao Paleotrpico e China, representado, respectivamente, pelos gneros Momordica e
Thladiantha (Cucurbitaceae) e abelhas solitrias do
gnero Ctenoplectra.
Ainda na reviso de Renner & Shaefer (2010),
os autores mostram que, ao longo do tempo, nas
diferentes famlias, as glndulas de leo desapareceram mais frequentemente do que foram adquiridas,
inferindo 36-40 perdas. Segundo Vogel (1990a,b),
duas espcies de Momordica perderam seus elaiforos e, consequentemente, sua dependncia em relao s abelhas coletoras de leo, passando a um
sistema de polinizao generalista. Possivelmente
a dependncia de abelhas especializadas na coleta
de leo floral seja um dos fatores responsveis por
essa grande perda. Alguns gneros Neotropicais de
Malpighiaceae apresentam reduo no nmero de
glndulas, e a presena/ausncia de glndulas de leo
pode acontecer inclusive entre indivduos de uma
mesma espcie (Vogel 1990a,b), sendo considerado
por Vogel (1990b) uma estratgia de mimetismo,
levando a uma economia de recurso e polinizao
por engano, como observado por Sazima & Sazima
(1989) e Teixeira & Machado (2000).
Com relao a outras famlias com flores de
leo, como Krameriaceae, algumas Orchidaceae,
Iridaceae, Scrophulariaceae e Stilbaceae, a origem
das flores de leo relativamente recente (Renner &
Schaefer 2010). Segundo esses autores, provavelmente
a expanso do sistema ocorreu de maneira ocasional,
devido interao de vrias espcies de abelhas (e no
apenas uma) com as espcies de plantas com flores
141
Kayna Agostini
143
Tecidos florais
Em algumas poucas situaes, particularmente em
espcies de plantas mais basais, partes florais so
modificadas e servem de alimento para os visitantes
florais. Estas partes florais geralmente possuem grande
quantidade de carboidratos, lipdeos e/ou protenas
e os visitantes florais podem morder ou raspar estes
tecidos para se alimentarem. Geralmente estas partes
florais modificadas so a base das ptalas ou a ponta
dos estames e derivam de clulas epidrmicas e parenquimticas (Willmer 2011).
O consumo destes tecidos requer partes bucais
que so capazes de mastigar, e isto pode ser encontrado em besouros, algumas aves e em poucas espcies
de morcegos. Flores que apresentam tecidos florais
comestveis geralmente so robustas e com durao
longa. Tambm necessrio que o visitante seja atrado para longe dos vulos, para que estas estruturas
no sejam consumidas juntamente com outras partes florais. Bons exemplos de espcies de planta que
apresentam partes florais como recurso para polinizadores so Acca sellowiana (Myrtaceae) (Sazima &
Sazima 2007), Calceolaria uniflora (Scrophulariaceae)
(Srsic e Cocucci 1996), Myrrhinium atropurpureum
(Myrtaceae) (Roitman et al. 1997) e vrias espcies
de Annonaceae (Saunders 2012).
Kayna Agostini
145
escarabedeos e vespas do figo, so bastante conhecidas na literatura (Faegri & van der Pijl 1980;
Willmer 2011).
Referncias bibliogrficas
Adler, L.S. 2000. The ecological significance of toxic nectar.
Oikos, 91, 409-420.
Agostini, K.; Sazima, M. & Galetto, L. 2011. Nectar production
dynamics and sugar composition in two Mucuna species
(Leguminosae, Faboideae) with different specialized
pollinators. Naturwissenschaften, 98, 933-942.
Alves dos Santos, I.; Machado, I.C. & Gaglianone, M.C. 2007.
Histria natural das abelhas coletoras de leo. Oecologia
Brasiliensis, 11, 242-255.
Amorim, F.W.; Galetto, L. & Sazima, M. 2012. Beyond the
pollination syndrome: nectar ecology and the role of
diurnal and nocturnal pollinators in the reproductive
success of Inga sessilis (Fabaceae). Plant Biology, 15,
317-327.
Andrejeff, W. 1932. ber Nektarien und ber die Menge des
Nektars einiger Gehlzarten. Mitteilung Deutschland
Dendrologie Gesellshaft, 44, 99-105.
Armbruster, W.S. 1981. The role of resin in Angiosperm
pollination: ecological and chemical considerations.
American Journal of Botany, 71, 1149-1160.
Baker, H.G. 1977. Non-sugar chemical constituents of nectar.
Apidologie, 8, 349-356.
Baker, H.G. & Baker, I. 1975. Studies of nectar-constitution
and pollinator-plant coevolution. Pp. 100-140. In: Gilbert,
F. & Raven, P.H. (eds.). Coevolution of Animals and
Plants. Texas. University of Texas Press.
Kayna Agostini
147
Ervik, F. & Knudsen J.T. 2003. Scarabs and water lilies: faithful
partners for the past 100 milion years? Biological Journal
of the Linnean Society, 80, 539.
Faegri, K. & van der Pijl, L. 1980. The principles of pollination
ecology. Oxford, Pergamon Press.
Gaffal, K.P.; Friedrichs, G.J. & El-Gammal, S. 2007.
Ultrastructural evidence for a dual function of the phloem
and programmed cell death in the floral nectar of Digitalis
purpurea. Annals of Botany, 99, 593-607.
Galetto, L. & Bernardello, G. 1995. Characteristics of
nectar secretion by Lycium cestroides, L. ciliatum
(Solanaceae), and their hybrid. Plant Species Biology,
11, 157-163.
Galetto, L. & Bernardello, G. 2003. Nectar sugar composition
in angiosperms from Chaco and Patagonia (Argentina): an
animal visitors matter? Plant Systematics and Evolution,
238, 69-86.
Galetto, L. & Bernardello, G. 2005. Rewards in flowers:
nectar. Pp. 261-313. In: Dafni; A.; Kevan, P.G. &
B.C. Husband (eds.) Practical pollination biology.
Cambridge, Ontario, Enviroquest.
Galetto, L., Bernardello, L.M., & Juliani, H.R. 1994.
Characteristics of secretion of nectar in Pyrostegia venusta
(Ker-Gawl.) Miers (Bignoniaceae). New Phytologist,
127, 465-471.
Goldblatt, P.; Rodriguez, A. & Powell, M.P. 2008. Iridaceae
Out of Australasia? Phylogeny, biogeography, and
divergence time based on plastid DNA sequences.
Systematic Botany, 33, 495-508.
Gonzlez-Teuber, M. & Heil, M. 2009. Nectar chemistry is
tailored for both attraction of mutualists and protection
from exploiters. Plant Signaling and Behavior, 4, 809813.
Gottsberger, G. 1990. Flowers and beetles in the South
American tropics. Botanica Acta, 103, 360.
Hanoteaux, S.; Tielbrger, K. & Merav, S. 2013. Effect of
spatial patterns on the pollination success of a less at
tractive species. Oikos, 122, 867-880.
Harborne, J.B. 1993. Biochemistry of plant pollination. p.
36-70. In: Introduction to ecological biochemistry.
London, Academic Press.
Haston, E.; Richardson, J.E.; Stevens, P.F.; Chase, M.W. &
Harris, D.J. 2009. The Linear Angiosperm Phylogeny
Group (LAPG) III: a linear sequence of the families in
APG III. Botanical Journal of the Linnean Society,
161, 128-131.
Heil, M. 2011. Nectar: generation, regulation and ecological
functions. Trends in Plant Science, 16, 191-200.
Heil, M.; Rattke, J. & Boland, W. 2005. Post-secretory
hydrolysis of nctar sucrose and specialization in ant/
plant mutualism. Science, 308, 560-563.
Kayna Agostini
149
Simpson, B.B.; Seigler, D.S. & Neff, J.L. 1979. Lipids from
the floral glands of Krameria. Biochemical Systematics
and Ecology, 7, 193-194.
Steiner, K.E. 1985. The role of nectar and oil in the
pollination of Drymonia serrulata (Gesneriaceae) by
Epicharis bees (Anthophoridae) in Panama. Biotropica,
17, 217-229.
Stpiczyska, M. 2003a. Nectar resorption in the spur of
Platanthera chlorantha Custer (Rchb.) Orchidaceae
structural and microautoradiographic study. Plant
Systematics and Evolution, 238, 119-126.
Stpiczyska, M. 2003b. Incorporation of [3H]sucrose after
the resorption of nectar from the spur of Platanthera
chlorantha (Custer) Rchb. Canadian Journal of Botany,
81, 927-932.
Teixeira, L.A.G. & Machado, I.C. 2000. Sistema de polinizao
e reproduo de Byrsonima sericea DC (Malpighiaceae).
Acta Botanica Brasilica, 15, 1-12.
Veiga Blanco, T.; Galetto, L. & Machado, I. 2013.
Nectar regulation in Euphorbia tithymaloides L., a
hummingbird-pollinated Euphorbiaceae. Plant
Biology, 15, 910-918.
Vesprini, J.L.; Nepi, M. & Pacini, E. 1999. Nectary structure,
nectar secretion patterns and nectar composition in two
Helleborus species. Plant Biology, 1, 560-568.
Vogel, S.1962. Duftdrusen im Dienste der Bestaubung
uber Bau und Funktion der Osmophoren. Akademie
der Wissenschaften und der Literatur. Abhandlungen
der Mathematisch-Naturwissenschaftlichen Klasse.
Vogel, S. 1969. Flowers offering fatty oil instead of nectar.
Abstracts XI International Botanical Congress Seattle,
p. 229.
Vogel, S. 1971. lproduzierende Blumen, die durch lsammelde
Bienen bestubt werden. Naturwissenschaften, 58,
1-58.
Vogel, S. 1973. l statt Nektar: die lblume. Umschau,
73, 701-702.
Vogel, S. 1974. lblumen und lsammelnde Bienen. Tropische
und Subtropische Pflanzenwelt, 7, 285-547.
Vogel, S. 1976a. Lysimachia: blumen der Holarktis.
Naturwissenschaften 63: 44-45.
Vogel, S. 1976b. Oil collecting bees of the old world and their
flowers. Abstr. Int. Entomol. Congress Washington: 76.
Vogel, S. 1978. Evolutionary shifts from reward to deception
in pollen flowers. In: Richards, A. (ed.) The pollination
of flowers by insects. Linn. Soc. Symposium Series 6.
London, Academic Press.
Vogel, S. 1981. Abdominal oil-mopping- a new type of foraging
in bees. Naturwissenschaften, 67, 627-628.
Captulo 7
Atrativos
Isabela Galarda Varassin1 e Lercio Peixoto do Amaral-Neto2
Departamento de Botnica, Centro Politcnico, Universidade Federal do Paran CEP: 81531-980 Curitiba-PR Brasil Caixa
Postal 19031. e-mail: isagalarda@gmail.com
Programa de Ps-Graduao em Entomologia, Universidade Federal do Paran CEP: 81531-980 Curitiba-PR Brasil Caixa
Postal 19020.
maioria das plantas com flores depende de animais para a polinizao. No entanto, para que a transferncia
de plen entre diferentes flores da mesma espcie ocorra, necessrio, antes, que os visitantes encontrem
as flores e se aproximem delas. Essa a principal funo dos atrativos florais: sinalizar aos visitantes a presena de
recursos e instigar os animais a realizarem visitas. Diferentemente dos recursos florais, os atrativos geralmente no
so utilizados pelos visitantes, embora existam casos que se situem muito prximos ao limiar entre recurso e atrativo,
como o que ocorre com as abelhas Euglossini. A atrao de visitantes precede a visita e pode determinar se uma flor
ser ou no polinizada (uma vez que o visitante precisa encontrar e chegar at a flor para que isso acontea) ou se
uma espcie de planta atrai mais visitantes que outra. Nesse contexto, podem existir espcies que sinalizam honestamente a existncia de recursos enquanto outras se valem de mecanismos de atrao que atuam sobre o visitante at
mesmo por mecanismos inatos sem, dessa forma, oferecer recursos. Entre os principais sinais utilizados pelas plantas
esto as cores e perfumes das flores, que podem ter evoludo em resposta a presses evolutivas relacionadas com os
polinizadores e seus diferentes sistemas de percepo. O presente captulo tem como objetivo mostrar a natureza
dos atrativos florais, sua interao com os visitantes, como estes atuam nos sistemas de polinizao e trazer algumas
hipteses de como estes teriam evoludo a partir de outras funes prvias (pr-adaptao). O foco das discusses
sero as cores e os perfumes florais por serem os atrativos mais importantes, embora outros tambm sejam discutidos.
152 Atrativos
153
Cores
Entre os atrativos visuais das flores esto a cor e a forma (inclusive o tamanho). Uma vez que a maioria dos
visitantes depende, em maior ou menor grau, da viso
para encontrar as flores (Captulo 19), a aquisio de
154 Atrativos
sinais visuais nas flores foi evolutivamente fundamental para o estabelecimento das interaes. No entanto
as cores nas flores no apresentam apenas a funo
de atrao. Elas contribuem para a constncia floral
dos visitantes por facilitar a distino entre espcies
diferentes (Chitka et al. 2001), permitem que flores com menos ou nenhum recurso recebam visitas
por mimetizar flores mais atrativas (Heinrich 1975)
(Captulo 15), atraem grupos de visitantes especficos
que seriam polinizadores mais provveis (Faegri &
Pijl 1971), entre outras funes.
Composio e evoluo
Os flavonoides formam a classe mais comum de
pigmentos que conferem cor s flores e compreendem
um amplo espectro que vai do amarelo ao vermelho,
violeta e azul. Estes pigmentos so quase exclusivamente localizados nas clulas da epiderme (Tanaka &
Brugliera 2006). O segundo grupo mais importante
o dos carotenoides, que conferem principalmente
a cor amarela, mas tambm laranja e vermelho, e se
localizam em grande parte nos plastdios (Harborne
1988; Tanaka & Brugliera 2006). O terceiro grupo, o
menos abundante dos trs, corresponde s betalanas,
que contribuem para as tonalidades esbranquiadas,
amareladas, alaranjadas, avermelhadas e violceas
(Tanaka & Brugliera 2006), e est circunscrito taxonomicamente dentro de Caryophyllales. A cor
branca tambm poder ser o resultado de mltiplas
reflexes no espao intercelular entre clulas sem
pigmentos (Faegri & Pijl 1971). As cores podem ser
formadas por combinaes destes pigmentos, como
vermelho-alaranjado, bronze e marrom, que resultam
de carotenoides agindo em conjunto com flavonoides
(Tanaka & Brugliera 2006).
Uma hiptese para a evoluo desses pigmentos aponta na direo de pleiotropia seleo
155
Abelhas
As abelhas so, de longe, os polinizadores mais bem
estudados quanto a fisiologia e mecanismos relacionados viso, bem como a preferncias por cores
(Captulo 19). Estes visitantes tambm divergem
bastante quanto ao padro de comportamento e utilizam uma srie de fatores para escolherem as flores
que visitam, como quantidade de recurso disponvel,
156 Atrativos
Figura 7.1 Relaes entre os grupos de polinizadores e os atrativos. A figura mostra as interaes mais comuns entre os grupos,
embora possam existir excees. A associao entre perfume floral e vespas no clara, por isso no fizemos uma associao,
embora aparentemente estas visitem flores com caractersticas semelhantes aos dois grupos de moscas.
157
Besouros
Entre os besouros o odor e a temperatura floral parecem os atrativos mais importantes e, em apenas
Moscas
Moscas um termo genrico para se referir a vrias
famlias de Diptera, e estas apresentam uma srie
de hbitos diferentes. Entre as espcies que visitam
flores, podemos identificar dois grupos: aquelas que
se alimentam de nctar e plen e as moscas saprfitas,
que so atradas s flores por engano (sapromiiofilia).
As moscas do primeiro grupo preferem flores amarelas, rosas, violetas, azuis e brancas, em alguns casos,
com guias de nctar. Pela semelhana das preferncias
158 Atrativos
Borboletas e mariposas
A principal distino entre estes dois grupos de visitantes florais etolgica: enquanto a maioria das
borboletas diurna, a maior parte das mariposas
noturna. Dessa forma, as cores das flores refletem
estes comportamentos. As flores que so visitadas por
borboletas e mariposas diurnas variam no espectro
do amarelo, azul, vermelho e laranja. Geralmente
possuem guias mecnicos para o nctar, mas podem apresentar guias visuais (Faegri & Pijl 1971;
Weiss 2001). Para visitantes noturnos o perfume
floral parece o atrativo mais importante e as flores
so normalmente brancas e outras cores plidas, sem
guias de nctar, uma vez que usam o contorno da
flor (contraste entre branco e preto) para encontrar
o nctar (Faegri & Pijl 1971).
Aves
O hbito nectarvoro surgiu vrias vezes em grupos diferentes entre as aves, sendo estas representadas nas Amricas, principalmente pela famlia
Trochilidae (beija-flores), na frica e sia, pela famlia Nectariniidae, e pela famlia Meliphagidae
na regio da Austrlia e Nova Zelndia (Faegri &
Pijl 1971; Ford 1985; Nicolson 2002). As flores polinizadas por aves possuem geralmente cores vivas,
variando no espectro do vermelho e laranja, embora
algumas possam ser brancas (ver discusso anterior
e Captulo 19).
Alteraes na morfologia floral e forma dos guias
de nctar podem influenciar a mudana do grupo
principal de polinizadores. A presena ou ausncia
de carotenoides altera a cor da flor de Mimulus e foi
demonstrado que beija-flores mostravam preferncia
por flores amarelo-alaranjadas, enquanto abelhas do
gnero Bombus preferiam flores rosa escuro (Bradshaw
& Schemske 2003). Em populaes de Mimulus
luteus, polinizadas principalmente por abelhas, as
flores possuem corolas de tamanho maior e flores
com guias de nctar menores que em locais onde os
beija-flores so mais abundantes (Medel et al. 2007).
Isto pode refletir a importncia e preferncia de cada
morfotipo de cada um dos tipos de polinizadores.
Morcegos
As cores das flores polinizadas por morcegos geralmente so esverdeadas, esbranquiadas, amarronzadas ou marrom-avermelhadas e nunca brilhantes.
Algumas vezes as flores so brancas, provavelmente
derivadas de flores originalmente polinizadas por
mariposas. Da mesma forma, as cores avermelhadas ou marrom-avermelhadas podem indicar flores
anteriormente polinizadas por pssaros. Cores esverdeadas e marrons provavelmente tornam as flores
mais discretas para visitantes que dependem mais da
viso, como algumas mariposas e pssaros (Winter
& von Helversen 2001). Apesar de os morcegos aparentemente no utilizarem as cores diretamente como
atrativos, o contraste entre as cores esbranquiadas das
flores e a folhagem durante a noite tornam as flores
mais detectveis e a maioria das flores polinizadas por
159
Guias de nctar
Muitas das flores no apresentam apenas uma cor
como atrativo, mas, sim, um padro de cores incluindo uma rea maior e uma menor, com cores
diferentes. Algumas flores apresentam ainda linhas,
pontos ou marcas que convergem desde a abertura
da corola at o recurso. Estes sinais so chamados de
guias de nctar e so importantes aps a aproximao
dos visitantes, guiando-os at o recurso, ajudando no
reconhecimento da flor e na orientao do visitante
(Heuschen et al. 2005; Lunau et al. 2009; Owen &
Bradshaw 2011; Hansen et al. 2012).
Alguns experimentos demonstram que abelhas
do gnero Bombus e moscas apresentam preferncias
por flores com guias em detrimento daquelas sem
guias de nctar (Lunau et al. 2009; Hansen et al.
2012). O contraste entre a cor da corola e a cor de
fundo ou entre a corola e os guias de nctar tambm
influencia essa preferncia (Lunau et al. 1996) (Fig.
7.3). Essas preferncias provavelmente esto relacionadas facilitao na identificao entre diferentes
espcies de plantas, mas principalmente diminuio
do tempo gasto manipulando a flor antes de obter o
recurso (Leonard & Papaj 2011).
A ausncia de guias em flores mutantes de
Mimulus lewisii reduz em cerca de 20% o nmero
de visitas a essas flores quando em comparao com
as flores normais em que os guias esto presentes
(Owen & Bradshaw 2011). Outro efeito interessante
dos guias de nctar que eles aumentam a frequncia de visitas legtimas em flores artificiais por
Perfumes
Insetos dependem de estmulos olfativos para vrias
funes, como alimentao e reproduo, tendo desenvolvido um sistema olfatrio especializado (Wright
& Schiestl 2009). O mesmo ocorre com vertebrados noturnos, nos quais os sinais visuais passam a
160 Atrativos
161
Figura 7.4 A emisso de escatol em Araceae evoluiu a partir de seleo devido a habilidades cognitivas dos besouros que antecedem a interao com flores. A emisso de escatol um sinal chave, pois usualmente emitido por excrementos e atrai besouros
rola-bosta. Neste exemplo, trs gneros de Araceae Amorphophallus, Sauromatum e Arum (de cima para baixo) emitem escatol
(ramos composto de pontos na filogenia esquerda). O painel da direita mostra a reconstruo da preferncia por escatol (ramos
composto de traos na filogenia direita) por besouros escarabedeos. A figura representa o gnero Heliocopris que poliniza as
arceas que mimetizam o perfume de excrementos em Amorphophallus, Sauromatum e Arum. As filogenias sugerem que a preferncia por escatol nos besouros evoluiu a ao menos 150 MA, enquanto a presena de escatol nas plantas relativamente recente,
60 MA (figura modificada a partir da cedida por Florian P. Schiestl).
162 Atrativos
163
164 Atrativos
Consideraes finais
O reconhecimento floral depende das habilidades
cognitivas dos polinizadores, em especial, viso e
olfato (Captulo 19). Em funo disto, cores e perfumes so os traos florais mais importantes na atrao
dos polinizadores. A preferncia por estes sinais pode
ser inata ou aprendida e mudar de acordo com o
cenrio disponvel. De uma forma geral, os atrativos
contribuem para a constncia floral dos visitantes
por facilitar a distino entre espcies diferentes,
assim como permitem que flores com menos ou nenhum recurso recebam visitas. O uso combinado
de informaes visuais e olfativas pode favorecer o
reconhecimento rpido e a memorizao de recursos
pelos animais. Os atrativos tambm funcionam como
filtros, selecionado os polinizadores de uma planta a
partir de um pool de visitantes florais e herbvoros.
Do ponto de vista histrico, as habilidades cognitivas antecedem a interao com flores (Schiestl &
Johnson 2013). Elas seriam responsveis pelas escolhas
de plantas com cores ou perfumes semelhantes por
grupos de polinizadores e poderiam resultar na convergncia de traos florais de plantas no aparentadas,
explicando a emergncia das sndromes de polinizao
(Schiestl & Johnson 2013). Nesta situao, as incongruncias nas histrias filogenticas entre parceiros
mutualsticos poderiam ser explicadas pela troca
de parceiros (host switching) em situaes variadas.
As interaes observadas seriam resultado da histria da espcie (neste caso, relacionada habilidade
cognitiva), com seleo de parceiros mutualsticos
(e suas cores, perfumes e formas) explicando as associaes atuais via ajustamento ecolgico (ecological
fitting, sensu Hoberg & Brooks 2008). O estudo
realizado sobre besouros escarabedeos e a presena
de perfumes em plantas retrata bem este cenrio
(Schiestl & Johnson 2013) (Fig. 7.5). Apesar de a
165
Referncias bibliogrficas
Andersson, S. 1988. Size-dependent pollination efficiency
in Anchusa officinalis (Boraginaceae): causes and
consequences. Oecologia, 76, 125-130.
Andersson, S. 1991. Floral display and pollination success in
Achillea ptarmica (Asteraceae). Holarctic Biology, 14,
186-191.
Andersson, S.; Nilsson, L.A.; Groth, I. & Bergstrm, G.
2002. Floral scents in butterfly-pollinated plants: possible
convergence in chemical composition. Botanical Journal
of the Linnean Society, 140, 129-153.
Armbruster, W.S. 1997. Exaptations link evolution of plantherbivore and plant-pollinator interactions: A phylogenetic
inquiry. Ecology, 78, 1661-1672.
Borg-Karlson, A.K. 1990. Chemical and ethological studies
of pollination in the genus Ophrys (Orchidaceae).
Phytochemistry, 29, 1359-1387.
Bradshaw, H.D. Jr. & Schemske, D.W. 2003. Allele substitution
to a flower colour locus produces a pollinator shift in
monkeyflowers. Nature, 426, 176-178.
Burger, H.; Dotterl, S. & Ayasse, M. 2010. Host-plant nding
and recognition by visual and olfactory oral cues in an
oligolectic bee. Functional Ecology, 24, 1234-1240.
Cakmak, I.; Sanderson, C.; Blocker, T.D.; Pham, L.L.;
Checotah, S.; Norman, A.A.; Harader-Pate, B.K.;
Reindenbaugh, R.T.; Nenchev, P.; Barthell, J.F. & Wells,
H. 2009. Different solutions by bees to a foraging problem.
Animal Behavior, 77, 1273-1280.
Chalker-Scott, L. 1999. Environmental significance of
anthocyanins in plant stress responses. Photochemistry
and Photobiology, 70, 1-9.
Chen C.; Song, Q.; Proft, M.; Bessire, J-M.; Li, Z. &
Hossaert-McKey, M. 2009. Private channel: a single
unusual compound assures specic pollinator attraction
in Ficus semicordata. Functional Ecology, 23, 941-950.
Chittka, L. & Raine, N.E. 2006. Recognition of flowers by
pollinators. Current Opinion in Plant Biology, 9, 428-435.
166 Atrativos
Chittka, L. & Waser, N.M. 1997. Why red flowers are not
invisible to bees. Israel Journal of Plant Sciences, 45,
169-183.
Chittka, L.; Spaethe, J.; Schmidt, A. & Hickelsberger, A. 2001.
Adaptation, constraint, and chance in the evolution of
flower color and pollinator color vision. p. 106-126. In:
Chittka L. & Thomson, J.D. (eds.) Cognitive ecology
of pollination: animal behaviour and floral evolution.
Cambridge, Cambridge University Press, 344 pp.
Couto-Pereira, A.; Da Silva, J.B.; Melo, G.A.R. & Varassin,
I.G. 2011. Flower color change accelerated by bee
pollination in Tibouchina (Melastomataceae). Flora,
206, 491-497.
Cronk, Q. & Ojeda, I. 2008. Bird-pollinated flowers in
an evolutionary and molecular context. Journal of
Experimental Botany, 59, 715-727.
Dobson, H.E.M. & Bergstrm, G. 2000. The ecology and
evolution of pollen odors. Plant Systematics and
Evolution, 222, 63-87.
Dudareva, N. & Pichersky, E. 2000 Biochemical and molecular
genetic aspects of floral scents. Plant Physiology, 122,
627-633.
Eltz, T. 2006. Tracing pollinator footprints on natural flowers.
Journal of Chemical Ecology, 32, 907-915.
Endress, P. K. & Doyle, J. A. 2009. Reconstructing the
ancestral angiosperm flower and its initial specializations.
American Journal of Botany, 96, 22-66.
Endress, P. K. 2001. The flowers in extant basal angiosperms
and inference on ancestral flowers. International Journal
of Plant Sciences, 162, 1111-1140.
Essemberg, C. J. 2013. Explaining the effects of floral density
on flower visitor species composition. The American
Naturalist, 181, 344-356.
Faegri, K. & Pijl, L.van der. 1971. The principles of
pollination ecology. Oxford, Pergamon Press, Hill
Hall, 291pp.
Farr-Armengol, G.; Filella, I.; Llusia, J. & Peuelas, J.
2013. Floral volatile organic compounds: between
attraction and deterrence of visitors under global
change. Perspectives in Plant Ecology, Evolution
and Systematics, 15, 56-67.
Fenster, C.B.; Armbruster, W.S.; Wilson, P.; Dudash, M.R. &
Thomson, J.D. 2004. Pollination syndromes and floral
specialization. Annual Review of Ecology, Evolution
and Systematics, 35, 375-403.
Freitas, L. & Sazima, M. 2006. Pollination biology in a tropical
high-altitude grassland in Brazil: interactions at the
community level. Annals of the Missouri Botanical
Garden, 93, 465-516.
Ford, H.A. 1985. Nectarivory and pollination by birds in
Southern Australia and Europe. Oikos, 44, 127-131.
Gegear, R.J. & Laverty, T.M. 2001. The effect of variation among
floral traits on the flower constancy of pollinators. p. 1-20.
In: Chittka, L. & Thomson, J.D. (eds.) Cognitive ecology
of pollination: animal behaviour and floral evolution.
Cambridge, Cambridge University Press, 344 pp.
Gegear, R.J. 2005. Multicomponent floral signals elicit selective
foraging in bumblebees. Naturwissenschaften, 92, 269271.
Gil, M. & De Marco, R.J. 2005. Olfactory learning by means
of trophallaxis in Apis mellifera. Journal of Experimental
Biology, 208, 671-680.
Giurfa, M.; Nez, J.; Chittka, L. & Menzel, R. 1995.
Colour preferences of flower-naive honeybees. Journal
of Comparative Physiology A, 177, 247-259.
Goulson, D. 1999. Foraging strategies of insects for gathering
nectar and pollen, and implications for plant ecology and
evolution. Perspectives in Plant Ecology, Evolution
and Systematics, 2, 185-209.
Goulson, D. 2000. Are insects flower constant because they
use search images to find flowers? Oikos, 88, 547-552.
Grindeland, J. M.; Sletvold, N. N & Ims, R. A. 2005. Effects
of floral display size and plant density on pollinator
visitation rate in a natural population of Digitalis purpurea.
Functional Ecology, 19, 383-390.
Hansen, D.M.; van der Niet, T. & Johnson, S.D. 2012. Floral
signposts: testing the significance of visual nectar guides
for pollinator behavior and plant fitness. Proceedings of
the Royal Society B, 279, 634-639.
Harborne, J.B. 1988. Biochemistry of plant pollination. p. 4281. In: Harborne, J. B. (ed.) Introduction to ecological
biochemistry. London, Academic Press, 356pp.
Heinrich, B. 1975. Bee flowers: a hypothesis on flower variety
and blooming times. Evolution, 29, 325-334.
Heuschen, B.; Gumbert, A. & Lunau, K. 2005. A generalized
mimicry system involving angiosperm flower colour,
pollen and bumblebees innate colour preferences. Plant
Systematics and Evolution, 252, 121-137.
Hoberg, E.P. & Brooks, D.R. 2008. A macroevolutionary
mosaic: episodic host-switching, geographical colonization
and diversification in complex host-parasite systems.
Journal of Biogeography, 35, 1533-1550.
Junker, R.R. & Blthgen, N. 2010. Floral scents repel
facultative ower visitors, but attract obligate ones. Annals
of Botany, 105, 777-782.
Klinkhamer, P.G.L. & De Jong, T.J. 1990. Effects of plant
size, plant density and sex differential nectar reward on
pollinator visitation in the protandrous Echium vulgare
(Boraginaceae). Oikos, 57, 399-405.
Knudsen, J.T. & Tollsten, L. 1995. Floral scent in bat pollinated
plants: a case of convergent evolution. Botanical Journal
of the Linnean Society, 119, 45-57.
167
168 Atrativos
Se o 3
Polinizadores
Fotos:
Carlos Eduardo Pereira Nunes
Hiplito Paulino-Neto
Andr Rech
Artur Antunes
Jana Tesserolli de Souza
Introduo
Sndromes de polinizao:
especializao e generalizao
Andr Rodrigo Rech1, Rubem Samuel de Avila Jr.2 e Clemens Schlindwein3
Programa de Ps-Graduao em Ecologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas (Unicamp) Rua Monteiro
Lobato, 970 CEP: 13083-970 Campinas-SP Brasil Caixa postal 6190. e-mail: andrerodrigorech@gmail.com
Universidade Federal do Pampa, campus So Gabriel Av. Antnio Trilha, 1.847 CEP: 97300-000 So Gabriel-RS Brasil.
Instituto de Cincias Biolgicas (ICB), Departamento de Botnica, Universidade Federal de Minas Gerais Av. Antnio Carlos,
6.627 CEP: 31270-901 Belo Horizonte-MG Brasil.
uas frases contrastantes publicadas ao longo da histria da ecologia da polinizao so uma boa maneira
de evidenciar a discusso que pretendemos apresentar nesse captulo. Uma delas, escrita por Grant &
Grant (1965), diz: uma relao chave-fechadura entre flores e seus polinizadores... comum e provavelmente
universal entre as espcies de Polemoniaceae. Isso ilustra a busca por padres para sntese e entendimento
da natureza complexa dos processos interativos, um objetivo comum da ecologia. A outra frase foi escrita
muito antes, por Hermann Mller, no sculo XIX (Mller 1882, p. 20), e diz: Solanum dulcamara ... um
bom exemplo... da arbitrariedade e artificialidade que deve ser evitada, ao tentarmos forar a quase infinita
diversidade de formas florais dentro de um nmero limitado de categorias bsicas claramente delineadas....
Essa frase, por sua vez, evidencia os incidentes que podem ocorrer na tentativa inadvertida de se usar uma
abordagem reducionista em ecologia. Em vez de adaptar os fatos para que se ajustem s teorias, o caminho
para fazer avanar o entendimento de processos naturais deve residir muito mais em repensar as teorias, para
que estas se acomodem aos dados.
Clemens Schlindwein
173
longos, expostos e com superfcie grande, frequentemente ramificados; estames grandes e expostos, com
enorme produo de plen pulverulento com pouca
ornamentao. A razo plen-vulo geralmente
muito grande.
Melitofilia. Polinizao por abelhas. Flores com
antese diurna; cores variando do ultravioleta ao amarelo intenso, frequentemente com guias visuais de
nctar ou plen; flores geralmente delicadas e com
poucos elementos de sustentao, labiadas, papilionadas, em forma de disco, infundibuliformes; odor
frequentemente presente, agradvel ao olfato humano; nctar muitas vezes escondido, em pequena
quantidade e com concentrao alta de aucares;
recursos florais: plen, nctar, leo e, em alguns casos,
resinas e volteis florais.
Psicofilia: Polinizao por borboletas. Flores
com antese diurna, cores amarela, laranja, vermelho,
azul, branco, roxo e rosa; geralmente com guias de
nctar. As flores so delicadas, eretas, frequentemente
hipocrateriformes, tubulares, em forma de pincel,
s vezes, com clcares. O recurso floral quase exclusivamente nctar, com nectrio escondido; com
poucos gros de plen, odor agradvel.
Esfingofilia (+falenofilia): Polinizao por esfingdeos (Sphingidae) e outras mariposas (principalmente Noctuidae) noturnas. Antese e liberao de odor
noturna, cores branca e creme; sem guia de nctar;
flores delicadas, hipocrateriformes, com tubos florais
estreitos e compridos, sem plataforma de pouso, em
forma de pincel; orientao das flores frequentemente
horizontal. O nctar o nico recurso presente e
encontra-se profundamente escondido, pouco concentrado e produzido em grande quantidade; odor
muito forte, adocicado at narctico. Algumas vezes
a esfingofilia inserida junto falenofilia (Faegri &
van der Pijl 1979).
Miofilia: Polinizao por moscas. A cor das flores varia de castanha, vermelha, amarela, esverdeada,
geralmente com manchas coloridas abundantes,
com brilho forte, superfcie verrucosa; antese sem
periodicidade; flor aberta, em forma de disco, frequentemente com armadilhas que mantm moscas
temporariamente presas; odor muito forte, desagradvel e at repugnante, assemelhando-se material
em decomposio; muitas vezes sem recursos florais;
nctar, se presente, com acesso livre; flores pouco
delicadas, s vezes muito grandes e com apndices
filiformes; frequentemente perto da superfcie do
solo. A sapromiofilia associao entre flores que
imitam carcaa ou excrementos e moscas relacionadas a estes substratos um pouco mais bem
estudada.
Cantarofilia: Polinizao por besouros. Flores
geralmente com antese noturna ou crepuscular;
sem colorao especfica, frequentemente verdes
ou esbranquiadas; flores/inflorescncias abertas
em forma de disco ou formando uma cmara de
polinizao; flores robustas, grandes; termognese;
flores/inflorescncias com produo de odores fortes,
volatilizao de odores florais no incio da antese;
tecidos florais utilizados como recurso alimentar
pelo visitante; flores/inflorescncias, em geral, com
protoginia.
Ornitofilia: Polinizao por aves. Antese diurna;
flores com cores conspcuas vermelho, amarelo,
laranja, azul, lils, branco; geralmente sem guia de
nctar; sem odor; nctar em grande quantidade,
geralmente profundamente escondido, em baixa
concentrao; flores frequentemente em forma de
tubo, pincel, goela e, s vezes, tambm flores labiadas; flores geralmente robustas, mecanicamente
fortalecidas; frequentemente com sistema capilar que
faz que o nctar flua apenas quando tocado e no
escorra da flor.
Clemens Schlindwein
175
Um exemplo de estudo que classificou a importncia de um polinizador tendo em vista vrios aspectos
de seu comportamento foi realizado por Stone (1996).
Nesse estudo a autora considerou que a importncia
de cada polinizador era produto de: (a) frequncia de
visitas; (b) nmero de indivduos de plantas visitadas
pelo total de visitas contadas; (c) proporo de visitas
enquanto ainda havia plen disponvel; (d) quantidade
de gros de plen transferidos por visita; (e) proporo
de gros de plen compatveis. A autora classificou os
visitantes florais para uma estao reprodutiva, mas
cabe pontuar que muitos sistemas, mesmo estudados
em anos consecutivos e locais diferentes, mostraramse extremamente variveis tanto no tempo quanto no
espao (Alarcn et al. 2008; Herrera 2005). Entender
em que ponto do contnuo antagonista-mutualista
uma determinada espcie est assentada demanda
conhecer suas relaes estruturadas no tempo e no
espao, e essa discusso abarca um forte componente
de teoria de nicho (Waser et al. 1996). Alm disso,
cada sistema pode ter especificidades que facilitam ou
complicam a medio de determinadas variveis, de
forma que cada estudo deve ter em conta claramente
seus objetivos e as limitaes do modelo de estudo
para a resoluo da questo proposta.
Outro aspecto importante olhar a interao do
ponto de vista do visitante, e no apenas da planta.
Pode-se ver a natureza antagonista da relao ao
se considerar o interesse de uma abelha em visitar
determinada flor (Westerkamp 1997; Waser 2006).
Nesse sentido, grande parte da especializao fenotpica floral pode ser entendida como uma estratgia
que evita a retirada de gros de plen (microgametfitos) por visitantes que no iro potencialmente
transport-lo at outro indivduo da mesma espcie
(Junker & Blthgen 2010) (Captulo 19, com relao
especializao fenotpica no aumento da constncia
floral). Sob essa perspectiva, o fentipo floral seria
Clemens Schlindwein
177
Agradecimentos
ARR agradece Fundao de Amparo Pesquisa
do Estado de So Paulo (FAPESP), Coordenao
de Aperfeioamento de Pessoal de Nvel Superior
(CAPES), ao Fundo de Apoio ao Ensino, Pesquisa
e Extenso da Universidade Estadual de Campinas
(FAEPEX/UNICAMP), ao Programa de PsGraduao em Ecologia (UNICAMP) e ao Programa
Santander Universities pelo apoio financeiro recebido.
Referncias bibliogrficas
Aigner, P.A. 2004. Floral specialization without tradeoffs: optimal corolla flare in contrasting pollination
environments. Ecology, 85, 2560-2569.
Clemens Schlindwein
179
Clemens Schlindwein
181
Captulo 8
Polinizao abitica
Andr Rodrigo Rech1, Pedro Joaquim Bergamo1 e Rodolfo Antnio de Figueiredo2
Programa de Ps-Graduao em Ecologia, Universidade Estadual de Campinas Rua Monteiro Lobato, 255 CEP: 13083-970
Campinas-SP Brasil Caixa postal 1691. e-mail: andrerodrigorech@gmail.com
Departamento de Desenvolvimento Rural, Centro de Cincias Agrrias, Universidade Federal de So Carlos Rod. Anhanguera,
km 174 CEP: 13600-970 Araras-SP Brasil Caixa Postal 153.
Sistemas de polinizao
biticos e abiticos Cenrio
paleoecolgico
O modo de polinizao das primeiras angiospermas
um debate antigo na ecologia da polinizao. Por
uma interpretao filogentica pouco parcimoniosa e
tambm porque os pesquisadores imaginavam que o
cenrio ecolgico devesse surgir do que julgavam ser
o mais simples, a polinizao abitica foi considerada
inicialmente como basal para as plantas com flores
(Hu et al. 2012). Atualmente h o entendimento de
que a polinizao por insetos foi o modo dominante
para as angiospermas no incio do Cretceo (h cerca
de 145 milhes de anos), com o nvel de especializao aumentando desde o Cretceo mdio (por volta
de 100 milhes de anos) (Hu et al. 2008). Novas
hipteses filogenticas mostram que as linhagens
relacionadas com plantas atualmente polinizadas
pelo vento ou gua evoluram dentro de grupos ancestralmente polinizados por animais (Hu et al. 2008;
2012). Essas rotas evolutivas demandaram, inclusive,
pr-condies como a existncia de flores pequenas,
simples e com plen seco (Culley et al. 2002).
Entre as gimnospermas o cenrio parece ser o
oposto. O aparecimento dos primeiros gros de plen
dessas plantas ocorreu no registro fssil h aproximadamente 364 milhes de anos (Traverse 2010). Uma
evoluo paralela ocorreu nas estruturas reprodutivas
femininas, moldando uma armadilha que coletasse
o plen carregado pelo vento. Esses registros fsseis
parecem indicar que o sistema de polinizao mais
ancestral das gimnospermas foi anemfilo (Taylor &
Millay 1979). Essa afirmativa baseia-se tambm em
dados obtidos a partir da anlise dos sistemas de polinizao sobre hipteses filogenticas, o que sustenta
que as linhagens de gimnospermas recorrentemente
tm grupos anemfilos basais, enquanto a zoofilia
185
as angiospermas dioicas a proporo de espcies polinizadas abioticamente sobe para 30% (Renner &
Ricklefs 1995).
De acordo com Ackerman (2000), as caractersticas comuns s plantas polinizadas abioticamente so:
1) a produo de plen, 2) a exposio das anteras e
dos estigmas, 3) a reduo das partes florais no frteis
e 4) a diclinia. No entanto cada sistema de polinizao
abitica apresenta particularidades relacionadas ao
tipo de meio fluido pelo qual se deslocam as partculas
(gros de plen) que permitem diferenciar em linhas
gerais a polinizao pela gua da polinizao pelo
vento. Essas diferenas so relacionadas a tamanho,
formato e ultraestrutura do gro de plen e do estigma, sistema reprodutivo e particularidades ambientais
de cada meio no qual ocorre o deslocamento (Niklas
1992; Ackerman 2000).
Anemofilia
A polinizao pelo vento (anemofilia) considerada
comum e importante por Proctor et al. (1996), sendo
o principal sistema de polinizao em cerca de 10%
das espcies de angiospermas (Friedman & Barrett
2009a). Levantamentos realizados em biomas brasileiros mostram que as espcies anemfilas podem
compreender de 2% (Machado & Lopes 2004, para
a Caatinga) at 13,6% das espcies (SilberbauerGottsberger & Gottsberger 1988, para o Cerrado).
A polinizao anemfila em angiospermas considerada derivada e evoluiu mais de 60 vezes independentemente (Ackerman 2000; Friedman & Barrett
2009a; Hu et al. 2012). No entanto foi demonstrada
tambm a reverso para polinizao entomfila em
grupos como Cyperaceae (majoritariamente anemfilo) associada mudana na colorao das flores, na
morfologia polnica e na presena de odor (Wragg
& Johnson 2011).
187
I
L
Figura 8.1 Imagens representativas dos dois principais modos de polinizao abitica e polinizao ambfila. (A-H) Polinizao
pelo vento. (I-L) Polinizao pela gua. (M-N) Polinizao ambfila. (A) Inflorescncia de Parodiolyra micrantha na fase masculina. (B) Flores masculinas com plen sendo pilhado por Trigona sp. (C) Inflorescncia de P. micrantha na fase feminina. (D)
Detalhe das flores femininas com estigmas plumosos. (E) Inflorescncia de Olyra ciliatifolia em fase feminina. (F) Detalhe dos
longos estigmas plumosos de O. ciliatifolia. (G) Flor feminina de Pharus cf. lappulaceus. (H) Flor masculina de P. cf. lappulaceus
ao lado da flor feminina j senescente evidenciando a protoginia. (I) Inflorescncia masculina de Enhalus acoroides, uma espcie
epi-hidrfila. (J) Flores masculinas de E. acoroides livres na coluna dgua. (K) Inflorescncia feminina de E. acoroides. (L)
Flor feminina de Thalassia hemprichii, uma espcie hipo-hidrfila. (M) Inflorescncia de Piper sp., um caso de ambofilia, sendo
visitada por Syrphidae. (N) Detalhe das flores masculinas de Piper sp. Crditos das fotos: A-H Pedro Viana; I-L Ria Tan/
www.wildsingapore.com; M-N Leonardo R Jorge.
taxas de fluxo gnico j registradas para angiospermas (Hamrick et al. 1995). Entre as gimnospermas
anemfilas podem ser encontradas adaptaes que
teoricamente levam os gros de plen a atingirem
maiores distncias de voo, como os sacos areos, os
quais tambm parecem ter relao com a flutuao
dos gros na gota de polinizao existente nessas
plantas (Ackerman 2000). Obviamente muitos fatores relacionados ao meio fluido pelo qual o plen se
desloca, velocidade do vento, coliso entre gros,
acelerao da gravidade, umidade relativa do ar e
ao atrito so importantes nesse sistema, assim como
a disposio espacial dos indivduos com flores femininas e masculinas e o tempo da florao (Niklas
1985; Cruden 2000).
A razo plen:vulo em plantas anemfilas
normalmente muito alta (Cruden 2000). Inicialmente
sugeriu-se que a presso para aumento nessa quantidade de gros viria da baixa probabilidade de deposio
em um estigma coespecfico (Faegri & van der Pijl
1979), no entanto estudos manipulativos mostram
que as morfologias floral e do gro de plen, associadas arquitetura de brcteas e ramos, atuam sinergicamente no aumento da deposio intraespecfica
de plen (Linder & Midgley 1996) e, dessa forma, a
limitao de plen em plantas anemfilas seria muito
baixa (Friedman & Barrett 2009a). Experimentos
com inflorescncias reais e pedaos de gelatina usados
como controle demonstraram que pedaos de gelatina
recebem muito mais gros de plen misturados do
que os estigmas de cada espcie, os quais tendem a
receber mais plen coespecfico (Linder & Midgley
1996). Que fatores ento explicariam razes plen:vulo to altas quanto 1015:1 verificados em Ambrosia
sp. (Ackerman 2000)?
Duas teorias competem, podendo inclusive ser
complementares, na explicao do mecanismo subjacente ao padro da razo plen:vulo em plantas
189
191
Hidrofilia
A polinizao pela gua (hidrofilia) foi considerada
por Proctor et al. (1996) uma raridade, e Faegri &
van der Pijl (1979) a trataram como existente em
poucos casos especficos. No entanto, a hidrofilia j
foi reportada em duas famlias de eudicotiledneas e
em nove famlias de monocotiledneas, e a diversidade filogentica entre os taxa indica que este sistema
de polinizao evoluiu diversas vezes. Alm disso,
so to recorrentes, mesmo entre espcies no aparentadas, que indicam uma forte convergncia evolutiva
em plantas polinizadas pela gua (Cox 1988).
As caractersticas do plen e de sua disperso
na gua revelam dois mecanismos de polinizao:
espcies em que o plen transportado na superfcie da gua (epi-hidrofilia) ou, ento, transporte
submerso (hipo-hidrofilia) (Cox 1988). Cada forma
de disperso apresenta diferentes adaptaes caractersticas associadas, visto que, na primeira, o plen
transportado em duas dimenses, enquanto na
ltima em trs. Assim, trataremos separadamente
destes dois sistemas.
Epi-hidrofilia
Na epi-hidrofilia, a polinizao ocorre na superfcie da
gua. Esse o sistema mais comum entre as plantas
hidrfilas e, como o plen se move em apenas um
plano, aumenta as chances de seu encontro com o
estigma, em comparao com a hipo-hidrofilia. O
plen pode estar molhado ou seco, dependendo de
como transportado at o estigma.
Quando a disperso ocorre com os gros de plen
molhados, estes so liberados diretamente na gua.
Normalmente, o plen possui adaptaes que o fazem
flutuar, como ornamentaes ou at mesmo produo
de gros de amido (Mahabale 1968). Os gros de
plen epi-hidrfilos possuem morfologia reniforme e
podem formar agregados devido a protenas de adeso
na parede do gro ou a partir de mucilagem produzida
na prpria antera (Pettitt 1981), o que aumenta a deposio de gros ao contatarem o estigma. A liberao
dos gros de plen pode ocorrer diretamente pelas
anteras, quando as flores se encontram na superfcie
da gua, porm para a grama marinha Amphibolis
antarctica (Labill.) Asch. as flores masculinas so
Hipo-hidrofilia
Para as espcies hipo-hidrfilas, o plen carregado
pela gua est submerso. Este sistema mais comum
entre as monocotiledneas, representadas pelas gramas marinhas. A diferena crucial para as gramas
marinhas epi-hidrfilas que estas possuem as estruturas reprodutivas acima da lmina de gua, enquanto as estruturas das hipo-hidrfilas so submersas.
Para as eudicotiledneas existem apenas dois casos
193
Como vimos, a polinizao pela gua evoluiu posteriormente polinizao por insetos, tornando
equivocada a viso de que as espcies hidrfilas so
primitivas. Vemos isso em Alismatales, ordem de
monocotiledneas que rene a maior parte das famlias marinhas das angiospermas, em que a polinizao
pela gua evoluiu em grupos mais recentes (Tanaka
et al. 2004). A transio de sistemas biticos para
hidrfilos pode ser mais frequente do que se pensava
os gneros Vallisneria e Enhalus (Hydrocharitaceae),
por exemplo, conservaram as ptalas e estas possuem
funo no transporte do plen. As flores do gnero
Halophila (Hydrocharitaceae) tambm possuem ptalas vistosas, porm no foi identificada uma funo
aparente para elas (Cox 1991). A polinizao pela gua
tambm evoluiu a partir de ancestrais polinizados
pelo vento, como observado em Plantaginaceae.
A importncia da reproduo assexuada para
a maioria das plantas hidrfilas levou Les (1988)
a sugerir que estas possuiriam baixa variabilidade
gentica e que a reproduo sexuada teria pouca
195
os ambientes aquticos podem ser muito heterogneos basta para isso imaginarmos reas costeiras
ou rios com fortes correntes. Assim, a reproduo
sexuada seria favorecida neste contexto por aumentar
a variabilidade gentica e, por consequncia, a sobrevivncia e permanncia nestes ambientes (Philbrick
& Les 1996). Por fim, no podemos esquecer que,
ao longo da evoluo dos organismos, um ambiente
pode mudar de estvel para dinmico diversas vezes.
Talvez o primeiro paradigma a respeito da hidrofilia, tangente ao desperdcio de plen, seja o mais
atacado atualmente. Como a hidrofilia altamente
associada dioicia (morfolgica ou funcional), tanto
o transporte como a captura do plen devem ser eficientes. No gnero Phyllospadix foi observado insucesso
da reproduo sexuada devido ao nmero reduzido de
indivduos masculinos (Shelton 2008), entretanto, ao
longo do texto, descrevemos diversos mecanismos que
aumentam a eficincia da captura dos gros de plen.
Estudos de fenologia mostram tambm que espcies
marinhas (tanto epi-hidrfilas como hipo-hidrfilas)
possuem florao sincronizada com as correntes de
gua, o que sugere uma presso seletiva exercida por
tais movimentos dgua (Cox 1988).
Em uma escala mais fina, a prpria liberao
do plen precisa ocorrer em condies favorveis
de movimentao da gua. Na epi-hidrofilia, o fluxo de gua precisa ser moderado, caso contrrio a
polinizao reduzida (Sullivan & Titus 1996); e
na hipo-hidrofilia a presena de correntes determina a liberao do plen pelas anteras (Ackerman
1997). Assim, possvel perceber, nas espcies hidrfilas, mecanismos de reconhecimento e resposta
aos movimentos da gua, aumentando a eficincia
do transporte do plen. Portanto h a necessidade
de se avaliar com cautela a reproduo das espcies
hidrfilas antes de tirar concluses sobre o sucesso
ou insucesso da polinizao.
Ambofilia
Ambofilia a condio de polinizao na qual
ocorre transporte de plen mediado por vetores
biticos e abiticos concomitantemente. Friedman
& Barrett (2011) apresentam os cenrios ecolgicos
197
poderiam atrair a maioria dos potenciais polinizadores, de forma que as espcies de menor atratividade
seriam beneficiadas ao se valerem de vetores abiticos.
Embora muito plausvel, esse terceiro cenrio ainda carece ser testado empiricamente. Segundo Cox
(1991), espcies que utilizam tanto insetos como o
vento na disperso do plen tm ampla distribuio,
grande habilidade de colonizao, sobrevivncia em
locais com baixa diversidade de insetos e flexibilidade
fenolgica.
A ambofilia rara em sistemas polinizados tambm pela gua. Os estudos que descrevem polinizao
pela gua e por animais so aqueles que abordam a
polinizao pela chuva (ver item Hidrofilia). Nas
espcies epi-hidrfilas, em que as flores inteiras esto
emersas e poderiam ser visitadas por animais, no
se conhecem casos de ambofilia. No caso de flores
submersas, porm, foi descrito forrageamento de
invertebrados marinhos (crustceos e poliquetas)
em flores de Thalassia testudinum Banks & Sol. ex
K.D.Koenig, nas quais a mucilagem produzida pelas
anteras utilizada como alimento (van Tussenbroek
et al. 2012). No foi testado o papel destes visitantes
florais como polinizadores, porm fica em aberto
uma nova possibilidade de sistema de polinizao.
A descoberta de que muitos sistemas de polinizao anteriormente considerados abiticos na verdade
constituem sistema mistos (ambfilos) (Cresswell et
al. 2004), como ocorre com vrias espcies utilizadas
na agricultura, refora a necessidade da reduo no
uso de agrotxicos, os quais agem tanto sobre insetos
considerados pragas quanto sobre os polinizadores.
Alm disso, a disperso do agrotxico no se atm
rea de lavoura onde aplicado. Entre 30% e
70% da quantidade de agroqumicos aplicada atingem reas fora da lavoura, mesmo quando todas as
normas tcnicas para sua aplicao so seguidas,
atravs de seu transporte pelo vento e pela gua
Importncia socioambiental
O plen disperso pelo vento pode ser alrgico, ou seja,
em pessoas geneticamente predispostas pode gerar
uma resposta imunitria exacerbada ou diferente da
esperada (Brasileiro Filho 2000). No Brasil, a doena
polnica (polinose) foi registrada apenas recentemente,
surgindo na regio Sul do pas a partir do incio da
dcada de 1970, sendo at ento rara ou inexistente
(Rosrio Filho 1997). A doena polnica caracterizada por inflamao nas vias respiratrias devido ao
contato do alrgeno com a mucosa nasal, sendo que
espcies de Poaceae esto entre as principais fontes
de alrgenos (DAmato et al. 2007).
Um dos mais importantes eventos evolutivos,
que posteriormente teve profundas implicaes para
a histria da humanidade, foi o surgimento das gramneas (Poaceae), porque as mesmas so facilmente
cultivadas e constituem uma das principais fontes
de carboidratos na alimentao humana (Pedraza
2004). Atualmente, cerca de metade dos carboidratos consumidos pelos seres humanos tem origem
nas gramneas. Rodrguez et al. (2005) mostram
que a grande produo de gros das principais gramneas cultivadas, ou seja, arroz (Oryza sativa L.),
aveia (Avena sp.), cevada (Hordeum vulgare L.), milho
(Zea mays L.) e trigo (Triticum sp.), pode ser explicada pelas baixas demandas de polinizao. Alm
disso, as culturas de arroz, trigo, milho e, no Brasil,
tambm de cana-de-acar ocupam milhes de hectares plantados custa de forte mecanizao e uso
199
Referncias bibliogrficas
Ackerman, J.D. 1997. Submarine pollination in the marine
angiosperm Zostera marina (Zosteraceae). II. Pollen
transport in flow fields and capture by stigmas. American
Journal of Botany, 84, 1110-1119.
Ackerman, J.D. 2000. Abiotic pollen and pollination:
ecological, functional, and evolutionary perspectives.
Plant Systematics and Evolution, 222, 167-185.
Aguiar, J.M.R.B.V.; Pansarin, L.M.; Ackerman, J.D. &
Pansarin, E.R. 2012. Biotic versus abiotic pollination
in Oeceoclades maculata (Lindl.) Lindl. (Orchidaceae).
Plant Species Biology, 27, 86-95.
Anderson A.B., Overal W.L. & Henderson A. 1988. Pollination
ecology of a forest-dominant palm (Orbignya phalerata
Mart.) in Northern Brazil. Biotropica, 20, 192-205.
Anderson, G.J. 1976. The pollination biology of Tilia.
American Journal of Botany, 63, 1203-1212.
Arruda, V.L.V. & Sazima, M. 1988. Polinizao e reproduo
de Celtis iguanaea (Jacq.) Sarg. (Ulmaceae), uma espcie
anemfila. Revista Brasileira de Botnica, 11, 113-122.
Bai, W.N.; Zeng, Y.F.; Liau, W.J. & Zhang, D.Y. 2006.
Flowering phenology and wind-pollination efficacy of
heterodichogamous Juglans mandshurica (Juglandaceae).
Annals of Botany, 98, 397-402.
Baker, H.G.; Bawa, K.S.; Frankie, G.W. & Opler, P.A. 1983.
Reproductive biology of plants in tropical forests. Pp.
183-215. In: Golley, F.B. (ed.). Tropical rain forest
ecosystems: structure and function. Amsterdam,
Elsevier Scientific Publishing Company, 381pp.
Bankowska, R. 1989. Hover flies (Diptera, Syrphidae) of
moist meadows on the Mazovian lowland. Memorabilia
Zoologica, 43, 329-347.
Barfod A.S.; Hagen, M. & Borchsenius, F. 2011. Twenty
five years of progress in understanding pollination
mechanisms in palms (Arecaceae). Annals of Botany,
108, 1503-1516.
Bashkuev, A.S. 2011. Nedubroviidae, a new family of Mecoptera:
the first Paleozoic long-proboscid scorpionflies. Zootaxa,
2895, 47-57.
Basinger, J.F & Dilcher, D.L. 1984. Ancient Bisexual Flowers.
Science, 224, 511-513.
Bawa, K.S. & Crisp, J.E. 1980. Wind-pollination in the
under-storey of a rain forest in Costa Rica. Ecology,
68, 871-876.
Bawa, K.S.; Bullock, S.H.; Perry, D.R.; Coville, D.R. &
Grayum, M.H. 1985. Reproductive biology of tropical
lowland rain forest trees. II. Pollination systems. American
Journal of Botany, 72, 346-356.
Bertin, R.I. & Newman, C.M. 1993. Dichogamy in
angiosperms. Botanical Review, 59, 112-152.
201
Hu, S.; Dilcher, D.L. & Taylor, D.W. 2012. Pollen evidence for
the pollination biology of early flowering plants. Pp 165236. In: Patiny, S. (ed.). Evolution of plant-pollinator
relationships. Cambridge, Cambridge University Press,
477pp.
203
van der Valk, H.; Koomen, I.; Nocelli, R.C.F.; Ribeiro, M.F.;
Freitas, B.M.; Carvalho, S.M.; Kasina, J.M.; Martins, D.J.;
Maina, G.; Ngaruiya, P.; Gikungu, M.; Mutiso, M.N.;
Odhiambo, C.; Kinuthia, W.; Kipyab, P.; Blacquire,
T.; van der Steen, J.; Roessink, I.; Wassenberg, J. &
Gemmill-Herren, B. 2013. Aspects determining the
risk of pesticides to wild bees: risk profiles for focal
crops on three continents. Italy, FAO, 68pp.
van Tussenbroek, B.I.; Monroy-Velazquez, L.V. & Solis-Weiss,
V. 2012. Mesofauna foraging on seagrass pollen may
serve in marine zoophilous pollination. Marine Ecology
Progress Series, 469, 1-6.
Whitehead, D.R. 1969. Wind-pollination in the angiosperms:
evolutionary and environmental considerations.
Evolution, 23, 28-35.
Williams, C.G. 2013. Forest tree pollen dispersal via the water
cycle. American Journal of Botany, 100, 1184-1190.
Willis, K.J. & McElwain, J.C. 2002. The evolution of plants.
Oxford, Oxford University Press, 378pp.
Wragg, P.D. & Johnson, S.D. 2011. Transition from wind
pollination to insect pollination in sedges: experimental
evidence and functional traits. New Phytologist, 191(4),
1128-1140.
Yamasaki, E. & Sakai, S. 2013. Wind and insect pollination
(ambophily) of Mallotus spp. (Euphorbiaceae) in tropical
and temperate forests. Australian Journal of Botany,
61, 60-66.
Zandonella, P. 1984. Transport du pollen par les agents
physiques: anmogamie et hydrogamie. Pp. 91-96. In: P.
Pesson & J. Louveaux (eds.) Pollinisation et productions
vgtales. Paris, Institut National de la Recherche
Agronomique, 663pp.
Captulo 9
Universidade Federal da Fronteira Sul Rua Major Antonio Cardoso, 590 CEP: 97900-00 Cerro Largo-RS Brasil. e-mail:
mardiore.pinheiro@gmail.com
Laboratrio de Cincias Ambientais, Centro de Biocincias e Biotecnologia, Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy
Ribeiro Av. Alberto Lamego, 2.000 Campos dos Goytacazes-RJ Brasil.
Programa de Ps-Graduao em Biologia Vegetal, Departamento de Biologia Vegetal, Instituto de Biologia, Universidade
Estadual de Campinas Campinas-SP Brasil Caixa postal 6109.
Laboratrio de Botnica, Centro de Cincias Biolgicas e da Sade, Universidade Federal do Mato Grosso do Sul Campo
Grande MS Brasil Caixa postal 549.
Departamento de Ecologia, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo CEP: 05508-900 So Paulo-SP Brasil.
s abelhas formam um grupo diverso e numeroso, com mais de 16 mil espcies e modo de vida variando
de solitrio a social. A grande maioria alimenta-se exclusivamente de recursos florais, estabelecendo
relaes estreitas com as angiospermas ao longo da evoluo de ambos os grupos. Assim, flores e abelhas
polinizadoras apresentam inmeros casos de adaptao recproca. Alm de servirem como fonte de alimento
(plen, nctar e leo), recursos florais so fundamentais para as abelhas por serem utilizados como componentes das clulas de cria (leo, resina), na construo dos ninhos (resina) e no comportamento reprodutivo
(perfumes). Neste captulo so abordados aspectos da biologia e do comportamento de abelhas, apresentados
exemplos de interaes com flores de angiospermas e discutido o papel destes insetos na polinizao da flora
em formaes vegetais brasileiras.
Introduo
A diversidade morfolgica e comportamental dos
diferentes grupos de abelhas torna possvel a estes
insetos explorar grande variedade de tipos florais,
ao passo que a maioria das espcies de angiospermas
possui flores visitadas e polinizadas, principalmente
ou exclusivamente, por abelhas.
As interaes deste grupo de polinizadores com
variados tipos de flores desafiam a abordagem clssica
de sndrome de polinizao (Faegri & van der Pijl
1979). Flores melitfilas (i.e., antese diurna, presena
de odor, de plataforma de pouso, predomnio de
cor azul, amarela ou prpura e presena de guias de
recursos florais) podem tambm ser visitadas e polinizadas por outros grupos de polinizadores, enquanto
flores ditas como no melitfilas podem tambm ser
visitadas e polinizadas por abelhas.
Por outro lado, muitas vezes a coleta de recursos
florais requer caracteres ajustados com a morfologia
da flor, resultando em interaes estreitas entre certos
tipos de flores e grupos de abelhas com adaptaes
morfolgicas e/ou comportamentais especficas para a
coleta dos recursos. Por exemplo, o plen pode estar
escondido em partes florais para evitar o desperdcio com visitantes no polinizadores. Neste caso, as
abelhas polinizadoras legtimas possuem caracteres
especiais para alcanar e retirar este plen. Da mesma maneira, flores com corola longa apresentam o
nctar na base do tubo, exigindo uma lngua longa
para atingir o fundo (Alves dos Santos 2001), bem
como comportamento adequado do polinizador para
manipular a flor.
Outros recursos florais, como leos, resinas e
perfumes, so explorados exclusivamente por certos
grupos de abelhas, com comportamentos especficos
e estruturas morfolgicas adequadas para coleta,
Biologia e comportamento de
abelhas
Entre os agentes polinizadores biticos, as abelhas
merecem papel de destaque, pois dependem das flores
(ou dos recursos florais) para sua sobrevivncia, tendo
dessa forma estabelecido relaes estreitas com as
angiospermas ao longo de sua evoluo. Alm disso,
estes insetos formam um grupo numeroso e diverso,
com mais de 16 mil espcies descritas no mundo
(Michener 2007). No Brasil estima-se que a apifauna rene 1.678 espcies descritas em cinco famlias:
Colletidae, Andrenidae, Halictidae, Megachilidae e
Apidae (Silveira et al. 2002; Moure et al. 2007). As
Figs. 9.1 e 9.2 ilustram alguns exemplos da diversidade
da fauna de abelhas no Brasil.
As espcies de abelhas variam em tamanho (2-50
mm), forma, colorao (Figs. 9.1 A,C,E,K), hbitos
de nidificao e modo de vida. Existem desde abelhas
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
207
Figura 9.1 Aspectos da biologia e morfologia de abelhas. (A) Fmea de Halictidae, com tegumento de colorao tipicamente metlica. (B) Indivduos da espcie eusocial Tetragonisca angustula pousados em estrutura que forma a entrada do ninho (seta). (C) Fmea
de Epicharis dejeanii iniciando escavao de ninho em solo arenoso. (D) Ninhos de Megachile construdos com folhas e petlas. (E)
Fmea de Ancyloscelis gigas com a longa probscide estendida, estrutura adaptada para coleta de recurso em flores de nctar com
tubo floral comprido. (F) Ponta da glossa (flabelum) de Florilegus fulvipes com papilas sensitivas. Nas abelhas com lngua longa, o
nctar sugado e sobe por capilaridade entre as estruturas que compem a probscide. (G) Pelos plumosos (seta) caractersticos dos
Apiformes, estruturas que favorecem a aderncia dos gros de plen (asterisco) escopa. (H) Gros de plen (setas) presos entre os
pelos da escopa de Lanthanomelissa completa. (I) Fmea de Hexantheda missionica, com carga monofloral de gros de plen de Petunia
integrifolia na escopa. (J) Basitarso anterior de Centris bicolor, com cerdas modificadas (seta), formando um pente para raspar os
elaiforos e coletar leo floral. (K) Fenda tibial (seta) na perna posterior do macho de Euglossa. Autores das imagens: Isabel Alves
dos Santos (A, C, D, E, F, H e I), Clemens Schlindwein (G), Paulo C. Fernandes (B), Antonio Aguiar (J), Carlos E. P. Nunes (K).
Figura 9.2 Abelhas visitando flores. (A) Augochloropsis sp. vibrando antera poricida (seta) de Senna macranthera. O tamanho
do estilete afasta o estigma (asterisco) e o tamanho da abelha impede que ela polinize a flor. (B) Bombus morio vibrando anteras
de S. multijuga. Durante a visita, o estigma (seta) toca o dorso do trax da abelha, mesmo local onde o plen para reproduo
depositado. (C) Bombus pauloensis vibrando anteras de Tibouchina langsdorffiana. O plen para reproduo geralmente depositado na regio dorsolateral (seta) do corpo da abelha, mesmo local que contata o estigma da flor. (D) Megachile sp. tomando
nctar em flor com cmara nectarfera de Sophora tomentosa. (E) Arhysoceble picta tomando nctar em flor de Utricularia. Note
que, para acessar o nctar, alm de abrir passagem entre os lbios da corola, a abelha necessita de uma lngua de comprimento
compatvel com o comprimento do esporo (asterisco). Durante a visita a abelha toca as estruturas reprodutivas da flor (seta) e
realiza a polinizao. (F) Xylocopa frontalis tomando nctar em flor com capuz de Bertholletia excelsa. Note a presena de plen
(seta) no trax da abelha, local que tambm toca o estigma da flor. (G) X. frontalis tomando nctar em Passiflora alata. O contato
do dorso do trax (seta) com as estruturas reprodutivas (neste caso, antera asterisco) deve-se ao grande tamanho da abelha. (H)
Centris caxiensis coletando leo em flor de Byrsonima gardneriana. A abelha prende-se ungrcula da flor com a mandbula (seta),
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
209
enquanto as pernas anteriores raspam elaiforos epiteliais (asterisco). (I) Lanthanomelissa betinae coletando leo floral em flor de
Sisyrinchium luzula. Note que a abelha est raspando, com o basitarso anterior (seta), os elaiforos tricomticos concentrados na
base dos filetes. (J) L. clementis coletando leo floral em flor de S. micranthum. Note a escopa (seta) repleta de plen e leo. (K)
Abelhas Meliponini coletando resina em flor masculina de Clusia. (L) Macho de Eufriesea violascens coletando perfume em flor
masculina de Catasetum fimbriatum. Note as estruturas em forma de antena (setas) responsveis por projetar os polinrios (asteriscos) no trax da abelha. Autores das imagens: Vincius L. G. de Brito (C), Marcelo C. Cavalcante (F), Clemens Schlindwein
(H), Carlos E. P. Nunes (L), Mardiore Pinheiro (A, B, C, D, E, G, I, J e K).
do ninho, desde a sua fundao, defesa e aprovisionamento, alm da oviposio (Batra 1984; Alves
dos Santos 2002). A fundao inclui a localizao
de um stio adequado para construo do ninho,
podendo ser no solo, em barrancos, em troncos de
rvores, cupinzeiros, cavidades preexistentes, entre
outros (Stephen et al. 1969). Ao encontrar o local,
a fmea inicia a escavao de um tnel (Fig. 9.1 C),
que pode ser linear ou ramificado, ou, ento, no caso
de alguns grupos, utiliza uma cavidade j feita por
outro organismo. Em seguida, a abelha constri as
clulas de cria, reforando a parede do tnel com
areia, resina, leo, pedaos de folhas ou ptalas (Fig.
9.1 D) (Laroca et al. 1987; Camillo et al. 1995). A
fmea faz vrias viagens para coletar alimento nas
flores e aprovisionar as clulas de cria. Em cada clula coloca um ovo sobre ou em meio ao alimento e
fecha-a, deixando o imaturo protegido durante o seu
desenvolvimento. Isso se repete vrias vezes durante
todo o perodo reprodutivo da fmea. Geralmente,
depois de um a dois meses, ela morre e no tem
contato com sua prole. O ovo deixado na clula de
cria eclode em uma larva, que se alimenta do plen
depositado dentro da clula, geralmente misturado
com nctar ou leos (no caso de abelhas especializadas), e sofre quatro a cinco mudas enquanto cresce.
A larva madura passa pela metamorfose at a fase
final, quando emerge na forma de adulto pronto
para a reproduo. Uma vez inseminada, a fmea
recomea o ciclo (McGinley 1989).
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Abelhas e polinizao
A dependncia das abelhas por recursos florais e
das plantas pelo servio de polinizao propiciou
o surgimento de adaptaes recprocas, observadas
na morfologia e comportamento das abelhas e nos
diferentes tipos de flores. A seguir sero descritos
alguns exemplos.
Maria R. Sigrist
211
polinizadas por abelhas grandes, como Bombus morio (Swederus) e B. pauloensis Friese (Figs. 9.2 B,C).
Espcies com anteras poricidas ocorrem principalmente nas famlias Fabaceae (Caesalpinioideae, Figs.
9.2 A,B), Melastomataceae (Fig. 9.2 C) e Solanaceae.
Descries detalhadas do mecanismo de polinizao
em flores com anteras poricidas podem ser consultadas
em Buchmann (1983), Gottsberger & SilberbauerGottsberger (1988), Bezerra & Machado (2003),
Fracasso & Sazima (2004), Wolowski & Freitas
(2010).
A coleta de plen e a polinizao por vibrao no
est restrita a flores com anteras poricidas, podendo
ocorrer tambm em flores com anteras rimosas, como,
por exemplo, espcies de Myrtaceae (Proena & Gibbs
1994), do gnero Swartzia (Faboideae, Fabaceae)
(Lopes & Machado 1996) e de Begoniaceae (Wyatt
& Sazima 2011). Flores com anteras rimosas polinizadas por vibrao compartilham caractersticas como
androceu polistmone, plen seco e pequeno. Para
coletar plen nestas flores as abelhas agarram um
grupo de estames com as pernas e vibram. Segundo
Buchmann (1985), a habilidade de coletar mais plen
por unidade de tempo, aplicando a vibrao nas anteras, pode ter conduzido as abelhas a utilizar a vibrao
em flores com anteras de deiscncia longitudinal.
Mecanismos de polinizao mais complexos,
envolvendo flores de plen, esto associados presena
de estames de diferentes tipos na mesma flor (heteranteria). Este dimorfismo do androceu ocorre em
algumas espcies com anteras rimosas (p. ex., espcies
de Swartzia) ou poricidas (p. ex., Senna macranthera
[DC. ex Collad.] H.S. Irwin & Barneby, S. multijuga
[Rich.] H.S. Irwin & Barneby e Tibouchina langsdorffiana [Bonpl.] Baill.) (Figs. 9.2 A-C) de famlias
filogeneticamente no relacionadas, e muitas vezes
as abelhas vibradoras realizam a polinizao destas
flores (Vogel 1974; Buchmann 1983).
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
213
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
escassez do recurso efetuando visitas mais rpidas em cada flor e, consequentemente, aumentando
a frequncia de flores visitadas e polinizadas, bem
como o fluxo de plen na populao (Gentry 1978;
Maloof & Inouye 2000). Esta mediao positiva
dos visitantes ilegtimos foi discutida por autores
como Camargo et al. (1984), que descreveram o
comportamento e a morfologia do aparelho bucal
de Oxaea flavescens Klug, que, com maxilas muito
desenvolvidas, perfura a parte externa da flor para
retirar o nctar, sem polinizar as flores. Entretanto,
o comportamento legtimo desta mesma espcie em
outros tipos florais, onde atua como polinizador,
indica a sua plasticidade comportamental relativa
coleta do nctar.
Maria R. Sigrist
215
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
217
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
219
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
221
Tabela 9.1 Percentual de espcies polinizadas por abelhas (grande-mdio, pequeno porte), diversos pequenos
insetos (d.p.i.) e demais categorias de polinizadores e nmero de espcies vegetais amostradas em diferentes
formaes vegetais em sete Estados da Federao brasileira e Distrito Federal (DF): 1. duna costeira, Maranho
(MA) (Gottsberger et al. 1988), 2. cerrado sentido amplo, principalmente em So Paulo (SP) (SilberbauerGottsberger & Gottsberger 1988), 3. cerrado sentido restrito, Distrito Federal (DF) (Oliveira & Gibbs 2000;
2002), 4. cerrado sentido restrito, Mato Grosso (MT) (Borges 2000 apud Barbosa & Sazima 2008), 5. cerrado
sentido restrito, Minas Gerais (MG) (Silva et al. 2012), 6. mata de galeria (MG) (Oliveira & Gibbs 2002),
7. campo sujo de cerrado, MG (modificado de Barbosa & Sazima 2008), 8. campo sujo de cerrado, Mato
Grosso do Sul (MS), Gois (GO), (MT) (Aoki 2011), 9. campo de altitude, Rio de Janeiro (RJ) (Freitas &
Sazima 2006), 10. campo sulino, Rio Grande do Sul (RS) (Pinheiro 2005), 11. Caatinga, Pernambuco (PE)
(Machado & Lopes 2004), 12. vegetao secundria (capoeira) em rea de Mata Atlntica (PE) (Kimmel
et al. 2010), 13. vegetao de Chaco mido (Savana Estpica Arbrea) (MS) (Souza 2011), 14. Restinga (RJ)
(Ormond et al. 1991 apud Barbosa & Sazima 2008). Porte da abelha: mdio-grande ( 12 mm), pequeno (<
12 mm). Informao no apresentada: ?.
Grupo de polinizador
Tempo
N de
Tipo de vegetao
de
Mtodo de
Abelhas (%)
Demais espcies
(sigla unidade
d.p.i.
estudo amostragem mdiode
Grupos
Federao do Brasil)
(%)
pequeno total
(meses)
plantas
(%)
grande
1. duna costeira (MA)
2. cerrado sentido
amplo (SP)
3. cerrado sentido
restrito (DF)
4. cerrado sentido
restrito (MT)
5. cerrado sentido
restrito (MG)
6. mata de galeria
(MG)
7. campo sujo de
cerrado (MG)
1
156
15
24
transecto
caminhada
aleatria
quadrante
centrado
caminhada
aleatria
78
11
89
11
69
31
279
32
49
19
59
40
20
32
109
89
11
178
52
25
102
42
51
133
24
transecto
23
21
21
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
223
12
parcela
62
22
16
170
27
transecto
25
31
56
44
106
12
parcela
41
52
128
?
24
?
parcela
31
15
13
7
44
22
12
56
44
22
147
61
12
transecto
19
40
59
38
77
60
38
151
nos estudos que trazem somente a categoria abelhas mdio-grandes e que incluem as abelhas pequenas no grupo d.p.i. (Oliveira & Gibbs 2000;
2002; Kimmel et al. 2010). Entretanto Bawa et al.
(1985) sugerem que as espcies vegetais includas
na categoria d.p.i. provavelmente so efetivamente
polinizadas por pequenas abelhas. Assim, se juntarmos a categoria d.p.i. e as abelhas, o percentual
de espcies potencialmente polinizadas por estes
himenpteros nas formaes vegetais apresentadas
pode variar de 49% a 89%.
Na maioria das formaes vegetais estudadas, exceto em mata de galeria (Oliveira & Gibbs
2002) e campo sujo (Barbosa & Sazima 2008),
o percentual de espcies polinizadas por abelhas
foi maior que a somatria das categorias de polinizadores, excluindo a categoria d.p.i. (Tab. 9.1).
Os dados reforam a afirmativa de vrios autores
de que as abelhas constituem o mais importante e
predominante grupo de polinizadores na maioria
das comunidades vegetais (Kremen et al. 2007;
Imperatriz-Fonseca et al. 2011).
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
225
Tabela 9.2 Percentual de espcies polinizadas por abelhas e/ou diversos pequenos insetos que oferecem como
principal recurso floral nctar, plen, leo e resina em espcies vegetais amostradas em diferentes formaes
vegetais em sete Estados da Federao brasileira e Distrito Federal (DF): 1. duna costeira, Maranho (MA)
(Gottsberger et al. 1988), 2. cerrado sentido amplo, principalmente em So Paulo (SP) (Silberbauer-Gottsberger
& Gottsberger 1988), 3. cerrado sentido restrito, Distrito Federal (DF) (Oliveira & Gibbs 2000; 2002), 4.
cerrado sentido restrito, Mato Grosso (MT) (Borges 2000 apud Barbosa & Sazima 2008), 5. cerrado sentido
restrito, Minas Gerais (MG) (Silva et al. 2012), 6. mata de galeria (MG) (Oliveira & Gibbs 2002), 7. campo
sujo de cerrado, MG (modificado de Barbosa & Sazima 2008), 8. campo sujo de cerrado, Mato Grosso do
Sul (MS), Gois (GO), (MT) (Aoki 2011), 9. campo de altitude, Rio de Janeiro (RJ) (Freitas & Sazima 2006),
10. campo sulino, Rio Grande do Sul (RS) (Pinheiro 2005), 11. Caatinga, Pernambuco (PE) (Machado &
Lopes 2004), 12. vegetao secundria (capoeira) em rea de Mata Atlntica (PE) (Kimmel et al. 2010),
13. vegetao de Chaco mido (Savana Estpica Arbrea) (MS) (Souza 2011), 14. Restinga (RJ) (Ormond et
al. 1991 apud Barbosa & Sazima 2008).
Tipo de vegetao
(sigla unidade Federao do Brasil)
Plen
leo
Resina
87.5
12.5
69.2
25.3
5.5
73.3
22.2
4.5
70.6
22
7.4
59.5
30.4
10.1
78.4
15.7
5.9
43.7
45.4
10.9
71.1
25
3.9
57.9
38.2
3.9
74.3
15.3
1.4
76.6
23.4
86.4
9.1
4.5
74.5
16
2.5
no possuem publicaes.
Agradecimentos
Agradecemos a Marlies Sazima por ter iniciado os
estudos de polinizao no Brasil e pelos permanentes
exemplo, ensino e incentivo; ao Conselho Nacional de
Pesquisa (CNPq), Fundao de Amparo Pesquisa
do Estado de So Paulo (Fapesp), Fundao de
Amparo Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro
(Faperj) e Coordenao de Aperfeioamento de
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
227
Pessoal de Ensino Superior (Capes) pelo apoio financeiro; aos editores, pela oportunidade de redigir
este captulo; aos revisores, pelos preciosos comentrios e sugestes; a Vincius Loureno Garcia de
Brito, Clemens Schlindwein, Marcelo Cassimiro
Cavalcante, Paulo Csar Fernandes, Antonio Aguiar
pela gentileza de disponibilizarem imagens para as
figuras; e tambm ao A. Aguiar, pela identificao
das espcies de Tapinotaspidini.
Referncias bibliogrficas
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
229
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
231
Van der Pijl, L. & Dodson, C.H. 1969. Orchid flowers: their
pollination and evolution. Coral Gables, University of
Miami Press, 214 pp.
Varassin, I.G. & Silva, A.G. 1999. A melitofilia em Passiflora
alata Dryander (Passifloraceae), em vegetao de restinga.
Rodrigusia, 50, 5-17.
Vinson, S.B.; Frankie, G.W. & Willians, H.J. 1996. Chemical
ecology of the genus Centris (Hymenoptera:Apidae).
Florida Entomologist, 79, 109-129.
Vogel, S. 1966. Scent organs of orchid flowers and their relation
to insect pollination. Pp. 253-259. In: Garmo, L.R. (ed.).
Proceedings of the 5th World Orchid Conference.
Long Beach.
Mardiore Pinheiro
Maria C. Gaglianone
Carlos E. P. Nunes
Maria R. Sigrist
233
Captulo 10
Departamento de Biodiversidade, Evoluo e Meio Ambiente, Universidade Federal de Ouro Preto, campus Morro do Cruzeiro
CEP: 35400-000 Ouro Preto-MG Brasil. e-mail: reislaxoliveira@gmail.com
Secretaria de Educao e Cultura do Rio Grande do Norte Rua Portugal, casa 26 Nova Parnamirim CEP: 59158-222
Parnamirim-RN Brasil.
Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas Rua Monteiro Lobato, 255 CEP: 13083-970 Campinas-SP Brasil.
Universidade Federal do Pampa, campus So Gabriel Av. Antnio Trilha, 1.847 CEP: 97300-000 So Gabriel-RS Brasil.
ariposas e borboletas interagem de forma complexa com plantas de todos os ecossistemas brasileiros.
Enquanto larvas podem causar danos substanciais s plantas hospedeiras, na busca por nctar, os adultos
polinizam flores de centenas de espcies vegetais no pas. Nesse captulo fazemos uma introduo geral aos
lepidpteros polinizadores e, em seguida, abordamos cada um dos grupos separadamente. Ao apresentarmos
borboletas, mariposas em geral e esfingdeos discutimos suas particularidades ecolgicas e as caractersticas
principais das plantas com as quais interagem e potencialmente polinizam. Os esfingdeos (Lepidoptera,
Sphingidae) representam o grupo mais estudado dentre esses insetos e portanto recebem maior ateno ao
longo do texto. Caractersticas florais de plantas polinizadas por mariposas ultrapassam as definidas tradicionalmente pela sndrome de esfingofilia e so debatidas em detalhe. Buscamos ainda traar um panorama
do conhecimento atual sobre esse sistema de polinizao no Brasil. Esperamos com esse captulo evidenciar
lacunas de conhecimento e motivar novos estudos com esse grupo que j serviu de modelo para discusso de
importantes teorias evolutivas e ecolgicas.
Introduo
Compreendendo as borboletas e mariposas, a ordem
Lepidoptera a segunda maior da classe Insecta, atrs
apenas de Coleptera em nmero de espcies. Entre os
Lepidoptera, os visitantes florais pertencem diviso
Ditrysia, a qual concentra mais de 90% das espcies
da ordem (Willmer 2011). Os lepidpteros caracterizam-se pelos estdios larvais de hbito herbvoro,
enquanto os adultos das espcies antfilas alimentam-se de nctar e, mais raramente, de plen (Gilbert
1972). De maneira geral, as borboletas so organismos diurnos, enquanto as mariposas so majoritariamente noturnas ou crepusculares. Funcionalmente,
mariposas podem ser separadas em dois grupos: o
primeiro inclui mariposas da famlia Sphingidae
(hawkmoths), que esto relacionadas esfingofilia e
normalmente adejam em frente s flores para acessar
o nctar; o segundo grupo engloba as outras famlias
de mariposas que esto relacionadas falenofilia e
visitam flores sem adejar, pousando sobre elas. Ambos
os grupos diferem sensivelmente entre si devido ao
modo de visitao s flores, capacidade de voo e ao
deslocamento, assim como quanto s caractersticas
das flores que visitam (Oliveira et al. 2004).
Os lepidpteros so insetos holometablicos
(endopterygota) com quatro fases de vida: ovo, larva, pupa e adulto (Fig. 10.1). As fmeas depositam
os ovos na vizinhana ou diretamente sob folhas
de plantas hospedeiras (Pittaway 1993, Kitching &
Cadiou 2000). As larvas alimentam-se intensamente
e depois de passarem por mudas sucessivas, as quais
lhes possibilitam crescer, elas buscam um local para
o novo estgio de vida, o de pupa. A fase pupal, na
qual o animal no se alimenta, pode ser curta, de
menos de duas semanas, em condies favorveis,
ou levar meses, quando as condies so adversas
(Kitching & Cadiou 2000).
Reisla Oliveira
237
larva
20 30 dias
pupa
Vrio meses
adulto
Figura 10.1 Fases de vida de indivduos de Pseudosphinx tetrio (Linnaeus, 1771). Fmeas depositam de 30 a 100 ovos em folhas
da planta hospedeira. Adultos emergiro em vrios meses, de casulos construdos sobre o solo.
Figura 10.2 Sees da espirotromba de Isognathus menechus (Sphingidae) em microscopia eletrnica de varredura. Gros de plen de Hancornia speciosa (Apocynaceae) esto aderidos poro ventral da pea bucal (Escala em (A) = 200m; em (B) = 20).
Fonte: Darrault & Schlindwein 2002.
Reisla Oliveira
239
Mariposas no-esfingdeos
No grupo das mariposas no-esfingdeos, esto
includas todas aquelas que, embora sejam boas
Reisla Oliveira
vegetais, machos so visitantes florais mais frequentes, chegando a ser at vinte vezes mais amostrados em flores do que fmeas (Goss & Adams
1976; Nilsson 1978; Nilsson et al. 1990). Embora
com padres contrastantes de visitao, no foram
encontradas evidncias de que exista atrao por
engodo sexual e pseudocpula, uma vez que os
odores florais no tm similaridade com feromnios
de fmeas (Knudsen & Tollsten 1993). Percebe-se
a um campo de pesquisas aberto para experimentao e estudos.
Entre as famlias com espcies sabidamente
polinizadas por mariposas no-enfingdeos esto
Rubiaceae, Apocynaceae, Fabaceae, Solanaceae,
Onagraceae e Orquidaceae (Willmer 2011). No
Brasil, vrias espcies de orqudeas tiveram sua polinizao associada quelas mariposas, entre elas
Brassavola cebolleta (Rech et al. 2010), Habenaria
parviflora (Singer 2001), Sauroglossum elatum (Singer
2002), Prescottia plantaginea e P. stachyodes (Singer
& Sazima 2001). Em Onagraceae, a polinizao por
essas mariposas evoluiu pelo menos quatro vezes
independentemente, somando um total de mais de
quarenta espcies polinizadas por mariposas no
-esfingdeos (Raven 1979). Alm disso, a mudana
evolutivamente recente na polinizao de Clarkia
breweri de abelhas para mariposas foi acompanhada
pela mudana drstica na produo de odores, o
que refora a importncia desse componente em
sistemas de polinizao por mariposas (Raguso &
Picherstky 1994).
Paradoxalmente, apesar de o volume de conhecimento acerca de Lepidoptera ser basicamente
centrado em esfingdeos, trs exemplos muito utilizados para o entendimento de relaes de mutualismos envolvem mariposas que no so esfingdeos.
Esses mutualismos ocorrem entre espcies de Yucca
(Agavaceae) e mariposas da yucca (Pellmyr 2003),
241
Figura 10.3 Flores esfingfilas no Brasil: (A) Carica papaya (Caricaceae); (B) Himatanthus phagedaenicus (Apocynaecee); (C)
Posoqueria latifolia (Rubiaceae); (D, E) Mandevilla spp. (Apocynaeceae); (H) Lonicera japonica (Caprifoliaceae); F- Inga subnuda
subsp. luschinatiana (Fabaceae Mimosoidae); (G) Echinopsis oxygona (Cactaceae). Fotos: Clemens Schlindwein (A, B, E, G) Jos
Arajo Duarte Jr. (D), Reisla Oliveira (H), Rubem Avila Jr. (C, F).
Reisla Oliveira
Manduca sexta
Manduca difissa
Nascus phocus
Urbanus durantes
Perichares philetes
Isognathus caricae
Bugalotis sp
Dysocephaly
Pachylia syces
Erinnyis ello
Pachylia ficus
Eulaema nigrita
Hyles euphorbiarum
Enyo ocypete
Phocides pigmaliaes
Heliconius nanna
Neogene dyanaeus
Aellopos fadus
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
4
4,5
Heliconius phyllis
Centris sp.
Isognathus menechus
243
Figura 10.4 Flor de Hancornia speciosa (Apocynaceae) em sees transversais (A, B) e longitudinal (C). Para acessar o nctar,
visitantes florias devem ter peas bucais com pelo menos 3,5 cm de comprimento e fortes o bastante para romper anis de pelos
inseridos logo abaixo da cabea estigmtica (indicada em azul), ao longo e entre os estiletes (p1, p2). Estes anis delimitam canais
que guiam o aparelho bucal do visitante at a cmara nectarfera localizada na base do tubo floral (adaptado de Darrault &
Schlindwein 2005). f = estiletes; p1 = pelos sobre os estiletes; p2= pelos entre os estiletes.
Reisla Oliveira
H. coro
H. longi
(masc)
245
120
100
80
60
40
20
0
C. fer
C. am
E. phyl
H. longi
(fem)
sacarose
S. gran
frutose
T. bull
(fem)
T. bull
(masc)
I. sub
P. latifolia
I. alba
glucose
Figura 10.5 Constituio qumica do nctar secretado em 10 espcies esfingfilas no Parque Estadual da Serra do Mar, Ncleo
Picinguba (Avila Jr. 2009). C.fer = Cereus fernambuscensis; C.am = Crinum americanum; H.coro = Hedychiun coronarium; E.phyl
= Epyphilum phyllanthus; I. long (fem) = Isotoma longiflora, flores em fase feminina; I. longi= Isotoma longiflora, flores em fase
masculina; S.gran = Solandra grandiflora; T.bull (fem) = Tocoyena bullata, flores em fase feminina, T.bull (masc) = Tocoyena bullata, flores em fase masculina; I.sub = Inga subnuda subsp. lushinatiana; P.latifolia = Posoqueria latifolia, I.alba = Ipomoea alba.
Tais estudos indicam o predomnio de relaes difusas, mais generalistas entre esfingdeos e plantas,
nas quais mariposas de uma espcie associam-se
a um nmero abrangente de espcies de plantas
fontes de nctar, no havendo evidncias de relaes estreitas ou espcie-especficas. No Tabuleiro
paraibano, por exemplo, esfingdeos adultos de
vinte espcies interagem com pelo menos trinta e
seis espcies de plantas fontes de nctar. Indivduos
de uma espcie visitaram entre uma e vinte e trs
espcies vegetais em busca de alimento (Darrault
& Schlindwein 2002). Em um trecho da Floresta
Atlntica no Sudeste, sessenta e quatro tipos polnicos foram registrados nas espirotrombas de
esfingdeos de quarenta e nove espcies (Avila Jr.
et al. 2010).
Ainda que generalistas, por 1) transportarem
grandes quantidades de plen em reas especficas do
corpo, como espirotromba, olhos (Singer & Cocucci
1997, Mor et al., 2012) e face ventral das asas (Mor
et al. 2006); 2) por percorrerem longas distncias
favorecendo a fecundao cruzada de plantas raras
ou espaadas (Miller 1981; Haber & Frankie 1982);
e 3) por apresentarem fidelidade floral (Darrault &
Schlindwein 2002), esfingdeos so considerados um
dos importantes grupos de polinizadores em muitas
comunidades vegetais tropicais (Bawa 1990; Oliveira
et al. 2004).
Apesar das relaes no nvel das espcies serem razoavelmente generalistas, os sistemas esfingfilos podem ser considerados funcionalmente
especializados, uma vez que envolvem plantas
com tubos florais ou clcares extraordinariamente
compridos e animais com espirotrombas igualmente longas (Rech & Brito 2012). Nesses casos,
a morfologia floral impede a visita de qualquer
outro animal que no tenha probscides extremamente longas e finas. Exemplos extraordinrios
Reisla Oliveira
247
Exemplos de mecanismos de
polinizao e sistemas sexuais em
espcies esfingfilas
Flores tubulares
Entre as flores esfingfilas com corolas tubulares
(infundibuliformes ou hipocrateriformes) h grande
variao quanto ao comprimento do tubo, o qual
atua fortemente na restrio de acesso ao nctar.
Este atributo morfolgico foi tema de grande debate
sobre o seu papel na evoluo de sistemas especializados de polinizao (Nilsson 1988). Alguns
trabalhos recentes, porm, tm demonstrado a grande frequncia de espcies vegetais com flores de
comprimentos menores, acessveis aos esfingdeos
e aos outros grupos de polinizadores. Em uma populao de Nicotiana alata (Solanaceae) do sul do
Brasil, houve uma forte tendncia de diminuio
no comprimento das corolas ao longo de dois anos.
Alm disso, as taxas de sucesso reprodutivo foram
maiores nos indivduos que apresentavam flores em
intervalos intermedirios de comprimento da corola
(Oleques & Avila Jr. 2014), sugerindo a possvel ao
de esfingdeos com probscides mais curtas como
polinizadores mais efetivos. Tal indcio pode ser
reflexo de um gradual declnio nos comprimentos
de probscides de esfingdeos em direo a maiores
latitudes (Miller 1997).
Anteras versteis
Mecanismo de catapulta
Dicogamia e dioicia
Fritz Muller (1866) observou um interessante mecanismo em flores do gnero Posoqueria (Rubiaceae).
Nessas flores com longos tubos forais, a zigomorfia
dada pela disposio das anteras excertas, fundidas,
posicionadas logo frente da estreita entrada do tubo.
Seu mecanismo de polinizao consiste, basicamente,
na emisso de uma massa polnica acumulada em um
estame central de um conjunto de anteras fusionadas
(Fig. 10.6 B). Esse conjunto atua ento como uma
catapulta localizada na entrada do tubo floral, a qual
acionada pelo toque das probscides dos esfingdeos
(Fig. 10.6 A). Aps o disparo, a entrada do tubo
permanece fechada por parte do filete ejetado para
cima (Fig. 10.6 C) (Hall 1997; Delprete 2009). Em
Posoqueria latifolia na Floresta Atlntica do sudeste
do Brasil, aps certo tempo do disparo, a entrada
do tubo torna-se novamente acessvel pelo rebaixamento do estame anteriormente ejetado para cima.
Alm disso, h indcios de que a produo de nctar
desencadeada com a ativao desse mecanismo (L.
Galleto, obs. pess.), o qual merece observaes mais
detalhadas.
Flores de corola hipocrateriforme de dimetros estreitos podem ser bastante eficientes na restrio
do acesso ao nctar. Tal morfologia, porm, pode
atuar de maneira negativa sobre o valor adaptativo
(fitness) dos indivduos se as partes reprodutivas no
apresentarem mecanismos que evitem a autopolinizao. Ainda que haja mecanismos genticos que
minimizem tais perdas, como os conhecidos sistemas
de autoincompatibilidade homomrficos (Captulo 3),
a obstruo da superfcie estigmtica com plen do
mesmo indivduo no vivel pode reduzir a rea estigmtica propcia a receber outro plen. Neste sentido,
a separao temporal das fases masculina e feminina
(dicogamia) configura uma estratgia que diminui os
prejuzos da autopolinizao. o caso da herbcea
ruderal Isotoma grandiflora (Campanulaceae), cujas
flores apresentam corolas hipocrateriformes, bastante
estreitas e protndricas, isto , a fase masculina antecede a fase feminina. A partir de um mecanismo de
mbolo, o estigma ainda no receptivo se alonga
por entre as anteras de deiscncia voltadas para o
interior do tubo, empurrando o plen para fora num
Reisla Oliveira
249
Figura 10.7 Fases da dicogamia (protandria) (AD). (A) Fase masculina em f lores de Isotoma grandif lora (Campanulaceae). (B) Fase feminina em
f lores de Isotoma grandif lora (Campanulaceae).
Note o estigma exposto aps crescimento de estilete entre as anteras fusionadas (mbolo). (C)
Fa se ma sculina em f lores de Tocoyena bullata
(Rubiaceae). Note o centro da f lor recoberto por
plen indica ndo meca nismos de apresentao
secundria de plen. (D) Fase feminina em f lores
de Tocoyena bullata (Rubiaceae). (E) Anteras versteis em Crinum americanum (A maryllidaceae).
Fotos: Rubem Avila Jr.
Reisla Oliveira
251
Montagem do material
Aps coletados, os espcimes devem ser montados
em esticadores especficos utilizados para lepidpteros. Este equipamento consiste em duas superfcies levemente inclinadas (~ 10) separadas por uma
Figura 10.8 Isca (A) e armadilha (B) luminosas empregadas na coleta de esfingdeos
Reisla Oliveira
Agradecimentos
Agradecemos aos editores pelo convite para redao
do captulo, Coordenao de Aperfeioamento de
Pessoal de Nvel Superior (CAPES), pela bolsa concedia a R.O. e Fundao de Amparo Pesquisa do
Estado de So Paulo (FAPESP) (Proc. 2009/544913) e CAPES, pelas bolsas de estudos concedidas
a A.R.R.
Referncias bibliogrficas
Adler, L.S. & Bronstein, J.L. 2004. Attracting antagonists:
Does floral nectar increase leaf herbivory? Ecology, 85,
1519-1526.
Adler, L.S.; Wink, M.; Distl, M. & Lentz, A.J. 2006. Leaf
herbivory and nutrients increase nectar alkaloids. Ecology
Letters, 9, 960-967.
Agosta, S.J. & Janzen, D.H. 2005. Body size distribution of
large Costa Rican dry Forest moths and the underlying
relationship between plant and pollinator morphology.
Oikos, 108, 183-193.
Aigner, P. 2001. Optimality modeling and fitness trade-offs:
when should plants become pollinator specialists? Oikos,
95, 177-184.
Alarcn, R., Davidowitz, G., Bronstein, J.L. & Alarcon, R.
2008. Nectar usage in a southern Arizona hawkmoth
community. Ecological Entomology, 33, 503-509.
Alexandersson, R. & Johnson, S.D. 2002. Pollinator-mediated
selection on flower-tube length in a hawkmoth-pollinated
Gladiolus (Iridaceae). Proceedings Biological sciences/
The Royal Society, 269, 631-6.
253
Reisla Oliveira
255
Reisla Oliveira
257
Captulo 11
Departamento de Biologia, Faculdade de Filosofia, Cincias e Letras de Ribeiro Preto (FFCLRP), Universidade de So Paulo (USP).
e-mail: hipolitopaulino@gmail.com
olepteros constituem o maior e mais diverso grupo de insetos, correspondendo a 42% das espcies
existentes e ocorrem em praticamente todos os ecossistemas terrestres. Nesse captulo apresento e
discuto a polinizao por besouros. Essa forma de polinizao apresenta vrios nveis de especializao,
indo desde os altamente especficos, nos quais uma nica espcie de besouro constitui o principal polinizador, passando por sistemas nos quais vrias espcies, gneros ou mesmo famlias so polinizadores
efetivos, chegando naqueles sistemas nos quais ocorre polinizao mista envolvendo outros grupos de
insetos. Em geral flores polinizadas por besouros apresentam caractersticas tais como ptalas carnosas,
macias, nutritivas, com capacidade de produzir calor, alm de serem predominantemente hermafroditas,
protognicas e autocompatveis. Algumas espcies apresentam cmaras florais, nas quais polinizadores se
refugiam de inimigos naturais, chuva, frio, local para cpula, oviposio e fonte de recurso alimentar.
Os principais besouros polinizadores pertencem s famlias Scarabaeidae, Nitidulidae, Staphilinidae
e Curculionidae, mas Chrysomelidae e Tenebrionidae tambm so representativos. Finalmente, em
sistemas em que os besouros polinizadores ovipositam nas flores enquanto as polinizam, pouco se sabe
sobre a capacidade de a planta estabelecer mecanismos que limitem a superexplorao, tais como ocorre
em figueiras ou yuccas. Inmeros aspectos ecolgicos e evolutivos tornam a polinizao por besouros
uma avenida aberta para estudos futuros que busquem compreender melhor a biologia dessa interessante
interao ecolgica.
Os besouros
Os colepteros, popularmente denominados besouros,
so facilmente distinguidos dos demais insetos por
apresentarem um rgido exoesqueleto e o primeiro
par de asas (litros) esclerotizadas, tornando-as muito
resistentes (Lawrence 1991; Gallo et al. 2002). Os
colepteros constituem o maior e mais diversificado
grupo entre os insetos e, destes, correspondem a cerca
de 350 mil espcies, ou seja, aproximadamente 42%
de todas as espcies j catalogadas (Lawrence 1991;
Gallo et al. 2002). Como resultado de tamanha diversidade, apresentam os mais variados tamanhos,
formas, cores, hbitos e, consequentemente, ocupam
os mais variados nichos ecolgicos em praticamente
todos os tipos de habitats (Lawrence 1991; Gallo et al.
2002; Maia et al. 2012), podendo as larvas e os adultos
serem detritvoros, auxiliando na decomposio de
troncos de rvores (Paulino-Neto 2004; Romero et
al. 2005; Paulino-Neto et al. 2006; Gossner et al.
2013; Flaherty et al. 2013). Os besouros podem ser
herbvoros e se alimentar de inmeras partes das
plantas, como razes, caule, folhas, flores (Franz
& Valente 2005; Paulino-Neto & Teixeira 2006;
Paulino-Neto et al. 2006; Cardel & Koptur 2010;
Theis & Adler 2012), frutos e, mais especificamente,
sementes (Klime & Saska 2010), ou ainda podem ser
minadores (Marinoni et al. 2001). Como herbvoros,
podem ser importantes no controle populacional da
planta hospedeira e, portanto, contribuem para manuteno da diversidade de plantas (Crawley 1989;
Sullivan 2003; Paulino-Neto 2004; Paulino-Neto et
al. 2005; Romero et al. 2005).
Besouros fitfagos normalmente so especialistas
e considerados pragas de culturas de grande importncia para alimentao humana, pois muitas vezes causam grandes prejuzos econmicos por todo o mundo;
esses besouros so representados principalmente pela
famlia Curculionidae (maior famlia entre os besouros), cujas espcies so essencialmente fitfagas
(Marinoni et al. 2001). Curculiondeos podem ser
pragas importantes, que causam srios prejuzos
atividade agrcola, como o bicudo-do algodoeiro,
a broca-da-estirpe-do-coqueiro e o bicudo-das-palmeiras, que so pragas de palmeiras (Jordo & Silva
2006). H tambm muitas espcies fungvoras alimentando-se de hifas de fungos (Marinoni et al.
2001). Por outro lado, colepteros podem ser carnvoros e predadores importantes de outras espcies
de insetos. Um grupo importante nesse sentido so
os Coccinelidae, conhecidos como joaninhas, que,
por serem predadores vorazes, so utilizados como
agentes de controle biolgico para importantes pragas
agrcolas como caros e insetos sugadores (cochonilhas, moscas brancas, pulges, entre outros) (Bento
et al. 2000; Furlong et al. 2004). Adicionalmente,
h tambm espcies que promovem a disperso de
sementes, contribuindo para o estabelecimento de
novas plntulas nas florestas e outras fitofisionomias
(Koike et al. 2012; Prez-Ramos 2013).
Finalmente, h uma grande variedade de espcies
de colepteros que promovem a transferncia de plen
entre flores da mesma espcie, promovendo, assim,
a polinizao, subsequente produo de frutos e/ou
sementes, o que favorece a manuteno da variabilidade gentica. A polinizao por besouros, tambm
denominada de cantarofilia, ocorre nas mais variadas
espcies de plantas, pertencentes s mais variadas
famlias em regies temperadas e principalmente nos
trpicos (Faegri & van der Pijl 1980; Gottsberger
1989a; Bernhardt 2000; Gottsberger 2012). Em certas comunidades tropicais, mais de um quarto das
espcies de plantas predominantemente cantarfila
(Bawa 1990). De acordo com Bernhardt (2000), mais
de cento e oitenta e quatro espcies de angiospermas
so polinizadas quase exclusivamente por besouros.
Entretanto poucas famlias apresentam a cantarofilia como modo principal ou exclusivo de polinizao (Bernhardt 2000), a exemplo de Annonaceae,
representada por annona ou condessa (Annona reticulata L.), fruta-do-conde, graviola (A. muricata
L.), marolo, tambm conhecido por araticum ou
pinha-do-cerrado (A. crassiflora) e pinha (A. squamosa
L.), cherimoia (A. cherimoia Mill.) (Gottsberger &
Silberbauer-Gottsberger 2006; Maia et al. 2012), alm
de Araceae (p. ex.: Philodendron bipinnatifidum, P. selloum, Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006) e
Arecaceae (ex: Geonoma macrostachys, Knudsen 2002;
Astrocaryum vulgare, Oliveira et al. 2003; Attalea
funifera, Maia et al. 2012), nas quais os besouros
so os principais e/ou mais eficientes polinizadores
de inmeras, seno da maioria, de suas espcies. A
denominao cantarofilia teve origem ao se associar
besouros antfilos (que se alimentam sobre as flores)
pertencentes famlia Cantharidae com o ato de
polinizar. Curiosamente, a maioria dos besouros
desta famlia no considerada polinizadora, por
este motivo, muitos pesquisadores preferem utilizar
o termo polinizao por besouros ao invs de cantarofilia, de modo que as plantas so polinizadas
por besouros ao invs de cantarfilas.
H uma grande diversidade de besouros polinizadores, com destaque para algumas famlias: Scarabaeidae, Nitidulidae, Staphilinidae,
Curculionidae, Chrysomelidae e Tenebrionidae
(Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006;
Gottsberger 2012). Segundo Paulino-Neto (2009),
a quantidade de besouros em uma inflorescncia
de Attalea geraensis Barb. Rodr. pode superar 1.500
indivduos de inmeras espcies, sendo que algumas
sequer foram descritas. Visitando a inflorescncia de
Attalea microcarpa, Mart, Kchmeister et al. (1998)
registraram um montante de at 60 mil besouros
(Figs. 11.1 A,B).
261
Besouros Scarabaeidae so visitantes florais exclusivos ou parciais de mais de 47% (n = 14) das 34
famlias de plantas revisadas por Bernhardt (2000).
Por outro lado, vinte e duas famlias de plantas,
compreendendo noventa e oito espcies pertencentes a quarenta gneros, so polinizadas mutuamente
tanto por besouros quanto por outros grupos de
animais (Bernhardt 2000). Entre os escarabedeos,
os grandes besouros Dynastidae, pertencentes a
Cyclocephala, constituem os principais polinizadores
de flores grandes de anonceas, como de Annona spp.
(Gottsberger 1989a, b; 1999; Silberbauer-Gottsberger
et al. 2003; Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger
2006; Paulino-Neto & Oliveira 2006; Gottsberger
2012; Maia et al. 2012; Paulino-Neto, 2014; Fig.
11.1 C), magnoliceas, como Magnolia (Dieringer &
Espinosa S. 1994; Dieringer et al. 1999; Seymour et
al. 2010; Gottsberger et al. 2012), inmeras espcies
de Araceae, principalmente dos gneros Philodendron
e Xanthosoma (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger
2006; Maia et al. 2012; Gottsberger et al. 2013;
Paulino-Neto, 2014), e vrias espcies de palmeiras
(Silberbauer-Gottsberger 1990; Kchmeister et al.
1998; Maia et al. 2012; Fig. 11.1 D).
Flores polinizadas por Cyclocephala, em geral, so
robustas e apresentam antese noturna, termognese,
grandes cmaras florais e, muitas vezes, emitem forte
odor, similar fruta madura, como Annona aurantiaca
Barb. Rodr., A. coriacea Mart., A. cornifolia St. Hil.,
A. crassiflora Mart., A. dioica St. Hil., A. malmeana
R.E. Fr., A. monticola Mart., A. muricata L., A. tomentosa R.E. Fr., A. warmingiana Mello-Silva & Pirani
(Gottsberger 1989a, b; 1999; Dieringer & Espinosa S.
1994; Dieringer et al. 1999; Silberbauer-Gottsberger
et al. 2003; Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger
2006; Paulino-Neto & Oliveira 2006; Gottsberger
2012; Maia et al. 2012), Duguetia lanceolata (PaulinoNeto et al. em preparao), Duguetia riparia e D. ulei
263
Figura 11.1 (A) Indivduo florido da palmeira de cerrado Attalea geraensis (Arecaceae). (B) Espata de inflorescncia de A.
geraensis abrigando centenas de besouros de diversas espcies, gneros e famlias, mas predominantemente Curculionidae. (C)
Flor em fase feminina de Annona coriacea (Annonaceae) com vrios carpelos e inmeros estames e uma ptala externa e outra
interna, manualmente afastadas para melhor visualizao da cmara floral, contendo em seu interior besouros Cyclocephala
sp. (Dynastidae: Scarabaeidae). (D) Coleptero dinastdeo Cyclocephala cearae Hhne (1923; Scarabaeidae) em inflorescncia
de Taccarum ulei Engl. & K. Krause (Araceae; foto Clemens Schlindwein). (E) Flor de Rollinia sylvatica (A. St.-Hil.) Martius
apresentando cmara floral adaptada visitao de pequenos besouros Nitidulidae. (F) Flor funcionalmente feminina de Xylopia
aromtica (Annonaceae) exibindo entrada para acesso pequena cmara floral contendo besouros Cillaeus (Nitidulidae) e tripes
(Thysanoptera) e exsudado viscoso e brilhante sobre estigmas. (G) Flor de Duguetia furfuracea (Annonaceae) em funo feminina
com cmara floral repleta de besouros nitiduldeos e carpelos com plen depositado sobre estigmas. (H) Cmara floral em fase
feminina de D. furfuracea (Annonaceae) contendo vrios besouros polinizadores pertencentes famlia Nitidulidae e um nico
besouro florvoro Curculionidae posicionado entre os estames para ter acesso ao ovrio e consumir vulos. (I) Flor de Neomarica
caerulea (Ker Gawl.) Sprague (Iridaceae), exemplificando espcies cantarfilas que exibem padro de flores modo tigela pintada. (J) Flor de Magnolia champaca L. (Magnoliaceae) exibindo cmara floral, muitos carpelos e estames. Obs.: Para visualizar
melhor o interior da cmara floral e besouros visitantes, as ptalas externas e/ou internas de algumas espcies foram afastadas
manualmente ou removidas.
M. flexuosa foi realizado por Nez e tambm publicado em 2013. Este consiste em um estudo completo
e muito detalhado abordando morfologia floral, biologia floral, fenologia reprodutiva, aromas florais, sistema reprodutivo e visitantes florais, teste de polinizao
pelo vento e eficincia reprodutiva, alm de mostrar
de forma clara e definitiva que M. flexuosa uma
espcie cantarfila e polinizada eficientemente por
besouros Mystrops dalmasi (Nitidulidae, Coleoptera),
responsveis por 91% do plen depositado sobre os
estigmas. Nez e Carreo (2013) tambm verificaram de forma conclusiva que a espcie dioica e
que no produz frutos por apomixia, no pode ser
polinizada pelo vento, devendo ser considerada uma
palmeira estritamente xenogmica, dependente de
polinizao cruzada e de insetos polinizadores para
o transporte de plen. No caso, estritamente dependente da polinizao por seu principal polinizador M.
dalmasi, o qual tambm estritamente dependente
de M. flexuosa, da qual obtm seu principal recurso
alimentar, o plen, e serve como local para cpula,
abrigo e local de desenvolvimento de suas larvas.
Disperso de plen pelo vento ocorre, mas a maioria
265
267
269
Lacunas taxonmicas
Muito comumente, estudos sobre polinizao se deparam com dificuldades em identificar os visitantes
florais no nvel especfico. H poucos taxonomistas
especialistas e, para algumas famlias de besouros,
no h um nico especialista em todo o mundo e,
em muitos estudos, os autores so forados a apresentar identificao limitada famlia ou gnero,
como ocorre, por exemplo, para besouros nitiduldeos
(Gottsberger 1994; Bernhardt 2000; Gottsberger &
Silberbauer-Gottsberger 2006; Paulino-Neto 2009).
Falta de estudos
Embora seja conhecida a alta diversidade de espcies
de besouros polinizadorese a importncia atribuda
polinizao por besouros no contexto botnico
evolutivo, bem como a diversidade de espcies de
plantas por eles polinizadas, poucos so os estudos
sobre esta to sofisticada e especializada sndrome de
polinizao e/ou sistema reprodutivo prevalecente em
espcies cantarfilas (Bernhardt 2000; Paulino-Neto
& Oliveira 2006; Paulino-Neto 2009; Endress 2010).
Em adio, estudos de campo foram espordicos
e receberam pouqussima ateno no sculo XX,
conforme apontado por Bernhardt (2000). Nesse
sentido, pode-se considerar que a importncia e os
registros da ocorrncia de polinizao por besouros
estejam subestimados, e provavelmente o nmero de
espcies cantarfilas seja muito maior que o descrito,
especialmente nos trpicos.
Adicionalmente, em geral, a cantarofilia apresenta
algumas caractersticas que dificultam a realizao
de estudos. Muitas espcies cantarfilas apresentam
hbito arbreo e so muito altas, portanto difceis de
serem acessadas para estudos de biologia reprodutiva
(Endress 2010). Besouros polinizadores comumente
apresentam hbitos noturnos (Gottsberger 1989a,
b; 1999; Dieringer et al. 1999; Bernhardt 2000;
Silberbauer-Gottsberger et al. 2003; Gottsberger
& Silberbauer-Gottsberger 2006; Paulino-Neto &
Oliveira 2006; Maia et al. 2012), tornando a observao direta difcil, cara e, algumas vezes, perigosa
(Bernhardt 2000). Alm disso, em espcies que apresentam cmara floral, os besouros ficam escondidos
271
Agradecimentos
Agradeo aos organizadores do livro pelo convite, aos
doutores Artur C. D. Maia e Gerhard Gottsberger,
pela cesso das fotos, aos dois revisores annimos
deste captulo e Coordenao de Aperfeioamento
de Pessoal de Nvel Superior (CAPES), pela concesso
da bolsa PNPD (processo n. 02958/09-0).
Referncias bibliogrficas
Andrade, B.M.; Oliveira-Filho, A.T.; Soares, A.R. 1996
Pollination and breeding system of Xylopia brasiliensis
Sprengel (Annonaceae) in south-eastern Brazil. Journal
of Tropical Ecology, 12, 313-320.
Barfod, A.S.; Hagen, M. & Borchsenius, F. 2011. Twenty-five
years of progress in understanding pollination mechanisms
in palms (Arecaceae). Annals of Botany, 108, 1503-1516.
Bawa, K.S. 1990. Plant-pollinator interactions in tropical rain
forests. Annual Review of Ecology and Systematics,
21, 399-422.
Bento, J.M.S.; De Moraes, G.J.; De Matos, A.P. & Bellotti,
A.C. 2000. Classical biological control of the mealybug
Phenacoccus herreni (Hemiptera: Pseudococcidae) in
northeastern Brazil. Environmental Entomology, 29,
355-359.
Bernal, R. & Ervik, F. 1996. Floral biology and pollination of
the dioecious palm Phytelephas seemannii in Colombia: an
adaptation to staphylinid beetles. Biotropica 28: 682-696.
Bernhardt, P. 2000. Convergent evolution and adaptative
radiation of beetle-pollinated angiosperms. Plant
Systematics and Evolution, 222, 293-320.
273
275
Captulo 12
Centro Acadmico de Vitria, Universidade Federal de Pernambuco Rua Alto do Reservatrio, s/n Bela Vista CEP: 55608680 Vitria de Santo Anto-PE Brasil. e-mail: tarcinadia@yahoo.com.br
Departamento de Botnica, Universidade Federal de Pernambuco Av. Prof. Moraes Rego, 1.235 Cidade Universitria CEP:
50670-901 Recife-PE Brasil.
s dpteros so o segundo grupo de insetos em importncia como polinizadores. Alm disso, a interao
entre flores e moscas polinizadoras uma das mais antigas na histria evolutiva das angiospermas. No
incio, as moscas no apresentavam especializao morfolgica para se alimentar em flores, utilizando tambm
outras fontes de alimento. Em contrapartida, alguns grupos de angiospermas basais, como Aristolochiaceae,
desenvolveram especializao fenotpica para a polinizao por moscas, configurando um sistema de engodo.
Nesse sistema, h especializao floral, devido presso seletiva exercida pelo polinizador, mas a recproca no
verdadeira, de forma que as moscas no apresentam adaptaes polinizao. Com a radiao adaptativa
ocorrida no fim do Cretceo, houve diversificao dos sistemas de polinizao. Alguns grupos de moscas, como
Syrphidae, especializaram-se em se alimentar quase exclusivamente de recursos florais, como nctar e plen.
H registros ainda de adaptaes de ambas as partes, moscas e flores, na interao da polinizao. Moscas
de probscide longa, como as Bomylliidae e Nemestrinidae, polinizam flores tubulares ou com espores de
comprimento relativo ao comprimento da probscide. Muitas flores utilizadas por moscas, contudo, no
restringem o acesso de outros polinizadores ao recurso, permitindo que o sistema seja muito mais generalista.
Dessa forma, a polinizao por mosca no pode ser tratada considerando apenas aspectos gerais, pois h muitas
particularidades distinguindo diversos sistemas que sero discutidos ao longo do texto.
Introduo
Os dpteros, ordem Diptera, juntamente a outras
trs ordens, Coleoptera (besouros), Lepidoptera (borboletas, mariposas e esfingdeos) e Hymenoptera
(abelhas, vespas e formigas), so classificados como
Endopterygota, caracterizados por apresentar estgio
larval muito diferente do adulto, havendo uma fase
de pupa antes de ocorrer a transformao para a fase
adulta (Proctor et al. 1996). Esse tipo de desenvolvimento permite que estgios juvenis utilizem fontes de
alimento e habitat diferentes do adulto, o que elimina
a possibilidade de competio entre as diferentes fases
do seu ciclo de vida e permite que adultos e larvas
coexistam com maiores densidades populacionais
(Ruppert et al. 2005). Essa particularidade pode ter
sido uma das causas do grande sucesso (em termos de
nmero de espcies viventes) desses grupos de insetos
(Moore 2003; Rupert et al. 2005), alm da associao
desses insetos com flores, permitindo grande radiao
adaptativa desses animais e plantas (Proctor et al.
1996; Willmer 2011). Essas quatro ordens de insetos
so bastante conhecidas, uma vez que seus adultos
so visitantes florais, constituindo importantes grupos
de polinizadores (Proctor et al. 1996).
Os dpteros, em particular, so o segundo grupo de insetos em importncia como polinizadores
(Endress 1994). Esses insetos atuam na polinizao
desde o surgimento das primeiras plantas com flores, e representantes de quase todas as famlias j
foram registrados associados s flores (Endress 1994;
Larson et al. 2001), com destaque para Syrphidae,
Bombyliidae e Muscoidea (Larson et al. 2001). A
partir de evidncias morfolgicas de flores fsseis,
existe a hiptese de que as primeiras angiospermas
foram polinizadas por uma variedade de insetos no
especializados (fitfagos), incluindo moscas de probscide curta (Proctor et al. 1996). Essas moscas foram,
provavelmente, o primeiro importante grupo de polinizadores das primeiras plantas com flores (Thien et
al. 2009). Esses dpteros, por sua vez, dada sua suposta
origem anterior a das angiospermas (Willmer 2011),
no apresentavam adaptaes especficas s flores,
podendo tambm utilizar outras fontes de alimento
(Proctor et al. 1996).
Aps a radiao adaptativa que ocorreu no fim
do Cretceo e incio do Tercirio, como tem sido
evidenciado atravs do registro fssil de grande variedade de angiospermas associada variedade de
insetos, surgiu o grupo de insetos com probscide
longa, mostrando maior especializao na busca de
alimento em flores (Proctor et al 1996; Willmer 2011).
Entre os dpteros, as moscas que pairam (hoverflies)
apresentam maior especializao para se alimentar em
flores, como a probscide mais longa. No entanto, em
detrimento do tamanho da probscide, esse grupo
visita flores que no apresentam adaptaes especficas
para polinizao por moscas (Proctor et al. 1996).
Atualmente, os dpteros, juntamente com os colepteros, so considerados os principais polinizadores
das angiospermas basais, envolvendo o grupo ANITA
e as magnolideas (Endress 2010). No entanto, esse
grupo de insetos tambm est associado s famlias
ou subfamlias que possuem as flores mais elaboradas dentro das angiospermas, como Orchidaceae e
Asclepiadoideae-Apocynaceae (Endress 1994). Em
Orchidaceae, estima-se que os dpteros polinizem
cerca de 25% das espcies, configurando assim o
segundo maior grupo de polinizadores da famlia (van
der Pijl & Dodson 1966; Christensen 1994; Borba &
Semir 2001). Alm disso, a polinizao por moscas
predominante em algumas tribos de Asclepiadoideae,
tais como Marsdenieae, Stapelieae e Gonolobinae,
constituindo juntamente aos lepidpteros o segundo
principal grupo de polinizadores da famlia (Ollerton
& Liede 1997).
279
Os dpteros possuem olhos sofisticados em comparao aos outros grupos de insetos, alm da viso
colorida e tricromtica (Willmer 2011), o que leva
habilidade de discriminar alguns grupos de cores,
como amarelo e azul (Faegri & van der Pijl 1979).
Grupos como Syrphidae, Calliphoridae, Tephritidae
e Anthomyiidae mostram preferncia inata pela cor
amarela (Weiss 2001), o que possivelmente associado
aos comprimentos de onda refletidos pelos gros de
plen no centro da flor (Willmer 2011). Contudo,
dpteros com aparato bucal mais especializado, como
as Bombyliidae, parecem preferir cores rosa, violeta e
azul, associadas com flores actinomorfas (Goldblatt
& Manning 2000; Weiss 2001; Willmer 2011). A
espcie Usia bicolor Macquart (Bombyliidae), por
exemplo, apresenta preferncia significativa pela cor
rosa (Johnson & Dafni 1998). Portanto, os sinais
visuais so muito utilizados a longas distncias em
busca de fontes de nctar, enquanto os sinais olfativos
so mais utilizados a curtas distncias (Weiss 2001;
Willmer 2011).
281
Sapromiiofilia
A sndrome de sapromiiofilia est relacionada polinizao por dpteros atrados por matria orgnica em
decomposio. As flores atraem de forma enganosa
esses insetos, que buscam por locais adequados para
ovipor (Proctor et al. 1996; Dobson 2006). Dessa
forma, no houve especializao ou adaptaes das
moscas a esse sistema de polinizao (Faegri & van
der Pijl 1979), pois as mesmas no so beneficiadas
na interao. Por outro lado, as flores se especializaram, mostrando vrias adaptaes associadas a
esse sistema (Faegri & van der Pijl 1979). Diversos
grupos taxonmicos apresentam esse mecanismo de
polinizao, sendo Aristolochiaceae, ApocynaceaeAsclepiadoideae, Araceae e Orchidaceae as principais
famlias (Proctor et al. 1996). Entre as moscas envolvidas nesse modo de polinizao, so conhecidos
representantes de Calliphoridae, Sarcophagidae,
Muscidae, Anthomyiidae e Drosophilidae (Endress
1994; Dobson 2006).
Entre as flores que atraem moscas saprfilas para
polinizao, podemos ainda discriminar dois tipos
morfolgicos. No primeiro os insetos so atrados e
logo liberados, e o segundo no qual os insetos ficam
aprisionados por um longo perodo, geralmente por
24 horas ou mais (Proctor et al. 1996). O primeiro
mecanismo engloba as flores que imitam fungos, as
quais geralmente apresentam-se em forma de taa, de
cor marrom, com manchas esbranquiadas translcidas na parte inferior do clice, nas quais a umidade
bastante elevada em comparao com outras reas
vizinhas da flor. Nessa regio, as moscas fmeas depositam seus ovos (Proctor et al. 1996). Esse conjunto de
caractersticas pode ser conhecido como sendo uma
sndrome parte, denominada micetofilia (Willmer
2011), devido ao fato de as flores imitarem os fungos
utilizados por espcies da famlia Mycetophilidae
283
F
D
Figura 12.1 (A) Philopota sp. (Acroceridae) tocando coluna da flor de Rodrigezia bahiensis (foto de Raquel Carvalho) e (B) com
polinrio aderido ao seu dorso (foto de Raquel Carvalho e Isabel Machado). (C) Pernilongo coletando nctar em flores de Miconia
theazans em So Lus do Paraitinga, So Paulo (foto de Vinicius Brito). (D) Flores com atributos sapromiifilos: Aristolochia gibertii evidenciando a cmara na qual as moscas ficam apreendidas por uma noite (foto de Cary Bass via creative commons). (E)
Stapelia gigantea (Apocynaceae introduzida no Brasil), mosca com polinrio aderido ao aparelho bucal (seta) e (I) ovipositando
(ovos na ponta da seta) no centro da flor em Campinas, So Paulo (fotos de Carlos Eduardo Pereira Nunes). (F) Flores com sistema
de polinizao funcionalmente generalista sendo visitadas por moscas para coleta de plen ou (G) de nctar em Marip, Paran
(fotos de Andr Rech). (H) Flores tubulares sendo visitadas para coleta de nctar por moscas Bombyliidae em Mucujai, Roraima
(foto de Andr Rech) e (K) em Boa Vista, Paraba (foto de Tarcila Nadia). (J) Moscas generalistas das famlias Calliphoridae em
flores de Blepharodon nitidum (Apocynaceae-Asclepiadoideae) em Lenis, Bahia (foto de Tarcila Nadia) e (L) Sarcophagideae
em flor de outra Apocynaceae-Asclepiadoideae (foto de Tarcila Nadia).
285
Aspectos evolutivos
Os primeiros dpteros surgiram no final do Trissico,
cerca de 100 milhes de anos antes do surgimento
das angiospermas, entre o fim do Jurssico e incio
do Cretceo (Yeates & Wiegmann 2005). Acreditase que esses dpteros j possuam aparato bucal do
tipo lambedor, que apropriado para tomar nctar
de flores, pois obtinham originalmente fontes de
carboidratos a partir de secrees viscosas ricas em
acar produzidas por alguns Hemiptera (Thien et
al. 2000; Yeates & Wiegmann 2005). Dessa forma,
a interao entre flores e moscas pode ser considerada um dos primeiros sistemas de polinizao que se
desenvolveu nas angiospermas (Thien et al. 2000;
Thien et al. 2009).
A polinizao por moscas amplamente distribuda entre as angiospermas basais, sendo encontrada em Cabombaceae, todas as famlias de
Austrobaileyales, algumas Annonaceae, Monimiaceae,
Lauraceae, Winteraceae, Saururaceae, Piperaceae e
Aristolochiaceae (Endress 2010). Entre as caractersticas florais tpicas desses grupos, pode ser destacada
a presena de flores hermafroditas, protognicas, que
produzem odor e regulam a temperatura (termognese) (Thien et al. 2000; Endress 2010). A produo
de nctar no comum, havendo, portanto, outros
recursos disponveis como plen, tecidos para alimento, calor, abrigo e locais para reproduo (Endress
2010), sendo a ocorrncia de flores de engano bastante
comum (Thien et al. 2009).
287
Concluso
A interao entre flores e moscas polinizadoras
uma antiga histria com contribuies significativas
Referncias bibliogrficas
Anderson, B. & Johnson, S.D. 2007. The geographical mosaic
of coevolution in a plant-pollinator mutualism. Evolution,
62, 220-225.
Anderson, B. & Johnson, S.D. 2009. Geographical covariation
and local convergence of flower depth in a guild of flypollinated plants. New Phytologist, 182,: 533-540.
Arroyo, M.T.K.; Primack, R. & Armesto, J. 1982. Community
studies in pollination ecology in the high temperate Andes
of Central Chile. I. Pollination mechanisms and altitudinal
variation. American Journal of Botany, 69, 82-97.
Baker, H.G. 1975. Sugar concentrations in nectars from
hummingbird flowers. Biotropica, 7, 37-41.
Borba, E.L. & Semir, J. 1998. Wind-assisted fly pollination in
three Bulbophyllum (Orchidaceae) species occurring in the
Brazilian Campos Rupestres. Lindleyana, 13, 203-218.
Borba, E.L. & Semir, J. 2001. Pollinator specificity and
convergence in fly-pollinated Pleurothallis (Orchidaceae)
species: a multiple population approach. Annals of
Botany, 88, 75-88.
Borba, E.L.; Felix, J.M.; Solferini, V.N. & Semir, J. 2001.
Fly-pollinated Pleurothallis (Orchidaceae) species have
high genetic variability: evidence from isozyme markers.
American Journal of Botany, 88, 419-428.
289
Thien, L.B.; Bernhardt, P.; Devall, M.S.; Chen, Z.D.; Luo, Y.B.;
Fan, J.H.; Yuan, L.C. & Williams, J.H. 2009. Pollination
biology of basal angiosperms (ANITA grade). American
Journal of Botany, 96, 166-182.
Thompson, J.N. 2005. The Geographic mosaic of coevolution.
Chicago, University of Chicago Press.
Van der Pijl, L. & Dodson, C.H. 1966. Orchid flowers: their
pollination and evolution. Coral Gables, University of
Miami Press.
Verola, C.F. 2002. Biologia floral e sistemas de reproduo
em espcies de Bulbophyllum (Orchidaceae) ocorrentes
em mata de galeria, campo rupestre e floresta estacional.
Dissertao de Mestrado. Universidade Estadual de
Campinas, Campinas, Brasil.
Vogel, S. 1954. Bltenbiologische Typen als Elemente der
Sippengliederung. Jena: Gustav Fischer Verlag.
Weiss, M.R. 2001. Vision and learning in some neglected
pollinators: beetles, flies, moths, and butterflies. p. 171190. In: Chittka, L. & Thomson, J.D. (eds.). Cognitive
ecology of pollination. Cambridge, Cambridge
University Press, 344pp.
Whitehead, V.B.; Giliomee, J.H. & Rebelo, A.G. 1987. Insect
pollination in the Cape flora. Pp. 52-82. In: Rebelo, A.G.
(ed.). A preliminary synthesis of pollination biology
in the Cape flora. Pretoria, CSIR.
Willmer, P. 2011. Pollination and floral ecology. Princeton,
Princeton University Press, 778pp.
Yeates, D.K. & Wiegmann, B.M. 2005. Phylogeny and
evolution of Diptera: recent insights and new perspectives.
p. 14-44. In: Yeates, D.K. & Wiegmann, B.M. (eds.) The
evolutionary biology of flies. New York, Columbia
University Press, 430pp.
Captulo 13
Departamento de Biologia Faculdade de Filosofia, Cincias e Letras de Ribeiro Preto, Universidade de So Paulo Av.
Bandeirantes, 3.900 CEP: 14040-130 Ribeiro Preto-SP Brasil. e-mail: raspereira@yahoo.com.br
ste captulo discute o papel das vespas como polinizadoras, situando-as no contexto geral de polinizao por
insetos. Informaes disponveis na literatura foram utilizadas para classificar as vespas em polinizadores
generalistas, polinizadores especializados em plantas sem recursos (polinizao por engano) e polinizadores especializados em plantas com recursos. Muito embora vrias espcies de vespas sejam visitantes florais generalistas, alguns
grupos, tais como o gnero Hemipepsis (Pompilidae), a subfamlia Masarinae (Vespidae) e a famlia Agaonidae se
especializaram em alguns txons ou guildas de plantas. A famlia Agaonidae se diversificou exclusivamente em
associao com o gnero Ficus, representando um caso extremo de especializao entre as vespas polinizadoras. O
gnero Ficus apresenta um grande nmero de espcies no Brasil, configurando um bom material de estudo disponvel
para aprofundamentos de questes relacionadas com a evoluo de mutualismos altamente especializados. O desenvolvimento das vespas polinizadoras do figo ocorre dentro das inflorescncias das figueiras. Dessa forma, a prole das
vespas e os embries das plantas competem pelo mesmo suprimento de recursos ao longo dos seus desenvolvimentos
iniciais. Esse conflito levou evoluo de diversos mecanismos que promovem o balanceamento da polinizao e da
predao de sementes, tais como as sanes que levam ao aborto de frutos superexplorados pelas larvas das vespas.
Ao longo do texto esses casos e outros aspectos da histria natural das principais classes de polinizao por vespa
apresentada e os aspectos evolutivos, quando disponveis, so discutidos. Conclui-se que as vespas no devem
ser negligenciadas como polinizadoras, pelo contrrio, destacam-se por participar de uma grande diversidade de
mecanismos de polinizao, desempenhando um papel importante na reproduo de muitas espcies de plantas.
Introduo
Os insetos constituem o principal agente de polinizao em muitos ecossistemas (Schowater 2000), sendo
que os himenpteros, particularmente as abelhas
(Captulo 9), destacam-se como um dos principais
grupos de polinizadores das angiospermas (Danforth
et al. 2006). As vespas (i.e., todos Hymenoptera da
subordem Apocrita, excluindo-se as abelhas e as formigas), por outro lado, so, de modo geral, consideradas polinizadoras menos eficientes e, muitas vezes,
negligenciadas em estudos clssicos sobre polinizao
(Fgri & van der Pijl 1979; Proctor et al. 1996).
Essa generalizao deve-se, em parte, s vespas sociais, que apresentam interaes pouco especializadas
com as espcies de plantas que visitam (Santos et al.
2010; Mello et al. 2011). Alm disso, as vespas mais
generalistas utilizam flores com morfologia menos
especializada, as quais so tambm acessveis a outros
grupos de insetos.
Para que a polinizao ocorra, o inseto deve
apresentar comportamento e morfologia que permitam o transporte do plen da antera ao estigma
de uma flor da mesma espcie. De forma muito
simplificada, um bom polinizador deve apresentar
tamanho e comportamento de acesso flor que
permitam que seu corpo toque as estruturas florais
envolvidas com a reproduo. Ainda, para ocorrer
polinizao cruzada, o inseto deve visitar flores de
diferentes indivduos da mesma espcie em um
intervalo curto de tempo. Muitas espcies de vespas que visitam flores no atendem esses requisitos
bsicos e, portanto, no atuam como polinizadoras.
No entanto, alguns grupos de vespas so polinizadoras especializadas de figueiras e algumas espcies
de orqudeas, apocinceas e asparagceas (Weiblen
2002; Gaskett 2011; Shuttleworth & Johnson 2012).
Apesar de incluir relativamente menor nmero de
293
Polinizadores generalistas
Vrias espcies de vespas sociais dos gneros
Brachygastra, Belonogaster, Polistes, Polybia (Polistinae),
Dolichovespula, Vespa e Vespula (Vespinae) atuam
Polinizadores especializados em
plantas sem recurso
Plantas polinizadas por engano sinalizam a presena
de recurso sem, no entanto, fornec-lo ao polinizador
(Captulo 15). Estima-se que aproximadamente 7.500
espcies em trinta e duas famlias de angiospermas
so polinizadas por engano. Destas, cerca de 6.500
espcies pertencem famlia Orchidaceae (Renner
2006). Se essas estimativas forem corretas, pelo menos
Engodo sexual
As orqudeas polinizadas por engano sexual mimetizam fmeas de insetos, atraindo assim machos que
atuam como polinizadores ao tentar copular com o
labelo da flor. Os machos atrados pelas pistas falsas
gastam tempo, oportunidades reais de acasalamentos
e, s vezes, esperma, sem receber recompensa alguma. O processo de atrao ocorre em duas etapas;
inicialmente, os machos so atrados por fragrncias
que mimetizam feromnios sexuais das fmeas da
mesma espcie. Posteriormente, curta distncia,
295
Tabela 13.1 Famlias de vespas envolvidas em polinizao por engano em Orchidaceae. Fonte: Gaskett (2011)
Famlia de vespa
Ocorrncia
Gnero de orqudea
Sphecidae
frica do Sul
Disa
Pompilidae
frica do Sul
Disa
Ichneumonidae
Austrlia
Cryptostylis
Scoliidae
Austrlia
Calochilus
Tiphiidae
Austrlia
Ichneumonidae
Nova Zelndia
Cryptostylis
Scoliidae
Amrica do Sul
Geoblasta
Scoliidae
Europa
Ophrys
Sphecidae
Europa
Ophrys
Engodo de alimento
Enquanto orqudeas polinizadas por vespas por engano sexual exploram principalmente insetos machos
de espcies solitrias, as orqudeas que sinalizam
pistas falsas de alimento so polinizadas por fmeas
de espcies sociais de vespas. Poucas espcies de orqudeas exploram vespas por meio de falsos atrativos
que sinalizam a presena de alimento. At o momento
esse tipo de polinizao relatado em apenas trs
espcies de orqudeas Coelogyne fimbriata Lindl.,
Dendrobium sinense Tang & F.T. Wang e Steveniella
satyrioides (Steven) Schltr. (Nazarov 1995; Brodmann
et al. 2009; Cheng et al. 2009) - muito embora este
mecanismo seja o mais comum de polinizao por
engano em orqudeas que exploram abelhas (Jerskov
et al. 2006). A diferena no nmero de espcies de
orqudeas que exploram esses dois grupos de insetos
pode estar relacionado ao tipo de recurso buscado
por abelhas e vespas. As abelhas geralmente visitam
flores de orqudeas em busca de recursos florais tais
como nctar, leo e plen, e provavelmente sofrem
forte presso seletiva para responderem a sinais gerais
de recurso floral, tais como forma da inflorescncia,
cor da flor, fragrncia e guia de nctar (Captulos 6, 7,
9 e 19) (Jerskov et al. 2006). As vespas, entretanto,
forrageiam por nctar para alimentao do inseto
adulto e por artrpodos para aprovisionamento de
suas larvas. O interesse por recursos to contrastantes
exigiria uma forma de sinalizao mais complexa por
parte da planta, a qual seria selecionada apenas em
situaes em que os benefcios superassem os custos
da sinalizao. De fato, as orqudeas que exploram
vespas por engano de alimento emitem tanto sinais
que mimetizam a presena de presas (Nazarov 1995;
Brodmann et al. 2009) como recursos florais (Cheng
et al. 2009). Deste modo, nem todos os casos de
polinizao por engodo de alimento em vespas se
encaixam na definio de engodo generalizado de
alimento (sensu Jerskov et al. 2006), a qual baseada na sinalizao de recursos florais gerais. Nazarov
(1995) define o mecanismo de engodo de alimento
em vespas como sndrome da falsa presa; no entanto, esse termo no tem sido mencionado em revises
mais recentes (Jerskov et al. 2006).
297
Polinizadores especializados em
plantas com recursos
Embora relativamente pouco representadas em nmero de espcies, alguns grupos de vespas que polinizam flores com recursos apresentam adaptaes
extremamente especializadas relacionadas polinizao. Espcies do gnero Hemipepsis (Pompilidae)
polinizam flores com morfologia pouco especializada, obtendo nctar como recurso, de forma semelhante s vespas polinizadoras generalistas. No
entanto, a forma de atrao desses insetos por meio
de substncias volteis bastante especializada, tornando-as polinizadores exclusivos em espcies de
Apocynaceae, Asparagaceae e Orchidaceae (Johnson
2005; Shuttleworth & Johnson 2009a; Shuttleworth
& Johnson 2009c). Apesar de a maioria das espcies
de vespas solitrias utilizarem presas animais para
alimentar suas larvas, vespas polinizadoras da subfamlia Masarinae (Vespidae) apresentam adaptaes
morfolgicas e comportamentais para a coleta de
nctar e plen usados para aprovisionar seus ninhos,
assemelhando-se em vrios aspectos ao regime alimentar das abelhas (Gess 1996). O local para oviposio e desenvolvimento da prole so as formas de
recurso oferecido pelas plantas do gnero Ficus s
vespas da famlia Agaonidae (Weiblen 2002), as quais
constituem, certamente, o grupo mais especializado
entre as vespas polinizadoras. Esses grupos de vespas
polinizadoras so abordados em maior detalhe na
sequncia.
299
Tabela 13.2 Gneros de plantas polinizadas por vespas Hemipepsis (Pompilidae) na frica do Sul. Fonte:
Shuttleworth & Johnson (2012)
Famlia
Gnero (n de espcies)
Asclepias (1)
Aspidoglossum (1)
Miraglossum (3)
Apocynaceae: Asclepiadoideae
Pachycarpus (6)
Periglossum (1)
Xysmalobium (3)
Woodia (2)
Asparagaceae
Orchidaceae
Eucomis (3)
Disa (2)
Satyrium (1)
Vespa de plen
Em Vespidae, a subfamlia Masarinae (masarine)
o grupo mais estreitamente associado a plantas com
flores, sendo, provavelmente, o polinizador principal
em vrias espcies. A morfologia das vespas de plen
e o seu comportamento so, em geral, compatveis
com a forma das flores que visitam e potencialmente
adequados para a efetivao da polinizao (Gess
1996). No entanto, esse grupo de insetos tem sido
amplamente negligenciado em estudos formais de
biologia da polinizao. O papel como polinizadores em potencial inferido a partir de informaes
indiretas de visitao floral e presena de plen sobre
o corpo desses insetos. Deste modo, o mecanismo de
polinizao por essas vespas permanece um campo
aberto para investigaes.
Masarinae distribui-se por todo o globo entre
as latitudes 50N e S, exceto no leste da Amrica do
Norte e leste e sul da sia (Fig. 13.1). Os registros so
concentrados no Mediterrneo e em reas temperadas,
301
Figura 13.1 Distribuio geogrfica de Masarinae. Fonte: Gess (1992). Reproduzido com permisso de John Wiley & Sons, Inc.
Porm, algumas caractersticas gerais podem ser reconhecidas (Gess 1996): antese diurna; colorao
clara; odor aucarado (nenhuma visita foi registrada
em flores com odores frutoso ou ptrido); forma
geralmente tubular, com flores isoladas ou agregadas
em captulos (Asteraceae), ou altamente diferenciadas
(Leguminosae); nctar diludo e oculto (protegido de
evaporao) na flor.
As famlias de plantas preferencialmente associadas a vespas de plen variam de acordo com
as regies biogeogrficas (Gess 1992): Australsia:
Myrtaceae e Goodeniaceae; Nertico: Scrophulariaceae
e Hydrophyllaceae; Afrotrpico: Aizoaceae, Asteraceae,
Campanulaceae, Scrophulariaceae e Leguminosae (tribo Crotalarieae). A maior diversidade no Afrotrpico
deve-se provavelmente maior concentrao de estudos
nessa regio. Dados das regies Neotropical e Palertica
so escassos, mas h registros em Verbenaceae,
Asteraceae e Leguminosae no Neotrpico e Asteraceae
no Palertico (Gess 1992; Mechi 1999).
Vespas de figo
Em alguns grupos de plantas a recompensa aos
polinizadores a oferta de local para oviposio e
desenvolvimento da prole (nursery pollination). Essa
forma de recompensa conhecida em doze famlias
de angiospermas e uma de gimnosperma (Dufa &
Anstett 2003). Apesar de amplamente distribudo
entre os grupos de plantas, o local de oviposio como
recurso melhor conhecido em Ficus (Moraceae) e
Yucca (Agavaceae) (Baker 1986). Insetos das ordens
Coleoptera e Lepidoptera so os polinizadores mais
frequentes nesse tipo de mutualismo, associando-se
a oito famlias de plantas (Dufa & Anstett 2003).
Na ordem Hymenoptera, a famlia Agaonidae o
nico grupo envolvido nesse mecanismo de polinizao, compreendendo os polinizadores exclusivos
das figueiras.
Existem aproximadamente setecentas e cinquenta espcies de Ficus (Moraceae) com distribuio
pantropical. Cada espcie de Ficus polinizada por
monoicas, fmeas polinizadoras, fecundadas e carregadas de plen, so atradas por substncias volteis
liberadas por sicnios receptivos (Grison-Pig et al.
2002). As vespas adentram a inflorescncia atravs
de uma abertura denominada ostolo, polinizam as
flores pistiladas e depositam ovos preferencialmente
nos ovrios das flores de estilete curto, inserindo
o ovipositor atravs do estilete floral. As flores que
recebem ovos formam galhas, nas quais a prole de
vespas se desenvolve no lugar dos frutos. Os frutos,
por sua vez, so geralmente produzidos pelas flores
de estiletes mais longos. Algumas semanas depois,
pouco antes do amadurecimento do sicnio, a prole
de vespas completa seu desenvolvimento. Os primeiros a emergir so os machos, que so pteros e
tm suas atividades restritas ao interior do sicnio.
Os machos localizam e copulam as fmeas, que
ainda esto em suas galhas. As fmeas fecundadas
emergem, coletam o plen (em algumas espcies,
as fmeas no coletam o plen, transportando-o
passivamente sobre o corpo) e abandonam o sicnio
em busca de uma rvore com sicnios receptivos
(Galil & Eisikowitch 1968). Posteriormente, os
sicnios completam seu amadurecimento, tornando-se atrativos para vrias espcies de vertebrados
frugvoros que atuam como dispersores (Shanahan
et al. 2001).
Figura 13.2 Biologia reprodutiva e relaes filogenticas em Ficus. (A) - corte longitudinal de um sicnio de F. benguetensis Merr.,
mostrando as flores pistiladas, o sinestigma (se) e o ostolo (os). (B) - fmea polinizadora ativa de F. pertusa L. f. (seo Americana);
em destaque o bolso torcico preenchido de plen. (C) - perna posterior da polinizadora ativa de F. pertusa esquerda, com cerdas
na coxa (seta); perna posterior da polinizadora passiva de F. maxima Mill. (seo Pharmacosycea) direita, sem cerdas na coxa
(seta). (D) - vespa polinizadora de F. luschnathiana (Miq.) Miq. (seo Americana) com o ovipositor inserido pelo estigma da flor
(seta). (E) - detalhe da cavidade de um sicnio de F. adhatodifolia Schott ex Spreng. polinizado passivamente, mostrando flores de
estilete mais longo (el) e flores de estilete mais curto (ec). (F) - filogenia molecular de Ficus incluindo representantes de todas os
subgneros e sees. O tamanho da base dos tringulos proporcional ao nmero de espcies no grupo representado (modificado
de Cruaud et al. 2012). Crdito das fotos: A, D, E Finn Kjellberg; B, C Alison G. Nazareno.
303
de disperso mediado pelo vento. As vespas so carregadas a longa distncia pelo vento acima da copa
da floresta. Ao detectar a fragrncia floral especfica
de sua figueira hospedeira, a vespa voa ativamente
em direo rvore com figos receptivos e realiza a
polinizao (Compton et al. 2000; Harrison 2003).
Desta forma, as figueiras evoluram uma inovao
singular de disperso do plen, combinando o transporte pelo vento e a quimiotaxia das vespas para
superar as limitaes da baixa densidade populacional
na reproduo sexual.
A maioria das espcies de vespas de figo poliniza
ativamente as flores, como resultado de uma combinao de adaptaes morfolgicas e comportamentais
(Kjellberg et al. 2001). As vespas polinizadoras ativas possuem estruturas no trax em forma de bolso
que tm a funo de armazenar o plen coletado
ativamente das anteras. Essas vespas possuem ainda
cerdas em formato de pente nas coxas posteriores que
so usadas para manipular o plen no processo de
coleta (Figs. 13.2 B,C). Ao entrar em um figo com
flores receptivas, as polinizadoras usam as pernas
posteriores para retirar o plen dos bolsos torcicos e
deposit-lo sobre os estigmas florais. Na sequncia, a
vespa insere o ovipositor atravs do estilete (Fig. 13.2
D) e deposita um ovo no ovrio da flor (Kjellberg et
al. 2001). A polinizadora geralmente deposita ovos
nas flores que polinizou, fazendo com que se desenvolvam em galhas. A produo de sementes nas
figueiras monoicas, por sua vez, ocorre em flores de
estiletes mais longos, nas quais a vespa evita depositar
ovos (Anstett 2001), ou nas flores prximas, devido
ao comportamento dos tubos polnicos que, no decorrer do seu crescimento, atingem flores vizinhas
(Jousselin & Kjellberg 2001). Este comportamento
facilitado pelo arranjo espacial dos estigmas nos
sicnios polinizados ativamente, que formam uma
plataforma mais ou menos coesa (sinestigma). Assim,
305
Concluso
As vespas se destacam por participar de uma grande diversidade de mecanismos de polinizao, desempenhando um papel importante na reproduo
de muitas espcies de plantas. Para fins didticos, as
vespas polinizadoras podem ser classificadas em polinizadores generalistas, polinizadores especializados
em plantas sem recursos (polinizao por engodo) e
polinizadores especializados em plantas com recursos.
As recompensas ao polinizador, quando ofertadas, so
o nctar para alimentao do inseto adulto, o nctar
e plen para alimentao da prole (vespas de plen)
ou o local para desenvolvimento da prole (vespas de
figo). Nos sistemas de polinizao mais especializados,
as plantas parecem explorar a capacidade olfativa bem
desenvolvida nas vespas, por meio de fragrncias florais
atrativas longa distncia. A polinizao das figueiras
por vespas Agaonidae representa um caso extremo de
codiversificao planta-polinizador, a qual teve origem
h aproximadamente 75 milhes de anos na Eursia.
Essa interao apresenta uma inovao singular de
disperso do plen (transporte pelo vento + quimiotaxia das vespas), que certamente abriu oportunidades
Agradecimentos
Agradeo Laura Chavarria pelas discusses sobre
vespas sociais; a Simone P. Teixeira, pela reviso da
linguagem do manuscrito; a Alison G. Nazareno
e Finn Kjellberg, pelas fotografias cedidas; e ao
Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico
e Tecnolgico (CNPq), pelo auxlio financeiro
(#303590/2011-4).
Referncias bibliogrficas
Ahmed, S.; Compton, S.G.; Butlin, R.K. & Gilmartin, P.M.
2009. Wind-borne insects mediate directional pollen
transfer between desert fig trees 160 kilometers apart.
Proceedings of the National Academy of Sciences,
106, 20342-20347.
Alves-Silva, E.; Barnio, G.J.; Torezan-Silingardi, H.M. &
Del-Claro, K. 2013. Foraging behavior of Brachygastra
lecheguana (Hymenoptera: Vespidae) on Banisteriopsis
malifolia (Malpighiaceae): extrafloral nectar consumption
and herbivore predation in a tending ant system.
Entomological Science, 16, 162-169.
Anstett, M.C. 2001. Unbeatable strategy, constraint and
coevolution, or how to resolve evolutionary conflicts:
the case of the fig/wasp mutualism. Oikos, 95, 476-484.
Antonini, Y.; Souza, H.G.; Jacobi, C.M. & Mury, F.B. 2005.
Richness and behavior of insect visitors of Stachytarpheta
glabra Cham. (Verbenaceae), at a ferruginous field, Ouro
Preto, MG, Brazil. Neotropical Entomology, 34, 555-564.
Baker, H.G. 1986. Yuccas and yucca moths-A historical
commentary. Annals of the Missouri Botanical Garden,
73, 556-564.
Barros, M.G. 1998. Sistemas reprodutivos e polinizao
em espcies simptricas de Erythroxylum P. Br.
(Erythroxylaceae) do Brasil. Revista Brasileira de
Botnica, 21, 159-166.
Basso-Alves.J.P.; Pereira, R.A.S.; Peng, Y.Q. & Teixeira, S.P.
2013. Different ontogenetic processes promote dicliny in
Ficus L. (Moraceae). Acta Oecologica, In press.
Berg, C.C. 1989. Classification and distribution of Ficus.
Experientia (Basel) 45: 605-611.
307
309
Captulo 14
Centro de Cincias Biolgicas e da Sade, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul CEP: 79070-900 Campo Grande-MS
Brasil. e-mail: erich.fischer@ufms.br
Programa de Ps-Graduao em Ecologia e Conservao, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul CEP: 79070-900
Campo Grande-MS Brasil.
polinizao por animais vertebrados ocorre principalmente nas regies tropicais. Apresentamos aqui
uma sntese acerca dos vertebrados visitantes de flores e das plantas polinizadas por eles, focada nos
principais grupos taxonmicos. Animais vertebrados antfilos e plantas adaptadas polinizao por vertebrados apresentaram grande diversificao depois da metade do Mioceno. Aves e morcegos so destacadamente
os polinizadores mais comuns, ao passo que mamferos no voadores e lagartos podem ser polinizadores
importantes em situaes excepcionais, como em ilhas, para determinados grupos de plantas. A visitao de
flores por meio de voo pairado um fenmeno tipicamente neotropical, comum entre beija-flores e morcegos
glossofagneos, enquanto a visitao de flores por vertebrados que se apoiam sobre as flores ou ramos um
fenmeno pantropical. Adicionalmente, alguns marsupiais, roedores e lagartos visitam flores a partir do cho.
Vertebrados essencialmente nectarvoros so geralmente pequenos e forrageiam solitariamente em rotas entre
plantas que abrem poucas flores por dia. Vertebrados antfilos relativamente grandes consomem plen e outros
recursos florais com mais frequncia e visitam, geralmente em grupos, plantas com grande quantidade de
flores por dia. A nectarivoria mais comum entre espcies de vertebrados voadores que, por sua vez, parecem
ser mais promissores como polinizadores do que animais no voadores. Dado o potencial para fluxo polnico
de longa distncia vertebrados so polinizadores muito importantes, especialmente em ambientes tropicais.
Introduo
Aves, mamferos e rpteis compreendem espcies de
vertebrados que buscam recursos florais (antfilos)
e podem atuar como polinizadores de milhares de
angiospermas em todo o mundo. Aves e morcegos so
os principais polinizadores, reportados para sessenta
e cinco e sessenta e sete famlias de angiospermas,
respectivamente (Cronk & Ojeda 2008; Fleming et
al. 2009). No Brasil, Buzato et al. (2012) compilaram trezentas e trinta e oito espcies de vertebrados,
pertencentes a cento e trinta e cinco gneros e vinte e cinco famlias, que efetiva ou potencialmente
polinizam flores. A diversificao dos vertebrados
antfilos ocorreu principalmente depois do Eoceno
(56 a 34 milhes de anos atrs), embora a origem
dos vertebrados polinizadores possa ser mais antiga.
Primatas e marsupiais podem ter sido polinizadores importantes para determinadas plantas desde o
Cretceo (144 a 66 milhes de anos atrs), e depois
teriam sido sobrepujados pelas aves e morcegos nectarvoros, que apresentaram ampla diversificao no
Cenozoico (66 milhes de anos atrs at o presente)
(Sussman & Raven 1978; Turner 1982; Kress et al.
1994; Proctor et al. 1996; Cronk & Ojeda 2008).
As caractersticas morfolgicas, sensoriais e fisiolgicas dos polinizadores esto relacionadas s
caractersticas das flores, que apresentam um conjunto
de adaptaes chamadas sndromes de polinizao
por Faegri & van der Pijl (1971) (ver Introduo Seo
3). Entretanto, a mudana de poucas ou de uma s
caracterstica floral pode ser suficiente para levar
mudana de polinizador. As flores atuais foram
selecionadas ao longo da histria evolutiva de suas
linhagens, que sofreram presses seletivas de conjuntos variveis de animais antfilos ao largo de suas
distribuies geogrficas, portanto, embora possamos
identificar padres, a maioria das angiospermas no
Erich Fischer
As aves antfilas
As aves so os principais vertebrados polinizadores,
abrangem mais de cinquenta famlias e esto ausentes apenas na Europa (Proctor et al. 1996). No
Brasil, duzentas e trinta e quatro espcies podem
atuar como polinizadores (Buzato et al. 2012). Aves
insetvoras que buscavam presas ou gua na folhagem
provavelmente deram origem s espcies antfilas,
caracterstica que evoluiu muitas vezes em diferentes
grupos (Proctor et al. 1996). A maioria das aves polinizadoras pequena, nectarvora e apresenta bico
afilado e lngua alongada para suco de nctar em
flores tubulares. Por outro lado, aves antfilas maiores
que apresentam outras formas de bico e lngua geralmente buscam outros recursos como plen, leo ou
corpos nutritivos gelatinosos (Fig. 14.1) (Brown &
Hopkins 1995; Maus & Venturieri 1996; Vicentini
& Fischer 1999; Sazima et al. 2001).
Beija-flores (Trochilidae) representam as aves
mais especializadas em visitar flores. So mais de
trezentas e trinta espcies em duas subfamlias,
Phaethornithinae e Trochilinae, todas nectarvoras
e distribudas da Patagnia ao Alasca (Stiles 1981;
Dickinson 2003). No Brasil so conhecidas oitenta
e seis espcies, vinte e sete fetornitneos e cinquenta e nove troquilneos (Piacentini 2011; Buzato et
al. 2012). A origem dos beija-flores provavelmente
ocorreu na Amrica do Sul durante o Mioceno (23 a
5 milhes de anos atrs) (McGuire et al. 2007), entretanto fsseis encontrados na Alemanha sustentam
a origem na Europa durante o Oligoceno (34 a 23
milhes de anos atrs), com a extino posterior nessa
regio (Mayr 2004; Fleming & Muchhala 2008). Os
beija-flores so aves extremamente pequenas (maioria
Fernando Gonalves
313
Erich Fischer
Fernando Gonalves
315
Figura 14.1 (A) Inflorescncia de Combretum lanceolatum (Combretaceae) oferece poleiro e nctar gelatinoso s aves polinizadoras.
(B) Flor de Platonia insignis (Clusiaceae) polinizada por aves que buscam nctar e mistura de leo e plen. (C) Flor de P. insignis
com ptalas manualmente removidas. (D) Flor de Quesnelia humilis (Bromeliaceae) polinizada por beija-flores fetornitneos. (E)
Visita de fetornitneo, Ramphodon naevius, Nematanthus fritschii (Gesneriaceae). Linhas de escala: A = 4 cm; B-E = 2 cm. Fotos:
Alberto Vicentini (B e C), Erich Fischer (A e D) e Silvana Buzato (E).
geralmente pequenas (10-27 g). Os psitacdeos antfilos so maiores (26-34 g), apresentam bicos largos
e recurvados e consomem substancialmente plen
(Endress 1994; Brown & Hopkins 1995; Juniper &
Parr 1998). Psitacdeos antfilos paleotropicais possuem
lngua com papilas em forma de pincel, o que facilita
o consumo de plen e nctar, caracterstica ausente
entre psitacdeos neotropicais. Grande parte das aves
antfilas paleotropicais realiza visitas em pares ou
grupos maiores, porm os melifagdeos maiores podem
estabelecer territrios e os menores podem atuar como
parasitas de territrios (McFarland 1986), assim como
observado entre os beija-flores nos neotrpicos.
Os morcegos antfilos
Os morcegos antfilos evoluram independentemente em duas famlias geograficamente separadas,
Phyllostomidae (Microchiroptera) nos neotrpicos
e Pteropodidae (Megachiroptera) nos paleotrpicos.
A origem imprecisa, mas a grande diversificao
desses morcegos ocorreu a partir do mdio Mioceno.
A nectarivoria evoluiu mais de uma vez entre os
filostomdeos e pteropoddeos (Koopman 1981;
Giannini & Simmons 2003; Datzmann et al. 2010).
Duas subfamlias, Glossophaginae (Phyllostomidae)
e Macroglossinae (Pteropodidae), compreendem as
espcies consideradas especialistas em consumir
nctar. Esses morcegos so pequenos, apresentam
focinho longo e afilado e lngua extensvel e fina.
Os glossofagneos (6-30 g) incluem as espcies mais
adaptadas nectarivoria e realizam visitas tipicamente
Figura 14. 2 (A) Copa (15 m de dimetro) de Parkia pendula (Fabaceae) no dossel da Amaznia com inmeros captulospendulares em diferentes estdios. (B) Visita do glossofagneo Glossophaga soricina flor de Psittachantus corynocephalus (Loranthaceae).
(C) Flor de plen de Pseudobombax munguba (Malvaceae) ao final da antese, incio da manh. (D-E) Inflorescncias pendulares
de Couepia longipendula (Chrysobalanaceae) visitadas por G. soricina, respectivamente, em voo e agarrado (comportamento atpico, favorecido pelo tipo de inflorescncia e nctar farto). (F) Flor de Eperua duckeana (Fabaceae) polinizada por glossofagneos
e protegida por formigas contra visitantes que pousam. Linhas de escala = 5 cm. Fotos: Erich Fischer (A, C-F) e Paulo Robson
de Souza (B).
Erich Fischer
Fernando Gonalves
317
Erich Fischer
Fernando Gonalves
319
Erich Fischer
Fernando Gonalves
321
et al. 2001). Espcies com distribuio agregada e populaes numerosas, como muitas herbceas, podem
propiciar aumento do fluxo de plen por meio da
oferta de poucas flores por indivduo e pouco nctar
por flor (Machado et al. 1998; Fischer & Leal 2006).
Entretanto, espcies de plantas que apresentam baixa
densidade de indivduos reprodutivos, como grande
parte das espcies arbreas e lianas lenhosas de florestas tropicais, geram maior custo de deslocamento para
os polinizadores e demandam maior oferta de flores
por indivduo e de recursos por flor para viabilizarem
a atrao de vertebrados antfilos. Adicionalmente,
para alcanarem nveis mais altos de variabilidade gentica da prole, plantas distribudas em baixa
densidade demandam polinizadores que apresentem
grande rea de forrageamento, que, por sua vez,
uma caracterstica positivamente relacionada ao tamanho dos animais (MacNab 1963; Williams et al.
2001). Portanto plantas grandes tendem a requerer
polinizadores maiores e a produzir mais flores para
atrao de vertebrados grandes.
Vertebrados nectarvoros especializados demandam suprimento contnuo de flores. Podem ser localmente residentes quando associados a grupos
de plantas que oferecem recursos sucessivamente
ao longo do ano, ou ento migram entre regies
que oferecem flores em perodos complementares
(Araujo et al. 1994; 2004); ou, ainda, visitam flores
adaptadas a outros tipos de polinizadores (Araujo
& Sazima 2003). Em ambientes geologicamente
antigos e pouco sazonais, espcies de plantas simptricas podem partilhar polinizadores por meio de
floraes sequenciais ou deposio de plen em locais
diferentes do corpo dos vetores (Fischer et al. 1992;
Araujo et al. 1994; 2004; Sazima et al. 1999; Buzato
et al. 2000; Machado 2009). A variao do local de
deposio de plen pode viabilizar o uso concomitante de polinizadores vertebrados por grupos de
Referncias bibliogrficas
Ackermann, M. & Weigend, M. 2006. Nectar, f loral
morphology and pollination syndrome in Loasaceae
subfam. Loasoideae (Cornales). Annals of Botany, 98,
503-514.
Araujo, A. C.; Fischer, E. A. & Sazima, M. 1994. Florao
sequencial e polinizao de trs espcies de Vriesea
(Bromeliaceae) na regio da Jureia, sudeste do Brasil.
Revista Brasileira de Botnica, 17, 113-118.
Erich Fischer
Fernando Gonalves
323
Erich Fischer
Fernando Gonalves
325
Rocca, M.A. & Sazima, M. 2010. Beyond hummingbirdflowers: the other side of ornithophily in the Neotropics.
Oecologia Australis, 14, 67-99.
Rocca, M.A. & Sazima, M. 2013. Quantity versus
quality: identifying the most effective pollinators
of the hummingbird-pollinated Vriesea rodigasiana
(Bromeliaceae). Plant Systematics and Evolution, 299,
97-105.
Rodrigues, L.C. & Araujo, A.C. 2011. The hummingbird
community and their floral resources in an urban forest
remnant in Brazil. Brazilian Journal of Biology, 71,
1-12.
Sazima, I. & Sazima, M. 1977. Solitary and group foraging:
two flower visiting patterns of the Lesser Spear-Nosed
Bat Phyllostomus discolor. Biotropica, 9, 213-215.
Sazima, I.; Buzato, S. & Sazima, M. 1993. The bizarre
inflorescence of Norantea brasiliensis (Marcgraviaceae):
visits of hovering and perching birds. Botanica Acta,
106, 507-513.
Sazima, I.; Buzato, S. & Sazima, M. 1995. The Saw-billed
Hermit Ramphodon naevius and its flowers in southeastern
Brazil. Journal fr Ornithologie, 136, 195-206.
Sazima, I.; Sazima, C. & Sazima, M. 2009. A catch-all
leguminous tree: Erythrina velutina visited and pollinated
by vertebrates at an oceanic island. Australian Journal
of Botany, 57, 26-30.
Sazima, M.; Sazima I. & Buzato, S. 1994. Nectar by day and
night: Siphocampylus sulfureus (Lobeliaceae) pollinated
by hummingbirds and bats. Plant Systematics and
Evolution, 191, 237-246.
Sazima, M.; Buzato, S. & Sazima, I. 1999. Bat-pollinated flower
assemblages and bat visitors at two Atlantic forest sites
in Brazil. Annals of Botany, 83, 705-712.
Sazima, M.; Vogel, S.; Prado, A.L.; Oliveira, D.M.; Franz,
G. & Sazima, I. 2001. The sweet jelly of Combretum
lanceolatum flowers (Combretaceae): a cornucopia resource
for bird pollinators in the Pantanal, western Brazil. Plant
Systematics and Evolution, 227, 195-208.
Srsic, N.A. & Cocucci, A.A. 1996. A remarkable case of
ornithophily in Calceolaria: food bodies as rewards for a
non- nectarivorous bird. Botanica Acta, 109, 172-176.
Start, A.N. & Marshall, A.G. 1976. Nectarivorous bats as
pollinators of trees in West Malaysia. Pp. 141-150. In:
Burley, J. & Styles, B. T. (eds.) Tropical trees: variation,
breeding and conservation. London, Academic Press.
Captulo 15
Departamento de Botnica, Instituto de Biocincias, Universidade Estadual Paulista UNESP Avenida 24A, 1.515 CEP: 13506900 Rio Claro-SP Brasil. e-mail: biopinheiro@yahoo.com.br
xistem visitantes florais que coletam recursos em flores sem realizar polinizao, e tambm h espcies
de plantas que atraem polinizadores sem oferecer qualquer recurso. A maioria das espcies polinizadas
por engodo simula a presena de recursos florais, como nctar, plen, leos e local de desova. Em casos
extremos, algumas flores simulam caractersticas de insetos fmeas, atraindo machos da mesma espcie que
tentam copular com a flor, efetuando, assim, a polinizao. Neste contexto, os polinizadores so atrados
por estmulos visuais e olfativos exagerados dos quais se valem as plantas, que em muitos casos equilibram
a falta de recompensas florais. Plantas que exploram esta estratgia surgiram de maneira independente em
diversas famlias, sendo que grande parte das espcies pertence famlia Orchidaceae. A simulao de recompensa pode seguir um modelo generalista, no qual as espcies polinizadas por engodo possuem flores
que se assemelham em linhas gerais s flores de espcies com recompensa presentes na comunidade. Porm
existem casos bastante especficos nos quais espcies polinizadas por engodo produzem aromas extremamente
especficos que atraem apenas uma espcie de polinizador. Os benefcios deste tipo de polinizao ainda so
discutidos, mas j se sabe que diversas espcies polinizadas por engodo possuem altas taxas de fecundao
cruzada e elevados nveis de diversidade gentica. Para os polinizadores, no existem benefcios claros, e, em
alguns casos, o sucesso reprodutivo dos insetos prejudicado, caracterizando uma relao de parasitismo.
Neste captulo pretende-se oferecer uma viso geral dos sistemas de polinizao por engodo conhecidos,
discutindo suas vantagens e provvel evoluo.
Fbio Pinheiro
329
Figura 15.1 Exemplos de espcies de Orchidaceae polinizadas por engodo. (A) Epidendrum fulgens Brongn. uma espcie que
simula recompensa alimentar. (B) Asclepias curassavica L. e (C) Lantana camara L. so espcies que oferecem nctar e possuem
morfologia similar e frequentemente ocorrem em simpatria com E. fulgens. (D) Ophrys tenthredinifera Willd. (E) Ophrys archipelagi Glz & H.R. Reinhard sendo visitada por um macho de Colletes cunicularius, o qual tenta copular com a flor. (F) Serapias
Fbio Pinheiro
331
cordigera L. uma espcie que simula abrigo para diversas espcies de Hymenoptera e Coleoptera. (G) Flor de Trigonidium obtusum
em forma de tubo, com um macho de Plebeia droryana saindo do interior da flor carregando plen em seu dorso. (H) Flor de
Mormolyca ringens e, no detalhe, o labelo da flor, semelhante a um inseto. (I) Espcie de Dracula que simula o local de desova de
espcies de Diptera. A foto da Figura 14.1 E foi cedida por Hendrik Breitkopf.
Simulao de alimento
A sinalizao de recurso alimentar a estratgia mais
abundante entre as plantas polinizadas por engodo,
novamente com a maioria dos exemplos encontrada na famlia Orchidaceae (Jerskov et al. 2009).
Alm de Orchidaceae, a ausncia total de recursos
alimentares tambm observada em algumas espcies de Apocynaceae, Begoniaceae, Berberidaceae
e Bignoniaceae (Renner 2006; Uman et al. 2011).
Tambm so observados casos intermedirios de engodo nos quais a recompensa alimentar est presente
Fbio Pinheiro
333
Fbio Pinheiro
335
Fbio Pinheiro
337
Agradecimentos
O autor agradece a Angel Vale, Giovanni Scopece
e Salvatore Cozzolino pelas crticas e sugestes
ao manuscrito; Fundao de Amparo Pesquisa
do Estado de So Paulo, pelo financiamento
(FAPESP 2009/15052-0); e a Hendrik Breitkopf
gentilmente, que cedeu a imagem utilizada na
Fig. 15.1 E.
Referncias bibliogrficas
Ackerman, J.D. 1986. Mechanisms and evolution of fooddeceptive pollination systems in orchids. Lindleyana,
1, 108-113.
Ackerman, J.D.; Rodriguez-Robles, J. A. & Melendez E.J.
1994. A meager nectar offering by an epiphytic orchid
is better than nothing. Biotropica, 26, 44-49.
Ackerman, J.D.; Cuevas, A.A. & Hof, D. 2011. Are deceptionpollinated species more variable than those offering a
reward? Plant Systematics and Evolution, 293, 91-99.
Almeida, A. M. & R. A. Figueiredo. 2003. Ants visit nectaries
of Epidendrum denticulatum (Orchidaceae) in a Brazilian
rainforest: effects on herbivory and pollination. Brazilian
Journal of Biology, 63, 551-558.
Anderson, B. & Johnson, S.D. 2006. The effects of floral
mimics and models on each others fitness. Proceedings
of the Royal Society B: Biological Sciences, 273, 969974.
Aragn, S. & Ackerman, J.D. 2004. Does flower color
variation matter in deception pollinated Psychilis monensis
(Orchidaceae)? Oecologia, 138, 405-413.
Bell, A.K.; Roberts, D.L.; Hawkins, J.A.; Rudall, P.J.; Box, M.S.
& Bateman, R.M. 2009. Comparative micromorphology
of nectariferous and nectarless labellar spurs in selected
clades of subtribe Orchidinae (Orchidaceae). Botanical
Journal of the Linnean Society, 160, 369-387.
Bierzychudek, P. 1981. Asclepias, Lantana and Epidendrum: a
floral mimicry complex? Biotropica 13: 54-58.
Blanco, M.A. & Barboza, G. 2005. Pseudocopulatory
pollination in Lepanthes (Orchidaceae: Pleurothallidinae)
by fungus gnats. Annals of Botany, 95, 763-772.
Borba, E.L. & Semir, J. 1998. Wind-assisted fly pollination in
three Bulbophyllum (Orchidaceae) species occurring in the
Brazilian campos rupestres. Lindleyana, 13, 203-218.
Borba, E.L. & Semir, J. 2001. Pollinator specificity and
convergence in fly-pollinated Pleurothallis (Orchidaceae)
species: a multiple population approach. Annals of
Botany, 88, 75-88.
Borba, E.L. & Braga, P.I.S. 2003. Biologia reprodutiva de
Pseudolaelia corcovadensis (Orchidaceae): melitofilia e
autocompatibilidade em uma Laeliinae basal. Revista
Brasileira de Botnica, 26, 541-549.
Carmona-Daz, G. & Garca-Franco, J.G. 2009. Reproductive
success in the Mexican rewardless Oncidium
cosymbephorum (Orchidaceae) facilitated by the oilrewarding Malpighia glabra (Malpighiaceae). Plant
Ecology, 203, 253-261.
Ciotek, L.; Giorgis, P.; Benitez-Vieyra, S. & Cocucci, A.A.
2006. First confirmed case of pseudocopulation in
terrestrial orchids of South America: pollination of
Geoblasta pennicillata (Orchidaceae) by Campsomeris
bistrimacula (Hymenoptera, Scoliidae). Flora, 201, 365369.
Cozzolino, S.; Aceto, S.; Caputo, P.; Widmer, A. & Dafni,
A. 2001. Speciation processes in eastern Mediterranean
Orchis s.l. species: molecular evidence and the role of
pollination biology. Israel Journal of Plant Sciences,
49, 91-103.
Fbio Pinheiro
339
Fbio Pinheiro
341
Scopece, G.; Cozzolino, S.; Johnson, S.D. & Schiestl, F.P. 2010
Pollination efficiency and the evolution of specialized
deceptive pollination systems. American Naturalist,
175, 98-105.
Van der Niet, T.; Hansen, D.M. & Johnson, S.D. 2011. Carrion
mimicry in a South African orchid: owers attract a
narrow subset of the y assemblage on animal carcasses.
Annals of Botany, 107, 981-992.
Van der Pijl, L. & Dodson, C.H. 1966. Orchid flowers: their
pollination and evolution. Coral Gables, University of
Miami Press, 214pp.
Singer, R.B.; Flach, A.; Koehler, S.; Marsaioli, A.J. & Amaral,
M.D.C.E. 2004. Sexual mimicry in Mormolyca ringens
(Lindl.) Schltr. (Orchidaceae: Maxillariinae). Annals of
Botany, 93, 755-762.
P (B|A)
P(A) P
P (A|B)
=
P
(B|A)
P
(B|A)
P(A)
P (A|B) =P (A|B) =
P (B)
P (B) P (B)
p < 0.0001
p < 0.0001
p < 0.0001
n=
5.00
n= 05.000
n= 5.000
n ( t+
1) =
An(
t)
n (t+1)
=An
(t)
n
(t+1)
n (t+1) =An(t) =An(t)
AIC = 0.0
AIC = 0.0
AIC = 0.0
Se o 4
Perspectivas
0.0
Introduo
Fronteiras do conhecimento em
ecologia da polinizao: novas ferramentas e
perspectivas de abordagens integradoras
Rogrio Gribel
Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia (INPA), Coordenao Geral de Biodiversidade. Instituto de Pesquisa Jardim Botnico
do Rio de Janeiro, Diretoria de Pesquisas, Jardim Botnico do Rio de Janeiro Rua Pacheco Leo, 915 CEP: 22460-030 Rio de
Janeiro-RJ Brasil. e-mail: gribel.rogerio@gmail.com
Seo 4 composta por temas muito diversos, com abordagens e uso de mtodos cientficos derivados
de outras cincias, essenciais para a compreenso dos processos de polinizao de forma integrada. Os
temas revisados nestes captulos interagem, de forma complementar, com o conhecimento sobre a biologia
floral e sobre o comportamento de forrageamento dos polinizadores, que normalmente balizam os estudos
tradicionais sobre polinizao. Nestes captulos so descritas algumas das interfaces cientficas possveis nos
estudos da polinizao, permeando reas de conhecimento to diversas como evoluo e seleo natural, ecologia de comunidades, demografia, sistema de cruzamento, filogenia, comportamento cognitivo, conservao
da biodiversidade e economia ambiental.
Alguns dos captulos aqui apresentados refletem a complexidade do tema polinizao no contexto
evolutivo, como o Captulo, 16 sobre evoluo de caracteres florais e seleo fenotpica mediada por polinizadores, e o Captulo 22, sobre filogenia e polinizao. Em outros, a abordagem ecolgica predominante,
como no Captulo 17, sobre estruturao das comunidades de polinizadores, o Captulo 18, que aborda o efeito
da polinizao na estrutura e dinmica demogrfica, o Captulo 19, sobre ecologia cognitiva dos visitantes
346 Fronteiras do conhecimento em ecologia da polinizao: novas ferramentas e perspectivas de abordagens integradoras
Rogrio Gribel
347
Referncias Bibliogrficas
Alcntara, S. &.Lohman, L.G. 2010. Contrasting phylogenetic
signals and evolutionary rates in floral traits of Neotropical
lianas. Biological Journal of the Linnean Society, 102,
378-390.
Darwin, C. 1859. On the origin of species, or the preservation
of favoured races in the struggle for life. London: John
Murray.
Darwin, C. 1862. On the various contrivances by which
British and foreign orchids are fertilised by insects:
and on the good effects of intercrossing. London: John
Murray.
Darwin, C. 1877. The different forms of flowers on plants
of the same species. London: John Murray.
Desneux, N.; Decourtye, A. & Delpuech, J.M. 2007. The
sublethal effects of pesticides on beneficial arthropods.
Annual Review of Entomology, 52, 81-106.
Gallai, N.; Salles, J.; Settele, J. & Vaissire, B.E. 2009.
Economic valuation of the vulnerability of world
agriculture confronted with pollinator decline. Ecological
Economics, 68, 810-21.
Henry, M.; Beguin, M.; Requier, F.; Rollin, O.; Odoux, J.F.;
Aupinel, P.; Aptel, J. & Tchamitchian, S. Decourtye A.
2012. A common pesticide decreases foraging success and
survival in honey bees. Science, 336, 348-350.
Kearns, C. & Inouye, D. 1997. Pollinators, flowering plants,
and conservation biology. Bioscience 47:297-307.
Kearns, C.; Inouye, D. & Waser. N. 1998. Endangered
mutualisms: the conservation of plant-pollinator
interactions. A nnual Review of Ecolog y and
Systematics, 29, 83-112.
Martn-Rodrigues, S.; Fenster, C.B.; Agnarsson, I.; Skog,
L.E. & Zimmer, E.A. 2010. Evolutionary breakdown of
pollination specialization in a Caribbean plant radiation.
New Phytologist, 188, 403-417.
Captulo 16
Laboratorio de Ecologa Evolutiva Biologa Floral, Instituto Multidisciplinario de Biologa Vegetal (IMBIV), CONICET
Universidad Nacional de Crdoba, Crdoba Argentina.
Departamento de Botnica, Instituto de Biocincias, UNESP, campus de Botucatu So Paulo. e-mail: amorimfelipe@yahoo.
com.br
arwin foi um dos primeiros cientistas a propor que caracteres florais evoluem como adaptaes aos
polinizadores. Em seus trabalhos ele utilizou orqudeas como alguns dos principais exemplos para
ilustrar a teoria da evoluo atravs da seleo natural. Contudo, apenas recentemente tem sido possvel testar
experimentalmente hipteses adaptativas quantificando-se a intensidade da seleo operando em populaes
naturais. Em particular, desde a dcada de 1980 esto disponveis tcnicas que permitem quantificar a associao entre a variao no xito reprodutivo e as diferenas fenotpicas entre os indivduos em uma populao.
Estas tcnicas permitem identificar a fora, direo e forma da seleo natural atuando sobre certos caracteres
e, ao combin-las com estudos de gentica quantitativa permitem inferir sua evoluo em curto prazo. Porm,
para identificar os agentes causais da seleo natural, os estudos sobre a histria natural das espcies so de
fundamental importncia. Desta forma, torna-se possvel propor hipteses sobre quais caracteres florais esto
submetidos seleo natural mediada por polinizadores. Neste contexto, este captulo discute os principais
conceitos sobre seleo natural mediada por polinizadores, bem como apresenta os principais mtodos, ferramentas e tcnicas atuais de anlise para estudos sobre evoluo floral. Nosso principal objetivo partir de uma
fundamentao terica para uma base emprica que fornea a estudantes e pesquisadores uma fundamentao
bsica para a realizao de estudos sobre seleo mediada por polinizadores.
Introduo
Para que ocorra a fertilizao, as plantas com flores
requerem que o plen produzido em suas anteras
alcance a superfcie estigmtica de flores coespecficas (Captulo 3). Se o gro de plen for compatvel, eventualmente a planta produzir frutos e
sementes. Por se tratarem de organismos ssseis, as
plantas necessitam de algum vetor para que ocorra
o transporte de plen de uma flor para outra. Tais
vetores, na maioria dos casos, so animais, os quais
so responsveis pela polinizao de aproximadamente
90% das angiospermas em todo o mundo (Ollerton
et al. 2011). Desta forma, os polinizadores atuam
como agentes seletivos sobre muitos caracteres florais
(Harder & Johnson 2009). A seleo ocorre quando
alguns indivduos que possuem certo caractere floral
ou mesmo um conjunto de caracteres obtm maior
xito reprodutivo (aptido ou fitness) em relao aos
outros indivduos da mesma populao que no possuem tais caractersticas. Se esses caracteres forem
herdveis, ocorrer uma mudana evolutiva de uma
gerao para a seguinte. Neste sentido, a seleo natural mediada por polinizadores pode ocorrer devido
aos seguintes fatores: 1) os polinizadores preferirem
visitar indivduos com determinados fentipos florais dentro de uma populao; ou 2) quando h um
ajuste morfolgico mais preciso da flor ao corpo do
polinizador, o qual aumenta a eficcia da transferncia
de plen (Gmez & Zamora 2006).
A intensidade da seleo mediada pelos polinizadores pode ser afetada por fatores como: o sistema de
polinizao, o sistema reprodutivo, a distribuio geogrfica, a variao temporal na abundncia dos visitantes florais e a presena de outros agentes de seleo
(e.g., herbvoros, patgenos e condies climticas).
Em sistemas de polinizao especializados, ou seja,
aqueles em que uma espcie de planta polinizada por
Santiago Benitez-Vieyra
Antecedentes histricos
Darwin dedicou grande parte de seu trabalho a
estudos sobre biologia da polinizao (Captulo
1) (Darwin 1859, 1862, 1877) e demonstrou que
as flores apresentam caracteres que limitam o tipo
de polinizador capaz de fertilizar a planta. Este
o caso do ajuste entre o comprimento das flores
do trevo (Trifolium spp.) e o aparelho bucal das
abelhas que as visitam (Darwin 1859). Entretanto
um dos exemplos mais surpreendentes o caso da
orqudea malgaxe Angraecum sesquipedale Thouars,
que possui espores com at 29 cm de comprimento, nos quais o nctar se acumula apenas em sua
extremidade. Ao tomar conhecimento das flores
desta orqudea, Darwin (1862) sups que a fertilizao desta planta dependeria do comprimento
do esporo em conjunto com o nctar acumulado
apenas em sua extremidade. Darwin ento sugeriu
que deveria existir em Madagascar uma mariposa
cuja extenso da probscide alcanaria entre 25 e
28 cm, o que lhe permitiria acesso ao nctar. Por
tal predio, Darwin teria sido ridicularizado por
alguns entomologistas na poca. Entretanto, em
1873, Fritz Mller capturou, na cidade de Itaja
(Santa Catarina), uma espcie de mariposa, ento
desconhecida, que possua uma probscide de 25
cm, da qual removeu a probscide e a enviou ao seu
irmo Hermann Mller, que, por sua vez, publicou
o achado (Mller 1873). Esta espcie de mariposa,
que provavelmente se tratava de Amphimoea walkeri Boisduval 1875 (Lepidoptera, Sphingidae),
comprovou que, de fato, existiam mariposas com
probscides extremamente longas, todavia no em
Madagascar. Contudo, em 1903, quarenta e um anos
aps a predio de Darwin, uma mariposa proveniente de Madagascar e com uma probscide igualmente longa foi descrita por Rothschild & Jordan
(1903) e historicamente batizada como Xanthopan
Marcela Mor
Felipe W. Amorim
351
Santiago Benitez-Vieyra
Price (1970) demonstrou que a seleo direcional sobre um caractere pode ser estimada como: s
= cov(w, z), onde s o diferencial de seleo linear,
o qual equivale covarincia do xito reprodutivo
relativo do organismo (w = xito reprodutivo do
indivduo/xito reprodutivo mdio da populao), e
o caractere (z). Esta demonstrao teve uma grande
importncia prtica, j que permitiu estimar a seleo sobre um caractere sem a necessidade de medir
a mudana no seu valor mdio entre os indivduos
parentais e sua descendncia. Contudo a presena
de correlaes entre os caracteres de um organismo
representa o maior desafio para estimar a seleo
fenotpica, j que a seleo natural sobre determinado caractere no tem consequncias apenas na
distribuio deste caractere dentro da populao,
mas tambm possui efeitos indiretos sobre outros
caracteres que se encontrem correlacionados. Os
diferenciais de seleo, portanto, estimam a seleo
total sem separar os efeitos diretos e indiretos, ento
no se pode saber qual caractere encontra-se sob o
efeito da seleo.
Posteriormente, Lande & Arnold (1983) desenvolveram um mtodo matemtico que fornece
evidncias quantitativas da ao da seleo levando
em considerao a existncia de associaes entre
caracteres, mtodo este que, combinado com aproximaes da gentica quantitativa, permite predizer
a mudana evolutiva (Lande & Arnold 1983; Arnold
& Wade 1984). Estes autores utilizaram tcnicas bem
conhecidas de regresses mltiplas para esse fim e
conseguiram estabelecer um mtodo padronizado,
que permite quantificar o tipo e a intensidade da
seleo direta que atua sobre um grupo de caracteres,
conforme a seguinte equao:
1
= + ( ) + 2 + +
2
Marcela Mor
Felipe W. Amorim
353
xito reprodutivo
xito reprodutivo
Figura 16.1 Formas de seleo sobre o comprimento do tubo floral. As flores abaixo dos histogramas ilustram comprimento
do tubo da corola em cada intervalo de classe. As barras e flores marcadas em cinza representam as mudanas possveis na
mdia do fentipo floral descritas pelos gradientes de seleo ( e ). (A) Seleo direcional positiva, na qual o maior fitness
observado em plantas com tubos florais mais longos, ou seja, funo de fitness linear (i) positiva. (B) Seleo direcional
negativa, na qual o maior fitness observado em indivduos com tubos florais mais curtos, o que reflete uma funo de fitness
linear (i) negativa. (C) Seleo disruptiva, na qual fentipos florais extremos so selecionados em detrimento dos fentipos
florais intermedirios, caracterizando uma funo de fitness no linear (ii) positiva. (D) Seleo do tipo estabilizadora, na
qual o fitness de plantas com tubos florais intermedirios maior do que nos extremos, descrevendo uma funo de fitness no
linear (ii) negativo. Os dois exemplos seguintes (E e F) so peculiares, pois o modelo de Lande & Arnold (1983) detecta valores
significativos de e , porm (E) representa uma combinao de seleo linear direcional positiva e seleo estabilizadora, na
qual o fentipo timo no observado nem em plantas com tubos florais intermedirios (mdia da populao), tampouco em
plantas com tubos mais longos (fentipo floral extremo); ao passo que em (F) a seleo apenas direcional, j que o fentipo
selecionado um dos extremos.
Santiago Benitez-Vieyra
Marcela Mor
Felipe W. Amorim
355
Figura 16.2 Superfcie de seleo apresentando o xito reprodutivo em funo da combinao de dois caracteres florais: dimetro
e comprimento da corola. As cores mais claras indicam regies de maior xito reprodutivo.
Apenas quatro anos aps da publicao do trabalho de Lande & Arnold (1983), Mitchell-Olds &
Shaw (1987) resumiram os pressupostos estatsticos
da anlise de regresso mltipla aplicada aos estudos
de seleo natural e mostraram que estes pressupostos
so habitualmente violados. Posteriormente, Schluter
(1988) destacou que a relao entre o fentipo e o
xito reprodutivo (funo ou superfcie do xito reprodutivo) no necessariamente linear quadrtica,
de modo que o modelo de Lande & Arnold representa apenas uma simplificao. A seguir enunciaremos essas limitaes estatsticas, assim como os
mtodos complementares utilizados para super-las.
Posteriormente abordaremos algumas alternativas
para testar hipteses adaptativas que permitam extrair
concluses sobre as causas da seleo.
Santiago Benitez-Vieyra
Marcela Mor
Felipe W. Amorim
357
Tabela 16.1 Panorama dos estudos sobre seleo fenotpica mediada por polinizadores realizados no mundo
do ano de 1983 a janeiro de 2013 e tipos de caracteres sob o efeito da seleo natural analisados em cada
estudo. Os nmeros indicados na coluna Referncia correspondem aos nmeros dos artigos listados no
Apndice 1
Caractere
Exemplos
Referncia
Ajuste
Comprimento tubo da corola
Comprimento da flor
(n = 47)
Comprimento do esporo
Largura da corola
Largura da corona
Largura operativa (n = 25)
Largura do tubo
Largura da fenda estigmtica
(Asclepiadoideae)
Exero da antera
Exero do estigma
Comprimento do chifre do polinrio (Asclepiadoideae)
Hercogamia (n = 8)W
Outros (n = 2)
Integrao floral
96
Adeso do plen
44
Santiago Benitez-Vieyra
Marcela Mor
Felipe W. Amorim
359
Planta
Haste
Ramo principal
Fragrncia floral (n = 3)
Morfometria geomtrica
(relativewarps)
Assimetria flutuante
Qualitativo
Cor da flor (n = 10)
Chroma-hue-bright
Viso subjetiva da abelha (hexgono
de Chittka)
Quantidade de nctar
Quantidade de acares
Tamanho do elaiforo
Posio da flor (n = 2)
36, 68
Comprimento/largura da spala
Comprimento/largura da brctea
Comprimento da quilha (Fabaceae)
Comprimento das asas (Fabaceae)
PCs (incluindo diversos caracteres
florais)
Massa floral
Outros (n = 1)
Honestidade floral
16
himenpteros (cinquenta estudos), seguidos por beija-flores (dezesseis estudos), lepidpteros (um estudo
com Lepidoptera diurno e dezoito com noturnos) e
dpteros (cinco estudos). Vale mencionar que, entre
as espcies polinizadas por himenpteros, apenas
seis trabalhos estudaram espcies polinizadas por
abelhas que utilizam outros recursos florais distintos
do nctar (leo, resinas ou plen) e um que estudou
a polinizao por engano sexual.
Equilbrios e desequilbrios
armamentistas: seleo fenotpica
em espcies de Habenaria
O gnero Habenaria (Orchidaceae) possui flores dotadas de espores nectarferos formados por um prolongamento do labelo, os quais podem alcanar at 20
cm de comprimento (Batista et al. 2006). O Brasil o
centro de diversidade do grupo e abriga cerca de cento
Santiago Benitez-Vieyra
Marcela Mor
Felipe W. Amorim
361
Figura 16.3 Morfologia floral de espcies de Habenaria com espores extremante longos. (A) Habenaria gourlieana. (B) Habenaria
johannensis. (C) Habenaria paulistana. O comprimento do tubo floral nessas espcies varia de 9 a 17 cm. Modificado de Mor et
al., 2012.
Marcela Mor
Felipe W. Amorim
363
10 15 20 25 3 0
Habenaria gourlieana
Frequncia
Santiago Benitez-Vieyra
10
15
10 15 20 25 3 0
Habenaria johannensis
Frequncia
10
15
10 15 20 25 3 0
Habenaria paulistana
Frequncia
10
15
Figura 16.4 Equilbrio e desequilbrios entre as morfologias das flores (comprimento do tubo floral) e de seus polinizadores (comprimento da probscide). As barras negras representam a distribuio do comprimento do esporo nas trs espcies de Habenaria
e as barras cinzas, os histogramas corrigidos de acordo com a altura mdia da coluna de nctar acumulada dentro do esporo de
cada espcie. As linhas verticais no eixo x mostram o comprimento das probscides de todas os esfingdeos capturados durante
o perodo de florao das orqudeas; j os crculos representam aquelas espcies de esfingdeos vistas visitando as flores (crculos
fechados), ou capturadas carregando polinrias aderidas aos olhos (circulos abertos). Modificado de Mor et al., 2012.
20
15
10
0
11
10
12
13
20
15
10
0
5
14
10
Nmero de flores
20
15
10
0
10
15
20
15
10
20
11
Nmero de flores
12
13
14
15
16
20
15
15
10
0
5
10
15
20
Nmero de flores
25
30
15
10
0
5
10
15
20
25
30
Nmero de flores
Figura 16.5 Regresses (splines cbica) entre os caracteres florais (nmero de flores e comprimento do esporo) e as medidas de
xito reprodutivo masculino (polinrios exportados por planta) e feminino (frutos produzidos por planta) nas trs espcies de
Habenaria: (A-B) Habenaria gourlieana; (C-D) Habenaria johannensis; (E-F) Habenaria paulistana. Modificado de Mor et al., 2012.
0,15 (0,08) *
0,56 (0,09) ***
0,03 (0,31)
0,30 (0,26)
0,11 (0,07)
0,48 (0,07) ***
Comp. do
esporo
Nm. de
flores
Comp. do
esporo
Nm. de
flores
Comp. do
esporo
Nm. de
flores
0,14 (0,13)
-0,39 (0,36)
0,23 (0,11)
0,14 (0,12)
0,57 (0,47)
0,19 (0,26)
0,14 (0,11)
i (EP)
0,31 (0,27)
-0,22 (0,18)
0,80 (0,89)
0,43 (0,51)
0,43 (0.19) *
0,12 (0,17)
ii (EP)
-0,01 (0,23)
-0,36 (0,47)
0,13 (0,14)
-0,04 (0,13)
-0,14 (0,12)
0,52 (0,49)
1,22 (0,52) **
0,08 (0,17)
0,02 (0,11)
ii (EP)
ij (EP)
Nm. de
flores
Marcela Mor
Gradientes de seleo linear (i), gradientes de seleo no linear (ii), gradientes de seleo correlacional (ij) e erros padro (EP).
Os erros padro e a significncia dos gradientes de seleo foram estimados utilizando-se 10.000 bootstraps. *p < 0,05; **p < 0,01; ***p < 0,001.
i (EP)
Caractere
ij (EP)
Nm. de
flores
Funo feminina
Habenaria paulistana
(n = 64)
Habenaria johannensis
(n = 63)
Habenaria gourlieana
(n = 81)
Espcies
Funo masculina
Tabela 16.2 Seleo fenotpica multivariada sobre o comprimento do esporo e o nmero de flores atravs das funes masculina e feminina
da flor em Habenaria gourlieana, H. johannensis e H. paulistana. Modificado de Mor et al. (2012)
Santiago Benitez-Vieyra
Felipe W. Amorim
365
Perspectivas
At o momento, a maioria dos estudos sobre seleo fenotpica mediada por polinizadores tem
focado em caracteres relacionados ao display e
uma pequena parcela desses estudos, em caracteres
relacionados ao ajuste morfolgico flor-polinizador. Futuramente esses estudos devem incluir com
maior frequncia caracteres florais pouco estudados
(cor e odor) devido principalmente s dificuldades
tcnicas em sua quantificao, como no caso de
caracteres estreitamente relacionados capacidade
sensorial dos polinizadores. Atualmente, tcnicas
como a cromatografia gasosa e a eletroantenografia permitem caracterizar e tambm quantificar
os compostos qumicos presentes nas fragrncias
florais e determinar quais deles so efetivamente
detectados pelo sistema olfativo dos polinizadores
(Schiestl et al. 2011). Por outro lado, a espectrofotometria permite quantificar o espectro de reflexo
luminosa das flores tanto dentro da faixa de luz
visvel quanto na faixa do ultravioleta (visvel pela
maioria dos insetos, mas no pela viso humana).
Complementarmente, pode-se manipular o padro
de cor das flores para avaliar o modo pelo qual a
cor percebida por um grupo de polinizadores
especfico (Campbell et al. 2012).
Outros caracteres como as recompensas florais
(nctar, leos, resinas, perfume), apesar de serem
facilmente quantificados, tm sido pouco estudados
sob o prisma de seleo mediada por polinizadores (Armbruster et al. 2011; Benitez-Vieyra et al.
Santiago Benitez-Vieyra
Marcela Mor
Felipe W. Amorim
367
Figura 16.6 Interaes entre Tocoyena formosa (Rubiaceae), uma espcie esfingfila autoincompatvel e altamente especializada.
(A) Manduca sexta com sua longa probscide estendida (mdia 9,73 cm) visitando a flor de T. formosa. (B) Manduca sexta com a
probscide completamente inserida no tubo floral acessando o nctar acumulado na base do tubo; rede de interaes mutualsticas
entre esfingdeos e plantas em uma rea de Cerrado no Tringulo Mineiro, MG, (C) denotando as interaes entre T. formosa
(vrtice vermelho) e seus polinizadores (vrtices azuis), (D) assim como as interaes dos polinizadores de T. formosa com outras
espcies esfingfilas na rea (vrtices cinza). (E) Finalmente, a interao dessas espcies esfingfilas com as demais espcies da fauna
de esfingdeos que compe a rea de Cerrado estudada. (F) Variao interindividual no comprimento do tubo floral de T. formosa.
(G) Complementariedade de caracteres entre as morfologias do tubo floral de T. formosa e das probscides de seus polinizadores.
Santiago Benitez-Vieyra
Agradecimentos
A gradecemos ao Conselho Naciona l de
Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (CNPq)
pelo apoio no mbito do Universal 14/2013 (Processo
484469/2013-4); Fundao de Amparo a Pesquisa
do Estado de So de Paulo (FAPESP), pela bolsa de
ps-doutorado FWA (Processo 2012/09812-5);
ao Consejo Nacional e Investigaciones Cientficas
y Tcnicas (CONICET), Universidad Nacional de
Crdoba e SeCyT-U.N. de Crdoba (Res. 2093/2012),
pelo apoio a SBV e MM. SBV e MM so pesquisadores do CONICET.
Referncias bibliogrficas
Amorim, F.W.; de Avila, R.S.Jr.; Camargo, A.J.A.; Vieira,
A.L. & Oliveira, P.E. 2009. A hawkmoth crossroads?
Species richness, seasonality and biogeographical
affinities of Sphingidae in a Brazilian Cerrado. Journal
of Biogeography, 36, 662-674.
Amorim, F.W.; Galetto, L. & Sazima, M. 2013. Beyond the
pollination syndrome: nectar ecology and the role of
diurnal and nocturnal pollinators in the reproductive
success of Inga sessilis (Fabaceae). Plant Biology, 15,
317-327.
Anderson, B.; Alexandersson, R. & Johnson, S.D. 2010.
Evolution and coexistence of pollination ecotypes in an
African Gladiolus (Iridaceae). Evolution, 64, 960-972.
Anderson, B. & Johnson, S.D. 2008. The geographical mosaic
of coevolution in a plant-pollinator mutualism. Evolution,
62, 220-225.
Anderson, B. & Johnson, S.D. 2009. Geographical covariation
and local convergence of flower depth in a guild of flypollinated plants. New Phytologist, 182, 533-540.
Arditti, J.; Elliott, J.; Kitching, I.J. & Wasserthal, L.T. 2012.
Good Heavens what insect can suck it- Charles Darwin,
Angraecum sesquipedale and Xanthopan morganii praedicta.
Botanical Journal of the Linnean Society, 169, 403432.
Marcela Mor
Felipe W. Amorim
369
Santiago Benitez-Vieyra
Marcela Mor
Felipe W. Amorim
371
Captulo 17
Interaes planta-polinizador e
a estruturao das comunidades
Leandro Freitas1, Jeferson Vizentin-Bugoni2, Marina Wolowski1,2,
Jana Magaly Tesserolli de Souza3 e Isabela Galarda Varassin4
Jardim Botnico do Rio de Janeiro Rua Pacheco Leo, 915 CEP: 22460-030 Rio de Janeiro-RJ Brasil. e-mail: leandro@jbrj.gov.br
Universidade Estadual de Campinas, Departamento de Biologia Vegetal CEP: 13083-970 Campinas-SP Brasil Caixa Postal 6109.
Universidade Tecnolgica Federal do Paran, Departamento Acadmico de Qumica e Biologia Rua Deputado Heitor de
Alencar Furtado, 5.000 CEP: 81280-340 Curitiba-PR Brasil.
Universidade Federal do Paran, Departamento de Botnica, Centro Politcnico CEP: 81531-980 Curitiba-PR Brasil Caixa
Postal 19031.
Introduo
Comunidades biolgicas podem ser definidas como o
conjunto de populaes das espcies que coexistem no
espao e no tempo. Comunidades raramente possuem
limites discretos, a composio de espcies dinmica
e as populaes das diferentes espcies raramente se
sobrepem em toda sua distribuio (Looijena &
van Andela 1999). Tais caractersticas so mais pronunciadas nos trpicos devido complexidade das
relaes entre muitas espcies (Kricher 2011). Esses
atributos das comunidades fazem que sua delimitao
seja idiossincrtica, refletindo a abordagem terica,
escala e perguntas de cada estudo, as caractersticas
dos grupos biolgicos de interesse e os procedimentos
metodolgicos aplicados.
A literatura em ecologia tem sido marcada por
um debate sobre a prevalncia dos processos de nicho,
biogeogrficos/histricos e neutros como determinantes da estruturao das comunidades (Cavender-Bares
et al. 2009). Tradicionalmente, estas perspectivas
foram tratadas em relao a padres de ocorrncia e
abundncia das espcies (Krebs 2009). Atualmente,
regras de montagem constituem a principal abordagem para explicar a composio de uma dada
comunidade a partir do conjunto regional de espcies
(Cavender-Bares et al. 2009). Nesta perspectiva, eventos de especiao e extino e barreiras de disperso
geogrfica determinam as espcies que so adicionadas
ou eliminadas da comunidade, enquanto suas abundncias relativas so controladas preponderantemente
por deriva e seleo advinda das interaes biticas
(Vellend 2010; Weiher et al. 2011) (ver item Como
funcionam as regras de montagem?).
A maioria dos estudos em ecologia da polinizao
na escala de comunidades buscou identificar padres
de organizao das interaes planta-polinizador, ou
seja, quem so as espcies, quais suas caractersticas
Procedimentos e abordagens de
estudos das interaes plantapolinizador em comunidades
A descrio dos padres de distribuio de plantas e
polinizadores e de suas interaes nas comunidades
biolgicas tem sido realizada a partir de vrios mtodos, que podem ser complementares. Esses estudos englobam: 1) caracterizao de fentipos florais
para determinao de sndromes de polinizao; 2)
determinao da composio, riqueza e abundncia
de espcies de polinizadores; e, principalmente, 3)
registro das interaes entre espcies; ou 4) anlise
das interaes na perspectiva de grupos funcionais.
Estas quatro abordagens so discutidas adiante.
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
375
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
377
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
A composio dos polinizadores em uma comunidade varia entre anos e isso pode afetar a determinao dos graus de especializao. Em uma
comunidade mediterrnea, amostrada intensamente
ao longo de quatro anos consecutivos, foi registrada
alta substituio temporal nas interaes entre pares
de espcies, de modo que plantas e polinizadores
especialistas em um ano interagiram com parceiros
diferentes em outros anos (Petanidou & Ellis 1993).
Deste modo, medidas em curtos perodos ou com
esforo amostral limitado podem superestimar o
grau de especializao ecolgica nas comunidades
(ver item Estudos a partir das interaes). O uso do
conceito de especializao funcional (ver Introduo
da seo 3 nesse livro) alivia os efeitos dessas variaes
temporais.
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
379
Fenologia de florao
Os ciclos fenolgicos das plantas e dos animais so
um aspecto central da ecologia das comunidades,
afetando a disponibilidade de recursos e as interaes
entre organismos. Estas oscilaes so evidentes nos
ambientes com sazonalidade climtica marcada, mas,
mesmo em ambientes de baixa sazonalidade, as comunidades so organizadas temporalmente (Lieth 1974).
Comunidades tropicais apresentam flores o ano todo,
porm com substituio das espcies em florao ao
longo dos meses (Newstrom et al. 1994). Isso conduz
a uma reduo na sobreposio de florao entre espcies na comunidade, o que tem sido interpretado
(Frankie et al. 1974; Stiles 1977) como uma maneira
efetiva de as plantas evitarem a competio por polinizadores (hiptese da partilha de polinizadores). Os
padres de florao tambm podem ser interpretados
sob a luz de processos de facilitao, tanto difusa
como par a par (sensu Sargent & Ackerly 2008). Neste
sentido, o florescimento de forma agregada de espcies
que partilham o mesmo grupo de polinizadores tem
sido associado ao incremento nas taxas de visitao
e diversidade de polinizadores (Rathcke 1983; Sakai
2001). O suporte emprico para esta hiptese advm
de alguns poucos estudos manipulativos com plantas
herbceas de ambientes temperados e alpinos, nos
quais se mediram a visitao e o sucesso reprodutivo
em situaes distintas de densidade e composio de
espcies (Ghazoul 2006; Liao et al. 2011).
A identificao da fenologia de florao como um
dos principais organizadores das interaes planta-polinizador tem sido feita tanto a partir de observaes
naturalsticas em dada comunidade (Frankie et al.
1974; Buzato et al. 2000) como em trabalhos utilizando anlises de redes de interaes em conjuntos
de dados mais amplos (Encinas-Viso et al. 2012;
Vizentin-Bugoni et al. 2014). Por exemplo, a baixa
sobreposio de florao nas comunidades, resultando
em uma sequncia de plantas florescendo, garantiria
o fluxo de recursos florais aos polinizadores de uma
rea. Esta ideia, proposta pela primeira vez para morcegos por G.M. Allen em 1939 (apud Frankie et al.
1974), foi seguida em estudos com diferentes grupos
de polinizadores. Em geral, a existncia de padro de
florao agregado ou sequencial tem sido indicada
a partir da anlise visual de fenogramas de atividade de florao das espcies, sem suporte estatstico
(Ulrich & Gotelli 2007). Testes mais consistentes
sobre como mecanismos de facilitao e competio
afetam a organizao temporal da florao em escala
de comunidades so de grande interesse, incluindo
tambm a intensidade de florao. Alm disso, interaes antagonistas, como predao de flores, podem
ser agentes de seleo sobre a fenologia de florao
(Bronstein 2001).
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
primordial do nctar floral recompensar polinizadores e, por isso, sua produo supostamente
submetida seleo imposta por estes animais (Baker
& Baker 1982). Assim, espera-se que caractersticas
do nctar de plantas polinizadas pelo mesmo grupo
de animais mostrem convergncia devido seleo
mediada pelos polinizadores (Baker & Baker 1982;
Opler 1983). Testes para tal ideia tm resultados
conflitantes, mas a produo de acar pode estar
relacionada ao tamanho do corpo e requerimento
energtico dos polinizadores (Cruden et al. 1983).
Medidas de volume, composio, concentrao
e distribuio espacial do nctar (Captulo 6) so comuns em estudos de biologia da polinizao (Kearns
& Inouye 1993), porm os padres de produo de
nctar tm sido pouco explorados nos estudos em
comunidades. Por exemplo, a disponibilidade de
nctar em uma comunidade de 587 plantas nectarferas em floresta tropical seca na Costa Rica variou
sazonalmente, alm de variar dentro e entre tipos
de habitats para diferentes grupos de polinizadores
(Opler 1983; McDade & Weeks 2004). Estudos
dessa natureza exigem avaliaes da distribuio
espacial e temporal do recurso em diversas espcies
em relao frequncia de visitas dos polinizadores,
o que requer enorme esforo amostral em campo,
apesar da simplicidade metodolgica.
A distribuio espacial e temporal dos recursos
florais influencia o movimento dos polinizadores e,
consequentemente, o fluxo de plen entre as plantas (Kearns & Inouye 1993). A teoria do forrageio
timo (MacArthur & Pianka 1966) prediz que um
organismo se comporta de modo a maximizar a obteno de energia por unidade de tempo. Assim,
o comportamento de forrageio dos polinizadores
pode variar em resposta a variaes no nctar, por
exemplo, alterando a frequncia de visitas s plantas,
o tempo de permanncia na flor, o nmero de flores
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
381
das plantas da comunidade influenciado pela resposta dos polinizadores a fatores como volume mdio de
nctar por flor, variao do nctar dentro da planta,
diversidade de recursos, distribuio espacial e temporal e competio intra- e interespecfica (Rathcke
1992).
nova perspectiva e fornecido um instrumento analtico promissor e potente para o teste de questes
inditas e antigas envolvendo interaes (Vzquez
et al. 2009b).
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
383
Animais
Plantas
Animais
Plantas
Matriz binria
Rede aninhada
Rede modular
Matriz quantitativa
Rede aleatria
Figura 17.1 Redes de interaes. Grafo binrio (A) e quantitativo (B) entre beija-flores (laranja) e plantas (verde) (VizentinBugoni et al. 2014); matrizes hipotticas binrias (C) e quantitativa (D); topologia aninhada (E), modular (F) e aleatria (G),
apesar das conectncias iguais (21 interaes).
polinizadores tambm aparentados, embora este tpico ainda no tenha sido amplamente explorado
(Captulo 18) (Vzquez et al. 2009a). Para avaliar
esta questo, possvel, por exemplo, criar cenrios
de interao hipotticos considerando distintos processos estruturadores e, ento, medir o ajuste de cada
cenrio hipottico em relao ao que foi observado
na natureza (Vzquez et al. 2009b; Vizentin-Bugoni
et al. 2014). Estudos deste tipo tm apontado que
a abundncia das espcies o principal mecanismo
determinante das interaes (e de suas frequncias)
nas comunidades planta-polinizador (Vzquez et
al. 2009a). Entretanto evidncias recentes derivadas
de um estudo com beija-flores e plantas na Floresta
Atlntica desafiam este paradigma por demonstrarem que desacoplamentos na distribuio temporal
e entre tamanhos de corola e comprimentos de bico
impem restries s interaes das espcies (interaes proibidas), as quais podem ser relativamente
mais importantes que as abundncias. Alm disso,
este estudo recomenda a escolha criteriosa das mtricas de redes quando o interesse investigar quais
mecanismos estruturam as redes e desencoraja o uso
de frequncia de interaes como um substituto para
a medida da abundncia de espcies, o que tem sido
um procedimento frequente em estudos com redes.
Este artifcio pode subestimar a importncia das
interaes proibidas em detrimento da abundncia,
enviesando a compreenso dos mecanismos geradores dos padres de interaes (Vizentin-Bugoni
et al. 2014).
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
385
complementaridade ou exclusividade das interaes. Este ndice s pode ser calculado para redes
quantitativas, porque considera a frequncia de
interaes, sendo resistente s diferenas no esforo
amostral, o que permite a comparao menos enviesada de diferentes redes de interaes (Blthgen
et al. 2006). Por exemplo, atravs dessa mtrica foi
encontrada associao entre o nvel de especializao em redes de interaes planta-beija-flor e a
estabilidade climtica do passado, a pluviosidade
contempornea e a riqueza de espcies (Dalsgaard
et al. 2011).
A ocorrncia de mdulos presume a existncia
de especializao na comunidade, a qual pode ser
atribuda a diferentes fatores (Lewinsohn et al. 2006;
Olesen et al. 2007; Martn-Gonzlez et al. 2012).
Primeiro, a heterogeneidade ambiental pode determinar que especialistas em um determinado habitat
interajam mais entre si que com espcies que ocorrem
em outros habitats. Neste caso, espera-se que a modularidade seja detectada em estudos que envolvam
amostragem em ampla escala espacial. Segundo,
modularidade pode ser determinada pela variao
temporal (fenologia das espcies) nas comunidades,
em que trocas de polinizadores ao longo do tempo e
floraes curtas favorecem a formao de subconjuntos de interaes entre espcies (Martn-Gonzlez et
al. 2012). Terceiro, os fatores relacionados a limitaes impostas por restries morfolgicas, funcionais
ou filogenticas tambm podem estar relacionados
modularidade (Lewinsohn et al. 2006; Olesen et
al. 2007). Esta ideia sustenta, em parte, o conceito
de sndromes de polinizao, em que se espera encontrar mdulos constitudos por diferentes grupos
de polinizadores e pelas plantas a eles associadas
(Danieli-Silva et al. 2012; Martn-Gonzlez et al.
2012). Neste sentido, a deteco de mdulos mais
improvvel em estudos focados em subconjuntos
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
387
por um nico processo dominante que acarreta padres fenotpicos amplos de diversidade funcional e
sobre o qual ajustes fenotpicos finos vo se estabelecer
(Fig. 17.2).
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
389
Figura 17.2 Regras de montagem de comunidades e as interaes planta-polinizador (expandido de Webb et al. 2002; Sargent
& Ackerly 2008). Linhas indicam padres esperados de diversidade funcional e estrutura filogentica em resposta ao grau de
conservao dos atributos e ao processo ecolgico dominante.
Competio na montagem de
comunidades planta-polinizador
Quando a competio o processo dominante na montagem da comunidade, esperado que a coexistncia
entre as espcies envolva foras estabilizadoras (i.e.,
diferenciao de nicho), levando a maior diversidade
de fentipos florais ligados a diferentes polinizadores e
menor presso advinda de mistura de plen (Fishman
& Wyatt 1999). Desta forma, espera-se que um padro de estruturao guiado por competio esteja
tambm associado a uma menor variao nos atributos
florais dentro dos grupos (ajustes finos) (Fig. 17.2). Por
exemplo, a coocorrncia de dezenas de espcies de
Pedicularis, com sobreposio de florao e partilha de
polinizadores, em ambientes montanhosos na China,
resulta da divergncia de atributos florais associados
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
391
Referncias bibliogrficas
Aizen, M.A.; Sabatino, M. & Tylianakis, J.M. 2012.
Specialization and rarity predict nonrandom loss of
interactions from mutualist networks. Science, 335,
1486-1489.
Alarcn, R.; Waser, N.M. & Ollerton, J. 2008. Year-to-year
variation in the topology of a plant-pollinator interaction
network. Oikos, 117, 1796-1807.
Albrecht, M.; Duelli, P.; Schmid, B. & Mller, C.B. 2007.
Interaction diversity within quantified insect food webs
in restored and adjacent intensively managed meadows.
Journal of Animal Ecology, 76, 1015-1025.
Albrecht, M.; Riesen, M. & Schmid, B. 2010. Plant-pollinator
network assembly along the chronosequence of a glacier
foreland. Oikos, 119, 1610-1624.
Allesina, S. & Tang, S. 2012. Stability criteria for complex
ecosystems. Nature, 483, 205-208.
Arajo, A.C. & Sazima, M. 2003. The assemblage of flowers
visited by hummingbirds in the capes of southern
Pantanal, Mato Grosso do Sul, Brazil. Flora, 198, 427-435.
Armbruster, W.S. 1995. The origins and detection of plant
community structure: Reproductive versus vegetative
processes. Folia Geobotanica & Phytotaxonomica,
30, 483-497.
Arroyo, M.T.K.; Primack, R.B. & Armesto, J.J. 1982.
Community studies in pollination ecology in the
high temperate Andes of Central Chile. I. Pollination
mechanisms and altitudinal variation. American Journal
of Botany, 69, 82-97.
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
393
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
395
Leandro Freitas
Jeferson V. Bugoni
Marina Wolowski
Jana M. T. de Souza
Isabela G. Varassin
397
Violle, C.; Enquist, B.J.; McGill, B.J.; Jiang, L.; Albert, C.H.;
Hulshof, C.; Jung, V. & Messier, J. 2012. The return
of the variance: intraspecific variability in community
ecology. Trends in Ecology & Evolution, 27, 244-252.
Vizentin-Bugoni, J.; Maruyama, P.K. & Sazima, M. 2014.
Processes entangling interactions in communities:
forbidden links are more important than abundance
in a hummingbird-plant network. Proceedings of the
Royal Society B, 281, 20132397.
Waser, N.M. 1978. Competition for hummingbird pollination
and sequential flowering in two Colorado wildflowers.
Ecology, 59, 934-944.
Waser, N.M. 1983. Competition for pollination and floral
character differences among sympatric plant species: A
review of evidence. Pp. 277-293. In: C.E. Jones & R.J.
Little (eds.). Handbook of Experimental Pollination
Biology. New York, Van Nostrand Reinhold.
Waser, N.M.; Chittka, L.; Price, M.V.; Williams, N.M. &
Ollerton, J. 1996. Generalization in pollination systems,
and why it matters. Ecology, 77, 1043-1060.
Waser, N.; Ollerton, J. & Erhardt, A. 2011. Typology in
pollination biology: Lessons from an historical critique.
Journal of Pollination Ecology, 3, 1-7.
Webb, C.O.; Ackerly, D.D.; McPeek, M.A. & Donoghue, M.J.
2002. Phylogenetics and community ecology. Annual
Review of Ecology and Systematics, 33, 475-505.
Weiher, E.; Freund, D.; Bunton, T.; Stefanski, A.; Lee, T.
& Bentivenga, S. 2011. Advances, challenges and a
developing synthesis of ecological community assembly
theory. Philosophical Transactions of the Royal Society
B, 366, 2403-2413.
Wolowski, M.; Ashman, T.-L. & Freitas, L. 2013a. Communitywide assessment of pollen limitation in hummingbirdpollinated plants of a tropical montane rain forest. Annals
of Botany, 112, 903-910.
Wolowski, M.; Saad, C.; Ashman, T.-L. & Freitas, L. 2013b.
Predominance of self-compatibility in hummingbirdpollinated plants in the Neotropics. Naturwissenschaften,
100, 69-79.
Wright, D.H.; Patterson, B.D.; Mikkelson, G.M.; Cutler, A &
Atmar, A. 1998. A comparative analysis of nested subset
patterns of species composition. Oecologia, 113, 1-20.
Yamamoto, L.F.; Kinoshita, L.S. & Martins, F.R. 2007.
Sndromes de polinizao e de disperso em fragmentos
da Floresta Estacional Semidecdua Montana, SP, Brasil.
Acta Botanica Brasilica, 21, 553-573.
Captulo 18
Programa de Ps-Graduao em Ecologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas CEP: 13083-970
Campinas-SP Brasil Caixa postal 6109. e-mail: andrerodrigorech@gmail.com
Programa de Ps-Graduao em Entomologia, Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paran CEP: 81531-980
Curitiba-PR Brasil Caixa postal 19020.
Programa de Ps-Graduao em Biologia Vegetal, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas CEP: 13083-970
Campinas-SP Brasil Caixa postal 6109.
este captulo ser discutida a necessidade de se considerar a histria evolutiva das espcies nos estudos
comparativos das interaes entre plantas e polinizadores. So apresentadas ferramentas como o relgio
molecular e as possibilidades de dataes para grupos ou interaes, bem como a possibilidade de mapeamento
de caracteres sobre a filogenia. Discutimos o conceito de sinal filogentico e sua importncia na separao
dos componentes filogentico e adaptativo na comparao entre espcies. Por fim, apresentamos algumas
possibilidades de estudo envolvendo uma abordagem filogentica.
Introduo
Talvez a frase mais antiga a fazer referncia ao estudo
comparativo de espcies seja de Aristteles, quando
escreveu: deveramos ns, por exemplo, comear a
discutir a separao entre as espcies homem, leo,
boi e outros tomando cada um como independente
dos demais, ou deveramos ento considerar primeiro as caractersticas que eles possuem em comum
em virtude de algum elemento de suas naturezas,
e proceder a partir dessa base para a separao?
(traduo livre a partir de Aristteles, De Partibus
Animalium) (Ogle 1911). Hoje o raciocnio de que
todos os organismos, vivos ou j extintos, so ou
estiveram em algum nvel relacionados evolutivamente senso comum na biologia. No entanto, at
a dcada de 1950, a biologia evolutiva permanecia
dentro do paradigma de 350 a. C. com relao ao
mtodo comparativo (Ridley 1983).
Embora Ernst Haeckel j tivesse introduzido a
palavra filogenia em 1866, essa rea do conhecimento
s foi difundida a partir de 1950, com as contribuies do bilogo alemo Willi Hennig (ver Amorim
2002, para um aprofundamento acerca da histria
e epistemologia da sistemtica filogentica). Ele desenvolveu a cladstica, um mtodo para reconstruo
das relaes de parentesco filogentico a partir de
novidades evolutivas compartilhadas (sinapomorfias)
entre espcies ou grupos de espcies (clados). Definiu
tambm que, para ser natural, um txon precisa ser
monofiltico, ou seja, deve incluir todos os descendentes de um determinado ancestral comum (Amorim
2002). Nessa perspectiva, a representao das relaes
entre taxa feita graficamente por meio de rvores
filogenticas, que so, ento, a hiptese mais plausvel
frente os dados disponveis para ilustrar a histria
evolutiva de um grupo. Desde ento esse raciocnio
permeia os mtodos de reconstruo filogentica.
401
Datao molecular
O registro fssil uma importante fonte de informaes sobre a idade dos organismos e sobre o surgimento de novos caracteres ou espcies, bem como
das relaes de parentesco subjacentes. Evidncias
Evoluo de caracteres
A sobreposio dos estados de um caracter sobre uma
filogenia, construda com todos os demais atributos
disponveis para as espcies em estudo, configura
uma evidncia de como ocorreu a evoluo. O mapeamento de caractersticas ecolgicas nas filogenias
403
Tabela 18.1 Estudos que utilizam abordagens histricas, baseadas em reconstrues filogenticas, para a
compreenso da evoluo das relaes planta-polinizador, sob vrios aspectos
Questo
Grupo focal
Abordagem/mtodo/
software
Referncia
Huttonaea
(Orchidaceae)
Evoluo de caractersticas
associadas a um habitat e
de uma caracterstica floral especfica (petal claw),
inferidas a partir de MP
(MacClade)
Steiner 2010
Schizanthus
(Solanaceae)
Evoluo de caracteres
florais qualitativos (p. ex.,
cor, presena de quilha) reconstrudos a partir de MP
(Mesquite)
Ruellia
(Acanthaceae)
Trichosanthes
(Cucurbitaceae)
Hakea (Proteaceae)
Caractersticas qualitativas
(p. ex., polinizador = inseto;
cor = vermelha) e evoluo
correlacionada testada atravs de mtodos bayesianos
(BayesTraits)
Disa (Orchidaceae)
Caractersticas qualitativas
(presena/ausncia) mapeadas manualmente na filogenia morfolgica obtida com
MP (PAUP)
405
Sisyrinchium
(Iridaceae)
Mapeamento de diversas
caractersticas relacionadas a
tricomas florais (p. ex., posio,
tipo) na filogenia atravs de
MP e ML (Mesquite)
Chauveau et al.
2011; Chauveau et
al. 2012
Armbruster et al.
2009
Trocas de funo de uma mesma substncia (resina) produzida pelas flores ora como
recurso, ora como defesa
Dalechampia
(Euphorbiaceae)
Clados
Sarcophrynium
e Marantochloa
(Maranthaceae)
Araceae
Penstemon
Mapeamento das guildas de
(Scrophulariaceae) e visitantes a partir da anlise
gneros relacionados filogentica de parcimnia
Tribo Euglossini e
Orchidaceae
Reconstruo filogentica a
partir de parcimnia e inferncia bayesiana; testes de
Duas espcies de
recombinao entre alelos;
Petunia (Solanaceae)
preferncia dos polinizadores por determinadas flores
no campo e em estufa
Hoballah et al.
2007
Calceolaria
(Calceolariaceae)
Trocas de polinizadores
foram traadas na filogenia
usando ML (Mesquite).
Gladiolus (Iridaceae)
Taxas de transio entre polinizadores foram calculadas
usando SIMMAP
Diadasia
(Hymenoptera,
Apidae)
Chelostoma
(Hymenoptera,
Megachilidae)
407
Expanso do nicho e
fenologia
Andrena
(Hymenoptera,
Andrenidae)
Mapeamento da produo
de volteis (plantas) e capacidade de reconhec-los
(besouros) na filogenia de
cada grupo usando MP
(Mesquite)
Osmia
(Hymenoptera,
Megachilidae)
Surgimento de caracteres
relacionados a coleta de
leos florais em abelhas
Melittidae
(Hymenoptera)
Origem da especializao
para coleta de plen e trocas
entre sistema oligoltico e
poliltico
Melittidae
(Hymenoptera)
MP: mxima parcimnia; ML: mxima verossimilhana (do ingls maximum likelihood); IB: inferncia bayesiana. Referncias
para os softwares: MacClade (Madison & Madison 1992); Mesquite (Madison & Madison 2011); SIMMAP (Bollback 2006);
BayesTraits (Pagel et al. 2004); MrBayes (Ronquist et al. 2012).
de espcies com disperso autocrica, flores hermafroditas e polinizao por insetos foi relativamente
maior em reas de regenerao secundria do que
nas reas apenas com o corte seletivo de madeira, ou
nas florestas tardias. Dioicia e disperso pelo vento
foram mais frequentes em rvores de dossel, enquanto o hermafroditismo foi mais frequente do que o
esperado por um modelo nulo entre os arbustos.
Os atributos reprodutivos, assim como a forma de
crescimento e o padro de abundncia, mostraram
forte sinal filogentico. Alm disso, alguns atributos
estiveram correlacionados, entre eles a disperso de
sementes pelo vento e a polinizao por beija-flores,
que ocorreram em plantas com flores hermafroditas,
enquanto a polinizao pelo vento foi predominante
em espcies dioicas. Os autores demonstraram que
existe uma relao entre o parentesco evolutivo e
a maneira como se d a colonizao de uma rea
(Chazdon et al. 2003).
Percebe-se, ento, que o mapeamento de caracteres e o clculo do sinal filogentico podem ser
ferramentas complementares para se entender o surgimento e o compartilhamento de atributos entre
espcies. Nesse sentido, o mapeamento de caracteres
informa quando determinado atributo surgiu e quais
mudanas ele sofreu ao longo das linhagens posteriores. Em contrapartida, o sinal filogentico estima
um parmetro acerca da influncia do parentesco
entre as espcies sobre o compartilhamento de um
determinado atributo.
Polinizao e estrutura
filogentica de comunidades
Devido grande complexidade da interao, compreender os mecanismos responsveis pela estrutura
das comunidades de plantas e de seus polinizadores
409
da comunidade. McEwen & Vamosi (2010) encontraram uma tendncia geral ao agrupamento
filogentico das espcies e disperso da cor floral.
Alm disso, espcies mais frequentes exibiram cores
mais distintas das demais coocorrentes nas mesmas
comunidades, o que indicaria uma estratgia que
evita a competio por polinizadores (McEwen &
Vamosi 2010).
Recentemente, as informaes filogenticas
tambm tm sido aplicadas com o intuito de compreender o padro de organizao de redes mutualsticas. Para isso tm sido utilizadas como parmetros
as interaes entre plantas e polinizadores e suas
respectivas filogenias (Fig. 18.1). Com essa associao possvel obter informaes acerca de diversas
questes, como: 1) a influncia do parentesco filogentico sobre a estrutura da rede e dos possveis
mdulos; 2) o papel das espcies filogeneticamente
prximas; 3) a diversidade filogentica dos polinizadores e sua relao com as espcies polinizadas;
4) o papel de extines no aleatrias influenciadas
pela filogenia (Rezende et al. 2007; Rafferty & Ives
2013; Schleuning et al. 2014). Essa abordagem pode
ainda incorporar informaes sobre os atributos das
espcies, permitindo inferir no s os mecanismos
evolutivos, mas tambm os processos ecolgicos
subjacentes estruturao das redes mutualsticas
(Rafferty & Ives 2013).
Um exemplo da associao entre redes de interaes entre plantas e polinizadores e as informaes
acerca das suas respectivas relaes filogenticas e
atributos ecolgicos foi desenvolvido por Rafferty
& Ives (2013). Neste estudo, os autores testaram
a influncia de seis atributos das plantas sobre a
estruturao de toda a rede: altura, cor, simetria
floral, tamanho do display floral, fenologia e local
de armazenamento do nctar. Entre esses atributos,
apenas a cor estava distribuda entre as espcies de
411
Figura 18.1 Ilustrao de uma rede de interaes considerando a filogenia de animais esquerda e plantas na parte superior. Os
nmeros que aparecem no cruzamento de linhas e colunas da matriz central indicam a frequncia com que a interao entre os
respectivos planta e animal foi registrada em uma contagem de campo hipottica. Adaptado de Rafferty & Ives (2013).
Concluso
Considerando a quantidade de abordagens envolvendo
filogenia em biologia da polinizao, fica evidente que
elas apresentam um potencial enorme de auxiliar no
entendimento da evoluo de mecanismos de polinizao, bem como da estrutura e funcionamento de
comunidades de plantas e polinizadores. O objetivo
desse captulo foi ilustrar as diversas aplicaes nas
quais as filogenias auxiliam na resoluo de problemas ecolgicos envolvendo a polinizao, bem como
explicar e exemplificar alguns mtodos utilizados. Em
um tema to recente, no til nem possvel tratar
todos os assuntos exausto, uma vez que a rea (tanto os conceitos quanto os mtodos) apresenta-se em
franco desenvolvimento e o objetivo aqui foi apenas
oferecer uma viso geral acerca da relevncia do tema.
A mensagem final a ser apreendida a ideia de que
no h mais como se realizarem anlises comparativas
ignorando-se as relaes de parentesco entre as espcies
(Felsenstein 1985). Essa perspectiva ser favorecida
proporo que hipteses filogenticas contendo todos
os terminais forem completadas e a ecologia bsica
dessas espcies for conhecida. Em sntese, esse um
campo de conhecimento em desenvolvimento e, dada
a inevitabilidade de sua incorporao em estudos
futuros, muito importante que ele esteja presente
em um livro-texto geral e seja assim popularizado.
Agradecimentos
A.M. agradece ao Conselho Nacional de
Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (CNPq)
pela bolsa de doutorado concedida (148685/20102) e ao Servio Alemo de Intercmbio Acadmico
da Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal de
Nvel Superior (DAAD/CAPES) (12374/12-1) pela
bolsa de doutorado sanduche na Alemanha. A.R.R.
agradece Fundao de Amparo Pesquisa do Estado
Referncias bibliogrficas
Ackerman, J.D. 2000. Abiotic pollen and pollination:
Ecological, functional, and evolutionary perspectives.
Plant Systematics and Evolution, 222, 167-185.
Amorim, D.S. 2002. Fundamentos de Sistemtica
Filogentica. Ribeiro Preto, Holos Editora, 156p.
Andjar, C.; Soria-Carrasco, V.; Serrano, J. & Gmez-Zurita,
J. 2014. Congruence test of molecular clock calibration
hypotheses based on Bayes factor comparisons. Methods
in Ecology and Evolution, 5, 226-242.
Armbruster, W.S. & Baldwin, B.G. 1998. Switch from
specialized to generalized pollination. Nature, 394,
632-632.
Armbruster, W.S.; Lee, J. & Baldwin, B.G. 2009.
Macroevolutionary patterns of defense and pollination
in Dalechampia vines: adaptation, exaptation, and
evolutionary novelty. Proceedings of the National
Academy of Sciences of the United States of America,
106, 18085-90.
Banks, J.C. & Paterson, A.M. 2005. Multi-host parasite species
in cophylogenetic studies. International Journal for
Parasitology, 35, 741-6.
Blomberg, S.P. & Garland, T. 2002. Tempo and mode
in evolution: phylogenetic inertia, adaptation and
comparative methods. Journal of Evolutionary Biology,
15, 899-910.
Bollback, J.P. 2006. SIMMAP: stochastic character mapping
of discrete traits on phylogenies. BMC bioinformatics,
7, 88.
Cadotte, M.W.; Davies, J.T.; Regetz, J.; Kembel, S.W.; Cleland,
E. & Oakley, T. H. 2010. Phylogenetic diversity metrics
for ecological communities: integrating species richness,
abundance and evolutionary history. Ecology Letters,
13, 96-105.
Chartier, M.; Gibernau, M. & Renner, S. S. 2013. The evolution
of pollinator/plant interaction types in the Araceae.
Evolution, 1-18.
Chauveau, O.; Eggers, L.; Raquin, C.; Silvrio, A.; Brown, S.;
Couloux, A.; Cruaud, C.; Kaltchuk-Santos, E.; Yockteng,
R.; Souza-Chies, T.T. & Nadot, S. 2011. Evolution of oil-
413
Culley, T.; Weller, M.S.G. & Sakai, A.K. 2002. The evolution
of wind pollination in angiosperms. Trends in Ecology
& Evolution, 17, 361-369.
415
Captulo 19
Programa de Ps-Graduao em Biologia Vegetal, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas CEP: 13083-970
Campinas-SP Brasil Caixa postal 6109. e-mail: viniciusduartina@gmail.com
Estacin Experimental de Zonas ridas (EEZA/CSIC), Departamento de Ecologa Funcional y Evolutiva, Ctra. de Sacramento
s/n, La Caada de San Urbano, 04120 Almera, Espaa.
s caractersticas florais com as quais nos deparamos em nosso dia a dia podem atrair facilmente a
nossa ateno e despertar nossos sentidos atravs dos estmulos que emitem. Porm, ditos atrativos
no evoluram em resposta a nosso sistema sensorial e capacidades cognitivas. O surgimento de determinados padres florais, como cor, forma, tamanho, emisso de odores, presena de estmulos tteis, trmicos,
gustatrios etc., em cada grupo de plantas, resulta de um processo interativo entre estas e seus visitantes
florais. Assim, explorar o sistema sensorial e cognitivo de animais que buscam por fontes de energia como
plen e nctar a chave utilizada por muitas plantas para atrair vetores que facilitem o movimento de
plen entre indivduos coespecficos. Com o intuito de entender essa interao, que teve incio h cerca
de 150 milhes de anos, e os processos evolutivos que levaram diversidade dos sistemas de polinizao
em angiospermas, discutimos sobre o funcionamento dos principais mecanismos sensoriais e os diferentes
processos de interao planta-polinizador, alm de mencionar a existncia de outros processos evolutivos,
como a inrcia filogentica, a exaptao e a deriva, que tambm podem ter contribudo para o surgimento
da diversidade floral nas angiospermas.
Introduo
Os animais polinizadores, ou visitantes florais em geral, reagem aos atrativos e recursos atravs do instinto
e aprendizado. Os sinais florais e os sistemas sensoriais
desses animais interatuam, selecionando e ativando
diferentes mecanismos e rotas que, por sua vez, so
dependentes da atividade que o visitante procura
realizar. No deveria ser difcil, portanto, imaginar
ou ao menos nos permitir chegar concluso de que
esses organismos usam, de maneira similar nossa, as
informaes que esto disponveis ao seu redor. Esse
processo interativo com o mundo fsico est modulado pela capacidade individual de cada organismo
em captar, processar e armazenar os sinais atravs
do uso de rgos sensoriais e memria da mesma
maneira como ns o fazemos. Viso, fragrncias e
sabores, tato, sensibilidade eletromagntica, noo de
tempo, estimao de distncias, medida de direo,
estabelecimento de pontos de referncias e, ainda,
uma memria para armazenar e lembrar todas essas
informaes de maneira seletiva (Kevan & Menzel
2012) seriam parte dessa rede de comunicao entre
as formas de vida e o ambiente fsico, estando estruturados e adaptados de acordo com os ecossistemas
aos quais pertencem.
Desde os tempos de Darwin, a comunicao
animal tem sido objeto de grande interesse e, mesmo depois de tantos anos de estudos, a tentativa
de desvendar o mistrio que circunda o tema em
diferentes nveis funcionais continua. Ainda temos muito o que descobrir sobre a evoluo dos
sinais percebidos e emitidos por diferentes espcies
e as respostas produzidas atravs do processamento
dessa informao, que finalmente ser refletida no
comportamento do animal. Essa integrao entre sinais e respostas comportamentais tende a ser
modulada, ou facilitada, por processos cognitivos.
Vincius Brito
Francismeire Telles
Klaus Lunau
419
artificial presente no ambiente e do contraste produzido entre o objeto e o plano de fundo (Faruq et
al. 2013).
importante reconhecer que comprimentos de
onda e cor no pertencem a um mesmo conceito.
Comprimentos de onda, por si ss, so incolores e
as cores que vemos so resultados subjetivos de nossa
anlise desses comprimentos de onda visualizados.
Em uma linguagem mais filosfica, cores subjetivas
(vermelho, verde etc.) so frutos da nossa percepo
pessoal (qualia), cuja natureza no pode ser demonstrada para outros. O espectro visvel para seres humanos e a maioria dos primatas no humanos, ou a
faixa visvel de longitudes de onda, est entre 400 e
700 nm, com alguma sensibilidade acima dos 800
nm. Para muitos outros animais, incluindo pssaros,
peixes e muitos artrpodes, esse espectro se estende
na faixa do ultravioleta, de 400 a aproximadamente
Objetos ao nosso redor refletem diferentes comprimentos de onda em diferentes propores. Ser
capaz de analisar de alguma maneira essa distribuio
da luz que chega aos olhos prov vantagens e pode ser
uma ferramenta til para os animais identificarem
e classificarem objetos que sejam relevantes em um
determinado contexto. Levando isso em considerao,
podemos utilizar as propriedades das cores para construir o que conhecido como espao de cores para um
determinado animal, considerando as caractersticas
particulares de cada sistema visual. Para seres humanos que possuem clulas visuais (conhecidas como
fotorreceptores e divididas em cones e bastonetes) que
respondem aos comprimentos de onda na faixa do
azul, verde e vermelho podemos construir um espao
de cor tridimensional, onde cada um dos eixos estaria
representando o valor de excitao de cada um dos
fotorreceptores (para maiores detalhes sobre espao
de cores, ver Feitosa-Santana et al. 2006). Por previamente conhecer a capacidade perceptual do sistema
visual humano e classific-la como tricromtica (pela
presena de trs tipos distintos de fotorreceptores),
podemos criar uma representao geomtrica de
forma triangular para definir o matiz percebido, com
base na estimulao relativa de cada fotorreceptor.
Assim, um objeto de determinada cor, como, por
exemplo, uma flor amarela, poder ser representado
em um local especfico dentro deste espao.
Considerando, portanto, os tipos e a quantidade
de fotorreceptores presentes nos olhos dos animais,
podemos determinar a maneira com a qual as cores
Vincius Brito
Francismeire Telles
Klaus Lunau
421
Figura 19.2 Representao de trs estmulos (flores) em dois espaos de cores de acordo com o sistema visual de Apis mellifera.
(A) Modelo do hexgono de cores (Chittka 1992), esquinas representando fotorreceptores e as possveis combinaes entre eles
de acordo com a refletncia espectral do objeto que est sendo visualizado. (B) Modelo de oposio das cores (Backhaus 1991) e
a distribuio relativa dos estmulos dentro deste espao.
que, se as abelhas fossem cegas para cores, elas confundiriam o carto azul com os cartes cinza ou
pelo menos com aquele de mesmo valor acromtico
, o que no aconteceu. Dessa maneira, von Frisch
estabeleceu o uso da viso em cores pelas abelhas
(Willmer 2011).
De forma geral, o processo visual consiste basicamente em extrair a informao luminosa refletida
pelos objetos e convert-la em sinais neurais. Assim,
para que haja viso em cores torna-se necessrio, mas
no suficiente, que o animal em questo tenha mais
de um tipo de fotorreceptor ou pigmentos visuais em
seus olhos, com diferentes sensibilidades espectrais.
Isso se deve ao fato de que, com apenas um pigmento visual, comprimento de onda e intensidade no
podem ser separados um do outro, sendo a viso
em cores impossvel. Esse processo comea uma vez
que a luz chega a esses diferentes fotorreceptores
neurnios especializados em absorver a luz , gerando
sinais neurais que passam ao longo e atravs de vrios
nveis estruturais, submetendo-se a um extensivo
processamento da informao antes de a mesma ser
retransmitida, depois de codificada. esse caminho
de processamento da informao que constitui a viso
e a diferencia de processos fotossintticos e outros,
que so similarmente relacionados com absoro da
luz (Fein & Szuts 1982).
A diferena entre os fotorreceptores est principalmente na capacidade de excitao (Tab. 19.1)
e na quantidade dos pigmentos visuais presentes
nestas estruturas, variando entre organismos intra
e interespecificamente. A maioria dos artrpodes
e vertebrados possui ao menos dois deles. Entre os
invertebrados a maioria di ou tricromtica, com
frequentemente um pigmento sensvel na faixa do
ultravioleta. Mas isso no quer dizer que no haja
excees: alguns insetos, como liblulas e borboletas, possuem cinco pigmentos, apresentando uma
Vincius Brito
Francismeire Telles
Klaus Lunau
423
Tabela 19.1 Diferentes espcies com seus respectivos fotorreceptores apresentando diferentes picos de sensibilidade espectral
Espcie
Fotorreceptores (mx)
UV
Azul
Verde
360
490
520
580
344
436
556
360-400
440
520
600
356
447
537
623
522
502
562
430
360
450
518
620
455
507
569
506
524
488
Vermelho Bastonetes
Vincius Brito
Francismeire Telles
Klaus Lunau
425
Vincius Brito
Francismeire Telles
Klaus Lunau
427
Ainda que as flores atraiam seus polinizadores, principalmente atravs de estmulos baseados na imensa
gama de cores e nas distintas fragrncias florais,
devemos imaginar que as flores tambm exploram
outros sistemas sensoriais alm da viso e do olfato,
como, por exemplo, o tato. Hoje sabemos que muitas flores melitfilas produzem uma epiderme com
clulas arredondadas que proporcionam estabilidade
s abelhas no momento do pouso (Kevan & Lane
1985; Whitney et al. 2009; Whitney et al. 2011). Alm
disso, algumas flores possuem pelos ou filamentos
que podem estar associados estimulao ttil de
seus polinizadores.
Em vertebrados temos como exemplo a comunicao entre morcegos e flores quiropterfilas atravs do sistema de ecolocao, no qual essas flores
Vincius Brito
cada flor, ou qualquer outra unidade de atrao, configura uma diferente estratgia evolutiva que interage,
atravs destes sinais, com seus visitantes, oferecendo-lhes em troca alguma recompensa (na maioria
dos casos, excees na natureza existem, como no
caso de plantas mimticas ou aquelas que emitem
feromnios). Assim, de acordo com os pressupostos
das sndromes de polinizao, esperaramos que cada
uma destas estratgias estivesse bastante delimitada
em espaos cognitivos, ou seja, que no houvesse
sobreposio entre diferentes espcies de plantas na
forma em que interagem com os sistemas cognitivos
de seus polinizadores. Poderamos pressupor tambm
que essas diferentes estratgias so consequncia de
diferentes eventos de irradiao adaptativa entre flores
e polinizadores ao longo do tempo evolutivo, o que
explicaria a grande diversidade das angiospermas
(Lunau 2004; Crepet & Niklas 2009).
Esse no parece, porm, ser exclusivamente o
caso (Schiestl & Dtterl 2012; Schfer et al. 2012).
Tomando como exemplo a cor das flores, sabemos
que a maioria delas est dentro do espectro visvel
de diversos visitantes florais, como ultravioleta, azul,
branco (geralmente UV absorvente), rosa e amarelo
(geralmente UV absorvente tambm) (Waser et al.
1996; Chittka et al. 2001). Assim, apesar do nosso
entendimento comum de que sinais florais e a capacidade de identificao e percepo dos visitantes
esto mutuamente sintonizados pela ao da seleo
natural, devemos considerar tambm outras causas
envolvidas nessas interaes, como restries filogenticas, exaptao (um novo uso para atributos
selecionados em um contexto evolutivo passado),
pleiotropia (seleo atravs de atributos correlacionados) e processos evolutivos randmicos, como a
deriva gentica (Chittka et al. 2001). Um exemplo
para esta questo o caso anteriormente citado dos
beija-flores e suas interaes com flores vermelhas.
Francismeire Telles
Klaus Lunau
429
Complexidade floral
As flores utilizam uma grande variedade de sinais
para atrair e indicar a presena de recompensas aos
seus polinizadores. De forma geral, estes sinais frequentemente so transmitidos simultaneamente entre
as mltiplas modalidades sensoriais, incluindo as
visuais, olfatrias, gustatrias, tteis e, ainda, acsticas (Kaczorowski et al. 2012; Burger et al. 2012).
Mantendo em mente a flor (ou qualquer outra unidade de atrao dos polinizadores que esteja relacionada reproduo das plantas) como um mosaico
sensorial evolutivo que emite sinais para diferentes
canais perceptuais dos polinizadores (Raguso 2004),
podemos nos perguntar qual a funcionalidade dessa
extrema complexidade floral.
Segundo Leonard et al. (2011a), essa complexidade favoreceria evolutivamente a interao entre plantas e polinizadores atravs da capacidade
de aprendizado e memria do ltimo grupo. Do
ponto de vista das plantas, h o favorecimento da
transferncia de plen entre flores de uma mesma
espcie e, consequentemente, a preveno da perda de
gros de plen em estigmas no coespecficos (Waser
1978). Nesse contexto, visitantes florais incapazes
de aprender e memorizar os estmulos apresentados
pelas flores seriam inconstantes e, portanto, estariam
diminuindo os nveis do recurso oferecido, interferindo no padro de visitas daqueles polinizadores mais
efetivos (Feinsinger 1987). Do ponto de vista dos
polinizadores, a capacidade de aprender e memorizar
permitiria uma identificao mais acurada das flores,
promovendo uma maior eficincia no forrageio. Ao
mesmo tempo, estes polinizadores estariam menos
sujeitos grande variao que existe na quantidade e
qualidade das recompensas florais (Raine & Chitkka
2007) e evitariam visitar flores que no oferecem recursos (Dafni 1984) ou que estes no sejam de igual
Vincius Brito
Francismeire Telles
Klaus Lunau
431
Os diferentes sinais emitidos pelas flores podem, quando recebidos em conjunto, facilitar o
aprendizado e a memria dos polinizadores de trs
maneiras (Leornard et al. 2011a; Hebbets & Papaj
2005). Uma possibilidade que um determinado
estmulo previamente analisado atue como base ou
fonte de informao na hora de descrever outro. Por
exemplo, algumas espcies de beija-flores exibem
colorao vermelha em suas plumagens e tendem a
preferir, como vimos, flores vermelhas. As entradas
de ninhos de abelhas muitas vezes so similares, em
forma, tamanho e colorao, a flores comumente
visitadas por elas. Assim, sinais florais podem atrair
polinizadores explorando vieses sensoriais j existentes e, de fato, flores parecem usar essa estratgia
mais comumente para enganar seus polinizadores
do que para mimetizar outras flores (Schaefer &
Ruxton 2010).
Outra possibilidade a conjuno de sinais florais, por meio da qual um deles aumenta a ateno
dada pelo polinizador a um segundo sinal, ou seja,
a deteco do primeiro sinal traz para a memria de
trabalho a imagem do segundo sinal inicialmente
associado a ele. Um experimento ilustra como isso
ocorre em abelhas (Reinhard et al. 2004): na fase de
treinamento, abelhas-do-mel foram alimentadas em
bebedouros amarelos com odor de rosas e em bebedouros azuis com odor de limo. Na fase de teste,
os bebedouros ficaram sem odor, mas as cores foram
mantidas. Quando o odor previamente associado a
um dos bebedouros foi novamente inserido (mas
agora dentro da colmeia, estimulando as abelhas),
as abelhas visitaram preferencialmente o bebedor
da cor respectiva. Assim, os odores, alm de serem
usados para diferenciar entre flores de diferentes espcies (ver itens anteriores) podem tambm manter
as abelhas focadas na procura de uma determinada
fonte de recurso.
Constncia floral
Quando um polinizador sobrevoa um campo procura de recurso, geralmente ele se depara com muitas
plantas em flor. Durante esta tarefa ele precisa comparar os sinais percebidos com sua memria prvia de
outros sinais florais e dos recursos oferecidos outrora
por essas flores, diferenciando flores entre aquelas que
oferecem recursos adequados daquelas que so desconhecidas ou pouco recompensadoras (Waser 1986;
Chittka et al. 1999). Assim, geralmente ele escolhe
e restringe suas visitas a apenas poucas espcies de
plantas, ignorando a existncia de outras, ainda que
estas sejam energeticamente iguais ou at mais recompensadoras (Hill et al. 1997). Dessa forma, podemos
imaginar que ocorre constncia floral quando existe
preferncia por parte de um dado polinizador por
um ou mltiplos sinais emitidos pelas flores (como
cor, forma, odor, estmulos tteis etc.), seja essa preferncia inata ou aprendida. Essa constncia floral
interfere diretamente na reproduo das plantas por
facilitar a transferncia de plen entre coespecficos
(Waser 1978). Alm disso, como j vimos, visitantes
inconstantes diminuiriam os nveis do recurso oferecido pelas flores, interferindo no padro de visitas
Vincius Brito
Francismeire Telles
Klaus Lunau
433
Fica evidente que Darwin no se referiu existncia de uma interferncia entre capacidades para
executar tarefas simples, mas, sim, a que insetos so
mais efetivos quando trabalhando em apenas uma
tarefa.
Concluindo essa discusso, Chitkka et al. (1999)
dizem que essa limitao na memria de trabalho
poderia explicar por que abelhas se especializam em
poucos tipos florais e propem um cenrio: depois de
conhecer as flores, as abelhas so capazes de estocar
mais de uma imagem floral e seus atributos cognitivos
em sua memria de curto prazo. Mas a memria de
flores familiares que no foram visitadas recentemente fica num estado de dormncia na memria
de longo prazo e seu acesso pode levar certo tempo.
Assim, segundo esses autores, a constncia floral
pode ser mais um problema de processamento de
informao do que da capacidade de armazenamento
propriamente dita. Uma vez que toda informao
estocada previamente no est continuamente disponvel na natureza, as abelhas devem preferir flores
que foram encontradas mais recentemente em sua
histria de vida.
Alm das limitaes nas memrias de longo e
curto prazos, tambm existem outras hipteses que
podem explicar o fenmeno da constncia floral
(Chitkka et al. 1999). Por exemplo, o aprendizado
de uma nova capacidade cognitiva, como manipular uma nova flor, pode ser desvantajoso pelo alto
custo em tempo e energia. Outra possibilidade
que polinizadores constantes no procuram outras
flores por no conhecerem os atributos qualitativos
referentes aos recursos florais possveis de serem
encontrados. Assim, permanecer visitando uma
flor que garante um retorno conhecido quanto
aos seus recursos seria mais vantajoso que correr o risco da troca. Alm disso, existe a ideia de
que organismos sociais, como o caso de algumas
Vincius Brito
Concluso
Em um novo contexto de estudo em biologia da
polinizao, podemos entender que plantas e polinizadores (co)evoluram a partir da capacidade
sensorial e cognitiva desse ltimo grupo (Shafir et
al. 2003). Sabemos agora que o comportamento de
preferncia e de constncia floral afetam o sucesso
reprodutivo das plantas de forma significativa e que
estes comportamentos so resultado das capacidades
sensoriais (como viso, olfato, tato etc.) e processos
(como memria e aprendizado) cognitivos dos polinizadores. Por outro lado, o sucesso reprodutivo dos
polinizadores tambm est, direta ou indiretamente,
relacionado a atratividade e recursos oferecidos pelas
plantas. Assim, ditas capacidades e processos inerentes
dos polinizadores atuam como um filtro subjetivo
da realidade, mediando as possveis interaes e estipulando os diferentes nveis dentro dos quais elas
podem ocorrer.
Alm disso, podemos agora imaginar que, assim como para ns, humanos (Varela et al. 1993),
essas capacidades sensoriais esto incorporadas nos
polinizadores e no h outra interao (ou outra
realidade) alm daquela que ocorre entre as caractersticas florais, as vias sensoriais e a capacidade cognitiva desses vetores de transferncia de informao
gentica. Isso afeta sobremaneira a forma como o
pesquisador descreve os padres e os processos geradores dessas interaes. O que importa, dentro da
ecologia cognitiva da polinizao, no interpretar
unicamente e sobremaneira as caractersticas florais
como o centro e a resposta a todos os processos evolutivos, mas, sim, como algo manifesto dentro de
um espao compartilhado entre plantas e visitantes
florais. Assim, os estudos em biologia da polinizao
devem partir do princpio de que cada visitante floral
possui uma capacidade de representao particular
Francismeire Telles
Klaus Lunau
435
Agradecimentos
Aos mestres, por serem fonte infinita de inspirao
em cada experincia particular apreendida atravs
dos processos cognitivos, transformando aes, pensamentos e palavras em realidades libertadoras.
Referncias bibliogrficas
Armbruster, W.S.; Howard, J.J.; Clausen, T.P.; Debevec, E.M.;
Loquvam, J.C.; Matsuk, M.; Cerendolo, B. & Andel, F.
1997. Do biochemical exaptations link evolution of plant
defense and pollination systems? Historical hypothesis
and experimental tests with Dalechampia vines. American
Naturalist, 149, 461-484.
Backhaus, W. 1991. Color opponent coding in the visual
system of the honeybee. Vision Research, 31, 1381-1397.
Barton, R.A.; Purvis, A. & Harvey, P.H. 1995. Evolutionary
radiation of visual and olfactory brain systems in primates,
bats and insectivores. Philosophical transactions of
the Royal Society of London. Series B, Biological
Sciences, 348, 381-92.
Briscoe, A.D. & Chittka, L. 2001. The evolution of color vision
in insects. Annual Review of Entomology, 46, 471-510.
Burger, H.; Dtterl, S. & Ayasse, M. 2012. Host-plant finding
and recognition by visual and olfactory floral cues in an
oligolectic bee. Functional Ecology, 24, 1234-1240.
Chittka, L. 1992. The colour hexagon: a chromaticity diagram
based on photoreceptor excitations as a generalized
representation of colour opponency. Journal of
Comparative Physiology A: Neuroethology, Sensory,
Neural, and Behavioral Physiology, 170, 533-543.
Chittka, L. & Thomson, J.D. 1997. Sensori-motor learning
and its relevance for task specialization in bumble bees.
Behavioral Ecology and Sociobiology, 41, 385-398.
Chittka, L.; Gumbert, A. & Kunze, J. 1997. Foraging dynamics
of bumlebees: correlates of movements within and between
plant species. Behavioral Ecology, 8, 239-249.
Vincius Brito
Francismeire Telles
Klaus Lunau
437
Captulo 20
Departamento de Biologia, Faculdade Presidente Antnio Carlos de Aimors CEP: 35200-970 Aimors-MG Brasil.
Departamento de Gentica, Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz Universidade de So Paulo CEP: 13418-900
Piracicaba-SP Brasil.
Departamento de Ecologia, Universidade Estadual Paulista CEP: 13506-900 Rio Claro-SP Brasil. e-mail: mccortes@rc.unesp.
br
esse captulo pretendemos iniciar com a apresentao de conceitos bsicos utilizados em anlises genticas, discutindo a importncia da polinizao para os padres de diversidade populacional e fazendo
inferncias sobre como diferentes modos de polinizao podem afetar aspectos contemporneos e histricos
em populaes de uma espcie. Na sequncia, descreveremos a importncia das caractersticas das espcies
(envolvendo sndrome de polinizao e sistema reprodutivo), suas populaes (agregao espacial de plantas) e
indivduos (produo de flores e fenologia) para os processos associados estruturao gentica das populaes
e prognies e ainda a disperso gentica via plen. So apresentados com maior riqueza de detalhes aspectos
conceituais, metodologias de campo, de laboratrio e anlises estatsticas, alm da anlise de estudos de caso
que abordam o sistema reprodutivo (estrutura da prognie) e disperso gentica atravs da polinizao (distncia
de polinizao e caracterizao espacial). Ao longo do texto palavras-chaves so destacadas e reunidas em um
glossrio para a maior familiarizao dos conceitos para aqueles menos acostumados com os termos usados
em pesquisas de gentica geral e gentica de populaes. Por fim, discutimos as perspectivas para o campo de
gentica de populaes e oportunidades para se entender como os processos ecolgicos e genticos podem ser
afetados diante das mudanas globais (fragmentao florestal, mudana climtica, corte seletivo de rvores).
Introduo
A gentica a cincia dos genes, hereditariedade e
variao em todos os seus nveis, desde as molculas
at as populaes. Uma disciplina dentro da gentica
que se preocupa com as mudanas herdveis que
ocorrem dentro de populaes ao longo do tempo e
do espao conhecida como gentica de populaes
(Griffiths et al. 2009; Hedrick 2011). A composio
gentica de grupos ou populaes definida pelos
conjuntos de alelos e gentipos. As frequncias em
que estes conjuntos de alelos e gentipos ocorrem
so resultado da ao conjunta de processos microevolutivos, entre eles mutaes gnicas, migrao,
seleo e deriva. Esses processos variam no espao
e no tempo produzindo variao gentica que se
consolida em vrios nveis de organizao, como,
exemplo, entre populaes geogrficas distintas,
entre grupos discretos de indivduos e at mesmo
entre prognies.
Os padres genticos observados constituem
a estrutura gentica particular de cada nvel de organizao. O fundamento dos estudos de estrutura
gentica parte do teorema de Hardy-Weinberg. Esse
modelo assume, sob certas premissas, que a abundncia relativa dos alelos no muda de uma gerao para
outra; a nica mudana na composio gentica da
populao a redistribuio das frequncias genotpicas nas geraes subsequentes (Ridley 2006). Assim,
foras microevolutivas e eventos casuais podem gerar
desvios no equilbrio de Hardy-Weinberg e, portanto,
na formao e manuteno da estrutura gentica
(Hamrick 1983; Loveless & Hamrick, 1984). De
maneira simplista, a ausncia de estrutura gentica
ocorre quando no h variao espacial em alguma
fora evolutiva. Nesse caso, populaes em reas
distintas ao longo da distribuio de uma espcie so
igualmente relacionadas geneticamente.
Na realidade, os processos evolutivos naturalmente variam e so condicionados a outros fatores ambientais e populacionais (Hartl 2008). Por
exemplo, a deriva gentica pode ser influenciada pela
densidade populacional, enquanto a seleo pode ser
fortemente afetada pelas condies ambientais agindo sobre caracteres das plantas que conferem valor
adaptativo aos indivduos. Outra fora evolutiva, a
migrao, resulta na redistribuio de alelos entre
populaes de plantas. Assim, a migrao efetiva de
genes atravs de plen e sementes entre populaes,
processo tambm conhecido como fluxo gnico, pode
modificar os padres gerados pela deriva gentica e
seleo. Vrios fatores biticos e abiticos podem
influenciar os processos microevolutivos. No caso do
fluxo gnico, a distncia entre as plantas e populaes
um fator primordial, mas outros fatores podem ser
igualmente importantes, como presena de barreiras
ou restries para migrao, diferenas fenolgicas
entre indivduos ou populaes, mecanismos de disperso de plen e sementes (Jarvis et al. 2005).
De maneira geral, caractersticas ligadas a reproduo e disperso das plantas so particularmente
importantes para determinar a diversidade e estrutura
gentica (De Lacerda et al. 2008; Dick et al. 2008),
porque a reproduo o processo que permite a propagao dos gentipos para as geraes futuras e a
disseminao de plen e sementes o processo que
determina os padres de disperso gentica dentro e
entre populaes (Loveless & Hamrick 1984). Para
a polinizao efetiva ocorrer, a informao contida
no gameta masculino deve ser dispersa duas vezes:
a primeira vez, via plen, a partir da planta doadora
para a planta receptadora, e a segunda, atravs da
semente, como complemento do genoma nuclear
do embrio (Hamrick et al. 1993). Esse processo
duplo de disseminao gentica via plen confere,
pelo menos em parte, maior varincia na distncia
Alessandro Alves-Pereira
441
Reproduo
As plantas com flores, ao longo de sua evoluo, desenvolveram uma grande variedade de mecanismos
de polinizao, e a grande e bela variao de estruturas florais, cores, formatos, tamanhos e padres de
estruturas est intimamente ligada ao modo como as
espcies de plantas realizam a polinizao (Raven et
al. 2001; Richards 1997). Estas caractersticas florais
e as interaes de plantas com outras espcies, ou
fatores abiticos para a realizao da polinizao,
so conhecidas como sndromes de polinizao. As
plantas desenvolveram adaptaes em suas flores
para que elas pudessem ser polinizadas por diferentes
animais pertencentes a diferentes grupos. Muitas
plantas aquticas desenvolveram adaptaes para que
seu plen pudesse ser transportado das anteras para
os estigmas atravs da gua. Ainda, muitas espcies
de angiospermas e a maioria das gimnospermas podem ser polinizadas pelo vento (Raven et al. 2001).
Os agentes de polinizao viabilizam a polinizao
cruzada, isto , realizada entre indivduos diferentes.
A polinizao cruzada facilita a fertilizao cruzada,
o que, por sua vez, colabora para que novas combinaes do material gentico sejam formadas, auxiliando
a manuteno e o aumento da diversidade gentica nas
populaes de plantas comparadas com as populaes
que apresentam autofecundao (Nybom 2004).
A autofecundao acarreta altos nveis de endogamia na populao. A endogamia no altera as
frequncias allicas da populao, mas aumenta a
proporo de homozigose de todos os lcus em um
indivduo, levando a uma menor diversidade gentica
individual. A fertilizao de plantas geneticamente
similares tambm leva a maiores nveis de endogamia,
nesse caso chamado de endogamia biparental. A
endogamia via autofecundao pode ocorrer nos indivduos hermafroditas ou monoicos, que representam
Sistema reprodutivo
Assexuado
Plantas assexuadas so aquelas que no apresentam
reproduo sexual. Elas podem produzir sementes
sem que haja a fertilizao (p. ex., apomixia), ou
apresentar outros mecanismos de propagao clonal, como perfilhamento, por meio de rizomas etc.
(Raven et al. 2001). Plantas hbridas entre diferentes
espcies tambm podem ser assexuadas simplesmente
por serem estreis. Alm disso, mesmo plantas com
reproduo sexuada podem apresentar a capacidade
de reproduzir-se assexuadamente. Desta maneira,
algumas plantas so capazes de criar estruturas modulares que, apesar de serem cpias de si mesmas,
so tambm fisiologicamente independentes. Um
indivduo formado a partir de um nico zigoto (geneta) pode ser constitudo por vrios outros mdulos
fisiologicamente independentes (rameta), que so
gerados por reproduo assexuada a partir de um
indivduo originado de reproduo sexuada (Futuyma
2005; Richards 1997). O pinheiro Wollemi (Wollemia
Alessandro Alves-Pereira
443
Autgamo
So plantas, geralmente hermafroditas, que se reproduzem predominantemente por autofertilizao
(autogamia). A extenso da autopolinizao depende
da extenso da separao espacial e temporal entre a maturao e liberao dos gros de plen e a
receptividade destes pelos estigmas florais. Mesmo
plantas monoicas que realizam polinizao cruzada
podem apresentar fertilizao entre flores diferentes
de um mesmo indivduo ou de um mesmo geneta
(geitonogamia) (Richards 1997). Em estudos genticos, plantas autgamas apresentam menos de
5% de fertilizao cruzada (Fig. 20.1). A autogamia
tende a reduzir a variabilidade gentica e aumentar
os nveis de endogamia da populao (Frankham
et al. 2008).
Como para espcies assexuadas, espera-se que
as populaes apresentem pouca variao gentica
e, como consequncia, uma alta proporo de lcus
gnicos em homozigose, ao contrrio das espcies
assexuadas. A maior parte da variao gentica,
em geral, encontrada entre diferentes populaes
que podem conter diferentes conjuntos gnicos em
resposta s diferenas ambientais, ou simplesmente
devido ao acaso. Assim como espcies de reproduo
assexuada, o potencial adaptativo de populaes de
5%
95%
0%
100%
Autgama
Algama
Mista
Preferencialmente
autgama
Preferencialmente
algama
Figura 20.1 Representao esquemtica da classificao dos sistemas reprodutivos com base nas taxas de fecundao cruzada
estimadas em estudos genticos com estrutura de prognies. Populaes so consideradas algamas caso apresentem taxa de cruzamento superior a 95%, e autgamas quando esta proporo inferior a 5%. Populaes que apresentem valores intermedirios
so consideradas com sistema reprodutivo misto.
Algamo
Plantas algamas so aquelas que se reproduzem predominantemente por fertilizao cruzada (alogamia).
Misto
Estudos gentico-moleculares tm revelado que
muitas espcies vegetais (talvez a maioria) possuem
sistema reprodutivo misto, pois apresentam taxas
intermedirias de autofertilizao e fertilizao cruzada. Desta forma, as espcies com sistema reprodutivo misto so aquelas que apresentam taxas de
fertilizao cruzada ou de autofertilizao que no
alcanam pelo menos 95% (Fig. 20.1). A espcie de
mogno das Amricas Central e do Sul (Swietenia
macrophylla) (Lemes et al. 2007), a sumama das
florestas tropicais da Costa Rica (Ceiba pentandra)
(Lobo et al. 2005) e a cagaiteira da regio central do
Brasil (Eugenia desynterica) (Telles et al. 2003) so
exemplos de estudos com base gentico-molecular
que apresentam sistema reprodutivo misto. Para o
mogno foi estimada uma taxa de cruzamento de
94%, indicando que pode ocorrer autogamia. As
Alessandro Alves-Pereira
445
Amostragem e anlises
A anlise gentica do sistema reprodutivo de plantas
remonta aos trabalhos realizados com tomateiros,
por Jones (1916), e leguminosas, por Fyfe & Bailey
(1951), em estudos baseados nos padres de transmisso de marcadores genticos de pais para suas
prognies (Ritland 2002). Fyfe & Bailey (1951)
propuseram o modelo clssico de cruzamentos mistos, que assume a possibilidade de ocorrncia de
autofertilizao e de fertilizao cruzada ao mesmo tempo. Este modelo baseava-se em apenas um
lcus gnico e serviu como ponto de partida para
o surgimento de modelos mais complexos. Com o
desenvolvimento de novos marcadores genticos,
novos modelos foram propostos. Brown & Allard
(1970) e Clegg et al. (1978) propuseram a avaliao
de prognies para se estimar taxas de autofecundao e colaboraram para a popularizao da anlise
de sistemas reprodutivos em plantas com base no
uso de marcadores codominantes. Extenses do
modelo de cruzamentos mistos foram elaboradas
por Shaw et al. (1980) e por Ritland & Jain (1981)
para acomodar a anlise de mais de um lcus simultaneamente, melhorando as estimativas das taxas
de autofertilizao e de endogamias biparental e
uniparental.
Alessandro Alves-Pereira
447
anlise de fluxo gnico contemporneo via polinizao a estimativa da distncia percorrida pelo gro
de plen desde o doador at a planta maternal. As
distncias de polinizao podem ser representadas
de maneiras distintas: 1) de modo discreto, a partir
de uma distribuio de frequncias de distncias
percorridas da qual se extrai a mdia ou mediana,
distncia mxima e mnima (Carneiro et al. 2009;
De Lacerda et al. 2008; Gaino et al. 2010); e 2) a
partir de um modelo ajustado aos dados empricos
para representar uma curva de polinizao (Crtes et
al. 2013; Oddou-Muratorio et al. 2005). Para isso a
modelagem se d atravs de uma funo de densidade
de probabilidade que relaciona a posio final do gro
de plen posio do adulto doador de plen (i.e.,
pai) (Austerlitz et al. 2004). Alm da distncia da
polinizao, outras mtricas ajudam a caracterizar os
processos de fluxo gnico contemporneo, incluindo: o nmero efetivo de doadores de plen, taxa de
imigrao e direo do movimento de plen (Garca
et al. 2007; Streiff et al. 1999).
Alternativamente, dependendo da escala temporal e espacial de interesse, pode-se avaliar a influncia
relativa do fluxo histrico de plen e sementes na estruturao e diferenciao gentica entre populaes.
Essa abordagem desenvolvida atravs da comparao
dos resultados usando concomitantemente marcadores moleculares com diferentes tipos de heranas:
materna (cpDNA, genoma do cloroplasto na maioria
das angiospermas e mtDNA, da mitocndria em
muitas gimnospermas), paterna (cpDNA, do cloroplasto de muitas gimnospermas) e biparental (genoma
nuclear) (Petit et al. 2005). Marcadores de genoma
paternal so passados atravs do plen, enquanto
os de genoma maternal, somente da disperso de
sementes. Pode-se mensurar a importncia relativa
da polinizao e disperso de sementes calculandose a razo entre as taxas estimadas de imigrao de
Amostragem e anlises
De maneira geral, existem dois tipos de abordagem
para a avaliao do fluxo gnico contemporneo: 1)
anlise de paternidade (Meagher & Thompson 1987),
que permite a avaliao direta da distncia, direo
e padres espaciais de polinizao e caracterizao
da contribuio relativa de mltiplas fontes para a
populao e planta; e 2) estrutura gentica da nuvem
de plen (conhecida como TwoGener), que permite
extrair o nmero efetivo de doadores e a distncia da
disperso de plen (Smouse et al. 2001). Para cada
tipo de abordagem foram desenvolvidas anlises e
modelos estatsticos para se inferir o pai de sementes
de mes conhecidas atravs da anlise de gentipos multilcus ou estimar parmetros de interesse,
Alessandro Alves-Pereira
449
Anlise de paternidade
A anlise de paternidade a atribuio ou alocao
da prognie (i.e., sementes ou plntulas) s fontes
doadoras de plen (i.e., pais) que fertilizam um grupo
de plantas maternais. Para isso necessrio delimitar
uma rea para o estudo. As dimenses da rea vo
depender principalmente da espcie estudada, com
base na sua densidade natural e escala esperada da
polinizao. Dentro dessa rea devem-se mapear
e coletar amostras da prognie e respectiva planta
maternal, assim como todos os potenciais pais dentro
dessa rea. Entre as diversas maneiras de se conduzir
as anlises de paternidade, a mais simples a excluso
(Dow & Ashley 1998; Ellstrand & Marshall 1985;
Stacy et al. 1996). Nesse caso, o hapltipo paternal
de cada prognie (obtido atravs da subtrao do
gentipo maternal) comparado aos gentipos de
todos os potenciais pais na rea de estudo. Qualquer
candidato que no compartilhar pelo menos um alelo
com a prognie em foco excludo do grupo dos
candidatos (Jones et al. 2010). Na realidade, vrios
estudos impem um nmero maior de diferenas
allicas para considerar possveis erros de genotipagem
e mutaes. Assim, uma vez obtidas a identificao e
a localizao do pai, possvel traar a distncia entre
o doador (pai) e o receptador (me) do gro de plen,
no entanto nem sempre a total excluso alcanada ou necessria (Marshall et al. 1998; Meagher &
Thompson 1987). Nesse caso o mtodo de alocao
categrica pode ser usado para identificar o mais
provvel pai entre os candidatos que no foram excludos. As anlises so conduzidas dentro de uma
abordagem de mxima verossimilhana em que, de
acordo com as regras de Mendel, se descreve a probabilidade de uma prognie obter certo gentipo a
partir do gentipo de um certo candidato a pai (Jones
et al. 2010). Esse mtodo tem a vantagem de permitir a incluso de erros associados genotipagem de
microssatlites (erro de identificao de alelos e alelos
nulos), alm de associar a identificao de parentesco
a um nvel de confiana conhecido (Marshall et al.
1998). Esse mtodo um dos mais utilizados entre
os estudos de fluxo gnico contemporneo via plen
(Jha & Dick 2010; Kalinowski et al. 2007; Kenta
et al. 2004; Marshall et al. 1998; Ottewell et al.
2012) e tem sido bastante utilizado para caracterizar
a disperso de plen em espcies brasileiras, como a
araucria Araucaria angustifolia, que apresentou uma
distncia mdia de polinizao de 102 m dentro da
rea amostrada (Bittencourt & Sebbenn 2008); a
rvore dioica Myracrodruon urundeuva, que apresentou uma distncia mdia de polinizao de 252 m
(Gaino et al. 2010); e o baru, Dypterix alata, rvore
do Cerrado polinizada por insetos que apresentou
uma longa distncia de polinizao, com mdia de
610 m (Tarazi et al. 2010).
Um dos problemas associados com anlise de
paternidade quando o nmero de potenciais pais
muito alto, fazendo que aumente a chance de duas
plantas no aparentadas compartilharem o mesmo
gentipo. Fluxo gnico crptico quando uma semente ou plntula atribuda a um parental dentro
da parcela amostrada, mas que na verdade o plen imigrou de fora da rea de estudo. Caso no
Alessandro Alves-Pereira
451
Alessandro Alves-Pereira
453
Referncias bibliogrficas
Andrew, R.L.; Bernatchez, L.; Bonin, A.; Buerkle, C.A.;
Carstens, B.C.; Emerson, B.C.; Garant, D.; Giraud, T.;
Kane, N.C.; Rogers, S.M.; Slate, J.; Smith, H.; Sork,
V.L.; Stone, G.N.; Vines, T.H.; Waits, L.; Widmer, A. &
Rieseberg, L.H. 2013. A road map for molecular ecology.
Molecular Ecology, 22, 2605-2626.
Abbott, R.J.; James, J.K.; Milne, R.I. & Gillies, A.C. 2003.
Plant introductions, hybridization and gene f low.
Philosophical Transactions of the Royal Society of
London. Series B: Biological Sciences, 358, 1123-1132.
Aldrich, P.R. & Hamrick, J.L. 1998. Reproductive dominance
of pasture trees in a fragmented tropical forest mosaic.
Science, 281, 103-105.
Allendorf, F.W.; Hohenlohe, P.A. & Luikart, G. 2010.
Genomics and the future of conservation genetics. Nature
Reviews Genetics, 11, 697-709.
Alves, R.M.; Artero, A.S.; Sebbenn, A.M. & Figueira, A. 2003.
Mating system in a natural population of Theobroma
grandiflorum Willd. ex Spreng. Schum., by microsatellite
markers. Genetics and Molecular Biology, 26, 373-379.
Austerlitz, F.; Dick, C.W.; Dutech, C.; Klein, E.K; OdduMuratorio, S.; Smouse, P.E. & Sork, V.L. 2004. Using
genetic markers to estimate the pollen dispersal curve.
Molecular Ecology, 13, 937-954.
Austerlitz, F. & Smouse, P.E. 2001. Two-generation analysis
of pollen flow across a landscape. II. Relation between
Phift, pollen dispersal and interfemale distance. Genetics,
157, 851-857.
Alessandro Alves-Pereira
455
Alessandro Alves-Pereira
457
Peakall, R.; Ebert, D.; Scott, L.J.; Meagher, P.F. & Offord, C.A.
2003. Comparative genetic study confirmas exceptionally
low genetic variation in the ancient and endangered
relictual conifer, Wollemia nobilis (Araucariaceae).
Molecular Ecology, 12, 2331-2343.
Peakall, R. & Smouse, P.E. 2006. GENALEX 6: genetic
analysis in Excel. Population genetic software for teaching
and research. Molecular Ecology Notes, 6, 288-295.
Pemberton, J.M. 2008. Wild pedigrees: the way forward.
Proceedings of the Royal Society B: Biological
Sciences, 275, 613-621.
Petit, R.J.; Duminil, J.; Fineschi, S.; Hampe, A.; Salvini, D.
& Vendramin, G.G. 2005. Comparative organization of
chloroplast, mitochondrial and nuclear diversity in plant
populations. Molecular Ecology, 14, 689-701.
Pujol, B.; David, P. & McKey, D. 2005. Microevolution in
agricultural environments: How a traditional Amerindian
farming practice favours heterozigosity in Cassava Manihot
esculenta Crantz, Euphorbiaceae. Ecology Letters, 8,
138-147.
Ramalho, M.A.P.; Santos, J.B.; Pinto, C.A.B.P.; Souza, E.A.;
Gonalves, F.M.A. & Souza, J.C. 2012. Gentica na
agropecuria. 5 ed. Lavras, Editora UFLA, 565 pp.
Raven, P.H.; Evert, R.F. & Eichhorn, S.E. 2001. Biologia
Vegetal. 6 ed. Rio de Janeiro, Guanabara Koogan, 908pp.
Richards, A.J. 1997. Plant Breeding Systems. 2nd ed. London,
Chapman & Hall, 544pp.
Ridley, M. 2006. Evoluo. 3 ed. Porto Alegre, Editora
Artmed.
Ritland, K. & Jain, S.K. 1981. A model for the estimation of
outcrossing rate and gene frequencies using in independent
loci. Heredity, 47, 35-52.
Ritland, K. 1990. A series of FORTRAN computer programs
for estimating plant mating systems. Journal of Heredity,
81, 235-237.
Ritland, K. & Jain, S.K. 1981. A model for the estimation of
outcrossing rate and gene frequencies using n independent
loci. Heredity, 47, 35-52.
Ritland, K. 2002. Extensions of models for the estimation
of mating systems using n independent loci. Heredity,
88, 221-228.
Robledo-Arnuncio, J.J.; Austerlitz, F. & Smouse, P.E. 2007.
POLDISP: a software package for indirect estimation
of contemporary pollen dispersal. Molecular Ecology
Notes, 7, 763-766.
Roels, S.A.B. & Kelly, J.K. 2011. Rapid evolution caused
by pollinator loss in Mimulus guttatus. Evolution, 65,
2541-2552.
Ruckelshaus, M.H. 1996. Estimation of Genetic Neighborhood
Parameters from Pollen and Seed Dispersal in the Marine
Angiosperm Zostera marina L. Evolution, 50, 856-864.
Glossrio
Alelos formas variantes de um gene localizadas em
um mesmo lcus de cromossomos homlogos do
genoma das espcies. Em gentica de populaes
tambm so formas variantes de uma determinada
sequncia, marcador molecular ou, ainda, de uma
mesma posio nucleotdica.
Autoincompatibilidade gametoftica a autoincompatibilidade (AI) a incapacidade de uma planta
frtil formar sementes quando fertilizada por seu
prprio plen. um mecanismo fisiolgico, com
base gentica, que promove a alogamia. Na autoincompatibilidade gametoftica, os tubos polnicos
s iro crescer e s ir ocorrer fecundao se o alelo
presente no gro de plen no estiver presente no
tecido diploide do estilete.
Autoincompatibilidade esporoftica na autoincompatibilidade esporoftica, a especificidade do plen
determinada pelo gentipo diploide do esporfito,
Alessandro Alves-Pereira
459
Seleo sobrevivncia e reproduo diferencial entre indivduos dentro de populaes de uma mesma espcie.
Sndrome de polinizao conjunto de caractersticas morfolgicas, anatmicas e qumicas que esto
relacionadas com a forma e o comportamento do
agente polinizador.
Tamanho efetivo da vizinhana reprodutiva tamanho
efetivo da vizinhana reprodutiva (Nb): representado
pela rea em que as plantas parentais de uma unidade
pan-mtica dentro de uma populao podem ser
amostradas aleatoriamente. O centro da rea localizado em uma planta-me determinada. Tambm se
pode estimar o nmero efetivo de parentais dentro
da vizinhana reprodutiva (Nep).
Captulo 21
Economia e polinizao:
custos, ameaas e alternativas
Mrcia Motta Maus
Embrapa Amaznia Oriental, Laboratrio de Entomologia Trav. Dr. Enas Pinheiro, s/n CEP: 66095-105 Belm-PA Brasil.
e-mail: marcia.maues@embrapa.br
polinizao um dos servios ambientais essenciais para o bem-estar do homem, pois um tero dos
principais produtos agrcolas que consumimos depende da ao dos polinizadores. Os requerimentos
especficos de polinizao e a proporo de autopolinizao ou polinizao cruzada variam de acordo com as
espcies vegetais ou variedades cultivadas. Entre os agentes polinizadores, as abelhas se destacam por dominarem a polinizao em reas agrcolas, e muito se tem discutido sobre o possvel declnio de suas populaes
naturais devido a uma srie de fatores ambientais, fitossanitrios e de manejo inadequado. A abordagem mais
recente sobre a valorao dos servios prestados pelos polinizadores estimou em 153 bilhes por ano, ou 9,5%
de toda produo agrcola mundial, e, se for calculada a perda de excedente para os consumidores em termos
de bem-estar da populao, esses valores estariam entre 190 e 310 bilhes respectivamente. Estudos advertem que na ausncia de polinizadores, haveria um impacto de 3% a 8% de decrscimo na produo agrcola
mundial, afetando sua quantidade e diversidade. A presso pela abertura de novas reas agrcolas como forma
de compensar o dficit de polinizadores aumentaria a fragmentao do habitat, causando inmeros impactos
negativos para esses animais. Para que haja uma populao vivel de agentes polinizadores nas reas cultivadas,
importante haver fontes de povoamento desses agentes nas redondezas e condies favorveis para que esses
animais permaneam nas proximidades dos plantios.
A importncia da polinizao
A polinizao um dos servios ambientais fundamentais para o homem, uma vez que um tero dos
principais produtos agrcolas que fazem parte direta
ou indiretamente da alimentao humana depende da
ao dos polinizadores (McGregor 1976; Klein et al.
2007). Espcies vegetais de importncia econmica
podem ser autofrteis (autocompatveis), produzindo
frutos e sementes com seu prprio plen por meio
de autofertilizao, autoestreis (autoincompatveis),
necessitando receber plen de outras plantas da mesma espcie em um processo chamado de polinizao
cruzada, ou, ainda, no depender da fertilizao para
o desenvolvimento dos frutos, produzindo-os quase
sempre sem sementes, de forma natural ou artificialmente induzida (partenocrpicas). Determinadas
espcies autocompatveis so polinizadas automaticamente com plen de suas flores (autopolinizao),
mas muitas vezes a estrutura morfolgica das flores
apresenta barreiras, impedindo que o plen seja naturalmente transferido das anteras ao estigma da
mesma flor sem a interveno de agentes externos,
aqui representados pelos polinizadores, que podem
ser abiticos (vento, gua e gravidade) e/ou biticos
(animais). Alm disso, as plantas autofrteis podem
produzir frutos ou sementes em maior quantidade e
com melhor qualidade quando recebem a polinizao cruzada e no somente a autopolinizao (Free
1993). No caso das plantas autoestreis, elas dependem integralmente dos polinizadores para atuarem
como mediadores do transporte de plen necessrio
fecundao e formao de frutos e sementes viveis,
uma vez que, na condio de indivduos ssseis, as
plantas no podem, por si ss, buscar seus parceiros
sexuais como fazem os animais.
As interaes planta/polinizador podem ser
consideradas as mais importantes do ponto de vista
463
Iniciativas para a criao de mamangavas europeias do gnero Bombus na Nova Zelndia datam
de 1880, com a introduo de colnias em cultivos
de trevo (Rhizobium trifolii Dangeard) com timos
resultados (Bohart 1972). Abelhas do gnero Bombus
polinizam mais de vinte e cinco espcies de plantas
cultivadas no mundo todo, incluindo mirtilo, oxicoco, morango, ameixa, melo, melancia, abobrinha,
465
Figura 21.1 Polinizadores de plantas cultivadas: (A) Apis mellifera L. visitando flor de cajueiro (Anacardium occidentale). (B)
Centris sp. em aproximao flor de aceroleira (Malpighia emarginata). (C) Xylocopa frontalis visitando a flor do maracujazeiro
(Passiflora edulis). (D) Apis mellifera em flor de soja (Glicine max). (E) Apis mellifera em flor de macieira (Malus domestica). (F)
Melipona subnitida em flor de urucuzeiro (Bixa orellana). A, B, C e F: crdito de Breno M. Freitas. D: crdito de Marcelo Milfont.
E: crdito de Rodrigo Rocha.
467
Figura 21.2 Polinizao do hbrido entre Elaeis guineenses e Elaeis oleifera: (A) Polinizao assistida. (B) Planta adulta com
inflorescncia protegida. (C) Cacho com frutos em desenvolvimento. Crditos: Mrcia M. Maus.
469
Figura 21.3 Principais polinizadores da castanheira-do-brasil (Bertholletia excelsa): (A) Xylocopa frontalis, (B) Eulaema mocsaryi
e frutos (C). A e C: crdito de Mrcia M. Maus. B: crdito de Marcelo. C: Cavalcante.
E. guineesis uma palmeira monoica, de origem africana, totalmente dependente da polinizao cruzada (Adam et al. 2005). Na Repblica dos
Camares, onde o dend nativo, a produo de
cachos satisfatria e os principais polinizadores
so curculiondeos dos gneros Elaeidobius (p.ex., E.
kamerunicus Faust 1878; E. subvittatus Faust, 1898;
E. plagiatus [Fhraeus, 1844]; E. singularis [Faust,
Figura 21.4 (A) Flores hermafroditas e caulifloras de cacau (Thebroma cacao). (B) Fruto maduro de cacau. Crditos: Mrcia M.
Maus.
471
O Brasil tem discutido a importncia dos polinizadores por meio de debates cientficos e consultas
nacionais com a participao de diversos setores da
sociedade. Nesse cenrio, em 1998 foi produzido o
documento The So Paulo Declaration on Pollinators
(Dias et al. 1999) como resultado da reunio
Conservao e Uso Sustentvel dos Polinizadores
na Agricultura, com nfase nas Abelhas, sendo
um elemento chave para a CDB no programa temtico de Diversidade Biolgica na Agricultura.
Em 2005, foi criado um Comit de Assessoramento
da Iniciativa Brasileira dos Polinizadores (IBP), estabelecido por portaria interministerial (Ministrio
do Meio Ambiente [MMA], Ministrio da Cincia
e Tecnologia [MCT] e Ministrio da Agricultura,
Pecuria e Abastecimento [MAPA]) com o objetivo de
coordenar iniciativas no Brasil visando: a) monitorar
o declnio de polinizadores, sua causa e seu impacto
sobre os servios de polinizao; b) superar a falta
de informaes taxonmicas sobre polinizadores; c)
avaliar o valor econmico da polinizao e o impacto
econmico do declnio dos servios de polinizao; d)
promover a conservao, a restaurao e o uso sustentvel da diversidade de polinizadores na agricultura
e em ecossistemas relacionados (Imperatriz-Fonseca
et al. 2007).
Em junho de 2008 foi aprovado o projeto Conservao e Manejo de Polinizadores para
Agricultura Sustentvel atravs de uma Abordagem
Ecossistmica, uma iniciativa da FAO com a participao de sete pases: frica do Sul, Brasil, Gana,
ndia, Nepal, Paquisto e Qunia, com apoio do
Fundo para o Meio Ambiente Mundial (GEF), com o
objetivo, em longo prazo, de promover a conservao,
a restaurao e o uso sustentvel da diversidade de polinizadores em agroecossistemas, de forma a garantir
a segurana alimentar e o sustento de agricultores.
A curto prazo pretende-se aferir os benefcios dos
473
475
De forma resumida, essencial conhecer os polinizadores das culturas agrcolas, avaliar sua disponibilidade na rea, sua biologia, espcies alternativas
usadas para coleta de recursos florais no perodo em
que a cultura no estiver florescendo, seus hbitos
de nidificao e buscar meios de fixar esses polinizadores nos sistemas agrcolas. No caso de espcies
que permitam sua criao racional, como a abelha
melfera e meliponneos, seu manejo para a polinizao facilitado, mas, no caso de abelhas solitrias,
ou daquelas para as quais as tcnicas de criao ainda
no esto bem desenvolvidas, importante tornar o
ambiente atrativo sua conservao.
A criao de abelhas que produzem mel uma
tima alternativa para diversificar a renda do produtor, seja pela venda dos produtos da colnia (mel,
plen, prpolis) ou pela prpria comercializao de
colnias (venda ou aluguel). No Brasil j existem
alternativas para uso de A. mellifera na polinizao
de macieiras (Wiese 1981; Paranhos et al. 1998) e
meles (Sousa 2003; Trindade et al. 2004) nas regies
Sudeste e Nordeste. O uso de abelhas para polinizao
de pomares de ma nos estados de Santa Catarina
e Rio Grande do Sul tem movimentado centenas de
colmeias. No h um consenso sobre o nmero de
colmeias necessrio para assegurar uma polinizao
eficaz. H estudos que sugerem de dois a doze por
hectare, mas o mais adotado so cinco colmeias/
hectare (Wiese 1981; Mayer 1983, Paranhos et al.
1998), a um custo de R$ 40,00 a R$ 50,00 cada
(nmeros da dcada de 1980).
Nos estados do Cear e Rio Grande do Norte
tambm j se faz uso do aluguel de colnias de A. mellifera para a polinizao do melo. A maioria dessas
aes consiste na introduo de colnias de A. mellifera nas reas de cultivo sem haver um manejo especfico dos polinizadores para o servio de polinizao,
nem a preocupao com o papel dos polinizadores
477
Referncias bibliogrficas
Adam, H.; Jouannic, S.; Escoute, J.; Duval, Y.; Verdeil, J.L.
& Tregear JW. 2005. Reproductive developmental
complexity in the African oil palm (Elaeis guineensis,
Arecaceae). American Journal of Botany, 92, 1836-1852.
Alves, J.E. & Freitas, B.M. 2006. Comportamento de pastejo
e eficincia de polinizao de cinco espcies de abelhas
em flores de goiabeira (Psidium guajava L.). Cincia
Agronmica, 37(2), 216-220.
Antunes, O.T.; Calvete, E.O.; Rocha, H.C.; Nienow, A.A.;
Cecchetti, D.; Riva, E. & Maran, R.E. 2007. Produo
de cultivares de morangueiro polinizadas pela abelha
jata em ambiente protegido. Horticultura Brasileira,
25(1), 94-99.
Aizen, M.A.; Garibaldi, L.A.; Cunningham, S.A. & Klein,
A.M. 2009. How much does agriculture depend on
pollinators? Lessons from long-term trends in crop
production. Annals of Botany, 103(9), 1579-1588.
Batabyal, A.A.; Kahn, J.R. & ONeil, R.V. 2003. On the scarcity
value of ecosystem services. Journal of Environmental
Economics and Management, 46, 334-352.
Biesmeijer, J.C.; Roberts, S.P.M.; Reemer, M.; Ohlemuller,
R.; Edwards, M.; Peeters, T.; Schaffers, A.P.; Potts, S.G.;
Kleukers, R.; Thomas, C.D.; Settele, J. & Kunin, W.E.
2006. Parallel declines in pollinators and insect-pollinated
plants in Britain and the Netherlands. Science, 313,
351-354.
Bohart, G.E. 1972. Management of wild bees for the pollination
of crops. Annual Review of Ecology and Systematics,
17, 287-312. Disponvel em: <www.annualreviews.org>
Acessado em 03 de maro de 2013.
Bosch, J. & Kemp, W.P. 1999. Exceptional cherry production
in an orchard pollinated with blue orchard bees. Bee
World, 80, 163-173.
Breeze T.D.; Bailey A.P.; Balcombe K.G. & Potts S.G. 2011.
Pollination Services in the UK: How Important are
honeybees? Agriculture Ecosystems and Environment,
142, 137-143.
pesquisa.in.gov.br/imprensa/jsp/visualiza/index.
jsp?jornal=1&pagina=10&data=04/01/2013>. Acessado
em 24 de junho de 2014.
DOU, 2014. Comunicado. Seo 3, N 69, quintafeira, 10 de abril de 2014. Disponvel em: <http://
pesquisa.in.gov.br/imprensa/jsp/visualiza/index.
jsp?jornal=3&pagina=129&data=10/04/2014>. Acessado
em 24 de junho de 2014.
Evans, E. 2010. Bumblebees. Pp. 43-53. In: E. Mader; M.
Spivak & E. Evans (Eds.) Managing Alternative
Pollinators: A Handbook for Beekeepers, Growers,
and Conservationists. NRAES, 186. New York, Ithaca,
170pp.
FAEP, 2014. Aluguel de abelhas ajuda a produzir mais
mas, abacates e meles Disponvel em: <http://www.
sistemafaep.org.br/aluguel-de-abelhas-ajuda-produzirmais-macas-abacates-e-meloes.html>. Acessado em 16
de janeiro de 2014.
FAO. 2004. Conservation and management of pollinators for
sustainable agriculture - the international response. p. 192. In: B.M. Freitas; J.O.P. Pereira (Eds.) Solitary bees:
conservation, rearing and management for pollination.
Fortaleza, Imprensa Universitria UFC, 285pp.
Free, J.B. 1993. Insect pollination of crops. Second Edition.
London: Academic Press, Harcourt Brace Jovanovich,
Publishers. xii + 684 pp.
Freitas, B.M. & Oliveira-Filho, J.H. 2003. Eficincia do uso
de um modelo de ninhos racionais para mamangavas
(Xylocopa frontalis) na polinizao do maracuj-amarelo
(Passiflora edulis). Cincia Rural, 33(4), 1135-1139.
Freitas, B.M. & Pereira, J.O.P. 2004. Crop consortium to
improve pollination: can West Indian Cherry (Malpighia
emarginata) attract Centris bees to pollinate Cashew
(Anacardium occidentale)? Pp: 193-201. In: B.M. Freitas
& J.O.P. Pereira (Eds.). Solitary bees: conservation,
rearing and management for pollination. Fortaleza,
Imprensa Universitria UFC, 285pp.
Freitas, B.M. & Imperatriz-Fonseca, V.L. 2005. A
importncia econmica da polinizao. Mensagem
Doce, 80. Disponvel em <http://www.apacame.org.br/
mensagemdoce/80/polinizacao3.htm>. Acessado em 13
de fevereiro de 2013.
Freitas, B.M.; Imperatriz-Fonseca, V.L.; Medina, L.M.;
Kleinert, A.M.P.; Galetto, L.; Nates-Parra, G. & QuezadaEun, J.J.G. 2009. Diversity, threats and conservation of
native bees in the Neotropics. Apidologie (Celle), 0816.
Freitas, B.M. & Nunes-Silva, P. 2012. Polinizao agrcola e sua
importncia no Brasil. Pp. 103-118. In: V.L. ImperatrizFonseca; D.A.L. Canhos; D.A. Alves & A.M. Saraiva (Eds.)
Polinizadores no Brasil: Contribuio e Perspectivas
para a Biodiversidade, Uso Sustentvel, Conservao
e Servios Ambientais. So Paulo, EDUSP, 488pp.
479
481
Captulo 22
Departamento de Ecologia, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo Rua do Mato, travessa 14, 321 CEP: 05508090 So Paulo-SP. e-mail: sbuzato@usp.br
Introduo
Em sua maioria, plantas so organismos estticos,
uma vez que vivem fixas ao substrato, sendo suas
abundncias reguladas pelas condies locais do
ambiente (Bradshaw 1972; Harper 1977). Interaes
entre plantas e animais so comuns s populaes
vegetais, sendo vrios componentes associados ao
ciclo de vida das plantas determinados por interaes
biolgicas (Schemske & Horvitz 1988; Doak 1992;
Passos & Oliveira 2002). Para as angiospermas podemos mencionar dois momentos crticos no ciclo
de vida da planta nos quais animais influenciam o
desempenho do indivduo ao deslocar, no espao,
estruturas reprodutivas a polinizao e a disperso
de sementes (Herrera 2002; Pellmyr 2002). Distinta
da disperso de sementes, a polinizao caracterizada
pela transferncia de gros de plen (micrsporo) a
stios altamente especficos (superfcie do estigma),
sendo esta uma etapa preliminar ocorrncia da
fertilizao do saco embrionrio e ao desenvolvimento do vulo em semente (Proctor et al. 1996).
As discusses sobre os mecanismos de polinizao
e o papel dos dispersores de plen na evoluo dos
sistemas reprodutivos e na diversidade das angiospermas tm sido muito fomentadas pela necessidade de
preciso na transferncia de plen para a produo
de sementes (Wilson & Thomson 1996; Alcantara
& Lohmann 2010; Christianini et al. 2013; Van der
Niet et al. 2014).
Apesar de estimativas indicarem que aproximadamente 90% das espcies de angiospermas dependem de animais para polinizao (Buchmann
& Nabhan 1996; Ollerton et al. 2011), esta um
processo cheio de incertezas, sendo que somente
uma pequena quantidade de plen removido das
flores pelos visitantes florais alcana os estigmas
de flores coespecficas (Harder & Johnson 2008;
Silvana Buzato
2004; Wolowski et al. 2013). Este fato tem contribudo para manter lacunas de conhecimento sobre
a importncia da polinizao na dinmica e persistncia das populaes vegetais ou estruturao de
comunidades (Calvo 1993; Bond 1994; Aizen &
Rovere 2010), havendo fortes recomendaes para
aumentar o nmero de estudos sobre polinizao e
demografia de espcies vegetais (Ashman et al. 2004;
Knight et al. 2005). Estas recomendaes se sustentam no fato de que a produo de sementes somente
um dos componentes determinantes do fitness do
indivduo. Correlaes positivas ou negativas entre
diferentes parmetros da histria de vida poderiam
afetar o equilbrio entre reproduo atual e futura
dos indivduos e/ou reproduo atual e crescimento
e sobrevivncia dos indivduos. Este fato tem suporte
no pressuposto central da teoria de histria de vida
dos organismos, que considera existir limitao na
quantidade de recursos disponveis s diferentes funes (crescimento, reproduo e sobrevivncia). Como
consequncia, conflitos na alocao de recursos entre
funes so previstos (Stearns 1992). Portanto, para
que o efeito da polinizao seja conhecido nos nveis
de indivduo e populao, deveramos considerar as
possveis correlaes positivas ou negativas entre os
diferentes componentes que caracterizam a histria
de vida das plantas e que determinam o fitness total
(Metcalf & Pavard 2006).
485
Cenrio Atual
Cenrios Alternativos
G1
Semente
Plntula
Juvenil
G2
P2
Adulto
F4
G3
P3
P4
P1
2
G1
G1
G2
G2
F4
G3
P2
P2
F4
G3
P3
P4
P3
P4
P1
P1
Ciclo de vida e a matriz de projeo populacional correspondente,
ressaltando a ligao entre a polinizao e a matriz.
P1
F4
G1
P2
G2
P3
G3
P4
3
G1
G2
P2
F4
G3
P3
P4
P1
Figura 22.1 Lado esquerdo em cinza: diagrama de um ciclo de vida de uma planta hipottica, ilustrando os estdios envolvidos
na dinmica de populaes: sementes, plntulas, indivduos jovens e adultos em um cenrio atual. As setas representam as probabilidades de transio de um estdio para outro ou de manuteno em um mesmo estdio. A matriz de projeo correspondente
est representada abaixo do ciclo de vida. Lado direito: diagrama de um ciclo de vida de uma planta hipottica, ilustrando trs
cenrios alternativos devido: (1) reduo na abundncia de polinizadores, mas sem alterao na produo de sementes e nos demais
elementos do ciclo de vida da planta. Sob tais condies, cenrio atual poderia ser igual ao cenrio alternativo; (2) reduo na abundncia
de polinizadores e na produo de sementes, mas demais elementos do ciclo de vida da planta se mantm inalterados. Sob tais
condies, cenrio atual poderia ser igual ao cenrio alternativo; (3) reduo na abundncia de polinizadores, na produo de sementes e
nos demais elementos do ciclo de vida da planta. Sob tais condies, cenrio atual poderia ser maior que o cenrio alternativo.
Silvana Buzato
487
Os efeitos conhecidos da
polinizao sobre a demografia
Ainda so raros os estudos sobre os efeitos da polinizao na demografia das plantas (Tab. 22.1).
Segundo a descrio dos sistemas de estudos, a
maioria das espcies estudadas herbcea, ocorre
em regies temperadas e apresenta sistema reprodutivo autoincompatvel e dependncia de polinizadores (abelhas) para a produo de sementes.
Adicionalmente, a importncia do estdio de sementes para a demografia reforada pela ausncia
de propagao clonal. A produo de sementes
tambm limitada pela polinizao, sendo esperado
que um aumento na polinizao aumente a produo
de sementes e tenha consequncias positivas para o
crescimento populacional.
Considerando os resultados destes estudos, temos a indicao de que conflitos na alocao de
recursos entre os componentes da histria de vida
do organismo, escassez de stios para germinao
Araceae
Fabaceae
Fabaceae
Fabaceae
Primulaceae
Orchidaceae
Fabaceae
Fabaceae
Melanthiaceae
Arisaema triphyllum
(L.) Schott 1
Cytisus scoparius
(L.) Link 2
Cytisus scoparius
(L.) Link 3
Lathyrus vernus
L. Bernh. 4
Primula veris L. 5
Tolumnia variegata
(Sw.) Braem 6
Trifolium
dasyphyllum
Torr. & A. Gray 7
Trifolium parryi
A. Gray 8
TE
TE
TR
TE
TE
Intro. USA
Intro. USA
TE
floresta
campo
campo
floresta
campo
floresta
urbano
campo
floresta
Distribuio Ambiente
erva
erva
erva
erva
erva
erva
arbusto
arbusto
erva
ausente
ausente
ausente
presente
ausente
ausente
ausente
ausente
presente
Propagao
clonal
autoincompatvel
autoincompatvel
autoincompatvel
autoincompatvel
autoincompatvel
autocompatvel
autocompatvel
autocompatvel
autoincompatvel
Sistema
reprodutivo
abelhas
abelhas
abelhas
abelhas
abelhas
abelhas
abelhas
abelhas
moscas
Polinizadores
lAP = lNP
lAP lNP
lAP = lNP
lAP = lNP
Polinizao e
demografia
lAP vs. lNP
Referncias: 1 Bierzychudek 1982; 2-3 Parker 1997; 4 Ehrlen & Eriksson 1995; 5 Garcia & Ehrlen 2002; 6 Calvo 1993; 7-8 Geib & Galen 2012; 9 Knight 2004.
Intro: introduzida; TE: temperada; TR: tropical. Polinizao: lAP: adio de plen ou polinizadores, lNP: condies naturais de polinizao.
Famlia
Espcie
Forma
de vida
Tabela 22.1 Ocorrncia, caractersticas biolgicas e efeitos demogrficos da polinizao para oito espcies vegetais
Silvana Buzato
Concluso
Sabemos que a compreenso dos sistemas biolgicos
depende muito de nossa habilidade em determinar
o quanto interaes biolgicas impem limites
ocorrncia e distribuio dos organismos (Janzen
1970; Leigh et al. 2004). Tal assunto se torna ainda
mais relevante em regies tropicais, uma vez que a
origem e a manuteno da biodiversidade podem
ser fortemente mediadas por interaes biolgicas
(Janzen 1970; Schemske et al. 2009).
A compreenso dos efeitos da polinizao sobre
a demografia de plantas est apenas em seu incio.
At este momento, as semelhanas nas caractersticas biolgicas das espcies estudadas inviabilizam
489
anlises comparativas ou inferncias sobre a importncia relativa dos diferentes sistemas sexuais ou
polinizadores sobre a taxa de crescimento populacional (). Para alterar esse contexto precisamos
ampliar as escalas espaciais e temporais dos estudos
sobre polinizao.
No Brasil, temos excelentes estudos sobre biologia
reprodutiva e polinizao de espcies que favorecem
a escolha de sistemas de estudo adequados para investigar os efeitos demogrficos da polinizao. Tal
investigao poderia ser usada para testar hipteses e
aprofundar o conhecimento sobre questes clssicas
na rea. Por exemplo, utilizando sistemas de polinizao compostos por vrias espcies de polinizadores
poderamos verificar se diferenas nas eficincias de
polinizao entre os vetores seriam traduzidas na
demografia. H indcios de que mesmo pequenas
diferenas no regime de polinizao (composio e
abundncia) tenham o potencial de produzir efeitos
demogrficos mensurveis (Herrera 2000). Tais efeitos
certamente influenciariam o perfil dos sistemas de
polinizao quanto ao grau de dependncia entre
as plantas e seus polinizadores (Feinsinger 1983;
Vanhoenacker et al. 2013).
Agradecimentos
Patrcia Gabryela Moreira e Joice Iamara Nogueira,
pela leitura prvia deste manuscrito. Aos editores,
Andr Rech, Isabel Cristina Machado, Kayna Agostini
e Paulo Eugnio Oliveira, por terem organizado este
livro e me fornecido a oportunidade de participar. A
Marlies e Ivan Sazima, por terem fornecido condies
adequadas de trabalho que valorizam a importncia
do conhecimento sobre Histria Natural, favorecendo
os questionamentos e a produo de conhecimento
sobre a interao planta-polinizador.
Referncias bibliogrficas
Aizen, M.A. & Rovere, A.E. 2010. Reproductive interactions
mediated by f lowering overlap in a temperate
hummingbird-plant assemblage. Oikos, 119, 696-706.
Alcantara, S. & Lohmann L.G. 2010. Evolution of floral
morphology and pollination system in Bignonieae
(Bignoniaceae). American Journal of Botany, 97, 782796.
Ashman, T.L.; Knight, T.M.; Steets, J.A.; Amarasekare, P.;
Burd, M.; Campbell, D.R.; Dudash, M.R.; Johnston,
M.O.; Mazer, S.J.; Mitchell, R. J.; Morgan, M.T. & Wilson,
W.G. 2004. Pollen limitation of plant reproduction:
ecological and evolutionary causes and consequences.
Ecology, 85, 2408-2421.
Bierzychudek, P. 1981. Pollinator limitation of plant
reproductive effort. American Naturalist, 117, 838-840.
Bond, W.J. 1994. Do mutualisms matter? Assessing the
impact of pollinator and disperser disruption on plant
extinction. Philosophical Transactions of the Royal
Society Biological Sciences, 344, 83-90.
Buchmann, S.L. & Nabhan, G.P. 1996. The forgotten
pollinators. Washington, Island Press, 292pp.
Burd, M. 1994. Batemans principle and plant reproduction: the
role of pollen limitation in fruit and seed set. Botanical
Review, 60, 83-139.
Bradshaw, A.D. 1972. Some evolutionary consequences of
being a plant. Evolutionary Biology, 5, 25-47.
Calvo, R.N. 1993. Evolutionary demography of orchids:
intensity and frequency of pollination and the cost of
fruiting. Ecology, 74, 1033-1042.
Caswell, H. 2001. Matrix population models: construction,
analysis and interpretation. Massachusetts, Sinauer
Associates, Inc. Publishers, Sunderland, 722 pp.
Christianini, A.V.; Forzza, R.C. & Buzato, S. 2013. Divergence
on floral traits and vertebrate pollinators of two endemic
Encholirium bromeliads. Plant Biology, 15, 360-268.
Crone, E.E.; Menges, E.S.; Ellis, M.M.; Bell, T.; Bierzychudek,
P.; Ehrln, J.; Kaye, T.N.; Knight, T.M.; Lesica, P.;
Morris, W.F.; Oostermeijer, G.; Quintana-Ascencio,
P.F.; Stanley, A.; Ticktin, T; Valverde, T. & Williams,
J.L. 2011. How do plant ecologists use matrix population
models? Ecology Letters, 14, 1-8.
Doak, D.F. 1992. Lifetime impacts of herbivory for a perennial
plant. Ecology, 73, 2086-2099.
Ehrln, J. & Eriksson, O. 1995. Pollen limitation and
population growth in a herbaceous perennial legume.
Ecology, 76, 652-656.
Feinsinger, P. 1983. Coevolution and pollination. Pp. 282-310.
In: Futuyma, D. J. & Slatkin, M. (eds.). Coevolution.
Massachusetts, Sinauer, Sunderland, 555pp.
Silvana Buzato
491
Captulo 23
Departamento de Ecologia, IB-USP Rua do Mato, 321, trav. 14 CEP: 05508-900 So Paulo-SP Brasil. e-mail: isabelha@
usp.br
Laboratorio Ecotono, Universidad Nacional del Comahue, Centro Regional Universitario de Bariloche Quintral, 1.250
Bariloche, 8.400 Rio Negro Argentina. e-mail: marcelo.aizen@gmail.com
Faculdade de Filosofia, Cincias e Letras de Ribeiro Preto-USP Avenida dos Bandeirantes, 3.900 CEP: 14040-901 Ribeiro
Preto-SP Brasil.
Universidade Federal do Cear Avenida Mister Hull, s/n CEP: 60455-970 Fortaleza-CE Brasil. e-mail: claudia.silva@ufc.br
polinizao um processo ecolgico fundamental para as plantas que necessitam da transferncia dos
gros de plen para fertilizar e se reproduzir. Na natureza isso verdadeiro para maioria das plantas
com flores, incluindo muitas espcies cultivadas. Assim, os polinizadores so nossos parceiros, aumentando a
produo de muitos frutos e sementes consumidos pelo homem. Mas esta fauna, como quase toda biota, est
ameaada pelo intenso e descuidado uso da terra. J existem relatos de polinizadores extintos e dos prejuzos
subsequentes. Entretanto, para a natureza, o maior problema est nas reaes em cadeia que so provocadas
quando elementos chave de uma rede de interao so excludos. Neste captulo apresentamos os problemas
mais crticos que ameaam a fauna de polinizadores, as consequncias que podem advir do declnio desta
fauna e, por fim, indicamos algumas medidas que podem atenuar em favor da manuteno dos mesmos. Entre
as causas do declnio de polinizadores destacamos a perda, fragmentao e degradao de habitat, a introduo de espcies invasoras e o uso de agrotxicos. Esperamos com este texto esclarecer e sensibilizar para a
necessidade de se preservar nossos polinizadores nativos e assim garantir a polinizao que eles desenvolvem.
Introduo
Na lista de polinizadores esto includos animais
de diferentes histrias de vida, como, por exemplo,
morcegos que precisam de cavernas para se abrigar
e borboletas que precisam de determinadas plantas
para alimentar suas larvas. Assim, a melhor estratgia
para conservar os agentes polinizadores, como um
todo, seria manter os ecossistemas intactos. Em outras
palavras, seria necessrio preservar as reas naturais
onde esses animais vivem. Mas, no mundo moderno
e real, temos que conviver com as necessidades e alteraes antrpicas que modificam, transformam e
degradam o ambiente, portanto precisamos encontrar
maneiras de associar as necessidades da populao
humana com a preservao do ambiente natural,
onde as outras espcies selvagens, incluindo os polinizadores, vivem.
As expanses das cidades e fronteiras agrcolas avanam sobre as reas naturais em velocidade
incompatvel com nossa capacidade de estudar a
fauna e flora de tais ambientes. A reduo do habitat
para forrageamento e nidificao representa uma das
maiores ameaas aos polinizadores, pois divide e
reduz suas populaes aos fragmentos remanescentes.
H um consenso entre os especialistas de que a
fauna de polinizadores est em declnio, mas quantificar essa perda tarefa difcil. Mais difcil ainda
estimar as consequncias para toda a biota devido
s redes de interaes complexas que so formadas
a partir de um nico membro funcional dentro das
redes. Um exemplo muito simples que pode ilustrar
esta dificuldade seria a relao da abelha mamangava-de-toco (do gnero Xylocopa) com o lobo-guar (Chrysocyon brachyurus): que tipo de relao pode
existir entre estes dois animais, uma abelha e um lobo?
As abelhas do gnero Xylocopa polinizam as flores
da lobeira (Solanum lycocarpum) (Oliveira-Filho &
Ameaas
As ameaas aos polinizadores so muitas, mas com
certeza a destruio dos habitats naturais, seja por
fragmentao e degradao dos mesmos, seja por
uso excessivo de agrotxicos e influncia de espcies
invasoras, o problema mais crtico. Existem alguns
estudos que tratam destes aspectos, mas ainda estamos
tentando entender a dimenso das consequncias e
buscando maneiras para reverter as ameaas.
Fragmentao de habitat
A fragmentao dos habitats naturais acompanha a
expanso do uso da terra em razo do rpido crescimento da populao humana e das medidas polticas
internacionais que transferem a responsabilidade de
produo agrcola primria aos pases em desenvolvimento, quase todos na regio tropical, onde coincidentemente est tambm a maior concentrao de
Marcelo Aizen
495
Animais
Plantas
Animais
A
Animais
Plantas
Plantas
Animais
Figura 23.1 (A-C) Fragmentao de habitats. Paisagem tpica do interior paulista, com matriz de cana-de-acar e pequenos
remanescentes, que sofrem intenso efeito de borda com a manipulao da cultura principal (durante plantio, colheita e queimada). (D) Duas espcies de abelhas coletoras de leo floral (Centris e Tetrapedia) visitando flores de Angelonia (Foto: Paulo Csar
Fernandes). (E) paisagem favorvel conservao dos polinizadores, com oferta abundante de recursos na presena de flores da
vegetao perifrica e plantas ruderais. (F) Criao racional de abelhas sem ferro em meliponrio em Bragana no Par (Foto:
Giorgio Venturieri); ninho de abelha-solitria (Tetrapedia diversipes) construdo em gomo de bambu oferecido artificialmente.
(G-J) Representao das redes planta-polinizador. Na parte superior encontram-se duas redes representadas em forma matricial
(G,H) e, na parte inferior, as mesmas redes esto representadas em forma grfica (I,J). A matriz da esquerda (G) representa uma
rede qualitativa ou binria, onde se registram as interaes observadas (1) e no observadas (0) entre um grupo de seis espcies de
plantas (linhas) e dez espcies de animais antfilos (colunas). Na representao grfica desta mesma rede (I), as linhas indicam
as interaes (links) observadas entre as espcies (ns), que, nesse caso, esto representadas por retngulos. O comprimento
da base destes retngulos proporcional ao nmero de espcies com as quais cada uma delas interage. A matriz da direita (H)
representa uma extenso quantitativa da matriz da esquerda (G), onde os valores indicam uma medida da intensidade de cada
Marcelo Aizen
497
interao (p. ex., o nmero de indivduos de cada uma das espcies de animais observadas nas flores de cada uma das espcies de
plantas da rede). Na representao grfica desta rede quantitativa (J), a largura de cada um dos links proporcional frequncia
de cada interao indicada na matriz. Nesse caso, o comprimento da base de cada um dos ns indica a frequncia total de
interao correspondente a cada uma das espcies, isto , as somas marginais da matriz. (K-M) Representao grfica do conceito de aninhamento de uma rede de interao planta-polinizador. Ilustra-se uma rede hipottica formada por cinco espcies
de orqudeas e quatro espcies de abelhas euglossinas. Esta assembleia de espcies e interaes est perfeitamente aninhada, j
que as espcies mais especialistas de orqudeas so visitadas por uma subamostra das espcies de abelhas que visitam quaisquer
das outras espcies mais generalistas (K), enquanto as espcies mais especializadas de abelhas visitam somente uma subamostra
das espcies de orqudeas. Isso determina uma rede de interaes (M) onde as espcies especialistas, sejam de orqudeas ou de
abelhas, interagem somente com espcies generalistas (crculos azuis), enquanto as interaes entre generalistas (crculos vermelhos) formam o corao desta rede.
Degradao da qualidade do
habitat
Compreender os efeitos da degradao de habitats
sobre populaes ou comunidades fundamental
para uma restaurao eficiente. A degradao de
habitats naturais pode reduzir a biodiversidade local
em funo, principalmente, da perda de fontes de
recursos alimentares e de stios para a nidificao das
espcies (Hagen et al. 2012), o que significa a falta
de recursos necessrios para completar seus ciclos de
vida (Roulston & Goodell 2011).
De maneira geral, os polinizadores visitam as
flores para a coleta de recursos alimentares como
nctar, plen e leos florais (Captulo 6), entretanto
a dieta de muitos deles constituda tambm por
outros itens alimentares. Muitas espcies de morcegos, por exemplo, alm do nctar e plen, tambm
consomem uma diversidade de frutos e artrpodes
(Muller & Reis 1992; Galetti & Morellato 1994;
Mikich 2002; Arkins et al. 2006). Embora os morcegos consigam voar longas distncias, os recursos
alimentcios tendem a ser menores na matriz alterada
(Law & Lean 1999). Beija-flores adultos consomem
grande quantidade de nctar (Buzato 1995; Buzato
et al. 2000; Machado et al. 2007), contudo a dieta
dessas aves composta tambm por muitas espcies
de insetos, que so importantes fontes de protenas
(Yanega & Rubega 2004). Alm disso, muitas espcies de beija-flores so territorialistas e demarcam
as fontes de recursos alimentares distribudas em
manchas. Espcies maiores so mais agressivas e
restringem o acesso s flores defendidas no territrio
(Mendona & Anjos 2005). Assim, em reas degradadas, com baixa diversidade de plantas ornitfilas,
os beija-flores maiores tm mais sucesso na conquista
por manchas, comprometendo a manuteno de
espcies menores.
Marcelo Aizen
499
Vespas adultas usam nctar das flores na sua dieta, mas seus imaturos se alimentam principalmente
de protena animal, provenientes de aranhas e larvas
de outros insetos (Captulo 13). Este o caso da vespa social Polistes ferreri, que abastece suas crias com
larvas principalmente de Lepidoptera (Andrade &
Prezoto 2001). No caso de Lepidoptera, as borboletas
e mariposas dependem de fontes distintas de recursos
alimentares durante o seu ciclo de vida (Captulo 10).
O nctar uma fonte importante de gua, acar e aminocidos para as borboletas adultas e est relacionado
longevidade e ao sucesso na postura de ovos (Boggs
1987; Boggs & Ross 1993; Holl 2006). Na fase larval,
os lepidpteros alimentam-se de folhas, partes florais
e outras partes das plantas (Captulo 10) (Holl 2006).
Assim, fica clara a importncia de o ambiente
suprir todos estes itens da dieta e garantir que estes
animais completem seus ciclos de vida. Mesmo para
aqueles animais que possam se deslocar por grandes
distncias, o risco de predao em habitats degradados maior.
A degradao dos habitats tambm compromete o ciclo de vida dos polinizadores por meio da
reduo dos stios para a sua nidificao. Muitas
espcies de abelhas, por exemplo, constroem seus
ninhos escavando os solos, barrancos, troncos de
rvores, madeira morta, entre outros (Roubik 1983;
Cane 1991; Michener 2007). Estes substratos so
imprescindveis para a sobrevivncia e manuteno
dessas abelhas. Prticas modernas de agricultura
so altamente danosas para espcies de abelhas que
nidificam em solos, pois a aragem constante da terra,
a compactao do solo, a remoo de barrancos e o
acmulo de agrotxicos no solo podem dificultar o
processo de nidificao ou causar a mortalidade nas
espcies. Da mesma forma, a remoo de substratos
como galhos e troncos tambm afeta as abelhas que
usam tais recursos para a nidificao.
Outro aspecto importante da degradao de habitat est relacionado remoo de plantas nativas
ruderais em campos agrcolas, que reduz a disponibilidade de recursos alimentares para as espcies de
polinizadores em escala local (Warren 1992; Winfree
et al. 2009; Cavalheiro et al. 2011). Isso promove migrao de espcies para outras reas, comprometendo
a manuteno das redes trficas locais. Em cultivos
convencionais, muitas espcies de plantas ruderais so
consideradas pragas, invasoras, daninhas e altamente
agressivas, sendo frequentemente retiradas das reas
pelos produtores rurais (Goulson et al. 2008). Silva
(2009) revelou que as mamangavas polinizadoras do
maracuj-amarelo apresentavam como parte fundamental de suas dietas gros de plen de espcies de
plantas ruderais, como, por exemplo, dos gneros Senna
(mata-pasto) e Solanum (a lobeira e o ju). A remoo
de tais plantas ruderais no entorno dos cultivos do
maracujazeiro compromete localmente a manuteno
das mamangavas, pois as flores do maracuj so fontes
exclusivas de nctar e essas abelhas dependem tambm
de plen para manter as suas crias (Silva et al. 2010).
Espcies invasoras
A presena de espcies exticas pode trazer consequncias diretas ou indiretas para espcies nativas. Muitas
espcies invasoras so agressivas, ou competidoras
fortes, dominando (ou excluindo) as espcies nativas.
Por exemplo, uma espcie de mariposa invasora dos
Estados Unidos visita a orqudea Platanthera praeclara para tomar nctar, mas no a poliniza, pois a
polnea no fica aderida na posio adequada para a
transferncia e polinizao. Porm, como suas visitas
ocorrem antes da mariposa nativa (a polinizadora
efetiva), a planta acaba no sendo polinizada e a
mariposa efetiva tem o recurso diminudo ou mesmo
esgotado pela invasora (Shepherd et al. 2003).
A introduo de Bombus terrestris e Bombus impatiens nas Amricas tem sido palco de preocupao
em muitos aspectos, como transmisso de doenas
e novos patgenos, competio por recurso com espcies nativas e hibridizao com espcies nativas
de Bombus (Winter et al. 2006; Meeus et al. 2011).
At mesmo na Argentina, onde a invaso de Bombus
terrestris foi registrada no norte da Patagnia h menos
de dez anos (Torretta et al. 2006), os prejuzos com
doenas j so sentidos nas populaes da espcie
nativa, Bombus dahlbomii, devido ao de um novo
patgeno (Arbetman et al. 2012).
Adicionalmente, na Tasmnia Bombus terrestris
divide o forrageamento com os insetos nativos e com
pssaros nectarvoros em pelo menos sessenta e seis
plantas nativas (Hingston & McQuillan 1998). Por
sua vez, na Nova Zelndia, o Bombus europeu visita
quatrocentas espcies de plantas introduzidas, facilitando suas propagaes (Donovan & Macfarlane
1984).
Espcies introduzidas tambm destroem polinizadores diretamente, como no caso do rato do
Pacfico (Rattus exulans), que chegou Ilha de Pscoa
com os polinsios e apontado como o responsvel
pela extino do papagaio Eunymphicus cornutus
(Psittaciformes), que polinizava a extinta palmeira
do gnero Jubaea (Arecaceae) (Robinet et al. 1998).
O rato destri diretamente os ninhos do papagaio.
Inseticidas
Segundo a prpria etimologia da palavra, inseticidas tm a ao de eliminar ou repelir insetos, mas
eles no eliminam apenas aqueles que so pragas.
Eles exterminam tambm insetos polinizadores,
ou aqueles que poderiam predar os insetos-pragas
naturalmente. Os inseticidas atuam diretamente
Marcelo Aizen
501
Consequncias e prejuzos do
declnio dos polinizadores
Se uma espcie-chave de planta perde seus polinizadores, toda a estrutura da comunidade poder
mudar drasticamente (Kearns & Inouye 1997).
Por exemplo, em uma determinada comunidade
dominada por Ficus, 80% das espcies de vertebrados dependem de figo em suas dietas bsicas (Bronstein et al. 1990; Kalko et al. 1996).
Nesse cenrio, se os figos no frutificarem pela
falta de seus polinizadores especficos, a alimentao dos vertebrados de tal comunidade estar
comprometida.
Marcelo Aizen
503
Prejuzos econmicos
Os polinizadores no so apenas importantes para a
reproduo das plantas silvestres, mas tambm para
espcies cultivadas. J em 1977, o Prof. Peter Kevan,
da Universidade de Guelph (Canad), alertava para
as perdas milionrias no cultivo de mirtilo em New
Brunswick, no Canad, devido destruio de polinizadores nativos pelo uso e aplicao de inseticidas
(Kevan 1977). Recentemente uma avaliao global
estimou que o valor econmico global dos servios
de polinizao em 2005 foi da ordem 153 bilhes
(Gallai et al. 2009). Estes valores, locais ou globais,
nos alertam para reais prejuzos econmicos que a
sociedade pode enfrentar com o declnio das populaes de polinizadores. Klein et al. (2007) listaram
oitenta e sete plantas de interesse econmico e importantes para a alimentao humana que dependem
da polinizao por animais. Mesmo aquelas espcies
que no dependem totalmente dos polinizadores aumentam significativamente a produo de sementes
com a participao dos mesmos.
O aumento da produtividade ou qualidade dos
frutos agrega um valor real e imediato ao produto.
Para ilustrar citaremos alguns casos bem conhecidos.
As abboras (Cucurbita), de um modo geral (espcies
cultivadas ou selvagens), por possurem flores com sexo
separado, precisam de agentes para a transferncia de
plen (McGregor 1976; Cane 2005). Sem eles no
h frutos e, com eles, alm de ocorrer frutificao,
o tamanho, a massa e a quantidade de sementes dos
frutos aumentam (p. ex: Cucurbita maxima andreana,
na Argentina) (Ashworth & Galetto 2001). No caso do
maracujazeiro, as flores, alm da hercogamia (separao espacial dos rgos reprodutivos) e da protandria
(maturao do rgo masculino antes do feminino),
so autoincompatveis, sendo a polinizao obrigatoriamente cruzada nas espcies cultivadas (Camillo 2003;
Silva et al. 2010; Gaglianone et al. 2010). A polinizao
nas flores do maracujazeiro realizada por abelhas de
grande porte que, ao coletar o nctar, promovem a
polinizao (Yamamoto et al. 2012). Da mesma forma,
as flores da castanha-do-brasil, Bertholletia excelsa,
Lecythidaceae, dependem de abelhas grandes capazes
de abrir as flores para a polinizao (Maus 2002).
Nestes trs exemplos citados, a falta de polinizadores
causa prejuzos concretos aos produtores. A castanheira,
mesmo ocorrendo em reas com menor intensidade
da ao antrpica, j registra falhas na frutificao nas
populaes fragmentadas (Mori 1992).
Na falta de polinizadores, os agricultores precisam recorrer polinizao manual e isso tem um
Marcelo Aizen
505
Polinizadores extintos ou em
extino
Alguns exemplos de espcies de polinizadores extintas
j foram mencionados anteriormente. Relatos sobre
extino de insetos so relativamente raros, pois ainda
desconhecemos muito sobre esta fauna (suas biologias,
tamanhos populacionais ou at mesmo sobre suas
existncias) para afirmar que desapareceram ou que
esto em declnio. No caso de vertebrados, as ocorrncias so mais constantes. Barnosky et al. (2011)
discutem sobre as taxas alarmantes de extino que
estamos vivendo na atualidade e fazem projees para
os grupos mais vulnerveis, como mamferos e aves.
Entre os morcegos, por exemplo, cerca de
um quarto das espcies (239/1.000) considerado ameaado de extino pela International Union
for Conservation of Nature and Natural Resources
(IUCN) e doze esto extintas. O Brasil hospeda
cerca de 15% da fauna mundial de morcegos, contabilizando cento e sessenta e sete espcies (Paglia et
al. 2012). No Brasil, os morcegos polinizam muitas
plantas de interesse comercial, como pssego, bananas
selvagens, palmeiras, pequi-do-cerrado (Caryocar
brasiliense) (Gribel & Hay 1993), piqui-da-amaznia
(Caryocar villosum) (Martins & Gribel 2007) e muitas
Marcelo Aizen
507
Aes favorveis
Medidas para a conservao dos polinizadores
incluem atitudes de diferentes dimenses, desde
a educao e conscincia ambiental at medidas
prticas como a criao de polinizadores (p. ex,.
Meliponicultura) visando repovoar e aumentar suas
populaes em reas alteradas. Algumas prticas
amigveis ajudam a sensibilizar a opinio pblica,
como, por exemplo, o estabelecimento de jardins
para polinizadores em ambientes urbanos (em residncias, praas e parques) com plantas selecionadas
e adequadas aos polinizadores e ninhos para abelhas
solitrias (Freitas et al. 2007; Frankie et al. 2009;
Pawelek et al. 2009). Agricultores podem se beneficiar e aumentar seus lucros (melhores frutos e mais
sementes) ao manterem a diversidade de polinizadores nativos (Garibaldi et al. 2013) nas reas naturais
prximas aos sistemas agrcolas, controlando o uso
de agrotxicos nos seus cultivos. O grande desafio
que temos pela frente garantir um ambiente diverso, que sustente numerosas espcies e mantenha
as populaes saudveis, identificando as condies
e recursos que compem o nicho ecolgico de tantos animais (Dicks et al. 2013). Polticas pblicas
para incentivo da agricultura orgnica orientada
Conscientizao e educao
ambiental
O velho ditado para preservar preciso conhecer
bastante pertinente. Apesar da moda ambiental que
se popularizou no nosso pas, as taxas de destruio
dos ecossistemas naturais continuam muito elevadas,
aceleradas e vergonhosas (Millennium Ecosystem
Assessment 2005, Gonzalez et al. 2011), o que demonstra a distncia que existe entre o discurso da
mdia e a prtica, provavelmente por desconhecimento do pblico geral. Quantos brasileiros do Sul
do Brasil conhecem ou j pisaram na Caatinga? Esta
distncia entre a populao e os ambientes naturais
faz que notcias como a caatinga est virando lenha
em pizzaria cause indignao, mas no revolta o
suficiente para impedir tal absurdo.
Assim, nada como iniciar a educao ambiental
com as crianas. um investimento em longo prazo,
mas muito seguro, pois muda a conduta de um pas.
Geraes com este tipo de educao e conscincia se
tornam mais exigentes, mais interessadas no assunto e
no aceitam polticas contrrias proteo ambiental.
Desta forma, j na educao bsica a natureza deveria
ser tratada mais prxima dos alunos e crianas. Alm
disso, resultados obtidos em investigaes cientficas
precisam ser transmitidos ao pblico/sociedade de
maneira mais eficaz, mais clara e direta (Jacobson
2009).
Campanhas costumam ser muito eficientes na
divulgao de determinada causa (como a dos polinizadores). Por exemplo: em supermercados, folhetos
ou cartazes sobre a produo de frutas, legumes e
gros beneficiada com a polinizao bitica podem alertar os consumidores leigos sobre o tema.
Em restaurantes (p. ex., sobre um buffet ou dentro
do cardpio), folhetos ilustrados e com linguagem
acessvel podem apontar os alimentos que foram
produzidos com auxlio dos polinizadores, tornando-os conhecidos para o pblico geral.
Jardins particulares ou parques urbanos, com
plantas diversas (de preferncia nativas) e desenhados para proporcionar alimento e abrigo o
ano todo, podem ajudar a sustentar populaes
de polinizadores. No Jardim Botnico do Rio de
Janeiro, Freitas et al. (2007) criaram um Jardim dos
Beija-flores, com uma coleo de plantas ornitfilas
de Mata Atlntica, com o objetivo de sensibilizar
e proporcionar a contemplao de flores e beijaflores. A Universidade de Berkeley, na Califrnia,
disponibiliza um site (http://www.helpabee.org/
index.html) dedicado a informaes sobre abelhas
urbanas, dicas sobre jardins, sazonalidade, entre
outros.
A organizao norte-americana The Xerces
Society, especializada em conservao de invertebrados e seus habitats, disponibiliza no seu site
(http://www.xerces.org/) vrios artigos, folhetos,
guias e instrues sobre a preservao e o manejo de
diferentes grupos de invertebrados. A Universidade
de Guelph, no Canad, tambm possui um website
educativo com vrios links para pginas sobre aes
amigveis para polinizadores (http://www.pollinator.ca/guelph/). No Brasil necessitamos tambm
de material de divulgao em portugus, como
cartilhas para produtores, guias de campo, cartazes
ou mesmo um livro mais completo. Em 2010, um
nmero inteiro da revista Oecologia Australis (acessvel on-line) reuniu vinte artigos de pesquisadores
brasileiros sobre a diversidade dos polinizadores e os
servios por eles prestados (Alves dos Santos 2010).
Marcelo Aizen
509
Restaurao de habitats
Atender s particularidades de cada grupo de polinizador pode ser uma tarefa difcil, mas algumas aes
podem beneficiar estes agentes como um todo, entre
elas o enriquecimento da flora usada para alimentao
de polinizadores, poleiros e stios para nidificao,
visando uma paisagem mais amigvel aos polinizadores (Fig. 23.1 E).
Para promover o enriquecimento das plantas que
atraem e mantm polinizadores em uma dada rea
em restaurao preciso primeiramente conhecer a
flora original, a disponibilidade e distribuio dos
recursos florais e as interaes estabelecidas entre as
espcies de plantas e seus polinizadores (Silva 2009;
Silva et al. 2010). Nesse sentido, as sndromes de
polinizao (Introduo Seo 3) (Faegri & van der
Pijl 1979) podem ajudar muito na escolha das plantas
usadas no enriquecimento. Tambm importante
contemplar espcies de plantas com diferentes hbitos, considerando toda a estratificao vertical.
Silva et al. (2012a) mostraram recentemente que
h uma variao na distribuio das sndromes de
polinizao na estratificao vertical no cerrado em
sentido restrito. Determinados estratos apresentam
at 100% de dependncia de um grupo de polinizador. Alm disso, deve-se levar em considerao
tambm a necessidade de se ter espcies em florao
o ano todo, garantindo a disponibilidade do recurso,
no somente espacial, mas tambm temporalmente (Silva 2009). Lembrando a vulnerabilidade ou
fragilidade dos servios ambientais, Jha & Kremen
(2013) sugerem, para a restaurao de habitat, o uso
de plantas estruturais, aquelas que proveem recursos
Marcelo Aizen
511
Polticas favorveis
Os fatores mencionados anteriormente responsveis
pelo declnio das populaes de polinizadores so
complexos. Decises polticas privilegiam interesses econmicos e, na maioria das vezes, contrariam
propostas de conservao. Polticas globais e locais
em essncia devem atacar os mesmos problemas,
mas obviamente em escalas bastante distintas, o que
requer conscientizao em todos os nveis, desde as
crianas aos polticos, que podem mudar as leis.
Marcelo Aizen
513
podemos pensar em espcies indicadoras, ou guardachuva. Para tais espcies focais deveriam ser feitos
estudos detalhados sobre seu nicho, tamanho populacional, limitao de deslocamento, especializao
quanto ao recurso, de tal modo que permitisse inferir
sobre o manejo da paisagem a seu favor.
Consideraes finais
Na Europa e na Amrica do Norte o declnio da
fauna de polinizadores bem documentado (exemplos para abelhas e sirfdeos na Inglaterra e Holanda
podem ser encontrados em Biesmeijer et al. 2006;
Potts et al. 2010). No Brasil, um pas megadiverso
e com dimenses continentais, difcil, de fato,
conhecer e mensurar nossas perdas, pois muitos
dos polinizadores ainda sequer so conhecidos pela
cincia. Mas fcil perceber os danos que estamos
causando natureza e, com isso, promovendo todas
as ameaas aos polinizadores mencionados nesse
captulo (Kremen et al. 2002). Estudos revelam que
em habitats onde o uso da terra moderado (menos
predatrio) os resultados na fauna de polinizadores
so variveis, podendo at ser positivos (Quintero
et al. 2010; Winfree et al. 2007; 2009; 2011). At
mesmo Ghazoul (2005), que questiona sobre a real
existncia de uma crise global para os polinizadores,
concorda que sistemas agroflorestais so preferveis
s monoculturas.
Os polinizadores so espcies-chave, isto , das
quais a persistncia de grande nmero de espcies
depende. Eles so essenciais no ciclo reprodutivo da
maioria das plantas com flores e, consequentemente,
na manuteno do prprio ecossistema, pois sustentam populaes de plantas que outros animais precisam para se alimentar ou abrigar. Se os polinizadores
desaparecerem, o efeito na sade e viabilidade das
populaes das plantas pode ser desastroso. Alm
disso, a alimentao da espcie humana ficar bastante empobrecida em termos calricos (nutricional
e culturalmente) (Steffan-Dewenter et al. 2005).
Em 2000, a Iniciativa Internacional dos
Polinizadores foi aprovada como um programa estratgico na V Conferncia das Partes das Naes
Unidas. Em seguida, vrias iniciativas foram criadas pelo mundo, e todas elas, incluindo a Iniciativa
Brasileira de Polinizadores (IBP), possuem programas
especficos para desenvolvimento e aplicao do conhecimento na rea. Os polinizadores agregam valores
altos com a produo de frutos, sementes e maior
produtividade de um modo geral, alm de promoverem a estabilidade dos ecossistemas na medida em
que garantem a produo de frutos que alimentam
uma gama enorme de outros animais (Kearns et al.
1998). Sendo assim, temos que aproveitar essa chance
para propor estratgias de mitigao dos impactos
ambientais e reverter o declnio das populaes dos
polinizadores.
Agradecimentos
Dedicamos este captulo Profa. Marlies Sazima,
em reconhecimento a seu trabalho e admirao
sua pessoa. Agradecemos aos editores deste livro a
oportunidade de expor e compartilhar nossa preocupao com os polinizadores. Agradecemos aos
colegas Paulo Cesar Fernandes e Giorgio Venturieri
pela permisso de uso das fotos (23.1 D e 23.1 F,
respectivamente). Somos muito gratos tambm s
nossas agncias de fomento (Conselho Nacional de
Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico [CNPq],
Fundao de Amparo Pesquisa do Estado de So
Paulo [FAPESP], Consejo Nacional de Investigaciones
Cientficas y Tcnicas [CONICET]) por nos auxiliarem em nossas pesquisas sobre este tema.
Referncias Bibliogrficas
Aizen, M.A. & Feinsinger, P. 1994. Forest Fragmentation,
Pollination and Plant Reproduction in a Chaco Dry
Forest, Argentina. Ecology, 75, 330-351.
Aizen, M.A. & Vzquez, D.P. 2006. Flower performance
in human-altered habitats. In: Harder, L.D & Barrett,
S.C.H. (eds.). Ecology and Evolution of flowers, 159179. Oxford University Press.
Aizen, M.A. & Harder, L.D. 2009. The global stock of
domesticated honeybees is growing slower than
agricultural demand for pollination. Current Biology,
19, 915-918 (doi:10.1016/j.cub.2009.03.071).
Aizen, M.A.; Morales, C.L. & Morales, J.M. 2008. Invasive
mutualists erode native pollination webs. PLoS Biology,
6, 31.
Aizen, M.A.; Sabatino, M. & Tylianakis, J.M. 2012.
Specialization and rarity predict nonrandom loss of
interactions from mutualist networks. Science, 335,
1486-1489.
Aktar, M.W.; Sengupt, D. & Chowdhury, A. 2009. Impact of
pesticides use in agriculture: their benefits and hazards.
Interdisciplinary Toxicology, 2, 1-12.
Aleixo, K.P.; Faria, L.B.; Groppo, M.; Nascimento Castro,
M.M. & Silva, C.I. 2014. Spatiotemporal distribution
of floral resources in a Brazilian city: Implications for the
maintenance of pollinators, especially bees. Urban For.
Urban Gree., doi: 10.1016/j.ufug.2014.08.002.
Aleixo, K.P.; Faria, L.B.; Garfalo, C.A.; Fonseca, V.L.I. &
Silva, C.I. 2013. Pollen collected and foraging activities
of Frieseomelitta varia (Lepeletier) (Hymenoptera:
Apidae) in an urban landscape. Sociobiology, 60,
266-276.
Alves dos Santos, I. 2010. Conservao dos polinizadores.
Oecologia Australis, 14, 11-13.
Anderson, S.H.; Kelly, D.; Ladley, J.J.; Molloy, S. & Terry, J.
2011. Cascading Effects of Bird Functional Extinction
Reduce Pollination and Plant Density. Science, 331,
1068-1071.
Andrade, F.R. & Prezoto. F. 2001. Horrios de atividade
forrageadora e material coletado por Polistes ferreri
Saussure, 1853 (Hymenoptera, Vespidae), nas diferentes
fases de seu ciclo biolgico. Revista Brasileira de
Zoocincias, 3, 117-128.
Arbetman, M.; Meeus, I.; Morales, C.; Aizen, M. & Smagghe,
G. 2012. Alien parasite hitchhikes to Patagonia on invasive
bumblebee. Biological Invasions, 3, 489-494.
Arkins, A.M.; Winnington, A.P.; Anderson, S. & Clout,
M.N. 2006. Diet and nectarivorous foraging behaviour
of the short-tailed bat (Mystacina tuberculata).
Journal of Zoology, DOI: 10.1111/j.1469-7998.1999.
tb00982.x.
Marcelo Aizen
515
Blair, R.B. & Launer, A.E. 1997. Butterfly diversity and human
land use: Species assemblages along an urban gradient.
Biological Conservation, 80, 113-125.
Boggs, C.L. & Ross, C.L. 1993. The effect of adult food
limitation on life history traits in Speyeria mormonia
(Lepidoptera: Nymphalidae). Ecology, 74, 433-441.
Boggs, C.L. 1987. Ecology of nectar and pollen feeding in
Lepidoptera. In: Slansky, Jr., F. and Rodriguez, J.G. (eds.),
Nutritional ecology of insects, mites and spiders and
related Invertebrates. New York, John Wiley & Sons,
pp. 369-391.
Bond, W.J. 1994. Do mutualisms matter? Assessing the impact
of pollinator and disperser disruption on plant extinction.
Philosophical Transactions of the Royal Society of
London, B, 344, 83-90.
Bronstein, J.L.; Gouyon, P.H.; Gliddon, C.; Kjellberg, F. &
Michaloud, G. 1990. The ecological consequences of
flowering asynchrony in monoecious figs: a simulation
study. Ecology, 71, 2145-2156.
Buchanan, C. 1999. The Wildlife Sanctuary Garden.
Berkeley, CA, Ten Speed Press, 224 p.
Buchmann, S.L. & Nabhan G.P. 1997. The Forgotten
Pollinators. Washington, D.C., Island Press, 292 pp.
Burkle, L.A. & Irwin, R. E. 2010. Beyond biomass: measuring
the effects of community-level nitrogen enrichment on
oral traits, pollinator visitation and plant reproduction.
Journal of Ecology, 98, 705-717.
Buzato, S. 1995. Estudo comparativo de flores polinizadas
por beija-flores em trs comunidades da Mata Atlntica
no Sudeste do Brasil. Tese de Doutorado. Campinas:
Universidade Estadual de Campinas.
Buzato, S.; Sazima, M. & Sazima, I. 2000. Hummingbirdpollinated floras at three Atlantic Forest sites. Biotropica,
32, 824-841.
Buzato, S.; Giannini, T.C.; Machado, I.C.; Sazima, M. & Sazima,
I. 2012. Polinizadores vertebrados: Uma viso geral para as
espcies brasileiras. In: Imperatriz Fonseca, V.L.; Canhos,
D.A.L.; Alves, D.A.; Saraiva, A.M. (Org.). Polinizadores
no Brasil. 1 [ ed. So Paulo, EDUSP, p. 7-485.
Camargo J.M.F. & Pedro, S.R. 2007. Meliponini Lepeletier,
1836. In Moure, J.S., Urban, D. & Melo, G.A.R. (Orgs).
Catalogue of Bees (Hymenoptera, Apoidea) in the
Neotropical Region - online version. Available at http://
www.moure.cria.org.br/catalogue.
Camillo, E. & Garfalo, C.A. 1982. On the bionomics
of Xylocopa frontalis (Olivier) and Xylocopa grisescens
(Lepeletier) in southern Brazil: I - Nest construction
and biological cycle. Revista Brasileira de Biologia,
42(3), 571-582.
Camillo, E. 2003. Polinizao de maracuj. Ribeiro Preto:
Holos Editora, 44pp.
Marcelo Aizen
517
Galetti, M. & L.P.E. Morellato. 1994. Diet of the large fruiteating bat Artibeus lituratus in a forest fragment in Brazil.
Mammalia, 58, 661-665.
Gallai, N.; Salles, J.M.; Settele J. & Vaissire, B.E. 2009.
Economic valuation of the vulnerability of world
agriculture confronted with pollinator decline. Ecological
Economics, 68, 810-821.
Garibaldi, L.A.; Steffan-Dewenter, I.; Winfree, R.; Aizen,
M.A.; Bommarco, R., Cunningham, S.A.; Kremen,
C.; Morales, J.M.; Bommarco, R.; Cunningham, S.A.;
Carvalheiro, L.G.; Chacoff, N.P.; Dudenhffer, J.H.;
Greenleaf, S.S.; Holzschuh, A.; Isaacs, R.; Krewenka,
K.; Mandelik, Y.; Mayfield, M.M.; Morandin, L.
A.; Potts, S.G.; Ricketts, T.H.; Szentgyrgyi, H.;
Viana, B.F.; Westphal, C.; Winfree, R.; Klein, M.
2013. Wild pollinators enhance fruit set of crops
regardless of honey bee abundance. Science, 339,
1608-1611.
Garfalo, C.A; Martins, C.F. & Alves dos Santos, I.
2004. The Brazilian solitary bee species caught in
trap nests. In: Solitary bees: Conservation, Rearing
and Management for Pollination, Freitas BM &
Pereira JOP (eds.). Fortaleza, Imprensa Universitria
UFC, p. 77-84.
Garfalo, C.A.; Zucchi, R. & Muccillo, G. 1986. Reproductive
studies of a Neotropical bumblebee, Bombus atratus
(Hymenoptera, Apidae). Revista Brasileira de Gentica,
2, 231-243.
Ghazoul, J. 2005. Buzziness as usual? Questioning the global
pollination crisis. Trends in Ecology and Evolution,
20, 367-373.
Giro, L.C.; Lopes, A.V.; Tabarelli, M. & Bruna, E.M. 2007.
Changes in tree reproductive traits reduce functional
diversity in a fragmented Atlantic Forest landscape. PLoS
One, 2, e908.
Gonzalez, A.; Rayfield, B. & Lindo, Z. 2011. The disentangled
bank: how loss of habitat fragments and disassembles
ecological networks. American Journal of Botany, 98,
503-516.
Goulson, D. 2003. Bumblebees: Their Behaviour and
Ecology. Oxford, UK, Oxford University Press.
Goulson, D.; Lye, G.C. & Darvill, B. 2008. Diet breadth,
coexistence and rarity in bumblebees. Biodiversity and
Conservation, 17, 3269-3288.
Greenberg, L. 1982. Year-round culturing and productivity
of a sweat bee, Lasioglossum zephyrum (Hymenoptera:
Halictidae). Journal of the Kansas Entomological
Society, 55, 13-22.
Gregory, L.E.; Gaskins, M.H. & Colberg, C. 1967.
Parthenocarpic pod development by Vanilla planifolia
Andrews induced with growth-regulating chemicals.
Economic Botany, 21, 351-357.
Marcelo Aizen
519
Marcelo Aizen
521
Marcelo Aizen
523
qualidade da obra apresentada at aqui dependeu, em grande parte, das contribuies advindas das
revises criteriosas feitas pelos membros do corpo editorial de reviso. Abaixo nominamos aqueles que
formalmente atuaram como revisores e com isso agradecemos a todos que contriburam com crticas ou sugestes
para a apresentao dessa obra no formato em que foi feita. Cada um dos captulos foi lido e revisado pelo
comit organizador, pela revisora editorial Ceres Belchior e por dois assessores dentre os nominados abaixo,
os quais atuaram de forma consultiva, cabendo aos autores a responsabilidade final pela redao apresentada.
Alexandre Somavilla
Leonardo R Jorge
Luisa G. Carvalheiro
Carine Emer
Carlos DApolito
Marina Wolowski
Marlies Sazima
Diana Sampaio
Montserrat Arista
Nelson S. Bittencourt-Jr.
Ester Serro
Fbio Pinheiro
Felipe W. Amorim
Pedro L. Ortiz
Helder N. Consolaro
Roberta C. F. Nocelli
Rogrio Faria
Suzana Alcantara
Jeferson Vizentin-Bugoni
Kayna Agostini
Larcio P. Amaral-Neto
Vinicius L. G. Brito
Projeto Polinizadores
VENDA
PROIBIDA