You are on page 1of 401

1

ECOLOGA Y EVOLUCIN
DE INTERACCIONES PLANTA-ANIMAL
Ecologia1.indd 1 20/4/10 17:18:39
2
Ecologia1.indd 2 20/4/10 17:18:40
3
ECOLOGA Y EVOLUCIN
DE INTERACCIONES
PLANTA-ANIMAL
RODRIGO MEDEL, MARCELO A. AIZEN & REGINO ZAMORA
(Editores)
EDITORIAL UNIVERSITARIA
Ecologia1.indd 3 20/4/10 17:18:40
4
2009, RODRIGO MEDEL, MARCELO A. AIZEN, REGINO ZAMORA.
Inscripcin N 184.800, Santiago de Chile.
Derechos de edicin reservados para todos los pases por
Editorial Universitaria, S.A.
Avda. Bernardo OHiggins 1050, Santiago de Chile.
editor@universitaria.cl
Ninguna parte de este libro, incluido el diseo de la portada,
puede ser reproducida, transmitida o almacenada, sea por
procedimientos mecnicos, pticos, qumicos
o electrnicos, incluidas las fotocopias,
sin permiso escrito del editor.
ISBN 978-956-11-2092-1
Se termin de imprimir esta
PRIMERA EDICIN,
en los talleres de Salesianos Impresores S.A.,
General Gana 1486, Santiago de Chile,
en diciembre de 2009.
DISEO Y DIAGRAMACIN
Yenny Isla Rodrguez
Norma Daz San Martn
PORTADA
Fotografa Darwin. Reproducida con autorizacin de John Van Wyhe ed.,
The Work of Charles Darwin Online (http:/darwin-online.org.uk/)
Fotografa interaccin. Bomarea salsilla (Alstroemeraceae) visitada por
Mathania leucothea (Pieridae). Crdito: Rodrigo Medel.
AO DEL BICENTENARIO
del nacimiento de CHARLES DARWIN.
www. u n i v e r s i t a r i a . c l
IMPRESO EN CHILE / PRINTED IN CHILE
577
E19e Ecologa y evolucin de interacciones planta-animal /
Rodrigo Medel, Marcelo A. Aizen & Regino Zamora (editores) --
1
a
ed.
- Santiago de Chile : Universitaria, 2009.
399 p.: 75 il. (algs. col.) ; 21,5 x 27 cm. -
(Bicentenario Charles Darwin)
Incluye glosario e ndice de trminos.
Bibliografa: p.343-399.
ISBN: 978-956-11-2092-1
1. Ecologa. 2. Evolucin. I. Medel, Rodrigo, ed.
II. Aizen, Marcelo A., ed. III. Zamora, Regino, ed.
Ecologia1.indd 4 20/4/10 17:18:40
5
Contenido
Prlogo de John N. Thompson 6
Prefacio 8
Autores 10
Seccin 1.
Aspectos conceptuales en interacciones planta-animal 13
Captulo 1.
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal 17
Pedro Jordano, Diego Vzquez y Jordi Bascompte.
Captulo 2.
Restricciones mecnicas en las interacciones planta-polinizador:
estudio de casos en plantas polinizadas por esfngidos 43
Andrea A. Cocucci, Marcela Mor y Alicia N. Srsic.
Captulo 3.
Diversidad de polinizadores, generalizacin ecolgica
y conservacin de plantas 61
Jos M. Gmez y Francisco Perfectti.
Captulo 4.
Seleccin mediada por polinizadores sobre el fenotipo oral:
examinando causas y blancos de seleccin natural 77
Rodrigo Medel y Julieta Nattero.
Captulo 5.
Evaluacin de los efectos demogrcos y evolutivos de las
interacciones planta-animal mediante modelos matriciales 95
Mara B. Garca y Johan Ehrln.
Captulo 6.
Variacin geogrca y mosaicos de seleccin en las
interacciones planta-animal 113
Pedro J. Rey, Julio M. Alcntara, Antonio J. Manzaneda,
Jos L. Garrido y Jos M. Ramrez.
Captulo 7.
La escala espacial de las interacciones planta-animal 133
Daniel Garca, Natacha P. Chacoff,
Jos Manuel Herrera y Guillermo C. Amico.
Captulo 8.
Mutualismos planta-animal en islas: inuencia en la
evolucin y mantenimiento de la biodiversidad 157
Anna Traveset, Manuel Nogales y Luis Navarro.
9. Interacciones positivas planta-planta, reglas de
ensamblaje y la conservacin de la diversidad 181
Alfonso Valiente-Banuet, Elena Baraza,
Regino Zamora y Miguel Verd.
Seccin 2.
Interacciones en un mundo cambiante 195
Captulo 10.
Dinmica de interacciones mutualistas y antagonistas
en ambientes fragmentados 199
Ramiro Aguilar, Lorena Ashworth, Luciano Cagnolo,
Mariana Jausoro, Mauricio Quesada
y Leonardo Galetto.
Apndice 1 226
Apndice 2 228
Apndice 3 230
Captulo 11.
Dispersin de semillas y demografa de las plantas en
un contexto de variabilidad ambiental: el rol de los
frugvoros sobre el reclutamiento de Cryptocarya alba
(Lauraceae) en el matorral de Chile central 233
Ramiro O. Bustamante.
Captulo 12.
Especies invasoras y mutualismos planta-animal 247
Carolina Morales, Anna Traveset y Nelson Ramrez.
Captulo 13.
La biologa reproductiva en la prediccin del potencial invasor
de plantas superiores exticas 263
Ileana Herrera, Nelson Ramrez y Jafet M. Nassar.
Captulo 14.
Cambio climtico y modicacin de interacciones
planta-animal 287
Jos A. Hdar, Jos Ramn Obeso y Regino Zamora.
Captulo 15.
Conservacin de las interacciones insecto-planta y transferencia
de conocimientos en la Amazona 301
Marlcia Bonifcio Martins, Roberta de Melo Valente,
Mrcia Motta Maus, Francisco Plcido Magalhes,
Sarita de Faveri y Adriana Colossio.
Captulo 16.
Las interacciones planta-animal como servicio ecosistmico:
el caso del mutualismo de polinizacin 315
Marcelo A. Aizen y Natacha P. Chacoff.
Glosario 331
ndice de trminos 335
Referencias 343
Ecologia1.indd 5 20/4/10 17:18:40
6
Prlogo
Gran parte de la diversifcacin de la vida en la
Tierra es el resultado del simple hecho que casi to-
das las especies deben interactuar con otras para
sobrevivir y reproducirse. Las especies parasitan,
depredan y forman relaciones mutualistas con otras
especies. Gran parte de la evolucin, entonces, no
est circunscrita solamente a la evolucin de las es-
pecies, sino a la evolucin de las mltiples mane-
ras en que las especies explotan a otras y evitan ser
explotadas. As como el proceso evolutivo ha pro-
ducido millones de especies, tambin ha producido
decenas de millones, o tal vez cientos de millones
de interacciones entre las especies, conformando la
compleja trama de la vida que Darwin denomin
la ribera enmaraada.
Las interacciones entre plantas y animales son
especialmente diversas. Los animales no slo han
evolucionado la habilidad para alimentarse direc-
tamente de los tejidos vegetales, sino que las plan-
tas han evolucionado la habilidad de explotar a los
animales. La mayor parte de las plantas del planeta
dependen de animales para polinizar sus fores o
dispersar sus semillas. Por consiguiente, la trama de
interacciones entre plantas y animales de cualquier
ecosistema involucra una combinacin de relaciones
mutualistas y antagonistas que vara entre las espe-
cies y ecosistemas en un mundo en constante cam-
bio. La habilidad de los ecosistemas terrestres para
sostener la diversidad de la vida, as como nuestras
propias sociedades, depende en gran medida de las
complejas tramas de interaccin planta-animal.
Esta compleja trama de la vida, sin embargo, est
en constante peligro de ser desintegrada a medida
que nuestras propias sociedades humanas trans-
forman los principales ecosistemas del planeta. Si
deseamos mantener la riqueza biolgica de nues-
tro planeta y ecosistemas saludables para el futuro,
debemos desarrollar un profundo entendimiento
acerca de cmo los procesos ecolgicos y evoluti-
vos continuamente moldean las interacciones entre
plantas y animales. Los esfuerzos de cientfcos en
diversas partes del mundo nos proporcionan un cre-
ciente arreglo de aproximaciones de investigacin
que otorgan robustas respuestas a preguntas sobre
la manera en que la trama de la vida se organiza y
cambia a medida que intervenimos los ecosistemas.
Los captulos de este libro resumen gran parte de
tales aproximaciones de investigacin y aplicacin
para la comprensin de las interacciones planta-
animal. La mayor parte de las contribuciones com-
binan aproximaciones ecolgicas y evolutivas, refe-
jando de esta manera nuestra creciente compren-
sin que la evolucin es un proceso en curso y que
ocurre en todas las interacciones. No hay distincin
entre tiempo ecolgico y tiempo evolutivo. Conta-
mos con muchos ejemplos de interacciones que han
evolucionado en los ltimos cien aos en respues-
ta a cambios en las condiciones ambientales. En la
medida que continuemos imponiendo cambios en
los ecosistemas, es probable que veamos muchos
ejemplos de evolucin rpida en los aos venideros.
En consecuencia, si queremos lograr una verdadera
comprensin de las fuerzas que organizan la trama
de la vida, aun en cortas escalas de tiempo, nece-
sitamos aproximaciones que conecten los procesos
ecolgicos con los evolutivos.
En este libro se capturan los principales desafos
que actualmente enfrentamos los cientfcos que es-
tudiamos interacciones interespecfcas. Histrica-
mente, muchos estudios de interacciones entre espe-
cies se han concentrado en comprender la manera
en que las especies interactan con una o unas pocas
especies. El foco actual consiste en entender la ma-
nera cmo las especies varan en sus interacciones
a travs de los paisajes, en entender cmo aquella
variacin afecta la ecologa y coevolucin de las in-
teracciones a travs de mltiples escalas espaciales,
y en entender cmo las complejas redes de especies
interactuantes son moldeadas por procesos ecolgi-
cos, evolutivos y coevolutivos. Estas preguntas nos
demandan diversas aproximaciones. Para enfrentar
este desafo debemos expandir nuestro conocimien-
to mediante colaboraciones entre cientfcos con di-
ferentes habilidades.
Ecologia1.indd 6 20/4/10 17:18:40
7
Los captulos de este libro son escritos princi-
palmente por cientfcos de pases iberoamericanos,
quienes estn desarrollando una amplio rango de
nuevas colaboraciones que conectan aproximacio-
nes ecolgicas y evolutivas. El estudio de la ecolo-
ga evolutiva de interacciones planta-animal tiene
una larga y distinguida historia en Latinoamrica
y Espaa. La alta diversidad biolgica presente en
los climas tropicales, mediterrneos y templados
ha estimulado por dcadas el desarrollo de nuevas
hiptesis y aproximaciones para estudiar y expli-
car aquella notable diversidad. Este libro refeja no
slo aquel hecho histrico, sino tambin su conti-
nua expansin. El actual es un momento excitante
para los estudios sobre interacciones planta-animal
ya que la trama internacional de interacciones entre
cientfcos contina creciendo y produciendo nuevas
aproximaciones y colaboraciones.
Colectivamente, este libro aborda los tres princi-
pales desafos en el estudio de las interacciones in-
terespecfcas. Cmo desarrollamos nuevos marcos
conceptuales y aproximaciones que nos ayuden a or-
ganizar nuestra comprensin de los procesos ecol-
gicos y evolutivos que moldean las interacciones en-
tre las especies?, de qu manera la fragmentacin
de los hbitats, la defaunacin de los ecosistemas,
la propagacin de especies invasoras y el cambio
global afectan la trama de la vida mediante rpidos
cambios ecolgicos y evolutivos?, cul es la mejor
manera de usar nuestro conocimiento para conser-
var la trama de la vida para futuras generaciones?
Estos captulos son guas que sealan el trabajo que
resta por hacer por nosotros y por las siguientes ge-
neraciones de cientfcos.
John N. Thompson
University of California Santa Cruz
Ecologia1.indd 7 20/4/10 17:18:40
8
Prefacio
Las interacciones ecolgicas planta-animal represen-
tan la red que aglutina las especies presentes en los
ecosistemas y son por lo tanto la estructura desde la
cual se despliega la biodiversidad. Estudios recientes
evidencian las consecuencias en cascada que tendra
la prdida de tales interacciones sobre el manteni-
miento de la biodiversidad, en los fujos de energa
y en la propia dinmica de las comunidades. El re-
sultado de las interacciones entre plantas y animales
est muy condicionado por el grado de manejo hu-
mano del paisaje. Los impactos humanos directos e
indirectos condicionan el tipo, intensidad y balance
global de las interacciones planta-animal, al provo-
car extinciones selectivas de especies, introducciones
de especies exticas y fragmentar y degradar los
hbitats originales. Es fundamental por tanto el in-
corporar explcitamente el estudio de interacciones
planta-animal en los anlisis de biodiversidad, y en
los estudios sobre el funcionamiento ecolgico de los
ecosistemas.
Este volumen se gener con la conviccin que el
estudio de las interacciones planta-animal se bene-
fciara de la presentacin reunida de estudios con-
ceptuales y aplicaciones para un pblico de habla
hispana. A pesar de que la gran mayora de los sis-
temas naturales e interacciones planta-animal ms
estudiados y paradigmticos ocurren en pases de
Iberoamrica, la mayor parte de los libros sobre el
tema publicados en los ltimos aos han sido escritos
para profesionales y estudiantes anglosajones. Esto
ha restringido de manera importante la difusin del
conocimiento adquirido durante dcadas de inves-
tigacin hacia los distintos estamentos de nuestros
pases y con ello se ha limitado el diseo creativo de
nuevas soluciones y respuestas a las diversas amena-
zas relacionadas con la prdida de biodiversidad. En
nuestras discusiones informales en varios congresos,
descubrimos paulatinamente un inters compartido
por participar en la generacin de un volumen di-
rigido a una audiencia hispano parlante donde se
reuniera de una manera amplia los diversos puntos
de vistas y aproximaciones conceptuales y metodo-
lgicas que cada uno de los contribuyentes ha expe-
rimentado a lo largo de sus investigaciones. Es as
como auspiciados por el Programa de Cooperacin
Iberoamericano CYTED, el proyecto XII-6 Las inte-
racciones ecolgicas entre plantas y animales como
generadoras de biodiversidad: su papel en la din-
mica y conservacin de los ecosistemas ha servido
como foro donde investigadores de diferentes pases
iberoamericanos hemos discutido sobre el estado del
conocimiento de las interacciones ecolgicas planta-
animal como pilares de la conservacin. Este pro-
yecto ha aglutinado a buen nmero de grupos que
investigan en el rea de las interacciones planta-ani-
mal en Iberoamrica, y que trabajan en las regiones
ms diversas del planeta, desde la foresta amaznica,
hasta los ambientes de alto estrs, como altas monta-
as y desiertos. Los 18 grupos de investigacin parti-
cipantes en nuestra propuesta pertenecen a 7 pases
de la comunidad iberoamericana: Argentina, Brasil,
Chile, Cuba, Espaa, Mxico y Venezuela. Auto-
res de la mayora de estos pases contribuyeron con
su perspectiva particular a la conformacin de este
volumen, el cual no debiera ser interpretado como
un conjunto de escritos independientes sobre temas
especfcos sino como un conjunto articulado de
perspectivas que es ms que la suma de las contribu-
ciones particulares. Los autores que contribuyeron a
este volumen han efectuado un admirable esfuerzo
por sintetizar sus visiones lo cual ha satisfecho con
creces nuestras expectativas iniciales.
Las expectativas con un nuevo libro son varia-
das. Por una parte, es nuestra expectativa que este
volumen sirva para proporcionar una sntesis de,
al menos una parte, del enorme caudal de conoci-
mientos existente en la disciplina. Mucho de aquel
conocimiento debiera ser transferible directa o indi-
rectamente hacia la gestin de la vida silvestre, cuya
implementacin en planes de manejo, restauracin
y conservacin requiere necesariamente del conoci-
miento que tengamos de nuestros sistemas naturales.
Tambin esperamos que el libro sirva como punto
de partida para estimular discusiones y seminarios
Ecologia1.indd 8 20/4/10 17:18:40
9
de estudiantes de pre y postgrado interesados en el
tema en los pases de habla hispana. Es a este grupo
a quienes est dirigido principalmentre este esfuerzo
colectivo. Finalmente, esperamos que este libro sirva
de estmulo para las nuevas generaciones de cientf-
cos interesadas en comprender y develar la sutileza,
complejidad y belleza de las interacciones planta-
animal en la naturaleza.
Expresamos nuestra gratitud a Marcela Cuartas
y Sergio Scott por su colaboracin editorial y a Ca-
rezza Botto por numerosas discusiones y sugerencias
sobre la estructura del volumen. Finalmente, agrade-
cemos al Programa de Cooperacin Iberoamericano
CYTED (proyecto XII-6), al Programa Institucional de
Ecologa y Biodiversidad (PIEB) de la Universidad de
Chile, a la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile y a los proyectos Anillo PBCT 34-2006 y N-
cleo Milenio P99-103F por apoyar esta iniciativa.
Santiago de Chile
Marzo 2009

Ecologia1.indd 9 20/4/10 17:18:41
10
Autores
Ramiro Aguilar. Instituto Multidisciplinario de Biologa
Vegetal (IMBIV), Universidad Nacional de Crdoba,
CC 495, CP 5000, Crdoba, Argentina. E-mail: ra-
guilar@imbiv.unc.edu.ar
Marcelo A. Aizen. Laboratorio Ecotono, Universidad
Nacional del Comahue, Quintral 1250, (8400) Bari-
loche, Ro Negro, Argentina. E-mail: marcelo.aizen@
gmail.com
Julio M. Alcntara. Departamento de Biologa Animal,
Biologa Vegetal y Ecologa. Universidad de Jan.
Jan, Espaa. E-mail: jmalcan@ujaen.es
Guillermo C. Amico. Laboratorio Ecotono-CRUB, Uni-
versidad Nacional del Comahue, UP Universidad,
(8400) Bariloche, Ro Negro, Argentina. E-mail: gui-
lleamico@yahoo.com.ar
Lorena Ashworth. Instituto Multidisciplinario de Biologa
Vegetal (IMBIV), Universidad Nacional de Crdo-
ba, CC 495, CP 5000, Crdoba, Argentina. E-mail:
lash@imbiv.unc.edu.ar
Elena Baraza. Departamento de Biologa, Universidad
de las Islas Baleares, Palma (Illes Balears) E-07122,
Espaa. E-mail: elena.baraza@vib.es
Jordi Bascompte. Grupo de Ecologa Integrativa. Esta-
cin Biolgica de Doana, CSIC. Pabelln del Per,
Avda. Mara Luisa, s/n, E-41013 Sevilla, Espaa. E-
mail: bascompte@ebd.csic.es
Ramiro O. Bustamante. Departamento de Ciencias Eco-
lgicas, Instituto de Ecologa y Biodiversidad, Facul-
tad de Ciencias, Universidad de Chile, Casilla 653,
Santiago, Chile. E-mail: rbustama@uchile.cl
Luciano Cagnolo. Centro de Investigaciones Entomol-
gicas, Universidad Nacional de Crdoba, Av. Vlez
Srsfeld 1611, Crdoba (5016), Argentina. E-mail:
lcagnolo@efn.uncor.edu
Natacha P. Chacoff. Instituto Argentino de Investigaciones
de las Zonas ridas, Centro Regional de Investigacio-
nes Cientfcas y Tecnolgicas, CC 507, (5500) Men-
doza, Argentina. E-mail: nchacoff@lab.cricyt.edu.ar
Andrea A. Cocucci. Instituto Multidisciplinario de Bio-
loga Vegetal (IMBIV), Universidad Nacional de
Crdoba, CC 495, CP 5000, Crdoba, Argentina. E-
mail: asersic@efn.uncor.edu
Adriana Colossio. E-mail: adrinalinha@yahoo.com.br
Johan Ehrln. Department of Botany, Stockholm Univer-
sity, S - 10691 Stockholm, Sweden. E-mail: ehrlen@
botan.su.se
Sarita de Faveri. Museu Paraense Emilio Goeldi caixa pos-
ta 399. Coordenao de Zoologia Campus de Pesqui-
sa Avenida. Perimetral 1901 Terra Firme Belm Par
CEP 66040-170. E-mail: sfaveri@museu-goeldi.br
Leonardo Galetto. Instituto Multidisciplinario de Biologa
Vegetal (IMBIV), Universidad Nacional de Crdoba,
CC 495, CP 5000, Crdoba, Argentina. E-mail: leo@
imbiv.unc.edu.ar
Daniel Garca. Departamento de Biologa de Organismos
y Sistemas, Universidad de Oviedo, E-33071 Oviedo,
Espaa. E-Mail: danielgarcia@uniovi.es
Mara B. Garca. Instituto Pirenaico de Ecologa, CSIC.
Apartado 202, 50080 Zaragoza, Espaa. E-mail: ma-
riab@ipe.csic.es
Jos L. Garrido. Departamento de Biologa Evolutiva.
Estacin Biolgica de Doana, CSIC. Sevilla, Espa-
a. E-mail: jlgarrido@ebd.csic.es
Jos M. Gmez. Departamento de Ecologa, Universidad
de Granada, E-18071 Granada, Espaa. E-mail: jm-
greyes@ugr.es
Ileana Herrera. Instituto Venezolano de Investigaciones
Cientfcas, Centro de Ecologa, Laboratorio de Bio-
loga de Organismos, Aptdo. 21827, Caracas 1020A,
Venezuela. E-mail: iherrera@ivic.ve
Jos Manuel Herrera. Departamento de Biologa de Or-
ganismos y Sistemas, Universidad de Oviedo, E-33071
Oviedo, Espaa. E-mail: herrerajm.uo@uniovi.es
Mariana Jausoro. Instituto Multidisciplinario de Biologa
Vegetal (IMBIV), Universidad Nacional de Crdo-
ba, CC 495, CP 5000, Crdoba, Argentina. E-mail:
mjausoro@imbiv.unc.edu.ar
Pedro Jordano. Grupo de Ecologa Integrativa. Estacin
Biolgica de Doana, CSIC. Pabelln del Per, Avda.
Mara Luisa, s/n, E-41013 Sevilla, Espaa. E-mail:
jordano@ebd.csic.es
Jos A. Hdar. Departamento de Ecologa, Universidad
de Granada, E-18071 Granada, Espaa. E-mail: jho-
dar@ugr.es
Francisco Plcido Magalhes. Universidade Federal do
Par, Campus de Altamira, Altamira. Rua Jos Porfrio,
N 2515. E-mail: placidomagalhaes@yahoo.com.br
Antonio J. Manzaneda. Departamento de Biologa Evo-
lutiva. Estacin Biolgica de Doana, CSIC. Sevilla,
Espaa. E-mail: ajm39@duke.edu
Marlcia Bonifcio Martins. Museu Paraense Emilio Go-
eldi caixa posta 399. Coordenao de Zoologia Cam-
Ecologia1.indd 10 20/4/10 17:18:41
11
pus de Pesquisa Avenida. Perimetral 1901 Terra Fir-
me Belm Par CEP 66040-170. E-mail: marlucia@
museu-goeldi.br
Rodrigo Medel. Departamento de Ciencias Ecolgicas,
Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Casilla
653, Santiago, Chile. E-mail: rmedel@uchile.cl
Roberta de Melo Valente. Universidade Federal do Par.
Museu Paraense Emilio Goeldi caixa posta 399. Co-
ordenao de Zoologia Campus de Pesquisa Avenida.
Perimetral 1901 Terra Firme Belm Par CEP 66040-
170.E-mail: roberta@museu-goeldi.br
Carolina Morales. Laboratorio Ecotono, Universidad
Nacional del Comahue, Quintral 1250, 8400, Barilo-
che, Ro Negro, Argentina. E-mail: cmorales@crub.
uncoma.edu.ar
Marcela Mor. Instituto Multidisciplinario de Biologa
Vegetal (IMBIV), Universidad Nacional de Crdo-
ba, CC 495, CP 5000, Crdoba, Argentina. E-mail:
mmore@efn.uncor.edu
Mrcia Motta Maus. Embrapa Amaznia Oriental. La-
boratorio de Entomologa. Trav. Dr. Enas Pinheiro
s/n, Belm, PA 66095-100. E-mail: marcia@cpatu.
embrapa.br
Jafet M. Nassar. Instituto Venezolano de Investigaciones
Cientfcas, Centro de Ecologa, Laboratorio de Bio-
loga de Organismos, Aptdo. 21827, Caracas 1020A,
Venezuela. E-mail: jnassar@ivic.ve
Julieta Nattero. Instituto Multidisciplinario de Biologa
Vegetal (IMBIV), Universidad Nacional de Crdoba,
CC 495, CP 5000, Crdoba, Argentina. E-mail:
jnattero@efn.uncor.edu
Luis Navarro. Departamento de Biologa Vegetal y
Ciencias del Suelo, Facultad de Biologa, Campus As
Lagoas-Marcosende, Universidad de Vigo, 36210-
Vigo, Espaa. Email: lnavarro@uvigo.es
Manuel Nogales. Grupo de Ecologa y Evolucin en Islas
(CSIC-IPNA), C/ Astrofsico Francisco Snchez n 3,
38206 La Laguna, Tenerife, Islas Canarias, Espaa.
Email: mnogales@ipna.csic.es
Jos Ramn Obeso. Departamento de Biologa, Orga-
nismos y Sistemas, Universidad de Oviedo, E-33071
Oviedo, Espaa. E-mail: jrobeso@uniovi.es
Francisco Perfectti. Departamento de Gentica. Universi-
dad de Granada, E-18071 Granada, Espaa. E-mail:
fperfect@ugr.es
Mauricio Quesada. Centro de Investigaciones en Ecosis-
temas. Universidad Nacional Autnoma de Mxico,
Campus Morelia, Apartado Postal 27-3, (Xangari),
Morelia, Michoacn 58089, Mxico. E-mail: mque-
sada@oikos.unam.mx
Jos M. Ramrez. Departamento de Biologa Animal,
Biologa Vegetal y Ecologa. Universidad de Jan.
Jan, Espaa. E-mail: ramirez@ebd.csic.es
Nelson Ramrez. Universidad Central de Venezuela, Ins-
tituto Biologa Experimental, Centro Botnica Tro-
pical, Aptdo. 48312, Caracas 1041A, Venezuela. E-
mail: nramirez@reacciun.ve
Pedro J. Rey. Departamento de Biologa Animal, Biologa
Vegetal y Ecologa. Universidad de Jan. Jan, Espa-
a. E-mail: prey@ujaen.es
Alicia N. Srsic. Instituto Multidisciplinario de Biologa
Vegetal (IMBIV), Universidad Nacional de Crdoba,
CC 495, CP 5000, Crdoba, Argentina. E-mail:
asersic@efn.uncor.edu
John N. Thompson. Department of Ecology and Evolu-
tionary Biology, University of California, Santa Cruz,
California 95064, USA. E-mail: thompson@biology.
ucsc.edu
Anna Traveset. Institut Mediterrani dEstudis Avanats
(CSIC-UIB), C/ Miguel Marqus n 21, 07190 Es-
porles, Mallorca, Illes Balears, Espaa. E-mail: atra-
veset@uib.es
Alfonso Valiente Banuet. Departamento de Ecologa
de la Biodiversidad, Instituto de Ecologa, UNAM,
Apartado postal 70-275, Mxico 04510, D.F., Mxico.
E-mail: avalib@gmail.com
Diego Vzquez. Instituto Argentino de Investigaciones de
las Zonas ridas, Centro Regional de Investigaciones
Cientfcas y Tecnolgicas, CC 507, 5500 Mendoza,
Argentina. E-mail: dvazquez@lab.cricyt.edu.ar
Miguel Verd. Centro de Investigacin sobre Desertifca-
cin-CIDE-(CSIC/UV/GV) Apartado ofcial 46470,
Valencia, Espaa. E-mail: verdu@uv.es
Regino Zamora. Departamento de Ecologa, Universi-
dad de Granada, E-18071 Granada, Espaa. E-mail:
rzamora@ugr.es
Ecologia1.indd 11 20/4/10 17:18:41
Ecologia1.indd 12 20/4/10 17:18:41
Aspectos
conceptuales en
interacciones
planta-animal
S E C C I N
1
Ecologia1.indd 13 20/4/10 17:18:41
14
Introduccin
Uno de los temas centrales en ecologa y evolucin es el relacionado con la manera en
que las interacciones entre las especies surgen, se despliegan y organizan a travs de los
paisajes, y evolucionan sobre la biosfera. En particular, las interacciones planta-animal
han proporcionado desde siempre un sustrato de estudio invaluable para la comprensin
de los factores que determinan e infuyen cada uno de estos fenmenos. Desde los trabajos
seminales de Sprengel (1793), Darwin (1862) y Mller (1883) mucho se ha avanzado en
el conocimiento de la diversidad y sutileza de tales interacciones. No obstante, a pesar de
los enormes avances conceptuales y metodolgicos y del amplio, aunque an insufciente,
conocimiento de algunas interacciones particulares y ecosistemas modelo, muchas de las
grandes interrogantes siguen estando presentes y desafando a los cientfcos naturalistas.
La Seccin I de este volumen aborda tres preguntas importantes. La primera se
relaciona con la organizacin y estructura de los conjuntos de especies interactuantes.
Cmo se organizan las interacciones planta-animal?, existen propiedades nicas en
la estructura de las relaciones planta-animal en comparacin a otras redes complejas
de interaccin?, cun simtrica es la fuerza con que plantas y animales interactan?
y de qu manera los niveles de generalizacin y especializacin infuyen en la orga-
nizacin de los ensambles de especies? Durante las ltimas dcadas se ha acumulado
una gran cantidad de informacin relacionada con los vnculos de interaccin entre
las especies. Aunque la observacin que conjuntos de especies usualmente no se re-
lacionan de manera aleatoria tiene su raz en estudios de ecologa de comunidades
y competencia interespecfca, el foco contemporneo se ha desplazado a una ptica
de anlisis de redes complejas desde donde se observan y caracterizan las propieda-
des topolgicas de diversas interacciones, de las cuales las constituidas por plantas
y animales es un subconjunto relevante tanto desde una perspectiva terica como
aplicada. Afortunadamente mucha de aquella infomacin est disponible en libros,
artculos cientfcos y bases de datos en lnea, lo cual ha permitido capitalizar nuevos
conceptos y sntesis informativas en diversos sistemas e interacciones. Es as como un
tema recurrente en los captulos 1-9 es la integracin del conocimiento ecolgico y
evolutivo de las interacciones planta-animal a un contexto de redes complejas de inte-
raccin. Ms especfcamente, el Captulo 1 aborda explcitamente aquella perspecti-
va mediante una sntesis de los recientes avances conceptuales y metodolgicos en el
estudio de redes complejas de interaccin planta - animal. De una manera relaciona-
da, el Captulo 2 entrega un anlisis geogrfcamente acotado de redes mutualistas de
polinizacin planta - esfngidos, poniendo especial nfasis en el efecto que restriccio-
nes morfolgicas imponen a la estructura de las redes. Como estas restricciones son
las que permiten (o deniegan) interacciones entre las especies, es de extremo inters
el comprender los determinantes ecolgicos que infuyen en el grado de generaliza-
cin y especializacin que entre ellas se establece. Esta perspectiva es adoptada en el
Captulo 3 donde se analiza el concepto de generalizacin y los diversos escenarios
ecolgicos que determinan el nivel de especifcidad mostrado por las especies. Estos
niveles de dependencia no son necesariamente estticos sino que dependen de un
gran nmero de factores, los cuales recin comenzamos a entender.
Ecologia1.indd 14 20/4/10 17:18:41
15
Una segunda gran pregunta abordada en la Seccin I se relaciona con el potencial
evolutivo y coevolutivo de las interacciones planta - animal. Las interacciones que ac-
tualmente se establecen entre las especies no son el simple resultado de ajustes contin-
gentes que ellas establecen entre s. Adems de tales efectos, las interacciones poseen
organizacin, la cual muchas veces es consecuencia directa de las relaciones estableci-
das por los ancestros de las especies que existen hoy en da. De este modo, la manera en
que las especies se relacionan unas con otras en el presente puede estar en gran medida
determinada histricamente por las adaptaciones adquiridas por sus ancestros. Desde
un punto de vista prospectivo, la historia natural de las interacciones es un aspecto cru-
cial para comprender el valor adaptativo y el potencial evolutivo de rasgos fenotpicos
claves que participan en tales interacciones. Por ende, preguntas relacionadas con la
manera en que podemos capturar la seleccin natural y el cambio evolutivo que ocurre
sobre tales fenotipos es extremadamente relevante. Es as como un segundo conjunto
de preguntas relacionado con la perspectiva evolutiva a las interacciones planta - ani-
mal es abordado con distinto nfasis por los captulos de esta Seccin. De qu manera
ocurre la seleccin natural sobre los fenotipos relevantes para las interacciones?, cul
es la relacin entre los aspectos demogrfcos y evolutivos de las poblaciones?, varan
los efectos demogrfcos y evolutivos de las interacciones planta-animal cuando stas
son analizadas a mayor escala? El Captulo 4 disecta los coefcientes de seleccin na-
tural publicados en la literatura en un intento por caracterizar la fuerza y forma de la
seleccin impuesta por distintos grupos de polinizadores sobre diversos componentes
del fenotipo foral. El impacto selectivo impuesto por los animales sobre las plantas,
sin embargo, puede ser modulado o incluso anulado por el efecto de otras especies co-
existentes en las comunidades locales. Si bien cada especie interactuante puede ejercer
un efecto en la reproduccin y supervivencia de la especie receptora, es el resultado
neto del conjunto total de interacciones experimentado a lo largo de la vida de los or-
ganismos lo que es relevante para su evolucin y persistencia poblacional. El Captulo
5 aborda esta perspectiva presentando un conjunto robusto de metodologas que per-
miten no slo estimar parmetros indicadores de la expansin o compresin numrica
de las poblaciones a lo largo del tiempo sino tambin parmetros relacionados con
el potencial evolutivo de las poblaciones. Sin embargo, las poblaciones, que es donde
ocurre el cambio evolutivo, no son unidades cerradas. Por el contrario, son unidades
que se interconectan entre s a travs de los paisajes mediante fujos genticos variables,
generando mosaicos complejos de evolucin recproca a escala regional o geogrfca.
La heterogeneidad espacial ya no es vista como un ruido ambiental sino como una
propiedad inherente al escenario en que ocurre la evolucin y coevolucin en la natura-
leza. Esta aproximacin se sustenta en recientes perspectivas que enfatizan la necesidad
de adoptar una aproximacin de mayor escala que la poblacional al estudio del cambio
evolutivo (Thompson 1994, 2005). El Captulo 6 efecta una revisin de conceptos re-
lacionados con esta perspectiva y al mismo tiempo propone potenciales vnculos con la
teora de redes complejas de interaccin, probablemente una de las avenidas excitantes
de investigacin en el futuro.
La tercera pregunta importante en la Seccin I se relaciona con la escala apropia-
da y relevante para el estudio de las interacciones planta-animal. Qu informacin
adicional obtenemos al desplazar nuestro foco de estudio desde una escala a otra?,
es importante el aislamiento geogrfco y la historia flogentica de los grupos para la
Ecologia1.indd 15 20/4/10 17:18:41
16
organizacin de las interacciones planta-animal? De alguna manera, la mayor parte de
los captulos de esta seccin abordan implcitamente estas preguntas. Sin embargo, los
captulos 7-9 introducen explcitamente una perspectiva de escala al estudio de las in-
teracciones. Sin embargo, gran parte del avance en aquella direccin ser contingente
al conocimiento que tengamos de la dependencia de escala de los distintos fenmenos
ecolgicos. Son los resultados demogrfcos y evolutivos de las interacciones escala-
invariantes o dependen de la escala en la que se efectan los anlisis? Este tipo de
informacin es crucial para comprender la manera en que los resultados de las inte-
racciones se propagan a mayores escalas. Actualmente se estn desarrollando una serie
de conceptos y mtodos dirigidos a cuantifcar acoplamientos espaciales y temporales
entre consumidores y recursos a distintas escalas as como los efectos pluriescalares de
las propias interacciones. El Captulo 7 analiza en detalle tales avances e ilustra median-
te una serie de ejemplos los conceptos ms importantes en esta perspectiva. Una de las
propiedades importantes del fenmeno de escalamiento espacial es que a medida que
incrementa la escala de anlisis, eventualmente emergen discontinuidades importantes
entre distintos dominios. En las interacciones planta-animal, tales discontinuidades se
expresan en abruptos cambios en la composicin y riqueza de la fora y fauna, las que
presentan propiedades muy peculiares respecto a otras regiones comparables aunque
con poblaciones ms continuas a travs de los paisajes. El fenmeno de insularidad es
muy singular ya que tanto las especies como las interacciones planta-animal suelen
ser muy diferentes a aquellas observadas en los ecosistemas continentales. Adems de
poseer altos niveles de edemismo, las biotas insulares diferen en una serie de otros atri-
butos de las biotas continentales. Aunque esta observacin ya captur poderosamente
la atencin de naturalistas del siglo XIX, estudios relacionados con la manera en que
los ensambles de especies planta-animal surgen y se organizan se han iniciado slo
recientemente. En particular, las interacciones mutualistas de polinizacin y dispersin
de semillas proveen un material invaluable para el estudio comparativo entre islas y
continentes. El Captulo 8 proporciona una sntesis de gran parte de la informacin
ecolgica y evolutiva disponible en la actualidad y ejemplifca mediante casos concretos
la especial sensibilidad de las interacciones mutualistas insulares a escenarios de prdida
de biodiversidad y disrupcin de interacciones. Las interacciones de facilitacin, sin
embargo, no slo incluyen polinizacin y dispersin de semillas, sino tambin relacio-
nes planta-planta. Recientemente se ha descrito que gran parte de la estructuracin
de las comunidades locales estara determinada por relaciones planta-planta con una
larga historia de facilitacin de los linajes. Estas interacciones proveeran indirectamen-
te el material sobre el cual se construiran las interacciones planta-animal. El captulo
9 de esta seccin desarrolla los aspectos conceptuales ms relevantes de esta reciente
perspectiva ilustrando con una serie de ejemplos los principales efectos de la estructura
flogentica de las comunidades sobre la coexistencia de especies y el potencial de esta
aproximacin para conservacin y restauracin.
Globalmente, los captulos de esta seccin abordan la mayora de los conceptos re-
levantes en ecologa y evolucin de interacciones planta-animal. Sin duda habr otros
tpicos importantes por desarrollar en el futuro. Sin embargo, las preguntas cubiertas
a continuacin por los autores son de sufciente amplitud y profundidad como para
representar en gran medida el conocimiento existente as como para indicar los vacos
pendientes de llenar en futuras investigaciones.
Ecologia1.indd 16 20/4/10 17:18:41
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
17
CAPTULO 1
Redes complejas de interacciones mutualistas
planta-animal
PEDRO JORDANO, DIEGO VZQUEZ Y JORDI BASCOMPTE
1.1. Introduccin
Las interacciones de mutualismo constituyen la base para el funcionamiento de muchos
ecosistemas, dado que de ellas depende gran parte de la reproduccin y reclutamiento
exitosos de muchas especies de plantas. Adems, gran nmero de especies animales
dependen estrechamente de los recursos que las plantas proveen alrededor de sus es-
tructuras reproductivas (fores, frutos, etc.) (Levey et al., 2002, Waser y Ollerton 2006).
Sera difcil imaginar cmo funcionara un bosque tropical o un matorral mediterr-
neo si careciese de las interacciones mutualistas de las que depende la polinizacin y
la dispersin de las semillas. En estos hbitats, ms de un 60%, y hasta un 95%, de
las especies leosas dependen de los animales para su reproduccin exitosa ( Jordano
2000). Por lo tanto, estas interacciones sustentan la biodiversidad y funcionalidad de las
comunidades naturales y han tenido un papel central en la evolucin de la biodiversi-
dad terrestre (Thompson 2006).
Cuando analizamos las interacciones de animales y plantas en una comunidad, pro-
cedemos de forma similar a cuando muestreamos especies para caracterizar la diversi-
dad (Magurran 1988). Esto es, acumulamos observaciones que nos permiten registrar
las especies animales con las que interacta cada especie de planta y viceversa. Ideal-
mente obtenemos una representacin, enumeracin, o catlogo de las interacciones
que podemos observar en una comunidad determinada. A pesar, de que los estudios de
interacciones a nivel comunitario no son infrecuentes ( Jordano et al., 2003), an esta-
mos lejos de comprender cmo la coevolucin funciona en interacciones caracteriza-
das por una alta diversidad y baja especifcidad, especialmente cuando nos referimos a
interacciones entre especies de vida libre tales como plantas y sus polinizadores, disper-
sores de semillas, herbvoros, etc. (Thompson 2005). Aunque algunos trabajos pioneros
ya caracterizaron algunos patrones de interaccin en este tipo de ensambles de especies
(e.g., Schemske 1983, Jordano 1987, Fonseca y John 1996), slo en aos recientes se ha
iniciado un programa de investigacin explcitamente enfocado a su estudio dentro
una aproximacin transdisciplinaria de redes complejas ( Jordano, 1987; Mller et al.,
1999; Memmott y Waser, 2002; Jordano et al., 2003; Bascompte et al., 2003; Vzquez
y Aizen, 2003; Bascompte et al., 2006; Lewinsohn et al., 2006; Vzquez y Aizen, 2004;
Vzquez, 2005; Vzquez y Aizen, 2006; Blthgen et al., 2006; Montoya et al., 2006;
Bascompte y Jordano, 2007).
El enfoque de redes complejas al estudio de interacciones ecolgicas megadiversas
ofrece herramientas integradoras de diferentes campos del conocimiento. Parte de una
suposicin simple: no podremos comprender el funcionamiento de sistemas mega-
diversos centrndonos en el estudio de especies aisladas, ya que el comportamiento
Ecologia1.indd 17 20/4/10 17:18:41
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
18
de todo el sistema muestra propiedades ms all de la suma de sus partes. Estas son
cuestiones muy relevantes no slo en ecologa de las interacciones planta-animal, sino
en cuestiones mucho ms generales que se referen a la evolucin, funcionamiento y
estabilidad de los sistemas biolgicos complejos (Sol y Bascompte 2006, Levin 2006).
Los sistemas complejos se caracterizan por estar formados por mltiples partes que in-
teractan entre s, frecuentemente con la complejidad adicional de hacerlo a mltiples
niveles. Uno de los retos conceptuales de la ecologa y evolucin es comprender cmo
funcionan estos sistemas y cul es su robustez a las alteraciones.
En este captulo pretendemos trazar una introduccin al estudio de las redes de in-
teracciones mutualistas planta-animal, presentando una visin sencilla y amplia de los
enfoques metodolgicos y preguntas centrales que se han abordado en aos recientes.
Otras revisiones generales sobre redes en ecologa incluyen Newman (2003), Proulx et
al. (2005), Bascompte y Jordano (2006), Jordano et al. (2006), Montoya et al. (2006), May
(2006), Bascompte y Jordano (2007). Discutimos tambin las perspectivas de su estudio
para comprender cmo funcionan los procesos de coevolucin en estos ensamblajes de
especies caracterizados por su baja especifcidad y elevada diversidad de interacciones,
y cmo todo ello repercute en aspectos clave de su conservacin.
1.2. Representacin de las interacciones
Matrices de interaccin y su representacin
Podemos representar un patrn complejo de interacciones por medio de una matriz (Tabla
1.1). Los vectores fla representan especies de animales (polinizadores o frugvoros); los vec-
tores columna representan plantas (con fores o con frutos carnosos). Para cada especie ani-
mal podemos mantener un registro de las especies de plantas con las que ella interacta: si
la especie frugvora F
1
consume frutos de la planta P
1
, entonces a
ij
= 1. Para las interaccio-
nes no registradas tendremos a
ij
= 0. De igual forma podemos proceder para las plantas.
Estas matrices, como veremos ms adelante, pueden contener informacin cuantitativa, es
decir, sobre el nmero de interacciones adems de su presencia o ausencia.
En la pequea matriz de nuestro ejemplo (Tabla 1.1) encontramos S = 11 especies
que interactan, lo cual supone un mximo posible de F x P = 4 x 7= 28 interacciones
entre F especies de frugvoros y P especies de plantas. Sin embargo, encontramos slo
15 censadas, I = 15 interacciones: el frugvoro F
1
consume la especie de fruto P
2
pero no
la especie P
6
. En general, observamos slo una fraccin de las interacciones que pueden
Tabla 1.1. Ejemplo de una matriz de interacciones para una comunidad consistente en F= 7 especies frugvoras y P = 4 especies de
plantas. Los elementos aij indican si existe (a
ij
0) o no (a
ij
= 0) interaccin de las especies i y j.
Se registran 16 interacciones de las 28 posibles.
P1 P2 P2 P4 P5 P6 P7
F1 1 1 1 1 1 0 1
F2 1 1 0 1 1 1 0
F3 1 1 1 0 0 0 0
F4 0 1 1 0 0 0 0
Ecologia1.indd 18 20/4/10 17:18:41
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
19
ocurrir. La Tabla 1.2 muestra una matriz de interacciones real en una comunidad de
frugvoros y plantas con fruto carnoso en el suroeste de Espaa (Nava de las Correhue-
las, P. Jordano, indito). Por tanto, una red de interacciones planta-animal, G, puede ser
defnida por una matriz de adyacencia R (Ecuacin 1.1):
que describe las interacciones trfcas y reproductivas entre el conjunto de A especies de
animales y P especies de plantas (e.g., polinizadores o dispersores de las semillas) en un
hbitat bien defnido, tal y como se ilustr en la Tabla 1.1. De esta forma, los elementos
de la matriz indican la presencia-ausencia de interaccin en la red G (Ecuacin 1.2):
donde, v
i
y v
j
son dos nodos cualquiera del conjunto de especies de animales y plantas,
respectivamente y v
i
v
j
(G) indica la existencia de la interaccin entre las especies i y
j. Es decir, los elementos aij indican si se observa la interaccin de la especie de animal
i con la especie de planta j, tomando un valor de 1 cuando hemos registrado al menos
una interaccin entre las especies i y j y 0 cuando no hemos registrado interacciones
entre i y j. Por tanto, la matriz de interacciones R tiene I interacciones, con k
i
o k
j
interac-
ciones/especie de animal o planta, respectivamente. Estos valores se denominan el grado
de cada nodo y en las matrices de interaccin planta-animal indican la generalizacin-
especializacin de cada especie.
Incluso en comunidades muestreadas con un buen esfuerzo y para las cuales dispo-
nemos de una buena base de datos, tpicamente registramos slo una pequea fraccin
de las interacciones posibles (Tabla 1.2).
La fraccin de interacciones registradas respecto al total posible es una variable ca-
racterstica de cada comunidad que defne la conectancia, C (Ecuacin 1.3):
donde I es el nmero total de interacciones observadas.
A medida que incrementa la riqueza de especies de una comunidad (P + A), incre-
menta tambin el nmero de interacciones registradas, I, (Figura 1.1A). No obstante, la
conectancia disminuye exponencialmente (Figura 1.1B) ( Jordano, 1987). Muy frecuen-
temente la conectancia es baja, y las matrices de interaccin son matrices dispersas, con
una baja frecuencia de elementos no-nulos (Tabla 1.2). Este es un patrn muy general
en redes ecolgicas de especies que interaccionan: redes trfcas, redes de mutualismos,
interacciones parsito-hospedador, etc. (Cohen, 1978; Dunne et al., 2002a; Pimm, 2002).
R = [a
ij
]
A x P
1, v
i
v
j
(G)
a
ij
=
0, v
i
v
j
(G) {
I
C =
P x A
Ecuacin 1.1
Ecuacin 1.2
Ecuacin 1.3
Ecologia1.indd 19 20/4/10 17:18:41
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
20
Tabla 1.2. Matriz de interacciones para Nava Correhuelas (SE Espaa), una comunidad de
plantas con fruto carnoso y frugvoros con F = 33 especies frugvoras (las) y P = 25 especies
de plantas (columnas). I = 155 interacciones (elementos a
ij
0). La la y columna marginales
indican el nmero de interacciones registradas para cada especie (en negrita). Ntese que para su
presentacin, la matriz se ha traspuesto respecto a la representada en el Tabla 1.1.
1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0 0 1 0 0 1 1 0 1 0 0 1 1 16
1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 14
1 1 1 0 0 1 0 1 1 0 0 0 1 1 0 1 1 1 1 0 1 0 0 0 0 13
0 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11
1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 10
1 0 1 0 1 1 0 1 1 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 9
1 1 1 0 1 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 7
1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 7
1 1 1 0 1 1 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 7
1 1 0 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5
1 1 0 1 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5
1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5
1 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5
0 1 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4
1 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3
1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3
1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3
1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4
1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 3
0 1 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3
0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
26 22 14 9 9 9 8 9 7 5 5 5 4 3 3 3 3 2 2 2 2 1 1 1 1 156
Muestreando interacciones
Una buena representacin de las interacciones que ocurren en una comunidad provie-
ne, al igual que una buena representacin de las especies que la componen, de un mues-
treo robusto, sufciente y bien diseado. La gran mayora de las matrices de interaccin
de las que disponemos ( Jordano, 1987; Jordano et al., 2003; Vzquez, 2005; Bascompte
et al., 2006; Guimares et al., 2006) provienen de muestreos focalizados en las plantas
(Vzquez et al., 2005), en los cuales se registran visitas e interacciones en individuos se-
leccionados de acuerdo a un patrn determinado (e.g., al azar, estratifcadamente, etc.) y
se acumulan horas de observacin registrando las interacciones. Son muestreos que po-
dramos denominar ftocntricos, pues las interacciones se registran para las plantas,
es decir, ilustran el muestreoque las plantas individuales dentro de una poblacin en
un rea concreta estn efectuando sobre el conjunto de animales disponibles. Otros
Ecologia1.indd 20 20/4/10 17:18:42
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
21
muestreos, menos frecuen-
tes, son zoocntricos, de-
rivados del estudio de los
animales y de sus patrones
de utilizacin de las plantas.
Por ejemplo, los estudios de
composicin de la dieta de
vertebrados frugvoros fre-
cuentemente proporcionan
matrices de interaccin
obtenidas a partir de mues-
treos de animales (e.g., con
redes de neblina u observacin directa). A menudo estos estudios son incompletos, al no
incluir todas las especies de una comunidad y centrarse en subcomunidades o subredes
( Jordano 1987, Forup y Memmott 2005). En cualquier caso, ambas aproximaciones
requieren el muestreo reiterado de interacciones, que se van acumulando hasta obtener
una representacin robusta de la matriz de interaccin. Por representacin robusta
entendemos aqu aquella que no ser alterada signifcativamente al incrementar el es-
fuerzo de muestreo; es decir, si se aumenta el nmero de horas de observacin no se
aadirn o se aadirn muy pocas interacciones nuevas.
Cun robusto es un muestreo de una matriz de interaccin? La nica forma de
aproximarnos a este problema es anloga a la que tenemos en el caso de muestreos de
diversidad de especies de una comunidad: anlisis de rarefaccin y curvas de esfuerzo de
muestreo (Magurran 1988, Gotelli y Colwell 2001). La matriz de interaccin (Tabla 1.1)
debe ser vectorizada, obteniendo as todas las posibles interacciones especie - especie que
podemos registrar entre plantas y animales. Una matriz de F especies de frugvoros y P es-
pecies de plantas resultar en un vector columna con F * P flas, cada una de ellas combi-
nando una especie animal y una especie de planta cuya interaccin puede ser registrada.
En la Figura 1.2A, por ejemplo, se han acumulado 8 muestreos, en cada uno de los cuales
se pueden registrar diferentes interacciones. La tarea del investigador es acumular horas
de observacin, muestreo, registro, etc., sufcientes como para caracterizar de forma ro-
busta la matriz. Esto es, que la matriz observada sea una caracterizacin fdedigna de las
interacciones que realmente se dan en la comunidad estudiada. La curva acumulada de
interacciones registradas (Figura 1.2B) es anloga a la que obtenemos en muestreos de
diversidad de especies. En este caso, no obstante, las interacciones de pares de especies son
las nuevas especies que hemos de cuantifcar (Figura 1.2A). Estas curvas acumuladas de
interacciones pueden estimarse bien en funcin del incremento del nmero de individuos
(registros de interaccin) muestreados, bien en funcin del incremento en el nmero de
muestras obtenidas (perodos de observacin acumulados) (Gotelli y Colwell, 2001).
Otra alternativa, en caso de no disponer de los datos brutos de campo especifcados
inventario a inventario, es submuestrear la matriz de interacciones (Jordano, 1987;
Blthgen et al., 2006). Se simula una intensidad de muestreo decreciente para investigar
cmo el esfuerzo de muestreo afecta la estimacin de los ndices de especializacin. Por
ejemplo, de un total de N = 5.000 interacciones registradas en un estudio de una red,
se pueden extraer aleatoriamente grupos de ellas (e.g., de 10 en 10) y estimar los par-
metros que caracterizan la red. El patrn observado se puede comparar con un modelo
Figura 1.1 Relacin entre el
nmero de especies en una
comunidad (total de especies,
plantas ms animales, S = P +
A) y el nmero de interacciones
observado (A) y la conectancia
(B). La conectancia representa
el porcentaje de interacciones
observado respecto al total
posible (M = P *A). Puntos
negros, redes de frugivora;
puntos blancos, redes de
polinizacin.
Ecologia1.indd 21 20/4/10 17:18:43
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
22
nulo en el cual se hayan generado matrices de tamao creciente con pares de especies
que interaccionan aleatoriamente, partiendo de la base que la frecuencia de interac-
cin sigue una distribucin lognormal (Blthgen et al., 2006). Recientemente Vzquez
y Aizen (2006) han utilizado submuestreos de la matriz de interacciones cuantitativa
para evaluar si la relacin positiva observada entre nmero de interacciones/especie y
frecuencia de interaccin es resultado de artefactos de muestreo. Ellos indican que la
relacin observada es robusta a variaciones en la intensidad y esfuerzo de muestreo.
Figura 1.2. Matriz de interacciones y su representacin vectorial para un anlisis del esfuerzo de muestreo. Una matriz de tamao S = P *
A (Tabla 1.1) da lugar a una representacin vectorizada de la misma (A) que tiene P * A flas. Este vector ilustra todas las interacciones que
podemos registrar entre cada par de especies. En una tabla de datos podemos incluir sucesivas columnas que indiquen das de muestreo,
horas de observacin, muestras examinadas, etc., de forma que podemos obtener una curva acumulada de interacciones registradas en
funcin del incremento en esfuerzo de muestreo. (B) Curvas acumuladas de interacciones registradas en funcin de incrementos en esfuerzo
de muestreo (das de observacin) para las especies de frugvoros y de plantas con fruto carnoso en Nava de las Correhuelas (Sierra de
Cazorla, Jan, sureste Espaa). El rea sombreada ilustra el intervalo de confanza para el nmero de interacciones registradas tras una
intensidad de muestreo determinado, y los boxplots indican la media, desviacin tpica y rango para los conjuntos de plantas y animales.
Ecologia1.indd 22 20/4/10 17:18:43
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
23
Los muestreos de redes o subredes son razonablemente robustos ( Jordano 1987, y re-
ferencias all citadas) (Basilio et al., 2006; Blthgen et al., 2006), aunque no se han llevado
a cabo estudios detallados de robustez a variaciones ligeras del rea muestreada o en rela-
cin a variacin estacional (vase no obstante Basilio et al, 2006). Es tambin infrecuente
que los trabajos documenten los datos adecuados para valorar el esfuerzo de muestreo y
su robustez para los objetivos abordados. Por otra parte, an desconocemos cules, si los
hay, son los sesgos intrnsecos a muestreos ftocntricos o zoocntricos de estas comunida-
des, e.g., hasta qu punto estarn sesgadas las estimaciones de conectividad para uno u
otro de los conjuntos de especies si realizamos un tipo de muestreo u otro?
Tipos de redes
Las matrices de interaccin pueden ser representadas grfcamente como una red. Estas
representaciones ayudan no slo a visualizar la red completa, sino que proveen herra-
mientas de bsqueda de patrones que resultan de gran utilidad. Una red es un conjunto
de dos tipos de elementos: nodos o vrtices y los enlaces entre ellos. Adems, pueden
existir otras estructuras como subredes o cliques, que son subconjuntos defnidos de
nodos (Figura 1.3). Existen dos tipos diferentes de redes que pueden representarse con
distintos tipos de grafos: redes unipartitas o uni-modales (one-mode networks), ya que los
enlaces se pueden establecer entre cualquiera de los nodos de la red, y redes bipartitas o
bi-modales (two-mode networks). Ambas, a su vez, pueden ser redes no dirigidas (o simples)
y redes dirigidas (Figura 1.3). Las redes no dirigidas y dirigidas slo diferen por el hecho
de que estas ltimas contienen informacin del fujo y direccin de la interaccin. Por
ejemplo, la mayor parte de las redes trfcas se pueden caracterizar por la direccin
de transferencia de energa (de presa a depredador). Las redes bipartitas ilustran las
conexiones entre nodos de dos grupos distintos, de tal modo que no existen conexiones
entre nodos del mismo grupo (Borgatti y Everett, 1997; Newman et al., 2006). Estas re-
Figura 1.3. Tipos de redes. Los nodos son los elementos de la red, conectados por enlaces que pueden o no contener informacin acerca de
la direccin de transferencia entre nodos (e.g., transferencia de energa). Las redes bipartitas estn compuestas por dos grupos de nodos y los
enlaces se establecen slo entre nodos de los dos conjuntos diferentes. En cualquiera de estas redes los enlaces pueden contener informacin
acerca de la intensidad de la transferencia, siendo entonces redes cuantitativas o ponderadas. Los grupos de nodos ms conectados entre s
que con el resto de los nodos se denominan cliques o subredes.
Ecologia1.indd 23 20/4/10 17:18:43
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
24
des son la representacin grfca de una matriz de adyacencia como la que se ilustra en
la Tabla 1.1. Por otra parte, cualquiera de estas redes puede ser una red cuantitativa o
ponderada si, adems de la informacin sobre presencia-ausencia de los enlaces, la red
contiene informacin cuantitativa sobre la intensidad de los enlaces (Newman, 2004).
Por ejemplo, la intensidad de trfco areo entre aeropuertos, el valor de las transac-
ciones comerciales entre pases, y la cantidad de energa trasferida en interacciones de
una red trfca.
Desde una perspectiva matemtica, las redes de interaccin planta-animal son redes
bipartitas, o bi-modales que consisten en dos conjuntos distintos de nodos (especies):
plantas y animales. Este tipo de representacin bipartita es muy adecuada, ya que ilus-
tra el patrn de reciprocidad de interacciones inherente a procesos coevolutivos como
los que pretendemos estudiar (Bascompte y Jordano, 2007), tambin es til en el es-
tudio de interacciones parsito-hospedador, planta-hormiga (Guimares et al., 2006),
interacciones simbiticas de limpieza, etc. (Poulin y Valtonen, 2001; Guimares et al.,
2007; Selva y Fortuna, 2007). Las redes bipartitas tienen un uso amplio en otros cam-
pos, como en sociologa, donde se denominan redes de afliacin ya que representan las
relaciones entre individuos que estn afliados a grupos o actividades. Obviamente po-
demos construir dos representaciones uni-modales de una red bipartita que ilustraran,
por ejemplo, el patrn de uso de fores por la comunidad de polinizadores y el patrn
de polinizadores compartidos por las especies de fores (Olesen et al., 2006).
No conocemos estudios explcitos de redes dirigidas en el caso de interacciones mu-
tualistas, aunque los anlisis de redes cuantitativas implcitamente contienen esta infor-
macin (Bascompte et al., 2006; Blthgen et al., 2006; Bascompte y Jordano, 2007). En
el caso de la representacin dirigida de una red bipartita, no obstante, hemos de tener
en cuenta que cada interaccin implica reciprocidad y por tanto bi-direccionalidad de
los efectos. Es decir, para representar la direccin en estas redes precisaremos de dos
vectores, como veremos ms adelante.

Conectividad y grado: la especifcidad de las interacciones
Llamamos topologa de la red de interacciones a la forma en que se distribuyen los
enlaces entre las especies, esto es, la distribucin del grado, k, o del nmero de interac-
ciones por especie. Examinar la topologa de la red es interesante por varias razones.
En primer lugar, muchos estudios recientes de redes complejas han mostrado que la
distribucin de enlaces en redes reales difere mucho de la que cabra esperar si las redes
se hubiesen generado por procesos aleatorios, es decir, diferen signifcativamente de
redes aleatorias y muestran pautas invariantes de conectividad. En segundo lugar, estas
propiedades guardan relacin con aspectos de su dinmica, tales como cun sensibles
son a la prdida de nodos, o cmo se enlazan los nuevos nodos que entran a formar
parte de la red.
Una red construida de acuerdo a un procedimiento aleatorio muestra un nmero
de enlaces/nodo caracterstico: no hay demasiados nodos poco conectados y no existen
nodos hiper-conectados, de manera que la mayor parte de los nodos tienen un nmero
caracterstico de conexiones, esto es, la red tiene una escala caracterstica que viene
dada por el nmero medio de conexiones/nodo, <k>. Si representamos la distribucin
de frecuencias de k obtenemos una curva normal, caracterizada por su media, <k>.
Ecologia1.indd 24 20/4/10 17:18:43
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
25
Sin embargo, la distribucin de conectividad o grado en redes complejas reales
difere de este patrn (Barabsi y Albert, 1999; Amaral et al., 2000; Strogatz, 2001; Al-
bert y Barabsi, 2002; Stumpf et al., 2005a; Montoya et al., 2006; Newman et al., 2006).
Encontramos una alta frecuencia de nodos con muy pocos enlaces y tambin nodos
super-enlazados, los hubs, que no existen en las redes aleatorias. La distribucin de fre-
cuencias de k es libre de escala porque no hay una escala caracterstica que las defna,
como ocurre en las redes aleatorias. De igual modo, en redes de interacciones planta-
animal encontramos tambin un patrn fuertemente leptocrtico en la distribucin de
frecuencias de k (Figura 1.4), con numerosas especies que tienen pocas interacciones y
muy pocas que tienen muchas. En una red bipartita podemos obtener dos distribucio-
nes de k, la de valores k
i
para los animales y la de k
j
para las plantas. Estudios recientes
han mostrado que las distribuciones de k para diferentes comunidades en diferentes
ambientes y tanto para redes de polinizacin como de dispersin de semillas siguen
pautas similares, caracterizadas por una distribucin de frecuencias que se aproxima a
una ley de potencia (power-law) (Ecuacin 1.4) (Jordano et al., 2003):
Figura 1.4. Red bipartita que
ilustra las interacciones entre un
conjunto de especies de plantas y
sus polinizadores en Japn (Inoue
et al., 1990), con las especies
ordenadas a lo largo de los dos ejes
verticales en funcin del nmero
decreciente de interacciones. (A),
distribucin de frecuencia del
nmero de interacciones por especie
o grado(k) para el conjunto de
polinizadores. Ntese el sesgo de la
distribucin, con numerosas especies
con muy pocas interacciones y
muy pocas especies altamente
conectadas. (B) Distribucin
de probabilidad (P(k)) de nodos
(especies) con k interacciones,
correspondiente al panel (A). Ntese
la escala log en los ejes. Las lneas
representan los ajustes a diferentes
tipos de distribuciones tericas:
negro, ley de potencia (power-law)
(P(k) k
-
); segmentada, ley de
potencia truncada (P(k) k
-
e
-k/k
c);
punteada, exponencial P(k) k
-k
). El
ajuste a la ley de potencia cae por
encima de los puntos observados
por causa del alto nmero de
especies con k < 5.
P (k) k

Ecuacin 1.4
Ecologia1.indd 25 20/4/10 17:18:44
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
26
la cual proporciona un ajuste lineal sobre ejes log-log. O bien, en el caso de truncaje
en P(k), leyes de potencia truncadas (Ecuacin 1.5), que es el patrn observado ms
frecuentemente.
En estas ltimas, a partir de un valor crtico de k, k
c
, la frecuencia de nodos con alto
valor de k es ms baja que lo que cabra esperar de una ley de potencia, generando una
cada exponencial en la distribucin de frecuencias acumulada (Figura 1.4). La ley de
potencia truncada es una distribucin de escala amplia (broad-scale) en la que se pueden
encontrar valores altos de P(k), aunque no tan extremos como en una distribucin libre
de escala (Amaral et al., 2000; Stumpf et al., 2005a). Estas distribuciones revelan que
la probabilidad P(k) de encontrar una especie con k interacciones decae a medida que
aumenta k, pero, a diferencia de lo que ocurre en redes aleatorias, la probabilidad de
encontrar especies supergeneralistas no es cero (pero sigue siendo ms baja que en redes
de escala libre). En cualquier caso, las redes naturales de interacciones mutualistas se
componen de un gran nmero de especies que interactan con muy pocas especies del
otro conjunto y por unas pocas especies supergeneralistas. De esta peculiaridad se de-
rivan otras propiedades que slo en aos recientes se han empezado develar y que nos
ayudan a entender la manera en que evolucionan las interacciones de mutualismo.
Desarrollos recientes basados en la teora de la informacin (Blthgen et al., 2006)
permiten comparar el grado de especifcidad de las interacciones tanto a nivel especfco
de cada especie como a nivel de la red completa de interacciones, lo cual es til para
efectuar anlisis comparativos y evaluar hiptesis acerca de variaciones de la generali-
zacin-especializacin en diferentes ecosistemas (Waser et al., 1996; Olesen y Jordano,
2002; Ollerton y Cranmer, 2002; Blthgen et al., 2006). Blthgen et al., (2006) propu-
sieron una medida de diversidad de interacciones d
i
para cada especie que es anloga
a una medida de amplitud de nicho clsica. Por ejemplo, se pueden comparar las dis-
tribuciones de frecuencia de los valores de d
i
entre especies. Por otra parte, la medida
H
2
simplemente indica cul es la diversidad de interaccin considerando toda la matriz
que representa la red bipartita (de ah el subndice 2), ya que usa la proporcin del total
de registros observados (e.g., visitas de frugvoros a plantas con fruto) que corresponde
a cada interaccin (Blthgen et al., 2006); valores ms bajos de H
2
indican mayor espe-
cializacin global de las interacciones representadas.
Estos ndices requieren matrices cuantitativas, que veremos ms adelante, y las po-
sibilidades de comparacin con datos cualitativos son ms limitadas (Olesen y Jordano,
2002; Ollerton y Cranmer, 2002; Blthgen et al., 2006). Por ejemplo, se pueden compa-
rar las pendientes de las distribuciones (4) (5), donde una menor pendiente indicara
una comunidad con un patrn de interaccin ms aleatorio, con menor asimetra de
generalizacin-especializacin entre las especies. Las medidas basadas en comparacio-
nes de la conectancia C deben ser efectuadas controlando por la variacin en tamao
de las redes que se comparan y del esfuerzo de muestreo (Olesen y Jordano, 2002;
Ollerton y Cranmer, 2002; Blthgen et al., 2006).
P (k) k

e
k/k
c Ecuacin 1.5
Ecologia1.indd 26 20/4/10 17:18:44
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
27
Ecologa y evolucin de la conectividad
Las investigaciones recientes en mecnica estadstica y teora de redes complejas han
mostrado que existen patrones similares de topologa y estructura en diversos tipos de
redes. Una distribucin del grado que se ajuste a funciones de potencia o de potencia
truncada es esperable cuando el desarrollo de la red sigue una pauta de enlace prefe-
rencial: los nuevos nodos que entran a formar parte de la red lo hacen enlazndose
preferencialmente con los nodos que ya estn ms enlazados. Esto es, los nodos ricos
en enlaces devienen ms ricos an. El algoritmo sencillo de enlace preferencial explica
admirablemente bien los patrones generales que podemos encontrar en redes reales
(Newman, 2003) y requiere dos ingredientes simples: 1) crecimiento (adicin de nuevos
nodos con el tiempo), y 2) enlace preferencial (un nuevo nodo se enlaza con nodos ya
existentes en proporcin al grado que stos tienen, de modo que los nodos con ms
enlaces reclutan ms enlaces).
Aunque las redes de interacciones mutualistas planta-animal presentan muchas si-
militudes con otras redes complejas, tanto biticas como abiticas, tienen tambin dife-
rencias importantes. Por ejemplo, las redes mutualistas exhiben una alta frecuencia de
distribuciones de grado P(k) truncadas ( Jordano et al., 2003), mientras que en muchos
tipos de redes abiticas estas distribuciones siguen una ley de potencia. Adems, hay
una gran similitud topolgica entre distintas redes mutualistas, que se demuestra con su
fuerte agrupamiento en torno a una sencilla funcin de colapso que revela similitudes
independientemente del tamao de la red (Figura 3 en Jordano et al., 2003). Es decir,
estas redes complejas muestran propiedades compartidas con los sistemas capaces de
auto-organizacin. Estas propiedades van ms all de la suma de las partes y su com-
prensin requiere del anlisis de toda la red, no de nodos aislados o grupos de nodos.
Cules son las razones de estas similitudes y por qu en nuestras redes biticas se ob-
servan estos truncamientos de la distribucin P(k)?
En redes de interaccin planta-animal podemos observar crecimiento cuando se aa-
den nuevas especies a la red. Esto puede ocurrir en tiempo evolutivo a medida que la
diversifcacin de especies origina, por ejemplo, nuevos tipos de fores o frutos. Tambin
en tiempo ecolgico la red crece a medida que avanza la estacin y se produce la sucesin
fenolgica de especies en for o en fruto, o la llegada y partida de especies de poliniza-
dores o frugvoros que emigran. Es decir, hay una sucesin temporal de especies que in-
teraccionan. Supongamos que una especie entra en la red. El enlace preferencial ocurre
siempre que esta nueva especie tenga una probabilidad desproporcionadamente alta de
interactuar con algunas especies y no con otras. Es decir, que los enlaces interespecfcos
no se establezcan al azar sino de modo tal que otras especies ya conectadas devengan
ms conectadas an. El enlace preferencial puede ocurrir en redes biticas de interaccio-
nes planta-animal, por ejemplo, en funcin de la abundancia relativa de las especies que
interaccionan. De este modo, nuevos frugvoros pueden consumir frutos de una especie
determinada en proporcin a su abundancia, con el resultado neto de que la variacin de
k entre especies estar correlacionada con la abundancia en el rea. Este es un mecanismo
que se ha argumentado desde hace tiempo ( Jordano, 1987; Jordano et al., 2003, 2006)
y que simulaciones recientes (Vzquez, 2005; Vzquez y Aizen, 2003, 2004) y anlisis
de redes reales (Jordano y Bascompte, 2009) han puesto de manifesto. Es decir, hay una
base biolgica para los patrones generales que observamos en las distribuciones de P (k).
Ecologia1.indd 27 20/4/10 17:18:44
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
28
Pero por qu se observan las distribuciones de P(k) truncadas? Qu hace que obser-
vemos menos especies supergeneralistas que lo que cabra esperar en redes construidas
del modo descrito? Una respuesta posible es que existan restricciones que impidan la inte-
raccin entre ciertas especies. Si tenemos una distribucin P(k) de escala libre (de acuerdo
con una ley de potencia) e imponemos restricciones a la probabilidad de que se establez-
can nuevos enlaces, obtendremos consistentemente distribuciones de P(k) truncadas, de
escala amplia (broad-scale) (Amaral et al., 2000; Stumpf et al., 2005a). Disponemos de muy
poca informacin acerca de las restricciones biolgicas que imponen reglas de conexin
a las especies que integran una red determinada. Las simulaciones de Vzquez (2005)
muestran que modelos neutros que incorporan la frecuencia de interaccin reproducen
bien los patrones truncados, lo cual sugiere que la abundancia es un factor fundamental
que estructura los patrones de interaccin que exploramos aqu ( Jordano, 1987; Jordano
et al., 2003; Burns, 2006). Por ejemplo, Stang et al. (2006) y Burns (2006) han mostrado
que la abundancia es un buen predictor de los patrones de interaccin en sistemas de po-
linizacin y dispersin de semillas, aunque la abundancia slo explica una fraccin de la
varianza en el patrn de interaccin y adems muestra correlaciones con los parmetros
de conectividad de signo y magnitud variables (Blthgen et al., 2006). Otros factores que
se han esgrimido provienen de restricciones fenotpicas de las especies, relacionadas con
la historia evolutiva ( Jordano, 1987; Jordano et al., 2003; Stang et al., 2006). Es razonable
pensar que las caractersticas especfcas de cada especie limitan con cules otras especies
es posible interactuar y que por tanto, acotan el mximo nivel de generalizacin que una
especie que se incorpora a la red puede alcanzar. La idea es sencilla y parte de un hecho
observable en cualquier red de interaciones planta-animal: no todas las interacciones po-
sibles son realmente observables en la naturaleza.
Independientemente del esfuerzo de muestreo que usemos, siempre existirn inte-
racciones prohibidas ( Jordano et al., 2003) que no son observables. Es decir, elementos
de la matriz de interacciones a
ij
= 0 que son realmente ceros estructurales, imposibles
de ocurrir (Figura 1.5).
La matriz de interacciones observadas y no observadas entre plantas y frugvoros en
el matorral Mediterrneo de Hato Ratn (N. del Parque Nacional de Doana, suroeste
de Espaa) (Figura 1.5) ilustra las principales causas de interacciones prohibidas (vase
Jordano et al., 2006; Medan et al., 2006; Stang et al., 2006; Cocucci et al., en este volumen,
para ejemplos en matrices de interaccin planta-polinizador). La principal razn de la
existencia de interacciones prohibidas en esta comunidad son los desajustes fenolgicos:
frugvoros que son migrantes trans-saharianos de larga distancia (e.g., Sylvia borin) no pue-
den interactuar con especies de plantas que fructifcan en invierno. Otros desajustes son
de tamao: e.g., la pequeez de Sylvia undata impide que pueda usar efcientemente los
frutos ms grandes. Otras interacciones prohibidas se deben a desajustes de accesibilidad,
que impiden el forrajeo efciente durante el consumo de frutos. En cualquier caso, las in-
teracciones prohibidas son una realidad en comunidades naturales e indican limitaciones
fenotpicas de las especies que pueden determinar la distribucin de k. Puede ocurrir tam-
bin, por ejemplo, que dos especies muy raras en una comunidad tengan intrnsecamente
una baja probabilidad de interaccin (MacArthur 1972), debido a que su baja abundan-
cia puede resultar en una baja probabilidad de coincidencia espacial.
Un ltimo factor que se ha propuesto como determinante de las distribuciones de
escala amplia de P(k) alude al tamao fnito de las redes. Con redes de interaccin rela-
Ecologia1.indd 28 20/4/10 17:18:44
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
29
Figura 1.5. Matriz de
interacciones planta-frugvoros
en Hato Ratn (Parque
Nacional de Doana, vegetacin
de matorral Mediterrneo). Las
flas son especies de frugvoros;
las columnas son especies de
plantas con frutos carnosos. En
negro, interacciones observadas,
a
ij
= 1. En matices de gris se
codifcan las interacciones
no observadas, a
ij
= 0, con
diferentes tonalidades para los
distintos tipos de interacciones
prohibidas. Gris oscuro (P),
desajuste fenolgico entre las
dos especies; Gris intermedio
(S), desajuste de tamao
(tamao del fruto y anchura
de la boca en las comisuras);
gris (E), desajuste estructural
que limita la accesibilidad (e.g.,
ramas demasiado fnas como
para soportar el peso corporal,
estructura de la infrutescencia,
etc.); gris claro (U), causas
desconocidas (e.g., abundancia
muy baja de las dos especies
limita la probabilidad de
interaccin efectiva).
tivamente pequeas, como son las redes ecolgicas (Newman, 2003; Proulx et al., 2005;
Montoya et al., 2006), las posibilidades de encontrar nodos hiper-conectados es baja,
simplemente por limitantes del valor mximo de k. Guimares et al. (2005) argumentan
que el tamao del ncleo inicial de una red y su grado de conectividad son determinan-
tes de las cadas exponenciales y truncaje de la distribucin de P(k) que se observan en
redes de interaccin. Todas estas evidencias sealan que la estructura de las interaccio-
nes planta-animal en redes megadiversas obedece a una variedad de limitantes entre los
que ocupan lugar destacado las propiedades especfcas de las especies ms otros que se
originan a nivel de la comunidad en su conjunto.
Estructura: nestedness y otros patrones
Los patrones topolgicos de las redes de interaccin que acabamos de discutir hacen
referencia sobre todo a la distribucin de la conectividad, esto es, al gradiente genera-
lizacin-especializacin que es observable entre especies y para la red en su conjunto.
Pero esta descripcin no contiene informacin sobre la identidad de las especies. Por
ejemplo, tienden las especies generalistas a interactuar entre s ms que lo esperado
por azar? cun recprocas son las interacciones ms especializadas? Estudios recientes
han revelado tambin similitudes en la estructura de las redes, esto es, en la forma en
que las interacciones se distribuyen en la red (e.g., si hay partes de la matriz de interac-
ciones con mayor densidad de elementos a
ij
= 1). Un patrn comn observado repe-
tidamente es el de anidamiento o encajamiento (nestedness) (Figura 1.6) (Poulin y Valto-
nen, 2001; Bascompte et al., 2003; Dupont et al., 2003; Ollerton et al., 2003; Blthgen
et al., 2006; Guimares et al., 2006; Jordano et al., 2006; Lewinsohn et al., 2006; Philipp
et al., 2006; Stang et al., 2006; Bascompte y Jordano, 2007). El patrn de interacciones
encajado ocurre cuando las especies especialistas interactan slo con las generalistas,
Ecologia1.indd 29 20/4/10 17:18:45
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
30
pero stas interactan tambin entre ellas. Ello da lugar a una marcada asimetra de la
especifcidad de las interacciones (Bascompte et al., 2003; Vzquez y Aizen, 2004) y a un
ncleo de generalistas que interactan entre s adems de hacerlo con los especialistas.
Los especialistas interactan con subconjuntos bien defnidos de las especies con las que
interactan los generalistas (Bascompte et al., 2003).
El grado de encajamiento se puede cuantifcar midiendo la temperatura o grado
de desorden de la matriz. Patterson y Atmar (1986) y Atmar y Patterson (1993) propo-
nen un estadstico N que comienza reorganizando las flas y columnas de la matriz de
acuerdo a un orden decreciente de k entre las especies de forma que se maximice N. Se
calcula para la matriz una isoclina de N mxima (Figura 1.6).
Las ausencias de interacciones al lado izquierdo de esta isoclina o las presencias al lado
derecho contribuyen a disminuir N. Estas seran interacciones inesperadas en una matriz
perfectamente encajada y el algoritmo estima la distancia de cada una a la isoclina y la
promedia. La medida resultante proporciona la temperatura T o grado de desorden de la
matriz, con valores que oscilan entre 0 y 100 (Atmar y Patterson, 1993), en analoga con
la temperatura de, por ejemplo, un gas. Valores prximos a 0 son indicativos de matrices
muy encajadas, y los prximos a 100 indican una matriz aleatoria. Dado que nuestro ob-
jetivo es cuantifcar N (el grado de orden), se defne el anidamiento como (Ecuacin 1.6):
Figura 1.6. Nestedness en redes
de interaccin planta-animal. El
patrn encajado implica que las
especies generalistas interactan
con un amplio conjunto de especies,
pero las ms especialistas slo
interactan predominantemente
con las generalistas. Una matriz de
interaccin perfectamente encajada
(A) muestra un ncleo central de
generalistas y una alta cohesin, que
difere de un patrn aleatorio (B).
En (C) se representa una matriz de
interaccin real entre polinizadores
y fores en tundra rtica de
Zackenberg (Groenlandia) (Elberling
y Olesen, indito). Esta matriz
no es perfectamente encajada,
pero se desva signifcativamente
de un patrn aleatorio. A, B, y C
modifcado de Bascompte et al.
(2003).
100 T
N =
100
Ecuacin 1.6
Ecologia1.indd 30 20/4/10 17:18:46
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
31
donde N toma valores prximos a 1 en matrices muy encajadas. La signifcancia esta-
dstica de N puede evaluarse en comparacin a varios modelos nulos que consideran
de distinta forma tanto los valores especfcos de k (marginales de la matriz de interac-
ciones, Tabla 1.2) como el nmero total I de interacciones de la ecuacin (1) (Atmar y
Patterson, 1993; Guimares y Guimares, 2006).
El encajamiento implica una alta cohesin de las interacciones: en una matriz per-
fectamente encajada no hay compartimentos o hay un nmero muy bajo (uno do-
minante y uno o dos muy limitados). A medida que nos desviamos de esta situacin,
podemos encontrar subconjuntos de especies que interactan ms entre s que con el
resto, apareciendo cliques o subredes o mdulos. El encajamiento es una estructura po-
sible dentro de un rango amplio de estructuras de interaccin (Lewinsohn et al., 2006),
aunque es la prevalente en interacciones de alta diversidad entre especies de vida libre,
como son las de polinizacin y dispersin de semillas y tambin en un amplio rango de
interacciones ecolgicas (Fonseca y Ganade, 1996; Poulin y Valtonen, 2001; Ollerton et
al., 2003; Guimares et al., 2006; Selva y Fortuna, 2007).
El encajamiento es por lo tanto otro patrn prevalente cuya base biolgica e implica-
ciones slo recientemente estamos comenzando a entender (Bascompte y Jordano, 2007).
El patrn encajado sugiere en primer lugar que la relevancia evolutiva de diferentes es-
pecies en la red no es homognea: las especies del ncleo de la matriz probablemente
sean ms determinantes de los patrones coevolutivos en estas redes de alta diversidad,
generando lo que John N. Thompson denomina vrtices coevolutivos (Thompson, 2005).
Si existen grupos de especies que interactan ms frecuentemente y con mayor intensidad
entre s que con otras especies de la red, es esperable que esto resulte en mayores efectos
selectivos recprocos entre las especies involucradas. Es lo que se denominan mdulos o
compartimentos (Guimer y Amaral, 2005). En estas redes, la dinmica coevolutiva esta-
ra ms favorecida dentro de esos mdulos, actuando como vrtices con mayor intensidad
de interacciones y, por tanto, con mayor potencial coevolutivo. Estos vrtices coevoluti-
vos son probablemente ms frecuentes en redes de interacciones antagonistas, donde el
patrn de generalizacin de las interacciones es menor que en las redes de polinizacin
y dispersin de semillas (Lewinsohn et al., 2006). Por ejemplo, las redes de interacciones
mutualistas hormigas-plantas muestran un patrn bastante ms estructurado en mdulos
o grupos de especies que interactan ms frecuentemente y con mayor intensidad entre
s (Guimares et al., 2006; Blthgen et al., 2007). Las evidencias ms recientes, cuando se
han estudiado comparativamente redes de interaccin de mayor especifcidad, sugieren
que estos vrtices pueden funcionar como subredes que a su vez muestran una estructura
encajada (Lewinsohn et al., 2006). En segundo lugar, el patrn encajado podra favorecer
la persistencia de especies ms especializadas, a travs de sus interacciones predominantes
con las generalistas (Vzquez y Simberloff, 2002; Ashworth et al., 2004).
Redes cuantitativas
La informacin de las celdas de la matriz de interacciones, a
ij
(Tablas 1.1 y 1.2) puede
contener estimaciones de la intensidad o fuerza de la interaccin recproca de las es-
pecies de planta y animal que interactan, ms all de su mera presencia o ausencia.
Cada elemento a
ij
0 puede tomar valores cuantitativos, de modo que a cada uno
corresponderan dos valores de intensidad de interaccin estimables (Figura 1.7): la
Ecologia1.indd 31 20/4/10 17:18:47
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
32
dependencia del animal por la planta, d
P

y la dependencia de la planta por el animal,
d
A
, (Figura 1.7). Obviamente las redes cuantitativas contienen mucha ms informacin
que las cualitativas (Jordano, 1987; Bascompte et al., 2006; Blthgen et al., 2006), de
forma anloga a cuando comparamos los ndices de diversidad basados en riqueza de
especies y aquellos que incluyen informacin sobre abundancia relativa. Por ejemplo,
una especie frugvora que consuma frutos de dos especies en frecuencias de 98% y 2%
ser distinguible de otra con 50% y 50%, mientras que en una red cualitativa ambas
aparecen con a
ij
= 1.
En redes de interacciones mutualistas nos referimos a la intensidad o fuerza de inte-
raccin como dependencia ( Jordano, 1987) para ilustrar el hecho de que las especies
que interactan obtienen un benefcio mutuo del cual depende el resultado neto de la
interaccin y cun dependiente es cada especie en esa interaccin. Ms genricamente,
se trata de una intensidad de interaccin como la que se da en interacciones antago-
nistas, en las cuales no podemos hablar propiamente de dependencia recproca. La
intensidad de dependencia puede ser estimada de diversas formas, aunque el caso ms
general es estimarla a partir de las tasas de visita que se derivan de observaciones direc-
tas. Por ejemplo, qu proporcin de todas las interacciones observadas para esa especie
se producen con cada especie del otro conjunto (Figura 1.7, Ecuacin 1.7):
Figura 1.7. Redes de
interaccin con informacin
cuantitativa (redes ponderadas
o weighted networks). (A) Las
redes cuantitativas contienen
informacin sobre la
intensidad de dependencia
recproca entre las especies.
(B) Patrn de dependencia
recproca que se deriva al
considerar simultneamente las
dependencias del animal y de la
planta en cada interaccin. Para
cada interaccin de la matriz
a
ij
0 podemos obtener dos
valores de dependencia, de la
planta por el animal, d
P
ij
, y la del
animal por la planta, d
A
ji
. Cada
punto en (C) representa una
interaccin, a
ij
0, indicando
los valores de dependencia
recproca observados. Se
han acumulado todas las
interacciones disponibles.
Modifcado de Bascompte et al.
(2006).
P
N
ij
d
ij
=
N
i
ij
ji
Ecuacin 1.7
Ecologia1.indd 32 20/4/10 17:18:47
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
33
donde N
ij
es el nmero de interacciones observadas entre estas dos especies y N
i
es el
nmero total de interacciones registradas para la especie de planta i. Por ejemplo, en
observaciones focales de polinizadores en plantas con for acumulamos registros de visi-
tas a fores por parte de las j diferentes especies de polinizadores y cules de ellas se pro-
ducen a cada especie de planta (N
ij
). Es decir, estaramos estimando las proporciones de
visitas a lo largo de las flas de la matriz de interacciones: Qu proporcin de las visitas
que registramos para un polinizador se da sobre cada especie de planta? Obviamente
podemos derivar d
A
de forma anloga para las especies de polinizadores, calculando
valores para las columnas de la matriz; es decir, qu proporcin de las visitas que re-
cibe cada especie de planta son realizadas por cada polinizador? El resultado siempre
es que para cada interaccin observada, a
ij
0, en la matriz de adyacencia (Tabla 1.1)
obtendremos dos valores de dependencia, uno para el animal y otro para la planta.
Los ndices desarrollados por Blthgen et al. (2006) basados en ndices de diversidad
de Shannon estn fundamentados en este tipo de cuantifcacin, teniendo en cuenta
tambin el total de registros N
ij
para la matriz de interacciones.
Un meta-anlisis reciente de datos de interaccin planta-animal (Vzquez et al.,
2005) ha demostrado que esta informacin cuantitativa de frecuencia de visitas, ge-
neralmente derivada de registros ftocntricos de la actividad de los animales, provee
estimaciones robustas del efecto total de la interaccin y que, por tanto es utilizable
en estudios de los patrones de interaccin (vase tambin Sahli y Conner, 2006).
Es obvio que diferentes polinizadores o diferentes frugvoros varan en la calidad
del resultado de la interaccin con la planta, independientemente de su frecuencia
de visitas (Schupp, 1993ab). Por ejemplo, el efecto de una especie frugvora no slo
depende de la cantidad de visitas a la planta con frutos, sino que tambin es funcin
del nmero de frutos que ingiere en cada visita y, por tanto, de la cantidad de semi-
llas que son dispersadas de forma efectiva fuera de la planta madre. Es decir, una
medida integradora del efecto total derivado de una interaccin mutualista entre las
especies i y j requerira no slo cuantifcar las visitas o interacciones, sino disponer
tambin de los efectos en cada visita (e.g., nmero de fores efectivamente polinizadas
o nmero de frutos ingeridos, etc.) y de sus consecuencias a largo plazo. No obstante
lo anterior, las estimaciones cuantitativas basadas slo en visitas son razonablemente
robustas (Vzquez et al., 2005). La razn, brevemente, es que en la mayor parte de los
casos la varianza entre especies en la tasa de visita es tan elevada que las diferencias
especfcas son raramente compensadas por diferencias en calidad de la interaccin,
las que muestran una menor variabilidad interespecfca. Del mismo modo, los estu-
dios iniciales sobre la dependencia recproca en redes de frugivora ( Jordano, 1987)
revelaron que las estimaciones para los animales son robustas independientemente
de que usemos la proporcin de visitas, la energa obtenida en la interaccin, o la
obtencin de nutrientes especfcos. Probablemente en redes de polinizacin ocurrira
algo similar si derivsemos para los polinizadores las estimaciones de dependencia
en trminos de frecuencia de visitas o, por ejemplo, rendimiento energtico o nutri-
cional del nctar obtenido. En el caso de las plantas, las estimaciones se realizan de
forma consistente a partir de datos de frecuencia de visita, complementados o no con
efectos sobre fructifcacin (e.g., proporcin de fores visitadas que dan fruto en redes
de polinizacin, o proporcin de frutos consumidos cuyas semillas son efectivamente
dispersadas fuera de la planta madre en redes de frugivora).
ji
Ecologia1.indd 33 20/4/10 17:18:47
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
34
Independientemente del estimador usado para derivar la dependencia de la planta por
el animal, d
A
y la dependencia del animal por la planta, d
P
, el muestreo ha de ser robusto e
insesgado. Si trabajamos con subredes de la red completa de interacciones, obtendremos
estimaciones de dependencia slo para uno de los conjuntos de la matriz. Por ejemplo, si
estudiamos las interacciones de colibres y fores en un rea determinada slo obtendre-
mos estimaciones adecuadas de los patrones d
A
, ya que las plantas podran ser visitadas por
otras especies de polinizadores, no slo por los colibres. En el caso opuesto, si estudiamos
interacciones de las especies de palmeras de un rea concreta con sus dispersores de semi-
llas slo obtendremos estimaciones adecuadas de los patrones d
P
para las palmeras, ya que
los frugvoros que consumen sus frutos tambin pueden consumir y depender de los de
otras especies. De este modo, no es posible estudiar patrones de dependencia recproca en
subredes ya que nuestras inferencias quedarn limitadas slo a uno de los dos conjuntos
que caracterizan una red bipartita. De modo anlogo, propuestas recientes que sugieren
estimar slo las interacciones ms importantes cuantitativamente (Kay y Schemske, 2004)
daran una visin sesgada de la red, ya que los patrones de generalizacin-especializacin
que obtenemos de muestrear subconjuntos de una red compleja no son indicativos del
patrn en la red completa (Stumpf et al., 2005b).
1.3. Patrones y especicidad de las interacciones
Por qu existen similitudes tan generales en la forma, patrn y estructura de las interac-
ciones entre especies de vida libre? Hay razones biolgicas para esperar estos patrones
compartidos? Qu consecuencias tienen estos patrones compartidos desde el punto de
vista de la evolucin de las interacciones y la robustez a la prdida de especies?
En primer lugar, los patrones de conectividad de acuerdo con pautas libres de escala
(scale-free) o de escala amplia (broad-scale) tienen consecuencias muy importantes para la
estabilidad de la red de interacciones. Cualquier red compleja que muestre invarianza
de escala en la distribucin de k ser probablemente un pequeo mundo (small-world)
(Amaral et al., 2000). Ello signifca que, independientemente de su tamao, complejidad
o densidad de interacciones, dos nodos cualquiera de la red estarn conectados por un
nmero muy pequeo de enlaces. Por ejemplo, las redes trfcas muestran generalmen-
te que entre dos especies seleccionadas al azar en la red encontramos slo 2-3 enlaces
a travs de especies intermedias entre ellas (Williams et al., 2002). Es decir, si las redes
ecolgicas tienen un comportamiento de pequeo mundo, puede que sean muy sus-
ceptibles a efectos en cascada tras la prdida de nodos (extincin local de especies). El
hecho que muchas redes de interaccin planta-animal compartan estas propiedades
(Olesen et al., 2006) sugiere que pueden ser especialmente frgiles a la prdida de es-
pecies clave, es decir a aquellas especies que contribuyen desproporcionadamente a la
estructura de la red al ser supergeneralistas. No obstante, la mayor parte de las redes de
interaccin examinadas hasta ahora muestran distribuciones de k de escala amplia, que
las hace ms robustas a la prdida de especies clave ( Jordano et al., 2003). La truncacin
de la distribucin de k hace que la red no muestre unas pocas especies supergeneralistas
e hiperconectadas, sino un conjunto ms amplio de especies moderadamente generalis-
tas. Es decir, se trata de una estructura de interaccin reveladora de cierta redundancia
funcional donde los efectos en cascada originados por la prdida de una especie clave
hiperconectada se veran amortiguados.
ji ij
ij
ji
Ecologia1.indd 34 20/4/10 17:18:47
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
35
En segundo lugar, los patrones encajados implican una alta cohesin de las interac-
ciones y la existencia de un ncleo central de generalistas que puede tener efectos des-
proporcionadamente altos en la coevolucin. Tambin revela una fuerte asimetra en la
especifcidad de la interaccin entre cualquier par de especies que seleccionemos: los ge-
neralistas interactan entre ellos y tambin con los especialistas; pero los especialistas slo
suelen interactuar con generalistas y no con otros especialistas (Bascompte et al., 2003;
Vzquez y Aizen, 2004; Ashworth et al., 2004; Guimares et al., 2006). Paradjicamente la
red incluye elementos de simetra y asimetra de la especifcidad y eso confere interesan-
tes propiedades que ayudan a la persistencia de especies y a la robustez ante su extincin.
Por ltimo, las condiciones de estabilidad en tiempo evolutivo de la matriz de inte-
racciones y la persistencia de un alto nmero de especies estn mediadas por la asime-
tra de las interacciones, tanto por la asimetra en especifcidad de la interaccin que ya
hemos considerado, como por la asimetra de dependencia mutua.
Si estimamos las dependencias recprocas que se establecen en cada interaccin segn
la ecuacin (1.7), podemos estimar cun asimtrica es la interaccin segn (Ecuacin 1.8):
donde d
P
y d
A
son las dependencias y max(d
P
, d
A
) se refere al valor mximo de ambas. La
asimetra de dependencia observada en redes reales (Figura 1.7) es mucho ms alta de lo
que cabra esperar de acuerdo a un modelo nulo (Bascompte et al., 2006). Las especies
especialistas dependern estrechamente de las generalistas con las que interactan, pero
stas no dependern mucho de los especialistas. El anlisis comparado de Bascompte et
al. (2006) revela que cuando existe mayor simetra de dependencia estamos en presencia
de una interaccin dbil (baja dependencia recproca); las interacciones con elementos de
dependencia fuertes estn asociadas a relaciones asimtricas que, muy frecuentemente,
involucran a un especialista y a un generalista. Este es un patrn con alto sentido biolgi-
co que puede originarse, por ejemplo, siempre que los efectos de la interaccin guarden
relacin, aunque sea marginal, con la abundancia local de las especies que interactan o
cuando las caractersticas fenotpicas de una especie acoten las posibilidades de interac-
cin a slo unas pocas especies del otro conjunto.
Los resultados recientes de modelos dinmicos sencillos (Bascompte et al., 2006) re-
velan que la asimetra es una propiedad que confere estabilidad a las redes complejas
de interaccin planta-animal, permitiendo que un mayor nmero de especies coexistan
gracias a su mayor robustez a las perturbaciones como prdida de especies. La asimetra
en la intensidad de interaccin, que es una propiedad ubicua en estas redes complejas,
puede estar causada por propiedades o atributos ecolgicos de las especies, tales como
abundancia en el hbitat, duracin de las fenofases, etc., que son variables ecolgicas
que explican cuan intensa puede ser una interaccin interespecfca: a mayor abundan-
cia de un mutualista potencial, mayor tasa de visita, y mayor efecto total derivado de
la interaccin. Dos estudios recientes ponen de manifesto que la abundancia es una
variable clave para determinar la gran asimetra en la fuerza de interaccin (Vzquez
et al. 2007; Krishna et al., 2008). El papel de las combinaciones no aleatorias de fuerzas

P A
|d
ij
d
ji
|
AS
ij
=
P A

max (d
ij
, d
ji
)
ij ji ij ji
Ecuacin 1.8
Ecologia1.indd 35 20/4/10 17:18:48
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
36
de interaccin como elemento clave estabilizador tambin se ha puesto de manifesto
en redes trfcas (Neutel et al., 2002; Bascompte et al., 2005). Muy probablemente las
interacciones de alta especifcidad recproca son las primeras en desaparecer en caso
de perturbaciones que impliquen extinciones (Ollerton et al., 2003), de tal modo que
progresivamente se iran fltrando por prdida hasta quedar las basadas en generalistas
(Ashworth et al., 2004). Ello explicara su extrema rareza en comunidades naturales
(Figura 1.7C,D), en las que las interacciones de alta especifcidad recproca muestran
frecuencias extremadamente bajas (<< 10
-7
). Asimismo, es posible que este fenmeno
d cuenta de la ubicuidad de la asimetra de especifcidad en las redes, lo cual se refeja
en los patrones encajados.
Correlaciones ecolgicas
Los anlisis de patrones de interaccin planta-animal en redes complejas revelan que las
interacciones no se producen al azar, sino que muestran una estructura predecible. En
estas interacciones entre especies de vida libre hay dos factores ltimos que determinan
quin interacta con quin (Thompson, 2005). Por un lado, efectos de complementarie-
dad de rasgos fenotpicos que afectan a la interaccin, de la que se derivan consecuen-
cias de adecuacin (tness); y, en segundo lugar, efectos de convergencia fenotpica entre
especies sobre estos rasgos. La complementariedad de rasgos es clave en mutualismos de
alta especifcidad que requieren de un ajuste fenotpico preciso, base de una interaccin
benefciosa recproca con efectos positivos en ftness para las dos partes. Ejemplos de ello
ya fueron sealados por Darwin (1862). Procesos de convergencia ecolgica han favore-
cido mutualismos megadiversos, basados en la acumulacin de especies mutualistas con
un amplio rango de efectos potenciales sobre la adecuacin en interacciones de amplia
generalizacin. Por tanto, cualquier patrn de interacciones registrado en una matriz de
interaccin puede mostrar infuencias de la evolucin que ha acontecido en cada uno
de los conjuntos de especies, animales y plantas, que forman parte de la red bipartita.
Slo recientemente estamos comenzando a comprender la base evolutiva de las ma-
trices de interaccin. La idea es simple, en principio: Qu fraccin de la varianza en
la matriz de interaccin (el patrn observado de interacciones) puede explicarse por la
historia evolutiva de los dos conjuntos de especies? Dicho de otra forma, Cul es la carga
flogentica en el patrn de interacciones que observamos? Es este patrn resultado de un
proceso aleatorio respecto a las flogenias de los grupos implicados? O hay una parte de
ese patrn que puede explicarse slo acudiendo a la informacin flogentica disponible?
Por ejemplo, puede haber una tendencia a que especies emparentadas flogenticamente
tiendan a mostrar patrones de interaccin ms similares, anlogamente a los efectos de
similitud de nicho de especies emparentadas (Harvey y Pagel, 1991). Estudios recien-
tes por Ives y Godfray (2006), Jordano y Bascompte (2009) y Rezende et al. (2007ab)
abordan estos problemas desde una perspectiva explcitamente flogentica (Figura 1.8).
Rezende et al. (2007ab) han mostrado cmo especies ms semejantes flogentica-
mente muestran patrones de interaccin ms similares (Figura 1.8A, B). Dada una ma-
triz de interaccin podemos construir una matriz de distancias flogenticas entre las es-
pecies de plantas y otra entre las especies de animales y poner a prueba hiptesis acerca
de su correlacin con matrices de distancia de interaccin, esto es, matrices que ilustren
cun diferentes son las interacciones entre dos especies determinadas (Figura 1.8C).
Ecologia1.indd 36 20/4/10 17:18:48
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
37
Una tendencia consistente, aunque no generalizada, es que a medida que aumenta la
distancia flogentica entre dos especies tambin aumenta la diferencia en su patrn de
interaccin (aumenta la diferencia entre las listas de especies con las que las especies
interactan) (Rezende et al., 2007b). Ello sugiere, como apunta Thompson (2005), que
los procesos de convergencia pueden ser centrales en la coevolucin de conjuntos mega-
diversos de especies mutualistas de vida libre. Las combinaciones de rasgos fenotpicos
especfcos de cada especie acotaran las posibilidades de interaccin a un subconjunto
determinado de las especies mutualistas, aquel con mayor complementariedad de ras-
gos que rinda mayores efectos sobre el ftness. Si este proceso ocurre, invariablemente
resultar en convergencia y en una mayor relevancia de la trayectoria flogentica en
determinar el patrn de interacciones.
Dentro de una red compleja, por tanto, la posicin y caractersticas de cada espe-
cie como nodo de la red (e.g., su grado o conectividad, su centralidad en la red, etc.)
vendrn en cierta forma dadas por su patrn de coancestra flogentica. Es decir, cabe
esperar que, al igual que los rasgos fenotpicos de las especies, sus posiciones en la red
muestren tambin un componente o seal flogentica. En un estudio reciente, Jordano
y Bascompte (2009) muestran que tanto el grado como la centralidad de las especies en
la red muestran correlaciones signifcativas con caractersticas fenotpicas claves para
la interaccin. En dos redes de interaccin planta-frugvoro en el S. de Espaa se en-
Figura 1.8. Una perspectiva flogentica en el estudio de las redes
de interaccin. El patrn de interaccin puede refejar en mayor
(A) o menor (B) medida la estructura flogentica de las especies que
interactan. El tamao de los nodos es proporcional al nmero de
interacciones, k. Si estimamos la distancia flogentica entre cada par
de especies y su dis-similaridad de patrn de interaccin (e.g., cun
diferentes son las especies con las que interactan) (C) podemos usar
pruebas de correlacin matricial para poner a prueba hiptesis que
especies flogenticamente ms emparentadas exhiben patrones de
interaccin ms similares entre s (Rezende et al., 2007ab; Jordano
y Bascompte, 2009). En (C) se representa una matriz de interaccin
real (Tabla 1.2) con las flogenias correspondientes a plantas y
frugvoros. Modifcado de Rezende et al. (2007b) y Jordano y
Bascompte (2009).
Ecologia1.indd 37 20/4/10 17:18:48
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
38
contraron correlaciones signifcativas entre el grado y centralidad de las especies con
variables como amplitud del rea de distribucin geogrfca, duracin de la fenofase de
fructifcacin de las plantas o del perodo de permanencia en el rea para los animales,
la abundancia local, etc. Es decir, la posicin de las especies en la red compleja de in-
teracciones es predecible en trminos de variables ecolgicas, independientemente de
los efectos flogenticos sobre estas caractersticas. Dadas las correlaciones de las posi-
ciones de las especies que interaccionan, es de esperar que la propia estructura de las
interacciones, descrita por la matriz de interaccin, est muy determinada por las his-
torias flogenticas de los dos conjuntos de especies (Figura 1.8C). Usando las tcnicas
desarrolladas por Ives y Godfray (2006) para interacciones de herbvoros, parasitoides
y plantas, los anlisis de Jordano y Bascompte (2009) muestran que existe un efecto
signifcativo de las flogenias de los dos grupos de especies en determinar el patrn de
interaccin. No obstante, los efectos de la flogenia de las plantas son mayores que los
de la flogenia de los frugvoros (vase tambin Ives y Godfray 2006). Es decir, el patrn
de interacciones no resulta slo de una acumulacin de especies con historias evolutivas
ms o menos dispares, sino que rescata la seal flogentica de esas historias de tal for-
ma que se puede explicar una fraccin signifcativa de ese patrn.
1.4. Redes de interaccin, coevolucin y conservacin
El estudio de sistemas complejos y megadiversos de redes de interaccin va a ser uno
de los retos futuros de la investigacin ecolgica. Del mismo modo, slo entenderemos
cmo coevolucionan conjuntos hiperdiversos de especies de vida libre cuando com-
prendamos los procesos que estructuran las redes de interacciones. An se mantienen
importantes retos metodolgicos por resolver, como cules son las condiciones precisas
para obtener estimaciones robustas de la estructura de las redes y de los patrones de
especifcidad. Pero es evidente que el avance ha sido importante en aos recientes.
Los estudios que hemos revisado en este captulo muestran no slo importantes as-
pectos de la forma de interaccin, sino que han sido reveladores de aspectos clave para
la persistencia de la diversidad que albergan y la robustez ante la prdida de especies.
Los patrones estructurales de redes mutualistas que hemos discutido en secciones ante-
riores pueden tener importantes implicaciones dinmicas para las especies que compo-
nen la red y por lo tanto pueden infuir en sus respuestas a las perturbaciones (Dunne et
al., 2002b; Melin y Bascompte, 2002; Memmott et al., 2004). Por ejemplo, si conside-
ramos slo la distribucin de conectividad, los anlisis recientes de simulacin en redes
complejas han mostrado que las redes con distribuciones del nmero de interacciones
por especie, k, de acuerdo con escala-libre son muy robustas a la prdida de nodos: he-
mos de eliminar una proporcin muy alta de los nodos para que la red colapse (Albert
et al., 2000). Lo mismo ocurre con las redes que muestran truncaje de la distribucin de
k. Ahora bien, las grandes redes complejas con invarianza de escala en la distribucin
de k son muy sensibles a prdidas de los nodos ms conectados. Si la prdida de nodos
se produce de forma que se pierdan primero los nodos ms conectados, entonces la
red colapsar con slo unos pocos nodos eliminados (Amaral et al., 2000). Es decir, las
redes de interacciones mutualistas seran bastante robustas a prdidas de especies que
se produjesen aleatoriamente y ms sensibles a prdidas de especies clave, altamente co-
nectadas. No obstante, la robustez de la red de interacciones depende tambin de otras
Ecologia1.indd 38 20/4/10 17:18:48
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
39
propiedades de estructura, como el encajamiento o agregacin de mdulos o subredes.
Estos aspectos slo se estn comenzando a examinar en aos recientes.
Pocos estudios hasta la fecha han examinado de qu manera las perturbaciones afec-
tan la estructura de las redes mutualistas y qu relacin existe entre la estructura de la
red y su resistencia a las perturbaciones. Los resultados esperables pueden deberse, por
ejemplo, a la modifcacin de unas pocas interacciones muy frecuentes. Sin embargo,
deben examinarse en detalle qu propiedades estructurales de la red cambian como
consecuencia de la perturbacin. Esto ltimo es importante, ya que ciertos aspectos
estructurales de una red (por ejemplo, la distribucin del grado o el encajamiento) po-
dran permanecer sin cambios a pesar de fuertes modifcaciones de la frecuencia relati-
va de las distintas interacciones y la identidad de las especies interactuantes.
Algunos estudios han evaluado cmo la estructura de la red infuye en su respuesta a
las perturbaciones. Memmott et al. (2004) simularon extinciones de polinizadores en dos
de las redes de polinizadores ms grandes que han sido descritas hasta la fecha (Clements
y Long, 1923; Robertson, 1928). Suponiendo que las plantas dependen completamen-
te de los polinizadores para su reproduccin (lo cual puede ser cuestionable; ver Bond,
1994; Ashman et al., 2004), estos autores simularon las extinciones secundarias de plantas
resultantes de las extinciones de polinizadores. Memmott et al. (2004) encontraron que
cuando los polinizadores se extinguan en orden decreciente de generalizacin (i.e., del
ms generalizado al ms especializado), las extinciones de plantas ocurran antes y con
mayor velocidad que cuando las extinciones de polinizadores ocurran aleatoriamente o
en orden decreciente de generalizacin. Este resultado fue consecuencia de la estructura
altamente encajada de las redes analizadas. La asimetra en la especializacin de las espe-
cies interactuantes resultante del encajamiento de la matriz de interaccin hace que mien-
tras persistan las especies ms generalizadas de polinizadores, la mayora de las plantas
van a permanecer conectadas a la red (ver tambin Vzquez y Simberlo, 2002; Ashworth
et al., 2004). Adems, dado que las especies generalistas tienden a ser ms abundantes que
las especialistas (Dupont et al., 2003; Ollerton et al., 2003; Vzquez y Aizen, 2006) y que
las especies raras pueden ser ms susceptibles a la extincin que las especies abundantes
(Lawton y May, 1995), los generalistas pueden ser ms resistentes a las perturbaciones que
los especialistas, lo cual conferira ms robustez a la red.
Como ya hemos sealado, el estudio de Memmott et al. (2004) es poco realista al
suponer una dependencia completa de las plantas en los polinizadores para su repro-
duccin y al no incluir informacin sobre la efectividad relativa de los visitantes forales
en la polinizacin (de este modo suponiendo que todos los polinizadores son igualmente
efectivos). Morris (2003) intent resolver este problema incorporando explcitamente la
efectividad de los polinizadores. Basado en datos publicados sobre la efectividad de los
polinizadores para especies de plantas, este autor simul la prdida del servicio de poli-
nizacin a medida que los polinizadores se extinguan. Los resultados de Morris (2003)
indican que una gran proporcin de las especies de polinizadores podran extinguirse
antes de que ocurra una prdida importante del servicio de polinizacin a las plantas.
Este resultado es explicado por otra propiedad estructural de las redes discutida ms
arriba: la distribucin altamente sesgada de la frecuencia de interaccin y de la efecti-
vidad de los mutualistas, de modo que los mutualistas frecuentes tienden a ser tambin
los que ms contribuyen a la reproduccin de las plantas, independientemente de su
efectividad por interaccin (Vzquez et al., 2005).
Ecologia1.indd 39 20/4/10 17:18:48
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
40
En resumen, los resultados de Memmott et al. (2004) y Morris (2003) sugieren que
las redes mutualistas son robustas a las perturbaciones debido a (1) el alto grado de asi-
metra y encajamiento de las redes, (2) la contribucin desproporcionadamente alta de
los mutualistas ms frecuentes a la reproduccin de las plantas, y (3) la relacin positiva
entre abundancia y generalizacin, lo cual puede conferir mayor resistencia a la extin-
cin a las especies ms conectadas.
En un estudio reciente, Rezende et al. (2007a) han mostrado cmo, usando mto-
dos flogenticos, la relacin flogentica entre las especies participantes en redes de
interaccin predice en casi un 25% el nmero de interacciones de las redes estudiadas
y la identidad de los mutualistas en un 50% de los casos. Como consecuencia de los
efectos flogenticos en los patrones de interaccin, Rezende et al. (2007a) muestran
que las simulaciones de prdida de especies tienden a producir cascadas de co-ex-
tincin de especies flogenticamente ms relacionadas. Ello resulta en una prdida
no-aleatoria de especies en el rbol evolutivo y una prdida de diversidad taxonmica
ms pronunciada que lo que cabra esperar en ausencia de seal flogentica en el
patrn de interacciones.
En resumen, independientemente de la robustez de las redes de interaccin a la
prdida de especies o a la invasin por nuevas especies (e.g., exticas), pueden esperarse
cambios sustanciales de la composicin y diversidad de las redes, especialmente en la
riqueza de linajes evolutivos, que pueden perderse por completo tras la extincin de
una especie mutualista. Los modelos y simulaciones de esta ndole en redes complejas
pueden ilustrar muy bien la magnitud y alcance esperables en estas cascadas de co-
extincin.
1.5. Consideraciones nales
El estudio de las redes complejas de interaccin nos proporciona herramientas analti-
cas y conceptuales para afrontar la complejidad de interacciones que podemos obser-
var y registrar en la naturaleza. Por ejemplo, para comprender cmo la coevolucin
ocurre en estos sistemas caracterizados por una alta diversidad de especies y una baja
especifcidad de las interacciones. Los estudios que revisamos en este captulo ofrecen
un amplio abanico de avances recientes en este sentido, aunque an faltan investiga-
ciones ms profundas en muchos aspectos. En particular, an no comprendemos bien
cmo las redes de interaccin, como conjunto, responden a alteraciones debidas a la
prdida de especies componentes. Aunque es relativamente fcil simular procesos de
prdida de especies, no es tan sencillo prever cmo las otras especies de la red reorgani-
zan las interacciones en respuesta a estos cambios. Desde la perspectiva inversa, cmo
cambian los patrones de interaccin tras la introduccin de especies nuevas?, por ejem-
plo, tras la entrada de especies exticas en una red determinada.
Otra de las fronteras de conocimiento en redes complejas de interacciones planta-
animal est marcada por los efectos de la heterogeneidad espacial en la estructura de
las redes. An no comprendemos bien qu proporcin de la varianza observada en
el patrn de interaccin se debe a caractersticas propias de cada especie y cunto al
hecho que estas especies interactan en un paisaje heterogneo. La heterogeneidad del
paisaje permite que pueden estructurarse diferentes grupos de especies interactuando
ms entre s que con otras especies que no comparten el mismo hbitat.
Ecologia1.indd 40 20/4/10 17:18:49
Captulo 1
Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal
41
Los avances en nuestra comprensin de los procesos de coevolucin en estos sistemas
complejos van a depender de nuestra capacidad de modelar respuestas de mltiples es-
pecies a un patrn de interaccin determinado, no respuestas de pares de especies que
interactan. Es decir, deberemos ser capaces de explorar respuestas evolutivas en especies
dadas sus ubicaciones especfcas en el seno de estas redes complejas. Si usamos herra-
mientas flogenticas en el estudio de las redes de interaccin, deberemos ser capaces de
estimar los efectos de la historia evolutiva de cada grupo de especies sobre el patrn de
interaccin, pero tambin deberemos discernir qu papel ha jugado y juega el patrn de
interaccin sobre la historia evolutiva de las especies involucradas.
Agradecimientos
PJ y JB agradecen a los miembros del IEG por sus continuas sugerencias, ideas y discu-
siones, que han contribuido enormemente a modelar nuestras ideas sobre redes de in-
teracciones y muy especialmente la colaboracin de Jens M. Olesen, sus sabias crticas y
enorme sabidura de historia natural, que han sido una infuencia clave. DPV agradece
a los numerosos colegas de distintas regiones del mundo con quienes ha desarrollado su
trabajo con redes mutualistas. Nuestro trabajo ha sido fnanciado por el Ministerio de
Educacin y Ciencia (proyectos REN2003-00273 y CGL2006-00373 a PJ, REN2003-04774
a JB), un EURYI Award de la Unin Europea (JB) y RNM-305 de la Junta de Andaluca
(PJ y JB), y por la Fundacin BBVA (BIOCON03-162) y la Agencia Nacional de Promocin
Cientfca y Tecnolgica de la Argentina (PICT 20805, DPV). DPV es miembro de la
carrera de investigador cientfco del CONICET. El Programa Iberoamericano de Ciencia
y Tecnologa para el Desarrollo, CYTED 6 (Proyecto XII6), ha fnanciado una fruct-
fera red internacional de interacciones entre diferentes grupos de trabajo que ha sido
el germen de este captulo y de otras colaboraciones. Por ello estamos especialmente
agradecidos de Regino Zamora por su labor de coordinacin y a todos nuestros colegas
dentro de la red por las numerosas discusiones y sugerencias.
Ecologia1.indd 41 20/4/10 17:18:49
Ecologia1.indd 42 20/4/10 17:18:49
CAPTULO 2
Restricciones mecnicas en las interacciones
planta-polinizador: estudio de casos en plantas
polinizadas por esfngidos
ANDREA A. COCUCCI, MARCELA MOR Y ALICIA N. SRSIC
2.1. Introduccin
Las especies de una comunidad interactan entre s formando una compleja red donde
cada una se conecta con una u otras ms (Waser y Ollerton, 2006). Las interacciones
en general, y las de tipo mutualista (donde las dos partes se benefcian de la interaccin)
en particular, han tenido y tienen una importancia central en la diversifcacin de la
vida sobre la Tierra (Thompson, 1994; Schluter, 2000). Varios investigadores han ob-
servado en diferentes comunidades que redes de interaccin mutualista, que involucran
a especies de plantas y sus polinizadores o dispersores de frutos, cuando son represen-
tadas de manera binaria (es decir, cuando slo se considera la presencia y ausencia de
conexiones), presentan una estructura asimtrica tanto anidada (Bascompte et al., 2003;
Dupont et al., 2003; Jordano et al., 2003; Ollerton et al., 2003; Vzquez y Aizen, 2004;
Guimares et al., 2006; Lewinsohn et al., 2006) como compartimentalizada (Dicks et al.,
2002). Esta estructura estara determinada, en parte, porque las especies generalistas,
adems de interactuar recprocamente entre s, lo hacen con especies especialistas que
interactan casi exclusivamente con ellas. Recientemente, Bascompte et al. (2006) y
Vzquez et al. (2007), al representar las redes de manera cuantitativa, es decir teniendo
en cuenta la intensidad de las interacciones, demostraron que dicha asimetra es ms
notable aun que lo que muestran los anlisis puramente binarios. As por ejemplo, una
especie de planta puede depender casi exclusivamente de una determinada especie de
polinizador, pero el polinizador puede depender dbilmente de la especie de planta y
visitar otras presentes en la comunidad para satisfacer sus requerimientos de recompen-
sas forales ( Jordano et al., este volumen).
El grado de asimetra en las redes de interaccin tiene a su vez importancia en la
susceptibilidad de las comunidades frente a perturbaciones lo cual incide directamente
en la vulnerabilidad de las especies a la extincin (Ashworth et al., 2004; Vzquez y
Aizen, 2004). El conocimiento de la estructura de las redes de interaccin mutualista es
por lo tanto una herramienta valiosa ya que permite comprender el efecto extendido de
la extincin de una o varias especies sobre el funcionamiento y persistencia de otras es-
pecies en la comunidad (Ashworth et al., 2004; Memmott et al., 2004; Stang et al., 2007).
Adems, la estructura asimtrica de las redes mutualistas favorecera la coexistencia de
especies a largo plazo y en consecuencia, cumplira un rol fundamental en el manteni-
miento de la biodiversidad ( Jordano et al., 2006).
Son varias las causas propuestas que determinaran por qu se observan estas asime-
tras en las redes de interaccin planta-polinizador, sean estas binarias o cuantitativas.
Ecologia1.indd 43 20/4/10 17:18:49
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
44
Se aducen, entre otras razones, a la abundancia de las especies, restricciones flogen-
ticas, desacoplamiento morfolgico y fenolgico, e incertidumbre en la toma de datos
( Jordano et al., este volumen; Vzquez et al., 2007 y referencias all citadas). De todas
stas, la ms estudiada es la primera, en relacin a la cual se ha observado que las es-
pecies ms abundantes tienden a interactuar ms frecuentemente que las especies ms
raras ( Jordano, 1987; Dupont et al., 2003; Vzquez y Aizen, 2005; Vzquez et al., 2007).
Adems, la abundancia infuye en la reciprocidad de la interaccin entre dos especies,
donde especies raras se vinculan y dependen ms fuertemente de las ms abundantes,
mientras que los efectos recprocos son dbiles ya que las especies ms abundantes
tienen lazos intensos con otras especies abundantes mas que con las especies raras (Bas-
compte et al., 2006; Vzquez et al., 2007). En distintos tipos de redes de interaccin, la
abundancia parece dar cuenta en gran medida de la asimetra observada en la mayora
de los casos y pareciera ser una explicacin sufciente (Vzquez et al., 2007). Sin embar-
go, en redes planta-polinizador, otras causas podran tambin contribuir a la asimetra.
Hasta el momento, son pocos los trabajos que han explorado causas adicionales capa-
ces de producir asimetra en redes planta-polinizador y en redes mutualistas en general
(Stang et al., 2006; Santamara y Rodrguez-Girons, 2007; Stang et al., 2007; Rezende
et al., 2007).
A pesar de la consistente estructura asimtrica de las redes de interaccin mutualis-
tas en comunidades de diferentes reas geogrfcas y de su importancia en la conserva-
cin de las interacciones planta-animal, apenas comenzamos a comprender cules son
las causas de esos patrones de interaccin asimtricos. Es claro que tales patrones tienen
una base biolgica, es decir que no se explican solamente por la naturaleza intrnseca
de los sistemas de interaccin en s ( Jordano et al. este volumen). Para explicar por
qu no todas las interacciones potenciales son observadas, se ha propuesto que existen
restricciones, que resultan en que ciertas conexiones sean menos probables o incluso
imposibles. En este captulo aportamos evidencia emprica para arrojar luz justamente
sobre cmo actan las restricciones segn el principio de desacoplamiento morfolgico
en el caso de comunidades de plantas polinizadas por lepidpteros nocturnos de la
familia Sphingidae. No pretendemos en esta contribucin, sin embargo, cuantifcar
la infuencia relativa de estos mecanismos sobre los patrones de asimetra de las redes
polinizador-planta sino mas bien poner de manifesto la relevancia de este tipo de res-
tricciones sobre los patrones generales.
Las interrelaciones entre esfngidos y las plantas que ellos polinizan han servido
como modelo clsico referido a la especializacin y coevolucin ya que representan
ejemplos extremos de una especializacin morfolgica recproca. El ajuste estructural
entre los esfngidos y las fores es tan evidente que Darwin (1862) fue capaz de predecir
la existencia de un esfngido con una probscide extraordinariamente larga capaz de
libar el nctar contenido en el espoln de 40 cm de largo de la orqudea malgache An-
graecum sesquipedale. Sin embargo, una especializacin estructural recproca no signifca
que tambin sean recprocas las especializaciones desde el punto de vista de las inter-
conexiones. En efecto, ejemplos de plantas esfngflas polinizadas por slo una especie
de esfngido (monoflia) han sido observados raras veces en la naturaleza (Nilsson et al.,
1985, Nilsson y Rabakonandrianina 1988). Estudios realizados en comunidades esfn-
gflas de diferentes regiones indican que las especies de plantas que presentan fores de
gran longitud operativa (distancia que separa a las piezas frtiles del nctar) utilizan slo
Ecologia1.indd 44 20/4/10 17:18:49
Captulo 2
Restricciones mecnicas en las interacciones planta-polinizador
45
una fraccin reducida de los polinizadores presentes en la comunidad, mientras que
especies de esfngidos de probscides largas visitan un espectro ms amplio de plantas
ya que acceden al nctar tanto de fores cortas como largas (Nilsson et al., 1987; Haber
y Frankie, 1989; Agosta y Janzen, 2005).
Desde el punto de vista de las plantas, la evolucin de fores de mayor longitud
operativa sera una estrategia de interaccin especialista, que limitara el nmero de
especies de esfngidos capaces de acceder al nctar. Desde el punto de vista del polini-
zador, la evolucin de piezas bucales extremadamente largas sera una estrategia gene-
ralista, ya que permitira el acceso al nctar tanto de especies con fores cortas como
largas. Esta tendencia a utilizar un mayor nmero de especies como fuentes de nctar
a medida que aumenta la longitud de las piezas bucales ha sido observada tambin
en otros grupos de animales nectarvoros como por ejemplo abejorros (Ranta, 1982;
Harder, 1983, 1985), abejas euglosneas (Borrel, 2005 y referencias all citadas), moscas
(Goldblatt y Manning, 2000), mariposas diurnas (Corbet, 2000) y picafores (Feinsinger,
1976). En plantas polinizadas por esfngidos, la estrategia tradicionalmente considerada
decisiva en la especializacin foral, por su impacto en el xito reproductivo y por su
efcacia en excluir a otros visitantes de lenguas cortas, ha sido el desarrollo de grandes
longitudes operativas (Darwin, 1862; Nilsson et al., 1985; Haber y Frankie, 1989). En
las plantas habra una correlacin positiva entre distancia operativa y xito reproduc-
tivo tanto masculino, al limitarse la transferencia de polen a plantas de otras especies,
como femenino, al evitarse el congestionamiento del estigma con polen impropio. Esta
distancia operativa puede estar dada por la presencia de tubos corolinos, espolones o
piezas frtiles exertas. Adems, distintas arquitecturas forales determinaran las partes
del cuerpo de los polinizadores que son utilizadas para la transferencia de polen. Segn
los casos de especies esfngflas estudiadas hasta el presente, se conoce que el polen
puede ser depositado sobre un rea estandarizada y restringida del cuerpo del esfngi-
do, generalmente sobre la base de la probscide o los ojos (Nilsson et al., 1987; Johnson
y Litvelt, 1997; Singer y Cocucci, 1997; Darrault y Schlindwein, 2005), a lo largo de la
probscide (Haber y Frankie, 1989; Luyt y Johnson, 2001; Nattero et al., 2003) o sobre
toda la superfcie del cuerpo (Haber y Frankie, 1989; Silva y Sazima, 1995).
Las fores de plantas esfngflas con distancias operativas de gran longitud pueden
ser polinizadas por una o ms especies de esfngidos de trompas largas presentes en la
comunidad. De este modo, estas plantas estaran especializadas en grupos funcionales
de esfngidos de lenguas largas independientemente de su identidad taxonmica. La
variacin geogrfca en la composicin de especies de esfngidos determinara que la
distancia operativa de las fores de una especie dada se ajuste a las longitudes de las pro-
bscides del grupo funcional que localmente las poliniza (Thompson, 1994, 2005). En
consecuencia, desde el punto de vista mecnico de las interacciones planta-polinizador,
es esperable que los patrones de interaccin sean explicados por los grupos funcionales
presentes en cada comunidad y no nicamente por las especies especializadas de esfn-
gidos. En este captulo presentamos cinco casos de desacoplamiento morfolgico entre
fores y esfngidos en los cuales la especializacin mecnica de las fores restringe, de
diferentes maneras, el nmero de interacciones posibles con especies de esfngidos, mo-
dulando as la manera en que las plantas interactan con los polinizadores e infuyendo
en la estructura de las redes de interaccin.
Ecologia1.indd 45 20/4/10 17:18:49
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
46
2.2. Ensambles de esfngidos presentes en las comunidades locales
En este trabajo focalizamos sobre cinco especies de plantas no directamente emparen-
tadas entre s, con fores relativamente largas y de diferente arquitectura y, por ende,
con diferentes mecanismos de remocin y depsito del polen. Los casos de estudio son:
1) Caesalpinia gilliesii (Fabaceae) 2) Mandevilla petraea (Apocynaceae), 3) Habenaria gourlieana
(Orchidaceae), 4) Nicotiana longifora (Solanaceae), y 5) Mandevilla laxa (Apocynaceae) (Figu-
ra 2.1). Las especies fueron estudiadas en cuatro comunidades de Argentina subtropical
(Tabla 2.1). En estas comunidades se determinaron las especies de esfngidos presentes
mediante la captura de todos los individuos que llegaban a trampas de luz adems de
registros con observaciones de visitas realizadas a las fores. Se identifcaron los diferen-
Tabla 2.1. Comunidades de Argentina subtropical donde se estudiaron las especies focales.
Casos de estudio Localidad Cdigo Latitud Sur Longitud Oeste Altura (msnm)
A. Caesalpinia gilliesii Cuesta Blanca, Crdoba CB 312421.6 643400.5 820
B. Mandevilla petraea Cuesta Blanca, Crdoba CB 312421.6 643400.5 820
C. Habenaria gourlieana El Durazno, Crdoba DUR 312157.7 643745.4 1.078
D. Nicotiana longifora Terma de Reyes, Jujuy REY 241017.6 652911.7 1.311
E. Mandevilla laxa Santa Brbara, Jujuy SB 241606.5 642501.6 147
Figura 2.1. Arquitecturas forales
de las especies focales. (A)
Caesalpinia gilliesii, Fabaceae. (B)
Mandevilla petraea, Apocynaceae.
(C) Habenaria gourlieana,
Orchidaceae. (D) Nicotiana
longifora, Solanaceae. (E)
Mandevilla laxa, Apocynaceae.
Ecologia1.indd 46 20/4/10 17:18:50
Captulo 2
Restricciones mecnicas en las interacciones planta-polinizador
47
tes tipos polnicos transportados sobre el cuerpo de los esfngidos segn comparaciones
realizadas con muestras de polen de referencia de especies de plantas en for en los
diferentes sitios de estudio. Informacin detallada acerca de la metodologa empleada
fue publicada previamente (Mor et al., 2006, 2007).
En las comunidades estudiadas la diversidad de esfngidos vari de 7 a 19 especies y
se observ un amplio rango en la longitud media de las probscides, desde 13.3 mm en
Callionima grisescens hasta 135.1 mm en Manduca rustica (Mor et al., 2005). En cada co-
munidad se determin la existencia de grupos de esfngidos que difrieran en la longitud
de su probscide mediante la ordenacin decreciente de los individuos respecto a este
rasgo y calculando la diferencia en una escala Log
10
entre cada individuo y el siguiente.
La mayor de estas diferencias fue tomada como punto de separacin de los datos en
dos clases o grupos y la prueba de Kruskal-Wallis fue empleada para determinar la
existencia de diferencias signifcativas en la longitud de la probscide entre estas clases.
Este procedimiento se reiter dentro de cada nuevo grupo resultante hasta que no apa-
recieron nuevos grupos signifcativamente distintos. As, los esfngidos capturados pu-
dieron clasifcarse, segn las comunidades, en grupos que difrieron signifcativamente
en la longitud de sus probscides (Tabla 2.2). Por ejemplo, en CB (ver cdigos en Tabla
2.1) se presentaron cuatro grupos: probscides cortas (I), medianas (II), largas (III) y
muy largas (IV). Tomando a CB como referencia, puede verse la correspondencia de
los grupos obtenidos en las otras comunidades (Tabla 2.2). Cabe destacar que el grupo
Tabla 2.2. Grupos de esfngidos presentes en las cuatro comunidades estudiadas segn la longitud de su probscide (mm);
d.e. es desviacin estndar. H es el estimador de Kruskal-Wallis.
Localidad Gremio
Individuos
capturados
Longitud probscide
(d.e.)
Especies
de esfngidos
H P
CB I 28 15.5 (1.2) 1 231.9 < 0.0001
II 88 30.3 (2.3) 3
III 155 55.2 (4.2) 2
IV 17 95.7 (11.8) 2
Total 288 8
DUR I+II+III 12 41.4 (15.4) 5 13.7 < 0.0002
IV 8 110.8 (7.9) 2
Total 20 7
TR I+IIa 67 34.5 (3.4) 1 66.7 < 0.0001
IIb 65 47.4 (3.2) 17
III 197 74.4 (8.2) 1
Total 329 19
SB I 17 16.4 (0.8) 5 251.9 < 0.0001
II+III 311 58.5 (13.5) 4
IV 7 102.3 (4.2) 5
Total 335 14
Ecologia1.indd 47 20/4/10 17:18:50
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
48
de trompas medianas se diferenci signifcativamente en dos subgrupos en REY (IIa y
IIb) y en DUR slo se diferenciaron dos grupos, I+II+III y IV, probablemente debido al
escaso nmero de esfngidos capturados en esta comunidad. Por otro lado, el gremio
de esfngidos con trompas muy largas estuvo ausente solamente en la comunidad REY.
A pesar que la composicin taxonmica de estos grupos difri en mayor o menor me-
dida entre comunidades, es notable que el punto de corte entre los diferentes grupos
se mantuvo dentro de cierto rango, I: < 20 mm, II y III: entre 30 y 80 mm y IV: > 95
mm de longitud.
2.3. Asimetra e intensidad en las redes planta-polinizador
Las redes de interaccin planta-esfngidos se representaron en matrices binarias y cuan-
titativas. En las matrices cuantitativas la presencia de polen de cada especie de planta
sobre el nmero de esfngidos de cada especie expresa la intensidad de la interaccin.
Debido al escaso nmero de esfngidos capturados en DUR no fue posible analizar la red
de interaccin en esta comunidad. Para la red binaria se calcul la temperatura de la
matriz, con el programa de Atmar y Patterson (1993), como medida de anidamiento,
donde una mayor temperatura indica conexiones fuera del rea de mximo anidamien-
to. Es decir, se espera que las matrices anidadas sean ms fras (ver Jordano et al., este
volumen). Para la red cuantitativa se calcul para cada especie el ndice de asimetra, A
i
,
segn Vzquez et al. (2007). Este ndice toma valores entre -1 y 1, donde valores cerca-
nos a 1 representan a especies que afectan fuertemente a sus compaeros de interaccin
pero no experimentan efectos recprocos fuertes. As, una especie de esfngido con una
fuerza alta sobre las plantas (valores de A
i
cercanos a 1) indica que es un polinizador
muy importante desde la perspectiva de la comunidad de plantas, en cambio cada una
de las especies de plantas no es una fuente de nctar individualmente importante para
ese esfngido.
Para probar la hiptesis de que los valores de asimetras obtenidos para las plantas
y los polinizadores diferen de lo esperado por azar, se construy un modelo nulo segn
una metodologa similar a la propuesta por Bascompte et al. (2006). Para ello, se reali-
zaron 500 aleatorizaciones sin reposicin a partir de la matriz emprica de intensidad
de interaccin y se obtuvieron cada vez, para esfngidos y plantas, los valores esperados
de asimetra bajo la hiptesis de que las conexiones entre especies y su intensidad se
distribuyan al azar. A las aleatorizaciones se les impuso la condicin de que todas las
especies tuvieran al menos una conexin. Para considerar la abundancia como factor
gravitante en la asimetra, se realizaron regresiones lineales de A
i
vs. Log
10
de abundan-
cia de plantas. La abundancia de las plantas se estim indirectamente como el nmero
de esfngidos con polen de una especie de planta (ver Vzquez et al., 2007).
Las redes de interaccin planta-polinizador obtenidas mostraron un patrn asim-
trico tanto cuando se realizaron anlisis binarios como cuantitativos. Las redes binarias
mostraron un evidente patrn anidado en las tres comunidades (CB temperatura 20.9,
P < 0.001, SB temperatura 18.6, P < 0.001, TR temperatura 11.9, P < 0.001, basado
en 1000 iteraciones de Montecarlo). A modo de ejemplo, se ilustra la red de interaccin
obtenida en CB (Figura 2.2), donde puede verse que especies de plantas generalistas
(e.g., Cestrum parqui o Nicotiana longifora) son polinizadas tanto por especies de esfngidos
generalistas (Sphinx maura o Manduca difssa) como por especialistas (Manduca rstica). La
Ecologia1.indd 48 20/4/10 17:18:50
Captulo 2
Restricciones mecnicas en las interacciones planta-polinizador
49
presencia de este tipo de interacciones asimtricas es lo que explica el patrn general de
anidamiento de la red. El grado de generalizacin de los esfngidos se correlacion po-
sitivamente con su abundancia (r
CB
= 0.91, P < 0.05, r
REY
= 0.91, P < 0.001, r
SB
= 0.66, P
< 0.001), patrn que tambin ha sido observado en otras comunidades ( Jordano, 1987;
Ollerton et al., 2003; Vzquez et al., 2007).
Figura 2.2. Red de interaccin planta-polinizador en la comunidad esfngfla de CB. En la matriz mayor, celdas negras indican que la
interaccin planta-esfngido fue observada. La lnea azul corresponde al lmite de anidamiento perfecto. En la matriz menor se indica con
diferentes colores la fuerza de interaccin planta-polinizador calculada como el producto entre la proporcin de esfngidos de la especie i que
transportaron polen de la especie de planta j por la frecuencia de visitas de la especie i a la planta j.
La mayora de las especies de plantas mostraron una asimetra negativa, signifcativa-
mente apartada del intervalo nulo (Figura 2.3A). Son especies altamente dependientes
de los esfngidos pero de escasa importancia para ellos. En el otro extremo, estn las
pocas especies de plantas tambin signifcativamente apartadas del intervalo nulo, pero
en sentido opuesto, con valores cercanos (simtricas) o algo mayores que cero (leve-
mente asimtricas). Son especies tan dependientes de los esfngidos como los esfngidos
de ellas, o incluso especies de las cuales los esfngidos dependen en cierto grado. Los
esfngidos tuvieron, en promedio, asimetras cercanas o levemente superiores a cero.
Incluso unas pocas especies alcanzaron valores positivos superiores a 0.5, valores a los
que nunca llegaron las plantas (Figura 2.3B).
La abundancia de las plantas dio cuenta de una fraccin importante de su variacin
en el nivel de asimetra (Figura 2.3C). Este patrn fue evidente tambin en los esfngidos
(resultados no mostrados). En resumen, la mayora de las especies de plantas fueron
escasa e individualmente de poca importancia para los esfngidos, y generalmente abas-
tecieron a una sola especie de esfngido que dependi dbilmente de ellas. Las especies
de plantas ms abundantes fueron visitadas por ms de una especie de esfngido. En
Ecologia1.indd 49 20/4/10 17:18:51
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
50
Figura 2.3. Asimetra de las
interacciones de las especies de
plantas (A) y esfngidos (B) as
como relacin entre asimetra
y abundancia de plantas (C) en
tres comunidades de Argentina
subtropical. A y B: valores
observados de asimetra (puntos
blancos) y esperados segn un
modelo nulo de interacciones
aleatorias (puntos negros)
expresados como promedio
D.E., calculados a partir de
matrices cuantitativas. Para los
valores de asimetra se sigui la
metodologa de Vzquez et al.
(2007) y para el modelo nulo
se modifc el procedimiento
de Bascompte et al. (2006). (C)
regresiones lineales simples
entre abundancia y asimetra
en especies de plantas (Cuesta
Blanca: R
2
= 0.90, P < 0.001;
Terma de Reyes: R
2
= 0.84; P <
0.001; Santa Brbara: R
2
= 0.70;
P < 0.001).
estas especies, las interacciones con los esfngidos son ms simtricas ya que las plantas
fueron casi tan importantes para los esfngidos como stos lo fueron para las plantas.
Tanto a nivel binario como cuantitativo, en las comunidades estudiadas pre-
domin un patrn en el que muchas plantas (generalistas y especialistas) dependen de
pocos esfngidos generalistas con los cuales establecen conexiones relativamente fuer-
tes. Al haber pocas especies de esfngidos, las plantas necesariamente coincidirn en
las especies de esfngidos que usen como vectores de polen. As, es posible que exista
una competencia alta de las plantas por los esfngidos, lo cual probablemente permite
la coexistencia de las especies de plantas siempre y cuando stas posean estrategias de
restriccin de diferente naturaleza y capacidad de fltrado.
2.4. Mecanismos de depsito y remocin de polen
A continuacin ilustramos casos en los que se ponen de manifesto dos aspectos de la es-
pecializacin mecnica de las fores polinizadas por esfngidos, a saber: la congruencia
y la exclusin mecnica. Como se ver, la ltima a su vez puede operar sobre la base de
la longitud o del ancho de la probscide de los polinizadores. Consideramos que estos
dos aspectos son relevantes en la posibilidad e intensidad de las interacciones planta-
polinizador y representaran causas importantes para explicar la asimetra de las redes
ya que, al menos en los sistemas de polinizacin donde intervienen plantas y esfngidos,
podran explicar la mayor especializacin de las primeras.
Ecologia1.indd 50 20/4/10 17:18:52
Captulo 2
Restricciones mecnicas en las interacciones planta-polinizador
51
El caso de Caesalpinia gilliesii
Esta especie presenta fores de antesis nocturna con una arquitectura foral de tipo penici-
lada, donde los estambres y el estilo divergen desde un punto central de la for y sobrepa-
san marcadamente el perianto. Los ptalos son libres y no forman un tubo corolino por lo
que el nctar est expuesto en el centro de la for, accesible a visitantes con probscides de
un amplio rango de longitud (Figura 2.1A, Cocucci et al., 1992). Los rangos de longitud de
los estambres y de los estilos en CB son respectivamente 58.9-108.5 mm y 76.6-109.1 mm.
Los visitantes forales son casi exclusivamente esfngidos, los que al aproximarse a las fores
para obtener el nctar, las polinizan al impactar en pleno vuelo contra las anteras y el es-
tigma por el avance del cuerpo y el batir de las alas. En la comunidad de CB se registraron
8 especies de esfngidos cuyas probscides variaron entre 13.3 y 123.3 mm de longitud.
El 48.7% de los esfngidos con probscides largas (Grupo III) y muy largas (Grupo IV)
llevaban polen de C. gilliesii mientras que solo el 22.3% de los esfngidos con probscides
cortas (Grupo I) y medianas (Grupo II) transportaron polen de esta especie (Tablas 2.2 y
2.3). El 66.2% de los esfngidos capturados que transportaban polen de C. gilliesii (N = 77)
en CB lo hacan sobre la parte ventral de las alas y abdomen (Figura 2.4A), y el porcentaje
restante sobre la probscide, patas, antenas y ojos. Se detect una fuerte correlacin entre
la longitud media de la probscide por especie y la proporcin de individuos de cada
una con polen de C. gilliesii en siete comunidades de Argentina subtropical (correlacin
producto-momento de Pearson, r = 0.90, P < 0.001, Figura 2.5). Asimismo existe una
marcada asociacin entre la probabilidad de un individuo de llevar polen de esta planta
y la longitud de las probscides (regresin logstica, Odds ratio = - 128.7, P < 0.001, Figura
2.6). Sin embargo, esfngidos y polillas con probscides demasiado cortas para acceder al
nctar desde arriba lo pueden hacer desde abajo, sin polinizar las fores (Mor et al., 2006).
Figura 2.4. Ensambles de esfngidos presentes
en las comunidades de las plantas focales
ordenados en forma creciente de longitud de
probscide. (A) Cuesta Blanca. Los crculos
blancos indican individuos que transportaban
polen de Caesalpinia gilliesii (Fabaceae) en alas y
abdomen. Tringulos blancos indican individuos
con polen de Mandevilla petraea (Apocynaceae)
en la base de la probscide. (B) El Durazno.
Los crculos blancos indican individuos que
transportaban polen de Habenaria gourlieana
(Orchidaceae). (C) Terma de Reyes. Los crculos
blancos indican individuos que transportaban
polen de Nicotiana longifora (Solanaceae).
(D) Santa Brbara. Los tringulos blancos
indican individuos que transportaban polen
de Mandevilla laxa (Apocynaceae). En la fgura
(A) y (C) los tringulos muestran la altura en la
probscide a la que el polen de Mandevilla era
transportado por los esfngidos. Tringulos en
la lnea base representan alturas no registradas.
Los nmeros romanos indican grupos
funcionales de esfngidos que se diferencian
segn la longitud de su probscide.
Ecologia1.indd 51 20/4/10 17:18:54
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
52
A pesar de tener fores con nctar accesible a esfngidos y polillas de diversidad am-
plia en nmero de especies y longitudes de probscides, C. gilliesii hace uso especializado
de los esfngidos de lenguas largas y muy largas como polinizadores (Figura 2.4A, Tabla
2.3), lo cual sugiere que la congruencia entre las longitudes de las probscides y de las
piezas frtiles de las fores puede ser determinante de la especializacin. En este caso, el
mecanismo de exclusin de visitantes no es muy restrictivo como en otras especies (ver
ms abajo) y la arquitectura penicilada, exclusiva en la comunidad, permite a C. gilliesii
utilizar como vectores de polen a esfngidos generalistas sin una gran interferencia con
otras especies de plantas. Ello puede explicar que esta especie tenga el valor de asime-
tra ms alto en la comunidad de plantas (A
C. gilliesii
= 0.048, Figura 2.3A).
Figura 2.5. Especies de
esfngidos que transportaron
polen de C. gilliesii en siete
comunidades de Argentina
subtropical ordenados segn la
longitud media de la probscide
(barras). La lnea muestra la
proporcin de individuos por
especie que transportaba polen
de esta planta (basado en Mor
et al., 2007).
El caso de Mandevilla petraea
Esta especie presenta fores con arquitectura hipocrateriforme, es decir, con un limbo
corolino amplio en cuyo centro se halla la boca de un largo y delgado tubo (105.9 7.9
mm). Las piezas frtiles estn dispuestas en la boca del limbo y el nctar se encuentra
en el fondo del tubo, donde es accesible a visitantes con probscides al menos tan largas
como la distancia operativa (Figura 2.1B). En general, en la familia Apocynaceae s.
str. el ingreso al nctar es posible a travs de cinco sectores interestaminales. El polen
es aplicado sobre el polinizador o recuperado del mismo cuando el insecto se retira
de la for. En virtud de un mecanismo morfolgicamente complejo, la probscide es
capturada por ranuras de las piezas frtiles y la carga de polen del correspondiente
sector es aplicada en forma de un cmulo sobre un segmento basal de la probscide.
Manduca sexta y M. rustica, con longitudes de probscide promedio de 92.1 y 114.5 mm
Ecologia1.indd 52 20/4/10 17:18:54
Captulo 2
Restricciones mecnicas en las interacciones planta-polinizador
53
respectivamente, fueron los polinizadores mayoritarios de esta especie. Las probscides
de estos esfngidos se corresponden muy estrechamente con la longitud de las fores.
Slo excepcionalmente, esfngidos con probscides demasiado cortas como para llegar
al nctar (Manduca difssa y Sphinx maura) tambin llevaban cargas de polen (Tabla 2.3,
Figura 2.4A). Existe una marcada dependencia entre la probabilidad de llevar polen de
esta especie y la longitud de las probscides segn un anlisis de regresin logstica (Odds
ratio = -23.2, P < 0.001, Figura 2.6).
En virtud del mecanismo de aplicacin y recuperacin de polen arriba descrito se
requiere de cierto ancho mnimo para su funcionamiento. Como los esfngidos de pro-
bscides cortas y largas varan en el ancho de las mismas, consideramos la posibilidad
Tabla 2.3. Plantas focales y sus polinizadores. Longitud operativa media de las ores y longitud media de la probscide de los
esfngidos polinizadores. Los esfngidos visitaron otras especies de plantas presentes en la comunidad. Se midi la longitud
operativa de las plantas focales como: 1. longitud de los estambres, 2. longitud del estigma, 3. altura del cono anteral dentro
del tubo corolino, 4. longitud del tubo corolino.
Especie de planta
Longitud operativa
de las fores (d.e.) (mm)
Esfngidos polinizadores
(individuos con
polen/individuos totales)
Longitud
probscide (d.e.)
(mm)
Gremio
Nmero de
especies de
plantas
visitadas
Caesalpinia gilliesii 81.7 (7.7)
1
M. difssa (23/53) 57.1 (4.8) III 11
(CB) 95.0 (7.8)
2
S. maura (17/49) 53.3 (3.1) III 20
M. sexta (5/14) 92.1 (14.1) IV 8
Mandevilla petraea 106.0 (7.9)
3
M. difssa (1/53) 57.1 (4.8) III 11
(CB) S. maura (1/49) 53.3 (3.1) III 20
M. sexta (5/14) 92.1 (14.1) IV 3
M. rustica (1/3) 114.5 (7.9) IV 8
Habenaria gourlieana 122.8 (15.9)
4
A. cingulata* (?/1) 96.0 IV
(DUR) M. sexta (4/11) 112.2 (6.6) IV 3
Nicotiana longifora 58.9 (7.0)
5
X. schreiteri (9/54) 35.0 (2.7) IIa 11
(REY) E. neuburgeri (7/24) 45.0 (2.8) IIb 9
S. phalerata (4/25) 49.2 (2.7) IIb 9
M. bergi (1/2) 53.8 (3.6) III 2
S. maura (16/41) 60.8 (4.7) III 8
E. guttiventris (7/9) 65.7 (2.6) III 7
M. stuarti (7/9) 78.2 (6.0) III 5
M. tucumana (30/99) 79.3 (5.1) III 19
Mandevilla laxa 44.2 (3.3)
3
M. bergi (1/53) 56.2 (3.2) II+III 8
(SB) M. difssa (2/54) 63.9 (5.6) II+III 13
M. tucumana (18/58) 78.7 (3.4) II+III 12
S. maura (1/73) 57.4 (4.1) II+III 11
Ecologia1.indd 53 20/4/10 17:18:55
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
54
de que, adems de la longitud, el ancho operativo participara en la restriccin mecni-
ca. Experimentos con probscides artifciales de distintos dimetros demostraron que
el ancho de las probscides, dentro del rango de variacin de los esfngidos locales, no
condiciona la efectividad del mecanismo de descarga de polen (Mor et al., 2007). Esto
signifca que la especializacin de las plantas en pocas especies de esfngidos se debe a
restricciones mecnicas impuestas por la longitud de las fores, y no por el ancho opera-
tivo del dispositivo de aplicacin de polen sobre las probscides.
Los resultados demuestran que la longitud de los tubos corolinos fue efectiva en
la exclusin de esfngidos de probscides cortas, aunque estos fuesen, por el ancho
de sus probscides, aptos para trasladar el polen de estas plantas. Suponemos que los
esfngidos de probscides demasiado cortas como para llegar al nctar aprenderan a
no visitar estas fores largas por asociar sus seales atractivas a una falta de retribucin
(Kelber, 1996; Daly y Smith, 2000; Daly et al., 2001; Balkenius y Kelber, 2004). As, y
a diferencia del caso precedente, la especializacin en este caso reside no tanto en una
congruencia entre la longitud de las fores y la probscide del polinizador sino en la
exclusin mecnica de los esfngidos de probscides cortas.
El caso de Habenaria gourlieana
Las fores de esta orqudea presentan un labio superior en forma de capucha, forma-
do por el spalo mediano y los ptalos laterales, que cubre la columna. El labelo de-
sarrolla un espoln de 127.4 5.8 mm de longitud, donde, en la parte ms profunda,
se acumula el nctar (Figura 2.1C). La columna consta de dos ramas laterales en cuyo
extremo se disponen los viscidios de sendos polinarios. La separacin entre los visci-
dios, que se hallan a ambos lados y algo por encima de la boca del espoln, es apenas
menor que el ancho de la cabeza de los esfngidos (ver ms abajo). Esta distancia es
importante ya que los polinarios quedan adheridos sobre la superfcie de los ojos de
estos insectos cuando introducen completamente su probscide dentro del espoln
para libar el nctar (Singer y Cocucci 1997). Solamente esfngidos de una especie
de probscide larga, Manduca sexta (111.8 6.0 mm de longitud), actu como poli-
nizador (Singer y Cocucci 1997). Esfngidos de otra especie de trompa larga, Agrius
Figura 2.6. Curvas logsticas
que predicen la probabilidad
de llevar polen en funcin de la
longitud de la probscide para
las cinco especies de plantas
focales.
Ecologia1.indd 54 20/4/10 17:18:55
Captulo 2
Restricciones mecnicas en las interacciones planta-polinizador
55
cingulata (96.0 mm de longitud), fueron registrados visitando las fores de esta planta
por Singer y Cocucci (1997). Aunque no se pudo constatar si transportaban polina-
rios, suponemos que seran potenciales polinizadores (Tabla 2.3, Figura 2.4B). En la
comunidad de estudio se encontraban presentes otras cinco especies de esfngidos
con trompas de menor longitud, pero ninguna de ellas actu como polinizadora. La
separacin promedio entre los viscidios fue de 5.4 0.9 mm (N = 79) y el ancho mxi-
mo de la cabeza a nivel de los ojos de los esfngidos presentes en la comunidad vari
entre 5.0 y 9.2 mm. Por lo tanto, la mayora de los esfngidos seran apropiados para
recibir simultneamente ambos polinarios sobre los ojos. Sin embargo, los esfngidos
que actuaron como polinizadores tuvieron un ancho signifcativamente mayor que la
separacin de los viscidios y los polinarios se adhirieron sobre la regin perifrica de
sus ojos compuestos. Es decir, en H. gourlieana tambin se produce una exclusin me-
cnica que impide a esfngidos de probscides cortas acceder a la recompensa foral.
Asimismo, existe una marcada dependencia entre la probabilidad de llevar polen de
esta planta y la longitud de las probscides (regresin logstica, Odds ratio = -7.09, P
= 0.016, Figura 2.6). El ancho operativo, en cambio, no es restrictivo y la mayora de
los esfngidos presentes seran congruentes con el mecanismo foral.
El caso de Nicotiana longifora
Esta especie presenta fores hipocrateriformes, donde la distancia operativa es menor
en comparacin a las especies tratadas previamente (Figura 2.1D). Los tubos miden en-
tre 55.0 y 70.0 mm de longitud en REY, estas dimensiones son inferiores a las registradas
para numerosas poblaciones cuyos datos no se presentan aqu y que pueden superar los
90.0 mm de longitud. Las piezas frtiles estn incluidas dentro del tubo corolino por lo
que el polen es aplicado solamente sobre las probscides. Sin embargo, a diferencia de
M. petraea, la disposicin de las anteras y del estigma es tal que el polen es aplicado por
la for a lo largo de toda la probscide y no sobre un segmento limitado. La restriccin
a los polinizadores consistira en que los esfngidos, si sus probscides fueran ms cortas
que la distancia operativa, no encontraran retribucin alguna o no la podran aprove-
char completamente. No habra ninguna restriccin mecnica en el dispositivo de apli-
cacin y recuperacin de polen para que esfngidos de cualquier longitud de probscide
actuasen como vectores de polen. Ello lo demuestran los datos de REY donde esta espe-
cie fue extensamente visitada por esfngidos de distintas especies (Tabla 2.3). Es eviden-
te que tanto individuos de probscides cortas como largas actuaron como vectores de
polen aunque la intensidad de la interaccin vari segn la longitud de la probscide
del polinizador (Figura 2.4C). Los esfngidos de probscides cortas tienen una probabi-
lidad menor de llevar polen de esta especie que los esfngidos de probscides largas. La
probabilidad de que esfngidos de probscides cortas lleven polen de esta especie es alta
en comparacin a la de otras especies de plantas (regresin logstica, Odds ratio = -1654,
P = 0.020, Figura 2.6). Resultados similares fueron encontrados en otra comunidad
donde Nicotiana sylvestris, una especie esfngfla con fores tubulares de 71.9 6.3 mm.
de longitud era dominante. En este sitio el 73% de los esfngidos capturados con polen
de esta especie tena probscides mayores que 56.2 mm (Nattero et al., 2003).
Ecologia1.indd 55 20/4/10 17:18:55
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
56
El caso de Mandevilla laxa
Esta especie presenta fores hipocrateriformes y un mecanismo de aplicacin de polen
similar a M. petraea, aunque con tubos corolinos de longitud marcadamente menor (44.2
3.3 mm, Figura 2.1E). Contrariamente al caso de M. petraea, esta especie aplica el
polen en un sector cercano al pice de la probscide y es polinizada principalmente por
Manduca tucumana, una especie de esfngido de probscides largas (Figura 2.4D, Tabla
2.3). Ello es sorprendente porque sus fores cortas habran sido accesibles a esfngidos
de probscides tanto cortas como largas. Los datos de Mor et al. (2007) muestran que
en esta especie el ancho operativo del mecanismo foral, mas que la longitud de la for
en s, es el factor clave que determina los esfngidos que actan como vectores de polen.
Ello queda demostrado por la siguiente evidencia. Primero, probscides artifciales de
ms de 0.7 mm de dimetro no pudieron operar el mecanismo de aplicacin de polen
de esta especie. Segundo, el ancho promedio de las probscides cortas tuvieron ms de
0.7 mm de dimetro en el segmento apical (20 a 40 mm desde el pice) y fueron signi-
fcativamente ms anchas que las probscides largas. Tercero, el polen se adhiere sobre
probscides largas en ese segmento apical. Es decir, que los esfngidos de probscides
largas tenan probscides ms delgadas a la misma distancia desde el extremo apical
que los esfngidos de probscides cortas (Figura 2.7A,B). As, los esfngidos con probs-
cides comparables en longitud con los tubos de las fores fueron menos apropiados para
operar el mecanismo de aplicacin de polen. Los esfngidos de trompas largas mostra-
ron una mayor probabilidad de transportar polen de esta especie segn el anlisis de
regresin logstica (Odds ratio = -71.9, P < 0.001, Figura 2.6). Ya que los esfngidos no
estaran impedidos de acceder al nctar por el largo de sus probscides, la especializa-
Figura 2.7. A) Ancho medio
de la probscide en especies de
esfngidos de probscides cortas
que no transportaban polen de
Mandevilla laxa (crculos blancos)
y de probscides largas que
transportaban polen de M. laxa
(crculos negros). La fecha de
dos puntas indica el intervalo
de altura de la probscide a
la cual el polen de M. laxa fue
transportado. B) Frecuencia de
intentos que desencadenaron el
mecanismo de polinizacin en
fores de M. laxa. Se utilizaron
probscides artifciales de
diferentes dimetros. Los
asteriscos indican diferencias
signifcativas en el ancho de la
probscide entre las especies de
esfngidos que transportaron
o no polen de M. laxa; ns
=diferencia no signifcativa.
Ecologia1.indd 56 20/4/10 17:18:55
Captulo 2
Restricciones mecnicas en las interacciones planta-polinizador
57
cin por parte de estas plantas estara determinada por una estrategia de congruencia
mecnica basada en el ancho operativo de las fores.
2.5. Consideraciones nales
Las causas biolgicas que determinan el anidamiento en una red de interacciones
deberan dar cuenta de por qu especies generalistas interactan con varias especies
especialistas. Desde la perspectiva de las plantas, las estrategias de especializacin
han sido usualmente interpretadas en el contexto de la competencia por polinizado-
res. Al respecto, Waser (1983) reconoce dos modalidades de competencia pertinentes
en este contexto, a saber: por preferencia y a travs de la transferencia interespecfca
de polen. La primera sera evidente por el desplazamiento en atrayentes secundarios
(seales visuales y olfativas) que las fores utilizan para atraer a sus polinizadores.
Sobre este aspecto tenemos evidencia preliminar que en las comunidades de estudio,
las especies cuyas fores se muestran amarillas al ojo humano, pueden diferenciarse
en distintos colores distinguibles por el sistema visual de los esfngidos (Balkenius y
Kelber, 2004; Johnsen et al., 2006). Adems, estudios realizados en stas y otras espe-
cies esfngflas no emparentadas presentes en las comunidades estudiadas muestran
convergencia y tambin exclusividad en algunos de los compuestos qumicos que
constituyen el perfume foral de las especies. Aunque actualmente desconocemos las
preferencias que puedan tener los esfngidos a un compuesto o un bouquet parti-
cular, la exclusin mecnica debe necesariamente complementarse con atrayentes
secundarios capaces de establecer preferencias. De lo contrario, los esfngidos con
probscides demasiado cortas para alcanzar al nctar seran incapaces de reconocer
a las fuentes retributivas de las que no lo son.
Las estrategias para impedir la transferencia interespecfca de polen ms frecuen-
temente contempladas se referen a la exclusin fenolgica (Ashton et al., 1988; Arm-
bruster et al., 1994; Stone et al., 1998). Es muy probable que las restricciones fenolgicas
sean una causa importante en el anidamiento de las redes planta-esfngidos. En efecto,
las plantas esfngflas pueden ser especialistas en polinizadores que casi siempre estn
disponibles, ya que los esfngidos son longevos en comparacin al perodo de foracin.
En cambio, los esfngidos deben recurrir a mltiples fuentes de nctar ya que la baja
densidad de fores que presentan algunas especies y el perodo de foracin acotado en
el tiempo no alcanzaran para satisfacer las necesidades energticas de un esfngido que
se especialice en slo una especie de planta ( Janzen, 1984; Agosta y Janzen, 2005).
Se suman a las estrategias de restriccin antes mencionadas, las restricciones estruc-
turales que nos ilustran los cinco casos aqu presentados y que se manifestan de varias
formas, a saber: primero, las plantas disponen de arquitecturas forales muy diferentes,
que se relacionan a su vez con la morfologa funcional ya que determinan qu parte del
cuerpo del polinizador ser utilizada por las anteras para aplicar el polen y por los estig-
mas para recogerlo. Como vimos, segn la especie de planta, pueden ser utilizados para
el transporte del polen: la probscide, la parte ventral de las alas y del cuerpo, o los ojos.
Otras especies polinizadas por esfngidos nos ilustran arquitecturas que pueden sumar a
las anteriores distintas estrategias para utilizar el cuerpo de los vectores para el traslado
de polen. Tal es el caso de las fores infundibuliformes (en forma embudo) de algunas es-
pecies de la familia Cactaceae, que permiten aplicar polen sobre todo el cuerpo, ya que
Ecologia1.indd 57 20/4/10 17:18:55
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
58
los insectos deben zambullirse completamente dentro de las fores (Haber y Frankie,
1989; Silva y Sazima, 1995), y formas bilabiadas que colocan el polen sobre el dorso
del polinizador como especies de Craniolaria (Martyniaceae) y Tanaecium (Bignoniaceae)
(Gentry, 1990). As, distintas plantas podran utilizar no slo las mismas especies sino los
mismos individuos como vectores. Adems, se mantendran al mnimo las desventajas
causadas por el depsito de polen en reas superpuestas del polinizador, que tendra
como consecuencia la prdida de polen por depsitos incongruentes y reduccin de la
efcacia femenina por congestionamiento de estigmas. Igualmente, sistemas precisos
de remocin/depsito evitan la prdida de polen y hacen ms efciente el proceso de
polinizacin. Este fenmeno ha sido tempranamente reconocido como adaptacin
diferencial al mismo polinizador (Stebbins, 1970) y confrmado en diversos sistemas de
planta-vector de polen (Dressler, 1968; Waser, 1978, 1983; Armbruster y Herzig, 1984;
Von Helversen, 1993; Armbruster et al., 1994, Buzato et al., 2000; Ollerton et al., 2003).
En la comunidad de CB por ejemplo, los esfngidos de trompas muy largas pueden
transportar, con una interferencia mnima, polen de Caesalpinia gilliesii (alas y abdomen),
Mandevilla petraea (cmulo en la base de la probscide), y Nicotiana longifora (a lo largo de
la probscide). Sin embargo, otras especies con fores tubulares ms cortas presentes en
la comunidad, tambin depositan polen a lo largo de la probscide interfriendo entre
s en diferente grado (Cestrum parqui y Petunia axillaris, Solanaceae, Tillandsia xiphiodes,
Bromeliaceae).
Segundo, las plantas, sin impedir el acceso a la recompensa en las fores, pueden
restringir el nmero de especies con las que interactan y modular la intensidad de
estas interacciones mediante la simple congruencia entre la longitud de las fores y la
longitud de la probscide de los esfngidos (congruencia en longitud), siempre que el
polen sea depositado a una altura estandarizada sobre el cuerpo del visitante. El caso de
C. gilliesii ilustra cmo la congruencia en longitud permite utilizar como polinizadores
a especies pertenecientes a un grupo funcional de probscides intermedias. El ejemplo
de Mandevilla laxa nos muestra que esta congruencia puede actuar estableciendo restric-
ciones de ancho (congruencia en ancho), ya que visitantes con probscides superiores a
cierto dimetro crtico no actan como vectores de polen. Aqu no parecen importantes
las preferencias ya que los esfngidos pueden seguir obteniendo recompensas aunque no
sean mecnicamente congruentes y, por lo tanto, tampoco aptos para transferir polen.
Tercero, referido a la exclusin mecnica de polinizadores de trompas cortas, en los
casos aqu descritos y muchos anlogos extensamente citados en la literatura (e.g., Gre-
gory, 1964; Miller, 1981; Feinsinger, 1983; Robertson y Wyatt, 1990; Johnson y Steiner,
1997; Nilsson, 1998; Alexandersson y Johnson, 2002), las plantas acotan el ensamble de
polinizadores restringiendo el acceso al nctar a aquellas especies que presentan pro-
bscides ms cortas que las distancias operativas. Este mecanismo es tambin conocido
por su impacto en la seleccin direccional: variantes con fores demasiado cortas, por
falta de congruencia con visitantes de probscides largas, no recibiran ni entregaran
polen y estaran en desventaja reproductiva en comparacin con las variantes de fores
largas, que podran recibir polen de polinizadores tanto de probscides largas como
medianas (Gregory, 1964; Miller, 1981; Feinsinger, 1983; Robertson y Wyatt, 1990;
Johnson y Steiner, 1997; Nilsson, 1998).
No cabe duda que adems de desacoplamientos fenolgicos y morfolgicos (arqui-
tecturas, congruencia y exclusin mecnica), la abundancia de las especies que interac-
Ecologia1.indd 58 20/4/10 17:18:55
Captulo 2
Restricciones mecnicas en las interacciones planta-polinizador
59
tan es una causa importante en la asimetra de las redes planta-esfngido aqu tratadas,
como queda refejado por las correlaciones positivas entre el nmero de plantas que vi-
sita una especie de esfngido y su abundancia. As, en CB las especies de esfngidos ms
abundantes fueron las que interactuaron con un mayor nmero de especies de plantas.
Especies muy comunes y de perodos de foracin muy prolongados, como Cestrum par-
qui o Nicotiana longifora, interactuaron con un mayor nmero de especies de esfngidos
que especies raras o de perodos de foracin acotados como Mandevilla petraea y Tricho-
cereus candicans (Cactaceae). Asimismo, la red de interaccin cuantitativa obtenida en
CB muestra una asimetra en la intensidad de las interacciones, donde Mandevilla petraea
depende casi exclusivamente de esfngidos de trompas largas, mientras que stos depen-
den dbilmente de esta planta ya que visitan otras especies presentes en la comunidad.
Por otro lado, no todas las especies de esfngidos que se asocian con una determinada
especie de planta lo hacen con la misma intensidad.
Contrastando con las variadas formas con que las plantas interactan con los es-
fngidos, los esfngidos parecen ms limitados en la variedad de formas de interactuar
mecnicamente con las fores: solamente obtienen de ellas nctar con la probscide. Por
lo que conocemos hasta ahora, la variacin en la longitud de las probscides permitira
a los esfngidos limitar o expandir el nmero de fuentes de nctar. Sin embargo, poco
conocemos sobre otras posibilidades de interaccin mecnica, aunque fueran dignas de
ser exploradas. Tal sera el caso de diferentes habilidades de vuelo, que, cuando ms
fexibles, quizs permitiran acceso a fores inclinadas o pndulas ( Janzen, 1984).
Agradecimientos
Estamos muy agradecidos de Boris Schlumpberger, Julieta Nattero, Mariana Roquei-
ro, Gerardo Robledo, Marina Arce-Miller, Santiago Bentez-Vieyra, Martn Medina,
Lucrecia Daz, Amots Dafni, Robert Raguso, Ana Wertlen y Natalia Hempel de Ibarra
por su invalorable ayuda en el trabajo de campo y a Ian J. Kitching por su experta
opinin en taxonoma de esfngidos y a Diego Vzquez que nos asesor en los anli-
sis de asimetra de las redes. Mary Endress, Robert Raguso, Jeff Ollerton, Immanuel
Noy-Meir e Ian J. Kitching hicieron valiosas sugerencias en distintas partes de este
estudio. El escrito fnal se benefci de la revisin constructiva de Roco Perez-Barrales
y Juan Arroyo. Nuestro trabajo ha sido fnanciado por CONICET, SECyT (UNCba), FONCyT,
Idea Wild, Myndel Botanica Foundation y National Geographic Society. AAC y ANS
forman parte de la planta de investigadores de CONICET y MM es becaria doctoral de
la misma institucin. Queremos agradecer al Programa Iberoamericano de Ciencia y
Tecnologa para el Desarrollo (CYTED) por haber fnanciado y promovido la interaccin
entre diferentes grupos de trabajo iberoamericanos, y en particular a Rodrigo Medel
y Regino Zamora que alentaron la redaccin de este captulo adems de otras colabo-
raciones.
Ecologia1.indd 59 20/4/10 17:18:56
Ecologia1.indd 60 20/4/10 17:18:56
CAPTULO 3
Diversidad de polinizadores, generalizacin
ecolgica y conservacin de plantas
JOS M. GMEZ Y FRANCISCO PERFECTTI
3.1. Introduccin
La mayora de la informacin emprica existente muestra que muchas especies de plan-
tas son visitadas y polinizadas por un amplio y diverso espectro de especies animales
(Herrera, 1996; Gmez y Zamora, 2006). Como consecuencia, la ecologa y evolucin
de la generalizacin en sistemas de polinizacin son actualmente el foco de atencin
de un gran nmero de investigadores (Waser et al., 1996; Herrera, 1996; Johnson y
Steiner, 2000; Fenster et al., 2004; Waser y Ollerton, 2006). La determinacin de las
causas que provocan que, contrario a la visin ortodoxa, la generalizacin sea frecuente
en los sistemas de polinizacin es un programa de investigacin muy activo y exitoso,
que ha generado una gran cantidad de informacin sobre el funcionamiento de dichos
sistemas. A nivel evolutivo, dos causas principales suelen ser esgrimidas para explicar
la existencia de sistemas de polinizacin generalistas: la variacin espacio-temporal en
la identidad de los polinizadores ms efectivos y la similitud en las presiones selectivas
producidas por especies de polinizadores alejadas flogenticamente (Aigner, 2006; G-
mez y Zamora, 2006). Por el contrario, las causas ecolgicas que determinan la diver-
sidad de polinizadores visitantes a una determinada especie vegetal no estn del todo
esclarecidas.
A pesar del esfuerzo destinado a caracterizar la generalizacin en sistemas de poli-
nizacin y a determinar las posibles causas de su ubicuidad, apenas existe informacin
sobre las consecuencias de dicha generalizacin para las poblaciones vegetales. Desde
un punto de vista estrictamente evolutivo, se supone que la generalizacin disminuye la
capacidad de las plantas de responder a la seleccin mediada por los polinizadores ms
frecuentes y/o abundantes, disminuyendo as el potencial de microevolucin y adapta-
cin ( Johnson y Steiner, 2000; pero ver Gmez y Zamora, 2006; Sargent y Otto, 2006).
Desde una perspectiva ecolgica, la generalizacin favorece la capacidad competitiva y
el potencial de colonizacin e invasin de muchas especies de plantas (Richardson et al.,
2000ab). A pesar de esto, an faltan estudios ecolgicos empricos y tericos que explo-
ren la relacin funcional entre el nivel de generalizacin y diversidad de polinizadores
que visitan las especies de plantas y el potencial reproductivo y demogrfco de estas
ltimas (Kremen et al., 2002; Klein et al., 2003a; Gmez et al., 2007). Este esfuerzo es
hoy en da an ms necesario que nunca en el contexto de crisis de polinizadores que
est asolando muchos ecosistemas de nuestro planeta. Una comprensin rigurosa y pre-
cisa de dicho efecto es crucial no slo para entender la evolucin de la generalizacin
en los sistemas de polinizacin sino tambin para desarrollar herramientas de gestin
y control y poder establecer adecuadas estrategias de conservacin (Kearns et al., 1998;
Ecologia1.indd 61 20/4/10 17:18:56
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
62
Allen-Wardell et al., 1998; Memmott et al., 2004; Jaboury, 2005; Beismeijer et al., 2006;
Klein et al., 2006).
El propsito de este captulo es explorar las consecuencias que tiene una modi-
fcacin de la diversidad de polinizadores en la reproduccin de las plantas y en la
dinmica de sus poblaciones. Para ello, el captulo abordar una serie de preguntas,
que servirn para entender mejor la relacin existente entre diversidad de polinizado-
res, generalizacin, y adecuacin de las plantas. Empezaremos explicando brevemente
cmo se defne y cuantifca la generalizacin en las interacciones entre plantas y polini-
zadores. Seguiremos explorando las causas ecolgicas de la generalizacin, para luego
describir los patrones de variacin espacio-temporal en la diversidad de polinizadores.
A continuacin, revisaremos los escasos estudios empricos que existen sobre el tema,
especfcamente en lo relacionado al efecto que un cambio en la diversidad de poliniza-
dores tiene sobre la reproduccin y demografa de las plantas. Finalizamos el captulo
modelando la relacin entre la diversidad de polinizadores y el xito reproductivo de las
plantas en varios escenarios de polinizacin.
3.2. Cmo denir generalizacin
Existen numerosos intentos de defnir adecuadamente el concepto de generalizacin.
En biologa de la polinizacin, generalizacin ha sido defnida desde una perspectiva
puramente ecolgica o bien desde una perspectiva evolutiva. Evolutivamente hablando,
generalizacin se considera como la ausencia de rasgos adaptados a la interaccin con
una o unas pocas especies de animales altamente efcientes. As defnida, generalizacin
est inversamente relacionada con el grado de ajuste o adaptacin de las plantas a sus
polinizadores. Desde una perspectiva puramente ecolgica, generalizacin se defne
simplemente como el uso de un espectro amplio de recursos, es decir, se equipara con
una gran amplitud de nicho (Futuyma, 2001). Adecuando esta defnicin a la biologa
de la polinizacin, Armbruster et al. (1999, 2000) defnen operativamente generaliza-
cin como la polinizacin exitosa por un nmero elevado de especies animales. Este
concepto de generalizacin ecolgica ser el que usaremos a lo largo de este captulo. El
concepto ecolgico de generalizacin tiene las siguientes cuatro caractersticas (Figura
3.1):
1) Es un concepto relativo. Generalizacin y especializacin son trminos comparati-
vos que no representan soluciones nicas y excluyentes. As, podemos ubicar a las
diferentes especies de plantas a lo largo de un eje de uso de recursos, donde unas
especies son ms o menos especializadas en relacin a otras. La generalizacin mide
la amplitud en el uso de los recursos, que es una variable continua.
2) Es un concepto dependiente del contexto. El grado de generalizacin depender
de una mayor capacidad de usar los recursos disponibles. As, una planta que ha-
bite una regin altamente empobrecida o un ecosistema poco diverso podra ser
considerada ms generalista que otra planta polinizada por el mismo nmero de
polinizadores pero que habita un regin rica y diversa. Por ello, para determinar
el grado de generalizacin de una especie vegetal, es conveniente en algunos casos
considerar la fauna de polinizadores disponibles en la regin. Las comparaciones
entre especies que habiten diferentes localidades, hbitats o ecosistemas hay por
tanto que efectuarlas con suma cautela. Asimismo, bajo esta idea, algunas especies
Ecologia1.indd 62 20/4/10 17:18:56
Captulo 3
Diversidad de polinizadores, generalizacin ecolgica y conservacin de plantas
63
pueden ser generalistas a una escala espacial amplia, pero especialistas a escalas
poblacionales reducidas.
3) Depende de la equitatividad de recursos usados. El grado de generalizacin es sensi-
ble a la sobrerrepresentacin de un determinado recurso en el conjunto de recursos
usados. As, dos conjuntos de polinizadores compuestos por el mismo nmero de
especies podran tener diferentes grados de generalizacin si en uno de los conjuntos
casi todas las visitas son efectuadas por unas pocas especies.
4) Es sensible a la diversidad funcional y fltica de los recursos, es decir, de los poliniza-
dores. As, una planta polinizada por pocas especies perteneciente a grupos flticos
diferentes podra ser considerada ms generalista que una planta polinizada por
muchas especies de animales ntimamente relacionadas entre s (Fenster et al., 2004;
Gmez y Zamora, 2006). De forma similar, podemos considerar tambin la diversi-
dad funcional de los animales polinizadores como una estimacin ms rigurosa del
grado de generalizacin. Una especie vegetal polinizada por colepteros, abejas de
trompa corta y moscas de trompa larga podra ser considerada ms generalista que
una especie de planta polinizada slo por insectos de trompa larga.
Generalizacin como caracterstica poblacional
Las estimaciones de generalizacin ecolgica son vlidas principalmente a escala lo-
cal. Esto signifca que la generalizacin ecolgica de una planta es una caracterstica
poblacional, y como tal debe ser estudiada preferentemente a esta escala espacial. Si
se agrupan observaciones de diferentes poblaciones, estaremos obviando procesos eco-
lgicos importantes que determinan el grado de generalizacin, como son los factores
abiticos externos que determinan la viabilidad de las poblaciones de animales, la com-
Figura 3.1. Principales
caractersticas del concepto
ecolgico de generalizacin.
Ecologia1.indd 63 20/4/10 17:18:56
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
64
petencia y/o facilitacin ejercida por especies vegetales co-ocurrentes o los procesos de
adaptacin local. Es muy probable que las estimaciones de generalizacin generadas
sobre la base de varias localidades se referan ms al grado de generalizacin evolutiva
de la planta que a su grado de generalizacin ecolgica. Aunque relacionadas, ambas
variables no son idnticas.
3.3. Cmo cuanticar la generalizacin: una mirada a la ecologa de
comunidades
La generalizacin ha sido tradicionalmente estimada como el nmero de diferentes
especies de polinizadores que visitan una determinada especie de planta. Sin embargo,
tal como ha sido defnida, generalizacin es un concepto netamente ecolgico y como
tal, rene caractersticas que han sido obviadas en todas las discusiones llevadas a cabo
durante las pasadas dcadas.
Desde una perspectiva de ecologa de comunidades, el grado de generalizacin de
una poblacin de plantas se puede estimar de forma ms rigurosa no slo como el n-
mero de especies que visitan sus fores (riqueza especfca de polinizadores), sino adems
como la diversidad de dichos visitantes. Esta idea nos abre un amplio abanico de posi-
bilidades de cuantifcacin de generalizacin.
Riqueza especfca observada
En primer lugar, la generalizacin se puede cuantifcar como la riqueza especfca de
polinizadores. Usualmente se utiliza la riqueza observada, que se nomina como S
obs
.
Esta se refere al nmero de especies o de OTUs (Operational Taxonomic Units) de vi-
sitantes forales detectados en una poblacin durante una estacin reproductiva. Esta
estimacin de generalizacin es la forma ms simple de describir la diversidad local, y
es por ello la ms usada en los estudios de biologa de la polinizacin. Se describe como
(Ecuacin 3.1),
donde s
j
es el nmero de especies presente exclusivamente en j muestras (asi, s
1
son es-
pecies que aparecen exclusivamente en una muestra, s
2
son las especies que aparecen
en exclusivamente en dos muestras, y as sucesivamente), siendo H el nmero total de
muestras (Colwell et al., 2004). Sin embargo, esta estimacin posee algunos problemas:
1) Es muy sensible al esfuerzo de muestreo. En principio, es imposible detectar todas las
especies y sus abundancias relativas mediante un nmero limitado, aunque grande, de
censos (Chao et al., 2005). 2) Adems, la detectabilidad de las especies raras vara de una
localidad a otra, por lo que la mera comparacin de riquezas observadas puede con-
llevar grandes sesgos e inexactitudes. 3) Como consecuencia del punto anterior, existe
una correlacin positiva entre nmero de individuos censados y nmero de especies
registradas (Bunge y Fitzpatrick, 1993).

H
S
obs
=

S
j

j=1
Ecuacin 3.1
Ecologia1.indd 64 20/4/10 17:18:57
Captulo 3
Diversidad de polinizadores, generalizacin ecolgica y conservacin de plantas
65
Una forma rpida de reducir el problema del esfuerzo de muestreo es expresar la ri-
queza de especies en trminos relativos, estandarizando por individuos censados (rique-
za nmerica de especies) o por muestra efectuada (densidad de especies). Sin embargo,
esta solucin es slo parcial, ya que estos ndices an sern sensibles al esfuerzo de
muestreo porque en muchos casos las especies ms escasas son muestreadas con menor
probabilidad de lo que cabra esperar en funcin de su abundancia. Para superar este
problema, se han desarrollado en los ltimos tiempos una serie de estimadores de la ri-
queza especfca. Estos estimadores usan dos mtodos: extrapolacin a partir de curvas
de acumulacin de especies, y la aplicacin de mtodos de estimacin no paramtricos
(Magurran, 2004).
Curvas de acumulacin de especies
Se basan en el principio de que el nmero de especies nuevas que se muestrean dismi-
nuye a medida que aumentamos el esfuerzo de muestreo. Representado grfcamente,
se obtendr una curva de saturacin de especies, que se denominan curvas de acumu-
lacin. Una curva de acumulacin es un grfco del nmero de especies observadas en
funcin de alguna medida del esfuerzo de muestreo y puede basarse en el nmero de
especies por censo o en el nmero de especies por individuo censado (Gotelli y Colwell,
2001; Colwell et al., 2004). A partir de una curva de acumulacin de especies podemos
extrapolar el nmero mximo de especies mediante ajustes a funciones asintticas con
ecuacin conocidas. La ms usada es la funcin de Michaelis-Menten (Ecuacin 3.2):
donde S
n
es el nmero de especies observadas, S
max
es el nmero de especies total, y B
es el esfuerzo de muestreo requerido para detectar el 50% de las especies. El objetivo
es hallar S
max
. Un mtodo mejorado para estimar este parmetro es aleatorizar muchas
veces el orden de entrada de especies en la muestra.
No se debe confundir las curvas de acumulacin con las curvas de rarefaccin.
Estas ltimas, por el contrario, se obtienen mediante el remuestreo repetido de un con-
junto de N individuos o muestras, tomados al azar, representados grfcamente frente
al nmero de individuos o muestras. Este remuestreo se lleva a cabo usualmente sin
reemplazo. As, la rarefaccin genera un nmero esperado de especies en una coleccin
pequea de n individuos o muestras obtenidas al azar del conjunto inicial de N indi-
viduos o muestras (Gotelli y Colwell, 2001). Las curvas de rarefaccin se utilizan para
comparar la riqueza especfca observada en varias localidades (Gotelli y Entsminger,
2005).
Estimadores no paramtricos de la riqueza
Son estimadores que usan algoritmos similares a los usados en los estudios de captura-
recaptura para estimar tamaos poblacionales (Magurran, 2004). Suelen tener en cuen-
ta la abundancia relativa de las especies raras o que estn representadas por slo uno o

S
max
*

n
S
n
=
B + n
Ecuacin 3.2
Ecologia1.indd 65 20/4/10 17:18:57
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
66
dos individuos. Por ello, son estimadores muy robustos, aunque suelen sobreestimar la
riqueza especfca real. Los ndices ms usados son el ndice de Chao
1
(S
Chao1
), el ndice
ACE (S
ACE
), el ndice ICE (S
ICE
) y el ndice de Jackknife de primer orden (S
Jack
) (Chiarucci
et al. 2003). En la Tabla 3.1 se indica como calcular cada uno de estos ndices. Cada
ndice es apropiado en cada situacin. Por ejemplo, S
ICE
es el ms recomendado cuando
se analizan agrupaciones de especies comparables, mientras que S
Jack
es muy apropiado
para datos de incidencia de especies, ms que abundancia (Walther y Morand, 1998).
El muestreo se considera adecuado cuando las curvas de acumulacin y los estimadores
de riqueza convergen en sus valores mximos (Colwell et al., 2004). La principal ventaja
de estos ndices radica en que permite obtener estimaciones muy exacta del nmero de
especies de una localidad con un esfuerzo de muestreo moderado (Brose, 2002; Chia-
rucci et al., 2003).
Tabla 3.1. Principales estimadores no paramtricos de la riqueza.
Indice Frmula Defnicin de variables
Chao 1
F
1
= frecuencia de especies con 1 individuo
F
2
= frecuencia de especies con 2 individuos
ACE
S
obs
= S
rara
+S
abund
C
ACE
= 1-F
1
/N
rara
S
abund
= nmero de especies abundantes (> 10 individuos por especie)
S
rara
= nmero de especies raras (< = 10 individuos por especie
N
rara
= nmero total de individuos en las especies raras
ICE
S
obs
= S
inf
+S
freq
S
freq
= nmero de especies frecuentes (aparecen en > 10 muestras)
S
inf
= nmero de especies infrecuentes(aparecen en < = 10 muestras)
Q
1
= frecuencia de especies nicas C
ICE
=

1-Q
1
/N
inf
N
inf
= nmero total de ocurrencia de las especies infrecuentes
Jackknife
m = nmero total de muestras
Medidas de diversidad: introduciendo la equitatividad de las especies
El problema que tienen todos los ndices de riqueza es que no consideran la equitati-
vidad de las muestras, es decir, cmo se distribuyen los individuos muestreados entre
las especies. Este dato es importante porque nos indica la probabilidad que tiene una
planta de ser visitada por diferentes especies de polinizadores, lo cual depender de las
abundancias relativas o de la intensidad de interaccin de stos. Hay muchos ndices
que recogen esta doble vertiente de riqueza de especies y equitatividad. Quizs los ms
Ecologia1.indd 66 20/4/10 17:18:57
Captulo 3
Diversidad de polinizadores, generalizacin ecolgica y conservacin de plantas
67
usados son el ndice de Shannon (H) y el ndice de probabilidad interespecfca de en-
cuentro de Hurlbert (PIE). El ndice de Shannon se computa como (Ecuacin 3.3),
donde p
i
es la abundancia relativa de la especie i. El ndice de Hurlbert se calcula como
(Ecuacin 3.4),
donde s es el nmero de especies, N es el nmero total de individuos y n
i
es el nmero
de individuos de la especie i. Estos ndices ofrecen una informacin complementaria a
la ofrecida por los ndices de riqueza especfca. Sin embargo, es importante tener en
cuenta que son menos exactos con tamaos de muestras pequeos.
3.4. Causas ecolgicas y evolutivas de la diversidad de polinizadores
A nivel interespecfco existen especies de plantas que poseen conjuntos de poliniza-
dores especializados frente a otras que poseen insectos generalizados. Es obvio decir
que a este nivel, los principales factores que determinan la diversidad de polinizadores
que visitan una planta suelen ser de carcter evolutivo. Su anlisis, aunque interesante,
escapa al objetivo de este captulo, aunque el lector puede consultar algunas revisiones
recientes (Waser et al., 1996; Gmez, 2002; Gmez y Zamora, 2006). Ms interesante
para nuestros objetivos es comentar qu factores afectan a la diversidad de polinizado-
res a un nivel intraespecfco. Es decir, por qu algunas poblaciones de plantas tienen
un conjunto ms diverso de polinizadores que otras poblaciones de plantas. La mayora
de estas causas ecolgicas son extrnsecas, es decir, no vienen determinadas exclusiva-
mente por caractersticas o rasgos de la propia planta. Asimismo, es importante tener
en cuenta que todos estos factores no son independientes entre s. Al contrario, en
muchos casos dichos factores estn ntimamente interrelacionados y actan de forma
sinrgica.
Tipo de hbitat ocupado por una especie vegetal
Una primera causa que determina la diversidad de polinizadores es el tipo de hbitat.
El hbitat afecta a la diversidad de polinizadores mediante su efecto inmediato sobre
los requerimientos ecofsiolgicos de los polinizadores que determina las especies de
polinizadores que pueden permanecer en dicho hbitat. Como consecuencia, las plan-
tas que ocupan diferentes hbitats suelen enfrentarse a conjuntos de polinizadores con
diferente diversidad. En este sentido, muchos estudios han mostrado que la diversidad,
abundancia y actividad de insectos es menor en ecosistemas de montaa que en ecosis-

S
H =

p
i
ln p
i

i=1
Ecuacin 3.4
Ecuacin 3.3
Ecologia1.indd 67 20/4/10 17:18:57
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
68
temas de menor altitud (e.g., Kearns, 1992; Kearns e Inouye, 1994; Gmez y Zamora,
1999). Esta tendencia se ha verifcado en poblaciones diferentes de la misma especie
(Bingham y Orthner, 1998; Gmez y Zamora, 1999; Totland, 2001; Medan, 2003), en
pares de subespecies distribuidas a distinta altitud (Blionis y Vokou, 2002), en especies
emparentadas y tambin a nivel comunitario (McCall y Primack, 1992). Las tasas de
visita de polinizadores tambin son ms bajas en especies de altura respecto a especies
emparentadas de distribucin ms amplia (Eriksen et al., 1993; Kasagi y Kudo, 2003).
A esta escasez no slo contribuye una disminucin en la abundancia poblacional de los
polinizadores, sino una alteracin en su patrn de actividad diaria como consecuencia
de las extremas y cambiantes condiciones climatolgicas tpicas de la alta montaa
(McCall y Primack, 1992).
Efecto del tamao poblacional y de la densidad de las plantas
Un factor importante que afecta la diversidad de polinizadores es el tamao poblacio-
nal de la propia planta. Poblaciones vegetales mayores suelen atraer a una mayor di-
versidad de polinizadores que poblaciones vegetales pequeas. El tamao poblacional
de muchas especies de plantas depende en gran medida del rea de hbitat disponible
o tamao del fragmento (Sih y Baltus, 1987), por lo que esta relacin entre tamao
poblacional de plantas y diversidad de polinizadores se puede entender en el contexto
de la relacin general que existe entre riqueza de especies y rea, si suponemos que el
tamao poblacional representa el rea de hbitat disponible para los polinizadores. La
relacin entre tamao de fragmento y riqueza de especies de polinizadores se supo-
ne universal, y ha sido demostrada en algunos casos (Sih y Baltus, 1987; Jennersten,
1988; Steffan-Dewenter, 2003). Sin embargo, a medida que se profundiza en su estudio
emprico, emergen algunos resultados contradictorios. Por ejemplo, Donaldson et al.
(2002), estudiando fragmentos de hbitat en Sudfrica, encontraron que la riqueza to-
tal de abejas, moscas y mariposas no vari con el tamao de los fragmentos, aunque la
abundancia de algunas especies s lo hizo. Ms recientemente, Galetto et al. (2007) han
mostrado que no existe una relacin clara entre riqueza de especies de polinizadores y
tamao de fragmento en el Bosque Chaqueo de Argentina. Curiosamente, Conner y
Neumeier (1995) encuentran que poblaciones grandes de Brassica nigra poseen menor
diversidad de polinizadores porque son monopolizadas por las abejas melferas, que
expulsan a las abejas solitarias ms pequeas y de menor habilidad competitiva.
Adems de la abundancia de fores, la densidad de ellas tambin puede afectar a la
diversidad de polinizadores. La densidad de fores viene determinada en muchos casos
por la propia productividad del hbitat. Poblaciones vegetales ms densas suelen atraer
a una mayor diversidad de polinizadores que poblaciones vegetales poco densas por-
que representan un recurso ms atractivo. Esto ha sido demostrado por Kunin (1997),
quien de forma experimental demostr que la densidad, pero no el nmero de plantas
de Brassica kaber, tiene un fuerte efecto sobre la diversidad de polinizadores que visitan
sus fores. De forma similar, Bosch y Waser (2001) demostraron que la densidad de
Aconitum columbianum afecta positivamente a la tasa de visita de varias especies de abejas,
mientras que Hegland y Boeke (2006) encontraron que la diversidad de abejorros del
gnero Bombus y de colepteros forcolas depende en muchas praderas noruegas de la
densidad de fores.
Ecologia1.indd 68 20/4/10 17:18:57
Captulo 3
Diversidad de polinizadores, generalizacin ecolgica y conservacin de plantas
69
Relacin diversidad-abundancia de visitantes forales
Un cuarto factor que afecta a la diversidad de polinizadores es su propia abundancia.
La relacin entre abundancia y diversidad es una relacin universal en ecologa (ver por
ejemplo Huston, 1995), que ha sido hallada tambin para insectos antflos (Steffan-
Dewenter et al., 2002; Steffan-Dewenter, 2003). La abundancia de insectos puede estar
motivada por factores externos, tales como la productividad del hbitat, la disponibili-
dad de sitios para reproduccin, ovoposicin y puesta, la probabilidad de supervivencia
de los insectos durante estados larvarios, etc. Adems de estos factores extrnsecos, la
abundancia de insectos antflos puede estar modulada por algunos factores descritos
anteriormente. Por ejemplo, poblaciones vegetales mayores o ms densas soportan una
mayor abundancia de insectos, lo que a su vez afecta a la diversidad de doble forma.
Mustajrvi et al. (2001) demostr que poblaciones ms grandes de Lychnis viscaria atraen
un mayor nmero de abejorros del gnero Bombus, lo que increment indirectamente la
diversidad de insectos polinizadores de dichas plantas.
Diversidad de plantas acompaantes
Un factor adicional que puede determinar la diversidad de polinizadores que visitan las
fores de una especie de planta es la comunidad vegetal acompaante. El efecto de la
comunidad vegetal sobre el conjunto de polinizadores puede ser negativo y/o positivo,
y el balance entre ambos efectos determinar si la relacin que se establece entre las
plantas es competitiva o facilitadora (Rathcke, 1983; Waser, 1983; Feldman et al., 2004).
Las plantas acompaantes pueden disminuir la diversidad de polinizadores de nuestra
planta focal secuestrando determinadas especies de polinizadores, un mecanismo que
Waser (1983) denomin competencia mediada por la preferencia de los polinizado-
res. Es necesario resaltar que la competencia entre plantas que comparten polini-
zadores tambin puede aparecer mediante la transferencia de polen heteroespecfco,
aunque los efectos de este mecanismo no se manifestan a travs de una disminucin
en la diversidad del conjunto de polinizadores. Aunque es considerado un elemento
estructurador de las comunidades vegetales, desgraciadamente no abundan los estudios
que hayan mostrado que la competencia entre plantas puede afectar a la tasa de visita
y diversidad de polinizadores (Brown et al., 2002; Bell et al., 2005).
Adems de competir por polinizadores, la presencia de algunas plantas acompaan-
tes puede incrementar la diversidad de polinizadores de nuestra planta focal permitien-
do el establecimiento en el hbitat de especies polinizadoras que necesitan ms de una
especie vegetal para su completo desarrollo, ya sea de forma simultnea o secuencial.
Por ejemplo, muchas mariposas son especialistas durante su estado larvario, para pa-
sar durante su corta vida como adulto a libar de las fores de especies de plantas que
coexisten en un mismo sitio. De igual manera, algunas especies de abejas nidifcan en
ramas secas de unas pocas especies de plantas, por lo que la presencia de estas plantas
puede ayudar al establecimiento de estas abejas solitarias. Curiosamente, pocos estu-
dios empricos han demostrado facilitacin entre plantas por polinizadores en sistemas
naturales (Schemske, 1981; Rathcke, 1988; Laverty, 1992; Lamont et al., 1993), aunque
recientemente Lopezaraiza-Mikel et al. (2007) han mostrado experimentalmente que la
introduccin de una especie invasora en una comunidad de plantas puede incrementar
la diversidad de polinizadores de las especies nativas.
Ecologia1.indd 69 20/4/10 17:18:57
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
70
Efectos trfcos producidos por depredadores o competidores
Finalmente, las interacciones biticas pueden jugar un papel sustancial sobre la estruc-
tura y dinmica de las comunidades de insectos antflos. An son escasos los estudios
que han abordado esta relacin, pero es fcilmente entendible que un aumento en la
presin de depredacin por parte de depredadores generalistas debera contribuir a
aumentar la diversidad de las comunidades de insectos forcolas, como ha sido com-
probado una multitud de veces para otras comunidades de insectos. Otras interacciones
biticas tambin pueden afectar a la diversidad de insectos forcolas de forma menos
evidente. Por ejemplo, diversos ungulados incrementan la diversidad de polinizadores
en algunas poblaciones de Erysimum mediohispanicum donde el polinizador ms abundan-
te es Meligethes aureus (Nitidulidae) (Gmez, 2005). Aparentemente, los ungulados afec-
tan a la densidad de plantas y benefcian a otros polinizadores con mayor capacidad de
vuelo, disminuyendo la dominancia de estos pequeos colepteros con baja tendencia
a moverse entre plantas.
3.5. Variacin espacio-temporal en la diversidad de polinizadores
Plantas polinizadas por varias especies de animales generalmente muestran una conspi-
cua variacin espacial y temporal en la diversidad de sus visitantes forales. A pesar de
ello, es notable el hecho de que an son pocos los estudios que han explorado explcita-
mente esta cuestin. As, existen bastantes datos empricos que demuestan que la abun-
dancia y composicin especfca de conjuntos de polinizadores varan entre poblaciones
o entre aos (ver referencias en Ollerton y Cranmer, 2002; Gmez y Zamora, 2006).
Sin embargo, son escassimos los estudios que han demostrado esta variacin para la
diversidad de visitantes forales. Quizs uno de los estudios ms completos realizados
hasta la fecha sobre este asunto sea el de Herrera (2005) con la alhucema (Lavandula
latifolia, Lamiaceae). La riqueza de polinizadores observada a nivel de poblacin oscil
entre 3 y 30 especies de insectos en un conjunto de 15 poblaciones estudiadas. Ms
importante, las curvas de rarefaccin difrieron entre poblaciones pero fueron similares
entre aos para una misma poblacin, lo que sugiere que la diversidad de polinizadores
es especfca de cada localidad. Esta observacin puede tener profundas consecuencias
para el establecimiento de mosaicos de polinizacin a escala regional. Moeller (2005)
ha mostrado un caso similar con Clarkia xantiana spp. xantiana. Este autor encontr la
existencia de un ncleo de polinizadores que mantenan una especial interaccin con
la planta, pero que dicha interaccin era diluida por la presencia de un nutrido grupo
de visitantes accidentales poco efcientes. En un contexto geogrfco, la diversidad de
polinizadores variaba debido a la presencia y abundancia relativa de estos polinizadores
accidentales.
Consecuencias para la reproduccin y demografa de las plantas
hospedadoras
Quizs el aspecto ms interesante en los estudios sobre la generalizacin en especies ve-
getales sea el saber qu efecto tiene sobre las plantas un determinado grado de genera-
lizacin y diversidad de polinizadores. Curiosamente, este terreno est tremendamente
yermo, ya que el nmero de estudios que existen es muy bajo.
Ecologia1.indd 70 20/4/10 17:18:57
Captulo 3
Diversidad de polinizadores, generalizacin ecolgica y conservacin de plantas
71
3.6. La relacin entre diversidad y funcin aplicada a la biologa de la
polinizacin
Derivado de los estudios existentes sobre la relacin entre diversidad y funcionamiento
de los ecosistemas, la idea general de los bilogos de la polinizacin es que debe ha-
ber una relacin positiva entre la diversidad de polinizadores, la reproduccin de las
plantas, y la demografa y crecimiento de las poblaciones (Figura 3.2). En este sentido,
alguna informacin se va generando en este sentido. Por ejemplo, Klein y colabora-
dores (2003a,b) han mostrado que la produccin de frutos del caf Coffea arabica y Co-
ffea canephora (Rubiaceae) incrementa con la diversidad de visitantes forales que visitan
sus fores. Ms recientemente, Albrecht et al. (2007) han encontrado que la riqueza de
especies que visitan las fores de Raphanus sativus y Campanula glomerata en Suiza se rela-
ciona positiva y linealmente con la produccin de semillas de estas plantas. Fontaine et
al. (2006) han demostrado recientemente de forma experimental que un incremento
en diversidad funcional del conjunto de polinizadores no slo benefcia a las especies
de plantas individualmente sino que favorece el desarrollo de comunidades de plantas
tambin ms diversas.
La relacin positiva entre diversidad de polinizadores y produccin de semillas de
las plantas puede ser consecuencia de varios procesos. Primero, diferentes especies de
visitantes forales tienen diferente efciencia como polinizadores y diferente compor-
tamiento de forrajeo. Por lo tanto, un incremento en diversidad de visitantes forales
puede acompaarse de un incremento en la probabilidad de aumentar las visitas efec-
tuadas por polinizadores efcientes, lo que redunda en un incremento en la reproduc-
cin de las plantas (Klein et al., 2003ab; pero vase tambin Moeller, 2005). Como
consecuencia, un incremento de diversidad de polinizadores suele ir acompaado de
una reduccin en la limitacin de polinizacin de muchas especies y grupos de plantas
(Ashman et al., 2004; Knight et al., 2005). Una segunda razn para explicar la relacin
positiva entre diversidad de polinizadores y reproduccin vegetal podra ser que al au-
mentar la diversidad de polinizadores aumenta tambin la diversidad gentica de los
granos de polen depositado en los estigmas de las plantas. Esta variabilidad gentica de
granos de polen conllevara una mayor competencia entre ellos, lo cual podra conllevar
la generacin de semillas de mayor calidad, ya sea de de forma directa (la hiptesis de
Figura 3.2. Posibles efectos de
la diversidad de polinizadores
sobre el xito reproductivo
de las plantas. G* es el grado
de generalizacin ptimo
para la especie de planta en
ambos escenarios. Escenario
A: Cuando no existe un
costo asociado al aumento de
diversidad debido a que todas
las especies de visitantes forales
que se incorporan tienen un
efecto positivo y aditivo sobre
el xito reproductivo de las
plantas. Escenario B: Cuando
existe un costo asociado a un
aumento de la diversidad por
encima de un umbral, a partir
del cual el xito reproductivo
de las plantas disminuye a
medida que se incorporan ms
especies de visitantes forales
porque stos tiene un efecto neto
negativo sobre la reproduccin
de la planta e interaccionan
negativamente con otras
especies de polinizadores ms
efcientes.
Ecologia1.indd 71 20/4/10 17:18:58
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
72
la competencia polnica Mulcahy y Mulcahy, 1987) o indirecta como consecuencia de
efectos maternales.
Una mirada ms profunda: el costo de la generalizacin
Aumentar indefnidamente el nmero de especies de visitantes forales puede conlle-
var consecuencias indeseadas en algunos sistemas (Figura 3.2). De hecho, un estudio
reciente ha demostrado que un incremento en la diversidad de polinizadores puede
acarrear un costo para la herbcea mediterrnea Erysimum mediohispanicum (Brassica-
ceae) (Gmez et al., 2007). Este costo se manifesta por el hecho de que los individuos
pertenecientes a poblaciones de plantas con diversidad de polinizadores intermedia
tuvieron una mxima produccin de semillas y plntulas. Las causas que generan una
disminucin de la capacidad reproductiva de las plantas por encima de un umbral de
generalizacin pueden ser variadas. Una primera causa es consecuencia directa del
patrn de abundancias de polinizadores. En general, la distribucin de frecuencias de
las abundancias de polinizadores, como las de todos los dems organismos estudia-
dos, se ajusta a una lognormal sesgada a la derecha, a una binomial negativa o ms
genricamente a una distribucin gamma. Esto signifca que las plantas son visitadas
por algunas especies frecuentes y una larga cola de especies raras. Esta rareza puede
ser debido a que las especies de visitantes forales son raras per se, o a que aun siendo
frecuentes en la zona, solo visitan la planta focal de forma espordica. En estas con-
diciones, las especies raras suelen mostrar poca fdelidad foral, realizando con mayor
probabilidad visitas entre diferentes especies de plantas. Como consecuencia inmediata
de este patrn de forrajeo, es muy probable el transporte de polen heterospecfco cuyos
efectos sobre el xito reproductivo de las plantas es negativo debido a la saturacin es-
tigmtica y descuento polnico. Una disminucin en la contribucin proporcional de los
polinizadores ms efectivos debido a la co-ocurrencia de visitantes forales inefectivos es
una desventaja ecolgica de la generalizacin que ha sido ampliamente expuesta como
factor que promueve la evolucin de la especializacin (Herrera, 1996; Johnson y Stei-
ner, 2000; Fenster et al., 2004). Segundo, un aumento de la diversidad de polinizadores
puede producirse como consecuencia de la visita por parte de polinizadores excesiva-
mente generalistas que presentan muy poca efciencia por visita, ya que transferen
pocos granos de polen, o granos de polen geitongamos, etc. Una consecuencia es que
los eventos de polinizacin son llevados a cabo por este conjunto de polinizadores extras
pero de baja calidad. Estos procesos sugieren que un incremento en la generalizacin
por encima de un determinado nivel se lleva a cabo por visitantes forales con poca pro-
babilidad de efectuar polinizaciones efectivas, restringiendo la generalizacin extrema
en los sistemas de polinizacin.
3.7. Una aproximacin terica al estudio de la relacin entre la diversi-
dad de polinizadores y la produccin de semillas
Para entender mejor las consecuencias de la diversidad de polinizadores sobre el fun-
cionamiento de las poblaciones vegetales, y debido a la escasez de estudios empricos
sobre este tema, una aproximacin alternativa es la simulacin de diversos escena-
rios tericos de polinizacin donde se modifque a nuestro albedro la diversidad de
Ecologia1.indd 72 20/4/10 17:18:58
Captulo 3
Diversidad de polinizadores, generalizacin ecolgica y conservacin de plantas
73
polinizadores y se explore las consecuencias sobre la produccin de semillas de las
plantas.
Nuestra aproximacin ha consistido en la generacin de poblaciones de plantas so-
metidas a diferentes regmenes de polinizacin. Estos regmenes han sido defnidos en
base a dos funciones, una primera funcin denominada funcin de intensidad de inte-
raccin, y que genera conjuntos de polinizadores de diferente diversidad interespecfca
como consecuencia del muestreo al azar de una distribucin terica de abundancia de
polinizadores en las fores, y una segunda funcin denominada funcin de efciencia,
y que asigna un valor de efciencia a cada especie de polinizador. La funcin de inten-
sidad de interaccin se ha ajustado a una funcin de densidad gamma aproximada al
entero ms prximo (Schmidt y Garbutt, 1985) y con parmetro de forma igual a la
unidad. Modifcando el parmetro de escala de esta distribucin se obtienen diferentes
abundancias de polinizadores, que se han transformado en diversidades calculadas me-
diante la aplicacin de los ndices de riqueza especfca (S
obs
) y probabilidad interespec-
fca de encuentro de Hurlbert (PIE).
La funcin de efciencia fue modelada como la proporcin de vulos fecundados
por visita de cada especie de polinizador. Esta funcin de efciencia es muy interesante,
porque relaciona la efciencia particular de cada visitante foral con su abundancia en
las fores. As, modifcando los parmetros de estas funciones, podemos explorar situa-
ciones donde los polinizadores ms efcientes mantengan una determinada intensidad
de interaccin con la planta en relacin con los polinizadores menos efcientes. Acu-
diendo a la literatura sobre el tema, vemos que existen al menos tres posibles escenarios
descritos por eclogos en funcin de la distribucin de efciencias entre polinizadores
(Figura 3.3). Un primer escenario asume que los polinizadores ms frecuentes, aquellos
que mantienen una mayor intensidad de interaccin con la planta, deben ser tambin
los ms frecuentes en las fores. Este escenario fue propuesto por Stebbins (1970) como
una forma de explicar la evolucin de la especializacin en los sistemas de polinizacin,
y es conocido como el Principio del Polinizador Ms Efciente (MEPP, de sus siglas en
ingls). En estas circunstancias, la planta est especializada en estos polinizadores muy
efcientes y muy abundantes. En nuestros modelos tericos, esta funcin de efciencia la
representamos por una distribucin decreciente del tipo (Ecuacin 3.5),
donde rango
i
expresa el ordinal del rango de abundancia relativa de la especie i (curva
E = 1/x en Figura 3.3). Un segundo escenario supone que todos los polinizadores son
funcionalmente equivalentes para la planta, por lo que todos tienen una efciencia an-
loga. Este escenario ha sido propuesto por algunos autores (e.g., Schemske y Horvitz
1984, Gmez y Zamora 2006) para explicar, al menos parcialmente, la gran frecuencia
de plantas generalistas en la naturaleza, en contra de lo que predice el MEPP. En nuestros
modelos tericos, este escenario se simul asignando un valor igual de efciencia para
todas las especies de polinizadores (curva E = constante en Figura 3.3). Por ltimo,
algunos estudios empricos recientes han observado que, aunque las especies de poli-

1
eciencia =

rango
i
Ecuacin 3.5
Ecologia1.indd 73 20/4/10 17:18:58
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
74
nizadores diferen entre s en efciencia, las ms efcientes no son las ms abundantes,
como cabra esperar del modelo de Stebbins (1970), sino que mantienen una inten-
sidad de interaccin moderada-baja con la planta (Larsson, 2005; Mcintosh, 2005).
Este escenario ha sido modelado ajustando la funcin de efciencia a una gaussiana
(con media m y desviacin estndar s) normalizada con respecto a la media (curva E =
gaussiana en Figura 3.3, para el caso particular de = 4, = 4). As descrita, la media
de la distribucin indica exactamente cul es el polinizador ms efciente. Por lo tanto,
desplazando la media a lo largo del eje de abscisa, modifcamos la intensidad de inte-
raccin del polinizador ms efciente, lo que nos da la posibilidad de explorar un gran
abanico de situaciones.
Figura 3.3. La tres curvas de
efciencia de los polinizadores
probadas en nuestras
simulaciones explorando el
efecto de la diversidad de
polinizadores sobre el xito
reproductivo de las plantas
en cada uno de los escenarios
estudiados
El efecto de cada polinizador sobre el xito reproductivo de la planta lo obtuvimos
multiplicando la funcin de intensidad de interaccin por la funcin de efciencia que
quisisemos explorar. A continuacin, se simularon 1.000 poblaciones de plantas com-
puestas por 500 individuos con 50 fores cada uno. En cada poblacin se permiti una
nica visita por for efectuada por un polinizador elegido al azar del conjunto de polini-
zadores generado por la funcin de intensidad para dicha poblacin. De esta forma se
obtienen 1.000 rplicas sometidas a diferentes diversidades de polinizadores.
Los resultados de las simulaciones muestran que la relacin entre diversidad de
polinizadores y xito reproductivo de las plantas puede adoptar muchas formas, de-
pendiendo de la distribucin de efciencias entre polinizadores (Figura 3.4). En primer
lugar, y como se observa en dicha fgura, cuando las especies ms frecuentes en las fores
son tambin las ms efcientes, existe un efecto negativo de la diversidad de visitantes
forales. Las plantas que producen ms semillas son aquellas que pertenecen a las po-
blaciones con menor diversidad de polinizadores. Este resultado concuerda plenamente
con el escenario vislumbrado por Stebbins (1970) y sugiere que efectivamente bajo estas
circunstancias una mayor diversidad de polinizadores es negativa para la planta. Estas
son las condiciones donde cabra esperar la evolucin de la especializacin en sistemas
de polinizacin.
Ecologia1.indd 74 20/4/10 17:18:58
Captulo 3
Diversidad de polinizadores, generalizacin ecolgica y conservacin de plantas
75
Figura 3.4. Resultado de las
simulaciones explorando el
efecto de la diversidad de
polinizadores sobre el xito
reproductivo de las plantas
en cada uno de los escenarios
estudiados: (A) El resultado para
el ndice de riqueza especfca.
(B) El resultado para el ndice PIE
de Hurlbert.
Nuestra aproximacin terica tambin muestra que cuando los polinizadores son
intercambiables desde el punto de vista de su efciencia, no hay un efecto neto de la
diversidad sobre la reproduccin de las plantas. Bajo estas condiciones, estar visitado
por un nmero elevado de especies de polinizadores no es ni mejor ni peor que estar
visitado por un nmero bajo de especies. Una planta, bajo estas condiciones, no tiene
capacidad de diferenciar entre polinizadores, y desde una perspectiva exclusivamente
funcional no es capaz de averiguar si est polinizada por pocas o por muchas especies
diferentes. Esta es la situacin que podra favorecer el desarrollo de sistemas no adapta-
tivos de polinizacin generalista (Gmez, 2002; Gmez y Zamora, 2006).
Por ltimo, el resultado ms interesante e innovador nos lo arroja la exploracin
con la funcin de efectividad donde los polinizadores ms efcientes son los que tienen
una intensidad de interaccin intermedia. As, bajo estas circunstancias, un aumento
moderado de diversidad es positivo para la planta, pero un gran aumento de diversidad
de visitantes forales vuelve a ser negativo, resultando en un valor ptimo a niveles in-
termedio de generalizacin (Figura 3.4). Recordar que el polinizador ms efciente fue
en esta simulacin el polinizador con la cuarta intensidad de interaccin (m = 4). Cam-
biando el valor de este parmetro, nosotros hemos obtenido relaciones entre diversidad
de polinizadores y xito reproductivo de las plantas que oscila entre negativa (al estilo
Ecologia1.indd 75 20/4/10 17:18:59
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
76
del escenario MEPP), unimodal e incluso positiva, donde un incremento de diversidad
de polinizadores supone un incremento continuado de la produccin de semillas de
las plantas. Estos resultados tericos avalan los recientes resultados empricos que han
encontrado una relacin positiva (Klein et al., 2003ab; Albrecht et al., 2007) o unimodal
(Gmez et al., 2007) entre diversidad de polinizadores y xito reproductivo de las plan-
tas, y sugieren que un nico mecanismo, la distribucin de efciencias entre diferentes
especies de polinizadores, puede estar detrs de las mltiples relaciones entre diversidad
y funcin observada en la naturaleza para los sistemas de polinizacin.
3.8. Consideraciones nales
Los estudios sobre coevolucin entre plantas y polinizadores, sobre evolucin de la
especializacin en sistemas de polinizacin y sobre seleccin fenotpica en plantas me-
diada por polinizadores han proliferado durante los ltimos aos. Es por tanto mucho
el conocimiento terico y emprico acumulado ya sobre estas cuestiones. Desgraciada-
mente hemos descuidado el estudio de los aspectos ecolgicos de la generalizacin. No
tenemos an una idea clara y ntida de las consecuencias que tiene para las plantas, tan-
to a nivel individual como poblacional, ser visitada por un conjunto diverso de polini-
zadores. Y este desconocimiento ocurre a pesar de que se trata de una informacin cru-
cial, tanto desde un punto de vista evolutivo como aplicado. Slo tras conocer de forma
rigurosa la relacin existente entre diversidad de polinizadores y xito reproductivo de
las plantas podremos situarnos en el camino de determinar las ventajas evolutivas de la
especializacin y de predecir los efectos negativos de la depauperacin antrpica de las
faunas de polinizadores. Quizs sea ya el momento de abordar estas preguntas tanto
en el plano terico como en el emprico. Con este captulo hemos deseado llamar la
atencin sobre esta idea, lo que a nuestro juicio puede constituir un fructfero programa
de investigacin.
Agradecimientos
Este trabajo se enmarca dentro de los proyectos CYTED (Programa Iberoamericano de
Ciencia y Tecnologa para el Desarrollo), GLB2006-04883/BOS fnanciados por el
Ministerio de Educacin y Ciencia y 078/2007 fnanciado por el Ministerio de Medio
Ambiente de Espaa. Agradecemos a Regino Zamora su trabajo de coordinacin, a
Rodrigo Medel por habernos invitado a participar en este libro, y a todos los partici-
pantes en el proyecto CYTED por las interesantes discusiones.

Ecologia1.indd 76 20/4/10 17:18:59
CAPTULO 4
Seleccin mediada por polinizadores sobre el
fenotipo oral: examinando causas y blancos de
seleccin natural
RODRIGO MEDEL Y JULIETA NATTERO
4.1. Introduccin
Una de las caractersticas ms conspicuas de las angiospermas es la inmensa diversif-
cacin foral experimentada por el grupo desde su expansin evolutiva a mediados del
Cretcico hasta el presente (Heywood 1985). Precisamente fue aquella variacin de
colores, fragancias y arquitectura de las fores lo que llam poderosamente la atencin
a Darwin, quien se interes por comprender los mecanismos forales involucrados en la
reproduccin de las plantas y el papel de los polinizadores en promover la diversifca-
cin foral (Darwin 1862). Actualmente es conocido que la mayor parte de las especies
de angiospermas hermafroditas han adquirido a lo largo de su evolucin diversos fe-
notipos que les permiten atraer polinizadores, exportar e importar polen de otros indi-
viduos conespecfcos, promoviendo as el entrecruzamiento por sobre la autofecunda-
cin. Esta estrategia suele ser ventajosa ya que la autofecundacin usualmente conlleva
depresin por endogamia en la progenie, y disminucin en los componentes masculino
y femenino de la adecuacin biolgica de la planta (Barrett 1988, 1998). La ventaja
del entrecruzamiento se ha expresado en una extraordinaria diversidad de fenotipos
forales relevantes para la polinizacin, los cuales probablemente han experimentado
una alta tasa de cambio evolutivo desde las primeras angiospermas (Pellmyr 2002). Sin
embargo, solamente desde mediados de la dcada de 1980, con la vinculacin formal
de procedimientos de seleccin natural con elementos de la gentica cuantitativa en
poblaciones naturales (Lande y Arnold 1983) es que contamos con una batera de pro-
cedimientos robustos que permiten estimar la fuerza, direccin y forma de la seleccin
mediada por los polinizadores y as conocer la manera en que los polinizadores parti-
cipan en la evolucin foral. Una forma de indagar de qu manera ocurre la evolucin
fenotpica de las plantas con fores consiste en estimar el impacto de los polinizadores en
la evolucin de los fenotipos a travs de los componentes de la adecuacin. En teora, la
seleccin natural debiera producir fenotipos forales que maximicen el tness masculino
y femenino a travs de la exportacin e importacin de polen, respectivamente (Morgan
1992). El anlisis de la covariacin entre los fenotipos asociado a la atraccin a poliniza-
dores y el tness (masculino, femenino, o ambos) de la planta proporciona informacin
sobre la fuerza y naturaleza de la seleccin natural actuando sobre los fenotipos. Tal
relacin se puede expresar mediante la magnitud de la fuerza selectiva impuesta por los
polinizadores sobre los fenotipos, la direccin del cambio del fenotipo promedio en la
poblacin de plantas, y la forma del impacto o cambio en la varianza de la distribucin.
Globalmente, todos estos descriptores pueden ser resumidos en coefcientes que permi-
Ecologia1.indd 77 20/4/10 17:18:59
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
78
ten estimaciones cuantitativas y comparables de la seleccin mediada por polinizado-
res. Es as como se ha acumulado una gran cantidad de informacin relacionada con la
manera en que los polinizadores modelan el cambio evolutivo de los fenotipos forales
en especies de diferentes familias, y en diferentes ambientes, lo cual nos ha permitido
atisbar la diversidad de escenarios selectivos, los blancos de seleccin que presenta el
fenotipo foral y las posibilidades de cambio evolutivo de las plantas con fores.
Es difcil imaginar sistemas terrestres sin plantas con fores puesto que sobre ellas se
construye una gran fraccin del total de interacciones mutualistas que sustentan la biodi-
versidad en el planeta. Es as como cabe preguntarse, de qu manera evolucionan las es-
pecies de plantas con fores?En qu medida los polinizadores efectivamente contribuyen
a la diversifcacin foral de los grupos? Estas y otras preguntas son factibles de abordar
mediante un conjunto robusto de metodologas (ver revisiones en Lloyd y Barrett, 1996;
Pellmyr, 2002; Harder y Barrett, 2006; Waser y Ollerton, 2006), de las cuales una de ellas
es la inferencia poblacional basada en la variacin fenotpica interindividual. A partir de
datos recolectados en poblaciones naturales es posible registrar la accin contingente de
la seleccin natural sobre distintos componentes del fenotipo y as extraer seales de las
fuerzas selectivas que orientan el tempo y modo de la evolucin fenotpica de las especies.
Es conocido que ensambles de polinizadores en distintas localidades pueden ejercer dife-
rentes efectos selectivos sobre poblaciones de una misma especie de planta dependiendo
de la efciencia y efcacia de las especies individuales (e.g., Herrera, 1990; Johnston, 1991;
Johnson y Steiner, 1997; Aspi et al., 2003; Caruso et al., 2003; Medel et al., 2007). Asi-
mismo, la variacin temporal de los ambientes puede originar regmenes cambiantes de
seleccin sobre las poblaciones locales, favoreciendo o desfavoreciendo ciertas variantes
fenotpicas a lo largo del tiempo (e.g., Schemske y Horvitz 1989, Maad 2000, Caruso et
al. 2003). Esta amplia variacin, sin embargo, no implica que la seleccin mediada por
polinizadores es un proceso enteramente aleatorio. Si bien es posible que rasgos forales
lbiles efectivamente evolucionen con distinta fuerza y en distintas direcciones depen-
diendo de la presencia o ausencia de polinizadores especializados, es tambin posible que
rasgos ms generalizados posean ptimos que funcionan bien en cualquier ambiente de
polinizacin (Aigner, 2006). Existe una amplia cantidad de informacin relevante en este
contexto y el objetivo general de este captulo es presentar de una manera sintetizada una
revisin cualitativa y cuantitativa de los elementos que a nuestro juicio son importantes
para comprender la seleccin natural mediada por polinizadores sobre el fenotipo foral.
Otras revisiones existentes sobre tendencias ms generales en el anlisis de coefcientes de
seleccin en poblaciones naturales independientemente del grupo taxonmico involucra-
do pueden encontrarse en Conner (2001), Hoekstra et al. (2001) y Kingsolver et al. (2001).
Los objetivos ms especfcos de este captulo son: a) presentar una visin sistematizada de
la lgica y procedimientos actualmente en uso en los estudios de seleccin natural sobre el
fenotipo foral en el terreno, b) revisar y analizar la informacin cuantitativa relacionada
con seleccin mediada por polinizadores, y c) sugerir, sobre la base de la revisin efectua-
da, futuras avenidas de investigacin en el tema. Es necesario indicar que el anlisis de
los coefcientes de seleccin que se efectuar ms adelante no constituye un meta-anlisis
formal sino que consiste en un anlisis descriptivo de la distribucin de coefcientes bajo
diferentes escenarios clasifcatorios con el propsito de extraer potenciales seales en el
proceso de seleccin mediada por polinizadores.
Ecologia1.indd 78 20/4/10 17:18:59
Captulo 4
Seleccin mediada por polinizadores sobre el fenotipo oral
79
4.2. La lgica de la seleccin natural sobre fenotipos orales
La seleccin natural es un tipo particular de seleccin que ocurre de manera ciega en
las poblaciones naturales. Esto signifca que la seleccin que ocurre en las poblaciones
naturales no admite intencionalidad, direccin ni progreso sino que ocurre necesaria-
mente cuando se verifcan las siguientes premisas: 1) Existe variacin fenotpica entre
los individuos que componen una poblacin, 2) existe variacin en la supervivencia
y/o reproduccin (adecuacin o efciencia biolgica, w desde aqu en adelante) entre
los individuos, y 3) existe una relacin funcional entre fenotipo y w entre los individuos
de la poblacin. Una parte importante de los avances metodolgicos recientes han sido
orientados al examen de la relacin funcional entre fenotipo y w ya que es la fuerza de
esta relacin la que nos permitir concluir si ocurre o no seleccin natural. Sin embar-
go, seleccin natural es conceptualmente distinto de evolucin por seleccin natural.
El primer trmino da cuenta solamente del proceso de seleccin de variantes fenot-
picas en la poblacin, fenmeno frecuentemente denominado seleccin fenotpica. Es
perfectamente posible que esta seleccin no tenga mayor impacto evolutivo sino que
solamente modifque algunas variables demogrfcas de la poblacin sin impacto en el
promedio ni la varianza de los fenotipos de la siguiente generacin. Por ejemplo, es po-
sible que muchas de las interacciones animal-planta efectivamente infuyan en la super-
vivencia o reproduccin de los interactuantes pero no tengan un real impacto evolutivo.
El segundo trmino se refere a la resultante del proceso selectivo siempre y cuando al
menos parte de la variacin seleccionada se transmita a la siguiente generacin. Esta
fraccin se cuantifca mediante la heredabilidad de los rasgos focales, lo cual a su vez
est determinada por la cantidad de varianza gentica aditiva que subyazca a los carac-
teres bajo escrutinio. Si no hay sufciente variacin gentica o existe alguna restriccin
gentica que impida la propagacin de los alelos, no habr cambio evolutivo por muy
alta que sea la seleccin natural. Actualmente existe una amplia y robusta metodologa
para efectuar tales estimaciones que se basan en anlisis de parentesco y/o la imple-
mentacin de diseos gentico cuantitativos (ver revisiones en Lynch y Walsh 1998,
Conner y Hartl 2004). La combinacin de los valores de heredabilidad y coefcientes
de seleccin permite efectuar predicciones concretas acerca del cambio evolutivo espe-
rado en los siguientes generaciones mediante la ecuacin de los criadores, z = h
2
x
s, en que h
2
es la heredabilidad en un sentido estricto y s es el diferencial de seleccin o
seleccin total recibida por el rasgo, incluyendo seleccin directa e indirecta. El cam-
bio intergeneracional suele expresarse como modifcaciones en el promedio y varianza
de las distribuciones de fenotipos entre generaciones sucesivas. Aunque ampliamente
usada en estudios de seleccin artifcial, son relativamente pocos los estudios que com-
binan aspectos fenotpicos y genticos en poblaciones naturales (pero vase Mitchell et
al., 1998; Caruso, 2004), la mayor parte de las inferencias se basan en estudios inde-
pendientes de seleccin fenotpica y parmetros gentico-cuantitativos (ver revisin en
Ashman y Majetic, 2006).
En principio, es posible examinar la existencia de seleccin sobre cualquier com-
ponente del fenotipo de los organismos. Sin embargo, puede ser biolgicamente inte-
resante el sugerir un valor adaptativo (o no adaptativo) para algn rasgo fenotpico en
un ambiente determinado. Al respecto, es posible distinguir dos aproximaciones, que
podemos denominar aproximacin a priori y aproximacin a posteriori. La aproxima-
Ecologia1.indd 79 20/4/10 17:19:00
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
80
cin a priori analiza el valor adaptativo del rasgo en trminos de su ventaja en w en el
contexto ecolgico en el cual las interacciones ocurren. Por ejemplo, la presencia de
alguna defensa morfolgica en hospederos que impiden el establecimiento de parsitos.
Aqu la defensa puede tener un claro valor adaptativo y de lo que se trata es de indagar
de qu manera el parsito a travs de su impacto negativo en el w de los hospederos,
perjudica a los individuos que carecen de la defensa o, lo que es lo mismo, la manera
en que el parsito favorece incidentalmente a los individuos hospederos que poseen la
defensa en relacin a los individuos que carecen de ella. La aproximacin a posteriori es
algo ms exploratoria, y se basa en examinar un conjunto de rasgos con la pretensin
de detectar si existe seleccin importante sobre alguno de los caracteres. En esta ltima
aproximacin la hiptesis a priori del signifcado funcional del rasgo no es importante y
las explicaciones a la seleccin suelen ser a posteriori y frecuentemente ad hoc.
Podemos defnir seleccin lineal para referirnos solamente a seleccin direccional, y
seleccin no lineal para referirnos indistintamente a seleccin estabilizadora y disrupti-
va (ver revisin en Brodie et al., 1995). Podemos estimar los parmetros de las funciones
lineales para examinar la fuerza y direccin de la seleccin direccional. Asimismo, po-
demos examinar si existe un mnimo o mximo en la seleccin no lineal para decidir
si estamos en presencia de seleccin disruptiva o estabilizadora, respectivamente (ver
Mitchell-Olds y Shaw 1987). Los coefcientes de las funciones antes descritas son deno-
minados coefcientes de seleccin y su signo y magnitud nos proporcionan informacin
del proceso selectivo que acta sobre cada fenotipo. Es necesario sealar que aunque los
tres tipos bsicos de seleccin antes mencionados son caricaturas relativamente gruesas
de lo que ocurre en la realidad, tienen la virtud de simplifcar adecuadamente la com-
plejidad con la que acta la seleccin en las poblaciones naturales. Ms an, estas tres
categoras no son necesariamente excluyentes entre s sino que pueden actuar en com-
binacin. Por ejemplo, puede ocurrir seleccin direccional hasta un cierto lmite del
rango fenotpico seguido de un componente no lineal, o seleccin disruptiva con una
moda estabilizadora en un extremo del rango fenotpico. La seleccin puede adoptar
formas ms complejas que requieren procedimientos no paramtricos especiales para
su visualizacin (e.g., Schluter 1988, Schluter y Nychka 1994). Si bien la interpretacin
biolgica de la seleccin en esos casos particulares puede no ser obvia, no por ello son
menos interesantes que las formas ms convencionales.
Una de las maneras ms frecuentes de cuantifcar la seleccin es a travs del diferen-
cial de seleccin, s
i
. Este coefciente estima la fuerza total de la seleccin actuando sobre
el rasgo i, y puede ser calculado como la covarianza entre el rasgo z
i
y w, s
i
= COV(z
i
,
w). Sin embargo, muchas veces la seleccin que se presume acta sobre algn rasgo es
un efecto incidental de la seleccin natural actuando sobre un segundo rasgo, el cual
posee una correlacin gentica con el primero. Este fenmeno, denominado seleccin
multivariada o seleccin sobre rasgos correlacionados, es muy frecuente en la natura-
leza. Para separar los efectos directos de la seleccin actuando sobre un rasgo de los
efectos correlacionados, es necesario particionar la seleccin neta o total que acta so-
bre el carcter focal en sus componentes directos e indirectos (Brodie et al., 1995). Para
ello es posible usar diversas aproximaciones, entre las cuales se destaca la aplicacin de
modelos multivariados de regresin mltiple para variables continuas o discretas sobre
w (e.g., Lande y Arnold, 1983; Janzen y Stern, 1998). Estos mtodos permiten conocer
el efecto directo de la seleccin, manteniendo todos los otros caracteres constantes. En
Ecologia1.indd 80 20/4/10 17:19:00
Captulo 4
Seleccin mediada por polinizadores sobre el fenotipo oral
81
breve, es posible conocer la fuerza y signo de la seleccin direccional sobre algn fenoti-
po mediante la estimacin del parmetro en la Ecuacin 4.1. Esta simple ecuacin de
regresin mltiple resulta de dos fuentes. Primero, el desarrollo de la identidad de Pri-
ce - Robertson para modelos de evolucin de fenotipos cuantitativos. La contribucin
de este desarrollo formal es lo que permiti relacionar la manera en que un cambio
en el promedio de un rasgo es mapeado por un cambio en el tness de una poblacin
mediante la covarianza entre el rasgo y el tness (ver revisin en Lynch y Walsh, 1998).
Segundo, el desarrollo de Lande y Arnold (1983) que integra las estimaciones de selec-
cin a perodos de tiempo intrageneracionales mediante el uso de anlisis de regresin
mltiple, lo cual facilita la estimacin de las contribuciones de diferentes caracteres al
tness. Este procedimiento ofrece una manera sencilla de estimar la seleccin en pobla-
ciones naturales y adems proporciona coefcientes intercambiables con frmulas ge-
ntico-cuantitativas de modo de estimar la respuesta evolutiva a la seleccin. Es posible
ahora entonces saber cmo las variantes actuales pueden afectar el fenotipo futuro de
la poblacin a travs de su contribucin gentica y fenotpica hacia los futuros padres.
En esta ecuacin se estima la fuerza de la seleccin direccional sobre el fenotipo i,
excluyendo la seleccin indirecta a travs de otros rasgos correlacionados. Alfa es una
constante y
i
representa la pendiente promedio de la superfcie de seleccin en el plano
del rasgo i y es un trmino de error. En esta ecuacin, el gradiente lineal de seleccin
direccional, , proporciona informacin de la direccin y magnitud del cambio espe-
rado despus de la seleccin actual. Para caracterizar el tipo y fuerza de la seleccin
no lineal, debemos recurrir a una forma modifcada de la Ecuacin 4.1, que permite
describir la naturaleza de la seleccin sobre las desviaciones cuadrticas del promedio
para los rasgos ya sea en solitario o en combinacin con otros rasgos (Ecuacin 4.2).
En esta ecuacin se describe el efecto directo de la seleccin estabilizadora o disruptiva
sobre el rasgo z
i
, mediante el parmetro . El parmetro
ii
representa la curvatura de
la relacin funcional entre el rasgo z
i
y w. Cuando
ii
< 0, la funcin es cncava hacia
abajo describiendo seleccin estabilizadora sobre el carcter. Por el contrario, cuando
ii

> 0, hay concavidad hacia arriba lo cual implica seleccin disruptiva. Los gradientes de
seleccin correlacional,
ij
, indican si hay seleccin actuando sobre combinaciones de
rasgos z
i
y z
j
. Es importante sealar que los gradientes de seleccin direccional deben ser
estimados solamente desde la Ecuacin 4.1 (para mayores detalles ver Lande y Arnold
1983). Para describir la accin de la seleccin no basta con conocer el signo y magnitud

n
w = a +

i
z
i
+

i

n
1

n
2
n n
w = a +

i
z
i
+

ii
z
i
+

ij
z
i
z
j
+

i=1
2 i=1 i=1 ij
Ecuacin 4.1
Ecuacin 4.2
Ecologia1.indd 81 20/4/10 17:19:00
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
82
de los coefcientes y . Es necesario que los coefcientes sean estadsticamente diferen-
tes de la hiptesis nula de pendiente = 0. Esto se puede saber ya sea directamente de las
tablas de regresin mltiple, proporcionadas en cualquier programa estadstico o del
resultado de procesos iterativos con algn estimador no lineal de parmetros. General-
mente los coefcientes de seleccin son expresados en su forma estandarizada, una vez
que los rasgos han sido transformados a promedio = 0 y varianza = 1. Esta transfor-
macin es de utilidad ya que permite expresar los cambios del fenotipo en unidades de
desviacin estndar, posibilitando as la comparacin de la fuerza de la seleccin entre
poblaciones o eventos secuenciales de seleccin a lo largo del tiempo. Los gradientes
estandarizados lineales y no lineales son denominados ` y `, respectivamente.
Si bien con esta aproximacin es posible examinar el signo, magnitud y signifcancia
estadstica de los coefcientes de seleccin, normalmente la proporcin de la varianza
de w que es explicada por tales modelos es relativamente baja. Por ello, y como
una manera de caracterizar adecuadamente la infuencia de otros factores ambientales
sobre w es necesario a veces incluir el efecto de variables exgenas a los organismos,
las cuales por defnicin no ingresan en las ecuaciones antes mencionadas ya que no
son componentes del fenotipo. Adems, como la variacin ambiental puede ocasionar
sesgos en las estimaciones de seleccin (Mitchell-Olds y Shaw, 1987; Price et al., 1988;
Rausher, 1992), existe una batera adicional de mtodos que facilitan el anlisis de redes
de causalidad ms complejas sobre w tales como los anlisis de seleccin sobre valores
de cra (e.g., Rausher, 1992; Stinchcombe et al., 2002) y anlisis de vas y modelacin
con ecuaciones estructurales (Mitchell, 1992; Gmez y Zamora, 2000; Medel, 2001;
Scheiner et al., 2000, 2002; Grace, 2006; Rey et al., este volumen).
4.3. Una revisin de coecientes
En esta seccin presentaremos una revisin de los coefcientes de seleccin natural pu-
blicados sobre una clase particular de fenotipos: los rasgos forales involucrados en la
atraccin a polinizadores. La lgica que subyace a este fenmeno es que las poblaciones
exploran mediante la produccin de variacin gentica y fenotpica diferentes posi-
bilidades, y parte de aquella variacin es exitosa en atraer polinizadores y as lograr
ventajas reproductivas en relacin a otros variantes. Estas variantes son preferidas por
los polinizadores para sus actividades de obtencin de recompensa o incluso reproduc-
cin y el servicio prestado por los polinizadores es el que favorece incidentalmente la
adecuacin de las plantas y moldea de este modo la evolucin de los fenotipos. Es as,
mediante un simple proceso de prueba y error como las plantas evolucionan a determi-
nados fenotipos forales. Esto no signifca que la seleccin natural es un fenmeno alea-
torio. Por el contrario, para que ocurra seleccin deben cumplirse necesariamente las
premisas indicadas al comienzo de esta seccin. No hay nada aleatorio en esto, excepto
la produccin de variantes genticas que subyacen a los rasgos fenotpicos sobre los que
acta la seleccin. Es importante en este punto especifcar dos aspectos. Primero, es
pertinente distinguir seleccin a nivel de for y de planta. Normalmente no basta con
caracterizar el fenotipo de una sola for en una planta ya que puede existir una amplia
variacin foral intraplanta, la que incluso puede ser mayor que la variacin entre plan-
tas, oscureciendo de este modo el sentido del anlisis de seleccin natural. Una manera
de asegurar que no hay un sesgo de este tipo consiste en medir varias fores de una
Ecologia1.indd 82 20/4/10 17:19:00
Captulo 4
Seleccin mediada por polinizadores sobre el fenotipo oral
83
planta y caracterizar el fenotipo foral promedio. Asimismo, es recomendable estimar
la proporcin de la varianza fenotpica que es explicada por la variacin intraplanta e
interplanta. Segundo, las plantas hermafroditas poseen dos componentes sexuales so-
bre los cuales se puede mediar la adecuacin biolgica. La funcin femenina es mucho
ms fcil de medir y se cuantifca normalmente como produccin de semillas o razones
semilla/vulo. Sin embargo, estas medidas otorgan conocimiento solamente de una
parte de la adecuacin y as de la seleccin natural. Raras veces se ha estimado la selec-
cin usando los componente femeninos y masculinos de la adecuacin, en parte por su
difcultad metodolgica (pero ver Maad, 2000; Maad y Alexandersson, 2004; Lau et al.,
2008). Con la excepcin de unas pocas familias de plantas (e.g., Orchidaceae, Apocy-
naceae) en que es posible aproximarse a la funcin masculina mediante el registro de la
presencia o ausencia de polinios en el proceso de polinizacin, en la mayor parte de los
casos es necesario recurrir a procedimientos moleculares con marcadores microsatlites
altamente variables para determinar la paternidad de la descendencia en forma conclu-
yente y as en la funcin masculina de la adecuacin (Morgan y Conner, 2001).
El objetivo de este trabajo es examinar la contribucin de diferentes variables clasi-
fcatorias sobre la variacin en la fuerza y forma en la cual acta la seleccin mediada
por polinizadores sobre el fenotipo foral. Para ello, revisamos los coefcientes linea-
les (diferenciales y gradientes para seleccin direccional) y no lineales (gradientes para
seleccin estabilizadora/disruptiva) publicados en revistas ISI de botnica, ecologa y
evolucin entre los aos 1983-2007 y seleccionamos los trabajos que cumplan con dos
condiciones, i) presentar coefcientes de seleccin obtenidos de poblaciones naturales,
ii) presentar coefcientes estandarizados de seleccin. De un total de 63 trabajos con co-
efcientes de seleccion natural en el terreno, 46 de ellos presentaron coefcientes estan-
darizados los cuales se distribuyeron en 17 revistas de circulacin principal (American
Journal of Botany, American Naturalist, Annals of Botany, Biological Journal of the
Linnean Society, Ecological Monographs, Ecology, Evolution, Evolutionary Ecology,
Functional Ecology, Heredity, Journal of Evolutionary Biology, New Phytologist, Oeco-
logia, Oikos, Plant Species Biology, Plant Systematics and Evolution y Proceedings of
the Royal Society of London B). En total se compilaron 451 diferenciales de seleccin,
514 gradientes lineales de seleccin y 308 gradientes para seleccin estabilizadora/
disruptiva. Solamente se registraron 137 gradientes de seleccin correlacional entre
pares de caracteres por lo que el bajo nmero de rplicas por nivel de anlisis no per-
miti efectuar anlisis. Ms especfcamente, la revisin intenta responder las siguientes
preguntas:
a) Existe heterogeneidad en la fuerza con la que acta la seleccin sobre distintos
componentes del fenotipo foral?
b) Vara la fuerza y signo de la seleccin dependiendo del sexo sobre el que es estima-
do el tness?
c) Vara la fuerza y signo de la seleccin con el sistema reproductivo y ciclo de vida de
las especies?
d) Vara la fuerza y signo de la seleccin de acuerdo al tipo de rasgo fenotpico involu-
crado, a la simetra de las fores y al color de las corolas?
e) Vara la fuerza y signo de la seleccin de acuerdo a la taxonoma de los agentes
selectivos?
Ecologia1.indd 83 20/4/10 17:19:00
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
84
Para comparar la fuerza y forma de la seleccin sobre el fenotipo foral, se agrup la
informacin de las causas y blancos de seleccin en una serie de variables clasifcatorias
y niveles desde las que se implementaron ANOVAs GLM sobre el valor absoluto de los gra-
dientes lineales y diferenciales lineales de seleccin. Se incluy el tamao poblacional
de cada estudio de seleccin natural como covariable en los anlisis para examinar si
diferencias en los promedios de los niveles en cada categora son funcin del tamao
poblacional. Asimismo, para determinar la prevalencia de la seleccin estabilizadora
o disruptiva sobre las variables, se examin el signo de los coefcientes cuadrticos en
cada nivel de las variables. En las estimaciones se usaron las siguientes variables clasi-
fcatorias:
a) Funcin sexual: femenina (e.g., produccin de semillas, razn semilla/vulo), mas-
culina (e.g., remocin de polinios, polen donado por for).
b) Sistema reproductivo: autocompatible, autoincompatible.
c) Agente de polinizacin: insectos, colibres, insectos-colibres.
d) Color de la corola: rojo, blanco, amarillo, caf, azul, rosa, violeta.
e) Tipo de rasgo fenotpico: historia de vida (e.g., fenologa), morfolgico (e.g., longitud
tubo foral).
f) Simetra foral: actinomorfa, zigomorfa.
g) Ciclo de vida: anual, perenne.
Existe heterogeneidad signifcativa en la fuerza y forma con la que ac-
ta la seleccin sobre distintos componentes del fenotipo foral?
La mayor parte de las variables clasifcatorias fueron adecuadas para dar cuenta de
la variacin en la magnitud de los coefcientes de seleccin (Tabla 4.1). En general, se
observaron tendencias discrepantes respecto a la ganancia o prdida de signifcancia es-
tadstica entre diferenciales y gradientes. Por ejemplo, mientras el sistema reproductivo,
el efecto del tipo de polinizador y el tipo de rasgo fenotpico disminuyeron signifcancia
Tabla 4.1. Tabla de ANOVA GLM para variables clasicatorias sobre el valor absoluto de
diferenciales y gradientes lineales de seleccin sobre el fenotipo oral. Modelo completo
diferencial de seleccin: R
2
= 0.20, F
18,264
= 3.59, P < 0.001; modelo completo gradiente de
seleccin: R
2
= 0.29, F
23,307
= 5.40, P < 0.001). *** P < 0.001, ** P < 0.01, * P < 0.05.
Variable Diferencial de seleccin (s) Gradiente de seleccin ()
gl SC F gl SC F
Funcin sexual 1 0.05 1.48 1 0.00 0.00
Sistema reproductivo 1 0.47 14.24*** 1 0.38 4.40*
Ciclo de vida 1 0.18 5.52 1 0.49 5.67*
Rasgo fenotpico 1 0.76 23.07*** 1 0.39 4.56*
Simetra foral 1 0.08 2.40 1 1.34 15.62***
Color de corola 6 0.30 1.51 6 0.81 1.58
Polinizadores 2 0.36 5.43** 2 0.55 3.21*
N 1 0.08 2.38* 1 2.30 26.86***
Residual 268 8.77 1 27.10
Ecologia1.indd 84 20/4/10 17:19:00
Captulo 4
Seleccin mediada por polinizadores sobre el fenotipo oral
85
estadstica bajo un anlisis de gradientes, la simetra, y forma de vida adquirieron signi-
fcancia solamente en aquel tipo de coefciente.
Al analizar la magnitud de la seleccin cuadrtica se observa que el modelo de co-
varianza para los valores absolutos de los coefcientes de seleccin fue estadsticamente
signifcativo (F
3,229
= 3.15, P = 0.026). La comparacin de las medias ajustadas de los
valores absolutos de seleccin estabilizadora y disruptiva revel diferencias signifcativas
consistentes, independientemente del tamao poblacional de los anlisis (F
1,229
= 5.61,
P = 0.019, indicando que la seleccin disruptiva sobre el fenotipo foral fue de mayor
fuerza que la seleccin estabilizadora (Figura 4.1).
Figura 4.1. Gradientes de
seleccin estabilizadora y
disruptiva sobre el fenotipo
foral. Las lneas refejan el
mejor ajuste lineal en ANCOVA
de cada tipo de seleccin con
el tamao poblacional de los
estudios como covariable. Lnea
continua indica ajuste para
seleccin estabilizadora. Lnea
segmentada indica ajuste para
seleccin disruptiva.
Un anlisis ms detallado de la heterogeneidad de los signos de la seleccin y as
de la prevalencia de seleccin estabilizadora o disruptiva sobre los distintos niveles de
las variables clasifcatorias se efectu mediante pruebas de
2
. Los resultados revelaron
heterogeneidad en la distribucin de signos en 3 de las 7 variables clasifcatorias ana-
lizadas (Tabla 4.2). En particular, el tipo de seleccin no lineal no difri a travs de la
funcin femenina. Sin embargo, la seleccin a travs de la funcin masculina fue predo-
minantemente estabilizadora (41 de 58 coefcientes, P = 0.002). Respecto al color de las
fores, se observ que mientras las fores de color caf y rojo experimentan seleccin es-
tabilizadora ms frecuentemente que disruptiva (P = 0.049 y P = 0.006, respectivamen-
te), lo opuesto se observa para las fores de color rosa (P = 0.024). Respecto al impacto
selectivo no lineal impuesto por los polinizadores se observ que ensambles compuestos
exclusivamente por colibres imponen ms frecuentemente seleccin estabilizadora que
disruptiva (15 de 20 coefcientes, P = 0.041), no observndose efecto cuando los insectos
son los polinizadores exclusivos (P = 0.279). Cuando los ensambles son mixtos, es decir
compuestos por colibres e insectos, la seleccin es fundamentalmente de tipo disrupti-
vo, favoreciendo los extremos del rango fenotpico (P < 0.001)
Ecologia1.indd 85 20/4/10 17:19:01
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
86
Vara la fuerza y signo de la seleccin dependiendo de la funcin sexual
sobre la que es estimado el tness?
No se observaron diferencias en la fuerza de la seleccin lineal entre los componentes
femeninos y masculinos de tness (Tabla 4.1). Sin embargo, los caracteres examinados a
travs de la funcin masculina presentaron un mayor nmero de coefcientes negativos
que positivos (41 de 58 coefcientes, P = 0.002), indicando que la seleccin estabilizado-
ra es prevalente a travs de este componente sexual. Actualmente existe un amplio con-
senso de que la evolucin de los caracteres forales ocurre en relacin tanto a la funcin
femenina (produccin de semillas) como a la funcin masculina (exportacin de polen)
del ftness aunque se desconoce la importancia relativa de ambos sexos (Ashman y Mor-
gan, 2004). La hiptesis de funcin masculina seala que los rasgos forales de atraccin
evolucionan primariamente a travs del componente masculino del ftness (ver revisin
en Burd y Callahan, 2000). Esta hiptesis presupone que la funcin femenina es limi-
tada por recursos y la masculina es limitada por polen. En consecuencia, la seleccin
mediada por polinizadores debiera expresarse principalmente a travs de la funcin
masculina. Una segunda hiptesis plantea que la seleccin a travs de la funcin mas-
culina es de igual magnitud pero de distinto signo que la funcin femenina, generando
un efecto neto = 0 donde la seleccin resulta en un balance selectivo entre funciones.
Una tercera proposicin indica que la seleccin a travs de las funciones sexuales es
contexto-dependiente, es decir, dependera del contexto de polinizacin. Los resultados
del anlisis de coefcientes de seleccin lineal permiten rechazar la primera hiptesis
de predominancia del seleccin a travs del ftness masculino, favoreciendo la segunda
o tercera hiptesis. Aunque el anlisis se efectu con la magnitud de los coefcientes
lineales mas que con su signo, la heterogeneidad obvia de situaciones y ambientes de
polinizacin de los diversos estudios aqu compilados hacen presuponer que el contexto
de limitacin de polen es fundamental para dar cuenta de la predominancia de la selec-
cin a travs de una u otra funcin sexual. Es interesante sealar que el anlisis de los
coefcientes de seleccin revel que la seleccin cuadrtica es estabilizadora en el com-
ponente masculino del ftness. Este hallazgo sugiere que la seleccin a travs de la fun-
ciones sexuales es un problema ms complejo que lo que se ha concebido inicialmente
Tabla 4.2. Resumen de resultados de pruebas de
2
para pruebas de heterogeneidad de signos
sobre los niveles de cada variable clasicatoria.
Variable 2 gl P
Funcin sexual 8.87 1 0.003
Sistema reproductivo 0.00 1 0.987
Ciclo de vida 0.05 1 0.820
Rasgo fenotpico 0.83 1 0.363
Simetra foral 0.50 1 0.479
Color de corola 21.50 6 0.002
Polinizadores 16.31 2 < 0.001
Ecologia1.indd 86 20/4/10 17:19:01
Captulo 4
Seleccin mediada por polinizadores sobre el fenotipo oral
87
ya que funciones de tness no lineales parecieran diferir entre sexos. Especfcamente,
la seleccin a travs de la funcin masculina tendera a reducir el polimorfsmo de los
caracteres forales probablemente ganando especifcidad sobre un grupo restringido de
polinizadores. Sin embargo, el mismo rasgo puede ser selectivamente neutral a travs
de la otra funcin sexual, amortiguando de este modo el aumento en especializacin del
carcter foral (ver revisin en Aigner 2006).

Vara la fuerza y signo de la seleccin con el sistema reproductivo y ci-
clo de vida de las especies de plantas?
Las especies autocompatibles experimentaron en promedio un mayor diferencial de
seleccin lineal que las especies incompatibles (media ajustada EE, auto compatibles
= 0.26 0.02, auto incompatibles = 0.21 0.02, F
1,396
= 3.94, P = 0.048, Figura 4.2A).
Un patrn similar se observ para los gradientes de seleccin lineal (media ajustada
EE, auto compatibles = 0.28 0.02, auto incompatibles = 0.21 0.02, F
1,454
= 4.89, P
= 0.027, Figura 4.2B), no observndose diferencias en el signo de la seleccin no lineal
entre ambos niveles de clasifcacin.
Figura 4.2. Diferenciales (A)
y gradientes (B) absolutos
de seleccin lineal sobre
el fenotipo foral de
especies autocompatibles y
autoincompatibles. Las lneas
refejan el mejor ajuste lineal
en ANCOVA de cada nivel con
el tamao poblacional de los
estudios como covariable. Lnea
continua indica ajuste para
especies autocompatibles. Lnea
segmentada indica ajuste para
especies autoincompatibles.
Este conspicuo y en principio contraintuitivo patrn describe una seleccin de mayor
fuerza sobre rasgos forales presentes en especies autocompatibles, aunque no sobre la
autocompatibilidad o autoincompatilidad per se. Actualmente es bien aceptado que la
autofecundacin puede evolucionar como mecanismo de aseguramiento reproductivo
cuando los polinizadores son escasos en el ambiente (Lloyd, 1992). En tales circunstan-
cias, rasgos forales particulares que faciliten la transferencia efectiva de polen hacia
los estigmas (relaciones espaciales y temporales entre las rganos sexuales) debieran ser
favorecidos (Dole, 1990; Kalisz et al., 1999). Al respecto, es posible plantear dos posibi-
lidades. Primero, es posible que rasgos asociados a la autofecundacin amplifquen la
variacin foral normalmente observada, lo cual otorga un mayor blanco sobre el cual
la seleccin mediada por polinizadores puede actuar. Segundo, es posible que mecanis-
Ecologia1.indd 87 20/4/10 17:19:04
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
88
mos forales de autofecundacin aumenten la variacin intrapoblacional en el tness
relativo, w, aumentando as la oportunidad para que acte la seleccin natural.
Los diferenciales de seleccin no difrieron entre plantas anuales o perennes (Figura
4.3A). Sin embargo, la seleccin directa ocurri con mayor fuerza sobre el fenotipo
foral de las especies anuales desde un tamao muestral de 80 individuos en adelante
(Figura 4.3B, media ajustada EE, anual: 0.37 0.04, perenne: 0.24 0.02, F
1,486
=
8.56, P = 0.004). Por debajo de 80 individuos, la seleccin sobre las especies perennes
fue de mayor intensidad (Figura 4.3B). No se observaron diferencias en la prevalencia
de la seleccin estabilizadora/disruptiva sobre esta variable. Globalmente, los resulta-
dos indican que aunque la curvatura de la seleccin no depende de la forma de vida de
las plantas, la seleccin lineal fue contingente a esta variable clasifcatoria. El fenotipo
foral de las especies anuales tiene una mayor probabilidad de ser blanco de seleccin
cuando es mayor el tamao de la muestra.
Figura 4.3. Diferenciales (A)
y gradientes (B) de seleccin
direccional sobre el fenotipo
foral de especies con forma
de vida anual y perenne. Las
lneas refejan el mejor ajuste
lineal en ANCOVA de cada nivel
con el tamao poblacional de
los estudios como covariable.
Lnea continua indica ajuste
para especies anuales. Lnea
segmentada indica ajuste para
especies perennes.
El fenotipo foral de las especies anuales fue un mejor blanco de seleccin que las es-
pecies perennes, aunque en forma contingente al tamao muestral. Por consiguiente,
no se obtuvieron resultados concluyentes en este punto. Sin embargo, es posible que la
mayor seleccin observada sobre las anuales sea el refejo de una alta seleccin sobre
caracteres forales asociados a autofecundacin y tamao foral. Por ejemplo, se ha
demostrado que especies con ciclos de vida corto tienden a poseer autocompatibilidad
reproductiva y fores de pequeo tamao (Snell y Aarssen 2005). La rpida maduracin
foral en especies anuales conlleva a la produccin de fores pequeas, una reducida
hercogamia y dicogamia, aumentando de este modo la incidencia de la autofecunda-
cin como un producto incidental (Guerrant 1989). Es probable que mecanismos de
aseguramiento reproductivo sean de gran importancia en fores de especies anuales,
aumentando de este modo su probabilidad de fecundacin y ventaja en tness respecto
a otros variantes fenotpicos.
Ecologia1.indd 88 20/4/10 17:19:06
Captulo 4
Seleccin mediada por polinizadores sobre el fenotipo oral
89
Vara la fuerza y signo de la seleccin con el tipo de rasgo, la simetra y
el color de las fores?
La seleccin mediada por polinizadores difri de manera consistente dependiendo si
los blancos de seleccin corresponden a rasgos de historia de vida o rasgos morfolgi-
cos, independientemente del tamao poblacional usado en los estudios (Tabla 4.1). Los
diferenciales de seleccin sobre rasgos de historia de vida fueron de mayor magnitud
que sobre los blancos morfolgicos (media ajustada EE, rasgos de historia de vida =
0.33 0.02, rasgos morfolgicos = 0.19 0.01, F
1,418
= 24.3, P < 0.001, Figura 4.4A).
De igual manera, los gradientes de seleccin fueron tambin mayores en rasgos de
historia de vida (media ajustada EE, rasgos de historia de vida = 0.28 0.02, rasgos
morfolgicos = 0.20 0.02, F
1,494
= 8.81, P = 0.003, Figura 4.4B). No se observaron
diferencias de signo en la seleccin no lineal entre ambos tipos de rasgos fenotpicos.
La mayor seleccin sobre rasgos de historia de vida que sobre rasgos morfolgicos con-
trasta con los resultados obtenidos en Kingsolver et al. (2001) quienes en un anlisis ms
inclusivo con animales y plantas, documentaron que la fuerza de la seleccin para los
rasgos morfolgicos es el doble que para los rasgos de historia de vida. Los resultados
de la presente revisin son consistentes con la idea de que los rasgos de historia de vida
experimentan una mayor accin de la seleccin y poseen menor heredabilidad debido
a su mayor cercana al tness que los rasgos morfolgicos (Fisher 1930, Price y Schluter
1991). Respecto a la simetra foral, se observ ausencia de diferencias en la magnitud
de la seleccin total recibida por especies con fores actinomorfas y zigomorfas. Sin
embargo, la seleccin directa sobre los caracteres forales fue mayor en fores zigo-
mrfcas hasta un tamao poblacional de 290 individuos, luego de lo cual las especies
actinomorfas recibiran una mayor fuerza selectiva (Figura 4.5, media ajustada EE,
actinomorfas = 0.21 0.01, zigomorfas = 0.32 0.03, F
1,467
= 13.3, P < 0.001). No se
observ diferencias entre las especies actinomorfas y zigomorfas respecto a la prevalen-
cia de seleccin estabilizadora o disruptiva.
Figura 4.4. Diferenciales (A)
y gradientes (B) absolutos de
seleccin lineal sobre rasgos
de historia de vida y rasgos
morfolgicos del fenotipo foral.
Las lneas refejan el mejor
ajuste lineal en ANCOVA de cada
nivel con el tamao poblacional
de los estudios como covariable.
Lnea continua indica ajuste
para rasgos de historia de vida.
Lnea segmentada indica ajuste
para rasgos morfolgicos.
Ecologia1.indd 89 20/4/10 17:19:08
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
90
El color de las corolas no fue un blanco que discriminara la fuerza de seleccin evaluada
a travs de diferenciales y gradientes lineales (Tabla 4.1). Sin embargo, la probabilidad
de los rasgos forales de sufrir seleccin estabilizadora o disruptiva fue contingente al
color de las fores (Tabla 4.2). Los caracteres asociados a fores de color caf presentaron
un mayor nmero de coefcientes con signo negativo que positivo (11 de 12 coefcientes,
P = 0.006), las fores de color rosado estuvieron en su mayora bajo seleccin disruptiva
(27 de 39 coefcientes, P = 0.024), y las fores de color rojo experimentaron en su mayo-
ra un efecto selectivo estabilizador (13 de 17 coefcientes, P = 0.049).
Vara la fuerza y signo de la seleccin de acuerdo al tipo de agente se-
lectivo involucrado (colibres, insectos, o ambos)?
La observacin que algunos grupos de polinizadores son ms efectivos que otros en la
transferencia de polen y como agentes de seleccin natural ha sido un paradigma im-
portante en los estudios de polinizacin (ver revisiones en Fenster et al., 2004; Waser y
Campbell, 2004). Pocos estudios, sin embargo, han documentado posibles efectos diver-
gentes de distintos grupos de polinizadores sobre el fenotipo foral (e.g., Vickery, 1995;
Schemske y Bradshaw, 1999; Medel et al., 2003, 2007). Se ha sealado que mientras los
abejorros tienen una importancia variable como agentes de seleccin, los colibres son
consistentemente importantes (Aigner, 2006). Los resultados de nuestra revisin indican
que el impacto selectivo de los colibres e insectos por separado no difri signifcativa-
mente a travs de los diferenciales de seleccin (F
1,412
= 1.27, P = 0.261, Figura 4.6A),
aunque cada uno de estos grupos por separado tuvo un mayor impacto selectivo que
las situaciones de polinizacin mixta (colibres vs. colibres + insectos, F
1,412
= 8.84, P =
0.003; insectos vs. colibres + insectos, F
1,412
= 15.0, P < 0.001). Cuando el impacto de
la polinizacin fue evaluado a travs de los gradientes de seleccin, es decir como una
medida de la seleccin actuando directamente sobre los caracteres forales, los insec-
tos ejercieron un mayor impacto que los colibres (Figura 4.6B, media ajustada EE,
insectos: 0.25 0.01, colibres: 0.15 0.04, F
1,488
= 5.50, P = 0.019), no observndose
diferencias entre las situaciones de polinizacin solitaria y mixta (colibres vs. colibres
Figura 4.5. Gradientes de seleccin direccional
sobre el fenotipo foral de especies con fores
actinomrfcas y zigomrfcas. Las lneas refejan
el mejor ajuste lineal en ANCOVA de cada nivel
con el tamao poblacional de los estudios como
covariable. Lnea continua indica ajuste para
especies actinomorfas. Lnea segmentada indica
ajuste para especies zigomorfas.
Ecologia1.indd 90 20/4/10 17:19:09
Captulo 4
Seleccin mediada por polinizadores sobre el fenotipo oral
91
+ insectos, F
1,488
= 1.91, P = 0.167; insectos vs. colibres + insectos, F
1,488
= 0.05, P =
0.814). Respecto a la seleccin no lineal, se observ que los colibres tienden a ejercer
una seleccin de tipo estabilizadora sobre el fenotipo foral (15 de 20 coefcientes, P =
0.041) mientras que una combinacin de colibres e insectos tienen un efecto disruptivo
(11 de 11 coefcientes, P < 0.001). No se observ tendencia de seleccin no lineal en los
insectos polinizadores (P = 0.279).
Figura 4.6. Diferenciales (A)
y gradientes (B) absolutos de
seleccin lineal sobre el fenotipo
foral de especies polinizadas
exclusivamente por colibres,
insectos y por una combinacin
de ambos. Las lneas refejan el
mejor ajuste lineal en ANCOVA
de cada nivel con el tamao
poblacional de los estudios
como covariable. Lnea continua
indica ajuste para colibres.
Lnea segmentada indica ajuste
para ensables mixtos (insectos y
colibres). Lnea punteada indica
ajuste para insectos.
Conclusiones
Globalmente, es posible concluir que existe una amplia heterogeneidad en la magnitud
y curvatura con la cual la seleccin natural acta sobre el fenotipo foral. Esta hetero-
geneidad es explicada, en parte, por las variables y niveles analizados en este estudio
(Tabla 4.3), lo cual sugiere que potenciales cambios evolutivos del fenotipo foral proba-
blemente ocurran sobre tales ejes en caso de subyacer sufciente varianza gentica a los
caracteres cuantitativos. Finalmente, es posible sintetizar los resultados de esta revisin
y anlisis en los siguientes puntos:
a) La fuerza con que acta la seleccin natural sobre el fenotipo foral es independiente
de la funcin sexual con la cual es estimado el tness. Sin embargo, el componente
masculino tiende a proporcionar coefcientes indicadores de seleccin estabilizadora.
b) La seleccin ocurre con mayor fuerza sobre especies auto compatibles que auto
incompatibles y sobre especies anuales que perennes. No hay diferencias en la cur-
vatura de la seleccin entre las variables clasifcatorias.
c) La seleccin ocurre con mayor fuerza sobre rasgos de historia de vida que sobre
rasgos morfolgicos y sobre fores actinomorfas que zigomorfas. La curvatura pero
no la fuerza de la seleccin es dependiente del color de las corolas.
d) Los insectos tienen un mayor impacto direccional que los colibres, pero los colibres
ejercen una mayor seleccin estabilizadora. Situaciones con polinizadores mixtos
tienen a ejercer seleccin disruptiva, aunque ms dbil que la seleccin impuesta por
insectos y colibres por separado.
Ecologia1.indd 91 20/4/10 17:19:11
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
92
Tabla 4.3. Resumen de resultados del anlisis de coecientes de seleccin mediada por
polinizadores sobre diversos componentes del fenotipo oral. Las categoras S o No indican
si la variable asociada fue importante en dar cuenta de la heterogeneidad de los coecientes
indicadoras de fuerza y curvatura.
Variable Fuerza Curvatura
Funcin sexual No S
Sistema reproductivo S No
Ciclo de vida S No
Rasgo fenotpico S No
Simetra foral S No
Color corola No S
Polinizadores S S
4.4. Consideraciones nales
Los resultados de este anlisis son producto de un anlisis de un subconjunto de los
estudios publicados hasta la fecha. Sin embargo, hay muchos interesantes trabajos pu-
blicados que no han satisfecho los requerimientos impuestos en este anlisis. Muchos
trabajos han publicado coefcientes de seleccin bajo condiciones experimentales o se-
minaturales por lo que no necesariamente representan la accin de seleccin mediada
por polinizadores en condiciones naturales. Las seales de seleccin extradas de este
anlisis, sin embargo, parecen ser robustas estadsticamente aunque algunas de ellas no
cuentan con explicaciones obvias por lo que se hace necesario un anlisis ms detallado
de su signifcado, lo cual excede el objetivo de este captulo. No obstante, un resultado
claro de anlisis es que la seleccin no acta de igual manera sobre los distintos compo-
nentes del fenotipo foral. Hay una amplia heterogeneidad en la fuerza con que acta la
seleccin, la cual sugiere que no todos los potenciales blancos presentan una variacin
fenotpica comparable sobre la cual la seleccin puede actuar. En este sentido, futuros
estudios que documenten la elasticidad de la seleccin sobre los distintos caracteres
bajo escrutinio sern de gran utilidad para evaluar la fuerza de la seleccin sobre fe-
notipos comparables. Morgan y Schoen (1997) desarrollaron una metodologa simple
para facilitar la comparacin de la seleccin sobre distintos caracteres forales, la cual se
basa en mediciones de seleccin corregidas por el promedio de los caracteres. Lamen-
tablemente, esta aproximacin no ha sido mayormente usada en subsecuentes estudios,
por lo que se desconoce si variaciones en la magnitud de la seleccin son legtimas o
representan una consecuencia de la heterogeneidad natural en el rango de variacin de
los rasgos analizados en cada caso.
Es importante sealar que como uno de los objetivos de la revisin es extraer seales
generales de la seleccin mediada por polinizadores, los anlisis previos incluyeron a
todos los coefcientes publicados, independientemente de su signifcancia estadstica. Al
respecto, el 40.1% de los gradientes lineales, el 14.9% de los gradientes cuadrticos, y el
Ecologia1.indd 92 20/4/10 17:19:11
Captulo 4
Seleccin mediada por polinizadores sobre el fenotipo oral
93
38.6% de los diferenciales publicados fueron signifcativos al nivel P = 0.05, indicando
valores globales de signifcancia algo ms altos que los documentados en la revisin de
Kingsolver et al. (2001) para todos los trabajos de seleccin fenotpica (25% de los gra-
dientes y diferenciales y 16% de los gradientes cuadrticos). Estos altos valores de signif-
cancia se manifestan a pesar del reducido tamao muestral asociado a las estimaciones
de la mayor parte de los coefcientes (promedio: 133, mediana: 90), lo cual sugiere que
puede existir un importante error de tipo II, que rechace la hiptesis de seleccin signi-
fcativa debido a tamaos muestrales inapropiados. Futuros estudios debieran corregir
por este efecto, usando pruebas de poder que describan el tamao muestral requerido
para detectar seleccin natural signifcativa. Slo unos pocos estudios han efectuado tal
correccin (e.g., Johnston, 1991; Medel, 2000), por lo que persiste el interrogante de si
las estimaciones se han efectuado con los tamaos muestrales adecuados.
El anlisis efectuado se ha basado explcitamente en los efectos independientes de las
variables categricas dejando para otra publicacin las tendencias de las interacciones
entre variables. Sin embargo, es posible que algunas tendencias generales de seleccin
natural se manifesten en relacin a interacciones mas que en anlisis independientes.
No obstante, es posible realizar anlisis ms particulares sobre interacciones ms par-
ticulares de rasgos. Por ejemplo, el sistema reproductivo suele asociarse variacin en el
tamao foral y color de las fores (Epperson y Kleg, 1987; Karron et al., 2004), por lo
que se esperara que la seleccin acte con distinta intensidad en especies con distintos
niveles de compatibilidad y caractersticas de las fores. En la misma lnea, Bell (1985)
en un infuyente trabajo sugiri que corolas de gran tamao han evolucionado en re-
lacin a la donacin mas que a la recepcin de polen. Asimismo, se ha planteado que
una manera de reducir la autofecundacin por geitonogamia es favorecer la exporta-
cin de polen mediante despliegues forales pequeos en plantas autocompatibles (Lau
et al., 2008). Estas y varias otras hiptesis ms especfcas que las tendencias generales
descritas en este captulo son factibles de abordar mediante un anlisis ms sectorizado
de los coefcientes descritos en la literatura.
La seleccin mediada por polinizadores no necesariamente ocurre sobre caracteres
individuales sino que tambin puede ocurrir sobre conjuntos correlacionados de carac-
teres que pueden resultar en patrones bien defnidos de integracin fenotpica a nivel
foral o intraforal (e.g., Herrera, 2001; Herrera et al., 2002a; Prez et al., 2007, ver revi-
sin en Ordano et al., 2008). Actualmente es debatido si tales patrones de correlacin re-
sultan de seleccin correlacional impuesta por polinizadores o refejan restricciones de
desarrollo en estructuras con origen embrionario comn. El bajo nmero de coefcien-
tes correlacionales descritos en la literatura no permite efectuar un anlisis detallado
de la importancia relativa de la seleccin mediada por polinizadores en la generacin
de la integracin foral, por lo que futuros estudios debieran documentar, adems de
los coefcientes lineales y cuadrticos, a los coefcientes que describen la accin sobre la
correlacin entre caracteres forales.
Finalmente, una conclusin natural de este trabajo es la necesidad de efectuar ms
estudios de seleccin mediada por polinizadores en poblaciones naturales, cubriendo
un amplio rango de condiciones. Adems de permitir comprender la sutileza con la
que acta la seleccin en condiciones naturales, en el estado actual es necesario im-
plementar estudios comparativos en escenarios de ambientes cambiantes ya que de
esa manera es posible comprender y eventualmente manejar los efectos colaterales de
Ecologia1.indd 93 20/4/10 17:19:11
actividades extrnsecas a la interaccin polinizador-planta. Especfcamente, modifca-
ciones en el paisaje inducidas por la actividad humana pueden alterar sustancialmente
algunos componentes clave de los ecosistemas que transferen sus efectos en forma de
regmenes alterados de seleccin sobre las poblaciones. Cambios rpidos en la natura-
leza de la seleccin y en los fenotipos resultantes pueden alterar no slo el producto de
la coevolucin local y geogrfca sino tambin su dinmica y la diversidad que desde
ella se despliega.
Agradecimientos
Agradecemos a Carezza Botto y Gastn Carvallo por sus comentarios a una versin
previa de este manuscrito lo cual permiti mejorar la claridad de este captulo. Nlida
Pohl contribuy en compilar parte de la informacin sobre la cual se basan los anlisis.
Este estudio fue posible gracias al fnanciamiento del proyecto Anillo PBCT 34/2006 a
R.M.
Ecologia1.indd 94 20/4/10 17:19:11
CAPTULO 5
Evaluacin de los efectos demogrcos y
evolutivos de las interacciones planta-animal
mediante modelos matriciales
MARA B. GARCA Y JOHAN EHRLN
5.1. Introduccin
Las interacciones planta-animal son tan variadas y frecuentes que sera virtualmente
imposible encontrar una planta sobre la tierra sin algn tipo de relacin con el reino
animal. Las interacciones conectan especies, los ladrillos sobre los que se construye la
biodiversidad. Desde un punto de vista evolutivo, las interacciones han jugado un papel
fundamental en la diversifcacin de la vida (vase por ejemplo Ehrlich y Raven, 1964).
Desde un punto de vista ecolgico, son claves para el funcionamiento de muchos orga-
nismos tanto a nivel individual como poblacional, comunitario y ecosistmico (Mulder,
1999), pudiendo ser, por tanto, tan responsables de la presencia o ausencia de especies
en cada lugar como lo puedan ser los factores abiticos.
Es reconocida importancia de las interacciones en ecologa evolutiva y poblacional
(Stowe et al., 2000; Maron y Crone, 2006), sin embargo, es difcil de evaluar, pues depen-
de de los costos y benefcios totales de los interactuantes implicados. Esta formulacin
no suele cuantifcarse ni en trminos de efcacia biolgica a lo largo de la vida completa
de los organismos (en adelante tness total), ni en trminos de las tasas demogrfcas que
determinan el funcionamiento de sus poblaciones (Morris et al., 2007). Por ello, aunque
sabemos que una variada gama de relaciones mutualistas y antagonistas pueden infuir
en la evolucin y dinmica poblacional, la abundancia, distribucin y viabilidad de
poblaciones vegetales, carecemos casi por completo de la informacin cuantitativa que
nos permita valorar y comparar de forma objetiva la importancia de cada interaccin
en relacin a otras interacciones y a otros factores ambientales.
Los estudios de interacciones planta-animal han relacionado generalmente la abun-
dancia de animales y los distintos niveles de intensidad de su accin con algunos com-
ponentes aislados de la tness de las plantas, como por ejemplo la produccin de semillas
(ver no obstante Doak, 1992; Louda y Potvin, 1995). Sin embargo, esta visin puede
ser demasiado simplista, pues con frecuencia las interacciones afectan a ms de un
componente, y sus consecuencias pueden aparecer tanto a corto como a largo plazo.
La herbivora de hojas, por ejemplo, supone una reduccin en la funcin fotosinttica
que puede afectar al individuo de muy distintas formas y en distintos momentos. Tras
una fuerte herbivora foliar es frecuente un descenso inmediato en la fecundidad, pero
esta consecuencia puede ser slo un efecto parcial si al cabo de uno o dos aos la planta
no es capaz de forecer por no haber acumulado sufcientes recursos, o incluso muere
tras la dispersin de semillas. Si se trata de herbivora de inforescencias, la inevitable
reduccin en la produccin de semillas tras la interaccin puede tambin traducirse en
Ecologia1.indd 95 20/4/10 17:19:11
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
96
una extraordinaria produccin de semillas en aos posteriores debido a la reduccin
del esfuerzo reproductivo, compensando la prdida de semillas inicial (Primack et al.,
1994). Incluso en el caso en que los efectos de la interaccin sean ms o menos directos
e infuyan principalmente en un solo componente de tness, el enfoque tradicional limita
nuestra capacidad para juzgar la importancia de una interaccin de forma relativa a
otros factores u otras interacciones. Cmo valorar, por ejemplo, el efecto de un depre-
dador de semillas que destruye la mitad de la cosecha el ao de nuestro estudio, si se
trata de una planta policrpica con numerosos eventos reproductivos?. Las semillas son
slo el principio del ciclo vital de la planta, muchas de ellas no germinarn, y muchas
de las germinadas no llegarn a la fase reproductiva por el efecto de otras interaccio-
nes o por diversos factores abiticos. Una intensa depredacin de semillas podra, por
tanto, tener efectos muy variados dependiendo de la historia vital del organismo (desde
dramticamente negativos en una especie de corta vida sin banco de semillas, hasta
prcticamente imperceptibles para un rbol de larga vida), y la existencia de otros fac-
tores abiticos ms limitantes.
Por otro lado, tendemos a compartimentalizar los distintos tipos de interacciones en
los anlisis, lo que limita nuestro entendimiento de sus efectos si se producen sinergias
o anulaciones durante la concurrencia de otras interacciones. Imaginemos una planta
visitada por distintos animales a lo largo del ao: polinizadores, herbvoros y depreda-
dores de semillas. Si estamos interesados en la ecologa reproductiva, es posible que
paremos nuestro estudio tras la maduracin de frutos y obtengamos unos slidos resul-
tados sobre el papel de distintos polinizadores en la cantidad y calidad de la progenie.
Pero el contexto en el que dichas conclusiones son vlidas se restringe si unas semanas
ms tarde una larva ataca las semillas ya dispersadas, impidiendo su germinacin. Cier-
tamente el determinar el papel de los polinizadores durante la fase predispersiva es fun-
damental, pero sin una visin ms amplia no podremos explorar cuestiones no menos
interesantes como por ejemplo potenciales efectos compensatorios entre polinizacin y
depredacin de semillas, o los caminos evolutivos que sigue un organismo cuando est
sometido a fuerzas selectivas opuestas.
Si nuestro objetivo es determinar cun importante es la intensidad de una interac-
cin en un contexto ecolgico-evolutivo, es decir, en qu medida dicha interaccin
se traduce en cambios en la distribucin o abundancia de la planta, o en qu medida
constituye una fuerza selectiva que infuye en la gnesis de rasgos adaptativos, es ne-
cesario el uso de parmetros integradores y a largo plazo que incluyan el efecto de to-
dos los factores involucrados, y que valoren de forma global los efectos no slo sobre
diferentes componentes de tness, sino sobre la tness total a lo largo de la vida de los
organismos. Dichos efectos a menudo no slo tendrn que ver con la intensidad de la
interaccin, sino con cun sensible sea el sistema (la planta en este caso) a dicha inte-
raccin, lo que a su vez depender de la historia vital particular del organismo y del
marco espacio-temporal en el que ocurra. Para poder comparar y aumentar nuestra
capacidad de generalizacin sobre cmo los animales infuyen en el funcionamiento
ecolgico y evolutivo de las plantas, por tanto, debemos considerar su efecto sobre los
distintos procesos bsicos del ciclo vital: nacimiento, crecimiento y mortalidad. Las
tasas vitales son responsables de la dinmica poblacional de un organismo, y tambin
el punto de partida para un examen comparativo y cuantitativo de las historias de
vida y su evolucin.
Ecologia1.indd 96 20/4/10 17:19:11
Captulo 5
Evaluacin de efectos demogrcos y evolutivos mediante modelos matriciales
97
En este captulo presentamos distintas formas de evaluar cuantitativamente los efec-
tos de las interacciones planta-animal, tanto desde un punto de vista ecolgico como
evolutivo. Nuestro objetivo es mostrar la utilidad de diversas herramientas demogrf-
cas mediante la revisin de algunos ejemplos. Dado que es imposible mencionar todos
los estudios relevantes en la literatura, nos centraremos bsicamente en nuestra propia
experiencia, as como otros casos que ilustren el inters y potencial de esta aproxima-
cin demogrfca en un contexto ecolgico, evolutivo, y de conservacin.
5.2. Las herramientas bsicas
Nuestra herramienta sern los modelos matriciales, basados en las tasas vitales indi-
viduales de poblaciones estructuradas, aplicables a organismos en los que es posible
agrupar a los individuos en distintas clases en funcin de su edad, tamao, condicin
reproductiva, etc. (Figura 5.1). Los modelos matriciales tienen distintas aplicaciones
en biologa, habindose utilizado principalmente en demografa y biologa de la con-
servacin de plantas (Menges, 2000), pero apenas en ecologa evolutiva (Ehrln, 2002,
2003). Son particularmente interesantes para organismos plurianuales en los que es
difcil determinar, a partir de observaciones y experimentos a corto plazo, qu factores
tienen ms impacto en la dinmica poblacional y la tness total.
La informacin bsica que alimenta estos modelos es la matriz de transicin, tam-
bin denominada matriz de proyeccin. Su tamao (n*n) viene determinado por el
nmero de clases que defne el observador (n), en funcin de los estados por los que
una planta pasa a lo largo de su vida (en ocasiones ajustados a la disponibilidad de
datos). Si creamos un ciclo vital cuyos nodos son las clases, la matriz contendr todas
las conexiones entre ellos, es decir, las probabilidades de transicin relacionadas con
la fecundidad, supervivencia y crecimiento experimentadas por un individuo medio
de cada clase. La Figura 5.1 muestra la matriz de transicin correspondiente a una
planta de corta vida con 4 clases (semillas en el banco, plntulas de menos de 1 ao de
vida, juveniles, adultos), donde se incluyen 8 elementos matriciales (la probabilidad
de una semilla en el banco de semillas de germinar o permanecer viable en el banco
otro ao ms, la supervivencia de las plntulas, la probabilidad de los juveniles de
sobrevivir y permanecer en la misma clase o convertirse en adultos, la probabilidad
de los adultos de sobrevivir, y la probabilidad de dejar semillas viables en el banco, o
plntulas si las semillas que producen pueden germinar durante el mismo ao en que
son liberadas). En defnitiva, una matriz resume las tasas vitales por las que un indi-
viduo pasa a lo largo de su vida, obtenidas mediante el seguimiento todas las clases
durante un solo ao de vida en lugar del seguimiento de una cohorte de plntulas a
lo largo de toda su vida. Caracteriza, por tanto, el comportamiento demogrfco de
un conjunto de individuos de la misma especie que conviven en el mismo contexto
ecolgico (una poblacin o parte de ella). Esto signifca que poblaciones distintas, o la
misma poblacin durante aos distintos, o grupos de individuos en distintos contextos
ecolgicos aunque dentro de la misma poblacin y ao, resultarn en matrices distin-
tas. Queda fuera del alcance de este captulo describir todas las reglas y los confictos
en la construccin del ciclo vital y la matriz de proyeccin asociada, por lo que nos
concentraremos en su utilidad. Caswell (2001) ofrece una base matemtica slida
para ello, as como un amplio abanico de posibilidades de los modelos, mientras que
Ecologia1.indd 97 20/4/10 17:19:11
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
98
Horvitz y Schemske (1995) ejemplifcan de forma ms sencilla el procedimiento del
modelo determinstico con una planta tropical.
Figura 5.1. Ciclo vital genrico
correspondiente a un individuo
medio segn un modelo
demogrfco de poblacin
estructurada, y su matriz de
proyeccin asociada (A). En este
caso existen 4 clases (semilla,
plntula, juvenil y reproductor),
entre las que se han registrado 8
tipos de transiciones (a
ij
).
Hacia dnde va el sistema?
Como se ha comentado anteriormente, la matriz de proyeccin (A) integra todas las
tasas vitales observadas en un sistema estructurado con n clases (Figura 5.1) durante un
intervalo de tiempo (generalmente un ao en el caso de plantas). Su proyeccin en el
tiempo (n
t+1
= A*n
t
, siendo n un vector columna que contiene el nmero de individuos
en cada clase) nos informa de la abundancia futura esperable (proyectada) en cada cla-
se. La naturaleza y las propiedades de la mayor parte de las matrices de poblaciones de
plantas permiten obtener algunos parmetros intrnsecos del sistema independientes a
las condiciones iniciales y que emergen en condiciones estacionarias tras un considera-
ble nmero de iteracciones. El ms conocido es el autovalor dominante (lambda, ), un
valor positivo que representa la tasa de crecimiento poblacional.
Desde una perspectiva demogrfca, lambda corresponde a la tasa determinista de
crecimiento a largo plazo, de forma que si > 1 la poblacin crecer, y si < 1 el n-
mero de individuos decrecer con el tiempo. Dado que corresponde a una situacin
estacionaria, no debera sorprendernos que su valor no siempre concuerde con el calcu-
lado a partir del censo real de dos aos consecutivos en el rea de monitorizacin (N
t+1
/
N
t
; siendo N = n
i
, y n
i
el nmero de individuos en cada una de las n clases defnidas).
Puesto que lambda es un parmetro estimado, es conveniente ubicarlo en un intervalo
de confanza para saber en qu medida su desviacin de la unidad refeja o no una clara
tendencia poblacional, lo que puede calcularse tanto analticamente como mediante
bootstrapping (ver por ejemplo McPeek y Kalisz, 1993; lvarez-Buylla y Slatkin, 1994;
Doak et al., 2005).
El ciclo vital y las transiciones asociadas corresponden a lo ocurrido dentro de la
poblacin estudiada durante 1 ao de seguimiento, pero representan tambin el cami-
Ecologia1.indd 98 20/4/10 17:19:12
Captulo 5
Evaluacin de efectos demogrcos y evolutivos mediante modelos matriciales
99
no seguido por un individuo medio de dicha poblacin. La informacin que ofrece la
matriz de transicin, por tanto, no se restringe al contexto de la dinmica poblacional,
sino que puede ser relevante en el contexto evolutivo, donde lambda representa la tness
total (lifetime tness) de un genotipo promedio de la especie en un contexto espacio-tem-
poral determinado (Charlesworth 1980, Lande 1982, Caswell 1989). Esta conexin nos
permitir comparar y relativizar el efecto de cualquier factor que afecte a los distintos
componentes de tness integrados en el ciclo vital.
Explorando la relacin entre transiciones y tness total
Los modelos matriciales nos ofrecen la posibilidad de sintetizar la compleja y variada
informacin demogrfca y reproductiva correspondiente a todo el ciclo vital en par-
metros simples como lambda, que determinan la direccin fnal del sistema. En oca-
siones, sin embargo, podemos estar interesados en explorar cmo ese funcionamiento
general de una poblacin depende de las distintas tasas vitales, y cmo su modifcacin
alterar dicha direccin. Para conocer qu tasas vitales ejercen una mayor infuencia en
lambda, o en otras palabras, a cuales es ms sensible el sistema, se calculan las derivadas
parciales (s
ij
= / a
ij
; correspondiendo a
ij
a cada uno de los elementos matriciales).
La matriz de sensibilidad resultante nos indica qu transiciones ejercern una mayor
infuencia en la tasa de crecimiento poblacional y en la tness total. Este anlisis permite
explorar potenciales objetivos en procesos evolutivos por su efcacia para incrementar
la tness total (e.g., la existencia de un banco de semillas, o un inicio ms temprano o
retrasado de la madurez sexual). Todas las conexiones entre clases son evaluadas en este
anlisis, independientemente de que ocurran o no en la realidad, ya que la pregunta es
cunto cambiara lambda si? (Caswell, 2000). La matriz de sensibilidad se puede
equiparar a un gradiente selectivo que muestra los caminos a travs de los cuales se
veran favorecidos procesos evolutivos, por tener un gran impacto en la tness total.
Desde un punto de vista demogrfco, sin embargo, esta exploracin terica suele
tener poco inters. Adems, y debido a que fecundidad y supervivencia se miden en
unidades distintas, los valores de sensibilidad correspondientes a cada elemento ma-
tricial no son directamente comparables. Por ello, de Kroon et al. (1986) propusieron
el clculo de las elasticidades o sensibilidades proporcionales. Las elasticidades indican
la contribucin relativa de cada uno de los elementos matriciales a lambda (e
ij
= [
/ a
ij
]*[a
ij
/ ]), respondiendo a la pregunta de si un elemento matricial vara en un
X% mientras que el resto de los elementos se mantienen constantes cunto cambiar
lambda?. Evalan, por tanto, la importancia relativa de variaciones en cada uno de
los elementos matriciales observados en la realidad, lo que permite una comparacin
directa entre ellos.
El uso generalizado de elasticidades, sin embargo, se ha puesto en entredicho en la
ltima dcada debido a sus limitaciones, por lo que es recomendable una aplicacin
ms cautelosa en el futuro. Por ejemplo, este anlisis no contempla la posibilidad de
que se altere ms de un elemento matricial a la vez a pesar que en el mundo real es fre-
cuente que un factor afecte a ms de una transicin, o que se produzcan covariaciones
entre ellas. Para evitar este problema, van Tienderen (1995) propuso las elasticidades
integradas, que miden el efecto total de un cambio en la matriz teniendo en cuenta
los efectos directos e indirectos. Por otro lado, los valores de elasticidad se ven afectados
Ecologia1.indd 99 20/4/10 17:19:12
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
100
por el hecho de que la tendencia poblacional sea creciente o decreciente (Silvertown
et al., 1996), as como por la dimensionalidad de la matriz (Ramula y Lehtil, 2005).
Adems, varios autores han llamado la atencin sobre la conveniencia de calcular las
elasticidades de las tasas vitales (supervivencia, etc) en lugar de los elementos matriciales
(a
ij
), puesto que stos ltimos pueden ser en realidad combinaciones de varias tasas vi-
tales (por ej., para crecer y pasar a otra clase es necesario primero sobrevivir; Zuidema
y Franco, 2001; Franco y Silvertown, 2004; Morris y Doak, 2004). Finalmente, para el
caso de especies en hbitats con alta perturbacin y oscilaciones importantes del tama-
o poblacional, es probablemente ms conveniente el uso de elasticidades estocsticas
(Tuljapurkar et al., 2003; Morris et al., 2006; Caswell, 2007).
La elasticidad mide el efecto de hipotticos cambios proporcionales en cada uno
de los elementos matriciales. Sin embargo, con frecuencia stos tienen muy distintas
varianzas en el mundo real. Si lo que nos interesa es incluir la variacin ya registrada
en sistemas naturales debemos recorrer el camino contrario siguiendo un mtodo lige-
ramente distinto, basado tanto en la varianza de los elementos como en cun sensible
es el sistema a cada uno de ellos. Un anlisis denominado Life Table Response Experiment
(LTRE) es la herramienta ms apropiada para este tipo de estudios, de la que se pueden
encontrar formulaciones detalladas en Caswell (2001) y Horvitz et al. (1997). Este tipo
de anlisis permite, por ejemplo, investigar en qu medida las diferencias observadas en
la dinmica de dos poblaciones, o de la misma poblacin en dos aos distintos, o de dos
gestiones distintas en la misma zona y ao, se deben al comportamiento de cada una
de las clases defnidas en el ciclo vital. Para ello debemos en primer lugar calcular las
diferencias existentes entre los valores de cada una de las parejas de elementos matri-
ciales, y posteriormente ponderar dichas diferencias teniendo en cuenta el impacto de
cada elemento en el sistema. Esta doble entrada de informacin es importante porque
a menudo los elementos ms variables no son los mismos a los que el sistema es ms
sensible (Ehrln y Van Groenendael, 1998; Caswell, 2000).
Una aplicacin directa de este anlisis en relacin con las interacciones planta-
animal podra ser comparar la dinmica poblacional de una especie en la que se ha
registrado herbivora en los individuos reproductores de una poblacin con = 0.94,
mientras que no se ha observado dicha interaccin en otra poblacin con = 1.1. Esta
situacin lleva rpidamente a cuestionarse si la herbivora es la causa de ese ligero de-
clive poblacional en la primera de ellas. Mediante un LTRE podemos explorar en qu
medida las diferencias de comportamiento de los individuos reproductores son respon-
sables de esas diferencias en el comportamiento poblacional.
Los LTRE ponen de manifesto otra importante limitacin de los anlisis de elasti-
cidad: una tasa vital o un elemento matricial puede ser muy variable, pero su efecto
puede ser imperceptible si es poco infuyente en el conjunto del ciclo vital. De forma
anloga, puede ocurrir que la matriz de elasticidades seale algunos procesos o clases
como objetivo de nuestra gestin (por su infuencia sobre lambda), cuando en realidad
dichos procesos son prcticamente imposibles de modifcar. Pensemos por ejemplo en
una planta de larga vida en la que los individuos de gran tamao tienen una probabi-
lidad de sobrevivir sin cambiar de clase del 0.99. Es seguro que la matriz de elasticida-
des nos indicar que dicha transicin es la ms infuyente en la dinmica poblacional,
con un valor que puede incluso superar el 50%. Esto signifca que podramos reducir
considerablemente la lambda aumentando dicha mortalidad, pero tambin que es vir-
Ecologia1.indd 100 20/4/10 17:19:12
Captulo 5
Evaluacin de efectos demogrcos y evolutivos mediante modelos matriciales
101
tualmente imposible incrementarla utilizando esta clase puesto que apenas podemos
aumentar la tasa de supervivencia.
Un ejemplo prctico de esta situacin aparece en Lehtil et al. (2006), quienes ex-
ploraron el comportamiento demogrfco de una planta entomfla, Primula veris, en
una amplia gama de hbitats desde pastos abiertos al interior de bosques. Al aumentar
el dosel forestal se produca un declive poblacional, al tiempo que las matrices de elas-
ticidades indicaban un creciente papel de la supervivencia (especialmente de adultos)
en la dinmica poblacional. Las diferencias interpoblacionales en la supervivencia de
los adultos eran muy pequeas, y en el caso de los bosques, ni siquiera el incremento al
mximo de la supervivencia de estos individuos conseguira que las tasas de crecimiento
poblacional fueran positivas. El reclutamiento mediante semillas, que apenas almace-
naba una pequea fraccin de la elasticidad total del sistema, se mostraba fnalmente
como una posibilidad real de evitar el declive en las poblaciones forestales.
Variabilidad temporal
Cuando se dispone de ms de un ao de datos por poblacin se puede optar por calcu-
lar medias de las tasas vitales para manejar un nico valor medio poblacional, pero es
ms interesante generar tantas matrices de proyeccin como aos de estudio se dispone,
y construir modelos que varen en el tiempo (estocsticos). Es importante mantener la
variabilidad interanual porque la proyeccin de una poblacin en el tiempo es un pro-
ceso multiplicativo, y el valor de la lambda resultante en un modelo estocstico es siem-
pre inferior al de un modelo determinista que utilice la lambda de la matriz media.
La tasa de crecimiento estocstica puede calcularse o bien de forma numrica, a
partir de simulacin de trayectorias poblacionales durante un perodo de tiempo, o
bien de forma analtica, mediante la aproximacin de Tuljapurkar (Caswell 2001, Mo-
rris y Doak 2002). En las simulaciones estocsticas, la forma ms fcil de incluir la
variabilidad ambiental es elegir al azar una matriz (de todas las generadas durante la
monitorizacin) para cada iteracin (Fieberg y Ellner 2001). Esta lambda estocstica
tiene ya en cuenta las fuctuaciones poblacionales y se calcula generalmente como ln

s
=[(ln n
t
ln n
1
) / t -1]. Existen otras formas de introducir la variabilidad ambiental,
como la utilizada por el paquete RAMAS/Stage, en el que una matriz media y otra con
las desviaciones estndar de cada elemento matricial, son la base para generar matrices
anuales segn el tipo de distribucin y algunas reglas de covariacin entre elementos
defnidas previamente.
Limitaciones y extensiones de los modelos tradicionales
La disponibilidad de paquetes de software como RAMAS (Applied Biomathematics), el
mdulo Poptools de EXCEL (http://www.cse.csiro.au/poptools/), y las rutinas MATLAB
incluidas en Caswell (2001) y Morris y Doak (2002), han facilitado enormemente el uso
de este tipo de anlisis en las ltimas dos dcadas. Paralelamente, nuevas aproximacio-
nes estn abriendo posibilidades para expandir y complementar los modelos matriciales
tradicionales.
Para las especies que habitan lugares con frecuentes perturbaciones, as como para
la comparacin de distintos mtodos de gestin, puede ser conveniente realizar anlisis
y evaluaciones a corto plazo. Se trata de situaciones en las que la demografa puede va-
Ecologia1.indd 101 20/4/10 17:19:12
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
102
riar de forma importante en un breve perodo de tiempo, por lo que la informacin de
los modelos deterministas que asumen constancia en las condiciones ambientales puede
quedar muy lejos de la realidad. Fox y Gurevitch (2000) propusieron una extensin al
modelo clsico, centrndose en la dinmica transitoria, con el fn de describir el funcio-
namiento de poblaciones cuya situacin quedaba lejos de la estabilidad, proyectando
su tamao y distribucin en un corto intervalo temporal. Otra de las limitaciones de los
modelos estndar se relaciona con la subjetividad en la estructuracin del ciclo vital, y
la difcultad de usar tamaos poblacionales sufcientemente grandes como para obtener
estimaciones fables de las tasas vitales. Los modelos de proyeccin integral surgieron
con la intencin de resolver esta limitacin (Easterling et al., 2000; Childs et al., 2004).
Aunque todava poco frecuentes, es previsible su futuro auge debido a la fexibilidad que
ofrecen al basarse en funciones continuas que evitan la rigidez de las clases, con lo que
tambin se requiere un menor tamao muestral. Estos modelos se alimentan de funcio-
nes que describen la supervivencia, el crecimiento, la fecundidad y el reclutamiento, en
funcin de la edad y/o tamao de los individuos. Algunos ejemplos ilustrativos de su
utilidad tanto en ecologa evolutiva como poblacional, se puede encontrar en Rose et al.
(2005) y Williams y Crone (2006).
5.3. Evaluacin de la importancia de una interaccin. Componentes de
tness v/s tness total
A pesar de que los modelos matriciales constituyen un mtodo apropiado para va-
lorar los efectos de interacciones, y que hace casi dos dcadas que dicho mtodo
empez a aplicarse en este campo, la escasez de este tipo de informacin es enorme
en plantas perennes, lo que limita nuestra capacidad para establecer generalizaciones
sobre la importancia relativa de distintos tipos de interacciones en distintos sistemas.
La primera aproximacin que se realiz en este mbito data de 1990, cuando Calvo
y Horvitz utilizaron un modelo de transicin para evaluar el efecto de un aumento
en la produccin de semillas, debido a un aumento en la disponibilidad de polen,
sobre la tness. Su modelo representaba la historia vital genrica de una orqudea, e
inclua parmetros para describir la frecuencia de la polinizacin, diferencias en la
produccin de semillas y costos demogrfcos reproductivos, as como informacin
demogrfca de todas las transiciones del ciclo vital. Poco despus, y siguiendo la
misma aproximacin, Ehrln y Eriksson (1995) evaluaron el efecto de un incremento
de polen en Lathyrus vernus. Encontraron que si bien las plantas a las que se haba
aadido polen producan tres veces ms semillas que las control durante el ao ex-
perimental, tambin reducan su tamao y producan un menor nmero de fores
al ao siguiente. Las simulaciones matriciales mostraron que la tness total de las
plantas suplementadas con polen no era mayor que la de las plantas control debido
a los efectos negativos que dicho suplemento tena en el futuro crecimiento y fecun-
didad. Este tipo de aproximacin demuestra que la limitacin de recursos puede ser
ms importante que la de polen, y que probablemente es necesario reconsiderar la
defnicin del concepto limitacin polnica, tan frecuentemente utilizado cuando
la adicin experimental de polen lleva a un incremento inmediato de semillas (Burd,
1994; Ashman et al., 2004).
Ecologia1.indd 102 20/4/10 17:19:12
Captulo 5
Evaluacin de efectos demogrcos y evolutivos mediante modelos matriciales
103
Las estimaciones de los efectos directos, por lo tanto, no ofrecen una visin completa
en el caso de que varios componentes de tness estn correlacionados. Para el ejemplo
anterior, la evaluacin del efecto de un aumento en la intensidad de polinizacin pa-
sara por determinar cuantitativamente el balance entre el benefcio de un aumento
en la produccin de semillas durante una estacin reproductiva, y el potencial futuro
costo demogrfco que dicho esfuerzo conlleva. En formulacin matricial, el efecto neto
de un cambio en dos transiciones correlacionadas, a
ij
y a
kl
, sera: = a
ij
*s
ij
+ a
kl
*s
kl
,
donde s
ij
y s
kl
son las sensibilidades de lambda a cambios en las respectivas tasas de
transicin (Caswell 1989, Van Tienderen 1995). Supongamos que a
ij
representa la pro-
duccin actual de semillas, y a
kl
la probabilidad de transicin que se ve negativamente
afectada por un incremento de la fecundidad (por ej., la probabilidad de foracin en el
siguiente ao). Si dicho algoritmo se iguala a cero, el compromiso entre ambos compo-
nentes (trade-off) se equilibra y la tness no puede incrementarse por ms que aumente la
produccin de semillas. Puesto que la sensibilidad de los distintos componentes de tness
(produccin de semillas en t, y probabilidad de forecer en t + 1) puede ser muy distinta,
no es sufciente probar la signifcacin estadstica de la existencia de costos y benefcios
tras una manipulacin experimental. Es necesario tener en cuenta las sensibilidades del
sistema a dichos componentes para poder calcular efectos totales tras cambios induci-
dos por un mayor esfuerzo reproductivo.
Los modelos de transicin permiten tambin profundizar dentro de una misma inte-
raccin, comparando por ejemplo el efecto de distintos animales. Ehrln (2002) evalu
dos tipos de herbivora frecuentes en Lathyrus vernus: la producida por gasterpodos
sobre meristemos, y la ejercida por ungulados sobre plantas ya desarrolladas, mostran-
do que sus efectos sobre la tness total eran bien distintos e imposibles de predecir a
partir de componentes de tness. La herbivora sobre meristemos reduca la lambda
en un 16.4%, debido principalmente a un peor crecimiento y menor supervivencia de
los individuos de gran tamao. La herbivora por ungulados, aparentemente mucho
ms daina por su mayor visibilidad, redujo la lambda en menor proporcin, y en este
caso se debi tanto a un peor crecimiento y supervivencia de los individuos de tamao
intermedio como al componente reproductivo. En el caso de la herbivora, no slo
su frecuencia en el tiempo, sino tambin el momento en el que tiene lugar durante el
desarrollo del individuo, son claves para entender su efecto a largo plazo. Doak (1992)
demostr que la intensa herbivora ejercida por insectos sobre rganos vegetativos en
una planta perenne poda no ser demasiado drstica si se limitaba a un evento aislado
en el tiempo, ya que las reservas disponibles, o la capacidad de rebrotar, permitan mi-
tigar los efectos negativos. Repetidos eventos anuales de herbivora de baja intensidad,
sin embargo, que podan pasar desapercibidos, podan tener peores consecuencias por
una incapacidad de recuperarse de los efectos negativos acumulados en el tiempo. In-
cluso el mismo tipo de herbivora, y con los mismos niveles de intensidad, puede tener
consecuencias muy distintas segn el momento fenolgico en que se encuentren las
plantas. Trabajando con Primula veris, una planta de larga vida comn en Eurasia, Gar-
ca y Ehrln (2002) encontraron que los efectos eran claramente negativos si la prdida
de biomasa fotosinttica se produca durante la foracin o inicio de maduracin de
frutos, mientras que no se detectaban efectos cuando se produca al fnal del perodo
reproductivo. Adems, en el caso de que lambda se redujese de forma signifcativa,
fueron diferentes los componentes de tness con mayor responsabilidad en dicha re-
Ecologia1.indd 103 20/4/10 17:19:12
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
104
duccin: el reclutamiento de plntulas en el caso de que la herbivora foliar coincidiese
con la foracin, y la supervivencia de adultos en el caso de que se produjese durante la
maduracin de frutos.
5.4. Interacciones mltiples y seleccin de rasgos
Hemos visto que evaluar el impacto de una interaccin es relativamente sencillo si se
dispone de la informacin demogrfca necesaria. A menudo, sin embargo, las plantas
interactan con mltiples organismos simultneamente, por lo que un siguiente paso
consistira en comparar la importancia relativa de los distintos interactuantes. Para ello
ser necesario tener en cuenta la intensidad de su accin, y la sensibilidad de la planta
a dicha accin (Figura 5.2). Polinizadores, herbvoros forales, defoliadores, y depreda-
dores de semillas son visitantes habituales en Primula veris, y su papel fue experimental-
mente evaluado mediante esta aproximacin matricial (Garca y Ehrln, 2002). La re-
lativizacin del papel de los distintos actores permiti contestar a preguntas como qu
tiene efectos ms negativos, la herbivora de fores o de hojas?, as como el aumento en
la disponibilidad de polen implica una mejora en la tness mayor o menor que su reduc-
cin resultante por herbivora foliar? Tendemos a pensar que contribuciones del mismo
signo, bien sea positivo (e.g., polinizacin y dispersin) o negativo (e.g., herbivora, de-
predacin y parasitismo), se suman, mientras que contribuciones de signo opuesto se
restan. Sin embargo, el impacto de una interaccin puede cambiar segn la presencia
o ausencia de otras interacciones (Leimu y Lehtil, 2006; Morris et al., 2007), por lo
que slo evaluando sus efectos de forma conjunta podremos realmente desentraar el
impacto selectivo que ejercen dichos interactuantes.
Figura 5.2. Ejemplo terico de
distintas interacciones, segn
signo y magnitud, actuando
sobre un individuo medio de
una poblacin. La sensibilidad
del organismo (representada
mediante un fltro claroscuro) a
cada interaccin (representadas
mediante fechas, cuyo grosor
indica la intensidad) es
fundamental para determinar
si sus efectos son importantes
(fechas sobre fondo blanco)
o poco trascendentes (fechas
sobre fondo oscuro). La lambda
(), o tasa fnita de crecimiento
poblacional (equivalente a
la tness total de un genotipo
promedio de la poblacin),
es el parmetro integrador
que permitir evaluar su
importancia.
Ecologia1.indd 104 20/4/10 17:19:13
Captulo 5
Evaluacin de efectos demogrcos y evolutivos mediante modelos matriciales
105
Los rasgos particulares de una planta afectan a la intensidad de una interaccin. Las
diferencias individuales que podemos encontrar para una misma interaccin dentro de
la misma especie de planta, no obstante, pueden ser debidas tanto a los rasgos fenotpi-
cos como al genotipo (Zimmerman, 1980; Pettersson, 1994; Strauss y Karban, 1994).
Puesto que el fenotipo ptimo depender de la intensidad relativa de las interacciones
presentes, su variacin es potencialmente importante a la hora de comprender cmo se
moldean las historias vitales de las especies interactuantes. Un ejemplo que ilustra cmo
la seleccin de un rasgo puede involucrar a ms de una interaccin y tener consecuen-
cias en varios componentes de tness es la variacin en el nmero de fores de Lathyrus
vernus (Ehrln, 2002). En esta especie, un aumento de la produccin foral conlleva un
mayor xito en la fructifcacin (aumenta hasta un determinado nmero y luego des-
ciende), pero tambin conlleva un mayor riesgo de herbivora foral (aumento de hasta
el 30%). Las plantas atacadas no slo no producen semillas dicho ao, sino que adems
producen menos fores al siguiente ao (y por lo tanto de nuevo menos semillas). Si me-
diante simulaciones matriciales se incluyen los diversos costos y riesgos asociados a la
produccin de fores (Ehrln y Van Groenendael, 2001), no aparecen benefcios a partir
de una produccin de 40 fores. De nuevo estos resultados muestran cun limitadas son
las inferencias de fuerzas selectivas sobre el fenotipo cuando se basan en componentes
de tness o interacciones consideradas de forma aislada. Puesto que existen evidencias
de cmo los rasgos de una planta infuyen en varios tipos de interacciones concurrentes
(e.g., Euler y Baldwin, 1996; Brody y Mitchell, 1997; Herrera, 2000), una aproximacin
integradora de este tipo parece mucho ms realista a la hora de evaluar cuantitativa-
mente la intensidad de las fuerzas de seleccin.
5.5. Efectos de las interacciones y contexto ambiental
La mayor parte de las especies ocurren en un mosaico ecolgico, donde la dinmica
poblacional vara entre localidades y aos debido a que las tasas vitales son contexto-
dependientes. Para comprender en qu medida la abundancia y distribucin de una
planta se ve infuida por una interaccin se requiere conocer tanto su intensidad como
la sensibilidad de cada poblacin a las tasas vitales sobre las que dicha interaccin in-
fuye. Desconocemos en gran medida, sin embargo, cmo el efecto de mutualismos y
antagonismos se ve infuido por el ambiente, y cmo esto se traduce a su vez en la din-
mica poblacional: si las tasas de transicin cambian, tambin lo hacen las sensibilidades
asociadas (Ehrln y Van Groenendael, 1998), y con ellas tambin la importancia de las
interacciones.
La limitacin de microhbitats para la germinacin de semillas, y la alta competitivi-
dad en las fases de germinacin y supervivencia de plntulas, por ejemplo, constituyen
escenarios donde la depredacin de semillas podra tener, a priori, una baja infuencia
en trminos poblacionales. De forma similar, en el caso de especies de larga vida o con
abundante reproduccin vegetativa, la depredacin de rganos reproductivos o semillas
es potencialmente menos daina que en el caso de especies de vida corta o adaptadas a
colonizar nuevos ambientes (Louda y Potvin, 1995; Maron y Gardner, 2000; Garca y
Zamora, 2003; Forbis y Doak, 2004; Weppler y Stockling, 2006). Es por ello importante
conocer las caractersticas de la historia vital de la planta, y el sistema ecolgico donde
ocurre la interaccin, para determinar en qu medida las diferencias en la estructura y
Ecologia1.indd 105 20/4/10 17:19:13
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
106
abundancia de una especie se deben a factores abiticos y/o al efecto de consumidores
sobre distintos tipos de rganos de la planta.
Apenas unos metros de distancia son sufcientes para separar completamente dos
hbitats donde vive un altramuz americano (Lupinus arboreus), de manera que la misma
poblacin est sometida a dos regmenes totalmente distintos de depredacin (Kauffman
y Maron 2006). En las dunas, los roedores dan cuenta de buena parte de las semillas,
mientras que en los pastos prximos son ms abundantes los topillos, interesados mayo-
ritariamente en las plntulas. Los estadios iniciales del ciclo vital de una planta perenne
suelen considerarse como de bajo impacto en su dinmica debido a la baja sensibilidad
de dichas clases (Garca et al., 2008). A pesar de ello, y de que el potencial efecto negativo
de la herbivora puede ser compensado por una menor competencia entre las semillas del
banco y las plntulas supervivientes, en este estudio los autores demostraron el trascen-
dental efecto de los depredadores en la dinmica de ambos tipos de ambientes.
Utilizando una escala espacial algo mayor, Kolb et al. (2007) cuantifcaron cmo la
depredacin predispersiva en Primula veris cambiaba a lo largo de un gradiente ambien-
tal de cobertura y luminosidad que cubra desde pastos abiertos al interior de bosques.
Mediante un modelo determinstico investigaron cmo los efectos de la depredacin
sobre la tasa de crecimiento poblacional dependan de la variacin demogrfca induci-
da ambientalmente. Si bien la intensidad de la depredacin aument con la cobertura
vegetal, la sensibilidad de lambda a la produccin de semillas descendi en dichos am-
bientes, lo que se tradujo en que el efecto negativo sobre lambda fue mayor en hbitats
ligeramente ms abiertos que en el interior de bosques (efectos no lineares). En la mis-
ma lnea, pero trabajando a una escala espacial an mayor (la Pennsula Ibrica) con
una planta de amplia distribucin en Europa (Helleborus foetidus), Garca (in prep.) explor
el papel de distintos interactuantes (polinizadores, herbvoros, y depredadores de semi-
llas) asociados a muy distintos hbitats: zonas abiertas, claros y bordes de bosques dec-
duos y perennifolios. A pesar de que la presencia e intensidad de distintas interacciones
vari sustancialmente entre localidades, las diferencias en la tasa de crecimiento entre
poblaciones apenas estaban asociadas a los procesos en los que estos interactuantes in-
tervenan, sino por el contrario a factores abiticos que determinaban la germinacin
de semillas y la supervivencia de plntulas.
La intensidad y el efecto de una interaccin cambian en ocasiones como consecuen-
cia de perturbaciones recurrentes dentro de la poblacin, lo que genera ambientes que
varan sustancialmente en el tiempo. En este caso, es frecuente que la especie presente
un mosaico de poblaciones en distintas fases de perturbacin, sometidas a distintas di-
nmicas que van evolucionando en el tiempo. Cuando la perturbacin acta, no slo
cambia la abundancia de poblaciones en distintas fases, sino tambin la intensidad de
la interaccin a nivel local, las tasas vitales, y la sensibilidad del sistema tanto a la inte-
raccin como al resto de los procesos demogrfcos. Horvitz et al. (2005) modelaron la
dinmica poblacional estocstica generada por huracanes para un arbusto que sufra
depredacin por una polilla productora de agallas. Utilizando informacin emprica
de la produccin de semillas y su destruccin por la polilla en cada hbitat, los autores
generaron escenarios con distintas tasas de recurrencia en la perturbacin y de recolo-
nizacin de la polilla, y exploraron cmo la tendencia poblacional cambiaba tambin
su sensibilidad dependiendo del hbitat. Demostraron que los efectos de la interaccin
no slo no deben ser evaluados sobre un componente de tness, sino tampoco sobre un
Ecologia1.indd 106 20/4/10 17:19:13
Captulo 5
Evaluacin de efectos demogrcos y evolutivos mediante modelos matriciales
107
nico tipo de hbitat por muy frecuente que sea. Siguiendo una aproximacin similar,
Elderd y Doak (2006) investigaron cmo tanto la herbivora como las inundaciones
ocasionales afectaban a la dinmica de una planta de ribera. Los autores encontraron
que la importancia de la herbivora cambiaba no slo en relacin a su intensidad en
distintos ambientes (con/sin inundaciones), sino tambin debido al cambio de historia
vital de la planta en funcin de la disponibilidad de agua, y los consiguientes cambios
de las sensibilidades de las tasas vitales.
Todos estos estudios demuestran por qu no es recomendable asociar de forma li-
neal la intensidad de una interaccin con su efecto sobre la dinmica poblacional o la
tness total. La sensibilidad de un organismo a los distintos procesos es contexto-depen-
diente, por lo que es necesario conocer las distintas sensibilidades para poder valorar la
importancia real de cada uno de ellos.
5.6. La dimensin espacial en los modelos matriciales
Los modelos de los que hemos estado hablando hasta ahora son espacialmente no expl-
citos (no tienen en cuenta la posicin espacial de los individuos del sistema), por lo que
el funcionamiento de una poblacin estructurada se considera en un contexto espacial
homogneo donde no existe la migracin, o donde se asume una entrada y salida equi-
valente de individuos. Cuando el papel de la dispersin es importante, sin embargo, es
posible que este supuesto no se mantenga, especialmente si estn involucrados animales
voladores o que recorren amplias reas. Unos pocos estudios han tratado de incorporar
esta informacin en los modelos matriciales clsicos.
En un reciente trabajo enfocado a pequea escala, Le Corff y Horvitz (2005) com-
pararon la importancia relativa de semillas producidas por fores chasmgamas (abier-
tas) y cleistgamas (cerradas) en la dinmica y expansin poblacional de una especie
de Calathea en Costa Rica. La aproximacin metodolgica se basa en la aplicacin del
modelo Neubert-Caswell para el anlisis de velocidad de expansin de ondas. Mar-
cando semillas de ambos tipos, que son dispersadas por hormigas, encontraron que
las de fores abiertas llegaban ms lejos que las de fores cerradas, que la elasticidad
del reclutamiento era tambin mayor en ellas, y que la expansin poblacional era ms
sensible que la tasa de crecimiento poblacional in situ a las tasas vitales de la progenie
de fores abiertas. Estudios como ste permiten explorar el papel de mltiples modos
de reproduccin como una manera de incrementar las funciones ecolgicas dentro de
una misma especie.
A una escala espacial algo mayor, pero todava dentro de los lmites de la poblacin,
Godnez-lvarez et al. (2002) evaluaron la efectividad de murcilagos y aves frugvoras
en un cacto columnar de Mxico. Puesto que el reclutamiento slo puede ocurrir bajo
el cobijo de plantas hospedadoras, el patrn espacial de dispersin de semillas es crucial
para entender la dinmica poblacional de la especie. Dicha informacin espacial se in-
trodujo en los modelos separando el reclutamiento realizado por cada dispersante, y te-
niendo en cuenta los componentes tanto de cantidad (abundancia relativa y frecuencia
de visitas) como calidad (probabilidad de depositar semillas en lugares favorables, ger-
minacin). Generando escenarios que consideraban la presencia aislada o combinada
de todos los dispersantes, y contrastndolos con la situacin real, los autores pudieron
evaluar la importancia de cada uno de ellos.
Ecologia1.indd 107 20/4/10 17:19:13
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
108
Muchas hierbas del sotobosque asociadas a los claros se distribuyen en parches. La
dinmica de estos sistemas se puede describir como una poblacin espacialmente es-
tructurada, de forma que su dinmica est dirigida por la del cierre del dosel forestal.
Horvitz y Schemske (1986) desarrollaron un modelo de este tipo para Calathea ovadensis
con el fn de proyectar el efecto demogrfco de tres tipos de dispersin de semillas. Una
aproximacin similar fue utilizada por Valverde y Silvertown (1997) para una planta
dispersada por hormigas y pequeos mamferos (Primula vulgaris). En este ltimo caso,
utilizando informacin emprica de las tasas vitales bajo distintos ambientes con distin-
ta luminosidad, y tasas de cierre de la cubierta forestal a partir de fotografas hemiesf-
ricas, construyeron un modelo Markoviano para una megamatriz que contena las ma-
trices especfcas de cada parche y las transiciones entre ellos. Los autores encontraron
que la tasa de crecimiento poblacional aumentaba con la perturbacin forestal debido a
la dinmica impuesta en los claros de bosque, mientras que decreca con la proporcin
de semillas movilizadas a larga distancia por algn agente dispersor.
5.7. La importancia de las interacciones planta-animal en un contexto
de conservacin
Como comentamos al inicio del captulo, las interacciones conectan los ladrillos (taxa)
de la biodiversidad, y por tanto son tan responsables de su mantenimiento como los
propios taxa. Los cambios en la abundancia de distintas especies pueden alterar la
presencia e intensidad de las interacciones, y con ello el equilibrio o incluso la persisten-
cia de poblaciones, especies y ecosistemas completos. Identifcar la importancia de los
procesos que dirigen el funcionamiento de las poblaciones, as como la respuesta de las
plantas a cambios en las interacciones, es por tanto crucial para gestionar la biodiversi-
dad y las amenazas a las que se enfrenta (Schemske et al., 1994).
Los anlisis de viabilidad poblacional (PVA), y los modelos estocsticos en general,
se han convertido en una herramienta de uso comn en la evaluacin del futuro de
especies. Ofrecen la posibilidad de evaluar en qu medida un factor (en nuestro caso
una interaccin) es importante en la dinmica de una poblacin, comparando la tasa
estocstica de crecimiento poblacional o el riesgo de extincin resultante bajo distintos
niveles de intensidad de dicho factor. No obstante, el valor predictivo de estos modelos
se ha puesto en entredicho con frecuencia debido a su fuerte dependencia de la canti-
dad y calidad de los datos empricos utilizados, el horizonte temporal modelado, y la
imposibilidad de validacin (Bierzychudek, 1999; Brook et al., 2000). Por ello, su utili-
dad en trminos de proyeccin slo es aplicable a corto plazo, y siempre y cuando los
datos sean abundantes, confables, y la distribucin de las tasas vitales entre individuos
y aos se pueda considerar estacionaria o de alguna manera predecible en el futuro
(Coulson et al., 2001). Su mayor contribucin no radica en la prediccin en trminos
absolutos, sino en trminos relativos, ayudndonos a ordenar un conjunto de factores o
gestiones en funcin de sus mejores o peores consecuencias.
Aunque todos los ejemplos expuestos hasta ahora ofrecen importante informacin
en el contexto de la Biologa de la Conservacin, existe un justifcado creciente inters
por los estudios de este tipo aplicados a situaciones de prdida de biodiversidad. En esta
seccin nos haremos eco de algunos de ellos. Como hemos visto en epgrafes anteriores,
Ecologia1.indd 108 20/4/10 17:19:13
Captulo 5
Evaluacin de efectos demogrcos y evolutivos mediante modelos matriciales
109
los modelos poblacionales permiten detectar procesos a los que la poblacin es ms sen-
sible, convirtindose en objetivos prioritarios de la gestin al minimizar esfuerzos a la
hora de mejorar la situacin de especies raras o amenazadas, y controlar a las invasoras.
Estos dos tipos de especies representan situaciones extremas opuestas y problemticas
por la probabilidad asociada a cambios rpidos en su abundancia. Las especies raras,
porque su existencia se presupone en mayor peligro debido a su distribucin restringida
y requerimientos ecolgicos ms especfcos. Las especies invasoras, por su gran po-
tencial para expandirse y destruir o reducir la calidad de los hbitats, las interacciones
biticas, y empobrecer la riqueza y organizacin de sistemas construidos a lo largo de
perodos histricos (Vitousek, 1990; Wilcove et al., 1998). Algunos ejemplos de estudios
centrados en este tipo de especies servirn para ilustrar de qu manera los cambios en
la intensidad de las interacciones planta-animal pueden afectar a su dinmica pobla-
cional.
Plantas raras y amenazadas
Los endemismos y las especies de distribucin restringida han sido, durante mucho
tiempo, las joyas del tesoro de la biodiversidad, y el centro de atencin del paradigma
de las pequeas poblaciones en Biologa de la Conservacin (Caughley, 1994). Desde un
punto de vista terico, las pequeas poblaciones estn sometidas a un mayor riesgo de
extincin debido a procesos estocsticos, y de hecho se ha comprobado empricamente
que dicho riesgo est asociado al tamao poblacional en algunas especies (Matthies et
al., 2004). Por ello, las plantas con sistemas de polinizacin especializados, autoincom-
patibles, o dioicas, cuya persistencia depende de la produccin de semillas, pueden ser
particularmente vulnerables a un descenso en la abundancia de polinizadores.
Borderea chouardii es una pequea planta dioica, y una de las ms amenazadas y prio-
ritarias para la Unin Europea por mantener una nica poblacin mundial reducida a
unos pocos cientos de metros cuadrados. El reclutamiento natural es extremadamente
bajo debido a la difcultad de sembrar las semillas en las escasas fsuras disponibles en
las paredes rocosas y extraplomos verticales donde habita (se trata de una planta estric-
tamente rupcola). La simulacin de diversos escenarios ecolgicos permiti evaluar
el riesgo real de extincin en caso de reduccin de dicho reclutamiento por efecto de
diversos tipos de interacciones (falta de polinizadores, depredacin de semillas), en rela-
cin a otros factores de riesgo. Aunque lgicamente la produccin de semillas es esen-
cial para la persistencia de la especie, el papel de los polinizadores y depredadores en la
dinmica es muy reducido en este caso por la extraordinaria longevidad de la especie
(superior a 300 aos), cuya persistencia puede mantenerse con muy escasos eventos de
reclutamiento.
La herbivora foliar es una de las ms frecuentes interacciones planta-animal, ms o
menos tolerada por muchas plantas, cuyo impacto sin embargo puede ser especialmen-
te perjudicial en el caso de las amenazadas. Determinar el nivel de herbivora sopor-
table en cada caso, es decir, aquel por encima del cual la poblacin entra en declive,
constituye informacin esencial para su gestin. Este problema promovi un estudio
con el ginseng americano, planta que ha sido histricamente recogida por su uso me-
dicinal, y cuyas hojas, fores y frutos son actualmente consumidos por un venado. Los
modelos estocsticos mostraron que la mayor parte de las poblaciones se extinguiran
Ecologia1.indd 109 20/4/10 17:19:13
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
110
en los prximos cien aos de mantenerse las tasas actuales de herbivora (McGrow y
Furedi 2005). Un problema similar se ha planteado con una de las orqudeas ms bellas
y amenazadas de Europa: Cypripedium calceolus. El monitoreo durante varios aos de
las escasas poblaciones perifricas pirenaicas descubri que en ocasiones se producan
eventos de fuerte herbivora por ungulados. La simulacin de distintos escenarios con
frecuencia variable de estos eventos mostr que el declive poblacional se producira
en caso de que tales eventos ocurriesen uno de cada dos aos, as como que tan alta
tolerancia se deba en parte al hecho de que la poblacin tena una tasa de crecimiento
poblacional fuertemente positiva, probablemente como consecuencia de la expansin
actual del hbitat ms favorable para la especie.
Plantas invasoras
Si bien la falta de mutualistas puede tener consecuencias dramticas para las especies
de distribucin restringida, tambin se ha sugerido que el xito de las invasoras podra
estar relacionado con la falta de antagonistas. En las ltimas dcadas se ha comprobado
la efcacia de algunos insectos como agentes para el biocontrol de plagas, lo que con-
vierte a esta tcnica en potencialmente valiosa para la erradicacin de especies alcto-
nas de alto poder expansivo. Modelando la dinmica poblacional de especies invasoras
podemos obtener informacin sobre qu tipo de agente conviene utilizar para frenar
su expansin.
La dinmica poblacional de un arbusto extico en Norteamrica y Australia origina-
rio de Europa, Cytisus scoparius, fue investigada por Parker (2000) en diferentes hbitats y
a lo largo de distintos estados de avance de la invasin. Encontr que el establecimiento
de plntulas era el proceso que mejor explicaba las diferencias entre dinmicas locales.
Posteriormente evalu mediante simulaciones, la efcacia potencial de depredadores
de semillas como agentes biolgicos para controlar la invasin, y descubri que sera
necesario la destruccin de entre el 70% y el 100% de la produccin para suprimir
realmente el efecto invasor.
Al modelar la dinmica de un cardo monocrpico extico en Nueva Zelandia, Shea
y Kelly (1998) encontraron que la produccin de semillas y su posterior germinacin
acaparaban una gran cantidad de la elasticidad del sistema, apuntando a estas tran-
siciones como objetivos potenciales para su gestin. Las simulaciones mostraron, sin
embargo, que la depredacin natural de semillas por una larva especfca no alcanzaba
un nivel sufciente como para frenar la creciente tasa de crecimiento poblacional, a
pesar de que dicho agente se haba mostrado efectivo en Norteamrica. Era necesario
pensar en actuaciones complementarias, y la solucin vino de la mano de otra interac-
cin mediada por otro animal: al limitar el pastoreo veraniego del ganado se reduca
la disponibilidad de suelo disponible para la germinacin del cardo, y la combinacin
de ambas interacciones resultaba ser sufciente para, al menos desde un punto de vista
terico, frenar su expansin. Unos aos despus, la dinmica de tres poblaciones de la
misma especie se modelaba dentro de su rango nativo de distribucin ( Jongejans et al.,
2006), con el fn de identifcar formas de mejorar las estrategias de gestin en las reas
invadidas. Se examin en primer lugar el efecto aislado de la herbivora foral por insec-
tos, el dao de rosetas por ovejas, y las prdidas de plntulas por estrs hdrico, generan-
do posteriormente distintos escenarios ecolgicos basados en combinaciones de estos
Ecologia1.indd 110 20/4/10 17:19:13
Captulo 5
Evaluacin de efectos demogrcos y evolutivos mediante modelos matriciales
111
factores. Como en otros estudios mencionados anteriormente, poblaciones en distintos
contextos ambientales mostraban una importante variabilidad en qu componentes del
ciclo vital tenan mayor impacto en lambda, y por tanto tambin en el impacto relativo
de los factores mencionados anteriormente debido a su asociacin a distintas partes del
ciclo vital.
5.8. Consideraciones nales
Las interacciones mutualistas y antagonistas son fundamentales para comprender la
diversifcacin, historias vitales, evolucin de rasgos biolgicos, y la distribucin y abun-
dancia de especies. Por ello, cuantifcar y comparar el efecto de dichas interacciones
sobre las plantas constituye un objetivo central en ecologa y biologa evolutiva. Si bien
durante dcadas se ha examinado la manera en que dichas interacciones infuan en
diversos componentes de tness, sera muy conveniente que dichos efectos pudiesen ser
medidos de forma que fuesen comparables. Un enfoque que evale cuantitativamente
los efectos de los muy diversos factores que actan sobre la tness total del individuo nos
permitir establecer de forma slida el papel relativo de distintos tipos de interacciones
y otras variables abiticas segn el contexto ecolgico y la historia vital de la planta.
Dicha informacin no slo nos ayudar a entender el porqu de la diversidad biolgica
tanto en trminos de abundancia de especies en cada lugar como en trminos de evo-
lucin y adaptacin a los distintos ambientes, sino tambin a decidir la mejor manera
para gestionarla.
En este captulo hemos intentado presentar protocolos generales para dicha eva-
luacin, apoyndonos en ejemplos que muestran las muy diversas aplicaciones de los
modelos demogrfcos utilizados. Slo queda esperar que estudios como los mostrados
dejen de ser anecdticos y pasen a convertirse en rutinarios, incrementando as una
informacin que es crucial para generar un cuerpo terico sobre el que establecer de
forma slida cmo los animales infuyen en la ecologa y evolucin de las plantas.
Agradecimientos
A todos los colegas del proyecto CYTED, por las estimulantes reuniones de grupo durante
cuatro aos de interacciones, y enriquecedoras discusiones sobre el trmino tness.
Las sugerencias de D. Garca, A. Valds, A. Valiente y J. Villellas ayudaron mucho a
mejorar la comprensin de este captulo. Muy diversos proyectos han fnanciado los
estudios realizados por los autores durante aos, enmarcndose la redaccin de este
captulo en el CGL2006-08507 del Plan Nacional espaol.
Ecologia1.indd 111 20/4/10 17:19:13
Ecologia1.indd 112 20/4/10 17:19:13
CAPTULO 6
Variacin geogrca y mosaicos de seleccin en
las interacciones planta-animal
PEDRO J. REY, JULIO M. ALCNTARA, ANTONIO J. MANZANEDA, JOS L. GARRIDO Y JOS
M. RAMREZ
6.1. Introduccin
Ha sido siempre una percepcin de los eclogos, botnicos, zologos y, en general, de los
naturalistas, que las interacciones, biticas y abiticas que las especies mantienen en su
entorno inmediato varan de un lugar a otro de su rea de distribucin. Esta percepcin,
en gran medida intuitiva, pero tambin emprica, se extiende a lo largo de diferentes es-
calas espaciales, abarcando la heterogeneidad entre parches, entre hbitats o poblaciones
de una misma regin, entre regiones y entre reas geogrfcas. A pesar de la generalidad
de esta percepcin y de que en ningn perodo de la historia de la ecologa la estructura
espacial de las poblaciones y comunidades haya sido completamente ignorada puede
decirse que la consideracin explcita de la variacin espacial en las investigaciones emp-
ricas y/o en modelacin terica estuvo largamente ausente de la investigacin ecolgica
y evolutiva o, al menos, vista de un modo muy diferente de como se ve ahora (McIntosh,
1991; Hanski y Simberloff, 1997). La incorporacin explicita de una dimensin espacial a
los procesos ecolgicos se inicia con la Teora de Biogeografa de Islas (MacArthur y Wil-
son, 1967), pero quizs la mejor y ms extendida propuesta de la incorporacin de la vi-
sin espacial a la investigacin ecolgica sea la Teora de Metapoblaciones (Levins, 1969,
1970), en auge en las ltimas dcadas (Hanski y Gilpin, 1997). Esta ltima interpreta que
la estructuracin espacial de los sistemas naturales posee una importancia central en el
entendimiento de las dinmicas ecolgicas y evolutivas en poblaciones y comunidades na-
turales, puesto que ninguna unidad demogrfca aparece, normalmente, completamente
aislada de otra (Kareiva, 1990; Burdon y Thrall, 1999).
Al margen de la visin de metapoblaciones, y de sus importantes implicaciones eco-
lgicas y evolutivas, la perspectiva geogrfca ha estado siempre implcitamente presen-
te en el pensamiento ecolgico y evolutivo. Baste como prueba de ello la larga tradicin
en investigacin sobre temas como la regla de Bergmann (Bergmann, 1847) y la propia
biogeografa de islas (MacArthur y Wilson, 1967), cuyas formulaciones pueden verse en
cualquier tratado general de ecologa, o la importancia de la distribucin geogrfca en
la determinacin de procesos de especiacin (en simpatra, alopatra o parapatra, vase
Coyne y Orr, 2004). Sin embargo, los esfuerzos conceptuales sobre la importancia de
la variacin geogrfca en las dinmicas ecolgicas y evolutivas de las especies son, en
general, ms recientes y, tambin, son recientes las aproximaciones empricas que con-
sideran el componente de variacin geogrfca como un aspecto particularmente rele-
vante. Este es el caso de la investigacin en la distribucin geogrfca de la diversidad
de especies (Rosenzweig, 1995), la macroecologa (Brown, 1995; Blackburn y Gaston,
Ecologia1.indd 113 20/4/10 17:19:14
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
114
2002) o el creciente inters en los fenmenos de radiacin adaptativa, plasticidad feno-
tpica, adaptacin local y diferenciacin gentica entre poblaciones a lo largo del rango
de distribucin de las especies (Schluter, 2000; Pigliucci, 2001; West-Eberhard, 2003).
El estudio de las interacciones entre especies no ha escapado a esta reciente incorpora-
cin de la variacin espacial y geogrfca, bajo la tesis de que la variacin geogrfca de las
interacciones entre especies sirve como un lente a travs del cual se pueden examinar pro-
vechosamente muchas preguntas ecolgicas y evolutivas an no resueltas (Travis, 1996).
La incorporacin de la variacin geogrfca ha representado, adems, un salto cualitativo
en el estudio de las consecuencias evolutivas de las interacciones (vase en Herrera et al.,
2006, un protocolo para incorporar el contexto geogrfco en el anlisis de la evolucin
y diversifcacin foral mediada por polinizadores) y de su importancia en la generacin
y mantenimiento de biodiversidad. Ello ha sucedido a raz de la formulacin de la Teo-
ra del Mosaico Geogrfco de Coevolucin (Thompson, 1994, 2005), que tiene como
uno de sus pilares a la variacin geogrfca de las interacciones. Recogiendo gran parte
de los intereses por la variacin espacial y geogrfca anteriormente citados, esta teora
propone que la coevolucin es un proceso evolutivo tripartito que moldea la evolucin de
la interaccin entre especies a lo largo de escalas paisajsticas y regionales. Las tres partes
integrantes de ese proceso son: a) el hecho de que la seleccin acta de forma diferente
sobre las interacciones en diferentes comunidades (mosaico de seleccin); b) la seleccin
sobre una interaccin dada es recproca en algunas comunidades (puntos calientes de
coevolucin) y no recproca en otros (puntos fros); y c) el paisaje gentico en el que la
interaccin evoluciona constantemente a lo largo del tiempo a travs de fujo de genes
entre poblaciones, deriva gentica y extincin y recolonizacin de poblaciones (lo que se
denomina re-mezcla de caracteres). Como resultado, la coevolucin puede ser una fuerza
crucial que organiza las interacciones a escala paisajstica y geogrfca sin necesidad de
que ocurra cada interaccin en todas las poblaciones y en todos los momentos.
La formulacin de la Teora del Mosaico Geogrfco de Coevolucin supuso pues
disponer de un marco formal de ideas y predicciones sobre cmo se producira la coevo-
lucin entre especies y, en general, la evolucin de las interacciones. La idea principal
que subyace tras esta teora es que la evolucin de cualquier interaccin no puede en-
tenderse si sta se explora slo localmente, sino que es necesario extender el anlisis de
cada interaccin a mltiples localidades a travs de un rango geogrfco amplio. En un
escenario de mosaico geogrfco de seleccin y evolucin de las interacciones, se pue-
den encontrar situaciones locales de ajustes fnos, situaciones de aparente falta de ajuste
y situaciones de mal-adaptacin (Nuismer et al., 1999; Gomulkiewicz et al., 2000). Estas
situaciones locales podran ser consecuencia de que se den o no respuestas adaptativas
locales entre interactuantes, pero seran tambin consecuencia de deriva gentica y del
fujo gnico entre poblaciones ms o menos alejadas que podran causar re-mezcla de
caracteres y difuminar o extender entre poblaciones la respuesta adaptativa a las fuer-
zas selectivas locales.
Puede decirse que es, precisamente, tras la formulacin de esta teora cuando se
incorpora explcitamente la aproximacin de variacin geogrfca en el estudio de las
interacciones planta-animal. Algo ms de una dcada despus, se han acumulado es-
tudios de parsito-hospedador, herbvoro-planta, dispersor-planta, granvoro-planta, o
incluso polinizador-herbvoro-planta (Benkman, 1999; Gmez y Zamora, 2000; He-
rrera et al., 2002b; Garrido et al., 2002; Stinchcombe y Rausher, 2002, Benkman et al.,
Ecologia1.indd 114 20/4/10 17:19:14
Captulo 6
Variacin geogrca y mosaicos de seleccin en las interacciones planta-animal
115
2001; Zangerl y Berenbaum, 2003; Fedriani et al., 2004; Rey et al., 2006; Toju y Sota,
2006a; Alcntara et al., 2007), manifestando la presencia de mosaicos de seleccin y de
estructuras geogrfcas de la interaccin acordes con la Teora del Mosaico Geogrfco.
Se ha propuesto tambin que, en un contexto de mosaico geogrfco, las interacciones
entre plantas y animales cobran, si cabe, ms protagonismo en la generacin y, por
ende, en la conservacin de la biodiversidad (Thompson 1996, 2002).
Los objetivos de este captulo son: (1) mostrar que los mosaicos de seleccin de rasgos
vegetales, causados por variacin geogrfca en la identidad o funcin de los animales
con que interactan las plantas, son la norma en las interacciones planta-animal. Para
ello efectuaremos un repaso a los estudios ms representativos de mosaicos de seleccin
y/o de estructura de interacciones acordes al mosaico geogrfco; (2) mostrar distintas
formas de acercarse al anlisis de los mosaicos de seleccin y sus consecuencias ecolgi-
cas y evolutivas. Este objetivo ser cubierto utilizando como caso de estudio al elboro
(Helleborus foetidus, Ranunculaceae), planta para la que se han descrito ya mosaicos de
seleccin sobre rasgos vegetales en los que intervienen insectos polinizadores y herb-
voros, roedores granvoros, y hormigas dispersoras de semillas; (3) derivar las conse-
cuencias que para la conservacin de la biodiversidad tienen los mosaicos de seleccin
ejercidos por animales sobre rasgos vegetales; y (4) sealar las direcciones futuras de la
investigacin en estudios de mosaicos de seleccin en interacciones planta-animal.
6.2. Mosaicos de seleccin en distintos tipos de interacciones planta-
animal
Dentro del estudio de las interacciones entre plantas y animales, los enfoques de mosai-
cos de seleccin se han extendido principalmente por las interacciones antagnicas de
herbivora y granivora, donde con frecuencia plantas y animales se ven involucrados
en carreras armamentistas, de defensas y contradefensas, en las que los procesos coevo-
lutivos son aparentes y, por tanto, donde es ms directo el examen de la Teora del Mo-
saico Geogrfco de Coevolucin. Entre los ejemplos de estudios realizados con inte-
racciones antagnicas que sugieren coevolucin especie a especie destacan los trabajos
de A.R. Zangerl y M.R. Berenbaum sobre las causas y consecuencias del ajuste de las
defensas qumicas de la pastinaca silvestre (Pastinaca sativa) y su herbvoro foral (Depres-
saria pastinacella). Del mismo modo, algunas relaciones entre depredadores de semillas
y defensa de las plantas han sido usadas para explorar las predicciones de la Teora del
Mosaico Geogrfco. Destacan los estudios con piquituertos (gnero Loxia) y conferas
de C.W. Benkman y colaboradores, y los estudios de H. Toju y T. Sota sobre la carrera
coevolutiva entre las Camelias de Japn y su gorgojo. Casos conocidos de coevolucin
especie a especie son los sistemas de parsitos forales polinizadores y sus plantas hospe-
dadoras, como son la polilla de la yuca y la yuca o las avispas Agaonidae y los Ficus. En
el contexto del mosaico geogrfco destaca la relacin coevolutiva entre la polilla Greya
politella y sus hospedadores, descrita por el propio J.N. Thompson.
A pesar del atractivo natural de estos sistemas que sugieren relaciones coevolutivas
entre parejas de especies, es probable que, ms que especie a especie, la mayor parte de
las relaciones coevolutivas entre plantas y animales se confguren a travs de la accin
de mltiples animales interactuantes, los que ejerceran seleccin difusa sobre los rasgos
vegetales (Strauss e Irwin, 2004). Esto, que probablemente es bastante aplicable a in-
Ecologia1.indd 115 20/4/10 17:19:14
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
116
teracciones antagnicas (Stinchcombe y Rausher, 2002; Berenbaum y Zangerl, 2006),
suele ser la norma en los mutualismos planta-animal, como posteriormente veremos,
aunque en el caso de los mutualismos el carcter asimtrico de muchos de ellos implica
que la seleccin es difusa en una direccin (para una de las partes interactuantes), pero
no en la otra direccin. El que gran parte de la evolucin de las plantas en relacin a sus
animales, y viceversa, sea consecuencia de seleccin difusa generada a partir de mlti-
ples animales interactuantes no es incompatible con la importancia de la estructuracin
geogrfca de las interacciones, ni con la confguracin de mosaicos de seleccin. De
hecho, la variacin en la abundancia y accin de especies auxiliares puede ser un ele-
mento fundamental en la conformacin de las diferencias geogrfcas en la seleccin
y la trayectoria evolutiva de una interaccin focal (Stinchcombe y Rausher, 2002; Be-
renbaum y Zangerl, 2006). Por tanto, incluiremos tambin en la revisin de ejemplos,
algunos estudios que sugieren la existencia de mosaicos de seleccin en interacciones
mltiples. Ello se ilustrar tambin, ms detalladamente en este captulo, usando al
elboro como caso de estudio.
La polilla Greya politella y sus fores hospedadoras
Es pertinente comenzar esta revisin con el sistema constituido por el parsito foral
polinizador Greya politella (un pariente prximo de la polilla de la yuca) y sus hospeda-
dores, ya que ste es el sistema que el propio J.N. Thompson ha usado para ilustrar su
hiptesis tripartita y ensayar la mayora de las predicciones de la misma (Thompson,
1997). Como la mayora de las interacciones entre parsitos forales polinizadores y
sus fores hospedadoras, este sistema tiene el potencial de variar entre poblaciones
desde interacciones con resultado neto antagonista (mayor consumo de semillas que
rendimiento en el cuajado de semillas) a mutualista (resultado neto a favor del cuaja-
do de semillas por polinizacin del parsito foral). Greya politella conforma un grupo
de poblaciones genticamente diferenciadas que atacan a un grupo de poblaciones
y especies vegetales genticamente diferenciadas aunque ntimamente relacionados
(son miembros muy emparentados del grupo Heuchera de las Saxifragceas). Es decir,
a diferencia de otras relaciones entre parsitos forales polinizadores y sus hospeda-
dores, la interaccin entre la polilla Greya y sus hospedadores no es obligada y puede
alternar hospedadores, y de hecho los alterna, a lo largo de su rango de distribucin.
Existen tres grandes grupos geogrfcos de la polilla que se diferencian genticamente
y que se corresponden parcialmente con dos complejos de especies de Lithophragma
(los complejos parviforum y bolanderi) y un complejo de especies de Heuchera (Thomp-
son, 1999). Los dos gneros de plantas muestran considerable diferenciacin geogr-
fca entre poblaciones que puede deberse a autopoliploida, hibridacin-introgresin,
y fujo gnico restringido entre poblaciones. La diferenciacin da forma al patrn
de uso por G. politella. As, la polilla usa poblaciones de hospedadores con diferentes
rasgos forales en diferentes partes de su rango geogrfco (en concreto, la forma y
profundidad del ovario, del estigma y su receptividad son diferentes entre el grupo
de Lithopragma parviforum, el resto de Lithophragma y el grupo de Heuchera grossulariifolia)
y, de hecho, algunas poblaciones de Greya estn localmente adaptadas a sus hospeda-
dores. Hay evidencias de re-mezcla de caracteres, ya que existen formas intermedias
entre los grupos de Lithophragma. Por ltimo, G. politella es un polinizador efectivo de,
Ecologia1.indd 116 20/4/10 17:19:14
Captulo 6
Variacin geogrca y mosaicos de seleccin en las interacciones planta-animal
117
al menos, L. parviforum, pero su contribucin a la polinizacin depende de la abun-
dancia relativa local de co-polinizadores, especialmente de bomblidos, ya que donde
stos ltimos son abundantes realizan la mayor parte de la polinizacin de la especie.
Por tanto, la interaccin tiene el potencial de variar entre comunidades desde mu-
tualismo a comensalismo o a antagonismo, dependiendo del contexto de comunidad,
que incluye la presencia de co-polinizadores, la presencia de Heuchera como hospeda-
dor alternativo en algunas localidades y del ajuste y desajuste entre rasgos de Greya y
Lithophragma (Thompson y Cunningham, 2002).
Pastinaca silvestre y sus orugas
La interaccin planta-herbvoro que se establece entre Pastinaca sativa y las orugas de
Depressaria pastinacella constituye uno de los ejemplos mejor documentados y convincen-
tes de coevolucin entre insectos herbvoros y defensa qumica de las plantas. La planta
es una umbelfera que, procedente de Europa, fue introducida a comienzos del siglo
XVII en Norteamrica como cultivo, y posteriormente se ha convertido en una hierba
invasora. Como gran parte de las umbelferas, tiene defensas qumicas, especfcamente
varias furanocumarinas, que protegen sus inforescencias. Su oruga, que es capaz de
detoxifcar las furanocumarinas en distinto grado, fue introducida en Norteamrica
150 aos despus. Desde la reasociacin con su enemigo natural, la planta se ha te-
nido que re-adaptar incrementando sus defensas qumicas en sus nuevas poblaciones
(Zangerl y Berenbaum, 2005). Adems de una precisa identifcacin de las armas de la
planta y el herbvoro, este sistema constituye un ejemplo todava nico en interacciones
coevolutivas planta-herbvoro por las siguientes razones. (1) Se conoce la existencia de
varianza gentica aditiva (i.e., el carcter es heredable) tanto para las furanocumarinas
(Berenbaum et al., 1986) como para las enzimas detoxifcadoras en el insecto (Berem-
baum y Zangerl, 1992) y cada una acta como agente selectivo para la otra; el insecto
acta como agente selectivo que provoca incrementos en concentracin y tipo de fu-
ranocumarina de la planta y la defensa de la planta selecciona hacia el incremento en
la capacidad detoxifcadora del insecto (Zangerl y Berenbaum, 1993). (2) Se conoce la
variacin geogrfca de la interaccin: distintas poblaciones de la pastinaca tienen dis-
tinta representacin de 4 tipos de furanocumarinas, mientras que la distribucin de la
capacidad detoxifcadora del insecto para cada tipo de furanocumarina vara tambin
entre poblaciones y, frecuentemente, se ajusta a la distribucin de frecuencias de las fu-
ranocumarinas de cada poblacin de la pastinaca (Berenbaum y Zangerl, 1998). (3) Se
confrma la existencia de diferencias entre poblaciones en la seleccin recproca, pro-
vocada entre otros por la presencia de hospedadores alternativos para la oruga (Zan-
gerl y Barenbaum, 2003; Berenbaum y Zangerl, 2006), de forma que donde la fuerza
coevolutiva es ms fuerte se da mayor ajuste fenotpico. (4) Existen algunas evidencias
de que parte de los desajustes fenotpicos pueden deberse al fujo gnico (Zangerl y
Berenbaum, 2003). Todo ello confrma la mayora de las predicciones de la Teora del
Mosaico Geogrfco.
Pinos, ardillas y piquituertos
La coevolucin entre la Ardilla Roja (Tamiasciurus hudsonicus) y una especie de pino de
las Montaas Rocosas (Pinus contorta subsp. latifolia) fue uno de los estudios clsicos de
Ecologia1.indd 117 20/4/10 17:19:14
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
118
coevolucin en los setenta (Smith 1970). En lugares donde los fuegos son frecuentes,
el pino desarroll conos serotinos que se acumulaban en el rbol hasta la llegada del
fuego siguiente. Ello permiti que las poblaciones de depredadores de semillas se hi-
cieran ms estables y que, por tanto, pudieran ejercer una seleccin ms intensa sobre
las defensas de las pias. Las defensas de las pias son tan efectivas que slo las ardillas
y los piquituertos (Loxia curvirostra) son capaces de abrir las escamas y obtener las semi-
llas antes de que stas se liberen naturalmente. Las ardillas son los principales agentes
selectivos sobre la defensa de las pias all donde ardillas y piquituertos sobreponen su
distribucin (en la mayor parte del rango de distribucin del pino). En estos lugares,
en respuesta a la seleccin por las ardillas, las pias son relativamente cortas y anchas,
especialmente en su base (ya que las ardillas preferentemente consumen las pias con
base estrecha y que tienen ms semillas). Las ardillas, por su parte, han evolucionado
con varias adaptaciones para explotar las pias efcientemente. Cosechan y acumulan
muchas pias para sus despensas invernales poco despus de su maduracin, haciendo
disminuir la disponibilidad de pias para los piquituertos, los que consumen las pocas
que quedan en los rboles. Los piquituertos en estos bosques tienen un tamao de pico
promedio que se aproxima al ptimo para consumir las pias. De este modo, las Mon-
taas Rocosas actan como un punto caliente para la coevolucin entre ardillas y pinos
y como punto fro para la coevolucin entre los piquituertos y los pinos.
Abandonando las Rocosas, en las poblaciones perifricas aisladas, los pinos y los pi-
quituertos han evolucionado en ausencia de ardillas a lo largo de los ltimos 6 a 10 mil
aos. Los piquituertos son aqu en su mayora residentes (y hasta 20 veces ms abun-
dantes) y han aumentado la curvatura de sus picos para contrarrestar la defensa anti-
ardillas de estos pinos. En estas poblaciones perifricas los piquituertos estn efectuando
una seleccin efciente sobre las defensas de la pia. En respuesta las pias se han
estrechado en su base, se han alargado y agrandado, tienen ms semillas (ya que los pi-
quituertos al contrario que las ardillas no recolectan la pia entera), y estn situadas en
la parte distal protegidas por brcteas ms gruesas y duras. En este caso, las poblaciones
perifricas son puntos calientes de coevolucin piquituerto-pino (Benkman, 1999). Este
mosaico geogrfco de seleccin por coevolucin diversifcante ha sido posteriormente
evaluado con similares resultados en el otro extremo de Norte Amrica (Parchman y
Benkman, 2002), con otros piquituertos y otras conferas. Asimismo, recientemente, se
han encontrado patrones semejantes en la coevolucin entre el piquituerto y el pino de
Alepo (Pinus halepensis) en la regin Mediterrnea. En este caso el ajuste coevolutivo de-
pende de la presencia de la ardilla europea Sciurus vulgaris, que est ausente en algunas
islas del Mediterrneo, como algunas islas de las Baleares, donde se observa un mayor
ajuste entre piquituerto y pino (Mezquida y Benkman, 2005).
La carrera armamentista entre las Camelias de Japn y sus gorgojos
La carrera coevolutiva entre los frutos de Camellia japonica y su consumidor obligado
Curculio camelliae (Toju y Sota, 2006abc) constituye un magnfco y reciente ejemplo de
incorporacin del anlisis de mosaicos de seleccin y de la Teora del Mosaico Geogr-
fco a la carrera armamentstica entre planta y depredador de semillas. El pericarpio del
fruto de la camelia es de considerable grosor y las hembras del gorgojo deben excavar
un agujero en el pericarpio del fruto para depositar sus huevos sobre las semillas donde
Ecologia1.indd 118 20/4/10 17:19:14
Captulo 6
Variacin geogrca y mosaicos de seleccin en las interacciones planta-animal
119
se desarrollarn sus larvas. Existe una enorme variacin en el grosor del pericarpio del
fruto entre localidades y tambin una enorme variacin en la longitud del rostro del
gorgojo, de forma que es aparente la presencia de defensas y armas exageradas como
producto de una carrera armamentstica. La proporcin de agujeros que alcanzan exi-
tosamente las semillas y, por tanto, tambin la proporcin de semillas que escapan al
gorgojo es funcin del tamao del rostro del gorgojo y del grosor de pericarpio (las
armas en esta interaccin). Experimentos de laboratorio demuestran una clara corre-
lacin entre la longitud del rostro del gorgojo y la probabilidad de excavar con xito el
pericarpio, y tambin que a mayor grosor del pericarpio del fruto el rostro del gorgojo
ha de ser de mayor tamao para que se infesten las semillas (se defne as la interfaz
fenotpica de la interaccin). Un muestreo de 17 poblaciones a lo largo de 700 km en
Japn revela que las armas del fruto y del depredador de sus semillas estn claramente
correlacionadas, y la seleccin natural sobre la defensa de la planta es ms fuerte en las
poblaciones donde tanto las armas del gorgojo como de la planta estn ms exageradas
(Toju y Sota, 2006a). Adems, existe con frecuencia un desequilibrio de armas entre
depredador y planta, a favor del gorgojo, que afecta a la seleccin local. El proceso
coevolutivo de la carrera armamentstica est aparentemente estructurado geogrf-
camente, de forma que ambas armas incrementan hacia poblaciones del sur. Estudios
flogeogrfcos con el ADN mitocondrial del gorgojo muestran que, aunque eventos his-
tricos afectaron tambin a la diferenciacin geogrfca del arma del gorgojo, la fuerza
de la seleccin recproca coevolutiva predomina sobre dichos efectos o sobre efectos
climticos (Toju y Sota 2006c).
Seleccin difusa y mosaico geogrfco en interacciones planta-herbvoro
Algunos autores han propuesto que las diferencias geogrfcas en la trayectoria evo-
lutiva de una pareja focal de planta-herbvoro estn muy infuenciadas por diferen-
cias en las condiciones biticas, esto es, diferencias en la abundancia de otras especies
auxiliares que infuyen sobre las interacciones entre especies focales. En este sentido,
destaca el trabajo de Stinchcombe y Rausher (2002) que muestra cmo la evolucin de
la tolerancia de Ipomea hederacea a la herbivora por ciervos puede cambiar por la abun-
dancia de insectos herbvoros ftfagos. Mediante un diseo factorial (aplicado a lneas
endogmicas) de reducciones de incidencia de insectos ftfagos y/o ataque fngico,
estos autores mostraron: (1) la existencia de varianza gentica aditiva en tolerancia a
la herbivora por ciervos (por tanto, que la tolerancia es heredable y puede responder
a la seleccin); y (2) que en presencia y ausencia de insectos ftfagos la magnitud de la
seleccin direccional sobre la tolerancia a herbivora por ciervos fue diferente. Aunque
en ambos casos la seleccin direccional fue hacia una reduccin de dicha tolerancia
(lo que sugiere un costo de la tolerancia), la tendencia fue signifcativamente mayor en
presencia de insectos. En defnitiva, el patrn de seleccin natural sobre rasgos defensi-
vos de la planta, y la probable respuesta a la seleccin, dependieron crticamente de la
composicin de la comunidad bitica. Aunque no se trata de un trabajo de variacin
geogrfca ya que el mismo se realiz en una nica localidad, su aproximacin experi-
mental de manipulacin de la abundancia de herbvoros auxiliares (insectos ftfagos y
hongos), proporciona una visin adecuada de cmo los cambios en la comunidad biti-
ca (que suceden invariablemente a lo largo del rango geogrfco de una especie) afectan
Ecologia1.indd 119 20/4/10 17:19:14
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
120
al resultado de una interaccin focal entre parejas de especies e induce un mosaico
geogrfco de coevolucin por seleccin difusa.
Mutualismos planta-animal y mosaicos de seleccin: fores, polinizadores
y herbvoros ungulados en Hormatophila spinosa
Mucho menos frecuente ha sido la extensin del anlisis de mosaicos de seleccin y de
la Teora del Mosaico Geogrfco a la interpretacin de la evolucin de mutualismos
entre plantas y animales, en particular polinizacin y dispersin de semillas, probable-
mente por su menor tendencia a refejar coevolucin especie a especie (ver, no obstante,
recientes aplicaciones de la Teora de Redes Complejas a la coevolucin de ensamblajes
mutualistas planta-animal, Bascompte et al., 2006). Sin embargo, la evolucin de los
rasgos vegetales puede ser consecuencia de la respuesta a la seleccin mediada por sus
animales mutualistas, y sta puede variar a lo largo del rango geogrfco de una especie
vegetal. Como ejemplos de descripcin de mosaicos de seleccin en polinizacin desta-
camos el estudio de Gmez y Zamora (2000) y su anlisis de interferencia por ungula-
dos en la seleccin de rasgos forales mediada por polinizadores en Hormatophila spinosa
en Sierra Nevada (Pennsula Ibrica). Hormatophila spinosa es un arbusto espinoso en
forma de cojn de la alta montaa Mediterrnea que produce muchas fores pequeas
cuya recompensa para los polinizadores es nctar. Gmez y Zamora (2000) mostraron
un mosaico de seleccin en Sierra Nevada causado por la variacin espacial en la im-
portancia relativa que diferentes interacciones tenan como presiones selectivas. A nivel
regional, este estudio mostr dos escenarios selectivos diferentes que dependan de la
presencia o ausencia de ungulados. En el escenario con baja presin de los ungulados
los polinizadores nectarvoros seleccionan positivamente el nmero de fores por planta
y la densidad de stas. En el escenario con alta presin de los ungulados, stos seleccio-
nan positivamente el aumento en la densidad de espinas del arbusto. Las plantas sujetas
a distintos escenarios selectivos mostraban, aparentemente, diferenciacin fenotpica
acorde al escenario selectivo. Como veremos a continuacin, los mutualismos de poli-
nizacin y dispersin de semillas parecen confgurarse en mosaicos de seleccin difusa
cuando se ampla la escala geogrfca a la que se examina la interaccin y la diferencia-
cin de rasgos vegetales.
6.3. El elboro: un caso de estudio de mosaicos de seleccin pre y
postdispersivos
El elboro es una hierba perenne ampliamente distribuida por el oeste y suroeste de
Europa. Produce una o varias ramifcaciones reproductoras que forecen despus de
varios aos de crecimiento vegetativo. En la Pennsula Ibrica, la foracin ocurre de
diciembre a marzo y las fores son polinizadas por abejorros, mayoritariamente del g-
nero Bombus y principalmente por Bombus terrestris (Figura 6.1)
Los frutos tienen 1 a 5 carpelos, ms frecuentemente 3, y maduran en junio y julio.
Cada carpelo tiene hasta 15 semillas provistas de un elaiosoma. Las semillas son libe-
radas desde mitad de junio a fnales de julio, momento de mxima actividad de sus
dispersores hormigas. Las yemas forales, fores y frutos son consumidas por orugas de
varios lepidpteros generalistas, siendo su principal consumidor Trigonophora fammea,
Ecologia1.indd 120 20/4/10 17:19:14
Captulo 6
Variacin geogrca y mosaicos de seleccin en las interacciones planta-animal
121
Noctuidae. El ratn de campo Apodemus sylvaticus tambin consume fores y frutos, de-
vastando la cosecha de frutos de algunas plantas. Este roedor es asimismo el principal
consumidor postdispersivo de las semillas ya liberadas en el suelo; su actividad puede,
por tanto, interferir con la dispersin de semillas por hormigas. Las inforescencias y
los frutos pueden ser infestados tambin por fdos, principalmente por el monfago
Macrosiphum hellebori, que puede causar la prdida total de semillas en plantas seriamente
infestadas (Figura 6.2).
Figura 6.1. Animales del
elboro. (A) Bombus terrestris
aproximndose a una for de H.
foetidus. (B) El fdo monfago
Macrosiphum hellebori sobre el
tallo de una inforescencia.
(C) Obrera de la hormiga
Camponotus cruentatus acarreando
un grupo de disporas de
elboro (ntese el elaiosoma
blanquecino). (D) Obreras de
la hormiga Lasius niger tomando
las disporas del elboro
directamente de un carpelo
dehiscente. Fotos propias y/o
cedidas por C. M. Herrera,
A. M. Snchez-Lafuente y X.
Cerd.
Figura 6.2. Distintos daos a
frutos de elboro causados por
sus herbvoros. (A) Aspecto
general de una planta de
elboro en fructifcacin.
La fecha y crculos blancos
sealan un fruto consumido
por oruga de lepidptero. (B)
Frutos consumidos por orugas
de lepidpteros. (C) Aspecto
de las inforescencias que han
sido seriamente atacadas por
ratn (se indica con una fecha
blanca un fruto intacto, mientras
que los frutos desaparecidos
por consumo se evidencian por
la presencia de pecolos libres
que han sido resaltados con
crculos rojos. (D) Fruto en el
suelo consumido por ratn. (E)
Aspecto de los frutos infestados
por fdos.
Ecologia1.indd 121 20/4/10 17:19:15
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
122
El examen de los mosaicos de seleccin requiere primero una defnicin concreta de
qu es lo que se est examinando. Consideraremos que existe un mosaico de seleccin
sobre rasgos vegetales causado por interactuantes animales cuando, (1) la seleccin es
diferente a algn nivel espacial o temporal y, (2) la diferencia en seleccin es una conse-
cuencia de las diferencias, al mismo nivel, en el animal responsable de la seleccin sobre
un rasgo. Las consecuencias evolutivas del mosaico de seleccin deberan plasmarse en
(3) diferenciacin fenotpica y/o gentica. Mostramos aqu el mosaico geogrfco de
seleccin predispersiva (en rasgos forales y de fecundidad) y postdispersiva (sobre las
semillas) del elboro y sus consecuencias evolutivas.
Mosaicos de seleccin sobre rasgos forales y fecundidad
Como se ha descrito, el elboro interacciona en su fase reproductiva (foracin y pro-
duccin de frutos) con mltiples animales, unos antagonistas (herbvoros forales y con-
sumidores de frutos) y otros mutualistas (los polinizadores). Puesto que se trata de una
planta de amplia distribucin, sus herbvoros y polinizadores son susceptibles de variar
(en identidad o abundancia) regional y geogrfcamente a lo largo del rango de la es-
pecie. De ah que un objetivo plausible en la investigacin de la dinmica evolutiva de
la especie sea examinar la estructura geogrfca de la interaccin entre la planta y sus
polinizadores y herbvoros forales, explorando la posible existencia de mosaicos de
seleccin causados por estos animales. Ello fue abordado por Rey et al. (2006) en un
estudio realizado en dos aos y tres regiones de la Pennsula Ibrica (Caurel, en el norte,
y Cazorla y Mgina, en el sur) alejadas entre s 700 km. La Tabla 6.1 resume los rasgos
sujetos a seleccin en las tres localidades.
Tabla 6.1. Signo de los gradientes de seleccin direccional detectados en cada localidad y ao. Se
indica con 0 gradientes de seleccin no signicativamente diferentes de cero (despus de estimaciones
bootstrap de coecientes de regresin mltiple). Los signos positivos y negativos indican seleccin que
favorece el incremento o la disminucin del rasgo, respectivamente. La seleccin en cada localidad
fue analizada mediante modelos estndar (Lande y Arnold 1983) utilizando para cada planta el
nmero de frutos que liberaron semillas, relativizado al promedio de la poblacin, como estimador
del tness relativo del individuo. Si bien se incluyeron originalmente trminos cuadrticos (para
examinar la seleccin no lineal) en el modelo, los anlisis slo reejaron seleccin direccional (lineal)
sobre los rasgos, que es la que se muestra. Se ilustra con sombreado gris los gradientes de seleccin
que resultaron diferentes (seleccin diferencial) entre localidades en un mismo ao tras anlisis de
covarianza (que examinan las interacciones de rasgo * localidad).
Ao 1998 Ao 1999
Caurel Cazorla Mgina Caurel Mgina
Tamao de la planta 0 0 0 0 0
Carpelos por for + - 0 0 +
Tamao de la for 0 0 + + 0
Nmero de fores + 0 + + +
Ecologia1.indd 122 20/4/10 17:19:15
Captulo 6
Variacin geogrca y mosaicos de seleccin en las interacciones planta-animal
123
Tres de los cuatro rasgos examinados estuvieron sujetos a seleccin direccional, sien-
do el tamao de la planta el nico rasgo para el que no se detect seleccin signifcativa
(aunque fue marginalmente diferente de cero y positiva en Caurel durante el primer
ao). Es ms, la seleccin fue signifcativamente diferente entre localidades (en signo y
magnitud) para el nmero de carpelos por for (ambos aos de estudio) y el tamao de
la for y el nmero de fores (al menos uno de los dos aos de estudio). La seleccin fue
adems temporalmente variable o inconsistente dentro de regin, de forma que difri
entre aos para el tamao de la for en Caurel y para el nmero de carpelos por for
en Caurel y Mgina. Para examinar la base ecolgica de la seleccin, se elabor un
modelo de relaciones causales de seleccin de rasgos mediada por los interactuantes.
El modelo de partida (modelo completo) supuso que en la seleccin fenotpica de cada
rasgo pudieron estar involucradas las 4 especies de interactuantes. Dicho modelo se
ilustra en la Figura 6.3.
Figura 6.3. Modelo de seleccin
mediada por los interactores
animales sobre rasgos forales
y de fecundidad del elboro.
El modelo explora la base
ecolgica de la seleccin (i.e.
los interactores responsables de
la misma) usando ecuaciones
estructurales (SEM) y anlisis de
vas. En el modelo cada fecha
indica la relacin entre dos
variables, estando la intensidad
y el signo de la relacin
determinados por un coefciente
de vas, que es anlogo a un
coefciente de regresin parcial;
por tanto, cada coefciente lleva
asociado un error que permite
estimar si es signifcativamente
distinto de cero (en cuyo caso
la relacin entre las variables
es signifcativa). La seleccin
sobre un rasgo estar mediada
por un interactuante si es
posible completar una ruta
estadsticamente signifcativa
desde ese rasgo al estimador
de ftness a travs del efecto del
interactuante. La seleccin por
un interactuante sobre un rasgo
ser positiva si la multiplicacin
de los coefcientes implicados en
la ruta da un resultado positivo,
mientras que ser negativa en el
caso contrario. Modifcado de
Rey et al., (2006).
La aplicacin de este modelo a cada regin y ao contribuye a (1) explicar el resulta-
do de la seleccin, (2) identifcar los animales responsables del resultado selectivo obser-
vado sobre cada rasgo, y (3) determinar el porqu de las diferencias en la seleccin para
un mismo rasgo observada entre localidades. Ilustraremos con el caso del nmero de
carpelos por for (el rasgo que estuvo ms frecuentemente sujeto a seleccin diferencial
entre localidades) la forma en que este modelo ayuda a resolver estas cuestiones.
En 1998 este rasgo estuvo sujeto a seleccin positiva en Caurel y negativa en Cazor-
la. El anlisis de vas (vase diagramas en Rey et al., 2006) mostr que en ambas regiones
los ratones prefrieron fores con menor nmero de carpelos (coefciente de va desde
nmero de carpelos a dao por ratn signifcativamente distinto de cero y de signo
negativo), pero mientras en Caurel la actividad de los ratones tuvo un efecto negativo
sobre la fecundidad de la planta (coefciente de va desde dao de ratn a fecundidad
negativo y distinto de cero), en Cazorla el efecto fue positivo (las plantas ms atacadas
por roedores en Cazorla fueron menos atacadas por lepidpteros, tornndose el efecto
Ecologia1.indd 123 20/4/10 17:19:15
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
124
general de los roedores sobre la fecundidad de la planta en positivo). El resultado se-
lectivo, en consecuencia, fue que las plantas con mayor nmero de carpelos por for
en Caurel fueron favorecidas, mientras que en Cazorla fueron favorecidas las de menor
nmero de carpelos. Semejantes consideraciones con los otros rasgos explican que la
seleccin positiva (hacia un incremento) sobre el tamao de la for en Mgina durante
1998 se debiera al balance entre el resultado de seleccin positiva mediada por fdos
y negativa mediada por roedores (a pesar de que ambos afectaran negativamente la
fecundidad). Finalmente, la seleccin positiva sobre el nmero de fores en la mayora
de las poblaciones estuvo muy infuida por una relacin directa entre nmero de fores
y frutos que liberan semillas, aunque en ciertas localidades (e.g., en Mgina en 1999) fue
incrementado por un efecto adicional de seleccin positiva mediada por animales sobre
este rasgo, mientras que en otras (Mgina, 1998; y Caurel en ambos aos) los animales
ejercieron un efecto selectivo negativo sobre el rasgo.
El ltimo paso en la interpretacin de este mosaico fue mostrar la existencia de dife-
renciacin fenotpica entre las localidades en esos rasgos e interpretar la diferenciacin
a la luz de las diferencias en seleccin y en los animales responsables de la seleccin. La
Figura 6.4 ilustra que el mosaico de seleccin fue causado por la diferente accin de los
interactuantes animales y que la diferenciacin fenotpica del elboro entre localidades
puede ser una consecuencia evolutiva del mosaico de seleccin.
Este ejemplo ilustra, adems, que la seleccin puede ser variable temporalmente (en
fuerza y/o sentido) en una localidad, como fue el caso de la seleccin sobre el nmero
de carpelos por for (vase Tabla 6.1). Las consecuencias de la variacin temporal en la
seleccin sobre el mosaico de ajustes y desajustes fenotpicos es un tpico escasamente
tratado en la literatura (vase Nuismer et al., 2003; Thompson, 2005). Algo de esas con-
Figura 6.4. Relaciones causales
entre la seleccin fenotpica
realizada sobre rasgos
relacionados con la fecundidad
del elboro, los animales
responsables de dicha seleccin
y la diferenciacin fenotpica
entre localidades. Flechas
continuas indican el resultado
de la seleccin durante 1998
y segmentadas durante 1999.
Fotos propias y/o cedidas por C.
M. Herrera y A. M. Snchez-
Lafuente.
Ecologia1.indd 124 20/4/10 17:19:15
Captulo 6
Variacin geogrca y mosaicos de seleccin en las interacciones planta-animal
125
secuencias pueden vislumbrarse en el ejemplo del elboro. En este caso, fue aparente la
presencia de una respuesta adaptativa local en el nmero de carpelos (i.e., una concor-
dancia aparente entre la seleccin y el valor del carcter) ya que el nmero de carpelos
por for es ms alto donde se observ seleccin positiva sobre ese carcter. Lo que es
interesante es que si el nmero de carpelos encontrado es resultado de una respuesta a
la seleccin, el proceso de adaptacin podra no haberse interrumpido por el hecho de
que la seleccin fuera temporalmente variable (en este caso variable de positiva a neutra
a lo largo de dos aos), aunque es evidente que nuestra exploracin es insufciente para
ser conclusiva. Tal cambio, en todo caso, habra retardado la respuesta (o la tasa de
cambio) del carcter a la seleccin. Estos datos sugieren que la variacin temporal en
la seleccin puede producir un retraso en la respuesta adaptativa del carcter, pero no
necesariamente ejerce un cortocircuito en dicha respuesta. Nosotros esperaramos que
la probabilidad de que ocurriera tal cortocircuito (cancelacin de una direccin selec-
tiva) incrementara con la frecuencia con la que cambie la seleccin sobre un carcter
desde positiva a negativa. En tal caso cabra esperar un incremento en la frecuencia de
desajuste fenotpico y/o el mantenimiento de polimorfsmo local y regional en ese ca-
rcter. En tal direccin apuntan los resultados de modelos de simulacin de coevolucin
en ambientes temporalmente variables (Nuismer et al., 2003).
Conviene remarcar que si las consecuencias de la variacin espacial de la interac-
cin son complejas, la incorporacin de las variaciones temporales incrementa la com-
plejidad y variedad de escenarios de seleccin y de respuestas adaptativas. Futuros es-
tudios en mosaicos de seleccin de interacciones planta-animal deberan incidir en las
consecuencias que la seleccin temporalmente variable tiene sobre la evolucin de la
interaccin y el ajuste fenotpico de los interactuantes.
Mosaicos de seleccin en la dispersin de las semillas por hormigas
A pesar de la larga tradicin en el estudio de la mirmecocora (vase revisin en Beattie
y Hughes, 2002), el examen de las consecuencias evolutivas de la interaccin desde
una aproximacin de seleccin fenotpica es prcticamente inexistente. En particular,
la variacin espacial a escala geogrfca en los ensamblajes de hormigas dispersantes
(Manzaneda et al., 2007) debe presumiblemente tener una gran relevancia en la evolu-
cin de los sistemas mutualistas hormiga-semilla a travs de la confguracin de esce-
narios selectivos distintos sobre las poblaciones de las especies vegetales. Sin embargo,
al contrario que con las interacciones de polinizacin, herbivora o granivora, las ideas
subyacentes a la visin de mosaico geogrfco apenas han impregnado al estudio del
mutualismo de dispersin de semillas. Entre los escasos y ms representativos estudios
de dispersin en el contexto de variacin geogrfca y mosaico geogrfco de seleccin
estn los realizados con la dispersin mirmeccora del elboro (Garrido et al., 2002;
Fedriani et al., 2004; Alcntara et al., 2007; Rey y Manzaneda, 2007). Los trabajos sobre
la dispersin mirmeccora del elboro fueron encaminados a responder la pregunta de
si la variacin geogrfca en caracteres de la dispora a lo largo de la Pennsula Ibrica
poda ser el resultado de variacin geogrfca en la seleccin fenotpica realizada por
ensamblajes de hormigas dispersantes variables en composicin y funcin. Para ello,
(1) examinamos la estructura geogrfca de la interaccin (esto es el ajuste o desajuste
entre rasgos de la dispora y composicin o funcin del ensamblaje dispersante), y (2) si
Ecologia1.indd 125 20/4/10 17:19:15
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
126
el patrn de seleccin mediada por hormigas sobre rasgos de las disporas difere entre
localidades en una forma coherente con la estructura geogrfca de la interaccin.
El examen de la estructura geogrfca de la interaccin se llev a cabo a partir de
informacin de los rasgos de las semillas, ofrecimientos de semillas a distintas especies
de hormigas y caracteres de composicin y funcin (tamao de las hormigas y respuesta
dispersora) de los ensamblajes de hormigas que interactuaban con el elboro en 9 po-
blaciones que abarcaron un rango geogrfco de 750 km. Aparentemente, las semillas
se diferenciaban geogrfcamente (Figura 6.5) en rasgos relacionados con la recompen-
sa relativa de la semilla para las hormigas (factor recompensa), que determina el mayor o
menor atractivo de la semilla para los dispersantes y, por tanto, la ventaja para la dis-
persin, y en rasgos relacionados con el tamao de la semilla (factor tamao de la semilla),
que determina positivamente la ventaja que la semilla tendr para la germinacin y
supervivencia del embrin. Ms an, una prueba de Mantel mostr que la variacin
de las semillas no estuvo relacionada con la distancia geogrfca. As, las semillas de
localidades muy distantes geogrfcamente fueron bastante similares (e.g., Correhuelas
y Caurel Bosque: distancia de Mahalanobis = 0.82, distancia geogrfca = 640 km),
pero tambin hubo localidades con semillas muy similares que estaban muy cercanas
geogrfcamente (e.g., Caurel Bosque y Caurel Abierto: distancia de Mahalanobis =
1.48, distancia geogrfca 4 km).
Tal y como cabe esperar del amplio rango de condiciones ecolgicas examinadas
en este estudio, las comunidades de hormigas variaron sustancialmente tanto en com-
posicin como en el tamao promedio de sus especies (ver tambin Rey y Manzaneda,
2007). Adems, diversas pruebas de Mantel mostraron que dicha variacin tuvo un
Figura 6.5. Situacin de las
plantas de varias poblaciones de
elboro en el plano defnido por
los dos componentes principales
de un anlisis factorial realizado
con los caracteres de la semilla
(variables consideradas:
longitud, ancho y peso de la
dispora, peso de la semilla
y elaiosoma, y la razn
elaiosoma/semilla). Se muestran
tambin un ndice de tamao
de hormiga (TH) a nivel de
comunidad (parte superior
izquierda de cada grfca),
estimado como el promedio
del tamao de la mandbula
ponderada por la frecuencia de
cada especie en la comunidad,
y un ndice de dispersin local
(IDL) (parte superior derecha
de cada grfca), estimado como
el promedio de la respuesta
dispersora de las especies de
hormigas ponderada por su
frecuencia en la comunidad,
donde la respuesta dispersora
es estimada por la proporcin
de ofrecimientos en los que la
hormiga acarrea la semilla.
Se resaltan con sombreado los
casos de ajuste de tamao de
hormiga a tamao de la semilla
(los ajustes de semilla pequea y
hormiga pequea, encuadrados
con lnea segmentada; los
ajustes de hormigas grandes a
semillas grandes, encuadrados
con lnea de puntos). En tres
de las 4 situaciones de ajuste
se alcanzaron los ndices de
dispersin local ms altos
(mostrados en negrita),
sugiriendo que tal ajuste puede
ser el resultado adaptativo de
la interaccin. Modifcado de
Garrido et al. (2002).
Ecologia1.indd 126 20/4/10 17:19:16
Captulo 6
Variacin geogrca y mosaicos de seleccin en las interacciones planta-animal
127
componente geogrfco. Las variaciones en composicin, abundancia y tamao de las
hormigas se trasladaron a un amplio rango de variacin entre localidades del ndice
o probabilidad de dispersin local (IDL). Es de destacar que mientras en algunas po-
blaciones se observ un ajuste entre el tamao de la semilla y el tamao promedio
de las hormigas, un rasgo funcional de la comunidad ntimamente relacionado con
la probabilidad de dispersin de las semillas, en otras poblaciones no se dio tal ajuste.
La existencia de localidades con ajustes y desajustes de caracteres defne una estructu-
ra geogrfca coherente con un mosaico geogrfco de coevolucin de la interaccin.
Ciertas evidencias apuntan hacia la idea de que tal estructura puede ser consecuencia
de un mosaico de seleccin con puntos calientes y puntos fros de coevolucin. As, en
tres de las cuatro localidades donde se encontr el ajuste (ms de lo esperado por azar)
se dieron los mayores valores de respuesta dispersora, sugiriendo que tal ajuste poda
ser el resultado adaptativo de la interaccin. El resultado fnal de esta aproximacin a
la estructura geogrfca de la interaccin sugiere, por tanto, la existencia de un mosaico
geogrfco de ajustes y desajustes entre rasgos de las semillas y caracteres funcionales
de los conjuntos locales de hormigas dispersantes. Tal mosaico sera de escala fna,
poco dependiente de la distancia geogrfca, donde situaciones de ajuste conviven con
situaciones, prximas geogrfcamente, de desajuste. Este mosaico se representa en la
Figura 6.6.
La demostracin explcita de que semejante estructura de interaccin en mosaico
geogrfco es el resultado de mosaicos de seleccin sobre los rasgos de la semilla ha sido
recientemente abordada por Alcntara et al. (2007), usando una aproximacin de pai-
Figura 6.6. Mosaico geogrfco
a lo largo de la Pennsula
Ibrica del mutualismo entre las
semillas de Helleborus foetidus y sus
hormigas dispersantes. En este
mosaico, situaciones de ajuste
morfolgico entre hormigas
y semillas (ya sean de semillas
grandes a hormigas grandes,
como Roblehondo o Caurel
Bosque, o de semillas pequeas a
hormigas pequeas, como Sierra
de Baza y Mgina Abierto)
coexisten con otras situaciones
de desajuste. Los desajustes se
indican con letra gris, mientras
que los ajustes se sealan con
letra negra y rodeados de
una elipse (lnea segmentada
cuando semillas pequeas se
ajustan a hormigas pequeas;
lnea punteada cuando semillas
grandes se ajustan a hormigas
grandes).
Ecologia1.indd 127 20/4/10 17:19:16
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
128
sajes adaptativos. Un paisaje adaptativo describe la relacin entre el carcter promedio
de la poblacin (por ejemplo, en este caso el tamao de la semilla) y el tness promedio
de la poblacin (en este caso, la dispersin promedio de los individuos de la poblacin).
La construccin de tales paisajes puede obtenerse mediante transposiciones recprocas,
entre localidades, de los objetos de la seleccin (las semillas de elboro). Luego de trans-
plantar semillas entre localidades se procede a comparar el tness (estimado como la tasa
de remocin) del fenotipo promedio de la poblacin local con el de otras poblaciones.
En defnitiva, a travs de transposiciones de semillas de 5 poblaciones de ensayo a 12
localidades del sur de la Pennsula Ibrica (incluyendo las cinco anteriores), fue posible
dibujar el paisaje adaptativo que construy cada grupo local de hormigas dispersan-
tes y, posteriormente, explorar si el fenotipo promedio de la poblacin se correspondi
con el seleccionado por los dispersantes.
Los resultados de este anlisis mostraron que, por un lado, el tamao de la semilla
ha experimentado mucha ms divergencia entre poblaciones que el tamao del elaio-
soma. Adems, a pesar de las considerables diferencias entre los grupos de hormigas,
los paisajes de seleccin fueron notablemente similares entre poblaciones: las hormigas
crearon seleccin disruptiva sobre el tamao de la semilla en 10 de las 12 poblaciones
(Figura 6.7). Los rasgos bsicos del paisaje (curvatura y localizacin del mnimo) varia-
ron geogrfcamente de acuerdo con el tamao de los dispersantes. Aunque, en general,
el tamao de las disporas locales no se correlacion con el ptimo predicho por los
paisajes adaptativos, s hubo un acuerdo entre el tamao ptimo y el observado de se-
milla (puntos calientes) en las localidades donde los dispersantes eran ms abundantes
(localidades de Linarejos, Fuenmayor y Puerto).
Figura 6.7. Variacin geogrfca en los paisajes adaptativos del
tamao de la semilla en dispersin. Los paisajes adaptativos se
construyeron a partir de la tasa de remocin promedio (al cabo de
24 horas) en cada localidad de semillas de cinco poblaciones test (que
variaban en el tamao promedio de sus semillas) ofrecidas en 12
localidades con conjuntos diferentes de hormigas. El experimento se
replic bajo 10 plantas por localidad (vase detalles en Alcntara et
al. 2007). Los paisajes representados se corresponden con la mejor
aproximacin cuadrtica en cada lugar de estudio segn modelos de
regresin logstica. El paisaje se muestra slo para aquellos lugares
donde el modelo ajustado fue estadsticamente signifcativo. El ajuste
en cada localidad es slo a partir de las poblaciones test (aquellas
cuyas semillas fueron ofrecidas en cada localidad). Las fechas
indican la direccin predicha de cambio del tamao de la semilla de
la poblacin local. La longitud de las fechas indica la distancia del
tamao de semilla local al ptimo ms cercano dado dicho paisaje
adaptativo. Modifcado de Alcntara et al. (2007).
Ecologia1.indd 128 20/4/10 17:19:16
Captulo 6
Variacin geogrca y mosaicos de seleccin en las interacciones planta-animal
129
En conclusin, la variacin geogrfca en el tamao de semilla en elboro est en
parte ligada a la seleccin ejercida por los dispersantes, surgiendo un mosaico de ajustes
y desajustes que se corresponde con una estructura de mosaico de seleccin. Los aleja-
mientos del tamao ptimo del paisaje selectivo generado por los dispersantes pueden
surgir por varias razones: (a) la disrupcin que generan el fujo gnico y la deriva gen-
tica en pequeas poblaciones sobre el ajuste fenotpico por seleccin local; b) el papel
selectivo de otros agentes biticos y abiticos que infuyen sobre las semillas (como
los depredadores, y las condiciones de germinacin y supervivencia de las plntulas)
que pueden redundar en posteriores componentes del tness con efectos netos selectivos
opuestos a la seleccin creada en la dispersin (Alcntara y Rey 2003); y c) el hecho de
que la heredabilidad de rasgos relacionados con la fecundidad y la asignacin de recur-
sos es habitualmente baja. El papel que juegan todos estos procesos defne las lneas fu-
turas de exploracin en el estudio del mosaico geogrfco de seleccin por dispersantes
en esta especie y sus consecuencias evolutivas.
6.4. Consecuencias para generacin y conservacin de biodiversidad
Cuantifcar la biodiversidad de la Tierra no es un problema trivial y su correcta evalua-
cin es crtica para su manejo y conservacin. La biodiversidad se organiza jerrquica-
mente en niveles ms o menos aparentes: genes, poblaciones, especies, comunidades,
etc. Esa diversidad ha surgido de la diversifcacin de las especies e interacciones entre
ellas. Aunque las interacciones han sido ignoradas durante mucho tiempo en los enfo-
ques de conservacin (vase sin embargo, Janzen 1974), en benefcio de entidades ms
aparentes como la especie, las visiones actuales estn abogando por otorgarle un papel
central en la diversifcacin de la vida y en su conservacin (Thompson 1996). Ello
refeja tambin el cambio de la escala espacial a la que se aplica el problema de con-
servacin, de forma que al percibir la biodiversidad a la escala paisajstica o regional,
la dinmica de las interacciones entre especies ha captado mucho ms el inters con-
servacionista. En palabras de Thompson (2002), las interacciones son el pegamento de
la diversidad y actan ligando las especies tanto localmente como a escalas geogrfcas
superiores. Una gran fraccin de la diversidad de especies y de interacciones se halla
localizada en las plantas y en los animales que las consumen a travs de relaciones anta-
gonistas o mutualistas. Los distintos ejemplos que han sido utilizados a lo largo de este
captulo han mostrado que los animales y plantas estn inmersos en un juego coevolu-
tivo que es altamente dinmico y que los conecta no slo a escala local sino tambin en
las amplias escalas paisajstica y geogrfca, conformando las estructuras geogrfcas de
las interacciones. Es aparente de estos y otros estudios que la conservacin de las espe-
cies a largo plazo slo es posible si se conservan los patrones y procesos evolutivos de
gran escala que conformaron y continan conformando dichas estructuras geogrfcas.
La prdida de dicha estructura geogrfca resultar, probablemente, en la prdida de
especies.
Estudios de sistemas como la polilla Greya y sus saxfragas muestran que muchas es-
pecies ampliamente distribuidas y tachadas como generalistas en su relacin con otros
taxa son en realidad complejos de poblaciones especializadas. Esto no es slo aplica-
ble a sistemas planta-animal candidatos de establecer relaciones coevolutivas especie a
especie, sino que tambin a sistemas aparentemente ms difusos, como el del elboro
Ecologia1.indd 129 20/4/10 17:19:16
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
130
y sus hormigas dispersoras, cuyos resultados indican que en muchas poblaciones la
interaccin est especializada (en una o dos especies de hormigas) mientras que en
otras es mucho ms generalista (Manzaneda, 2005). En otros sistemas, como el de los
piquituertos y los pinos que consumen, las poblaciones del taxn animal se han tornado
en grupos de especies hermanas casi indistinguibles (el hoy denominado complejo Loxia
curvirostra) que han especiado en una rpida radiacin adaptativa conducida por espe-
cializacin (en la forma de los conos) en el taxn vegetal que consumen. Minimizar la
extincin de poblaciones es, por tanto de suma importancia, ya sea como una forma de
minimizar la posibilidad de extincin de las especies y su capacidad adaptativa, como
para maximizar la biodiversidad de interacciones (Thompson, 2006). Dado que los
mosaicos geogrfcos de las interacciones estn conformados por algunas poblaciones
especializadas y otras menos especializadas y dado que la dinmica coevolutiva implica
trayectorias evolutivas diferentes en cada poblacin con posibilidades de deriva gen-
tica, mezcla de caracteres, extinciones locales o hasta procesos de rpida especiacin,
conservar todas o el mayor nmero de poblaciones es fundamental para evitar la extin-
cin de especies y/o la merma de su capacidad adaptativa.
6.5. Direcciones futuras de investigacin en mosaicos de seleccin
Gran parte de los anlisis de seleccin descritos han sido anlisis de seleccin fenotpi-
ca, desconocindose la heredabilidad de los rasgos y/o la base gentica de la seleccin
(vase sin embargo, Berenbaum y Zangerl, 1992; Stinchcombe y Rausher, 2002).
Puesto que el cambio fenotpico adaptativo requiere de una base gentica heredable
en el rasgo (esto es, de varianza gentica aditiva), la demostracin de que los rasgos
aparentemente ajustados son consecuencia de seleccin recproca slo ser posible
despus de mostrar la existencia de varianza gentica aditiva en cada uno de ellos.
Futuros estudios deberan pues demostrar que los mosaicos de seleccin se estable-
cen realmente sobre rasgos con varianza gentica aditiva. La forma ms aconsejable
de aproximacin es la implementacin de diseos de cruce de gentica cuantitativa
y anlisis de seleccin genotpica local de rasgos cuantitativos (anlisis de seleccin
sobre valores de cra breeding values) (Mitchell-Olds y Schmitt, 2006). Asimismo, es
fundamental el control experimental en los anlisis de mosaico de seleccin (vase
como ejemplo Stinchcombe y Rausher 2002). Aunque la covariacin entre rasgos y
tness puede sugerir seleccin, no permite aislar el efecto de la covariacin entre el
rasgo y otros componentes del ambiente distintos del interactuante animal (Rausher,
1992; ver Medel y Nattero, este volumen), ni entre el tness y el ambiente. Idealmente,
parte de la aproximacin experimental debera incluir transplantes recprocos debido
a su doble ventaja en, a) permitir la construccin de paisajes adaptativos, que posibi-
litan examinar la existencia no slo de seleccin actual sino tambin de la que pudo
ocurrir en el pasado, erosionando la varianza gentica y fenotpica actual; b) mostrar
la existencia de adaptacin local, que sera esperable en algunas poblaciones dentro
del escenario evolutivo del mosaico geogrfco (Thompson, 1999). La combinacin
del control experimental, transplantes recprocos y diseos de gentica cuantitativa
debera ser una poderosa herramienta para el anlisis de mosaicos de seleccin y sus
consecuencias en la determinacin de patrones de ajustes recprocos y desajustes en-
tre plantas y animales (Mitchell-Olds y Schmitt, 2006).
Ecologia1.indd 130 20/4/10 17:19:16
Captulo 6
Variacin geogrca y mosaicos de seleccin en las interacciones planta-animal
131
Como hemos visto, en la mayora de las estructuras geogrfcas de interacciones
examinadas permanece por explorar el papel de la seleccin local, frente a fujo gnico
y deriva gentica, en la confguracin local del ajuste o desajuste en una interaccin
planta-animal. Igualmente, se requiere investigar el papel de las contingencias hist-
ricas sobre la divergencia fenotpica, lo que como Toju y Sato (2006c) han mostrado
requiere la incorporacin de informacin flogeogrfca. El esclarecimiento del papel
que tiene cada uno de estos componentes en dar forma a la interaccin y a su evolucin
requiere de la complementacin de anlisis de seleccin con la aplicacin de tcnicas
de ecologa molecular.
Un campo de investigacin que puede proporcionar considerable luz a las conse-
cuencias de los mosaicos de seleccin y a su papel en la coevolucin de animales y plan-
tas es el anlisis comparativo de las interacciones en poblaciones perifricas (aquellas
situadas en el borde del rango geogrfco de distribucin de alguna de las especies de
una interaccin focal) y en poblaciones situadas en el centro de distribucin de la es-
pecie (vase Benkmann, 1999). Las reas perifricas conllevan marcados cambios en el
contexto de la comunidad en la que se desarrolla la interaccin con respecto al ncleo
de la distribucin, y suelen implicar diferencias climticas, interactuantes alternativos,
etc., cuya importancia en la evolucin de las interacciones ha sido ya sealada. Ade-
ms, en reas perifricas el fujo gnico entre poblaciones e incluso entre individuos de
una misma poblacin puede verse reducido respecto a reas centrales, mientras que la
endogamia (como mecanismo de aseguramiento reproductivo), la deriva gentica y la
adaptacin local incrementan la probabilidad de coevolucin diversifcante. Por tanto,
se requiere ms esfuerzo en esta direccin.
6.6. Consideraciones nales
Finalmente, recientes avances en la Teora del Mosaico Geogrfco la estn conectan-
do con la Teora de Redes Complejas (Bascompte et al., 2006; Thompson, 2006). Este
esfuerzo, que viene de la mano del estudio a nivel de comunidad de las interacciones
planta-animal, se est realizando tanto en redes mutualistas de naturaleza bipartita
como antagonistas (del tipo de red alimentaria) de herbivora y depredacin de semillas
(vase Jordano et al., este volumen). Sin embargo, la forma en la que la variacin geo-
grfca en la estructura (compartimentada, anidada, etc.) y la topologa de la red (co-
nectancia, asimetra, etc.) afecta a la interaccin entre un par focal de especies (un par
planta-animal) o a la ecologa y evolucin de una especie (vegetal o animal) en concreto
permanece virtualmente inexplorado. Futuros esfuerzos para entender los mosaicos de
seleccin deberan pues acoplarse al conocimiento de las redes de interacciones en las
que la interaccin se est desarrollando en cada comunidad local, para incorporar as
ms adecuadamente la variabilidad debida al contexto de comunidad.
Agradecimientos
Los autores agradecen las fotos cedidas por X. Cerd, J.M. Fedriani, C.M. Herrera y
A.M. Snchez-Lafuente, as como la colaboracin prestada por stos y otros integran-
tes del numeroso grupo de trabajo del elboro. Nuestras continuas conversaciones
e intercambios con Carlos M. Herrera sobre variacin geogrfca de las interacciones
Ecologia1.indd 131 20/4/10 17:19:16
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
132
planta-animal han sido una continua fuente de inspiracin y han servido para fjar mu-
chas de las ideas que aqu se recogen. Este captulo se ha visto sensiblemente mejorado
por los comentarios y revisiones de Moncho Obeso, Marcelo Aizen y Beatriz Blanco
y por la labor editorial de Rodrigo Medel. Las investigaciones con el elboro reco-
gidas en este captulo han sido fnanciadas por los proyectos PB96-0856, BOS2000-
1122-C03-02 y 03; BOS2003-03979-C02-02 y CGL2006-02848/BOS, del MEC y/o
MCYT espaol.
Ecologia1.indd 132 20/4/10 17:19:16
CAPTULO 7
La escala espacial de las interacciones planta-
animal
DANIEL GARCA, NATACHA P. CHACOFF, JOS MANUEL HERRERA Y GUILLERMO C. AMICO
7.1. Introduccin
La escala espacial es un concepto bsico en ecologa y se puede defnir como la di-
mensin fsica de un objeto o proceso ecolgico en el espacio (Turner et al., 2001; Wu
y Li, 2006). Los eclogos interesados en las interacciones planta-animal hablamos de
granos de polen por centmetro cbico, de densidades de semillas dispersadas por me-
tro cuadrado, o de dominios vitales de grandes herbvoros de decenas de kilmetros
cuadrados. Todos somos conscientes de que distintos elementos ecolgicos (granos de
polen, semillas, hojas, mariposas, aves dispersantes, ungulados ramoneadores, etc.)
ocupan extensiones diferentes y que distintos procesos (polinizacin, herbivora foliar,
depredacin de semillas, etc.) tienen distintos radios de accin. Como ha ocurrido en
otros campos de la ecologa en las ltimas dcadas (Schneider, 2001; Wu y Li, 2006),
existe un creciente inters en saber por qu tanto la forma de los patrones como el
funcionamiento de las interacciones planta-animal tienen una escala espacial caracte-
rstica (e.g., Rey, 1995; Schaefer y Messier, 1995; WallisDeVries et al., 1999; Kollmann,
2000; Garca y Ortiz-Pulido, 2004; Burns, 2004; Leiss y Klinkhamer, 2005). Adems
de determinar esta escala caracterstica, es importante dilucidar los efectos de escala o
la escala-dependencia, es decir, por qu un cambio de escala espacial supone la apari-
cin, la desaparicin, el reforzamiento, la dilucin o, incluso, la transformacin de un
determinado proceso de interaccin entre plantas y animales. La base mecanicista de
los efectos de escala supone que un mismo proceso ecolgico puede generar patrones
diferentes a distintas escalas, al estar regulado por distintos factores (Wiens, 1989; Le-
vin, 1992). Por ejemplo, un proceso como el ramoneo por ungulados sobre distintos
individuos de una especie de planta dentro un mismo rodal o parche de hbitat puede
depender bsicamente de un mecanismo relacionado con las diferencias entre plantas
en cantidad de defensas qumicas, siendo el patrn de diferencias slo evidente dentro
del parche, de forma que encontramos tasas de herbivora similares cuando compara-
mos plantas en distintos parches. Sin embargo, si los rebaos de ungulados que visitan
cada parche diferen en tamao, estructura o patrn de movimiento (es decir, si existe
un mecanismo que opera a escala amplia), podramos encontrar que las plantas diferen
en su probabilidad de herbivora sobre todo cuando se sitan en parches distintos (e.g.,
WallisDeVries et al., 1999).
Por qu es importante determinar la escala-dependencia de las interacciones plan-
ta-animal? En primer lugar, es una herramienta til para conseguir un ajuste emprico
entre patrones y mecanismos. Haciendo el camino en sentido inverso con el ejemplo
anterior, un anlisis de la probabilidad de herbivora entre distintas plantas de distin-
tos rodales que nos diga que las diferencias principales aparecen entre individuos del
Ecologia1.indd 133 20/4/10 17:19:16
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
134
mismo rodal nos sugiere que los ungulados ramonean en funcin de algo que vara
a escala de la planta individual, como, por ejemplo, su contenido en metabolitos
secundarios. En segundo lugar, identifcar la escala de actuacin de las interacciones es
crucial para entender sus efectos ecolgicos. En otras palabras, la capacidad de las inte-
racciones para actuar como moduladores demogrfcos y comunitarios va a depender
en gran medida de su escala espacial. Por ejemplo, un frugvoro capaz de operar a esca-
la fna y seleccionar entre distintos frutos dentro de la misma infrutescencia o la misma
planta individual afectar la competencia entre hermanos y los patrones de paternidad
dentro de la poblacin de plantas (Sallabanks, 1993; Jordano, 1995). A una escala ma-
yor, la frugivora selectiva entre plantas individuales dentro de una localidad puede
fltrar cuantitativa y cualitativamente el aporte de semillas dispersadas en la poblacin,
afectando a su dinmica demogrfca y gentica ( Jordano y Godoy, 2002). Este mismo
efecto local puede interpretarse en trminos de estructuracin comunitaria, cuando los
frugvoros intervienen en la dispersin de distintas especies de plantas dentro de la mis-
ma localidad (Garca et al., 2005). A escalas an mayores, aquellos frugvoros capaces
de ejercer su papel a travs de distintas unidades de paisaje pueden llegar a moldear
las dinmicas de metapoblaciones y los patrones de riqueza regional ( Jordano, 1993;
Fragoso et al., 2003; Mrquez et al., 2004; Burns, 2005).
La escala en que ocurren las interacciones puede tambin infuir en su resultado
evolutivo. En este sentido, las fuerzas selectivas impuestas por los animales sobre las
plantas estarn fuertemente condicionadas por la manera en que los resultados netos
de las interacciones se diluyen o no a merced de la variabilidad espacial y temporal (Fle-
ming, 1992; Jordano, 1993, 1995; Rey, 1995; Herrera, 1998; Levey y Benckman, 1999;
Thompson, 2002). Por ejemplo, las aves frugvoras dispersantes generaron un gradiente
de seleccin positiva sobre el tamao del fruto en el espino albar Crataegus monogyna, a
juzgar por la relacin entre la magnitud de la frugivora y el tamao del fruto en distin-
tos rboles dentro de un pequeo rodal forestal en la cordillera Cantbrica (N. Espaa,
Martnez et al., 2007). Sin embargo, el efecto del tamao del fruto sobre la probabilidad
de ser consumido por los frugvoros dispersores desapareci cuando consideramos la
variabilidad fenotpica de dicha especie a escala de paisaje (Martnez, 2007).
Teniendo en cuenta las anteriores consideraciones, desarrollamos el presente captu-
lo con el objetivo general de evaluar, desde un punto de vista terico y metodolgico, el
papel de la escala espacial a la hora de entender las interacciones planta-animal como
procesos ecolgicos clave en la generacin y mantenimiento de la biodiversidad. Como
objetivos concretos nos planteamos:
1. Desarrollar un marco terico para interpretar la importancia de la escala espacial en
la comprensin de las interacciones planta-animal.
2. Mostrar distintas aproximaciones metodolgicas para evaluar el resultado de las
interacciones planta-animal desde perspectivas pluriescalares.
3. Resaltar la importancia de la visin pluriescalar a la hora de determinar la respuesta
de las interacciones planta-animal frente a la degradacin de los hbitat por causas
antrpicas.
Ecologia1.indd 134 20/4/10 17:19:16
Captulo 7
La escala espacial de las interacciones planta-animal
135
7.2. Una aproximacin sinttica de las interacciones planta-animal y la
escala espacial
Un primer paso para entender la importancia de la escala espacial en las interaccio-
nes planta-animal es considerar dichas interacciones como fltros demogrfcos que
actan de forma secuencial a lo largo del ciclo de regeneracin de la planta (Herre-
ra et al., 1994; Rey y Alcntara, 2000; Garca, 2001). Las interacciones con animales
determinan distintas probabilidades de transicin (entendidas como probabilidad de
supervivencia o mortalidad) entre fases consecutivas del ciclo de vida, que se inicia
con la etapa de vulo en la planta madre y acaba con la de adulto reproductor (Figura
7.1). Cada una de las probabilidades de transicin determinadas por las interacciones
planta-animal, como ocurre con las determinadas por factores abiticos (e.g., la proba-
bilidad de supervivencia de las plntulas frente a la sequa) varan en el espacio de for-
ma particular. Por ejemplo, en muchos sistemas forestales o arbustivos mediterrneos,
la probabilidad de sobrevivir a los depredadores postdispersivos suele ser menor bajo la
cobertura de arbustos, mientras que la supervivencia de las plntulas frente a los herb-
voros ramoneadores y la sequa es mayor en estos puntos (Herrera et al., 1994; Schupp,
1995; Rey y Alcntara, 2000; Rey et al., 2002). Cuando, como en el anterior ejemplo, las
distintas probabilidades de transicin muestran patrones espaciales diferentes o incluso
contrarios, hablamos de que existe desacoplamiento espacial (Schupp y Fuentes, 1995;
Jordano y Herrera, 1995) a lo largo del ciclo de regeneracin. No obstante, una gran
parte de las diferencias en la heterogeneidad espacial de las distintas probabilidades de
transicin se debe a que dichas probabilidades varan a escalas diferentes, ms que al
hecho de que estn desacopladas dentro de la misma escala (Kollmann, 2000; Garca y
Houle, 2005; Garca et al., 2005). Dicho de otro modo, las interacciones que se suceden
a lo largo del ciclo de vida de una planta pueden estar determinadas por animales con
distintas escalas espaciales de operatividad ecolgica. Por ejemplo, es probable que el
radio de accin de una babosa herbvora de plntulas no abarque ms all de unas
centenas de metros cuadrados, mientras que un ungulado podr ejercer su papel ra-
moneador sobre decenas de kilmetros cuadrados. La escala caracterstica de cada tipo
de interactor ha de depender de su tamao corporal, de su capacidad de movimiento,
del tamao promedio de su rea de aprovisionamiento y de la extensin espacial de sus
poblaciones y metapoblaciones (Kotliar y Wiens, 1990; Wiens et al., 1993; Holland et
al., 2005; Van de Koppel et al., 2005). Podemos considerar que cada tipo de organismo
interactuante tiene, en funcin de sus rasgos de movilidad y ciclo vital, una escala per-
ceptual especfca, un rango de extensiones espaciales donde el organismo es capaz de
detectar y hacer frente a la heterogeneidad ambiental (Steffan-Dewenter et al., 2002;
Holland et al., 2004; Manning et al., 2004). El grado de ajuste entre la escala perceptual
del animal interactuante y la escala(s) de heterogeneidad espacial de la planta recurso
determinar fnalmente la escala espacial de operatividad, o escala funcional, de las
interacciones planta-animal (Thies et al., 2003; Tscharntke y Brandl, 2004). Por lo tan-
to, el segundo paso para entender los efectos de escala en las interacciones es enfrentar
la jerarqua demogrfca, establecida por las diferencias en importancia demogrfca
de distintas interacciones a lo largo del ciclo de vida de la planta, a una jerarqua de
escala funcional, que represente los gradientes de extensin espacial sobre los que es
ms frecuente encontrar operativa cada interaccin (Figura 7.1). La pregunta que po-
Ecologia1.indd 135 20/4/10 17:19:17
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
136
demos plantearnos en este punto es hasta qu punto el comportamiento de ese espacio
integrador, defnido por jerarquas demogrfca y funcional, determina la estructura
espacial fnal de las poblaciones y comunidades vegetales?
Figura 7.1. Escala espacial de
las interacciones de una misma
especie de planta con distintos
animales, y que se suceden
como fltros demogrfcos a
lo largo de distintas fases del
ciclo de regeneracin natural
de la planta. Se representa, con
trazo grueso, el radio de accin
espacial de cada interactuante
(continuo o discontinuo) a lo
largo de un gradiente progresivo
de extensin espacial (trazo fno).
Para entender los efectos de las diferencias espaciales entre fases demogrfcas a lo largo
del ciclo de regeneracin debemos establecer primero las consecuencias del desacopla-
miento espacial antes mencionado. El grado de disparidad espacial entre la abundancia
de propgulos y las probabilidades de transicin a lo largo del ciclo de regeneracin de
una planta infuye, en primer lugar, en la cantidad neta de propgulos que se incorpo-
ran a la poblacin de la planta (Schupp y Fuentes, 1995; Jordano y Herrera, 1995). Por
ejemplo, es esperable un reclutamiento ms intenso si la mayora de las semillas son
dispersadas a aquellos micrositios donde no actan los depredadores, donde germinan
mejor las semillas, donde sobreviven mejor las plntulas frente a la sequa, etc. (e.g.,
Wenny, 2000; Garca, 2001). En segundo lugar, el acoplamiento entre fases refuerza
progresivamente los patrones espaciales de la poblacin de la planta, determinando un
reclutamiento concordante en el espacio con la distribucin de las semillas o, incluso,
de los adultos (Schupp y Fuentes, 1995; Jordano y Herrera, 1995; Garca et al., 2005).
Dicho de otro modo, es esperable encontrar ms plntulas y juveniles reclutados en los
puntos que reciben ms semillas, si dichos puntos son tambin aquellos que permiten
una mayor supervivencia postdispersiva y un mayor establecimiento (e.g., Houle, 1992;
Jordano y Herrera, 1995; Garca et al., 2005).
El resultado demogrfco del acoplamiento/desacoplamiento espacial entre la
abundancia de propgulos y las probabilidades de transicin generadas por distintas
interacciones planta-animal puede ser interpretado tambin a la luz de los efectos de
escala. En este sentido, la concordancia espacial entre semillas y reclutas, o incluso
entre plantas adultas y sus descendientes, depender en gran medida de las diferencias
en la escala de operatividad de los distintos fltros demogrfcos (Garca et al., 2005, ver
Garca y Ehrln, este volumen, Figura 7.2). As, partiendo de un patrn dado de distri-
Ecologia1.indd 136 20/4/10 17:19:17
Captulo 7
La escala espacial de las interacciones planta-animal
137
bucin espacial de abundancia de propgulos de la planta en una fase demogrfca (e.g.,
semillas dispersadas), podemos esperar distintos resultados demogrfcos de una misma
interaccin planta-animal, entendida como probabilidad de transicin (e.g., probabili-
dad de supervivencia frente a depredadores postdispersivos), que opere a distintas es-
calas espaciales (Figura 7.2). Cuando la interaccin opera a una escala espacial mayor,
el fltro demogrfco se distribuye, comparativamente a la distribucin de propgulos,
de forma casi homognea y genera una distribucin de propgulos en la siguiente fase
(e.g., semillas supervivientes en condiciones de germinar) en gran medida concordante
con la inicial, pero con cierta variacin espacial a la escala amplia. Cuando la interac-
cin opera a la misma escala y genera una probabilidad de transicin acoplada a la
distribucin de propgulos, obtenemos una distribucin fnal concordante, que vara a
la misma escala y que potencia un mayor reclutamiento neto. Pero si la probabilidad de
transicin est desacoplada y opera a la misma escala, el resultado ser un reclutamien-
to escaso, con una distribucin fnal discordante y que, paradjicamente, vara primor-
dialmente a una escala espacial menor. Finalmente, el producto de una probabilidad
que opere a escala fna ser una distribucin relativamente discordante y pluriescalar,
con la variacin espacial repartida entre la escala original y la pequea escala impuesta
por el fltro demogrfco. Como vemos, las transiciones demogrfcas imponen modi-
fcaciones en el reparto de variacin espacial de la plantilla de propgulos a distintas
escalas espaciales.
Dentro de esta visin del conjunto de interacciones planta-animal que generan
un fltro demogrfco, los mutualismos de polinizacin y dispersin merecen atencin
especial puesto que su efecto espacial es doble. En primer lugar, estas interacciones
determinan, como ya hemos expuesto, una probabilidad de transicin que puede ser
heterognea en el espacio. En este caso, el resultado de la interaccin, la fertilizacin de
un vulo o la dispersin de una semilla, equivale en trminos generales a una transicin
Figura 7.2. Efecto demogrfco
de una interaccin planta-
animal, representada como
una probabilidad de transicin
(supervivencia), en funcin de
su estructura y escala espacial,
a lo largo de una extensin
espacial unidimensional. El
producto de la abundancia de
propgulos en una fase dada
(F; e.g., semillas dispersadas)
por distintas distribuciones de
una probabilidad de transicin
dada (e.g., supervivencia frente
a depredadores postdispersivos)
genera distintas estructuras en
la abundancia de propgulos en
la fase siguiente (F+1; semillas
sobrevivientes en condiciones de
germinar). Las distribuciones de
la probabilidad de transicin se
diferencian entre s en funcin
de su escala relativa y en el
grado de similitud espacial, en
trminos de acoplamiento/
desacoplamiento, con la
abundancia de propgulos
en F. De forma similar, las
distribuciones espaciales de
la abundancia de propgulos
en F+1 se diferencian entre s
en funcin de su escala y en
el grado de concordancia/
discordancia con la distribucin
en F.
Ecologia1.indd 137 20/4/10 17:19:18
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
138
tipo supervivencia, y no mortalidad, como ocurrira en una interaccin antag-
nica (depredacin de una semilla, consumo de una plntula, etc.). En segundo lugar,
tanto polinizacin como dispersin de semillas implican adems eventos de movilidad
rpida de la planta (genes en la polinizacin, individuos completos en dispersin),
que contribuyen de forma desproporcionada a cambiar la estructura espacial de la
poblacin vegetal. Imaginemos, en dos ejemplos extremos, una especie de planta cuyas
semillas son dispersadas en su mayor parte fuera de la extensin espacial cubierta por
la poblacin de adultos establecidos, en eventos de dispersin a larga distancia (e.g., por
grandes ungulados como los tapires, Fragoso 1997, 2003), y otra especie cuyas semillas
son dispersadas a cortas distancias, dentro de la extensin de la poblacin, pero concen-
tradas en un pequeo rodal (e.g., en la base del dormidero comunitario de murcilagos
frugvoros, Schupp et al., 2002, o en una despensa de agut, Silvius y Fragoso, 2003). En
este caso, la interaccin con los frugvoros dispersantes impondra claramente un cam-
bio de escala en la estructura espacial de la poblacin (al menos en la fase de semilla),
ampliando la escala en la primera especie y reducindola en la segunda.
Existe una aproximacin para abarcar de forma sinttica el comportamiento espa-
cial de las interacciones planta-animal, teniendo en cuenta las particularidades anterio-
res? Tal y como se plantea en trminos generales para las interacciones trfcas entre
organismos (Van de Koppel et al., 2005), pensamos que es necesario un enfoque basado
en las relaciones espaciales entre recursos y consumidores que represente, en primer
lugar, la estructura espacial de recurso e interactuante, y, ms importante, que exprese
el rastreo del recurso o grado de ajuste entre la abundancia de recursos proporcio-
nados por las plantas (fores, semillas, hojas,, incluso individuos adultos enteros) y la
magnitud de interaccin con los animales (medida como abundancia de interactuantes,
tasas de consumo, resultados en trminos reproductivos, etc.) a distintas escalas espa-
ciales. Es esperable que cuanto mayor sea el grado de ajuste espacio-temporal entre las
abundancias de organismos consumidores y organismos recurso, ms ntidos sern los
efectos ecolgicos y evolutivos recprocos (Fleming, 1992; Rey, 1995; Herrera, 1998;
Levey y Benckman, 1999; Fauchald et al., 2000; Van de Koppel et al., 2005). Desde la
perspectiva del rastreo de los recursos es importante resaltar, fnalmente, un aspecto
idiosincrsico adicional. El comportamiento espacial de las interacciones planta-animal
deriva en gran medida de la respuesta de un interactuante mvil a un recurso ssil y
que suele mostrar una distribucin espacial agregada, jerrquica y anidada (Kotliar
y Wiens, 1990; Inouye, 1999; Garca y Ortiz-Pulido, 2004). Dicho de otro modo, el
animal se encuentra frecuentemente con recursos agregados, que se organizan dentro
de agregados mayores (Figura 7.3). Por ejemplo, un frugvoro se encuentra con frutos
agregados dentro de infrutescencias, que se agrupan dentro de plantas individuales, que
se agrupan en rodales locales (e.g., sectores del hbitat con determinadas condiciones
topogrfcas), que aparecen distribuidos a lo largo del paisaje (e.g., cuencas fuviales
en un mismo valle). Estos niveles de heterogeneidad estructural representan, de forma
implcita, distintas escalas espaciales a lo largo de un gradiente de extensin donde es
presumible que la interaccin opere preferentemente.
Ecologia1.indd 138 20/4/10 17:19:18
Captulo 7
La escala espacial de las interacciones planta-animal
139
7.3. Una visin metodolgica de la escala-dependencia de las
interacciones planta-animal
En esta seccin vamos a profundizar en el modo de evaluar la capacidad de rastreo del
recurso planta por parte de los animales interactuantes a distintas escalas espaciales.
Antes de comenzar a describir distintos procedimientos, repasaremos algunos concep-
tos bsicos relacionados con la escala espacial desde un punto de vista metodolgico.
Para evaluar la importancia de la escala espacial en el anlisis de las interacciones ne-
cesitamos descomponer el concepto de escala en tres dimensiones (Dungan et al., 2002),
ecolgica, de muestreo y analtica. La escala ecolgica representa, como antes expusi-
mos, la dimensin real de los fenmenos ecolgicos. Los eclogos inferimos esta escala
a travs del muestreo y el posterior anlisis. La escala de muestreo hace referencia a
la extensin del rea de observacin y a las caractersticas espaciales de las unidades
de muestreo. Por ejemplo, el rea cubierta por una trampa para recolectar semillas
dispersadas por aves frugvoras, o la disposicin de esas trampas en una retcula mayor
(Figura 7.4). La escala analtica refeja las caractersticas espaciales de las unidades de
muestreo en trminos de anlisis, por ejemplo, cmo se distribuye la varianza de la
abundancia de semillas dispersadas a lo largo de esas unidades de muestreo. Tanto la
escala de muestreo como la analtica pueden defnirse en trminos de grano, la unidad
mnima de resolucin espacial que utilizamos en un estudio (Figura 7.4), extensin, la
dimensin espacial mxima cubierta por el muestreo, y espaciamiento, la dimensin de
la separacin espacial entre una muestra y otra. Como expondremos posteriormente,
Figura 7.3. Estructura espacial
jerrquica anidada del
recurso vegetal. Un frugvoro
consumidor de frutos ha de
hacer frente a distintos niveles de
agregacin en el recurso frutos
a lo largo de distintos niveles
de heterogeneidad estructural
(frutos, infrutescencias, plantas
individuales, rodales, paisaje)
que se ordenan sobre un
gradiente de extensin espacial.
Ecologia1.indd 139 20/4/10 17:19:20
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
140
el tamao de grano puede hacer referencia a una dimensin espacial explcita, pero
tambin a un nivel de heterogeneidad estructural con una dimensin implcita, como
puede ser una planta individual dentro de un rodal local (extensin, Figura 7.3). Nues-
tra capacidad de inferencia depender en gran medida de cmo las escalas de muestreo
y anlisis se ajustan a la escala real del fenmeno ecolgico. Dedicaremos el resto de
este bloque a exponer, a travs de diversos casos de estudio, distintas aproximaciones
para evaluar el rastreo de recursos por los animales mediante enfoques pluriescalares,
utilizando siempre como sistema focal la interaccin entre plantas productoras de fruto
carnoso y aves frugvoras dispersantes.
Figura 7.4. Parmetros que
defnen la escala espacial en
un estudio de distribucin de
semillas en la dispersin. El
tamao de grano representa
la dimensin espacial de la
unidad de muestreo (trampa
de semillas), mientras que la
extensin es la suma espacial de
todas las unidades de muestreo,
o bien una superfcie cubierta a
grandes rasgos por la disposicin
de todas las unidades. El
espaciamiento representa la
distancia, regular o irregular,
de separacin entre puntos de
muestreo.
7.4. Trabajando con niveles de heterogeneidad estructural: Enebros y
mirlos capiblancos en las montaas mediterrneas
El enebro comn Juniperus communis es una gimnosperma dominante en formaciones
maduras de matorral de la alta montaa en las Sierras Bticas (SE Espaa). Cada oto-
o produce grandes cosechas de conos carnosos consumidos por zorzales migradores,
principalmente el mirlo capiblanco Turdus torquatus, que dispersan las semillas en sus
excrementos ( Jordano, 1993). Para evaluar si la magnitud de la interaccin con los
frugvoros dispersores responda positivamente a la abundancia de frutos a distintas
escalas espaciales, medimos ambas variables en una treintena de plantas de un total de
14 rodales de enebral distribuidos sobre distintas laderas de varias Sierras (ver detalles
metodolgicos en Garca et al., 2001; Garca y Ortiz-Pulido, 2004). Nuestras escalas
de muestreo fueron por lo tanto los niveles estructurales de plantas dentro de rodal
y de rodales dentro de paisaje (para diseos similares con otras interacciones ver e.g.,
WallisDeVries et al., 1999; Inouye, 1999, 2005; Rabasa et al., 2005). Para transformar las
unidades de muestreo de la planta individual al rodal local, se consider el promedio de
todas las plantas de cada rodal para ambas variables, adems de la cobertura relativa de
Ecologia1.indd 140 20/4/10 17:19:22
Captulo 7
La escala espacial de las interacciones planta-animal
141
plantas fructifcantes en cada rodal de estudio. De esta manera, se consider el efecto de
las diferencias locales en abundancia de plantas a la hora de evaluar la variacin regio-
nal en cantidad de recurso (Garca y Ortiz-Pulido 2004). Los resultados mostraron que
el rastreo de recursos a escala fna era raro, y tan slo en algunos rodales las plantas con
ms frutos soportaban una mayor intensidad de interaccin (Figura 7.5A). Sin embargo,
las aves parecieron capaces de rastrear, de forma muy ajustada, la abundancia de frutos
a escala de paisaje, de forma que en aquellos rodales con mayor densidad de frutos, la
mayora de las plantas eran muy visitadas por los frugvoros (Figura 7.5B). Este caso nos
muestra que el patrn de ajuste planta-frugvoro se diluye al descender a lo largo de la
jerarqua de escalas espaciales. A qu se debe la prdida de efecto de la abundancia de
frutos a escala fna? Probablemente se debe a que, dentro de cada rodal, la magnitud de
interaccin estuvo ms determinada por las caractersticas del entorno inmediato de las
plantas individuales que por su tamao de cosecha. En concreto, en varios rodales en-
contramos un efecto positivo de la abundancia de posaderos de vigilancia (como rocas
prominentes) y de la abundancia de frutos de otras especies leosas (como el agracejo
Berberis vulgaris) en un radio de 25 m alrededor de la planta focal (Garca et al., 2001; ver
tambin Fuentes et al., 2001, para efectos del entorno en la composicin del gremio de
frugvoros). Estos resultados animan a considerar el peso de la estructura del hbitat y
vecindad ecolgica (presencia de otros organismos interactores en el entorno inmediato
de los organismos focales, Carlo et al., 2007) en el comportamiento de los frugvoros
como un factor generador de desajustes entre plantas recurso y animales interactuantes
a lo largo de los gradientes de escala espacial.
El anterior diseo pluriescalar, como otros trabajos con objetivos parecidos pero que
consideran el espacio de forma explcita (e.g., Saracco et al., 2004; Leiss y Klinkhamer,
2005), est sometido a una limitacin analtica derivada de las diferencias de tamao de
muestreo entre escalas. Conforme se asciende en el gradiente de escalas suele reducirse
considerablemente el tamao de muestreo, por razones logsticas (es ms complicado
Figura 7.5. Relacin entre
la abundancia de frutos de
Juniperus communis y la magnitud
de interaccin con las aves
frugvoras dispersoras (Turdus
torquatus) en las Sierras Bticas (S
Espaa), considerando distintas
escalas espaciales (modifcado de
Garca y Ortiz-Pulido 2004). (A)
Frugivora en distintas plantas
respecto al tamao de cosecha
de cada planta, para distintos
rodales (cada lnea representa
el ajuste de regresin de cada
rodal, indicndose en tramo
continuo cuando el ajuste es P
< 0.05). (B) Frugivora respecto
a la abundancia local de frutos
(regresin lineal, P < 0.001).
Cada punto representa un rodal.
La magnitud de la frugivora se
estim a partir del recuento de
excrementos de aves dispersantes
bajo el dosel y en el entorno
inmediato de las plantas focales.
Ecologia1.indd 141 20/4/10 17:19:23
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
142
muestrear rodales completos que plantas dentro de rodal) o de procedimiento (la exten-
sin de muestreo es fnita, y cuanto ms aproximamos la dimensin del grano de mues-
treo a la extensin total de estudio menos muestras diferentes tendremos disponibles
para estimar la variacin, Fortin y Dale, 2005; Wu y Li, 2006). En trminos analticos,
la reduccin del tamao de muestreo con la escala aumenta la probabilidad de cometer
error de tipo II, al dejar de detectarse estadsticamente efectos que son realmente signi-
fcativos. Por tanto, este tipo de diseos y anlisis puede hacer que el ajuste entre plantas
e interactuantes sea menos verifcable conforme ampliamos la escala espacial.
7.5. Trabajando con el espacio de forma explcita: rboles ornitcoros y
aves frugvoras en bosques cantbricos
Para comprobar la covariacin entre la abundancia de frutos carnosos y la magnitud de
interaccin con las aves a distintas escalas espaciales, hemos recurrido al denominado
Anlisis de Coordenadas Principales de Matrices de Vecinos (ACPMV, Borcard y Legen-
dre, 2002; Borcard et al., 2004; Garca, 2008). Este mtodo permite desglosar la varia-
cin espacial de una variable respuesta (en nuestro caso la magnitud de interaccin) a
distintas escalas espaciales, y relacionarla posteriormente con una variable predictora
(la abundancia de frutos), manteniendo en todo momento la misma potencia estads-
tica. El procedimiento comienza por establecer, para un marco espacial de muestreo
dado (e.g., un transecto lineal o una retcula de puntos equidistantes), una serie de vec-
tores de coordenadas principales, a modo de vectores propios (eigenvectors) extrados,
mediante un mtodo de ordenacin, de una matriz de distancias euclideanas truncadas
entre los puntos de muestreo (Borcard y Legendre, 2002). Estos vectores representan
todas las posibles estructuras espaciales peridicas que podemos establecer a partir de
nuestro conjunto espacialmente explcito de puntos de muestreo. Cuando, mediante
un anlisis de regresin mltiple, contrastamos los vectores frente a un parmetro res-
puesta medido sobre el marco de muestreo, stos actan como plantillas espaciales
capaces de recoger, a distintas escalas, la variabilidad de dicho parmetro respuesta, y
generar una serie de valores predichos que representaran la variacin del parmetro
respuesta exclusivamente a una escala espacial concreta.
Hemos aplicado este mtodo de anlisis a los datos de abundancia de frutos y aves
frugvoras obtenidos sobre un transecto de 2.500 m que recorra una sucesin de bos-
ques secundarios y pastizales de un rea montana de la cordillera Cantbrica (Sierra
de Pea Mayor, N Espaa). Estos bosques montanos estn dominados por rboles pro-
ductores de frutos carnosos (principalmente acebo Ilex aquifolium, espino albar Crataegus
monogyna y tejo Taxus baccata), que en otoo e invierno son consumidos por hasta seis
especies de zorzales residentes y migradores (Turdus sp.). El ACPMV sobre el transecto,
dividido en 100 unidades equidistantes de 25 m, proporcion 67 vectores de coordena-
das principales que fueron clasifcados equitativamente para generar tres submodelos
espaciales a macro-, meso- y microescala. Estos submodelos explicaron casi el 90%
de la varianza espacial predecible en la abundancia de frutos y cerca del 70% en la
abundancia de aves frugvoras, y mostraron que la estructura espacial de estos par-
metros se hace menos predecible conforme vamos reduciendo la escala de observacin
(Figura 7.6A). La representacin de los valores predichos por los distintos submodelos
Ecologia1.indd 142 20/4/10 17:19:23
Captulo 7
La escala espacial de las interacciones planta-animal
143
espaciales en las distintas unidades de muestreo a lo largo del transecto nos describe
el tamao de los agregados espaciales y su estructura anidada, en ambas variables.
Por ejemplo, en la representacin a macroescala, se distinguen tres grandes rodales de
unos 400-500 m de radio, dentro de cada uno de los cuales aparecen varios rodales de
unos 100 m de radio (Figura 7.6A). Para evaluar el rastreo de recursos a distintas escalas
espaciales relacionamos, mediante modelos de regresin simple, los valores predichos
de la abundancia de aves a las distintas escalas espaciales, con los valores brutos de la
abundancia de frutos. Estos anlisis muestran un ajuste positivo entre ambas variables,
el que va perdiendo fuerza conforme vamos descendiendo en la jerarqua de escalas
(Figura 7.6B). Como ocurra en el caso anterior, las aves frugvoras realizan un eviden-
te rastreo a escala de paisaje, aumentando su actividad en aquellos grandes rodales
forestales con ms frutos, pero cuando consideramos una escala fna, ms aproximada
a la extensin y el entorno inmediato de la planta individual, su abundancia se hace
cada vez ms impredecible por parte de la cosecha de frutos. No obstante, podemos
considerar que el patrn mantiene su estructura al menos en las dos escalas espaciales
ms amplias, macro- y mesoescala. Esta constancia pluriescalar parece explicada por
un esquema de movimiento jerrquico por parte de los zorzales, capaces de realizar,
en primera instancia, desplazamientos largos en grandes bandos, y a cierta altura por
encima del dosel forestal, para seleccionar los rodales paisajsticos, y, una vez dentro de
los rodales, desplazamientos individuales o en pequeos grupos, en trayectos cortos y a
la altura del dosel forestal, mediante los que accederan a rodales con pequeos grupos
de rboles con abundantes frutos.
Figura 7.6. (A) Desglose
de varianza espacial de la
abundancia de aves frugvoras y
la abundancia de frutos carnosos,
a distintas escalas, sobre un
transecto de 2.500 m dividido en
100 unidades de muestreo, en
bosques secundarios montanos
de la cordillera Cantbrica en
otoo-invierno de 2004-2005. Se
representan, a distintas escalas,
los valores predichos por
submodelos espaciales generados
mediante ACPMV (se indica el
coefciente de determinacin y el
grado de signifcacin del ajuste
de regresin de cada submodelo;
n.s. P > 0.05, * P < 0.05, ** P <
0.01, *** P < 0.001). (B) Ajuste
de regresin de los valores
predichos de abundancia de aves
de cada submodelo a diferentes
escalas espaciales frente a la
abundancia de frutos (se indica
el coefciente de determinacin
y el grado de signifcacin del
ajuste n.s. P > 0.05, *** P <
0.001). Cada punto representa
una unidad de muestreo en el
transecto.
Ecologia1.indd 143 20/4/10 17:19:23
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
144
7.6. Rastreo de recursos y estructura del hbitat: arbustos ornitcoros y
aves dispersoras en bosques templados patagnicos
Utilizando un mtodo analtico similar al del apartado anterior, evaluamos el ajuste de
la abundancia de aves frugvoras a distintas escalas espaciales con la abundancia de fru-
tos carnosos y la estructura del hbitat en un sistema forestal algo ms complejo que el
anterior. Se trata de un rea de bosque templado patagnico (Bosque de Llao-Llao, Ro
Negro, Argentina), donde el dosel arbreo est compuesto por coihue Nothofagus dom-
beyi y ciprs Austrocedrus chilensis y las plantas productoras de fruto carnoso son arbustos
(principalmente maqui Aristotelia chilensis y laura Schinus patagonicus) que forman, junto
con otras especie arbustivas y la caa Chusquea culeou, un denso sotobosque de 4-8 m
de altura. Los frutos son consumidos por dos passeriformes, que ejercen de dispersores
de semillas, el migrador fo-fo Elaenia albiceps y el residente zorzal magallnico Turdus
falcklandii (Amico y Aizen 2005). En este caso, cuantifcamos la abundancia de frutos y
aves frugvoras, as como las coberturas arbrea y arbustiva y la abundancia de ramas
cadas, sobre un transecto de 1.500 m dividido en 75 unidades contiguas de 20 m. Un
ACPMV gener submodelos espaciales a macro, meso y microescala que recogieron cerca
del 60% de la variacin espacial de la abundancia de frutos y de la abundancia de aves
frugvoras (Figura 7.7A). Tambin esta vez el submodelo a macroescala acapar siem-
pre ms varianza espacial, pero de forma ms repartida entre macro y mesoescala que
en el muestreo de la Cordillera Cantbrica (ver Figura 7.6). Relacionamos, mediante
modelos de regresin mltiple, los valores predichos de abundancia de aves frugvoras
a distintas escalas (variables respuesta) con, simultneamente, la abundancia de frutos,
la cobertura arbrea, la cobertura arbustiva y la abundancia de ramas cadas (variables
predictoras). La respuesta positiva de la abundancia de aves a la abundancia de frutos
slo emergi a mesoescala, puesto que a macroescala la abundancia de aves dependi
ms de la cobertura arbrea (las aves fueron ms abundantes en sectores de bosque den-
so) que de la abundancia de frutos (que tiene, no obstante, un papel marginal, Figura
7.7B). En resumen, este anlisis espacialmente explcito muestra tambin un rastreo de
recurso escala-dependiente en la interaccin planta-frugvoro, y, adems, corrobora el
papel de la estructura del hbitat como factor de desajuste espacial entre la planta y el
animal a escala de paisaje. Como se plante en la introduccin, y suponiendo que la
abundancia de aves sea un buen indicador de la magnitud de interaccin, un mismo
proceso (frugivora) sera capaz de generar distintos patrones (presencia/ausencia de
rastreo de recurso) a distintas escalas espaciales, al estar controlado por distintos meca-
nismos (respuesta a la abundancia de recurso versus efectos estructurales).
7.7. Distinguiendo los patrones acumulados mediante grano y exten-
sin: espinos y zorzales en la cordillera Cantbrica
A lo largo de los anteriores casos de estudio, hemos podido comprobar cmo el papel
de la abundancia de recurso como factor regulador de la magnitud de interaccin slo
se hace patente sobre ciertas escalas concretas, desapareciendo en otras por los efectos
de la estructura del hbitat, generando lo que puede denominarse una situacin de dis-
cordancia entre escalas en el patrn de interaccin (Figura 7.8A). Pero tambin hemos
visto cmo dicho papel poda mantenerse a lo largo de un sector ms o menos amplio
Ecologia1.indd 144 20/4/10 17:19:23
Captulo 7
La escala espacial de las interacciones planta-animal
145
del gradiente potencial de escalas espaciales, en una situacin de concordancia (Figura
7.8B). En este caso, podramos considerar que ese sector del gradiente de escalas es
un dominio de escala (sensu Wiens, 1989; ver tambin Schaefer y Messier, 1995 para
herbvoros ramoneadores), o una regin dentro del espectro de escalas donde el patrn
ecolgico permanece constante e independiente de los cambios de escala que se reali-
cen (Figura 7.8C). A la hora de explicar los mecanismos que subyacen al dominio de
escala, en el caso de los frugvoros que ajustaban su actividad a la abundancia de frutos
carnosos, hemos considerado un punto de vista jerrquico, con el rastreo a escala supe-
rior condicionado por un tipo de movimiento de aprovisionamiento, frente al rastreo a
escala inferior determinado por una respuesta de aprovisionamiento diferente. Es decir,
hemos inferido que el patrn de rastreo estaba generado por unos mecanismos que,
aunque respondan a un denominador comn (la respuesta a la abundancia de recurso),
tenan, en cierto modo, funcionamientos idiosincrsicos propios de cada escala espacial.
Sin embargo, tambin podramos plantearnos que si un animal interactuante es capaz
de responder positivamente a la abundancia de recursos a escala fna, por ejemplo, la de
la planta individual, sera esperable encontrar mayor concentracin de interactuantes,
y mayor magnitud de interaccin promedio, en aquellos sectores del paisaje donde hay
una mayor abundancia o cobertura de plantas. En este caso, encontraramos un ajuste
recurso-interactuante a escala superior que est explicado principalmente por un me-
canismo que opera a escala inferior, y podramos considerar que la concordancia entre
escalas se deriva de una acumulacin progresiva de patrones a lo largo del gradiente
espacial (Wu y Loucks, 1995; Fauchald et al., 2000; Garca y Ortiz-Pulido, 2004; Herre-
ra y Garca, 2008).
Figura 7.7. (A) Desglose
de varianza espacial de la
abundancia de aves frugvoras
y la abundancia de frutos
carnosos, a distintas escalas, sobre
un transecto de 1.500 m dividido
en 75 unidades de muestreo,
en un bosque templado
patagnico en verano de 2005.
Se representan los valores
predichos, a distintas escalas, por
submodelos espaciales generados
mediante ACPMV (se indica el
coefciente de determinacin
y el grado de signifcacin del
ajuste de regresin de cada
submodelo; n.s. P > 0.05, *** P
< 0.001). (B) Ajuste de regresin
mltiple de los valores predichos
de abundancia de aves de cada
submodelo a diferentes escalas
espaciales frente a la abundancia
de frutos, la cobertura arbrea,
la cobertura arbustiva y la
abundancia de ramas cadas
(se indica el coefciente de
determinacin y el grado de
signifcacin del ajuste global
y se representan las variables
predictoras; n.s. P > 0.05, *** P
< 0.001). Cada punto representa
una unidad de muestreo en el
transecto.
Ecologia1.indd 145 20/4/10 17:19:24
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
146
Para tratar de identifcar la aparicin de estos patrones acumulativos en las tendencias
pluriescalares de las interacciones planta-animal, desarrollaremos una aproximacin
basada en un sencillo juego de cambio de grano y extensin en el proceso de escala-
miento (Herrera y Garca 2008). Esta vez el sistema focal ser la interaccin entre el
espino albar (Crataegus monogyna), una especie ornitcora del bosque secundario cant-
brico, y sus frugvoros dispersores de semillas (6 especies de aves del gnero Turdus). El
marco de muestreo comprendi 58 rboles distribuidos a lo largo de una superfcie de
unas 30 ha en la Sierra de Pea Mayor (Asturias, Espaa). En cada rbol se estim la
magnitud de interaccin con los zorzales dispersantes a lo largo del perodo de disper-
sin de semillas, as como su tamao de cosecha y la disponibilidad de frutos maduros
en todos los rboles de frutos carnoso en un rea circular de radio 10 m alrededor
de cada rbol focal (Figura 7.9). El estudio se desarroll durante el otoo-invierno de
2005, un ao donde C. monogyna fue prcticamente la nica especie que produjo cose-
chas importantes de frutos carnosos en los bosques estudiados. Para realizar un anlisis
pluriescalar seleccionamos 12 de estos rboles y calculamos para ellos la disponibilidad
de frutos en un rea circular de 50 m de radio a su alrededor, a partir de los muestreos
sobre el total de rboles (Figura 7.9). Esto nos permiti establecer 12 sectores de paisaje
espacialmente independientes (no sobrepuestos) que extendan la escala de observacin
a partir de los rboles focales.
Figura 7.8. Representacin
terica de la respuesta lineal de
la magnitud de una interaccin
planta-animal a la abundancia
de recurso ofrecido por las
plantas, a dos escalas espaciales
(modifcado de Garca y Ortiz-
Pulido 2004, Herrera y Garca
2008). Las elipses representan
las nubes de puntos sobre los
que se establece un ajuste lineal,
correspondiendo las oscuras a
la escala fna y las claras a la
escala amplia (determinadas por
la posicin de los puntos negros,
que representan los valores
promedio de cada uno de los
niveles de la escala fna). En
(A) se representa un fenmeno
de discordancia entre escalas,
con la aparicin de un patrn
de respuesta positiva a escala
amplia a pesar de no existir
dicho patrn a escala fna. En
(B) se representa una situacin
de concordancia entre escalas,
con un patrn de respuesta
positiva que se traslada de una
escala a otra y que puede venir
motivado en gran parte por una
acumulacin de patrones desde
la escala inferior a la superior.
En (C) se representa el dominio
de escalas (modifcado de Wiens
1989) cubierto por el patrn
de respuesta positiva de la
interaccin a la abundancia de
recurso, en los casos (A) y (B).
Ecologia1.indd 146 20/4/10 17:19:24
Captulo 7
La escala espacial de las interacciones planta-animal
147
Verifcamos, en primer lugar, el ajuste entre la magnitud de la interaccin y la abundan-
cia del recurso a escala fna, considerando la interaccin del rbol focal y la disponibi-
lidad de frutos en el radio de 10 m. Para comprobar el ajuste a escala superior, utiliza-
mos como valores de magnitud de interaccin y de disponibilidad de frutos, los valores
promedio obtenidos a partir de todos los rboles (incluido el focal) que se incluan en
cada sector paisajstico de radio 50 m. De esta manera, el escalamiento consisti en un
aumento del tamao de grano simultneo al aumento de extensin. Adems, la dis-
ponibilidad de frutos a la escala de radio 50 m fue corregida por la cobertura forestal
presente en la superfcie del sector paisajstico, para incorporar los efectos de las dife-
rencias en abundancia de plantas productoras de frutos en las diferencias paisajsticas
en disponibilidad de frutos. Por ltimo, para tratar de identifcar un potencial caso de
acumulacin de patrones entre escalas, relacionamos la magnitud de interaccin de los
individuos focales con la disponibilidad de frutos en el radio de 50 m, excluyendo de
esta medida de disponibilidad paisajstica la produccin aportada por el propio rbol
focal. Una relacin positiva en esta ltima prueba nos indicara la presencia de un efec-
to intrnsecamente paisajstico en la magnitud de interaccin que soporta una planta
individual.
La relacin entre la magnitud de interaccin de los rboles focales y la abundancia
de frutos a escala fna, en el radio de 10 m, fue positiva, indicando que el tamao de
cosecha individual de C. monogyna probablemente determin una mayor tasa de visita
por las aves frugvoras dispersantes (Figura 7.10A). Por otra parte, el ajuste entre abun-
dancia de recursos y magnitud de interaccin tambin fue muy marcado cuando se
consideraron los sectores paisajsticos de radio 50 m como unidades de muestreo, en
un patrn concordante con la escala inferior (Figura 7.10B). Sin embargo esta relacin
positiva desaparece al relacionar la interaccin soportada por los rboles focales con la
disponibilidad de frutos en un radio de 50 m, pero esta vez eliminando la cosecha del
Figura 7.9. Diseo de muestreo utilizado para evaluar la relacin
entre la magnitud de frugivora en Crataegus monogyna y la abundancia
de frutos carnosos a distintas escalas espaciales, en un bosque
secundario montano de la cordillera Cantbrica. Se representan
rboles focales (crculos y cuadrados blancos) en los que se evalu la
frugivora y la disponibilidad de frutos carnosos en el propio rbol
focal (tamao de cosecha) y en un rea circular de radio 10 m a su
alrededor. Posteriormente, alrededor de algunos de estos rboles
focales se delimitaron sectores circulares de paisaje de radio 50 m,
en los que se calcul la magnitud de interaccin y la abundancia
de frutos a partir de los valores promedio de los rboles focales
contenidos y de la cobertura forestal.
Ecologia1.indd 147 20/4/10 17:19:26
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
148
rbol focal (Figura 7.10C). En otras palabras, la intensidad de frugivora de la planta
individual dependi de la cantidad de recursos aportada por dicha planta, pero no de la
cantidad de recursos aportada por el contexto paisajstico. Basndonos exclusivamente
en la relacin entre los valores promedio de interaccin y los de abundancia de recurso
en las extensiones ms amplias de muestreo concluiramos que las aves estn ejerciendo
un rastreo a escala paisajstica, adems de un rastreo in situ de las plantas con mayores
cosechas de frutos. Sin embargo, nuestro juego de grano y extensin en el escalamiento
nos permite concluir que, en este caso, el patrn paisajstico no es slo consecuencia
de un mecanismo paisajstico, sino que deriva en gran parte de la acumulacin del
efecto de rastreo de frutos a una escala inferior. Este efecto est probablemente condi-
cionado por una alta conectividad estructural en este sistema de estudio, en tanto que
las aves seran capaces de desplazarse con facilidad, mediante vuelos cortos, entre dis-
tintos rboles dentro de ciertos sectores del paisaje, de forma que el rastreo secuencial
de los rboles en fruto determinara fnalmente una mayor magnitud de interaccin en
aquellos sectores del paisaje con mayor densidad o cobertura de la especie ornitcora.
7.8. La importancia de la escala espacial en la respuesta de las interac-
ciones a la degradacin del hbitat
Una vez expuestos los fundamentos del funcionamiento espacial multi-escala de las
interacciones planta-animal, pretendemos evaluar las repercusiones de dicho funciona-
miento en la respuesta de las interacciones a la degradacin de los hbitats naturales.
Figura 7.10. Juego de grano
y extensin en un diseo
pluriescalar para evidenciar
patrones acumulativos a lo
largo de los gradientes de
escalas. (A) Respuesta lineal
de la magnitud de frugivora
(medida mediante el recuento
de frutos con marcas de pico
de los frugvoros, cados bajo
su dosel) en rboles focales a la
abundancia de frutos a escala
fna (rea circular de radio 10
m alrededor del rbol focal). (B)
Respuesta lineal de la frugivora
a la abundancia de frutos a
escala amplia (promedios de
rboles contenidos en reas
circulares de radio 50 m
alrededor de los rboles focales
de (A). (C) Relacin entre ella
frugivora en rboles focales
y la abundancia de frutos a
escala amplia (excluyendo el
tamao de cosecha del rbol
focal). Se indica el coefciente
de determinacin y el grado de
signifcacin de cada ajuste de
regresin (n.s. P > 0.05, *** P <
0.001).
Ecologia1.indd 148 20/4/10 17:19:26
Captulo 7
La escala espacial de las interacciones planta-animal
149
Para ello, defniremos degradacin ambiental como el desorden estructural y/o fun-
cional de un sistema ecolgico ocasionado por la modifcacin antropognica de los
atributos de individuos, poblaciones y/o comunidades naturales. Desde un punto de
vista espacial, interpretaremos los procesos de degradacin como modifcaciones en la
confguracin de las poblaciones y comunidades y en la heterogeneidad de los mosaicos
de hbitat (Wiens et al., 1993; Wiens, 2002; Lindenmayer y Fisher, 2006). Clasifcare-
mos, adems, los tipos de degradacin en funcin del tamao de grano del proceso
de modifcacin. As, consideraremos como degradacin cualitativa aquellas modif-
caciones de la estructura interna de los hbitats, a pequea escala, y que no se asocian
necesariamente a una alteracin patente de su representatividad a escala de paisaje
(Figura 7.11). En otros hbitats, sin embargo, hablamos de degradacin cuantitativa
para referirnos al conjunto de procesos conocidos como fragmentacin, y que implican
modifcaciones de la cantidad neta del hbitat principal y de la confguracin espacial
de los hbitats remanentes (Haila, 2002; Farhig, 2003; pero ver Lord y Norton, 1990,
Kattan y Murcia, 2003; para el concepto de fragmentacin estructural, Figura 7.11).
Desde el punto de vista de las interacciones planta-animal, proponemos que la aproxi-
macin a los procesos de degradacin de hbitats se base en evaluar cmo los cambios
escala-dependientes en la estructura espacial de las poblaciones de animales y plantas
afectan al resultado de las interacciones. Visto desde la perspectiva del rastreo de recur-
so, trataremos de determinar cmo los animales, en funcin de sus escalas perceptuales
particulares, son capaces de responder a esos nuevos marcos de heterogeneidad espa-
cial impuestos por la degradacin ambiental, tanto en el recurso planta como en las
caractersticas estructurales del contexto inmediato de dicho recurso. Adems, la alta
agregabilidad espacial a diferentes escalas propia de los sistemas de interaccin planta-
animal (ver Figura 7.3) supone ya, de algn modo, cierto grado de fragmentacin
natural en tanto que el recurso se encuentra distribuido en rodales separados por un
espacio sin recurso, y en tanto que las distancias relativas entre rodales de recurso de-
terminan considerablemente la dinmica de interaccin local y regional. Por lo tanto,
la estructura espacial natural de las interacciones predispone a que cualquier modif-
cacin estructural de los hbitats tienda a imponer efectos biolgicos clasifcables como
procesos de fragmentacin, al exacerbar los efectos de confguracin espacial.
7.9. Fragmentacin, escala e interacciones planta-animal
El proceso de fragmentacin se defne como la disgregacin de un hbitat original, de
extensin relativamente continua, en un conjunto de rodales o fragmentos, progresiva-
mente empequeecidos y aislados entre s por un hbitat degradado denominado ma-
triz (Haila, 2002; Fahrig, 2003). Las interacciones planta-animal, como muchos otros
procesos ecolgicos, se ven afectadas cuantitativa y cualitativamente por la fragmenta-
cin a travs de sus tres efectos biolgicos principales. En primer lugar, la fragmentacin
provoca una prdida neta de hbitat que cercena las poblaciones de plantas y poliniza-
dores, dispersores de semillas y herbvoros (e.g., Aizen y Feinsinger, 1994a; Cordeiro y
Howe, 2001; Arnold y Asquith, 2002). En segundo lugar, la fragmentacin incrementa
el aislamiento espacial entre subpoblaciones de plantas y animales, alterando sus din-
micas de dispersin y colonizacin (e.g., Aizen y Feinsinger, 1994; Steffan-Dewenter y
Tscharntke, 1999; Cordeiro y Howe, 2003; Aguilar et al., 2006). Y en tercer lugar, la
Ecologia1.indd 149 20/4/10 17:19:26
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
150
fragmentacin incrementa el efecto de borde, provocando un aumento del contacto
relativo entre el hbitat original y el matricial, que determina la imposicin de condicio-
nes tpicas de la matriz desde el borde de los fragmentos hacia su interior y que incide
negativamente en los ciclos de vida de los organismos de los fragmentos (Murcia, 1996;
Laurance et al., 2002). La alteracin de las interacciones debida a los efectos de borde
puede ser de tipo indirecto, cuando se reduce el tness de las plantas o los animales de
los fragmentos como resultado de la modifcacin de factores fsicos (e.g., mortalidad de
plantas por desecacin, Laurance et al., 2002) lo cual altera posteriormente el resultado
de las interacciones, o bien de tipo directo, cuando el incremento de contacto con la
matriz provoca, per se, un aumento en la intensidad de las interacciones antagnicas en-
tre animales propios de la matriz (depredadores de semillas, herbvoros, etc.) y plantas
de los fragmentos (e.g., Jules y Rathcke, 1999; Kollmann y Buschor, 2002; Donoso et al.,
2003; Lienert y Fischer, 2003).
Como sugerimos anteriormente, todo proceso de fragmentacin de hbitats puede
entenderse como un cambio de confguracin espacial que se produce a una escala
determinada. Los efectos biolgicos de la fragmentacin van a depender, por tanto, del
nuevo grano de heterogeneidad espacial impuesto por el proceso de degradacin, de
la escala perceptual de los organismos y de su capacidad para hacer frente a ese nuevo
escenario (Keitt et al., 1997; DEon et al., 2002; Steffan-Dewenter et al., 2002; Garca
y Chacoff, 2007). Podemos predecir que los efectos de la fragmentacin tendrn dife-
rente magnitud en funcin del tamao de grano de fragmentacin (tamao de grano
promedio de los rodales degradados y/o de los fragmentos remanentes) y de las escalas
de percepcin y respuesta de los distintos organismos de los fragmentos (Figura 7.12).
Es esperable que los efectos negativos sean ms patentes cuando la escala de fragmenta-
Figura 7.11. La degradacin
de un hbitat natural original
(izquierda, e.g., un bosque)
puede ser cualitativa (centro,
bosque aclarado), cuando
altera su estructura interna sin
modifcar su representatividad ni
confguracin a escala espacial
amplia, o cuantitativa (derecha,
bosque talado a matarrasa),
cuando modifca mayormente
su representatividad y su
confguracin espacial a
escala amplia (fragmentacin).
Observados a escala fna (detalle
sobre rea circular interior
que identifca la posicin
de organismos individuales,
e.g., rboles) ambos tipos
de degradacin pueden
considerarse como procesos
de fragmentacin (cambios en
la heterogeneidad, agregacin
y distancias relativas entre
los rboles) a lo largo de un
gradiente de espacial (el aclareo
aumenta las distancias promedio
y el aislamiento entre rboles,
la tala deja fragmentos con la
misma distancia promedio entre
individuos pero impone grandes
distancias entre fragmentos).
Ecologia1.indd 150 20/4/10 17:19:27
Captulo 7
La escala espacial de las interacciones planta-animal
151
cin sea superior a la escala perceptual y de respuesta de los organismos, de forma que
la prdida del hbitat suponga una disminucin importante del nmero de individuos
de una poblacin y que, adems, imponga distancias entre los fragmentos del hbi-
tat que sean difcilmente abarcables por los organismos remanentes (Keitt et al., 1997;
DEon et al., 2002). Sin embargo, no todos los efectos biolgicos de la fragmentacin
variarn del mismo modo a lo largo de un gradiente de tamao de grano. Al aumentar
el grano sera esperable que incrementasen los efectos de la prdida neta de hbitat
y, especialmente, los efectos de cambio de confguracin espacial (Figura 7.12). Por el
contrario, los efectos de borde seran ms probables en esquemas de fragmentacin
de grano fno e intermedio, que promoveran una mayor cantidad de borde para una
misma superfcie de hbitat original (Figura 7.12). No obstante, los efectos de tamao
de grano son complejos de predecir, dada la interaccin entre la cantidad de rea y los
efectos de borde a lo largo de los gradientes de prdida de hbitat (Fahrig, 2003; Ewers
et al., 2007).
Figura 7.12. Escenarios de fragmentacin de grano fno (centro) y
grueso (derecha.) a partir de un mismo hbitat original continuo
(izquierda). Los efectos negativos de la fragmentacin dependern
del ajuste entre el tamao de grano de fragmentacin y la escala
perceptual y de respuesta de los organismos. Para un organismo
con la escala perceptual representada, el escenario de grano fno no
colapsara su desplazamiento y su aprovisionamiento a lo largo de
toda la extensin del hbitat, pero no as el de grano grueso, que
impondra aislamiento biolgico entre fragmentos. No obstante, el
escenario de grano fno promover los efectos de borde en mayor
medida que el de grano grueso que favorecer los efectos de prdida
de rea y aumento de aislamiento.
Qu evidencias tenemos sobre la escala-dependencia de los efectos negativos de la
fragmentacin sobre las interacciones planta-animal? Tal y como mostramos en otras
secciones de este captulo, se pueden utilizar dos tipos de aproximaciones metodolgi-
cas para evaluar la dependencia de la escala. En primer lugar, y bajo una consideracin
implcita del espacio, se pueden comparar simultneamente los efectos de la fragmen-
tacin sobre niveles estructurales progresivamente ms amplios (e.g., Bowers y Dooley,
1993, 1999; Stephens et al., 2004), a escala de borde (a lo largo de un gradiente de
distancia al borde o comparando el interior del fragmento con el exterior matricial), a
escala de fragmento (a lo largo de un gradiente de tamaos de fragmento) o a escala
de paisaje (a lo largo de un gradiente de contextos paisajsticos con distinto grado
de cobertura de hbitat). En segundo lugar, podemos detectar la escala a la que se
hacen evidentes los efectos de la fragmentacin relacionando la respuesta biolgica de
unidades muestrales concretas (individuos, poblaciones) con las caractersticas espacia-
les de un contexto fragmentado (e.g., disponibilidad de hbitat, tamao promedio de
fragmentos, cantidad de borde, etc.) que se mide sobre extensiones espaciales progresi-
vamente mayores (e.g., en reas concntricas de radios crecientes, Ricketts et al., 2001;
Holland et al., 2004). El segundo tipo de aproximacin ha sido el ms utilizado para
Ecologia1.indd 151 20/4/10 17:19:28
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
152
evidenciar que las interacciones planta-animal sufren los efectos de la fragmentacin a
escalas espaciales concretas (e.g., Steffan-Dewenter et al., 2002; Thies et al., 2003; Garca
y Chacoff, 2007). Por ejemplo, Thies y colaboradores (2003) evaluaron la herbivora
foral por escarabajos especialistas en individuos de la crucfera Brassica napus, en 15 lo-
calidades que representaban distintos contextos paisajsticos. Los autores relacionaron
la intensidad de herbivora con la proporcin de hbitat natural en el contexto pai-
sajstico, midiendo dicha proporcin en reas circulares concntricas progresivamente
mayores, desde 0.5 a 6 kilmetros de radio. Encontraron una relacin negativa, que
indicaba una mayor incidencia de la herbivora en los paisajes ms degradados y frag-
mentados, y esta relacin fue mucho ms marcada cuando se asoci con la proporcin
de hbitat en el radio de 1.5 kilmetros, indicando la escala funcional de la fragmenta-
cin sobre la herbivora.
7.10. Efectos escala-dependientes de la fragmentacin sobre distintas
interacciones en la cordillera Cantbrica
El estudio de los efectos de la fragmentacin sobre las interacciones planta-animal se
complica al considerar el carcter secuencial de las interacciones sobre el ciclo de vida
de las plantas. Un mismo paisaje fragmentado puede afectar negativamente a interac-
ciones de distinto signo, atenuando un mutualismo (como la polinizacin) pero tambin
reduciendo simultneamente la importancia de un antagonismo (como la depredacin,
e.g., Aizen y Feinsinger, 1994a; Steffan-Dewenter et al., 2001; Chacoff et al., 2004). En
este caso, los efectos globales de la fragmentacin en trminos de efcacia biolgica y
potencial de regeneracin de la planta pueden llegar a ser inocuos, al compensarse los
efectos sobre las distintas interacciones sucesivas. Por el contrario, cuando las interac-
ciones afectadas son del mismo signo, podemos esperar que los efectos de la fragmenta-
cin sean aditivos (e.g., Valladares et al., 2006). Tambin en este contexto, es importante
considerar las cuestiones de escala, pues es esperable que distintos interactores tengan
distintas escalas de respuesta a la fragmentacin. En este sentido, Steffan-Dewenter y
colaboradores (2001) evaluaron, mediante un diseo espacialmente explcito similar al
descrito anteriormente, la respuesta a la fragmentacin a distintas escalas espaciales
de los polinizadores (abejas silvestres, abejas melferas y abejorros) y los depredado-
res predispersivos de semillas (larvas de microlepidpteros y de dpteros tefrtidos) de
la hierba perenne Centaurea jacea. Encontraron ciertas diferencias en la respuesta a la
fragmentacin de polinizadores y depredadores, en tanto que en los polinizadores se
produca slo a escala fna mientras que en los depredadores abarcaba todo el abanico
de escalas considerado en el muestreo. Como resultado aparente de esta coincidencia
espacial de efectos negativos sobre interacciones de distinto signo, encontraron que
el xito reproductivo de la planta era independiente del grado de fragmentacin del
contexto paisajstico. En este caso, esa coincidencia de escalas se vio probablemente
favorecida por las similitudes en ciclo de vida, tamao corporal y movilidad entre los
dos tipos de interactores.
En el ejemplo anterior hemos considerado dos tipos de animales interactores con
una misma especie de planta, que compartan semejanzas biolgicas es escala percep-
tual y de respuesta a la heterogeneidad. Sin embargo, en la mayora de los casos, y
como hemos expuesto reiteradamente, es esperable que distintos animales interactores
Ecologia1.indd 152 20/4/10 17:19:28
Captulo 7
La escala espacial de las interacciones planta-animal
153
Figura 7.13. Magnitudes de
polinizacin, frugivora y
depredacin postdispersiva de
semillas en rboles de Crataegus
monogyna, en funcin del
porcentaje de cobertura forestal
en el entorno de dichos rboles,
medido en tres reas circulares
concntricas de radio 10 m.
20-50 m y 50-100 m (modifcado
de Garca y Chacoff 2007). La
polinizacin se evalu mediante
la proporcin de fores que
maduran fruto (tasa de cuajado
de frutos), la frugivora mediante
la proporcin de frutos con
marcas de pico de los frugvoros
bajo el dosel respecto al total de
frutos cados, y la depredacin
mediante la proporcin de
semillas consumidas por
los roedores de soportes
experimentales bajo el dosel. Se
indica el valor del coefciente de
determinacin (R
2
) en aquellos
ajustes de regresin lineal
signifcativos (* P < 0.05).
tengan escalas perceptuales muy diferentes. Para comprobar la escala funcional de la
fragmentacin en interactores de diferente signo biolgico y perceptualmente muy dis-
pares, realizamos un estudio centrado en la red que el espino albar Crataegus monogyna,
mantiene con sus polinizadores (moscas, srfdos y abejas), sus dispersantes de semillas
(zorzales frugvoros) y sus depredadores postdispersivos de semillas (roedores del g-
nero Apodemus que consumen las semillas dispersadas por los zorzales), en la cordillera
Cantbrica (Garca y Chacoff, 2007). Estos animales diferen fuertemente en tamao
de rea de aprovisionamiento y capacidad de movimiento, por lo que predijimos que la
escala funcional de la fragmentacin sera progresivamente mayor en roedores, insectos
y aves. El diseo de muestreo consisti en evaluar la magnitud de las tres interacciones
en 60 rboles distribuidos a lo largo de una extensin de 80 ha y relacionar dicha mag-
nitud con el grado de fragmentacin (porcentaje de cobertura forestal) en el entorno,
considerando tres extensiones concntricas alrededor de cada rbol focal, con radios de
10 m, entre 20 y 50 m, y entre 50 y 100 m. Encontramos que la fragmentacin afect a
todas las interacciones, con un efecto negativo aditivo en trminos de efcacia biolgica
de la planta. As, la tasa de produccin de frutos, una medida de efcacia cuantitativa y
cualitativa de la polinizacin, y la intensidad de visita por aves frugvoras disminuyeron
considerablemente al disminuir la cobertura forestal en el entorno de las plantas focales
(Figura 7.13). Por el contrario, la tasa de depredacin postdispersiva respondi negati-
vamente a la cobertura forestal, indicando que las semillas dispersadas bajo plantas en
contextos ms fragmentados sufrieron mayor ataque por los roedores (Figura 7.13). La
escala funcional de los efectos de la fragmentacin difri, como esperbamos, entre in-
Ecologia1.indd 153 20/4/10 17:19:30
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
154
teracciones. Sin embargo, no se cumplieron todas nuestras expectativas en el ranking de
escalas y, sorprendentemente, los efectos de la fragmentacin sobre la frugivora fueron
mucho ms patentes a escala fna, desapareciendo a escala amplia (Figura 7.13). Gra-
cias a su gran capacidad de rastreo de recurso a escala paisajstica (ver apartado rboles
ornitcoros y aves frugvoras en bosques cantbricos) las aves frugvoras parecen no
verse afectadas por las discontinuidades de hbitat a escala de paisaje. No obstante, una
vez dentro de los rodales forestales, las aves parecen preferir aprovisionarse en aquellos
rboles que ofrecen, en su entorno inmediato, frutos adicionales y doseles protectores,
viendo su actividad afectada por la fragmentacin estructural. Por otra parte, las escalas
fna e intermedia fueron las ms importantes en el caso de la depredacin de semillas,
mientras que los efectos de la fragmentacin sobre la polinizacin slo fueron evidentes
a escala amplia. En resumen, este caso ejemplifca que distintas interacciones secuen-
ciales sobre la misma especie de planta sufren los efectos de la fragmentacin a distin-
tas escalas espaciales, lo que complica enormemente nuestra capacidad de prediccin
sobre el efecto global de la degradacin del hbitat sobre el potencial de regeneracin
de la planta.
7.11. Consideraciones nales
La capacidad del hombre para modifcar, degradar y destruir los sistemas naturales
abarca todas las escalas espaciales donde opera la biodiversidad en nuestro plane-
ta, desde la escala microscpica donde se organizan protenas y cidos nucleicos, a
la escala macroecolgica global donde se regulan los ciclos biogeoqumicos. Por lo
tanto, el conocimiento de la escala espacial donde emergen los patrones y funcionan
los procesos ecolgicos parece un requisito fundamental para desarrollar la biologa
de la conservacin (Noss, 1992; Wiens, 2002). La escala, un concepto unifcador no
reduccionista en ecologa (Peterson y Parker, 1998), nos ayuda, en primer lugar, a
entender mejor cmo actan los principales factores de prdida de biodiversidad y, en
segundo lugar, a establecer propuestas de gestin y restauracin basadas en el grado
de ajuste entre la estructura espacial requerida para el mantenimiento de poblacio-
nes y comunidades naturales viables y la estructura real del paisaje modifcado. A lo
largo de este captulo hemos tratado de mostrar la importancia de la escala espacial
a la hora de comprender el funcionamiento y el resultado de las interacciones planta-
animal. Las interacciones planta-animal tienen una escala funcional, un rango de
extensiones espaciales donde sus efectos son ms patentes, que difere entre distintos
tipos de interactores. Esta escala funcional parece depender en gran medida de la res-
puesta de rastreo de los interactores sobre los recursos ofrecidos por las plantas, y del
papel de la estructura del hbitat como condicionante escala-dependiente de dicho
rastreo de recursos. Como en cualquier otro proceso ecolgico (Noss, 1992), la con-
servacin de las interacciones planta-animal ha de reconocer que su funcionamiento
depende de distintos factores actuando a distintas escalas espaciales y temporales. Por
ejemplo, como vimos anteriormente, la abundancia de aves frugvoras del bosque
templado patagnico parece depender, a una escala paisajstica, de la disponibilidad
de bosque, mientras que dentro del bosque, a una escala ms fna, est determinada
por la abundancia de frutos en el sotobosque. Por tanto, hemos de ser conscientes de
que nuestras decisiones de manejo y conservacin debern abarcar cuestiones muy
Ecologia1.indd 154 20/4/10 17:19:30
Captulo 7
La escala espacial de las interacciones planta-animal
155
diversas, desde cmo se estructuran las plantas individuales dentro de un rodal hasta
cmo se confgura el hbitat comn de plantas e interactores a lo largo de los paisajes
regionales (ver tambin Grand y Mello, 2004; Tellera et al., 2005). En otras palabras,
la gestin ha de plantearse mediante una perspectiva pluriescalar y, a menudo, jerr-
quica, con actuaciones idiosincrsicas de cada escala espacial.
En este captulo tambin hemos ejemplifcado cmo los efectos de la degradacin
ambiental pueden depender del modo en que los animales interactores, en funcin
de sus escalas particulares de percepcin ambiental, son capaces de responder a esos
nuevos escenarios de heterogeneidad, tanto en la cantidad de recurso como en la es-
tructura del hbitat, generados por los cambios cualitativos y cuantitativos del hbitat.
Los efectos ecolgicos de la degradacin pueden, en gran medida, evaluarse desde
la perspectiva de cmo las modifcaciones de hbitats y paisajes regionales desajustan
espacialmente a los consumidores de sus recursos y por lo tanto modifcan los efectos
recprocos en las redes trfcas (Van de Koppel et al., 2005). Por lo tanto, las aproxima-
ciones pluriescalares son una herramienta fundamental para comprender el efecto de
la estructura del paisaje en el rol de las interacciones biticas como moduladores de las
dinmicas locales de poblaciones y comunidades (ver tambin Steffan-Dewenter et al.,
2001; Tewksbury et al., 2006).
Como conclusin, queremos plantear algunas cuestiones hacia las que pensamos
debera orientarse la investigacin en la escala espacial de las interacciones planta-
animal y su aplicacin en la respuesta de las interacciones a la degradacin ambien-
tal. Una primera cuestin es evaluar si existen tendencias generalizables en las escalas
funcionales de distintas interacciones planta-animal, que puedan explicarse en fun-
cin de las caractersticas de las plantas, los distintos tipos de interactores y la estruc-
tura del paisaje. Para ello, necesitamos estudios espacialmente explcitos en sistemas
que incluyan distintos tipos de interactores alrededor de una misma especie de planta
focal (o pequeos grupos de especies de plantas con interactores compartidos). Es-
tos diseos pueden replicarse en distintas reas geogrfcas que ofrezcan sistemas de
interacciones que, aunque muestren disparidad taxonmica, sean estructuralmente
similares (por ejemplo, tanto las especies focales de la cordillera Cantbrica como las
del bosque templado patagnico son plantas polinizadas por himenpteros y dpte-
ros, productoras de frutos carnosos de tamao medio, dispersadas por aves de tamao
pequeo-medio y cuyas semillas dispersadas son depredadas fundamentalmente por
pequeos roedores). El estudio comparado de sistemas geogrfcamente dispares pue-
de contribuir a poner de manifesto el peso de la estructura interna de los hbitats en
el ajuste espacial entre plantas e interactores, pues frecuentemente la fsionoma del
hbitat tiene una fuerte componente local o regional. Por otra parte, el estudio de la
respuesta de las interacciones a los gradientes espaciales de degradacin ambiental
requiere tambin de visiones integradoras capaces de determinar la importancia del
encaje espacial de distintas interacciones mutualistas y antagnicas. No slo es impor-
tante identifcar cul es el tamao de grano de los efectos de distintos tipos de de-
gradacin ambiental sobre distintas interacciones planta-animal, sino tambin llegar
a estimar cmo el colapso funcional de las interacciones se traduce en desbarajustes
demogrfcos, escala-dependientes, en las poblaciones, metapoblaciones, comunida-
des y metacomunidades de plantas.
Ecologia1.indd 155 20/4/10 17:19:30
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
156
Agradecimientos
Algunos de los resultados aqu expuestos forman parte de un trabajo de investigacin
ms amplio, realizado en colaboracin con Regino Zamora, Luis Matas y Mariano
Rodrguez-Cabal. Las investigaciones que sintetiza este trabajo se han fnanciado con
los proyectos BIOCON03-162 (Fundacin BBVA) y CGL2004-2936/BOS (Ministerio Espa-
ol de Educacin y Ciencia) a DG, el proyecto CYTED XII-6 (coordinado por Regino
Zamora), un contrato del Programa Ramn y Cajal (MEC-Fondo Social Europeo) a DG,
una beca de la Fundacin Carolina y una beca post-doctoral de CONICET a NPC, una
beca de FPI (MEC) a JMH, y una beca de movilidad de la Universidad de Oviedo a GCA.
Susana Garca, Daniel Martnez, Mariano Rodrguez-Cabal y Alicia Valds colabo-
raron en los muestreos en la cordillera Cantbrica y el bosque templado patagnico.
Marcelo Aizen proporcion apoyo logstico en el Laboratorio Ecotono de Bariloche.
Pedro J. Rey y M. Begoa Garca hicieron acertados comentarios sobre una versin
inicial del texto.
Ecologia1.indd 156 20/4/10 17:19:30
CAPTULO 8
Mutualismos planta-animal en islas: inuencia en
la evolucin y mantenimiento de la biodiversidad
ANNA TRAVESET, MANUEL NOGALES Y LUIS NAVARRO
8.1. Islas como puntos calientes de biodiversidad a nivel mundial
Tradicionalmente, las islas han sido consideradas como valiosos laboratorios naturales,
los cuales dada su relativa sencillez en la composicin de sus biotas son ecosistemas
ideales para el estudio de determinados procesos ecolgicos y evolutivos. Las caracte-
rsticas de la biota de las islas estn relacionadas con aspectos biogeogrfcos (escaso
nmero de especies que componen la fora y la fauna, alto grado de endemicidad y pre-
sencia de elementos relcticos), poblacionales (efecto de la compensacin de densidades
por parte de algunas especies), ecolgicas (ampliacin del nicho trfco por parte de al-
gunos organismos, reduccin de la competencia interespecfca), o evolutivas (radiacin
adaptativa, tendencias al gigantismo/enanismo, prdida de la capacidad locomotora y
de la dispersin biolgica) (revisado en Whittaker y Fernndez Palacios, 2007).
A pesar de que en general las biotas insulares se caracterizan por presentar una
fora y fauna depauperadas respecto a los ecosistemas continentales, tienen una par-
ticularidad: su elevado nivel de endemicidad. Esto, asociado a la reducida extensin
que ocupan respecto a las zonas continentales, sita a las islas como ecosistemas de alta
diversidad biolgica, lo que las ha llevado a ser consideradas, en general, como puntos
calientes de biodiversidad (Myers, 1990). Asimismo, el elevado grado de endemicidad
y los fltros impuestos a la inmigracin de especies desde el continente han derivado en
una biodiversidad muy particular, con muchas peculiaridades y diferencias respecto a
los ecosistemas continentales (Carlquist, 1974; Whittaker y Fernndez Palacios, 2007).
Entre los distintos grupos taxonmicos, las plantas superiores y los reptiles son, proba-
blemente, los mejor estudiados en este tipo de ecosistemas. Las islas, con una superfcie
terrestre prxima al 3% de la Tierra, albergan ms de 35.000 especies de plantas su-
periores, lo que supone ms del 13% del total de las plantas descritas en el mundo. El
porcentaje de plantas endmicas en islas suele ser muy alto (ver Tabla 3.2 en Whittaker
y Fernndez-Palacios, 2007), llegando a alcanzar los niveles ms elevados en archipi-
lagos como Hawaii (aprox. el 90%), Nueva Zelandia (82%) o Nueva Caledonia (80%).
En el caso de los reptiles, las islas albergan multitud de especies exclusivas de una nica
isla (60% de los reptiles terrestres en la isla de Mona, 60% de eslizones en islas del
Pacfco tropical, Adler et al., 1995), e incluso, de gneros endmicos, como es el caso
de Gallotia, cuyos lagartos son endmicos de las islas Canarias (Izquierdo et al., 2004), o
las iguanas de roca, Cyclura, de las Antillas Mayores. Aunque menos estudiados por su
complejidad taxonmica, en el caso de los insectos, un elevado grado de endemicidad
tambin ha sido descrito para Canarias (38.5% de especies endmicas, Izquierdo et al.,
2004), los lepidpteros en las islas del Pacfco tropical (35% de endemicidad, Adler
y Dudley 1994) o de grupos como las moscas de la fruta en Hawaii (Wagner y Funk,
Ecologia1.indd 157 20/4/10 17:19:30
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
158
1995). Anlisis realizados en islas del Pacfco tropical (ver Carvajal y Adler, 2005) tam-
bin arrojan valores elevados de endemicidad para grupos taxonmicos como las aves
(66%) o los mamferos (53%). A estas peculiaridades relacionadas con la diversidad de
especies en islas, hay que sumar las relacionadas con la abundancia de determinadas
especies, explicadas por los modelos de compensacin de densidades (Wright, 1980).
As, estudios recientes explican, por ejemplo, el fenmeno de la sobre-representacin
de reptiles que se produce en islas como una respuesta a la escasez de competidores y
depredadores que este grupo de animales tiene en los ambientes insulares (Buckley y
Jetz, 2007). Como veremos ms adelante, estas particularidades en la composicin y
abundancia de la fauna y fora de las islas van a tener implicaciones directas en el tipo
e intensidad de los mutualismos entre plantas y animales.
El elevado nmero de especies endmicas contrasta con la gran fragilidad que presen-
tan las islas, al ser territorios de limitada extensin y, en numerosas ocasiones, estar some-
tidos a una fuerte alteracin ambiental como producto de la actividad humana. Adems,
esta fragilidad es en parte debido a que las islas presentan foras y faunas disarmnicas, es
decir, con una composicin y una proporcin de las diferentes familias que difere de la
fora y fauna de la regin fuente, que habitualmente suele ser el continente ms cercano
(Carlquist, 1974; Adsersen, 1995; Grant, 1998). Es por ello que las islas se encuentran
muy ligadas al fenmeno de la extincin, siendo ste el destino fnal de muchas especies.
De hecho, el 80% de las extinciones conocidas desde tiempos histricos (aproximadamen-
te desde el ao 1.600 d.C) hasta la actualidad corresponden a especies insulares (Groom-
bridge, 1992). Las causas de estas extinciones son diversas, pero se podran citar, entre
otros factores, una distribucin geogrfca restringida, poblaciones a menudo reducidas,
alteraciones en relaciones mutualistas y escasa variabilidad gentica. Adems, esta pr-
dida de biodiversidad como producto de los numerosos eventos de extincin de especies
en islas se ha visto magnifcado por el fenmeno de la globalizacin de la economa
mundial, la cual est favoreciendo enormemente el riesgo de invasiones biolgicas que
resultan altamente perniciosas para el mantenimiento de la peculiar biodiversidad insu-
lar, como se ha visto en Canarias (Nogales et al., 2005), o en Nueva Zelanda (Kelly et al.,
2006), o en Galpagos ( Jger et al., 2007), por citar algunos ejemplos. Las especies inva-
soras, adems, tienen la capacidad de alterar signifcativamente la estructura de las redes
mutualistas en la comunidad invadida (ver Morales et al., este volumen) y de provocar
cambios en el xito reproductivo de las especies nativas mediante diversos mecanismos
(Traveset y Richardson, 2006). Dichas disrupciones se aaden a las que provocan tambin
los efectos de fragmentacin del hbitat (Aguilar et al., 2006) cada vez ms comunes en
nuestro planeta. Estas disrupciones mutualistas, y concretamente las que tienen lugar en
islas, son tratadas ms adelante en este captulo.
Nuestro objetivo principal es sintetizar la informacin disponible sobre la importan-
cia de las interacciones mutualistas planta-animal en la evolucin de las caractersticas
de la biota insular, especialmente en las de la fora, y mostrar los patrones emergentes de
dichas interacciones en estos peculiares ecosistemas. A su vez, sealaremos las hiptesis
que se han puesto a prueba o que an quedan por contrastar en futuras investigacio-
nes para explicar estos patrones. Nos centraremos bsicamente en las islas ocenicas
y para-ocenicas, dejando a un lado las estrictamente continentales por tener unas
caractersticas intrnsecas diferentes a las primeras y no diferir tan marcadamente con
aquellas del continente. (Ver Recuadro 8.1).
Ecologia1.indd 158 20/4/10 17:19:30
Captulo 8
Mutualismos planta-animal en islas
159
8.2. Origen de la biodiversidad insular. Importancia de las relaciones
mutualistas planta-animal en la colonizacin y establecimiento en islas
Una multitud de factores infuencian la biodiversidad de una isla, pero entre los ms im-
portantes, el origen del istmo, su antigedad, el tamao, la orografa, la disponibilidad
de hbitats y su grado de aislamiento presente y pasado, condicionan sobremanera la
diversidad de las especies, sus interacciones e historia de cambios. Adems de responder
a cuestiones de azar, la disarmona en la composicin de la biota insular, especialmente
la de islas ocenicas, constituye una clara evidencia de la existencia de un fltro a las
especies que no disponen de sistemas de dispersin a larga distancia. Hipotticamente,
las especies capaces de colonizar islas deberan tener un sistema de dispersin a larga
distancia efciente y, adems, ser capaces de establecerse a partir de un nmero reduci-
do de individuos, o incluso un nico individuo en muchos casos. En plantas, la anemo-
cora, la exo y endo-zoocora y la talasocora (i.e., dispersin de las semillas mediante
fotacin en el mar) constituyen los principales mecanismos de migracin que permiten
a determinadas especies colonizar islas remotas. En el caso de los animales, la migra-
cin puede ser area o marina, y tanto de manera activa (i.e., organismos con capaci-
dad intrnseca de realizar vuelos largos o de desplazarse por el agua) como pasiva (i.e.,
transportados por huracanes o ciclones, o bien mediante fotacin encima de troncos u
otro tipo de estructuras fotantes). Obviamente, la distancia entre el continente y la isla,
la intensidad y frecuencia de los diversos fenmenos meteorolgicos, como los huraca-
nes o ciclones, y las caractersticas intrnsecas de cada organismo, van a condicionar
quin llega y quin no. Sin embargo, anlisis generales realizados en islas como Hawaii,
alejadas 3.650 kilmetros del continente americano, muestran que grupos taxonmicos
tan dispares como murcilagos, aves terrestres, caracoles, artrpodos, hongos, musgos,
helechos y angiospermas, han sido capaces de salvar, aunque con distinto grado de
xito, esta gran distancia. No obstante, en este esquema, se puede observar un patrn
recurrente, sobre todo en islas ocenicas alejadas ms de 200 kilmetros del continente:
en la mayora de los casos, los mamferos terrestres de gran tamao estn ausentes en
la fauna original. Esto ha condicionado enormemente el tipo de interacciones planta-
animal que ha podido evolucionar en esas islas, tal y como se ver ms adelante al
abordar las interacciones de polinizacin o dispersin por reptiles.
Recuadro 8.1. Tipos de islas segn su origen.
a) Islas ocenicas: son aquellas que han emergido sobre placas ocenicas y que nunca han estado conectadas con el continente. Ejemplos:
Hawaii, Canarias, Galpagos, Tristan da Cunha, Islandia.
b) Islas paraocenicas (sensu Alcover et al., 1998) (equivalentes a los denominados fragmentos continentales, segn la clasifcacin de
Alfred Russell Wallace; Whittaker y Fernndez-Palacios (2007): son aquellas que an habiendo estado conectadas en un pasado al
continente tienen caractersticas biolgicas similares a las islas ocenicas, bien porque la conexin isla-continente tuvo lugar durante
un pasado remoto, porque dicha conexin dur un perodo relativamente corto, o bien porque la transferencia de taxa fue escasa (e.g.,
debido a un istmo demasiado estrecho). Ejemplos: Madagascar, Nueva Caledonia, Nueva Zelandia, Jamaica, Cuba, Islas Baleares, o
Crcega-Cerdea.
c) Islas continentales: son aquellas localizadas en placas continentales. Muchas de ellas han estado conectadas al continente durante la
era cuaternaria, aislndose durante la transicin del Pleistoceno al Holoceno (aproximadamente hace 11.500 aos). Ejemplos: Islas
Britnicas, Newfoundland, Tierra del Fuego, Irlanda, Chilo.
Ecologia1.indd 159 20/4/10 17:19:30
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
160
Las aves suelen ser el principal vector de transferencia de disporas a las islas, de-
terminando en gran medida la composicin de las comunidades vegetales que se esta-
blecen en ellas. Prueba de ello es, por ejemplo, el archipilago Juan Fernndez, donde
cerca del 90% de las especies de angiospermas han llegado a travs de la ornitocoria,
tanto por dispersin exozocora (46%) como endozocora (Bernardello et al., 2006). Un
porcentaje menor, pero tambin relevante, de angiospermas (30%) se ha establecido
en la isla Krakatoa despus de su erupcin volcnica en 1883, mediante la dispersin
endozocora realizada bsicamente por murcilagos y aves (Whittaker y Jones 1994). Y
an otro dato proviene de Nueva Zelandia, donde un 70% de las plantas leosas produ-
ce frutos carnosos (250 especies en 50 familias) y, a su vez, un 70% de las aves forestales
nativas son frugvoras (Webb y Kelly, 1993). En el caso de las islas Canarias, existen
aproximadamente unas 70 especies nativas de plantas que producen frutos carnosos
(3.5% respecto al total de plantas superiores), mientras que 7 especies de lacrtidos
(50% de los reptiles) y 15 especies de aves nativas (el 21% del total de especies nidifcan-
tes) son frugvoras.
Una vez llegada a una isla, una especie ha de ser capaz de establecerse, a veces a
partir de uno o pocos individuos. En este sentido, las especies con capacidad de repro-
ducirse de forma independiente (por autofecundacin o mediante clones) parten con
ventaja respecto a las que necesitan ms individuos y/o vectores de transferencia de sus
gametos. Esto es lo que se conoce como ley de Baker (Baker, 1955). Es tambin cono-
cida, en el caso de las plantas, la capacidad de algunas especies de, una vez establecidas,
adquirir caractersticas que las hacen menos dependientes (o totalmente independien-
tes) de animales para su regeneracin (i.e., sin necesidad de ningn vector polnico), lo
cual facilita enormemente su posterior propagacin. Ms adelante haremos referencia
a algunos ejemplos de especies que, una vez instaladas en islas, han modifcado su
sistema de polinizacin (seccin 5) y/o dispersin (seccin 8) respecto a sus ancestros
continentales.
A continuacin, analizaremos las diferentes caractersticas de plantas que facilitan
su establecimiento y propagacin en islas al depender (aunque slo dbilmente o en
absoluto) de interacciones mutualistas con animales.
8.3. Caractersticas ecolgicas de la ora insular inuenciadas por su
interaccin con animales mutualistas
Las diversas estrategias reproductivas en las angiospermas suelen estar muy relaciona-
das con distintas adaptaciones de fores, frutos y semillas. As, los diseos y presentacio-
nes forales, por ejemplo, tienen una gran infuencia en la cantidad y calidad del polen
dispersado durante los eventos de polinizacin (Barrett 1998). Sin embargo, al ser las
foras y las faunas de las islas normalmente depauperadas y disarmnicas respecto a las
del continente, las especies de plantas en islas ocenicas o para-ocenicas deben re-
ajustar sus mecanismos de reproduccin dependientes de polinizadores y dispersores
para establecerse exitosamente. En comunidades insulares, por tanto, esperaramos que
aquellas especies vegetales que presentan sndromes generalistas tendrn una mayor
probabilidad de xito que las que requieren de una interaccin muy especializada (ver
seccin 8.5 ms adelante, y Jordano et al., este volumen). Esto nos lleva a plantearnos in-
teresantes preguntas sobre si las caractersticas de las foras insulares son el resultado del
Ecologia1.indd 160 20/4/10 17:19:30
Captulo 8
Mutualismos planta-animal en islas
161
fltro de seleccin al que han estado sometidas las plantas durante su establecimiento
o si, por el contrario, dichos caracteres han evolucionado de forma autnoma una vez
establecidas y bajo las condiciones ecolgicas especiales de cada isla (Barrett, 1996).
Los escasos estudios realizados hasta la fecha sobre las caractersticas ecolgicas de
las foras insulares se han limitado a sealar el porcentaje de endemicidad y, en algunos
casos, a aportar informacin sobre las formas de vida de las especies (ver revisin en
Hnatiuk y Merton, 1979), sin profundizar en el anlisis del sistema de reproduccin
que presentan ni del mecanismo de dispersin de sus disporas, a pesar del inters que
ambos tienen para explicar su xito. Los trabajos realizados en el archipilago Juan Fer-
nndez (Bernardello et al., 2001, 2006) constituyen uno de los ms completos puntos de
partida en este tipo de anlisis ecolgico, donde se comparan los sistemas de poliniza-
cin actuales con los supuestos de los progenitores colonizadores. Estos autores sugieren
que la asociacin existente entre algunos caracteres forales, como el color, la forma, el
tamao o la presencia de nctar y los sndromes de polinizacin, refejan los mecanis-
mos de polinizacin de los ancestros colonizadores, ms que los mecanismos actuales.
Adems, dichos autores proponen que las angiospermas colonizadoras del archipilago
fueron mayoritariamente entomflas (polinizadas por insectos) y anemflas (poliniza-
das por viento). Debido a la escasez de insectos polinizadores, las especies entomflas
habran evolucionado a sistemas anemflos o, en algunos casos, a mecanismos ornitf-
los (polinizacin por aves) (Bernardello et al., 2001); mientras que las especies anemflas
(y las ornitflas colonizadoras de la isla) habran retenido su sistema de polinizacin.
Sin embargo, la ausencia de una fuerte presin selectiva hacia la anemoflia y la relativa
juventud de este archipilago podran explicar la dbil asociacin que se observa actual-
mente para muchos taxa entre el sndrome anemflo y sus caracteres forales.
En general, la escasez de estructuras forales complejas y un tamao reducido de
las mismas son caractersticas comunes de las foras insulares (Carlquist, 1974; Barrett,
1996). Probablemente el caso ms extremo lo encontramos en Nueva Zelandia, don-
de las fores son relativamente inconspicuas comparadas con las foras continentales
prximas, con una elevada proporcin de fores blancas (60%) y una frecuencia muy
baja de fores azules, prpuras y rojas (Webb y Kelly, 1993). Esto es especialmente lla-
mativo en gneros caracterizados por sus fores fuertemente coloreadas en otros lugares,
como Gentiana o Myosotis. En unos casos, las diferencias observadas en las caractersticas
forales entre la fora insular y continental responden a la seleccin impuesta por la
inmigracin disarmnica (e.g., la ausencia de especies heterostilas especies que poseen
distintos morfos los cuales varan en la longitud del estigma y los estambres en la fora
de Nueva Zelandia), mientras que en otros responden a la prdida de estructuras es-
pecializadas en la fora insular, la cual a su vez refeja la adaptacin local de la fora a
la fauna polinizadora generalista y promiscua de las islas, tal y como ya argumentaron
hace dcadas Godley (1979) y Lloyd (1985). Similares caractersticas forales (posesin
de fores pequeas, con corolas abiertas, simetra actinomorfa y coloraciones poco vis-
tosas) se observan en la fora de islas ocenicas como Juan Fernndez (Bernardello et
al., 2001) y Galpagos (McMullen, 1999). Una de las evidencias ms claras del posible
re-ajuste en el tamao de las corolas, como adaptacin al nuevo grupo de visitantes fo-
rales, la encontramos en la comparacin de las caractersticas forales del gnero Cam-
panula entre el continente y las islas Izu (Japn) (Inoue et al., 1996), donde el tamao de
las fores es mayor en el continente que en las islas, lo cual se ajusta muy bien al tamao
Ecologia1.indd 161 20/4/10 17:19:30
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
162
de los visitantes forales en cada uno de los ambientes (abejorros de gran tamao en el
continente y halctidos de pequeo tamao en las islas). El cambio a simetras forales
radiales, que se puede apreciar en familias especialmente zigomorfas como las Scro-
phulariaceae u Orchidaceae en Nueva Zelandia constituye un ejemplo ms de deses-
pecializacin foral, atribuida a una fauna de polinizadores depauperada, con escasos
o nulos polinizadores especializados (Webb y Kelly, 1993). Por ltimo, la desaparicin
de la hercogamia (separacin espacial entre androceo y gineceo) que se produce en las
poblaciones de Rhododendron kaempferi en las islas Izu ( Japn), y que permite que esta
especie sea capaz de autofecundarse en estas islas, es otro ejemplo de la evolucin de
caracteres forales en ambientes insulares con escasez de polinizadores como motor de
cambio (Inoue, 1993).
Respecto a las caractersticas relacionadas con la dispersin, existe tambin escasa
informacin sobre los mecanismos de diseminacin de frutos y semillas de la fora en
islas. La fraccin de la fora dispersada mediante mecanismos biticos vara bastante
entre islas, aunque no se ha asociado todava a ninguna caracterstica intrnseca de las
mismas. El porcentaje ms alto lo encontramos en Nueva Zelandia, donde un 70% de
las plantas leosas producen frutos carnosos (Webb y Kelly, 1993). En este archipilago,
Lord y Marshall (2001) muestran que existe una asociacin entre los frutos carnosos
blancos y azules con hbitos arbustivos y crecimiento divaricado (con ramas que crecen
en todas direcciones formando ngulos muy abiertos), pequeo tamao de las disporas
y ambientes abiertos. Estos autores sugieren que para las especies arbustivas de hbitats
abiertos, y en ausencia de frugvoros nativos capaces de movilizar disporas de gran
tamao, los reptiles habran operado como fuerza selectiva en la evolucin de frutos
carnosos pequeos de colores plidos (Lord et al., 2002). Sin embargo, una revisin
reciente de Valido y Olesen (2007), enfocada en resaltar la importancia de los reptiles
como polinizadores y dispersores de semillas en ecosistemas insulares, no confrma esta
asociacin de caracteres como un patrn general. Tambin en Nueva Zelandia se ha
descrito una asociacin entre frutos carnosos, ornitocora y dioecia (separacin de sexos
en distintos individuos de una especie): cuanto ms elevada es la presencia de frutos
carnosos en islas alejadas, el nivel de dioecia responde ms a la seleccin impuesta por
la facilidad de migracin a larga distancia y a la capacidad de establecimiento de las
especies con fruto carnoso, que a cambios en el sistema reproductivo posteriores a la
colonizacin (Lloyd, 1985; pero ver Sakai et al., 1995).
La polinizacin y la dispersin de semillas mediadas por reptiles parecen ser fen-
menos ms frecuentes en ecosistemas insulares que en el continente (Olesen y Valido,
2003). Sin embargo, hasta la fecha no se han encontrado caractersticas de las fores o
frutos (color, forma, concentracin de nctar, etc.) que permitan inferir la existencia de
sndromes concretos de polinizacin o de dispersin de semillas (Valido y Olesen, 2007).
8.4. Riqueza y abundancia de mutualistas en islas
Respecto a la fauna de polinizadores, aunque la informacin de muchas islas ocenicas
y para-ocenicas es todava muy escasa, parece ser bastante depauperada, con una o
muy pocas especies generalistas dominando la comunidad y con una gran escasez (o
ausencia) de insectos polinizadores de probscide larga. Llama la atencin el hecho
de que, habitualmente, los himenpteros, principales polinizadores en el continente,
Ecologia1.indd 162 20/4/10 17:19:31
Captulo 8
Mutualismos planta-animal en islas
163
son muy raros o estn ausentes en islas ocenicas. Es el caso de Samoa (Bryan, 1931),
Aldabra (Woodell, 1979), las islas Izu en Japn (Inoue, 1993) o Galpagos (McMullen,
1993). Adems, especialmente en islas ocenicas, existe una representacin despropor-
cionada de insectos de pequeo tamao, lo cual probablemente refeja su mayor capa-
cidad de migracin (Barrett, 1996). Estos insectos son posiblemente muy generalistas,
pudiendo visitar una gran variedad de formas y tamaos de fores. En Galpagos se
han descrito nicamente dos especies de abejas polinizadoras, siendo Xylocopa darwinii
el principal visitante foral en todo el archipilago (McMullen, 1987, 1993; Philipp et al.,
2006). Los colibres, habituales polinizadores en el continente americano, estn ausen-
tes en estas islas, aunque dos especies de pinzones (Geospiza scandens y G. conirostris) visitan
las fores de al menos dos especies de Opuntia (Grant y Grant, 1981). La disarmona en
el ensamblaje de polinizadores lo encontramos tambin en: 1) Nueva Zelandia (donde
los esfngidos y las abejas con probscides largas, importantes polinizadores en las reas
continentales, estn totalmente ausentes, Lloyd, 1985), en 2) Hawaii (donde no hay
abejorros y existen slo unas pocas especies de esfngidos, estando el grupo de poliniza-
dores supra-representado por mariposas nocturnas de pequeo tamao y por moscas
(Howarth y Mull, 1992), y en 3) las islas Izu (donde los polinizadores de trompa larga,
como abejorros o papilinidos habituales en el continente, estn tambin ausentes o son
raros, y donde adems el nmero de especies de polinizadores decrece con la distancia
al continente, Inoue 1993). Las Islas Canarias podran representar una excepcin a este
patrn tan disarmnico, ya que recientemente se ha documentado que una gran diver-
sidad de polinizadores (un total de 37 especies, 62% de ellos endmicos) visita las fores
de 11 especies de plantas (10 de ellas tambin endmicas) en un ecosistema sub-alpino
de Tenerife (Dupont et al., 2003). En estas islas ocenicas, la diversidad de himenpteros
parece ser alta, ya que 18 de las 37 especies pertenecen a este orden, siendo 15 de ellas
endmicas de Canarias. No obstante, las Islas Canarias distan tan solo unos 100 km
del NO del continente africano. De ah que estos insectos o sus ancestros hayan podido
colonizar con relativa facilidad estas islas.
Lamentablemente, pocos son los estudios a nivel de comunidad destinados a investi-
gar, en estos sistemas insulares, cmo es la topologa de las redes de polinizacin, cules
son los nodos ms importantes (tanto de plantas como de polinizadores) y la vulnerabi-
lidad de dichas redes frente a cualquier perturbacin (invasiones, fragmentacin, etc.)
que pueda representar un riesgo para la permanencia de las especies (ver seccin de
redes ms adelante, y captulos 1 y 2 de este volumen). Los primeros estudios realizados
en islas ocenicas, sin embargo, han mostrado que es frecuente encontrar especies na-
tivas super-generalistas, atribuyndose este fenmeno a la relajacin de la competencia
interespecfca en ellas (Olesen et al., 2002).
En cuanto a los dispersores de semillas, el patrn de una fauna depauperada en
islas parece ser similar al de los polinizadores. Unido a la escasez o ausencia de grandes
vertebrados en islas, est el hecho de que habitualmente, la fauna de aves y murcilagos
frugvoros no se asienta en una isla hasta que las especies de plantas productoras de fru-
tos carnosos se han establecido y producen una fuente estable de alimento. En las islas
Krakatoa, por ejemplo, aunque slo 13 aos despus de la erupcin que asol estas islas
ya se registraron seis especies de plantas endozocoras, no fue hasta 109 aos despus
cuando se registraron hasta 124 especies de aves y murcilagos dispersores de semillas
(Whittaker y Fernndez-Palacios, 2007).
Ecologia1.indd 163 20/4/10 17:19:31
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
164
8.5. Cmo afecta la escasez de polinizadores en las islas a la evolucin
de los sistemas reproductivos en plantas?
El depauperado y disarmnico ensamblaje de polinizadores en islas ocenicas respecto
a los del continente tiene probablemente una fuerte infuencia sobre el mecanismo re-
productor de las angiospermas. Como ya se ha comentado, Baker (1955) propuso que
las especies de plantas con mayor probabilidad de establecerse despus de un evento de
migracin a larga distancia seran autocompatibles y la capacidad de autofecundacin
espontnea sera una ventaja adicional (Carlquist, 1974; Ehrendorfer, 1979; Barrett,
1998). Los escasos datos disponibles sobre los sistemas de compatibilidad de plantas en
islas muestran una mayor proporcin de especies autocompatibles respecto al conti-
nente y, por tanto, apoyan esta hiptesis. Bernardello et al. (2001) muestran que el 85%
de las angiospermas analizadas en el archipilago Juan Fernndez son autocompatibles
aunque algunas combinen este mecanismo con la dicogamia (separacin temporal de
las funciones sexuales) o la monoecia (separacin espacial de fores masculinas y feme-
ninas en un mismo pie). En Galpagos, el 90% de las angiospermas estudiadas tambin
ha mostrado poseer, con mayor o menor grado, autogamia espontnea. La presencia
de mecanismos promotores de reproduccin cruzada es muy baja en estas islas (Mc-
Mullen, 1987, 1990). Estas altas frecuencias de autogamia pueden resultar del fltro
impuesto al pool de especies continentales durante la colonizacin de la isla, aunque po-
dran tambin haber evolucionado con posterioridad a partir de mecanismos algamos
(o sea, que requieren polinizacin cruzada).
La comparacin de taxa o grupos que cohabitan en islas y continentes ha mos-
trado, en algunos casos, la prdida de adaptaciones forales promotoras de una re-
produccin cruzada en asociacin a la colonizacin de islas. Es el caso, por ejemplo,
de 14 especies del gnero Nigella que en Grecia y Turqua son algamas, pero cu-
yos congneres endmicos de las islas del Egeo son predominantemente autgamos
(Strid, 1969). Patrones similares se han descrito en Iris versicolor en la comparacin
entre poblaciones de las islas Kent y Canad (Wheelwright et al., 2006) o en Nicotiana
glauca entre dos islas del canal y California (Schueller, 2004). Este patrn de cambio
en el mecanismo de reproduccin hacia la autogamia es previsible en islas pequeas
con ensambles de polinizadores depauperados respecto al continente. En estas con-
diciones, ciclos repetidos de colonizacin y extincin favorecern a los inmigrantes
autgamos, independientes de polinizadores para su reproduccin (Barrett, 1998).
Otros estudios que han comparado especies que cohabitan en islas y en el continente
han mostrado tambin que especies insulares poseen una mayor capacidad de auto-
fecundacin respecto a las continentales (Ehrendorfer, 1979; Barrett, 1985; Barrett y
Shore, 1987; Barrett et al., 1989; Inoue et al., 1996). Las islas Juan Fernndez no son
tampoco una excepcin a este patrn, encontrndose en ellas una mayor frecuencia
de autocompatibilidad (85% de las angiospermas) respecto al continente ms cerca-
no (Bernardello et al., 2001). Sin embargo, en este archipilago existe un porcentaje
elevado de especies que dependen de algn vector de polinizacin. Anlisis detallados
de las caractersticas forales en algunas islas han mostrado que, a pesar de la elevada
frecuencia de taxa autgamos en sus foras, la abundante incidencia de mecanismos
de dicogamia y hercogamia sugieren la presencia de vectores de transferencia del
polen. Esto se ha constatado en las islas Juan Fernndez (Anderson et al., 2001) y
Ecologia1.indd 164 20/4/10 17:19:31
Captulo 8
Mutualismos planta-animal en islas
165
tambin en la fora de Nueva Zelandia (Lloyd y Webb, 1986; Webb y Lloyd, 1986;
Webb y Kelly, 1993).
Cmo se puede explicar esta mezcla de estrategias y mecanismos reproductivos
en las foras insulares? La respuesta a esta pregunta parece radicar en la seleccin de
mecanismos de cruzamiento ejercida sobre las plantas una vez que stas ya se han
establecido en las islas (Barrett 1996). El escape de la homocigosidad parece ser un pre-
requisito esencial para que se produzca radiacin y diversifcacin de un taxn. As, la
anemoflia, la dioecia y sus variantes, y algunos rasgos forales, como la hercogamia y la
dicogamia, se consideran diferentes mecanismos para alcanzar la reproduccin cruza-
da en plantas insulares (Barrett 1996).
Incidencia y evolucin de la reproduccin cruzada en islas
La escasez de polinizadores en islas, unida a la intensidad de los vientos en muchas de
ellas, ha llevado a plantear la anemoflia como uno de los mecanismos de polinizacin
principales (Carlquist, 1966; Barrett, 1998). As, se han postulado diversas hiptesis
adaptativas (recogidas en Barrett, 1998) sobre los benefcios de la polinizacin por el
viento: 1) las especies anemflas tienen ventaja sobre las dependientes de polinizadores
biticos durante el perodo de establecimiento en las islas con faunas de polinizadores
depauperadas, 2) los fuertes vientos en algunas islas favorecen a las especies anemflas,
y 3) la polinizacin anemfla es ms efectiva que la polinizacin animal en promover
la dispersin del polen y los consiguientes benefcios asociados a la alogamia.
Sin embargo, los anlisis realizados en foras de islas ocenicas muestran que la
incidencia de la anemoflia es variable, y no tan elevada como se presupona por sus
ventajas. As por ejemplo, la anemoflia es prcticamente nula en Galpagos (McMu-
llen, 1987), se encuentra representada en un 20% de la fora de Hawaii (Ehrendorfer,
1979), y alcanza el 47% en las islas Juan Fernndez (Bernardello et al., 2001). La elevada
incidencia de anemoflia en estas ltimas es atribuida a una combinacin de factores
que incluyen: 1) la persistencia del sistema de polinizacin original de los colonizadores
y 2) la adaptacin de especies originalmente entomflas a un nuevo ambiente con una
fauna pobre en polinizadores (Bernardello et al., 2001). En algunos casos, las fores de
las especies retienen caractersticas entomflas ancestrales, a pesar de reproducirse por
anemoflia. El cambio de polinizacin bitica a anemfla podra ser ms habitual de lo
que parece, y es por ende necesario realizar estudios detallados que permitan discernir
el sistema de polinizacin de las caractersticas forales. En este sentido, urge realizar
aproximaciones comparativas entre especies emparentadas o la misma especie, tanto
en el continente como en islas. Algunos ejemplos de este fenmeno incluyen el gnero
Rhetinodendron (Asteraceae) de las islas Juan Fernndez, las Rubiaceas Plocama y Phyllis en
Canarias, y Coprosma en Nueva Zelandia (Ehrendorfer, 1979) y Schiedea (Caryophylla-
ceae) en Hawaii (Weller et al., 1998).
Frente al problema de la variacin espacio-temporal en las visitas de los polinizado-
res, la anemoflia puede representar una respuesta evolutiva alternativa a la autogamia,
adems de proporcionar una garanta reproductiva para muchas especies, sobre todo
las autoincompatibles (Goodwillie, 1999). Dado que la transicin de una polinizacin
bitica a una anemfla es una de las tendencias ms importantes en las angiospermas
(Barrett 1998), es muy necesario, y de gran inters, que futuros estudios profundicen en
Ecologia1.indd 165 20/4/10 17:19:31
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
166
los procesos microevolutivos que intervienen en dicha transicin. Existe una creciente
evidencia en plantas insulares, aunque tambin en continentales, de la incidencia de
amboflia (fenmeno que presentan las especies con sndrome de polinizacin entom-
fla pero que adoptan una combinacin de polinizacin por viento y por insectos). Al-
gunos ejemplos insulares incluyen Buxus balearica (Buxaceae) (Lzaro y Traveset, 2005),
Thymelaea velutina (Thymelaeaceae) (De la Bandera y Traveset, 2006), o las Rhamnacea
Rhamnus ludovici-salvatoris (Traveset et al., 2003), y R. alaternus (Gulas et al., 2004). Otro
mecanismo peculiar documentado en especies insulares es el de la presentacin secun-
daria de polen, en el que se combinan la polinizacin entomfla con un mecanismo
de autogamia facultativa, facilitada por el viento, que fuerza a los estigmas a frotarse
contra los ptalos de la misma for donde se almacena el polen propio. Este mecanismo
lo encontramos representado en especies como Wahlenbergia berteroi (Asteraceae) en las
islas Juan Fernndez (Anderson et al., 2000) e Iris versicolor (Iridaceae) en las islas Kent
(Zink y Wheelwright, 1997).
Adems de la anemoflia, uno de los mecanismos que implica reproduccin cruzada
es la dioecia. Las estimaciones que hay hasta el momento apuntan a que las especies
dioicas (sensu lato) representan el 4% de la fora de angiospermas del mundo, la gran
mayora de las cuales son hermafroditas (Yampolsky y Yampolsky, 1922). Por esta ra-
zn, llama la atencin la elevada incidencia de este mecanismo en algunas islas oce-
nicas como Hawaii (14.7%, Sakai et al., 1995), Juan Fernndez (9%, Bernardello et al.,
2001), Ogasawara (Bonin) (13%, Abe 2006a) o para-ocenicas como Nueva Zelandia
(12-13%, Godley, 1979; Webb y Kelly, 1993). En Hawaii, la dioecia es alta en parte de-
bido a la tambin elevada (10%) colonizacin por ancestros ya sexualmente dimrfcos
(dioicos, gimnodioicos, poligamodioicos o subdioicos); un 55.2% de las especies dioicas
actuales se encuentran en linajes derivados de estos colonizadores dimrfcos frente a
un 32% que derivan de colonizadores monomrfcos (Sakai et al., 1995). En estas islas,
sin embargo, tambin se ha detectado evolucin autctona del dimorfsmo sexual en
al menos 12 linajes, que incluyen descendientes de Bidens (Asteraceae) hermafroditas,
algunas Alsinoideae (Caryophyllaceae), o Hedyotis (Rubiaceae). Conclusiones similares
se han obtenido al analizar la evolucin de los taxa endmicos de Bencomia y Marcetella
(Rosaceae) en las Islas Canarias (Helfgott et al., 2000). La hiptesis ms aceptada para
explicar la evolucin de la dioecia en islas es la que sugiere que es un mecanismo para
evitar la depresin endogmica en un ambiente de polinizacin depauperado (Char-
lesworth y Charlesworth, 1987; Thomson y Barrett, 1981). En esta situacin, la sepa-
racin de sexos, aprovechando los fuertes vientos (i.e., polinizacin anemfla) como
vector de transferencia del polen, puede constituir una buena alternativa evolutiva. De
hecho, la correlacin encontrada en varias islas entre dioecia y polinizacin anemfla
es la que ha permitido hacer estas inferencias (Bernardello et al., 2001). Sin embargo,
hiptesis alternativas, y no excluyentes, relacionadas con: 1) la asignacin de recursos,
2) la seleccin sexual y 3) factores ecolgicos intrnsecos a cada isla, deben ser tambin
consideradas (revisados en Bawa, 1980). Estudios ms detallados con linajes individua-
les son sin duda necesarios para dilucidar los factores que han promovido la evolucin
de la dioecia en algunas islas pero no en otras. Se desconoce, por ejemplo, la razn de
la baja frecuencia de la dioecia registrada en Galpagos (< 2%, McMullen, 1987).
La dicogamia y la hercogamia representan otros mecanismos que promueven la
reproduccin cruzada adems de mejorar la ganancia en tness masculina y/o redu-
Ecologia1.indd 166 20/4/10 17:19:31
Captulo 8
Mutualismos planta-animal en islas
167
cir la interferencia polen-estigma (Barrett y Harder, 1996). Ambos mecanismos estn
sobrerrepresentados en la fora de islas como Nueva Zelandia (Webb y Kelly, 1993) o
Juan Fernndez, donde la dicogamia est presente en el 37% de las especies analizadas
(Bernardello et al., 2001).
8.6. Generalizacin y especializacin en los sistemas de polinizacin en
islas
Obviamente, la fora y fauna inicial en cada isla condiciona el tipo e intensidad de las
interacciones que se establecen entre plantas y animales. Las peculiaridades relaciona-
das con la diversidad y abundancia de fora y fauna, que ya hemos comentado, tienen
un efecto directo en las redes de interacciones mutualistas que operan en las islas. A
pesar de que la informacin sobre estos aspectos es todava escasa, es posible establecer
ya algunos patrones generales.
Las plantas dispersadas a islas alejadas, habitualmente llegan sin la compaa de sus
mutualistas continentales. En un principio, deben enfrentarse a la extincin, a la endo-
gamia o a aceptar otros vectores de dispersin de polen y/o semillas, en la mayora de
los casos, de tipo generalista. Los pocos datos disponibles que permiten comparar la
biologa de polinizacin de una especie en particular o de especies congenricas entre
continente e islas muestran importantes diferencias en la diversidad de polinizadores
y en la tasa de visita a las fores, las cuales suelen traducirse en diferencias en el xito
reproductivo de las plantas. As ocurre en Mandevilla hirsuta (Apocynaceae) (Linhart y
Feinsinger, 1980), Centrosema virginianum (Fabaceae) y Opuntia stricta (Cactaceae) (Spears,
1987), Eichhornia paniculata (Pontederiaceae) (Barrett y Husband, 1990), Campanula (Cam-
panulaceae) (Inoue, 1990; Inoue et al., 1996), Ceiba pentandra (Bombacaceae) y Freycinetia
reineckei (Pandanaceae) (Cox et al., 1991), Sophora microphylla (Fabaceae) (Given, 1995), o
Rhaphithamnus (Verbenaceae) (Sun et al., 1996), por citar algunos ejemplos.
Redes de interaccin de polinizacin en islas
La mayora de las interacciones, especialmente las de polinizacin, no son especfcas, y
los ejemplos paradigmticos de especializacin recproca son, de hecho, bastante raros
en la naturaleza. Aunque la idea de un alto nivel de generalizacin en las interacciones
planta-polinizador ha existido en la literatura desde hace bastante tiempo (Waser et al.,
1996; Johnson y Steiner, 2000), no ha sido hasta ahora, con las nuevas herramientas
prestadas de la teora de redes, cuando se ha podido caracterizar y analizar los patrones
resultantes de estudios a nivel de comunidad (ver dichos patrones en Jordano et al., este
volumen).
Debido principalmente a la pobreza en especies, las comunidades insulares tienden
a mostrar elevados niveles de conectancia, al menos las plantas, pero no as los poli-
nizadores, los que parecen mostrar una mayor especializacin en las islas que en el
continente (Olesen y Jordano, 2002). Estudios realizados en las islas Azores, Canarias
y Mauricio muestran conectancias con valores que oscilan entre 20 y 30% (Olesen et
al., 2002). En principio, esta observacin parece inconsistente con lo esperado segn
Barrett (1998) y expuesto anteriormente. Sin embargo, dentro de una isla puede re-
gistrarse una gran variabilidad dependiendo del hbitat estudiado. As por ejemplo, la
Ecologia1.indd 167 20/4/10 17:19:31
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
168
laurisilva canaria muestra una alta especifcidad, con valores de conectancia de slo
un 9% (Olesen et al., 2002). Parte de esa baja conectancia es probablemente debida a
la presencia de especies de plantas y polinizadores supergeneralistas (con nichos muy
amplios) (Olesen y Jordano, 2002). Si el supergeneralismo es un fenmeno insular, es-
peraramos que en las redes insulares fuera comn encontrar una o unas pocas espe-
cies con un muy alto nivel de generalismo respecto a las otras especies coexistentes.
Dichas especies supergeneralistas, precisamente, seran las que comnmente incluyen
a especies introducidas en su nicho alimentario (nctar y pulpa para los polinizado-
res y dispersores, respectivamente) y reproductivo (para las plantas) creando escenarios
apropiados para futuras invasiones (Morales et al., este volumen). Estudios recientes
realizados en Baleares apoyan de hecho esta hiptesis (Padrn et al., en preparacin,
Figura 8.1A), aunque son necesarios estudios en muchas otras islas para corroborar su
generalidad. Los polinizadores supergeneralistas ms conocidos son insectos como Apis
mellifera y Bombus terrestris, ambos ampliamente distribuidos en varios continentes y en
muchos casos introducidos por el hombre. Otros consisten en especies endmicas como
Bombus canariensis, que poliniza cerca de un centenar de especies en Canarias (Hohman
et al., 1993), Antophora alluaudi, que visita al menos un 46% de la fora en una comunidad
arbustiva de Tenerife (Dupont et al., 2003), abejas endmicas del gnero Halictus que
visitan un 60% de las angiospermas en la Isla de Flores (Azores) (Olesen et al., 2002),
Xylocopa darwinii que en Galpagos visita al menos un 77% de la fora entomfla ana-
lizada (McMullen, 1987), o el escarabajo endmico Mausoleopsis aldabrensis que visita el
53% de la fora en Aldabra (Woodell, 1979). En Baleares, la abeja Dasyscolia ciliata visita
el 95% de las especies en for de una comunidad dunar en Mallorca (Padrn et al., en
preparacin, Figura 8.1B). No slo los insectos, sino tambin especies de vertebrados
polinizadores, como algunas especies de geckos del gnero Phelsuma en la isla Mauri-
cio, son importantes polinizadores de un gran nmero de especies vegetales (Hansen
Figura 8.1. (A) Las fores de la especie sudafricana Carpobrotus edulis, altamente invasora en las costas
mediterrneas, son normalmente polinizadas por insectos generalistas, tales como diferentes especies
de colepteros y abejas, como Xylocopa violacea. Fotografa: Anna Traveset. (B) Dasyscolia ciliata
(Scoliidae) visita el 95% de las especies en for de una comunidad dunar en Mallorca, Islas Baleares.
En la foto, polinizando las fores de Helichrysum stoechas. Fotografa: Benigno Padrn. (C) El gecko del
gnero Phelsuma es un importante polinizador de gran variedad de plantas, como esta especie del
gnero Roussea, (Rousseaceae) en la isla Mauricio. Fotografa: Dennis Hansen.
Ecologia1.indd 168 20/4/10 17:19:31
Captulo 8
Mutualismos planta-animal en islas
169
et al., 2007; Figura 8.1C). Entre las plantas, algunas especies en diferentes hbitats son
visitadas por un alto nmero de polinizadores, por ejemplo, en Canarias las especies
Euphorbia obtusifolia (Euphorbiaceae) y Schizogyne sericea (Asteraceae) son visitadas por un
53% y un 48%, respectivamente, de los polinizadores en una comunidad de matorral
en Teno (Padrn et al., en preparacin) mientras que Aeonium holochrysum (Crassulaceae)
es visitada por un 80% de los polinizadores en otra comunidad semidesrtica costera
(Olesen et al., 2002).
Sistemas de polinizacin inusuales que han evolucionado en islas
La fora de las islas ha generado algunos sistemas de polinizacin inusuales y especia-
lizados. Uno de los casos ms llamativos es el de la polinizacin a nivel del suelo de
la especie dioica Dactylanthus taylorii (Balanophoraceae), endmica de Nueva Zelandia,
por el murcilago Mystacina robusta, tambin endmico. La evolucin de este sistema de
polinizacin por murcilagos en el suelo ha sido slo posible en un ambiente exento de
mamferos depredadores (Ecroyd, 1993). En Nueva Caledonia, otra isla para-ocenica,
Kawakita y Kato (2004) describen tambin curiosas interacciones de polinizacin al-
tamente especializadas en las que el polinizador, adems, consume una fraccin de las
semillas, pero con un balance neto positivo para la planta. En estas islas, la polinizacin
por polillas es predominante, lo cual es atribuido por los autores a la ausencia de abejas
de trompa larga.
Otro de los sistemas de polinizacin peculiar frecuente en islas es la ya mencionada
sauroflia (polinizacin por reptiles). Olesen y Valido (2003) mencionan que de 37 espe-
cies de lagartos polinizadores descritos, 35 son exclusivos de islas. Adems, frente a la
habitual escasez de aves polinizadoras en islas ocenicas (exceptuando Juan Fernndez
y Hawaii), es interesante la presencia de fores con sndrome de polinizacin por aves
en algunas islas ocenicas. Valido et al. (2003) muestran que la mayora de las especies
de las Islas Canarias con sndrome ornitflo descienden de ancestros continentales que
ya presentaban caractersticas similares. Curiosamente, en estas islas, seis especies de
paseriformes generalistas de los gneros Sylvia, Phylloscopus, Serinus y Parus, son quienes
actualmente visitan las fores en busca de nctar.
8.7. Sistemas de dispersin de semillas en islas
La dispersin de semillas es un proceso ecolgico crucial en el ciclo de vida de las plan-
tas, permitiendo que los ejemplares jvenes puedan colonizar lugares distantes de sus
progenitores, al mismo tiempo que aumentan su probabilidad de supervivencia y de es-
tablecerse como plantas adultas reproductoras (Ridley, 1930; Van der Pijl, 1982). Aun-
que los invertebrados, como las hormigas, juegan un papel importante como disperso-
ras en algunos ecosistemas terrestres, en este proceso ecolgico participan bsicamente
tres clases de vertebrados: reptiles, aves y mamferos (Stiles, 2000), siendo poco frecuen-
te que los tres grupos intervengan simultneamente en un mismo sistema de dispersin
(Nogales et al., 2005). Si bien es cierto que en los sistemas de dispersin continentales
participan principalmente aves y mamferos, en un gran nmero de islas ocenicas son
reptiles y aves los que juegan un papel primordial (Valido y Olesen, 2007). Este hecho
est relacionado con varios factores: 1) que la saurocoria es un fenmeno que ocurre
Ecologia1.indd 169 20/4/10 17:19:31
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
170
frecuentemente en islas (al menos 174 especies de reptiles frugvoros han sido registra-
dos en islas, Olesen y Valido, 2003; Valido y Olesen, 2007), y 2) que algunos agentes que
dispersan semillas de forma activa en los continentes se encuentran a menudo ausentes
en las islas (Whittaker y Fernndez-Palacios, 2007 y referencias ah citadas).
Un factor ecolgico adicional que modula los sistemas de dispersin de semillas
consiste en la ampliacin del nicho trfco de numerosos vertebrados que habitan en
islas (Grant, 1965; MacArthur y Wilson, 1967; MacArthur et al., 1972). Este fenmeno
va apareado a la reduccin de competencia interespecfca debido precisamente al bajo
nmero de especies en islas. Estas circunstancias favorecen el que animales que no
suelen interactuar, desde el punto de vista trfco, con especies vegetales lo hagan en
condiciones de insularidad. Unos de los ejemplos ms llamativos es el de la dieta par-
cialmente herbvora de los cuervos (Corvus corax) en ecosistema insulares. Dicha especie
es bsicamente carnvora en medios continentales (Nogales y Hernndez, 1994), mien-
tras que en Canarias tiene una dieta vegetal que incluye frutos y semillas de al menos
13 especies de plantas, tanto autctonas como endmicas, las cuales son dispersadas
legtimamente (Nogales et al., 1999). Estos sistemas de dispersin, donde un ave de gran
tamao interviene, presentan dos peculiaridades bsicas: 1) el agente dispersante mueve
grandes cantidades de semillas, y 2) las semillas son dispersadas a larga distancia debi-
do a su gran capacidad de desplazamiento. Al analizar el escenario ecolgico de estas
interacciones en Canarias, donde los hbitats se encuentran fuertemente estructurados
en funcin de la altitud, el 76.5% de las 102.580 semillas potencialmente frtiles conta-
bilizadas (2672 egagrpilas analizadas), fueron dispersadas en hbitats potencialmente
adecuados para las 13 especies de plantas (Figura 8.2).
Un caso que ilustra las implicaciones ecolgicas que presentan los vertebrados con
dietas generalistas en condiciones de insularidad es el de la gaviota patiamarilla (Larus
michahellis) y su interaccin con los frutos de Rubia fruticosa (Rubiaceae), arbusto endmi-
co de las islas macaronsicas de Madeira, Salvajes y Canarias. En Canarias, las semillas
contenidas en los numerosos frutos translcidos que produce esta planta son dispersa-
das por varios agentes que mueven las semillas a corta distancia, como lagartos (Gallotia
spp.) y aves (e.g., Sylvia spp.). No obstante, las gaviotas consumen grandes cantidades de
frutos y semillas que son regurgitadas o defecadas a larga distancia y en condiciones
Figura 8.2. Distribucin
altitudinal de los principales
hbitats de las Islas Canarias e
implicaciones ecolgicas de la
dispersin de semillas llevada
a cabo por el cuervo (Corvus
corax). (+) dispersin horizontal:
las semillas son dispersadas en
los mismos hbitats donde se
encuentran, (-) dispersin vertical:
las semillas son desplazadas hacia
otros hbitats diferentes a donde
viven. Tomado de Nogales et al.,
(1999).
Ecologia1.indd 170 20/4/10 17:19:33
Captulo 8
Mutualismos planta-animal en islas
171
adecuadas tanto de viabilidad como de germinacin (Nogales et al., 2001, 2005). La
gran capacidad de vuelo que presentan estas aves marinas, as como la elevada cantidad
de semillas que pueden desplazar, conferen a este dispersor un especial inters desde
el punto de vista biogeogrfco. As, si se considera que esta ave presenta una velocidad
de crucero que oscila entre 31 y 40 km/h y un tiempo de retencin promedio digestivo
de las semillas entre 9.5h (si son regurgitadas) y 16.9h (si son defecadas), las gaviotas
podran recorrer tericamente una distancia entre 295 y 677 km antes de expulsar las
semillas. Esta distancia se encuentra dentro del rango de distribucin de la planta en los
archipilagos macaronsicos, tanto si la colonizacin tuvo lugar desde Canarias o bien
desde el continente africano. Adems, si se consideran los valores mximos observados
tanto en la velocidad de vuelo (40 km/h) como en el tiempo mximo de retencin
digestiva de las semillas (72h), esta distancia en lnea recta llegara a los 2.880 km de
distancia. En defnitiva, estos resultados apoyan la idea que estas aves marinas de dieta
generalista, con elevada capacidad de desplazamiento y de transporte digestivo, han
podido jugar un papel importante en la colonizacin de islas ocenicas por algunas
plantas cuyos orgenes genticos estaban emplazados en lugares muy alejados.
Como ocurre en el caso de los polinizadores, la compensacin de densidades est en
el origen de algunas interacciones de dispersin peculiares, como es el caso, por ejemplo,
de los reptiles. Una elevada densidad poblacional, conjuntamente con otras peculiari-
dades biolgicas de islas, como las escasas densidades registradas de insectos (Olesen y
Valido, 2003), condiciona que gran parte de su dieta sea bastante generalista, y consista
tanto en material animal como vegetal. Esta tendencia hacia la dieta omnvora, a ve-
ces altamente vegetariana (Valido et al., 2003; Valido y Olesen, 2007), condiciona que
algunos animales vertebrados tiendan a desarrollar cavidades digestivas importantes y,
por lo tanto, evolucionen hacia un aumento signifcativo de la talla, pudiendo as ingerir
frutos relativamente grandes. De hecho, un gran nmero de reptiles insulares presentan
dietas altamente frugvoras y llevan a cabo un importante papel como agentes disper-
santes (Tabla 8.1, Valido y Nogales, 1994; Valido et al., 2003; Valido y Olesen, 2007).
Tabla 8.1. Componente frugvoro de la dieta anual del Lagarto Tizn (Gallotia galloti) en el matorral costero de Teno (Isla de Tenerife,
Canarias), estudiado en 1120 excrementos. (*): especies no autctonas. Tomado de Valido et al. (2003).
Especie de planta
Frecuencia de aparicin
mxima mensual (%)
% total de semillas
Atriplex semibaccata* 1.0 1.0
Lycium intricatum 5.0 9.7
Neochamaelea pulverulenta 12.0 0.5
Opuntia dillenii* 27.0 4.7
Plocama pendula 40.0 28.3
Rubia fruticosa 94.0 49.8
Whitania aristata 12.0 5.6
Ecologia1.indd 171 20/4/10 17:19:33
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
172
La tendencia evolutiva hacia tamaos corporales grandes posee unas interesantes
connotaciones ecolgicas que se ilustran con el siguiente ejemplo. En Canarias, desde
la llegada de la poblacin humana aborigen, hace unos 2000 aos, ha tenido lugar un
proceso de extincin paulatina de los grandes saurios, el cual se ha visto acentuado con
la introduccin de animales depredadores, tales como gatos y perros, llevada a cabo a
partir de la conquista por los europeos, hace unos 500 aos. As, especies como Gallotia
goliath en Tenerife, G. gomerana en La Gomera, o las tallas mximas de G. stehlini en Gran
Canaria ya se han extinguido o estn virtualmente extintas. La desaparicin de estos
saurios de talla grande ha provocado que una especie de arbusto, endmico de esas tres
islas, y que depende exclusivamente de lagartos para su dispersin, sea actualmente
un anacronismo, y tenga un xito de dispersin probablemente mucho menor que el
que tuvo en el pasado. Los lagartos actuales, de menor talla que los del pasado, y con
claras restricciones biomtricas de la cavidad bucal, diseminan bsicamente semillas
pequeas, las cuales presentan una menor adecuacin biolgica o tness (germinacin,
vigor de las plntulas, etc.) (Valido, 1999). En La Gomera, la dispersin actual de las
semillas de Neochamaelea pulverulenta (Cneoraceae), un relicto de la fora Terciaria Paler-
tica, es prcticamente nula, lo cual puede conducir a su extincin en un cierto espacio
de tiempo. Las semillas de su pariente ms cercano, Cneorum tricoccon, otro arbusto simi-
lar, endmico del Mediterrneo Occidental y con poblaciones importantes en las islas
Baleares, tambin son dispersadas por lagartijas del gnero Podarcis (Traveset, 1995ab).
Esta especie representa tambin un anacronismo en Baleares, especialmente en Ma-
llorca y Menorca, islas donde estos reptiles desaparecieron (Riera et al., 2002). Actual-
mente, la dispersin de esta planta, sobre todo en Mallorca, es efectuada por carnvoros
introducidos por el hombre en pocas recientes, especialmente por martas (Traveset,
1999, 2002). En Menorca, la dispersin de semillas de esta especie es prcticamente
nula, y su extincin en pocos aos parece ms que probable. De hecho, la extincin de
algunas poblaciones de C. tricoccon ya ha sido constatada (Traveset et al., 2005). En esta
isla balear y en un islote adyacente, Colom, existe al menos otro anacronismo, Daphne
rodriguezii (Thymelaeaceae), un arbusto endmico, tambin perteneciente a la fora ter-
ciaria temprana y que es dispersado exclusivamente por Podarcis lilfordi. La interaccin
planta-reptil prevalece nicamente en Colom, donde la planta es relativamente abun-
dante. En Menorca, donde la lagartija ha desaparecido, la planta est extinguindose
localmente en varias poblaciones debido a la falta de dispersores (Figura 8.3, Traveset
y Riera, 2005).
Aunque dentro del grupo de los reptiles, los lagartos han sido mayoritariamente des-
critos como agentes dispersantes legtimos de numerosas plantas que habitan en islas,
en ocasiones algunos geckos participan activamente en estos procesos mutualistas. Este
es el caso de Hoplodactylus maculatus en Mana Island (Nueva Zelandia) que dispersa ef-
cientemente las semillas de Coprosma propincua a corta distancia (Wotton, 2002). Adems,
tortugas gigantes tambin han sido descritas como agentes dispersantes en los archipi-
lagos de Aldabra (Hnatiuk, 1978) y Galpagos (Rick y Bowman, 1961).
Uno de los factores limitantes en los procesos de dispersin, tanto en ecosistemas
continentales como insulares, radica en la talla de las semillas. Lgicamente, semillas
pequeas son dispersadas por un mayor nmero de vertebrados que semillas grandes
(Howe y Westley, 1988). En el Ocano Pacfco, concretamente en el archipilago de
Tonga (regin occidental de la Polinesia), la ingestin de semillas grandes son llevadas
Ecologia1.indd 172 20/4/10 17:19:33
Captulo 8
Mutualismos planta-animal en islas
173
a cabo tanto por zorros voladores (McConkey y Drake, 2006, 2007) como por palomas
de gran talla (Meehan et al., 2002, 2005) y el nmero de semillas dispersadas depende
directamente de la densidad de estos agentes dispersantes. No obstante, segn estos
autores, la rarefaccin de estos vertebrados en algunas de estas islas hace peligrar el
futuro de estas relaciones mutualistas, con los consecuentes riesgos de extincin que
estas plantas podran sufrir en el futuro. En la actualidad, en Tonga, no existen aves
que puedan dispersar las semillas de frutos con un dimetro mayor a 28 mm (mximo
ancho mandibular de Ducula pacica) por lo que la interaccin se limita a la espordica
ingestin por los zorros voladores. Probablemente la interaccin ms frecuente de estos
grandes frutos tuvo lugar en el pasado con palomas de gran talla, desgraciadamente
extintas en la actualidad (Meehan et al., 2002). Algo similar ocurre en el caso de la Isla
de Mona (Puerto Rico), donde las iguanas (Cyclura cornuta) son los nicos vertebrados
capaces de movilizar las semillas de frutos con dimetros superiores a 35 mm (Navarro
y Ayensa, indito).
8.8. Dispersin secundaria por diplozoocoria: un fenmeno importan-
te en islas ocenicas?
Aunque todava es un fenmeno escasamente conocido, la dispersin secundaria por
diplozoocora (doble endozoocora) podra jugar un papel relevante en ciertos ecosis-
temas insulares subtropicales, presentndose como un sistema de dispersin adecuado
para llevar a cabo colonizaciones interinsulares (Moore, 1999). Un ejemplo que ilustra
bien este fenmeno es el documentado en Canarias, precisamente con los lagartos en-
Figura 8.3. Distribucin actual
del endemismo balear Daphne
rodriguezii. Debido a la falta
de dispersin por parte de la
lagartija, actualmente extinta
en Menorca, algunas de las
poblaciones han desaparecido o
tienen un bajo reclutamiento de
juveniles. La interaccin planta-
dispersor sobrevive nicamente
en el pequeo islote de Colom,
donde la regeneracin es alta.
Ecologia1.indd 173 20/4/10 17:19:34
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
174
dmicos del gnero Gallotia. La compensacin de densidades en islas conlleva que una
alta densidad de estos reptiles frugvoros constituya una presa frecuentemente captu-
rada por aves depredadoras. En estas islas, el alcaudn meridional (Lanius meridionalis)
y el cerncalo vulgar (Falco tinnunculus) son importantes aves depredadoras sobre dichos
lagartos, y dispersan secundariamente las semillas que se encuentran en el interior del
tubo digestivo de las presas, por lo que las semillas estn sometidas a una doble diges-
tin (Nogales et al., 1998, 2002). La doble endozoocora tambin acontece en ecosiste-
mas continentales; no obstante, el hecho de que un ave frugvora sea depredada por una
rapaz ha sido registrado nicamente de forma anecdtica (Hall, 1987; Dean y Milton,
1988). Los nicos sistemas estudiados en profundidad hasta la fecha estn localizados
en las islas e islotes orientales de Canarias, donde tres fanergamas arbustivas, Lycium
intricatum (Solanaceae), Rubia fruticosa (Rubiaceae) y Asparagus nesiotes (Asparagaceae) son
dispersadas mediante doble endozoocora (Nogales et al., 2007). Experimentos de via-
bilidad y germinacin mostraron que mientras lagartos y alcaudones actan como dis-
persores legtimos de semillas de estas plantas, la ingestin secundaria por los cerncalos
reduce signifcativamente la viabilidad de las semillas de L. intricatum y R. fruticosa (Figura
8.4). Adems, este trabajo pone de manifesto que, contrariamente a algunos paradig-
Figura 8.4. Viabilidad (barras
negras) y germinacin (barras
grises) observada en los distintos
tratamientos del sistema de
dispersin secundaria de
semillas del espino de mar
(Lycium intricatum), el tasaigo
(Rubia fruticosa) y la esparraguera
(Asparagus nesiotes) en las islas
orientales del Archipilago
canario. Tomado de Nogales et
al. (2007).
Ecologia1.indd 174 20/4/10 17:19:35
Captulo 8
Mutualismos planta-animal en islas
175
mas de dispersin a larga distancia, estos complejos sistemas de dispersin de semillas
permiten que un gran nmero de semillas lleguen a distintos microhbitats cada ao y
mediante procesos regulares en el tiempo. Adems, esos datos apoyan la hiptesis que la
dispersin secundaria por doble endozoocora podra haber jugado un papel importan-
te en procesos de dispersin a larga distancia, tanto entre reas de volcanismo reciente
de una misma isla como entre islas subtropicales prximas. Por ltimo, de estos datos se
desprende tambin que la dispersin a larga distancia de las semillas de estas especies,
y posiblemente de otras especies con frutos carnosos, est sometida a un intenso efecto
del azar, siendo su futuro ecolgico contingente al dispersor secundario que realiza la
depredacin. Para conocer el autntico alcance ecolgico de este proceso complejo de
dispersin de semillas, sin duda seran necesarios futuros estudios que aporten una in-
formacin contextual ms completa y en un mayor nmero de ecosistemas insulares.
8.9. Cmo pueden inuir los sistemas de polinizacin y dispersin de
semillas en la estructura de las comunidades vegetales insulares?
En base a las hiptesis planteadas previamente por Baker (1955), Carlquist (1974) y
Cox (1989), y a sus resultados en las islas Izu, Inoue (1993) plantea los pasos de un hi-
pottico proceso de colonizacin y estabilizacin de una comunidad de interacciones
planta-polinizador en una isla ocenica. Para simplifcar el modelo, el autor supone que
los fenotipos de plantas y polinizadores son fjos y no estn expuestos a las presiones se-
lectivas de su ambiente. Siendo as, en un primer estado se produce la colonizacin de
la nueva isla por especies autocompatibles y parcialmente autgamas. En un paso pos-
terior (estadio II), la isla es colonizada por polinizadores generalistas-oportunistas con
fases adultas cortas y bajo requerimiento de energa. Los srfdos constituyen un buen
ejemplo de este grupo, pudiendo establecerse en una isla con pocas especies de plantas
de las que alimentarse. Seguidamente (estadio III), se establecen especies de plantas con
sistemas de reproduccin cruzada, pero que no requieren polinizadores especializados.
A medida que la presencia de recursos forales se vuelve ms constante en la comuni-
dad, polinizadores con ciclos de vida larga y mayores requerimientos energticos pue-
den entrar a formar parte de la comunidad (estadio IV). A continuacin, (estadio V),
ya se produce la entrada y establecimiento de especies de plantas con requerimiento de
polinizadores especializados. Obviamente, este modelo est infuenciado por factores
como la probabilidad de inmigracin de las especies de plantas y animales, el rea de la
isla y la disponibilidad de nichos.
Un modelo similar explicara la incorporacin y estabilizacin de interacciones
planta- animal dispersor. En un estudio del proceso de colonizacin vegetal de la isla
Motmot (Papua, Nueva Guinea), Harrison et al. (2001) muestran que en los primeros
estados se incorporan predominantemente especies anemcoras y talascoras. A me-
dida que van establecindose estas especies comienza la incorporacin de unas pocas
especies zocoras. En ese momento se comienzan a dar las condiciones para que la
isla sea visitada por aves y murcilagos frugvoros, lo que a su vez va incorporando a la
comunidad nuevas especies de plantas de dispersin zocora. Slo cuando la disponibi-
lidad de recursos para los dispersores endozocoros es elevada, es cuando se produce un
incremento signifcativo en la presencia de esta comunidad de mutualistas y, de manera
paralela, de las especies de plantas con sndrome de dispersin endozocora.
Ecologia1.indd 175 20/4/10 17:19:35
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
176
8.10. Riesgos actuales de disrupciones mutualistas planta-animal en
ecosistemas insulares y previsibles consecuencias.
Aparte de la prdida de hbitats, debido sobre todo a los cambios en el uso del suelo,
que tiene lugar en todo el planeta, fenmenos como las invasiones biolgicas o la frag-
mentacin estn alterando de forma creciente las comunidades vegetales y animales y,
en general, el funcionamiento de los ecosistemas. Dadas sus caractersticas intrnsecas
(ver secciones anteriores), los ecosistemas insulares son especialmente frgiles a dichas
alteraciones, las cuales pueden acabar con millones de aos de evolucin de una in-
teraccin ecolgica adems de alterar la estructura y composicin de las comunida-
des nativas. Aqu nos centraremos en las disrupciones de polinizacin y de dispersin
de semillas, aunque las profundas implicaciones que tienen esas alteraciones tan slo
ahora empiezan a estudiarse, tanto en continentes como en las islas. En el caso de la
introduccin de especies forneas, son muchos los ejemplos documentados en islas que
evidencian el impacto negativo que esas especies suelen tener sobre las comunidades
(ver revisin en Traveset y Richardson, 2006). Tanto la magnitud del impacto como los
mecanismos del mismo varan dependiendo del grupo funcional al que pertenezca la
especie fornea y su abundancia. Por ejemplo, una planta invasora tendr un impacto
diferente del de una especie de polinizador extico, o del de un herbvoro extico que
tenga unas preferencias determinadas por algunas especies vegetales nativas. En cual-
quier caso, dicha especie, especialmente si es muy agresiva, tiene la capacidad de alterar
signifcativamente el xito reproductivo de las nativas, a la vez que altera la estructura
de la red de polinizacin o de dispersin de semillas. Entre los casos ms estudiados
del efecto de insectos introducidos encontramos Apis mellifera y Bombus terrestris, ambas
especies estn estrechamente asociadas al ser humano (para polinizacin de cultivos
o produccin de miel) y se han introducido en muchos pases del mundo, incluyendo
muchas islas como Japn, Tasmania, Canarias, etc. Estas introducciones han tenido
consecuencias devastadoras sobre las abejas nativas (ver revisin en Goulson, 2003a) e
incluso sobre el xito reproductivo de plantas que dependan de ellas, al tener la capaci-
dad de alterar la produccin de semillas, el fujo gentico y/o promover la hibridacin
de las especies de plantas nativas (ver Figura 1 en Traveset y Richardson, 2006). Ambos
insectos son super-generalistas y se integran con facilidad en las redes de polinizacin
en las comunidades que invaden (ver Morales et al., este volumen). En un ambiente
insular, todos estos posibles efectos nocivos se magnifcan de manera exponencial con
tamaos poblacionales reducidos, ausencia de especializacin en las interacciones nati-
vas, o bien, impredictibilidad en la produccin de recursos (e.g., Abe, 2006b).
Los efectos negativos que la introduccin de vertebrados herbvoros o depredadores
han tenido sobre la fauna y fora nativa de las islas estn muy bien documentados y se
ha demostrado que pueden tener implicaciones en las interacciones mutualistas entre
organismos nativos (e.g., Campbell y Donlan, 2005; Nogales et al., 2005, 2006; Kelly
et al., 2006). El xito de dispersin de una planta en una isla, por ejemplo, puede ser
alterado por la introduccin de cabras, ratas, loros, etc., ya sea directamente mediante
el consumo directo de sus partes vegetativas o reproductivas (disminuyendo as las tasas
de dispersin) como indirectamente si los consumidores forneos afectan negativamen-
te a las poblaciones nativas de dispersores legtimos (Traveset y Richardson, 2006). Los
roedores, introducidos en muchas islas del mundo, tienen la capacidad de afectar a las
Ecologia1.indd 176 20/4/10 17:19:35
Captulo 8
Mutualismos planta-animal en islas
177
poblaciones de dispersores de plantas (Kelly et al., 2006). Tambin gatos, zarigeyas, e
incluso hormigas invasoras como Linepithema humilis o Wasmannia auropunctata han mos-
trado tener efectos devastadores sobre dispersores legtimos nativos, y en general, sobre
las biotas de muchas islas (referencias en Traveset y Richardson, 2006).
Desde una perspectiva de redes de polinizacin o dispersin de la comunidad in-
vadida, a pesar de que una especie introducida (vegetal o animal) tenga un impacto
importante sobre una o ms especies determinadas, puede no alterar signifcativamente
las caractersticas de la red que describen su topologa, como son su conectividad (n-
mero de interacciones que se establecen respecto a todas las posibles), grado de anida-
miento, nivel de asimetra, compartimentacin, etc. (Jordano et al., este volumen). Sin
embargo, la topologa de la red puede verse alterada si la especie introducida promueve
conexiones dbiles (de menor dependencia) entre las especies nativas o incluso la total
desconexin entre ellas (disrupcin mutualista) a la vez que ella va aumentando sus
conexiones dentro de la red (Aizen et al., 2008). Por otro lado, la relacin entre el grado
de generalizacin de las plantas y la probabilidad de integracin de especies de polini-
zadores o dispersores invasores ha recibido mucha menos atencin, a pesar de que la
frecuencia de stos es cada vez mayor en distintos ecosistemas (e.g., Apis mellifera, Bombus
spp., Megachile rotundata, Linepithema humilis).
A la vez que impactan sobre los mutualismos nativos, las plantas invasoras de muchas
especies se ven facilitadas al integrarse en las redes mutualistas, bien siendo visitadas
por polinizadores generalistas o bien siendo dispersadas por animales que incluyen en
su dieta los frutos carnosos de muchas plantas. Por tanto, estos mutualistas generalistas
proveen una va de integracin de plantas invasoras en sus redes al tiempo que contri-
buyen a la expansin de stas (ver Morales et al., este volumen, y referencias all citadas).
Este proceso de facilitacin ocurre con relativa frecuencia en los ecosistemas insulares,
en los que un gran nmero de especies animales (vertebrados e invertebrados) tiende a
ampliar su nicho trfco con respecto a su espectro alimentario en zonas continentales.
Este es el caso, por ejemplo, de distintas especies del gnero Opuntia, especie invasora
en Baleares y Canarias, cuyas semillas son dispersadas por varias especies nativas de
aves (e.g., cuervo, Corvus corax) y lagartos generalistas del gnero endmico Gallotia (Pa-
drn et al., en preparacin). Otra planta proveniente de Sudfrica y muy invasora en
muchas islas mediterrneas, Carpobrotus spp., es facilitada en su fase de polinizacin por
una gran diversidad de insectos nativos atrados a sus abundantes y vistosas fores, ricas
en polen (e.g., Moragues y Traveset, 2005). Una situacin diferente ocurre en el caso
de la invasora Kalanchoe pinnata (Crassulaceae) en las Islas Galpagos. Esta especie, con
gran capacidad de crecimiento vegetativo, presenta fores complejas que en estas islas
no encuentran ningn polinizador especializado. Adems, las fores sufren una presin
alta de robo de nctar por aves generalistas (Figura 8.5) que elimina prcticamente
cualquier posibilidad de producir semillas (Navarro y Gmez, indito).
Otra importante causa de disrupciones mutualistas, que puede verse magnifcada en
las islas, es el creciente fenmeno de la fragmentacin del hbitat (ver Aguilar et al., este
volumen). Un reciente metaanlisis muestra que el sistema reproductivo de la planta,
concretamente su sistema de autocompatibilidad ms que el nivel de generalizacin de
la planta sobre los polinizadores es lo que determina si su xito reproductivo se altera
signifcativamente por la fragmentacin (Aguilar et al., 2006). Esto implica que inde-
pendientemente de si las plantas son polinizadas por pocas o muchas especies de poli-
Ecologia1.indd 177 20/4/10 17:19:35
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
178
Figura 8.5. En las islas Galpagos las fores de la
especie invasora Kalanchoe pinnata (Crassulaceae)
no encuentran ningn visitante foral adaptado
a sus complejas fores. Al contrario, pinzones y
abejas carpinteras acceden al nctar realizando
perforaciones en la base del tubo foral,
destruyendo as el gineceo y, por tanto, eliminando
la posibilidad de reproduccin sexual en esta
especie.
nizadores, las especies autocompatibles sern menos vulnerables a la fragmentacin del
hbitat. Si las especies autocompatibles son proporcionalmente ms abundantes en islas
que en el continente, esto podra implicar que la fragmentacin tendr un menor efecto
reproductivo en islas que en reas continentales. Sin embargo, no hay que olvidar que
otros factores intrnsecos a las islas (e.g., la menor complejidad de las redes de interac-
cin) podran ser muy vulnerables a la fragmentacin y desaparicin de, por ejemplo,
especies clave (hubs en la semntica de la teora de redes complejas) que podran
tener efectos negativos en cadena sobre la permanencia de especies en las redes.
8.11. Consideraciones nales
Dado el incremento en el nmero de estudios realizados en distintos archipilagos del
mundo, es previsible que en un perodo relativamente corto de tiempo puedan corrobo-
rarse o refutarse algunas, si no todas, las hiptesis revisadas o planteadas en este captulo.
En particular, la comparacin de los sistemas de polinizacin actuales con los supuestos
de los progenitores colonizadores, en diferentes islas, permitir dilucidar si han evolucio-
nado, y en qu direccin, distintos caracteres forales en ellas. Asimismo, es de prever que
futuros trabajos en islas contribuyan al conocimiento de los factores que promueven la
evolucin de la dioecia en linajes particulares. Particularmente necesarios son los estudios
Ecologia1.indd 178 20/4/10 17:19:35
Captulo 8
Mutualismos planta-animal en islas
179
comparativos entre isla y continente de una especie en particular, o de especies empa-
rentadas, para confrmar si existe un patrn comn de evolucin desde la polinizacin
bitica hacia la anemoflia.
A una escala de comunidad, estudios de mutualismos planta-animal son especialmen-
te requeridos en ecosistemas insulares, dado el alarmante escenario actual de perturbacio-
nes: conjuntos enteros de polinizadores y dispersores (insectos, aves, murcilagos e incluso
reptiles en muchas islas, e.g., Cox et al., 1991; Olesen y Valido, 2003; Foster y Robinson,
2007), han desaparecido o estn desapareciendo. La prdida de mutualismos suele tradu-
cirse en una reduccin en las tasas de reclutamiento de las plantas involucradas en tales
interacciones, lo cual se relaciona a menudo con descensos poblacionales y extinciones
locales o incluso totales (e.g., Meehan et al., 2002; Biesmeijer et al., 2006; Traveset y Ri-
chardson, 2006). En algunos casos, los polinizadores o dispersores nativos son reemplaza-
dos por especies exticas, pero la efciencia de estas ltimas es a menudo inferior (Traveset
y Richardson, 2006; y referencias all citadas, Foster y Robinson, 2007). Es de esperar que
estudios en marcha y futuros a este nivel de comunidad permitan obtener estimaciones
globales del impacto de dicha prdida de mutualismos sobre las caractersticas de toda la
red, as como de su grado de resiliencia contra distintos tipos de perturbaciones.
De la mayora de los archipilagos, se desconoce an si hay, y cules son, las especies
super-generalistas, aquellas capaces de establecer nuevas interacciones mutualistas con
especies algenas a la vez que mantienen la estabilidad de la red frente a esas perturba-
ciones. Especial atencin especial merecen los polinizadores super-generalistas, particu-
larmente aquellos favorecidos o introducidos por el hombre (e.g., la abeja de la miel, o los
abejorros). Estos polinizadores tienen un efecto dual sobre las foras locales. Por una parte,
dada su abundancia y amplio nicho alimentario, pueden desplazar a otros animales mu-
tualistas y tener efectos negativos sobre el reclutamiento de las plantas visitadas. Por otra
parte, pueden incrementar el reclutamiento de algunas plantas locales, particularmente
cuando sustituyen a mutualistas nativos que han desaparecido por otras causas. En el
caso de la abeja de la miel, por ejemplo, la decisin de erradicarla, tolerarla o incluso pro-
moverla activamente fuera de su rango nativo, vara localmente, al variar tanto su efecto
sobre otras especies como los objetivos de gestin. Por lo tanto, cada sistema particular
necesita ser examinado para desarrollar la estrategia de manejo ms apropiada.
Desde la perspectiva de los procesos de dispersin de semillas, resultara de inte-
rs: 1) profundizar en el conocimiento sobre el papel de los reptiles como vectores de
dispersin endozocora, haciendo nfasis en el caso de frutos y semillas de tamaos
grandes, y, 2) evaluar, en un contexto ms general, la importancia del fenmeno de la
diplozoocoria, por endozoocoria, recientemente documentado en Canarias (Nogales et
al., 2005, 2007) mediante el estudio en todas sus islas, as como en otros archipilagos
tropicales y subtropicales donde los reptiles son especies abundantes.
Por ltimo, los ecosistemas insulares constituyen escenarios ideales para el estudio de
las implicaciones evolutivas de las interacciones mutualistas entre plantas y animales. Al-
gunos fenmenos ecolgicos como la ampliacin del nicho trfco, la compensacin de
densidades, etc., posibilitan la polinizacin y/o la dispersin de semillas de muchas plan-
tas que habitan en islas, mediante una serie de interacciones ecolgicas altamente parti-
culares y que nicamente acontecen en estos ecosistemas. Por ello, resulta de gran inters
el estudio de las interacciones mutualistas, autntica clave de la arquitectura ecolgica que
permite el funcionamiento de la peculiar biodiversidad existente en las islas ocenicas.
Ecologia1.indd 179 20/4/10 17:19:35
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
180
Agradecimientos
A todos los investigadores y estudiantes que han compartido con nosotros el estudio de
los mutualismos insulares. Este trabajo ha estado parcialmente fnanciado por los pro-
yectos GL2004-04884-C02-01/BOS, CGL2006-13847-CO2-02 (fnanciados parcialmente
por el Ministerio de Educacin y Ciencia, y por los fondos Feder de la Unin Europea)
y MMA-Red de Parques Nacionales 80-2005 y 125-2005 concedidos a Anna Traveset,
Manuel Nogales y Luis Navarro. Concepcin Nieves, Nelson Ramrez y Alfredo Va-
lido leyeron y criticaron una primera versin del manuscrito. Finalmente, nos gustara
agradecer a nuestros colegas dentro del proyecto CYTED 2003-XII-6 por las fructferas
discusiones que hemos tenido y especialmente a Regino Zamora por habernos coor-
dinado e invitarnos a preparar este captulo, sin el cual no hubiramos realizado este
ejercicio de sntesis sobre los procesos mutualistas en islas.
Ecologia1.indd 180 20/4/10 17:19:35
CAPTULO 9
Interacciones positivas planta-planta, reglas de
ensamblaje y la conservacin de la diversidad
ALFONSO VALIENTE-BANUET, ELENA BARAZA, REGINO ZAMORA Y MIGUEL VERD
9.1. Introduccin
Las interacciones ecolgicas intra e interespecfcas han sido consideradas centrales para
entender la evolucin biolgica y el mantenimiento de la diversidad en la naturaleza
(Thompson 1994). Por ello, la conexin entre las diferentes interacciones ecolgicas que
ocurren a lo largo del ciclo de vida de los organismos, ha desafado a los eclogos para
comprender los mecanismos que permiten la coexistencia de las especies, pregunta fun-
damental de la ecologa de comunidades y conocimiento central en cualquier propuesta
de conservacin y de manejo de la diversidad.
El objetivo de este captulo es presentar un anlisis de los ltimos avances acerca del
papel de la facilitacin en la estructuracin de las comunidades para fnalmente utilizar-
lo como punto central en la conservacin y la restauracin ambiental. Para ello, realiza-
mos en primer lugar un recorrido histrico sobre la ecologa de comunidades que ilus-
tra las causas del retraso en la incorporacin de la facilitacin en la teora ecolgica: la
preponderancia de la competencia en el estudio de las comunidades y la aproximacin
metodolgica reduccionista consistente en estudiar conjuntos muy limitados de especies
analizando principalmente las relaciones slo entre pares de ellas. Posteriormente argu-
mentamos no slo que es necesario abordar la facilitacin como interaccin importante
en la estructuracin de las comunidades sino que sta ocurre entre mltiples especies,
incluyendo terceros organismos como animales u hongos. Finalmente, ejemplifcamos
la manera en que este conocimiento se puede trasladar a casos reales de restauracin.
9.2. Un obstculo vencido?: la preponderancia de la competencia en
el estudio de las comunidades
Histricamente, los eclogos de comunidades asignaron a la competencia el papel
primario en la coexistencia de especies, siendo este paradigma atribuible a Darwin
(1859) quien basado en la teora Malthusiana, supuso a la denso-dependencia como
la conexin lgica del mecanismo universal de la seleccin natural (Den Boer, 1986).
Darwin supuso que la competencia afectara por completo los procesos numricos en
las poblaciones, en tanto que a nivel de la comunidad, la competencia sera mucho ms
intensa entre especies emparentadas, haciendo casi imposible su coexistencia. Durante
y a partir de este perodo, la concepcin de que las comunidades estn estructuradas
por interacciones de ndole negativa ha sido la preponderante por ms de 100 aos
(Bruno et al., 2003).
Sin embargo, el repunte de investigaciones mucho ms recientes, principalmente
a partir de la dcada de los noventa, empez a examinar el papel de la facilitacin o
Ecologia1.indd 181 20/4/10 17:19:35
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
182
interacciones positivas en la organizacin de las comunidades. En este tipo de interac-
ciones, al menos uno de los participantes se ve benefciado por la presencia de otras, no
causndoles dao, pudiendo considerarse mutualismo cuando las especies involucradas
se benefcian mutuamente de la interaccin (Stachowicz, 2001). Aunque bien docu-
mentadas en una amplia variedad de ambientes, y con un largo historial de desarrollos
tericos iniciados desde fnales del siglo XIX y principios del XX (Kropotkin 1902), este
tipo de interacciones no fueron de inters para los eclogos sino hasta fnales del siglo
pasado. Los tratados de Kropotkin (1902) y Kostitzin (1934), claramente relaciona-
dos con posiciones polticas socialistas de colaboracin mutua, hicieron que estas ideas
perdieran terreno rpidamente durante prcticamente todo el siglo pasado (Boucher
et al., 1982), y principalmente durante el perodo inmediatamente posterior a la Se-
gunda Guerra Mundial, cuando se sentaron las bases de la teora ecolgica moderna.
Esto contrast fuertemente con los desarrollos tericos impulsados por Volterra y Lotka
acerca de la competencia y la depredacin, el modelo de Gause sobre la exclusin com-
petitiva, e inclusive el desarrollo del concepto de nicho que surge dentro del paradigma
competitivo (Hutchinson, 1957; Boucher et al., 1982; Bruno et al., 2003). Sin embargo,
a pesar de su tarda e insufciente inclusin en la teora ecolgica (Bruno et al., 2003;
Michalet et al., 2006), el papel de la facilitacin en la organizacin de las comunidades
ha adquirido un estatus robusto que amerita su incorporacin en la teora ecolgica
(Bruno et al., 2003), un aspecto que avanza a pasos agigantados.
9.3. Un obstculo a vencer: el reduccionismo cartesiano a nivel de las
comunidades
Tradicionalmente, el entendimiento acerca de la forma en cmo se mantiene la diver-
sidad ha estado fuertemente infuenciado por el estudio de las adaptaciones de las es-
pecies a un ambiente particular. Por ejemplo Noy-Meir (1973) defni a los ecosistemas
desrticos como controlados por agua, por lo que supuso que todos los procesos bio-
lgicos incluyendo la diversidad en estos ambientes estaran controlados por los pulsos
de agua. En el caso del estudio de las interacciones ecolgicas, es evidente que ha sido
analizado a travs del estudio de las interacciones en pares, siendo muy raros los estu-
dios en los que se considera el total de especies. Una razn plausible para explicar esta
forma preponderante de aproximacin metodolgica, est relacionada con la obvia
necesidad de simplifcar el problema, y sin duda tambin fuertemente infuenciada por
los modelos de Lotka (1925) y Volterra (1926) en donde las interacciones son pareadas.
Sin embargo, su origen tambin podra ser asociable a un antiguo debate flosfco
que ha acompaado el desarrollo de la ciencia en general y en particular a la ecologa
desde sus inicios y que ha cuestionado si los diferentes niveles de integracin como to-
mos, molculas, clulas, organismos, poblaciones y comunidades, estn separados por
discontinuidades reales con propiedades emergentes. La visin preponderante de que
estos niveles no son ms que la suma de los comportamientos individuales de sus partes
constituyentes se la debemos a Ren Descartes, quien en el siglo XVII, y fuertemente
infuenciado por la invencin del reloj mecnico, plante que el funcionamiento de una
mquina podra ser entendida bajo el estudio de las partes que la constituyen. En este
sentido, cada engranaje y su papel en la movilidad de las manecillas permitiran enten-
Ecologia1.indd 182 20/4/10 17:19:35
Captulo 9
Interacciones positivas planta-animal, reglas de ensamblaje y la conservacin de la diversidad
183
der el funcionamiento del todo. De esta manera, en el mundo cartesiano, los fenmenos
son la consecuencia del comportamiento individual de los componentes individuales,
cada uno con sus propiedades intrnsecas propias, las cuales en su conjunto determinan
el comportamiento del sistema (Levins y Lewontin, 1985). En consecuencia, las rela-
ciones de causalidad van de las partes al todo, del tomo a la molcula, de la molcula
al organismo, del organismo a la poblacin y fnalmente de este ltimo hacia la comu-
nidad. En este ltimo caso entonces, las relaciones de causalidad han sido buscadas en
las especies. As, la concepcin preponderante acerca de la naturaleza de la comunidad
se la debemos a Gleason (1926), quien consider que las comunidades estn constitui-
das por especies independientes que coexisten debido a las similitudes de hbitat da-
das principalmente por sus adaptaciones a esas condiciones especfcas y por lo que su
presencia es considerada como un mero suceso aleatorio. Esta visin supone por tanto
la llegada individualista de las especies y el papel regulador de la competencia, la cual
defnir las especies que forman parte de la membresa de la comunidad, una posicin
que subyace a los modelos tericos vigentes en ecologa de comunidades, que slo con-
sideran el efecto de las interacciones competitivas y de los eventos estocsticos (Crawley,
1997a; Tofts y Silvertown, 2002).
El reduccionismo cartesiano nos lleva tambin al Mtodo Cartesiano el cual con-
siste en separar al todo en sus partes o piezas para desde all reconstruir al sistema
(Levins y Lewontin, 1985). Aunque extraordinariamente exitoso en la fsica, qumica y
la biologa, especialmente la biologa molecular, el mtodo a nivel de la ecologa de co-
munidades nos ha llevado a la consideracin de subconjuntos muy limitados de estudio,
casi siempre restringidos a una o pocas especies y en el caso de las interacciones inte-
respecfcas, el estudio sesgado a pares y cuyos resultados en ocasiones han sido extra-
polados al todo. Aunque muchas veces exitosos, estos estudios han permitido dilucidar
mecanismos muy especfcos de interaccin entre especies. Sin embargo las propiedades
emergentes de las comunidades surgen cuando los resultados netos de una interaccin
entre pares de especies son modifcados por la presencia de terceros interactuantes que
modifcan el resultado de la misma (Paine, 1966). Consecuentemente, una posicin
adecuada en la bsqueda de las propiedades emergentes de las comunidades es la ne-
cesidad de pasar de una visin preponderantemente limitada a pares de especies, a una
multiespecfca, un aspecto que si bien plantea complicaciones metodolgicas eviden-
tes, constituye sin duda la nica forma de transitar al mbito real de las comunidades.
9.4. Facilitacin y reglas de ensamblaje
La pregunta acerca del porqu ciertas especies forman parte de una comunidad deter-
mina claramente la naturaleza de las comunidades y es la base para explorar si stas
constituyen entidades reales con propiedades emergentes (Gotelli y McCabe, 2002).
Las especies de una comunidad son extradas de la poza regional, de la cual constituyen
un subconjunto. Su identidad est modelada en primer lugar por las caractersticas
fsicas del ecosistema, las que limitan el nmero de especies, y por las caractersticas de
sus disporas que determinan su dispersin (Roughgarden y Diamond, 1986; Morin,
1999). Una vez que el ambiente fsico ha fltrado a ciertas especies, la identidad y sus
rasgos pueden mostrar una cierta organizacin tanto como producto del fltro ambien-
tal o como resultado de las interacciones que se suceden una vez que las especies han
Ecologia1.indd 183 20/4/10 17:19:36
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
184
ingresado a la comunidad (Diamond, 1975; Drake, 1990; Keddy, 1992; Webb et al.,
2002). Cuando las comunidades estn estructuradas, se supone que la interaccin entre
especies es el factor responsable de esta organizacin (Diamond, 1975; Case y Sidell,
1983; Wilson y Whittaker, 1995), y a la composicin y permanencia de las especies de-
terminadas por un tipo particular de interaccin se le conoce como regla de ensambla-
je (Keddy, 1992). As, interacciones competitivas (Diamond, 1975; Toffs y Silvertown,
2002), de depredacin (Paine, 1966; Morin, 1999) y la secuencia de llegada de especies
(Drake, 1991) han sido propuestas como responsables de la estructura de las comuni-
dades. En el caso de la competencia, el resultado predecible de distribucin espacial de
los individuos es aquel semejante a un tablero de ajedrez, en el que las especies ocupan
de manera uniforme cuadros negros o blancos y se considera como un mecanismo de
exclusin de especies (Valiente-Banuet y Verd, 2007). Sin embargo, y hasta muy re-
cientemente, las reglas de ensamblaje no consideraban la existencia de mecanismos en
los que la presencia de una especie(s) pueda incrementar la adecuacin de otra cuando
coexisten en el mismo lugar y por ende sea un mecanismo de inclusin de especies den-
tro de la comunidad (Valiente-Banuet y Verd, 2007).
De hecho, la evidencia recabada durante las ltimas dcadas provee evidencia cuan-
tifcable en varios cientos de estudios (Callaway, 2007) sobre los diversos mecanismos
de facilitacin entre especies que favorecen la entrada de otra(s) a la comunidad. Los
mecanismos involucrados son variados, destacando la disminucin del estrs ambiental
producido por diversas especies facilitadoras que afectan el microclima bajo su copa,
formando de islas de fertilidad bajo el dosel de las plantas, lo cual es aprovechado por
las facilitadas (Valiente-Banuet y Ezcurra, 1991; Callaway, 1995). La gran mayora de
los trabajos brindan evidencia de que este tipo de interaccin predomina en ambientes
de alto estrs o elevada perturbacin ambiental (Bertness y Callaway, 1994), incremen-
tando el nmero de especies al expandir su nicho realizado (Hacker y Gaines, 1997; Mi-
chalet et al., 2006; Valiente-Banuet y Verd, 2007). Esto se contrapone a la competencia
en el sentido de que la facilitacin constituye un mecanismo de inclusin de especies.
Una revisin reciente (Bruno et al., 2003) ha sealado que la inclusin de la facilitacin
a la teora ecolgica an est por hacerse, lo cual necesariamente desafar la teora ac-
tual sobre la estructura de las comunidades determinada por el conficto y la privacin
de recursos entre especies.
9.5. Facilitacin y conservacin del nicho de regeneracin a travs del
tiempo evolutivo
Inmerso dentro del paradigma competitivo, diversos eclogos de comunidades se con-
centraron en determinar el papel de la competencia, pero tambin en la forma cmo
sta se evitaba para explicar la coexistencia de especies (Valiente-Banuet y Verd, 2007).
En este contexto, el concepto de nicho acotado inicialmente en referencia al hbitat por
Grinnell (1917) y posteriormente defnido por diferentes dimensiones de utilizacin
de recursos por las especies (Hutchinson, 1957) fue particularmente til y de amplia
utilizacin. Para Hutchinson (1957), el nicho es el conjunto de condiciones abiticas y
biticas bajo las cuales una especie es capaz de persistir y mantener poblaciones viables.
Haciendo la distincin entre nicho fundamental y realizado, en el primer caso hizo
referencia a las condiciones abiticas bajo las cuales la especie persiste, en tanto que en
Ecologia1.indd 184 20/4/10 17:19:36
Captulo 9
Interacciones positivas planta-animal, reglas de ensamblaje y la conservacin de la diversidad
185
la otra describe las condiciones bajo las cuales la especie persiste ante la presencia de
interactuantes (competidores y depredadores). La distincin hecha con esta categoriza-
cin es que el nicho realizado sera siempre ms restringido que el fundamental por el
efecto de interacciones negativas, lo que metodolgicamente constituy un importante
avance en los diseos experimentales subsecuentes para demostrar la existencia y el
impacto de la competencia en la comunidades (ver Fonteyn y Mahall, 1981). De hecho,
se supuso que los nichos de las especies que formaban parte de una comunidad de alta
diversidad, deberan tener poca sobreposicin cuando se analizaban multidimensional-
mente (Pianka, 1978). De estos estudios resultaba evidente que la teora predominante
fallaba en poder explicar inconsistencias en el seno de las comunidades que mantenan
una considerable diversidad. Dentro de este contexto, Grubb (1977) plantea el con-
cepto de nicho de regeneracin, sealando que las mltiples formas y diferencias en
los patrones de regeneracin de las especies en las comunidades vegetales, as como la
complementariedad entre las mismas, hace que algunas especies provean a otras con
los requerimientos necesarios favoreciendo la coexistencia (Grubb, 1977). As, las dife-
rencias interespecfcas en el nicho de regeneracin constituye una explicacin clsica
para el mantenimiento de la riqueza especfca en las comunidades (Valiente-Banuet y
Verd, 2007).
La evidencia cada vez mayor de que especies cercanas con distribuciones disyuntas
han mantenido caractersticas de su nicho fundamental a travs del tiempo evolutivo
(Peterson et al., 1999; Wiens y Graham, 2005) ha sido un tema central bajo el cual se
han logrado avances muy importantes en los procesos que organizan a las comunidades
en los ltimos aos y a lo cual se le ha denominado conservacin del nicho (Wiens y
Graham, 2005). Por ejemplo, Ricklefs y Latham (1992) en un trabajo ya clsico encon-
traron que la distribucin de especies herbceas que divergieron entre 10 y 30 millones
de aos (Ma) muestran patrones de distribucin similares en Asia y Norte Amrica.
Ellos interpretan esta similitud como la conservacin de rasgos ecolgicos que afectan
la distribucin actual de las especies. De hecho, el desarrollo de la biologa comparada,
en un riguroso contexto flogentico ha renovado el enfoque del anlisis de los patrones
de similitud y divergencia entre especies emparentadas (Ackerly, 2003).
Un aspecto central en este sentido ha sido dilucidar si esta memoria histrica del
nicho fundamental genera patrones biogeogrfcos y ecolgicos actuales, ya sea de-
terminando los lmites geogrfcos de las especies, o a nivel ecolgico estructurando a
las comunidades al ser los patrones de regeneracin determinantes en la coexistencia
de especies. Al estar las comunidades actuales constituidas por mezclas de elementos
forsticos que se originaron en diferentes tiempos geolgicos y por tanto bajo diferen-
tes escenarios ambientales, Valiente-Banuet et al. (2006) hipotetizaron que el nicho de
regeneracin podra ser conservado. Esto implicara la concordancia entre las caracte-
rsticas del ambiente en las que taxa particulares evolucionaron con las caractersticas
contemporneas del nicho de regeneracin de dichas especies. Con esta base, Valiente-
Banuet et al. (2006) encontraron que la mayora de los taxa leosos presentes en las co-
munidades en ecosistemas mediterrneos de origen Terciario (65 a 2 Ma antes del pre-
sente) y que evolucionaron bajo un ambiente boscoso, regeneran por facilitacin bajo
la copa de arbustos. De hecho, los autores sealan que las interacciones de facilitacin
fueron particularmente crticas durante la transicin de un ambiente msico durante
el Terciario, a un ambiente rido Cuaternario sin precedente, cuando la mayora de
Ecologia1.indd 185 20/4/10 17:19:36
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
186
los desiertos del mundo se formaron. Este cambio ambiental promovi la formacin
de nuevos taxa, que evolucionaron bajo condiciones de aridez y se caracterizan por
ser tolerantes al estrs y tener la capacidad de regenerar en espacios desprovistos de
vegetacin. Al hacerlo y generar microambientes ms benignos bajo su copa favorecen
la regeneracin de elementos Terciarios durante la sucesin, proceso que debi haber
ocurrido durante las migraciones altitudinales de los sistemas mediterrneos cuando al
ambiente se hizo cada vez ms rido (Valiente-Banuet et al., 2006).
La facilitacin pudo ser el proceso histrico que permiti persistir a antiguos linajes
durante un cambio climtico sin precedentes en la historia de la tierra (Valiente-Banuet
et al., 2006), lo cual concordara con el hecho de que las interacciones de facilitacin
incrementan en intensidad e importancia cuando el nivel de estrs abitico lo hace
(Hacker y Gaines, 1997, Bertness y Ewanchuk, 2002, Michalet et al., 2006). Asimismo,
la facilitacin incrementara la diversidad biolgica al hacer ms propicias reas de alto
estrs (Valiente-Banuet y Ezcurra, 1991; Callaway, 1995; Gmez-Aparicio et al., 2004),
mediante de la expansin de los nichos realizados de los linajes ms antiguos y al mis-
mo tiempo menos tolerantes a condiciones estresantes (Bruno et al., 2003; Baumeister
y Callaway, 2006).
9.6. Facilitacin y estructura logentica de las comunidades
Con el relativamente reciente surgimiento de mtodos moleculares y analticos que
hacen posible determinar las relaciones flogenticas entre las especies, los eclogos
han podido entrar a una nueva dimensin, en la cual se concilian dos campos del co-
nocimiento que tradicionalmente han tenido desarrollos independientes, la ecologa y
la biologa evolutiva (Webb et al., 2002). El fundamento principal que relaciona los as-
pectos flogenticos y la coexistencia de especies fue inicialmente sealado por Darwin
(1859) quien reconoci dos aspectos centrales: (1) que las especies emparentadas man-
tienen grandes similitudes en hbitat y en constitucin, es decir que existen caracteres
que se mantienen a lo largo del tiempo evolutivo (conservacin del nicho fundamental)
y (2) que la competencia entre especies dentro del mismo gnero sera mucho ms
intensa que entre especies de distintos gneros.
La disponibilidad de flogenias a nivel de toda la comunidad basadas en mtodos
de construccin de superrboles flogenticos (Webb et al., 2005) con lo cual se puede
determinar la distancia flogentica (DF) entre diferentes especies medida en millones
de aos, ha permitido determinar la estructura de las comunidades desde un punto de
vista de las relaciones de ancestro-descendencia de las especies que coexisten. De esta
manera si el proceso mediante el cual las especies son incluidas a la comunidad es el
fltro ambiental y las especies exhiben conservacin del nicho, entonces especies empa-
rentadas que comparten aquellos rasgos que les permiten sobrevivir y reproducirse en
dicho ambiente coexistirn ms comnmente que lo esperado por azar, producindose
un agrupamiento flogentico (Webb et al., 2002; Cavender-Bares et al., 2004; Valiente-
Banuet y Verd, 2007). En cambio, si la competencia y por ende la exclusin competiti-
va, es la fuerza organizadora, y sta ocurre ms frecuentemente entre especies cercanas
limitando su coexistencia, hara que especies distantes constituyan a la comunidad ms
comnmente que lo esperado por azar, redundando en una sobredispersin flogentica
(Webb et al., 2002; Kraft et al., 2007).
Ecologia1.indd 186 20/4/10 17:19:36
Captulo 9
Interacciones positivas planta-animal, reglas de ensamblaje y la conservacin de la diversidad
187
Recientemente y basados en la evidencia de que la facilitacin de elementos Tercia-
rios por los Cuaternarios contribuy al mantenimiento de la diversidad en los sistemas
mediterrneos, Valiente-Banuet y Verd (2007) hipotetizaron que el nicho de regenera-
cin podra ser conservado a travs del tiempo evolutivo y que la facilitacin ocurrira
entre especies distantes flogenticamente (e.g., elementos Terciarios vs. Cuaternarios).
Al construir una base de datos consistente en 429 especies pertenecientes a 225 gneros
y 74 familias abarcando ambientes mediterrneos, zonas ridas y semiridas, as como
sabanas tropicales, encontraron que especies cercanas tienen nichos de regeneracin
similares, indicando que los nichos son conservados. Asimismo, al comparar la distan-
cia flogentica promedio (DFP) entre nodrizas y especies facilitadas en comunidades
en donde hasta el 97% de las especies requieren de facilitacin para su establecimiento,
encontraron que sta era mayor que la esperada por azar. Esto indica que la facilitacin
ocurre entre especies lejanas y con lo cual se incrementa la diversidad flogentica de la
comunidad (Valiente-Banuet y Verd, 2007). Espacialmente, este proceso se ve refeja-
do en la formacin de parches de vegetacin rodeados por espacio abierto con un n-
mero variable de especies, contrastando con lo predicho por la competencia en donde
las especies se distribuyen en un patrn similar a un tablero de ajedrez como producto
de interacciones antagonsticas entre las especies. Aunque notorio y previamente docu-
mentado para diversas comunidades (Eccles et al., 1999), este patrn multiespecfco de
parches ha sido ignorado de tal manera que por lo general se ha seguido suponiendo in-
teracciones pareadas cuando en la realidad las especies interactan de manera mltiple.
9.7. Hacia una visin integradora: el balance entre interacciones positi-
vas y negativas
Los debates que han acompaado el desarrollo de la ecologa acerca de los procesos
biolgicos en las comunidades, se han desarrollado casi siempre basadas en opciones
dicotmicas entre puntos de vista opuestos, dndole peso a una u otra opcin y en raras
ocasiones buscando opciones integradoras de las diferentes posiciones. Por ejemplo, el
debate flosfco acerca de la naturaleza de las comunidades se bas en la posicin in-
dividualista de Gleason (1926) en contrapartida con el paradigma idealista del superor-
ganismo de Clements (1916). Este debate fue desafortunado desde que Clements consi-
der que las comunidades representaban una cierta expresin de armona o balance de
la naturaleza plagada de virtudes cvicas que hace que stas se desarrollen hasta llegar
al clmax, una condicin de mxima productividad y estabilidad (Levins y Lewontin,
1985). De estas posiciones, la de Gleason fue la que ocup un estatus preponderante
por ms de 50 aos, considerando que la comunidad se constituye por el conjunto de
individuos pertenecientes de diferentes especies que se distribuyen de acuerdo tanto
a sus propios requerimientos fsiolgicos como a la competencia. En cambio el super
organismo Clementsiano entr cada vez ms en desuso, aunque conceptos, como el de
clmax, an siguen siendo utilizados hasta nuestros das, aun cuando existe sufciente
evidencia de que este determinismo en escalas de tiempo ecolgico no es tal cuando se
analizan dinmicas de la vegetacin de largo plazo en escalas de tiempo geolgico.
Sin embargo, la evidencia que especies vegetales pueden incrementar la adecua-
cin de otras indica que las interacciones positivas tienen efectos estructuradores de
la comunidad (Valiente-Banuet y Verd, 2007), lo cual genera un debate acerca de la
Ecologia1.indd 187 20/4/10 17:19:36
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
188
importancia de una u otra posicin. Sin embargo, ms que optar por apoyar a una u
otra opcin, y sabiendo que ambos tipos de interacciones actan simultneamente,
un avance conceptual importante ha sido el centrarse en determinar la importancia
relativa de cada uno de ellos (Hacker y Gaines, 1997; Holmgren et al., 1997), por lo
que su balance se considera central en la explicacin del proceso de estructuracin de
las comunidades (Bertness y Callaway, 1994; Brooker y Callaghan, 1998). Los estudios
empricos realizados hasta el momento indican que las interacciones de facilitacin
incrementan en intensidad e importancia conforme lo hace el estrs abitico, en tanto
que las interacciones negativas prevalecen bajo ambientes ms benignos (Bertness y
Callaway, 1994; Greenlee y Callaway, 1996; Hacker y Gaines, 1997; Callaway et al.,
2002; Michalet et al., 2006). Asimismo, a una escala temporal, diversos estudios han
encontrado que interacciones de facilitacin pueden cambiar a competencia a lo largo
de la ontogenia de la interaccin (McAuliffe, 1998; Valiente-Banuet et al., 1991; Gasque
y Garca-Fayos, 2004; Miriti, 2006), por lo que su balance neto es fundamental en la
determinacin de la membresa de especies. La limitacin de estos estudios (aunque
vase Eccles et al., 1999; Valiente-Banuet y Verd, 2008) es que todos ellos se han cen-
trado en muestras sesgadas de las especies estudiadas, y adems suponen que una sola
interaccin opera y explica los patrones observados. Sin embargo, la interaccin aislada
de dos especies en la naturaleza no ocurre, sino que es un conjunto de interacciones el
que determina la composicin de las comunidades. De hecho, las interacciones man-
tenidas por las plantas con otros organismos tambin pueden ser determinantes en los
proceso de facilitacin y competencia entre plantas y por tanto en la estructuracin de
la comunidad vegetal.
9.8. Interacciones planta-planta mediadas por un tercer organismo
Las plantas establecen relaciones simbiticas, mutualistas y antagnicas con un sinfn
de organismos que determinan en gran medida su establecimiento y desarrollo. Por
tanto estos terceros interactuantes (animales mutualistas o antagnicos, otras plantas,
micorrizas, etc.) pueden ser determinantes a la hora de establecer el balance entre fa-
cilitacin y competencia entre plantas vecinas. Un ejemplo claro de ello lo tenemos en
el efecto de la herbivora sobre las interacciones planta-planta (Huisman y Olff, 1998;
Olff et al., 1999; Rebollo et al., 2002). La disminucin del riesgo de sufrir daos por
herbvoros gracias al efecto de la vegetacin circundante se ha denominado resistencia
por asociacin, defensa por asociacin, refugio por asociacin o gremios defensivos de
plantas (Tahvanainen y Root, 1972; Atsatt y O`Dowd, 1976; Hay, 1986; Pfster y Hay,
1988; Holmes y Jepson-Innes, 1989; Huntly, 1991), el cual es ciertamente un modo de
facilitacin entre plantas (Callaway, 1995; Callaway y Pugnaire, 2007). De hecho, para
ciertas especies, en un escenario con una alta probabilidad de sufrir dao por herbvo-
ros (e.g., ambientes con alta densidad de herbvoros), su nico nicho de regeneracin
posible es bajo la proteccin de determinadas plantas que gracias a su toxicidad o por
contar con espinas, actan como barrera o escondite frente a los herbvoros (Callaway
et al., 2000; Milchunas y Noy-Meir, 2002). As, una relacin de competencia entre dos
especies de plantas puede convertirse en la facilitacin de una especie palatable por
una no palatable en presencia de herbvoros (Callaway et al., 2000). De este modo,
la distribucin de las especies ms palatables se ver restringida a la presencia de sus
Ecologia1.indd 188 20/4/10 17:19:36
Captulo 9
Interacciones positivas planta-animal, reglas de ensamblaje y la conservacin de la diversidad
189
especies protectoras (Hulme, 1996; Watson, 1999; Rousset y Lepart, 1999; Milchunas
y Noy-Meir, 2002). En este caso, la interaccin planta-herbvoro estar modulando las
relaciones de facilitacin entre plantas, favoreciendo ciertos tipos de asociacin. Por lo
tanto, la densidad de herbvoros puede llegar a determinar la calidad de una especie
como nodriza, ya que sta no slo depender del incremento en la probabilidad de
germinacin y supervivencia de la especie facilitada, sino tambin de la disminucin de
la probabilidad de ser consumido por herbvoros (Baraza et al., 2006).
A nivel de comunidad, las especies no palatables gracias a su papel facilitador como
refugios vivos posibilitan una mayor diversidad vegetal bajo alta presin de herbvo-
ros (Milchunas y Noy-Meir, 2002; Callaway et al., 2005). Por otro lado, la presencia de
herbvoros puede determinar un cambio de estructura de tal modo que se pase de una
distribucin homognea a una distribucin agregada de las especies palatables bajo la
proteccin de las no palatables (Olff et al., 1999; Rebollo et al., 2002). As, en zonas se-
miridas las relaciones de competencia y facilitacin de especies herbceas establecidas
bajo la copa de los matorrales llega a ser determinada por la presencia de herbvoros,
de modo que la diversidad, abundancia e identidad de las herbceas que crecen bajo
los mismos vara al eliminar el pastoreo.
Tambin organismos que establecen relaciones simbiticas con las plantas pueden
favorecer a las plantas vecinas generando as un proceso de facilitacin indirecta (Ca-
llaway y Pugnaire, 2007). Por ejemplo, la atraccin de polinizadores y dispersores de
semillas puede ser denso-dependiente, de modo que la cercana de otras especies en
foracin o fructifcacin puede aumentar el nmero de visitas de polinizadores y dis-
persores respectivamente (Moeller, 2004; Hansen et al., 2007; Von Zeipel y Ericsson,
2007). Esto es an ms marcado en el caso de especies no productoras de nctar que
dependen para su fertilizacin de las visitas casuales de polinizadores que son atrados
por otras especies (Laverty y Plowright, 1988; Laverty, 1992). Este es el caso de Podophy-
llum peltatum, cuya polinizacin depende de las poco frecuentes visitas de abejas reina.
La poblaciones de esta especie que crecen cerca de poblaciones de Pedicularis canadensis
en for producen una mayor cantidad de frutos y semillas que aquella lejanas a stas
o cercanas a plantas sin for (Laverty, 1992). Este tipo de facilitacin indirecta entre
plantas muy atractivas para los polinizadores y especies que forecen al mismo tipo pero
poco atractivas, podra estar bastante extendido en las comunidades, pudiendo ser un
proceso clave en el aumento de la diversidad forstica de la comunidad (Laverty, 1992;
Johnson et al., 2003; Torng et al., 2006).
Otro caso interesante es el efecto de la presencia de micorrizas en las interacciones
de competencia y facilitacin entre plantas (Miller y Allen, 1992; Dickie et al., 2005).
La facilitacin entre plantas mediada por micorrizas se debe fundamentalmente a dos
procesos: por un lado la planta facilitadora puede actuar como fuente de propgulos
para la planta facilitada y por otro, las micorrizas pueden generar redes de unin entre
plantas a travs de sus hifas propiciando la transferencia de nutrientes o carbohidratos
entre las plantas a las que est unida (Miller y Allen, 1992; Simard y Durall, 2004). Las
redes formadas por micorrizas tienen el potencial de infuir en los patrones de esta-
blecimiento de plntulas, la competencia y facilitacin entre plantas y por tanto en la
dinmica de las comunidades (Simard y Durall, 2004; Selosse et al., 2006).
En todos los casos anteriormente descritos el balance entre la facilitacin y la com-
petencia entre las dos especies de plantas ya no slo depender de sus caractersticas y
Ecologia1.indd 189 20/4/10 17:19:36
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
190
las condiciones ambientales sino que tambin estar fuertemente infuida por el com-
portamiento y las caractersticas del tercer interactuante (McNaughton, 1978; Booth,
2004). Por lo tanto, la composicin de la comunidad vegetal se ver afectada por los
procesos de facilitacin y competencia entre especies, no slo directos sino tambin
mediados por otras especies.
9.9. Las interacciones planta-planta como mecanismos para la recupe-
racin de la biodiversidad
La recuperacin de interacciones ecolgicas es tanto un objetivo en s mismo, como
un medio para acelerar el proceso de restauracin de la organizacin y funcin eco-
sistmica en hbitats degradados. Recuperando especies que son interactuantes clave,
la biodiversidad y la funcionalidad ecosistmica pueden recuperarse en breve espacio
de tiempo. Un aspecto central es conocer las limitaciones a los procesos ecolgicos de
construccin e identifcar a las especies clave que desempean papeles ms relevantes
para impulsar la sucesin ecolgica. Construccin y destruccin son dos procesos que
tienen una clara asimetra temporal: la degradacin se puede producir muy rpido,
mientras que la construccin requiere de un proceso muchas veces lento de sucesin
ecolgica (Margalef, 1981). En este sentido, las interacciones ecolgicas pueden consi-
derarse como mecanismos de autoorganizacin en las redes trfcas y en ltima instan-
cia, motores de la sucesin ecolgica.
A continuacin planteamos dos escenarios donde ponemos de manifesto la manera
en que las interacciones planta-planta y planta-animal pueden favorecer la recupera-
cin de la biodiversidad:
Escenario 1: Casi no existen plantas pioneras y se trata de iniciar la suce-
sin primaria
Los factores que limitan la regeneracin natural en lugares altamente degradados son la
prdida de suelo, cambios en los parmetros fsico-qumicos, competencia con especies
herbceas de crecimiento rpido, o incremento de depredacin postdispersiva (Nepstad
et al., 1991, 1996; Reiners et al., 1994). Dos barreras fundamentales para la regeneracin
son la falta de semillas en el banco del suelo y la escasa llegada de semillas, sobre todo
por dispersin zocora (Nepstad et al., 1991; Zimmerman et al., 2000; Cubia y Aide,
2001).
En hbitats que han sido intensamente modifcados, y que carecen de capacidad
para su propia recuperacin natural, son claves las interacciones ecolgicas determi-
nantes de la llegada de propgulos. Dos tcnicas que pueden utilizarse para acelerar
este proceso son el transporte de suelo con banco de semillas a determinados puntos del
rea degradada, y la colocacin de perchas artifciales para fomentar la llegada de aves
dispersantes, y por consiguiente, la lluvia de semillas (Reis et al., 2003).
Los primeros animales mutualistas en actuar deben ser especies de lugares abiertos,
que toleran las grandes fuctuaciones de temperatura, radiacin, etc, como las hor-
migas y los pequeos paseriformes (Handel, 1997). Si los hbitats del entorno estn
muy degradados, y apenas pueden actuar como fuentes proveedoras de semillas, la
restauracin puede potenciarse mediante el establecimiento de ncleos de dispersin
Ecologia1.indd 190 20/4/10 17:19:36
Captulo 9
Interacciones positivas planta-animal, reglas de ensamblaje y la conservacin de la diversidad
191
dentro de la zona degradada para atraer polinizadores y dispersantes (Reis et al., 2003).
Las actuaciones que potencian la sucesin ecolgica en parches concretos dentro de la
matriz, con la idea de que posteriormente, los ncleos ya consolidados expandan sus
propgulos a la matriz ms degradada del entorno son una herramienta de gran poten-
cial (Rey-Benayas et al., 2008).
Los rboles y matorrales productores de fruto carnoso pueden desempear un papel
muy importante en la recuperacin de zonas degradadas, potenciando la restauracin
de diferentes maneras. Por un lado, los rboles y arbustos producen frutos que atraen a
las aves frugvoras, adems de servir de posadero a las aves (Guevara y Laborde, 1993;
Toh et al., 1999), y por tanto pueden convertirse en puntos que reciben una mayor lluvia
de semillas (Nepstad et al., 1996; Carrire et al., 2002; Guevara et al., 2004). Su grado de
atraccin para las aves depende de los rasgos intrnsecos de la percha, como cantidad y
calidad de comida que ofrezca, y extrnsecos, como la distancia a la fuente de alimento
ms prxima. Cuanto ms alejado est el rbol del borde del bosque, menos atractivo
ser para las aves, y por consiguiente, menos lluvia de semillas recibir (Robinson y
Handel, 1993; Martnez-Garza y Gonzlez-Montagut, 1999; Luck y Daily, 2003). En
segundo lugar, los rboles aislados generan condiciones microclimticas bajo sus copas
que pueden tener efectos positivos para la germinacin y el establecimiento de plntulas
(Uhl et al., 1982; Guevara et al., 1986, 1992; Elmqvist et al., 2001). Los efectos combina-
dos de atraccin y concentracin de semillas, junto con una mejora de las condiciones
de germinacin, establecimiento y supervivencia potencian el efecto benefactor de los
rboles y otras estructuras que pueden actuar como posaderos para la restauracin
de la vegetacin en las reas degradadas.
Escenario 2: las plantas pioneras estn ya establecidas, y se trata de favo-
recer la sucesin secundaria hacia estadios ms maduros
Son cada vez ms numerosas las evidencias empricas y experimentales que demuestran
que las plantas pioneras tienen en general un efecto positivo sobre la supervivencia y
crecimiento de plntulas y brinzales de especies arbreas, tanto en montaas medite-
rrneas (Castro et al., 2002, 2004; Gmez-Aparicio et al., 2004), como en hbitats semi-
ridos (Maestre et al., 2001, 2003; Gasque y Garca-Fayos, 2004), e incluso en hbitats
msicos de montaa (Garca y Obeso, 2003).
Las primeras investigaciones dirigidas a utilizar plantas nodrizas con objetivos de
restauracin se llevaron a cabo en el Sur de Espaa al fnal de los aos 90 (Castro et al.,
2002; Gmez-Aparicio et al., 2004; ver revisin en Padilla y Pugnaire, 2006). Con obje-
to de desarrollar una tcnica de repoblacin forestal que reprodujese el patrn espacial
de reclutamiento natural (es decir, los juveniles asociados espacialmente a matorrales),
en el perodo 1997-2001 se llevaron a cabo en Sierra Nevada una serie de experimen-
tos de campo. En total se plantaron ms de 18.000 plantones de 16 especies arbreas y
arbustivas en 34 parcelas distribuidas a lo largo de un amplio gradiente altitudinal (400-
2000 m). En cada parcela, los plantones se colocaron en dos microhbitats, bajo la copa
de los arbustos (utilizando siempre las especies ms abundantes en cada sitio) y en los
espacios abiertos libres de vegetacin ms prximos (Gmez-Aparicio et al., 2004). Los
resultados muestran que el uso de matorrales como plantas nodriza increment consi-
derablemente la supervivencia de los plantones en relacin con la tcnica convencional,
Ecologia1.indd 191 20/4/10 17:19:36
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
192
al tiempo que no disminuy su crecimiento. El incremento de la supervivencia se obtu-
vo adems para un amplio rango de condiciones ambientales, de especies nodriza, y de
especies repobladas (Gmez-Aparicio et al., 2004).
Los resultados pusieron tambin de manifesto que la magnitud del efecto facilitador
vara a lo largo de gradientes espaciales y temporales, dependiendo del grado de estrs
ambiental. En un gradiente espacial de altitud y orientacin, la magnitud de la facili-
tacin fue mayor en exposiciones ecuatoriales y a menor altitud. En estos escenarios,
las bajas precipitaciones, unidas a altas temperaturas, provocaron un largo e intenso
perodo de sequa estival, de manera que la supervivencia de las plntulas y juveniles
se vio fuertemente benefciada por la reduccin de estas condiciones extremas bajo la
copa de los matorrales pioneros. Por el contrario, a mayores altitudes y en exposiciones
norte, con temperaturas ms bajas durante el verano y, sobre todo, mayor precipitacin,
la sequa estival result mucho menos acusada. En estos escenarios, la reduccin del
estrs abitico permiti a las plantas captar recursos y competir entre ellas, por lo que la
facilitacin del matorral resulta mucho menos evidente. Con respecto a la variabilidad
temporal de la facilitacin asociada a la precipitacin anual, encontramos que la fuerza
de la facilitacin es mucho menor en aos lluviosos que en aos secos. Por ejemplo, el
verano de 1997 fue templado y hmedo en comparacin con los veranos de 2000 y
2001, y por tanto la disponibilidad de agua en el suelo en pleno verano fue signifca-
tivamente mayor. Esta mayor disponibilidad de agua pudo haber disminuido el estrs
en las plantas de dicho ao, permitiendo su supervivencia hasta la llegada de las lluvias
de otoo. Consecuentemente, el benefcio de vivir en la sombra de los matorrales fue
menos evidente en el ao hmedo (1997) que en los aos secos (2000 y 2001), ver
Gmez-Aparicio et al. (2004).
Los matorrales pueden tambin proteger a los juveniles frente a los herbvoros. Por
ejemplo, Baraza et al. (2006) en un experimento con dos especies arbreas, una de baja
palatabilidad (Pinus nigra) y otra de alta palatabilidad (Acer opalus subsp. granatense), en-
contraron un claro efecto del microhbitat en el que fueron plantados (bajo matorrales
de palatabilidad contrastada y suelos desnudo) sobre la probabilidad de dao por her-
bvoros ungulados. Los autores encontraron una asociacin positiva entre el porcentaje
de brotes daados de los matorrales y de los juveniles de A. opalus subsp. granatense plan-
tados bajo ellos, lo que indica que la probabilidad de que un plantn sea consumido
estuvo relacionada con lo atractivo que result para el herbvoro el matorral bajo el cual
se situ. De este modo, la probabilidad de que un plantn de una especie palatable sea
comido es menor bajo matorrales poco palatables que bajo matorrales muy palatables
(Baraza et al., 2006). Sin embargo, lo contrario ocurri para los plantones de P. nigra, que
fueron mayormente daados cuando se situaron bajo la copa de matorrales. Gmez et
al. (2001), encontraron un resultado similar con P. sylvestris. Asimismo, Rousset y Lepart
(1999) encontraron que los juveniles de P. sylvestris, debido a su escasa palatabilidad,
son capaces de colonizar zonas de pasto ms rpido que Quercus humilis, gracias a que
los ungulados rechazan los juveniles de P. sylvestris pero daan severamente a los de Q.
humilis localizados en hbitats no protegidos. As, para especies poco palatables pare-
ciera ser ventajoso crecer fuera de los matorrales a pesar del posible efecto nodriza de
los matorrales.
El consumo de los juveniles no slo estuvo condicionado por la palatabilidad del
juvenil y los matorrales bajo los que fueron plantados, sino tambin por las condiciones
Ecologia1.indd 192 20/4/10 17:19:36
Captulo 9
Interacciones positivas planta-animal, reglas de ensamblaje y la conservacin de la diversidad
193
ambientales, como la densidad de herbvoros en la zona o la disponibilidad de otros
recursos tales como el pasto (Baraza et al., 2006). As por ejemplo, el papel protector de
los matorrales para los plantones de A. opalus subsp. granatense se vio fuertemente redu-
cida cuando la presin por herbivora fue alta, o las condiciones abiticas desfavorables
forzaron a los animales al consumo de especies poco palatables (al fnal de la sequa
estival). Por tanto, el papel protector de los matorrales sobre los juveniles de especies
leosas vara en funcin de la palatabilidad del juvenil y del matorral y la presin de
herbvoros (Milchunas y Noy-Meir, 2002; Baraza et al., 2006).
En resumen, la fuerza de la facilitacin aumenta segn aumenta el estrs ambiental
y/o la presin de herbvoros en la montaa mediterrnea, siendo proporcionalmente
ms relevante en cotas bajas y en aos secos o zonas con alta presin de herbvoros,
lo que enfatiza su potencialidad dada la irregularidad de precipitaciones en la regin
(Gmez-Aparicio et al., 2004; Castro et al., 2002; Baraza et al., 2006). El uso de matorra-
les como plantas nodriza surge as como una tcnica de restauracin alternativa que,
adems de incrementar el xito de la repoblacin, minimiza el impacto sobre el ecosis-
tema, y de hecho imita la sucesin natural desde matorrales pioneros hasta formaciones
boscosas.
9.10. Consideraciones nales
Como sntesis de lo aqu expuesto, podemos concluir que las comunidades ecolgicas
son estructuradas de una manera compleja a travs de interacciones de signo positivo
y negativo entre mltiples organismos. Gracias a la facilitacin, las comunidades ven
incrementados varios de los componentes de la biodiversidad, como son la riqueza de
especies y la de interacciones. Ahora sabemos adems que las comunidades mediadas
por facilitacin se ensamblan de tal manera que acaban maximizando las distancias
flogenticas entre especies y, por lo tanto, incrementando tambin la diversidad floge-
ntica. Si la conservacin y restauracin de la biodiversidad son los fnes perseguidos, el
uso de especies diversas flogenticamente junto a la aplicacin de los mecanismos que
subyacen a la facilitacin deberan ser prioritarios en las actuaciones previstas.
Agradecimientos
Gracias a M. Ros por sus comentarios a la primera versin de este escrito. Estos traba-
jos han sido fnanciados por el proyecto PAPIIT de investigacin (Proyectos IN-227605; IN-
224808) otorgado por la DGAPA a Alfonso Valiente-Banuet. Proyecto DINAMED (CGL2005-
05830-CO3) del MEC a R. Zamora. Gracias a la Fundacin Ramn Areces por la beca otor-
gada a E. Baraza.
Ecologia1.indd 193 20/4/10 17:19:36
Ecologia1.indd 194 20/4/10 17:19:36
Captulo 11
Dispersin de semillas y demografa en un contexto de variabilidad ambiental
195
Interacciones
en un mundo
cambiante
S E C C I N
2
Ecologia2.indd 195 20/4/10 17:20:23
196
Introduccin
Las interacciones planta-animal juegan un papel primordial en la integridad y fun-
cionamiento de la gran mayora de los ecosistemas del planeta, en la conservacin de
la biodiversidad, y, en forma ms directa, en nuestro sustento cotidiano mediando la
productividad de una parte de nuestra agricultura. Sin embargo, estas interacciones
son susceptibles a distintos tipos de perturbaciones de origen antrpico entre las que
se incluyen la destruccin y fragmentacin de hbitat, cambios en los regmenes de
fuego, uso de agroqumicos, la invasin de especies, y el cambio climtico global. La
evaluacin de la importancia de las interacciones planta-animal en la dinmica de las
poblaciones y comunidades y el estudio de los efectos de las distintas actividades huma-
nas sobre estas interacciones se han constituido en temas centrales de investigacin en
el rea de la ecologa de las ltimas dos dcadas.
El desarrollo de estos aspectos aplicados de las interacciones planta-animal ha
estado estrechamente ligado al desarrollo de distintos aspectos conceptuales y meto-
dolgicos, muchos de los cuales han sido presentados y explorados en la primera parte
de este libro, y que nos han permitido ir ms all de un enfoque fenomenolgico en el
estudio de cmo el hombre altera las interacciones planta-animal. Por ejemplo, el des-
cubrimiento que las redes mutualistas planta-animal se caracterizan por una estructura
asimtrica y anidada (Captulo 1) nos permite comprender por qu la reproduccin
sexual de las especies de plantas especializadas en uno o pocos polinizadores son simi-
larmente afectadas por la fragmentacin de hbitat que aquellas especies de plantas
ms generalistas (Captulo 10), un resultado a priori contraintuitivo. Tambin, el desa-
rrollo de modelos matriciales y bayesianos aplicados al estudio de la demografa pobla-
cional (Captulo 5) nos permite evaluar como la alteracin cuanti y/o cualitativa de las
interacciones planta-animal, como es el caso de la polinizacin y dispersin de semillas,
puede afectar la supervivencia de distintas especies claves, paraguas, o emblemticas o
incluso modular las tasas de expansin de especies invasoras limitadas por estos mutua-
lismos. Aplicados al terreno de la conservacin, este tipo de modelos permite simular
los efectos de distintas alternativas de manejo que contemplan estas interacciones, pro-
veyendo la clase de informacin predictiva-cuantitativa exigida por gestores ambien-
tales y tomadores de decisiones. En su conjunto, los captulos de esta seccin (10-16)
pretenden dar una visin actualizada y sinttica de la importancia de las interacciones
planta-animal en conservacin y en nuestra propia supervivencia como especie.
Existe una profusa literatura que examina tanto a nivel emprico como terico de
qu forma las interacciones planta-polinizador son modifcadas por las perturbacio-
nes de origen antrpico, particularmente la fragmentacin de hbitat. As como las
islas ocenicas poseen una menor diversidad de especies que reas con condiciones
ambientales comparables en el continente, los fragmentos de hbitat tambin poseen
una capacidad disminuida en sustentar biodiversidad con respecto al hbitat continuo
original. La disrupcin de interacciones claves, como los mutualismos de polinizacin
y dispersin de semillas, y la alteracin de otras como la herbivora y los mecanismos
de regulacin de los herbvoros por parte de niveles trfcos superiores, pueden explicar
parte de la prdida de la biodiversidad en ambientes fragmentados as como el reem-
Ecologia2.indd 196 20/4/10 17:20:23
197
plazo de especies especialistas por otras ms generalistas. El Captulo 10 provee una
revisin actualizada de la evidencia de los efectos de la fragmentacin sobre los dis-
tintos tipos de interacciones planta-animal, proveyendo una discusin detallada de los
mecanismos responsables. Este captulo tambin identifca vacos de informacin que
creemos servirn de disparadores de nuevos proyectos en esta rea.
Las interacciones planta-animal pueden ser crticas no slo en entender las trayec-
torias evolutivas de las especies participantes, sino tambin, como se mencion ms
arriba, en predecir las trayectorias demogrfcas, particularmente de la contraparte
vegetal de estas interacciones. En el Captulo 11 se describe un estudio de caso, el de la
dispersin de semillas de Cryptocarya alba, una especie arbrea endmica del matorral
de Chile Central, dispersada por aves y mamferos. Los resultados descriptos en este
captulo muestran que la efciencia e importancia de distintos dispersores puede variar
dependiendo del contexto ambiental, demostrando la importancia de preservar ensam-
bles diversos y aparentemente redundantes de animales mutualistas.
La invasin de especies es otra de las grandes perturbaciones de origen antrpico
que pueden alterar las interacciones planta-animal. Al colonizar un sitio, estas especies
de origen extico interactan con la biota local modifcando en muchos casos la forma
en que las especies nativas interactan entre s y la estructura de las redes de interac-
ciones mutualistas y antagonistas que stas integran. Hay dos preguntas relacionadas
que son abordadas por el Captulo 12: Cmo se integran estas especies a las redes de
interacciones locales, y cmo modifcan las interacciones entre mutualistas nativas? Se
desprende de la lectura de este captulo, que las especies invasoras cooptan frecuente-
mente el servicio de los mutualistas locales modifcando la naturaleza e intensidad de las
interacciones entre especies nativas. Los mecanismos a travs de los cuales las especies
exticas pueden modifcar los mutualismos locales son mltiples y en muchos casos de
una gran sutileza. Muchos de estos mecanismos, algunos de los cuales involucran una
serie de interacciones indirectas, recin comienzan a ser estudiados en el contexto de
las especies invasoras lo que augura que sta ser un tema de investigacin de un gran
auge en un futuro cercano.
Nuestra capacidad de prevenir y manejar invasiones est claramente relacionada
a nuestra capacidad de predecir invasiones. Esta prediccin est estrechamente re-
lacionada a la identifcacin de rasgos que hacen que una especie introducida se con-
vierta en una invasora exitosa. En el caso de las plantas con for, algunos de los rasgos
principales son reproductivos y estn relacionados a su dependencia de mutualistas
animales para su polinizacin o dispersin de semillas. La incidencia de estos rasgos en
las plantas invasoras es explorada en el Captulo 13. Si bien no existe un solo tipo de
rasgo, o combinacin de rasgos, que identifquen a las invasoras exitosas, los resultados
basados en el anlisis de la extensa base de datos recopilada por los autores demuestran
que existen ciertas caractersticas altamente frecuentes y otras ausentes que podran
explicar en parte el alto potencial invasivo de estas especies.
Las interacciones planta-animal son tambin susceptibles a perturbaciones de gran
escala, como es el cambio climtico global. Aunque todava tenemos evidencia escasa
de sus efectos, podemos anticipar que los cambios a nivel ecofsiolgico y fenolgico
asociados a este fenmeno pueden afectar no slo interacciones particulares, sino la es-
tructura de distintas redes de interaccin. El Captulo 14 provee una revisin detallada
de los efectos directos e indirectos del cambio global sobre las interacciones planta-ani-
Ecologia2.indd 197 20/4/10 17:20:23
198
mal, un rea donde existe una gran diversidad de oportunidades para nuevos proyectos
de investigacin. En este captulo, los autores tambin exploran las consecuencias que
tienen estos efectos en el manejo y la conservacin.
Las interacciones planta-animal son relevantes en el funcionamiento ecosistmico y
preservacin de la biodiversidad de prcticamente todos los biomas del planeta, pero
posiblemente en pocos sea ms aparente que en los bosques tropicales lluviosos. El
Captulo 15 enfocado en las interacciones planta-animal de la selva Amaznica ejem-
plifca claramente esta relevancia y explora cmo las perturbaciones antrpicas estn
alterando estas interacciones en este y otros ecosistemas tropicales. Este captulo provee
tambin claves para la preservacin de las interacciones planta-animal, promoviendo
el uso racional de los productos de estas relaciones (e.g., miel, frutos, insectos, etc.) y la
transferencia del conocimiento cientfco a las comunidades locales.
Las interacciones planta-animal no slo tienen una relevancia crtica en el mante-
nimiento de la biodiversidad, sino que afectan de diversas maneras la productividad de
nuestros sistemas agrcolas. En el caso particular de la polinizacin animal, esta interac-
cin puede ser considerada como un servicio ecosistmico por los benefcios directos
que proveen los polinizadores, tanto manejados como silvestres, a un gran nmero de
cultivos que dependen de este mutualismo para alcanzar altos rendimientos. El concep-
to del mutualismo de polinizacin como servicio ecosistmico y el papel que juegan los
remanentes de sistemas naturales y seminaturales como fuente de polinizadores para
cultivos aledaos son explorados en el Captulo 16. La evidencia evaluada en este cap-
tulo contribuye a afanzar el concepto que la preservacin de paisajes heterogneos po-
dra contribuir a un aumento del rendimiento de los cultivos a travs de un incremento
de la polinizacin y a la preservacin de la biodiversidad remanente.
Creemos que la amplitud de los temas aplicados relacionados a las interacciones
planta-animal presentados de esta segunda parte sern de inters a una diversidad de
lectores. Por un lado, los investigadores interesados en el rea de conservacin encon-
traran una variedad de interrogantes que esperan respuesta y que pueden servir de
simientes para el desarrollo de nuevos proyectos cientfcos. Por otro lado, aquellos
lectores ms involucrados con la gestin de los recursos naturales podrn encontrar
informacin actualizada y varios ejemplos demostrando que la preservacin de la di-
versidad especfca debe estar ntimamente asociada a la preservacin las interacciones
planta-animal que la sostienen. Es nuestro objetivo promover la visin que dentro del
concepto amplio de biodiversidad, las interacciones planta-animal juegan un papel
preponderante y que las acciones de manejo tendientes a preservar especies deben estar
basadas en un conocimiento profundo, tanto terico como emprico, de las mismas.
Ecologia2.indd 198 20/4/10 17:20:23
CAPTULO 10
Dinmica de interacciones mutualistas y
antagonistas en ambientes fragmentados
RAMIRO AGUILAR, LORENA ASHWORTH, LUCIANO CAGNOLO, MARIANA JAUSORO,
MAURICIO QUESADA Y LEONARDO GALETTO
10.1. Introduccin
Desde los dos ltimos siglos el crecimiento de la poblacin humana y la consecuente
expansin a gran escala de las fronteras agrcolas, el desarrollo industrial y las aglome-
raciones urbanas han resultado en la eliminacin de grandes extensiones de vegetacin
natural, alterando la estructura, distribucin y funcionamiento de los ecosistemas (Saun-
ders et al., 1991; Jules et al., 1999; Hobbs y Yates, 2003). Estos cambios, persistentes y
generalizados, afectan los patrones estructurales del paisaje, ocasionando un proceso de
fragmentacin cuyas principales e inmediatas consecuencias son la prdida de hbitat y
la formacin de parches de vegetacin nativa de variadas formas y tamaos, separados
entre s por una matriz de caractersticas muy distintas al sistema original. Generalmen-
te, estos cambios van acompaados de una reduccin en los tamaos poblacionales y
un aumento en el grado de aislamiento de las poblaciones en los fragmentos remanen-
tes (e.g., Saunders et al., 1991; Rathcke y Jules, 1993; Andrn, 1994; Murcia, 1996; Jules
y Rathcke, 1999; Fahrig, 2003).
La fragmentacin de hbitat puede modifcar la composicin, distribucin y abun-
dancia de las especies alterando numerosos procesos ecolgicos tanto a nivel poblacional
como de la comunidad (e.g., Rathcke y Jules, 1993; Andrn, 1994; Fischer y Matthies,
1998; Jules et al., 1999; Harrison y Bruna, 1999). La reduccin y el aislamiento de las
poblaciones confnadas a los parches de hbitat remanente estn a menudo ligados a
un aumento de la endogamia, una disminucin en el fujo gnico y eventos de deriva
gnica, lo cual puede conducir a una prdida de diversidad gentica (Ellstrand y Elam,
1993; Young et al., 1996; Young y Clarke, 2000). De esta manera, en sucesivas genera-
ciones se esperara que la aptitud de los individuos remanentes en parches de bosque
disminuya hacindolos ms susceptibles a los cambios que se producen en su entorno
bitico y abitico, aumentando as la probabilidad de extincin de estas poblaciones
(e.g., Ellstrand y Elam, 1993; Murcia, 1995, 1996; Young et al., 1996; Jules y Rathcke,
1999; Jacquemyn et al., 2002). Estas extinciones locales pueden constituir nuevos nichos
vacantes, favoreciendo el establecimiento de especies antes no presentes, como podra
ser el caso de especies introducidas y/o invasoras, producindose cambios en la compo-
sicin especfca en una regin particular (Simberloff, 1988; Harrison y Fahrig, 1995).
Las especies vegetales y animales forman parte de una compleja red ecolgica, por lo
que si se consideran las intrincadas tramas de interacciones entre los diversos organismos,
las consecuencias de la prdida de alguna especie pueden trasladarse con un efecto en cas-
cada de manera indirecta sobre otros miembros del ecosistema (e.g., Aizen y Feinsinger,
1994a; Murcia, 1996; Dukes y Mooney, 1999; Memmott, 1999). Sin embargo, el efecto
que la prdida de una especie particular pueda tener sobre una interaccin depender
Ecologia2.indd 199 20/4/10 17:20:23
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
200
en gran medida de la estructura de la red de interacciones y del grado de redundancia
ecolgica de la especie extinta (Bascompte y Jordano, 2006). Las especies vegetales en
particular presentan diversas interacciones en diferentes momentos de su ciclo de vida.
Tanto las interacciones antagonistas como la depredacin, la herbivora, o el parasitismo
y las interacciones mutualistas como la polinizacin y la dispersin de semillas pueden
modelar la dinmica de sus poblaciones en el tiempo y el espacio (e.g., Kearns et al., 1998).
En este sentido, las interacciones ms crticas para la persistencia de las poblaciones en el
largo plazo son aquellas que afectan directamente la reproduccin y el reclutamiento de
las especies vegetales (Murcia, 1996; Kearns y Inouye, 1997; Kearns et al., 1998). Por estas
razones los estudios que evalan los efectos de fragmentacin y prdida de hbitat sobre
los procesos ecolgicos que involucran la interaccin entre plantas y animales son parti-
cularmente importantes para intentar identifcar patrones de respuesta de los organismos
frente a estas alteraciones antrpicas y, eventualmente, comprender los mecanismos invo-
lucrados (e.g., Saunders et al., 1991; Davies et al., 2001; Primack et al., 2001).
En el contexto de la biologa de la conservacin, es fundamental intentar arribar a
generalizaciones acerca de cun importantes y consistentes son los efectos de fragmen-
tacin sobre las interacciones planta-animal a lo largo de una amplia variedad de siste-
mas. Esto permitir descubrir patrones emergentes o excepciones que puedan generar
conocimiento aplicado a la conservacin de la biodiversidad.
Los estudios que evalan los efectos de la fragmentacin sobre distintas interaccio-
nes planta-animal se iniciaron a mediados de los aos ochenta pero recin en la dcada
de los noventa se ha producido un incremento sustancial en la produccin de literatura
en esta rea. No obstante, el conocimiento que ha surgido de estos estudios no se ha
desarrollado de forma pareja entre las diversas interacciones que involucran a plantas
y animales. En el caso de los mutualismos, existe una mayor cantidad de trabajos que
han evaluado los efectos de fragmentacin sobre las interacciones planta-polinizador en
comparacin con las interacciones planta-dispersor. En tanto que los estudios sobre las
interacciones antagonistas, en particular sobre las relaciones planta-herbvoro o planta-
depredador de semillas han sido mucho menos frecuentes. El presente captulo tiene
como principales objetivos: (a) revisar el conocimiento acumulado hasta el momento de
los efectos de fragmentacin de hbitat sobre las interacciones planta-animal, mutua-
listas y antagonistas, (b) analizar las caractersticas ecolgicas que hacen a las especies
de plantas y animales mas o menos susceptibles a la fragmentacin, (c) relacionar los
efectos de la fragmentacin sobre las diferentes interacciones con el objeto de evaluar el
efecto neto de la fragmentacin sobre las comunidades vegetales, (e) destacar reas de
investigacin que an no han sido exploradas y sugerir futuras direcciones de las inves-
tigaciones sobre las interacciones planta-animal en ambientes fragmentados.
10.2. Evolucin del marco terico para el estudio de la fragmentacin
de hbitat
En distintos momentos se han realizado revisiones histricas de la teora de fragmenta-
cin de hbitat considerando diferentes aproximaciones y variaciones en la profundi-
dad conceptual (e.g., Haila, 2002; McGarigal y Cushman, 2002; Fahrig, 2003; Kattan
y Murcia, 2003). Sin embargo, consideramos til realizar una breve resea histrica
sobre el desarrollo de los distintos marcos tericos. El nmero y la caracterizacin de las
Ecologia2.indd 200 20/4/10 17:20:23
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
201
distintas etapas que pueden defnirse al considerar la evolucin de la teora relacionada
al estudio de la fragmentacin resultan arbitrarias, y a los fnes didcticos las dividire-
mos aqu en cuatro:
Biogeografa de islas
El trabajo de MacArthur y Wilson (1967) sobre biogeografa de islas se considera la
base terica de la que origin el concepto moderno sobre fragmentacin. Es decir, esta
base terica se utiliz para estudiar el fenmeno de insularizacin de los bosques
producto de las actividades del hombre. Esta idea simple se populariz rpidamente,
suponiendo que el estudio de la diversidad de organismos entre islas de origen ocenico
(generalmente con un origen histrico comn) rodeadas de una matriz uniforme, era
anlogo al estudio de la diversidad de organismos en fragmentos de bosque (islas de
vegetacin, las que muchas veces no tienen el mismo origen) inmersos en una matriz
antrpica que rara vez es uniforme. Por otro lado, tambin se supuso constancia tempo-
ral para las fuctuaciones poblacionales de los organismos. Es decir, la teora de biogeo-
grafa de islas tiene supuestos sobre historia natural que rara vez se cumplen al estudiar
fragmentos de bosque. Algunas de las razones de la popularizacin y estabilizacin de
este marco terico pueden encontrarse en Haila (2002).
Metapoblaciones
La teora de metapoblaciones (Levins 1969), si bien se formul casi contemporneamen-
te a la de biogeografa de islas, no comenz a utilizarse en estudios de fragmentacin
sino hasta principios de 1980. El aporte fundamental que hace esta teora al desarrollo
del marco conceptual de la fragmentacin es comenzar a evaluar con mayor profun-
didad los organismos que viven en ambientes fragmentados, incorporando la toma de
datos detallados a escala del paisaje (metapoblaciones) para evidenciar procesos ecol-
gicos y cambios en los parmetros poblacionales. Es decir, ya no se enfatiza tanto en el
anlisis e interpretacin de los patrones, como propone el enfoque biogeogrfco.
Incorporacin del paisaje
La defnitiva incorporacin del paisaje al concepto de fragmentacin lleva a una subdi-
visin conceptual, donde fundamentalmente se reconoce la prdida de hbitat, referido
a la disminucin total del rea del hbitat original, y la fragmentacin per se, referido
a la subdivisin y confguracin espacial de los fragmentos de hbitat. Es decir, se in-
corporan particularidades del hbitat fragmentado que son evaluados considerando
distintas escalas temporales y espaciales. Se reconoce la importancia de caracterizar
cuidadosamente la matriz y tambin de empezar a tomar datos all. Asimismo, comien-
za a evaluarse la heterogeneidad del hbitat al compararse las particularidades sobre la
calidad del hbitat dentro y entre los fragmentos.
Incorporacin de escalas funcionales de los organismos
Esta aproximacin conceptual incorpora defnitivamente la perspectiva de los distintos
organismos que viven en los paisajes fragmentados y las interacciones particulares que
Ecologia2.indd 201 20/4/10 17:20:24
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
202
se establecen entre ellos, lo cual determina, fundamentalmente, que se reconozca la
complejidad de la dinmica del paisaje, y que se enfatice la necesidad de incrementar
los estudios que consideren parmetros demogrfcos de los organismos y las distintas
interacciones que se establecen a lo largo del ciclo de vida.
Las distintas ideas que hemos desarrollado brevemente se siguen utilizando en la
actualidad, muchas veces sobrepuestas entre s. Queda claro que a pesar del gran avan-
ce conceptual que experiment el marco terico utilizado para el estudio de los efectos
de fragmentacin de hbitat y del gran nmero de proyectos realizados o en ejecucin
en todo el mundo sobre esta problemtica, la teora disponible no ha sido lo sufciente-
mente exitosa para entender y explicar la complejidad de los sistemas fragmentados. A
nuestro entender, esta apreciacin no es pesimista, sino todo lo contrario, ya que resulta
un desafo para los eclogos y nuevos estudiantes interesados en la fragmentacin del
hbitat para seguir desarrollando la teora y refnar los mtodos de muestreo y anlisis
de datos, algo que seguramente ocurrir durante los prximos aos.
10.3. Interacciones mutualistas en ambientes fragmentados
Interacciones planta-polinizador
Los animales polinizadores (insectos, aves y algunos mamferos y reptiles) son los princi-
pales responsables del proceso de polinizacin de la gran mayora de las Angiospermas,
el mayor grupo de plantas terrestres (Buchmann y Nabhan, 1996). La efcacia de los
polinizadores en remover, trasladar y depositar polen compatible en los estigmas tiene
un profundo efecto sobre el xito reproductivo de las plantas (Kearns et al., 1998; Young
y Clarke, 2000). Una semilla que surge del proceso de reproduccin sexual representa
una fase de dispersin independiente e implica una nueva oportunidad para mantener
o incrementar la diversidad gentica y el potencial para adaptarse a nuevos ambien-
tes, por lo que es un estadio fundamental para el establecimiento y la persistencia de
las poblaciones de plantas en el largo plazo (Rathcke y Jules, 1993; Young et al., 1996;
Wilcock y Neiland, 2002). Al mismo tiempo, los polinizadores son benefciados por las
plantas que visitan, puesto que en ellas encuentran alimento, sitios de nidifcacin y
apareamiento, refugio, etc., establecindose de esta manera una interaccin mutualista
(Buchman y Nabhan, 1996). En esta interaccin, los animales realizan la transferencia
de polen entre plantas de una determinada especie e inclusive entre especies diferentes,
cumpliendo un rol fundamental en la regeneracin, mantenimiento y diversifcacin de
las poblaciones naturales. Por lo tanto, en tiempo ecolgico los polinizadores contribu-
yen a la preservacin de la cobertura vegetal, en tanto que en tiempo evolutivo pueden
facilitar la hibridacin interespecfca, uno de los mecanismos que genera la materia
prima para un potencial proceso de especiacin (Rieseberg et al., 2003; Hegarty y His-
cock, 2005), incrementando as la diversidad global de especies de plantas.
La facultad adquirida evolutivamente por las plantas de interactuar con animales
vectores de polen ha mejorado la efciencia en la transferencia de polen hacia los es-
tigmas de otros individuos conespecfcos favoreciendo el exocruzamiento (Hamrick et
al., 1992; Spira, 2001; Aizen et al., 2002). Recientemente se ha demostrado que en esta
interaccin los insectos en particular presentan una menor tolerancia a la perturbacin
antrpica que las plantas (Maes y VanDick, 2001; Poyry et al., 2006). Por lo tanto, esta
Ecologia2.indd 202 20/4/10 17:20:24
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
203
dependencia del mutualismo con animales para la reproduccin tambin podra actuar
como un factor de riesgo al aumentar el nivel de susceptibilidad reproductiva de las
plantas a la fragmentacin y otras formas de perturbacin del hbitat (Bond, 1994;
Renner, 1998; Spira, 2001; Aizen et al., 2002). Es decir, cualquier cambio que experi-
mente la comunidad de polinizadores como consecuencia de la fragmentacin de hbi-
tat, podra propagar su efecto en la cantidad y/o calidad del polen depositado sobre los
estigmas (xengamo vs autgamo), y as afectar la capacidad reproductiva de las plantas
(Aizen y Feinsinger, 1994a; Wilcock y Neiland, 2002; Quesada et al., 2003, 2004). Por lo
tanto, en el largo plazo, es de esperar que la simplifcacin y disrupcin de los mutualis-
mos planta-polinizador, como consecuencia de la fragmentacin de hbitat, produzcan
una disminucin sustancial en la calidad y/o cantidad de semillas producidas y de esta
manera se establezca el primer paso del colapso demogrfco de las poblaciones de
plantas (Aizen et al., 2002; Cascante et al., 2002; Aguilar et al., 2006).
Polinizadores
La funcin de los polinizadores es de gran importancia no slo para la integridad y
funcionamiento de los ecosistemas naturales sino tambin para la productividad de
muchos agroecosistemas generados por el hombre (ver Aizen y Chacoff, este volu-
men). Las disminuciones globales y las extinciones locales de poblaciones de poliniza-
dores naturales se han incrementado notablemente en las ltimas dcadas (Didham
et al., 1996; Allen-Wardell et al., 1998; Kearns et al., 1998; Biesmeijer et al., 2006). En
general, se ha observado que la fauna de polinizadores es particularmente sensible
a las alteraciones del hbitat causadas por la fragmentacin, producindose dismi-
nuciones en la riqueza y abundancia, y cambios tanto en la composicin de espe-
cies de los ensambles como en el comportamiento de forrajeo de los polinizadores
(Didham et al., 1996; Murcia, 1996; Aizen y Feinsinger, 2003; Bhattacharya et al.,
2003; Quesada et al., 2003). Desde el punto de vista de los polinizadores, el proceso
de fragmentacin puede implicar prdida de sitios de nidifcacin, apareamiento y
menor diversidad y disponibilidad de alimento a nivel del paisaje. Sin embargo el
nuevo paisaje fragmentado no es percibido de la misma manera por todas las especies
puesto que estos cambios pueden ser perjudiciales para ciertas especies y benefciosos
para otras (Ewers y Didham, 2006; Steffan-Dewenter et al., 2006). Esto se debe a que
existe una gran variabilidad en los rasgos ecolgicos de las especies de polinizadores
que pueden generar una susceptibilidad diferencial a la fragmentacin del hbitat.
Entre los caracteres indicadores de susceptibilidad se pueden destacar la variabilidad
en el tamao poblacional, la especializacin en los requerimientos alimenticios y de
hbitat, el comportamiento de forrajeo, la capacidad de movimiento, la cantidad de
generaciones por ao y el tamao corporal (revisado en Tscharntke et al., 2002; Aizen
y Feinsinger, 2003; Biesmeijer et al., 2006).
El grado de especializacin en el recurso foral de los polinizadores es un rasgo que
ha sido postulado como un importante determinante de susceptibilidad de los polini-
zadores a la fragmentacin de hbitat (Kunin, 1993; Bond, 1994; Kearns et al., 1998;
Aizen y Feinsinger, 2003). Los polinizadores que se especializan en uno o unos pocos re-
cursos forales son ms proclives a sufrir efectos de fragmentacin, pues la abundancia,
riqueza y/o composicin de las especies vegetales tiende a modifcarse en los fragmentos
Ecologia2.indd 203 20/4/10 17:20:24
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
204
de bosque (Rosenzweig, 1995; Aizen y Feinsinger, 2003; Cagnolo et al., 2006). De esta
manera, si el recurso foral especfco disminuye o desaparece de los fragmentos de bos-
que tambin desaparecern los polinizadores asociados a ese recurso. Por el contrario,
los polinizadores generalistas, que utilizan una amplia variedad de especies con fores
para alimentarse, no sern tan afectados por la fragmentacin pues la ausencia de una
o ms especies en un fragmento de bosque puede ser reemplazada por otras especies
en for (Kunin, 1993; Bronstein, 1995; Murcia, 1996). Esta ausencia de especifcidad,
conjuntamente con un mayor oportunismo en el uso del recurso es precisamente lo que
permite que los polinizadores generalistas predominen y persistan en los fragmentos de
bosque (Steffan-Dewenter y Tscharntke, 2000; Ashworth et al., 2004).
En relacin con la capacidad de movimiento existe un gran rango de distancias
de recorrido dependiendo de los diferentes grupos de polinizadores. En insectos, por
ejemplo, escarabajos (Coleptera) y moscas (Dptera) polenvoros presentan un reduci-
do rango de forrajeo de slo unos 10-20 metros (Mayfeld, 2005). Las abejas solitarias
(Himenptera, Apoidea) forrajean a una escala espacial de aproximadamente 250 m,
en tanto que los abejorros (Himenptera, Apidae) pueden buscar recursos a mayores
distancias (~2.500 m, Steffan-Dewenter et al., 2001). Las mariposas (Lepidptera), en
cambio, pueden llegar a recorrer unos 5.000 m en bsqueda de alimento (Bergman
et al., 2004). Finalmente, entre los mamferos se ha registrado que ciertos murcilagos
nectarvoros pueden recorrer distancias de forrajeo de hasta 100 km en una sola no-
che (Horner et al., 1998). As, es de esperarse que en un paisaje fragmentado, donde
el aislamiento entre los remanentes de bosque puede ser grande, las especies con me-
nor capacidad de movimiento sern probablemente las ms afectadas negativamente.
Estudios recientes con especies de abejas y moscas que diferen en sus capacidades de
vuelo apoyan la prediccin anterior (Maes and Van Dyck, 2001; Kotiaho et al., 2005;
Biesmeijer et al., 2006). No obstante, la capacidad de vuelo no garantiza por s misma la
posibilidad que los polinizadores atraviesen las matrices de paisajes fragmentados (Mur-
cia, 1996; Ghazoul, 2005a). Existen diversos factores biticos y abiticos que pueden
impedir el movimiento de los polinizadores en ambientes altamente perturbados como
las matrices antrpicas que rodean los fragmentos (Stoner et al., 2002; Bhattachrya et al.,
2003; Quesada et al., 2003).
La fragmentacin puede ocasionar la prdida de especies de polinizadores que
comparten rasgos ecolgicos causando a su vez prdida de funciones en el ecosistema.
Por ejemplo, abejas solitarias, cuya capacidad de movimiento es restringida, contri-
buyen ms a los servicios de polinizacin que especies de abejas con mayor capacidad
de movimiento (Klein et al., 2003a; Potts et al., 2006). Como consecuencia de estos
cambios, se ha demostrado que las primeras especies en perderse son las ms efcien-
tes del ensamble y que las especies remanentes no logran compensar los servicios de
polinizacin al incrementar en abundancia (Larsen et al., 2005). Finalmente, otro
aspecto poco estudiado considera los tiempos generacionales de las poblaciones de
insectos polinizadores. La prdida de especies de polinizadores es comparativamente
ms frecuente entre especies univoltinas que multivoltinas en ambientes fragmenta-
dos (Maes and Van Dyck, 2001; Kotiaho et al., 2005; Biesmeijer et al., 2006). Estos
hallazgos ponen en evidencia que la prdida de especies de polinizadores no es aza-
rosa (ver Tscharntke et al., 2002; Larsen et al., 2005). As, los cambios que afecten dife-
rentes aspectos de la diversidad del ensamble de polinizadores (riqueza, abundancia,
Ecologia2.indd 204 20/4/10 17:20:24
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
205
diversidad funcional y composicin de especies) van a tener profundas consecuencias
sobre la comunidad vegetal y por ende sobre el funcionamiento del ecosistema (Fon-
taine et al., 2006).
Plantas polinizadas por animales
En el mbito de la ecologa reproductiva de plantas, los argumentos tericos sugie-
ren que las plantas y los polinizadores poseen atributos biolgicos particulares que
resultan en respuestas ecolgicas diferentes a la fragmentacin del hbitat (e.g., Bond,
1994; Waser et al., 1996; Renner, 1999; Aizen y Feinsinger, 2003; Hobbs y Yates,
2003; Harris y Johnson, 2004). De esta manera, la reproduccin en las plantas podra
ser diferencialmente susceptible a la fragmentacin de hbitat dependiendo de ciertos
rasgos que caracterizan y modelan la relacin y el grado de dependencia reproduc-
tiva de las plantas y sus polinizadores. Uno de estos atributos es el grado de depen-
dencia reproductiva del mutualismo de la polinizacin (Bond, 1994; Murcia, 1996;
Aizen y Feinsinger, 2003). En este sentido, el sistema de compatibilidad de las plantas
es un rasgo importante para evaluar esta dependencia del mutualismo. Las plantas
autocompatibles (AC) pueden ser consideradas autgamas facultativas, pues si bien
requieren de polinizadores para transportar el polen hacia otros individuos conespe-
cfcos, poseen la ventaja de poder utilizar polen del mismo individuo (autgamo o
geitongamo) o de otros individuos (xengamo) para producir semillas. Ciertas espe-
cies adems, pueden poseer la capacidad de reproducirse va autogamia espontnea,
sin la intervencin de polinizadores. As, la dependencia del mutualismo de las plan-
tas AC puede ser facultativa. Las plantas autoincompatibles (AI), por el contrario, son
xengamas obligadas ya que slo pueden utilizar polen de otros individuos conespe-
cfcos y por lo tanto presentan una alta dependencia de los polinizadores para repro-
ducirse (Richards, 1997). Es de esperarse que las plantas AI sean ms susceptibles a
los cambios inducidos por la fragmentacin en los ensambles de polinizadores y as
ver ms negativamente afectada su reproduccin que las plantas AC.
Otro determinante importante del riesgo de disrupcin del mutualismo en h-
bitats fragmentados es el grado de especializacin en la polinizacin (Bond, 1994;
Johnson y Steiner, 2000). Las especies vegetales varan ampliamente en su grado de
especializacin en la polinizacin, pudiendo utilizar desde cientos de polinizadores
hasta tan slo una especie. Si bien es un rasgo continuo, en la prctica las plantas son
consideradas generalistas (G) cuando son polinizadas por varias o muchas especies
de animales de diferentes taxa, o especialistas (E), cuando son polinizadas por una o
pocas especies de animales relacionados taxonmicamente (Bawa, 1990; Bond, 1994;
Herrera, 1996; Renner, 1999). Segn surge de la teora, las plantas E podran ser ms
susceptibles a la disrupcin del mutualismo ocasionada por la fragmentacin de hbi-
tat, pues no podran compensar la prdida de sus parejas mutualistas especfcas con
otros polinizadores alternativos (Bond, 1994; Waser et al., 1996; Fenster y Dudash,
2001). Por el contrario, las plantas G seran ms resilientes a los cambios producidos
por la fragmentacin de hbitat en su ensamble de polinizadores, pues la ausencia
de algn polinizador podra ser amortiguada por otros polinizadores de su amplio
ensamble (Morris, 2003).
Ecologia2.indd 205 20/4/10 17:20:24
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
206
Polinizacin y reproduccin de plantas en ambientes fragmentados
Las hiptesis hasta aqu expuestas con relacin a la susceptibilidad reproductiva di-
ferencial de las plantas a la fragmentacin segn su sistema de compatibilidad y su
especializacin en la polinizacin, no haban sido puestas a prueba de manera formal
y general hasta hace poco tiempo. A travs de revisiones bibliogrfcas cualitativas,
Aizen et al. (2002) y Ghazoul (2005b) encontraron una proporcin similar de especies
con distinto sistemas de compatibilidad (AC y AI) y especializacin en la polinizacin
(E y G) cuya reproduccin fue afectada negativamente por la fragmentacin de hbi-
tat. Es decir, ambas revisiones sugeran que los diferentes sistemas de compatibilidad
o el grado de especializacin en la polinizacin no determinaran una mayor o menor
susceptibilidad en la respuesta reproductiva de las plantas. Por lo tanto, los autores con-
cluyen que no es posible realizar generalizaciones sobre la susceptibilidad de las plantas
a la fragmentacin basndose exclusivamente en los sistemas de compatibilidad o de
polinizacin. No obstante, recientemente se realiz una nueva revisin bibliogrfca
pero con una aproximacin cuantitativa que permiti estimar no slo la magnitud y el
sentido del efecto de la fragmentacin sino tambin la variabilidad del efecto a travs
de las especies vegetales (Aguilar et al., 2006). Las revisiones cuantitativas como el meta-
anlisis son estadsticamente ms robustas que las tradicionales revisiones cualitativas
y por lo tanto son herramientas ms precisas para establecer generalizaciones y res-
ponder a una mayor variedad de interrogantes (Arnqvist y Wooster, 1995; Gurevitch
y Hedges, 2001). En esta ltima revisin se evaluaron los efectos de fragmentacin
naturales, sobre el proceso de polinizacin de 50 especies y la reproduccin sexual de
89 especies, pertenecientes a 45 familias con diversas formas de vida distribuidas en
diferentes sistemas naturales de distintas regiones del mundo y los resultados difrieron
de las revisiones anteriores de Aizen et al. (2002) y Ghazoul (2005b). En este trabajo se
encontr que la fragmentacin tiene un efecto grande, negativo y signifcativo sobre la
polinizacin (d = -0.782) y el xito reproductivo (d = -0.608) del conjunto de especies
vegetales evaluadas (Figura 10.1). Esto es, independientemente de los rasgos ecolgicos,
historia de vida de las especies, y tipos de hbitat donde se crecen, el balance global de
los efectos de la fragmentacin sobre la polinizacin y reproduccin de las plantas es
considerablemente negativo (Figura 10.1). Por otro lado, la nica variable categrica
que explic las diferencias de las magnitudes del efecto entre las especies fue el sistema
de compatibilidad. Los otros rasgos que se evaluaron (el sistema de polinizacin, la
combinacin simultnea del sistema de polinizacin y de compatibilidad, la forma de
vida y el tipo de hbitat), por el contrario, no estaran determinando susceptibilidad re-
productiva diferencial a la fragmentacin (Figura 10.1, Aguilar et al., 2006). En relacin
con estos ltimos resultados, la ausencia de diferencias signifcativas en la magnitud del
efecto entre plantas E y G coincide con lo observado por Aizen et al. (2002), es decir
ambos grupos de especies son afectados negativa y signifcativamente por la fragmenta-
cin (Figura 10.1B). Estos resultados contradicen lo esperado a partir de los conceptos
tericos clsicos que sostienen que las especies E, por poseer menor diversidad de in-
teracciones deberan ser negativamente ms afectadas que las G (Bond, 1994; Waser et
al., 1996; Renner, 1999; Johnson y Steiner, 2000). Una posible explicacin a este patrn
de respuesta ha sido recientemente desarrollada por Ashworth et al. (2004). La similar
susceptibilidad reproductiva entre plantas E y G podra deberse a la asimetra en las
Ecologia2.indd 206 20/4/10 17:20:24
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
207
interdependencias que caracteriza a las interacciones planta-polinizador (Vzquez y
Simberloff, 2002; Bascompte et al., 2003; Vzquez y Aizen, 2004) y al hecho de que los
polinizadores con hbitos alimenticios generalistas predominan en los fragmentos de
bosque (Murcia, 1996; Aizen y Feinsinger, 2003). De esta manera, si bien las plantas E
poseen comparativamente menor diversidad de interacciones que las G, al interactuar
principalmente con polinizadores generalistas, no experimentaran grandes cambios en
su ensamble como consecuencia de la fragmentacin (Figura 10.2). Las plantas G, que
poseen mayor diversidad de interacciones y lo hacen con ambos tipos de polinizadores,
generalistas y especialistas, en un ambiente fragmentado perderan slo la fraccin de
polinizadores especialistas y por lo tanto ambos tipos de plantas quedaran similar-
mente expuestos a los efectos de la fragmentacin (Figura 10.2, Ashworth et al., 2004).
Siguiendo este razonamiento, tanto plantas G como E mantendran slo sus interaccio-
nes ms persistentes (sensu Pimm, 1991). nicamente las plantas G perderan parejas de
interaccin, perdiendo as su capacidad de amortiguamiento ante futuros cambios.
Por el contrario, al evaluar la susceptibilidad reproductiva segn los sistemas de
compatibilidad de las especies, la tendencia que surge a partir del meta-anlisis es dife-
rente de la encontrada en las revisiones previas de Aizen et al. (2002) y Ghazoul (2005b).
En la revisin cuantitativa, la magnitud del efecto negativo de la fragmentacin fue
muy grande en las especies AI y signifcativamente superior a la de especies AC, donde
la magnitud del efecto adems no difri signifcativamente de cero (Figura 10.1B).
La mayor susceptibilidad reproductiva a la fragmentacin del hbitat de las especies
AI concuerda con la hiptesis planteada, la cual seala que estas especies al requerir
indispensablemente polen de otros individuos conespecfcos para producir semillas y,
por lo tanto, ser altamente dependientes de los polinizadores, sern ms proclives a ver
afectada su reproduccin si la fragmentacin modifca la riqueza, composicin, abun-
Figura 10.1. Magnitudes de
efecto ponderadas e intervalos
de confanza corregidos del
95% de la fragmentacin de
hbitat sobre (A) el proceso
de polinizacin en 50 especies
vegetales (52 puntos de datos) y
sobre (B) el xito reproductivo
en 89 especies vegetales (93
puntos de datos). En cada
panel (A y B) se muestran
las comparaciones dentro de
las categoras de sistemas de
compatibilidad y especializacin
en la polinizacin, los asteriscos
indican diferencias signifcativas
entre las categoras. ** P < 0.05,
*** P < 0.01, ns: no signifcativo.
La lnea de puntos indica el
valor cero de la magnitud de
efecto. Grfco obtenido y
modifcado de Aguilar et al.
(2006).
Ecologia2.indd 207 20/4/10 17:20:26
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
208
dancia y/o el comportamiento de los polinizadores (e.g., Didham et al., 1996; Aizen y
Feinsinger, 1994a, 2003; Kearns et al., 1998; Steffan-Dewenter et al., 2002; Quesada et
al., 2003). Estos cambios en el ensamble de polinizadores pueden modifcar los patrones
de transferencia de polen (calidad y/o cantidad) y por lo tanto afectar negativamente
la reproduccin de plantas (Wilcock y Neiland, 2002; Quesada et al., 2003; Matthies et
al., 2004). La posibilidad de que los cambios en el xito reproductivo sean consecuen-
cia de cambios mediados por la fragmentacin a travs de la polinizacin, es apoyada
por el anlisis de correlacin realizado con 50 especies de plantas donde se encontr
una relacin positiva y signifcativa entre la magnitud del efecto de la fragmentacin
sobre la polinizacin y la reproduccin (Figura 10.3, Aguilar et al., 2006). Es decir, esta
relacin positiva estara indicando que la causa ms inmediata de la reduccin en el
xito reproductivo de las plantas en ambientes fragmentados es la limitacin por polen/
polinizador.
De manera interesante, recientemente se ha observado que en sitios donde se ha
registrado prdida de polinizadores, tambin se ha observado prdida de especies ve-
getales, registrndose particularmente la ausencia de especies vegetales con mayor de-
pendencia reproductiva sobre los polinizadores (Biesmeijer et al., 2006). Estos resultados
coinciden con la tendencia de que las especies AI son ms susceptibles a reducir su ca-
pacidad reproductiva en ambientes fragmentados (Aguilar et al., 2006). Ambos resulta-
dos sugieren que los efectos que la fragmentacin tenga sobre los polinizadores tendrn
repercusiones sobre la demografa de las plantas, especialmente en especies cuya din-
mica poblacional es sensible a los cambios en la produccin de semillas, como aquellas
que no presentan crecimiento clonal, con pocos episodios reproductivos y/o carecen de
banco de semillas (Bond, 1994; Larson y Barrett, 2000; Ashman et al., 2004).
Interaccin planta-dispersor en ambientes fragmentados
La dispersin es el proceso mediante el cual la progenie se mueve desde el ambiente
inmediato de sus progenitores para asentarse en un rea relativamente distante. A dife-
rencia de los animales, la dispersin de la progenie en plantas es un evento de carcter
pasivo pues la semilla no controla el proceso de dispersin ni tampoco decide cul ser su
Figura 10.2. Representacin
esquemtica de la
especializacin en las
interacciones planta-polinizador.
En la especializacin simtrica
(A), las plantas generalistas
son polinizadas por muchos
diferentes polinizadores
generalistas (G) mientras que
las plantas especialistas son
polinizadas por uno o unos
pocos taxa de polinizadores
especialistas (E). De tal manera
que la fragmentacin (B)
afectar negativamente con
mayor fuerza a las plantas
especialistas en comparacin
con las generalistas. En el caso
de la especializacin asimtrica
(c), las plantas generalistas son
polinizadas por muchos taxa
de polinizadores especialistas
y generalistas, mientras que
las plantas especialistas son
polinizadas fundamentalmente
por uno o pocos taxa de
polinizadores generalistas, de
manera que existira similar
susceptibilidad reproductiva
a la fragmentacin de hbitat
para las plantas especialistas
y generalistas (D). Grfco
obtenido y modifcado de
Ashworth et al. (2004).
Ecologia2.indd 208 20/4/10 17:20:27
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
209
lugar de asentamiento. Mientras que los progenitores animales tienen poco o ningn rol
en determinar el curso de dispersin de sus progenies autnomas, en plantas, la disper-
sin de la progenie est determinada por los rasgos de la planta madre y no por rasgos
de la progenie (Sorensen, 1986; Herrera, 2002). La dispersin de semillas por animales
es un fenmeno intrnsecamente heterogneo que involucra una enorme diversidad de
linajes de plantas y animales, mecanismos prximos y relaciones funcionales, ecolgicas
y evolutivas entre plantas y animales y no siempre representan un mutualismo en el sen-
tido estricto. A diferencia de lo que se observa en la relacin mutualista planta-poliniza-
dor, donde los animales invertebrados, esencialmente insectos himenpteros, juegan el
papel ms importante, en el proceso de dispersin de semillas son animales vertebrados,
y en particular frugvoros, los que predominan en la interaccin. Dependiendo de la
manera en que se establece la interaccin y de los mecanismos involucrados, se pueden
separar tres grandes categoras funcionales: (I) Dispersin por cosecha imperfecta,
realizada por granvoros que se alimentan de las mismas semillas pero una proporcin
de stas eventualmente escapa de la muerte y germina, convirtiendo a los depredadores
en dispersores ocasionales. (II) Dispersin por adhesin externa, donde las semillas en
la planta madre se adhieren accidentalmente a la superfcie externa de los animales.
Este tipo de dispersin no se la considera un mutualismo pues el inadvertido dispersor
no recibe ningn benefcio de la planta (Herrera, 2002). (III) Dispersin va el interior
de los animales, donde las semillas maduras dentro de frutos carnosos son ingeridas
por vertebrados frugvoros y luego escupidas, regurgitadas o defecadas en condiciones
aptas para la germinacin. Este ltimo constituye el sistema de dispersin mutualista
ms difundido y ms diverso ecolgica y evolutivamente, en que los animales obtienen
alimento de las plantas que visitan y las plantas son benefciadas por el servicio de dis-
persin de su progenie (Herrera, 2002). El movimiento de semillas a grandes distancias
de la planta madre es un fenmeno poco comn pero de enorme importancia ecolgica
y evolutiva (Cain et al., 2000; Trakhtenbrot et al., 2005; Soons y Ozinga, 2005) y que
es fundamentalmente mediado por animales dispersores (Sorensen, 1986; Nason et al.,
1997; Jordano et al., 2007). La posibilidad de cuantifcar la dispersin y establecimiento
Figura 10.3. Relacin entre
las magnitudes de efecto
de la fragmentacin sobre
la polinizacin y el xito
reproductivo de 50 especies
vegetales. Coefciente de
correlacin r = 0.55 signifcativo
a P < 0.001. Las lneas de
puntos indican valores cero
en las magnitudes de efecto.
Grafco obtenido y modifcado
de Aguilar et al. (2006).
Ecologia2.indd 209 20/4/10 17:20:28
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
210
de semillas es crucial para determinar la conectividad gentica actual de las poblacio-
nes de plantas remanentes en fragmentos de bosque. Mientras la dispersin de polen
involucra el movimiento de un genoma haploide, la dispersin de semillas involucra el
movimiento de genes derivados de ambos padres. Por lo tanto, en trminos de unidad,
la dispersin de semillas contrarresta ms efectivamente la diferenciacin entre pobla-
ciones que la dispersin de polen (Nason et al., 1997). Asimismo, a diferencia del fujo
de polen, que implica la migracin de genes entre poblaciones establecidas, el fujo de
semillas puede resultar tanto en migracin como en colonizacin de hbitats vacantes.
As, esta fase de dispersin diploide independiente es fundamental en tanto que provee
el potencial para colonizar y adaptarse a nuevos ambientes (Cain et al., 2000; Wilcock
y Neiland, 2002).
Dispersores de semillas
Al igual que los polinizadores, los animales dispersores varan en su susceptibilidad a
la fragmentacin. Especies restringidas exclusivamente al consumo de frutos (i.e., frug-
voros estrictos al menos en algn momento de sus vidas), presentarn un mayor riesgo
de extincin local que especies ms oportunistas en el uso del recurso (i.e., especies con
dietas mixtas o frugivora irregular) (Estrada et al., 1993; Turner, 1996; Thiollay, 1999;
Moran et al., 2004). Asimismo, dentro de los considerados frugvoros estrictos existen
aquellos que consumen frutos sobre una o unas pocas especies de plantas y otros que
consumen frutos sobre un amplio espectro de especies vegetales. Esta especializacin
evolutiva al nivel de especies es anloga a la caracterizacin de la especializacin en
la interaccin planta-polinizador. Otro aspecto clave en la susceptibilidad de los dis-
persores a la fragmentacin, como ocurre con los polinizadores, es su capacidad de
movimiento, pues les confere el potencial de utilizar recursos a diferentes escalas es-
paciales. Especies de dispersores con poca movilidad se vern ms afectadas por la
fragmentacin que aquellas con mayor movilidad (Estrada et al., 1994; Kattan et al.,
1994; Chiarello, 1999). Los mamferos frugvoros no voladores (e.g., primates y roedo-
res) y reptiles frugvoros tienen menor capacidad de cruzar las matrices antropognicas
hostiles que circundan las reas de bosque, en tanto que para las aves y los murcilagos
frugvoros esta posibilidad es mucho ms factible (Guariguata et al., 2000; Griscom et
al., 2007). No obstante, como se ha observado con polinizadores, el rasgo de movilidad
no asegura por s mismo que los animales dispersores voladores efectivamente crucen
las matrices. Por ejemplo, en un paisaje fragmentado del sur de Mxico, el movimien-
to de Tucanes (Ramphastos sulfurarus) se vio restringido a parches que presentaban un
bajo valor costo-distancia, existiendo un umbral de costo-distancia ms all del cual los
movimientos entre los fragmentos fueron muy raros (Graham, 2001). Similarmente, al
evaluar los movimientos de aves en paisajes fragmentados de la selva amaznica, (Van
Houtan et al., 2007) encontraron que las aves se mueven mayores distancias dentro de
bosques continuos que entre fragmentos. Actualmente se estn desarrollando modelos
espacialmente explcitos de dispersin y ocupacin de parches de animales en ambien-
tes fragmentados que utilizan parmetros cada vez ms realistas al tiempo que incor-
poran aspectos de la confguracin e historia del paisaje, caractersticas de movilidad
de los animales, comportamiento, etc. (e.g., Alderman et al., 2005; Pearson y Dawson,
2005; Gros et al., 2006; Castellon y Sieving, 2006). Estos tipos de modelos acoplados a
Ecologia2.indd 210 20/4/10 17:20:28
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
211
estudios empricos sern una poderosa herramienta para evaluar y predecir la dinmica
del movimiento de animales dispersores en ambientes fragmentados.
Plantas dispersadas por animales
Como consecuencia de la fragmentacin de hbitat, en general las comunidades de ani-
males son inmediatamente afectadas, mientras que las comunidades vegetales pueden
permanecer sin cambios por un largo perodo (Corlett y Turner, 1997; Phillips, 1997).
En plantas que dependen de animales para dispersarse, los cambios en la composicin
de la comunidad animal que afecten a especies frugvoras tambin afectarn los pro-
cesos de dispersin de semillas y reclutamiento de plntulas (e.g., Santos et al., 1999;
Bentez-Malvido, 1998; Cordeiro y Howe, 2001; Marsh y Loiselle, 2003; Jordano et al.,
2007). La cantidad de lluvia de semillas que llega a fragmentos y bosques continuos po-
dra verse alterada por cambios en la diversidad, abundancia, dieta o comportamiento
de los animales dispersores (Bond, 1994; Harrington et al., 1997; Bruna, 2002). Como
ocurre con la polinizacin, el colapso de los mutualismos de dispersin como conse-
cuencia de la fragmentacin puede resultar en la extincin local de especies vegetales
en el mediano o largo plazo en los fragmentos remanentes (Bond, 1994; Hobbs y Yates,
2003). En este sentido, los factores que determinan la probabilidad de disrupcin del
mutualismo de dispersin son similares a los indicados para el mutualismo de polini-
zacin y que afectan la reproduccin de las plantas, aunque existen algunos aspectos
adicionales. Similarmente a lo planteado para el mutualismo de la polinizacin, el gra-
do de dependencia de las plantas en el mutualismo de la dispersin, en este caso para
disparar la germinacin y el efectivo reclutamiento de plntulas, tambin estara deter-
minando mayor susceptibilidad a la fragmentacin y prdida de hbitat (Bond, 1994)
aunque es un aspecto poco conocido. En principio se reconoce como un rasgo muy
variable, con plantas que son muy dependientes de los dispersores para la germinacin
(revisado en Janzen 1983), y el reclutamiento (Slingsby y Bond, 1985; Louda, 1989) y
otras muy poco dependientes (Janzen, 1983; Pierce y Cowling, 1991). Una alta depen-
dencia sobre los dispersores implica que las semillas de las especies vegetales necesitan
indefectiblemente pasar por el tracto digestivo de animales para poder germinar y/o
ser depositadas en sitios con condiciones que faciliten la germinacin. Determinar este
rasgo en especies vegetales no es una tarea sencilla, pero defnitivamente es informacin
muy importante para determinar el grado de susceptibilidad en la dispersin frente a
la fragmentacin de hbitat. El nivel de susceptibilidad a la fragmentacin conside-
rando el grado de especializacin en el mutualismo de dispersin podra enmarcarse
anlogamente sobre la hiptesis que surge para la especializacin en la polinizacin
(Bond, 1994; Aizen et al., 2002, Aguilar et al., 2006). Esto es, plantas que presenten
un amplio ensamble de especies de frugvoros dispersores de semillas podran ser me-
nos susceptibles a los cambios ocasionados por la fragmentacin en comparacin con
plantas que presenten un reducido ensamble de frugvoros (Bond, 1994). Siguiendo
esta analoga, y considerando que tambin se ha observado que las redes de interac-
ciones planta-dispersor presentan en la naturaleza una fuerte asimetra (Bascompte et
al., 2003), podramos anticipar una ausencia de diferencias en la susceptibilidad entre
plantas especialistas y generalistas en la dispersin, a partir de la hiptesis planteada
por Ashworth et al. (2004). En este caso, no obstante, esta explicacin terica debera
Ecologia2.indd 211 20/4/10 17:20:28
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
212
apoyarse en evidencia emprica, para lo cual se deber incrementar sustancialmente
el nmero de estudios de caso de los efectos de fragmentacin sobre el proceso de
dispersin de especies vegetales conociendo paralelamente el grado de especializacin
del dispersor. Una cuestin importante a considerar, sin embargo, es que a diferencia
de la interaccin planta-polinizador, donde la enorme mayora de polinizadores son
insectos voladores, en el caso de la interaccin planta-dispersor deberamos considerar
no slo el nmero de parejas de dispersores de la planta y el grado de especializacin
en el recurso del dispersor (i.e., el grado de especializacin evolutiva de la planta y el
dispersor respectivamente), sino tambin las caractersticas en trminos de movilidad
de los gremios de dispersores incluidos en los ensambles de las plantas. En un caso ex-
tremo se podra esperar que los efectos de fragmentacin sean muy diferentes para dos
plantas generalistas en la dispersin si una de ellas interacta con dispersores voladores
(e.g., aves y murcilagos) y la otra slo con dispersores no voladores (roedores, prima-
tes, reptiles, etc.). Dentro de la literatura generada hasta el momento, la capacidad de
movimiento del vector de dispersin aparece como una caracterstica determinante en
la capacidad de aminorar los efectos de fragmentacin sobre el proceso de dispersin
de las plantas. Se ha observado con cierta consistencia que las especies vegetales dis-
persadas por viento son menos afectadas por la fragmentacin que las dispersadas por
animales. Dentro de estas ltimas en ciertos casos se ha observado que las dispersadas
por vertebrados voladores son menos afectadas que las dispersadas por mamferos no
voladores (e.g., Foster et al., 1986; Fore et al., 1992; Tabarelli et al., 1999; Bacles et al.,
2006; Laurance et al., 2006; Price, 2006). Un aspecto interesante observado en algunos
estudios es la relacin positiva entre el xito reproductivo de las plantas y la probabili-
dad de atraer ms animales dispersores (e.g., Blake y Hoppes, 1986; Ratiarison y Forget,
2005). Es decir, la capacidad de atraer dispersores puede depender de la cantidad de
frutos producidos por el individuo en un evento reproductivo, independientemente de
la condicin de fragmentacin. En estos casos, podran observarse efectos en cascada o
bien de compensacin entre ambos procesos. Si los individuos en fragmentos de bosque
sufren disminuciones en su xito reproductivo tambin presentarn menor cantidad
y/o diversidad de visitas de animales dispersores, aun cuando sus dispersores tengan el
potencial de llegar a esos fragmentos. Por el contrario, una alta produccin de frutos
en fragmentos podra atraer a ms frugvoros oportunistas que igualen los niveles de
remocin de semillas a los bosques continuos (Ratiarison y Forget, 2005). En este senti-
do podramos especular que las plantas que posean sistemas de autoincompatibilidad,
cuya produccin de frutos se ve negativamente afectada en ambientes fragmentados
(Aguilar et al., 2006) y que sean dispersadas por frugvoros tambin podran sufrir una
disminucin en el proceso de dispersin, independientemente de los efectos que la frag-
mentacin ejerza sobre sus frugvoros dispersores.
Dispersin de plantas en ambientes fragmentados
Debido al comportamiento de los animales dispersores en sus patrones de forrajeo y de-
posicin de las semillas, existe una mayor difcultad para evaluar el proceso de dispersin
mediado por animales en comparacin con los modelos de dispersin por viento (Na-
son et al., 1997). Es por esto que los estudios empricos de los efectos de fragmentacin
sobre la dinmica de dispersin en plantas que utilizan animales dispersores son ms
Ecologia2.indd 212 20/4/10 17:20:28
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
213
escasos que estudios sobre polinizacin (Hobbs y Yates, 2003). Esto limita la posibilidad
de establecer generalizaciones, de manera que nos remitiremos a revisar los estudios de
caso y evaluar las tendencias encontradas hasta el momento. A partir de una bsqueda
bibliogrfca en el ISI Web of Science utilizando las palabras clave fragment* AND
seed dispers* encontramos ms de 350 artculos que evaluaban algn aspecto de la
dispersin de semillas en ambientes fragmentados entre los aos 1985 a 2007. Entre es-
tos trabajos existe una enorme heterogeneidad de objetivos, temticas, aproximaciones
(tericas y empricas) y organismos estudiados. Entre estas contribuciones se pueden
destacar estudios realizados en el contexto de la fragmentacin de hbitat para evaluar
(I) parmetros genticos en plantas asociados al proceso de dispersin de semillas, (II) la
dinmica de movimiento de animales dispersores, (III) desarrollo de modelos tericos
para evaluar dispersin de semillas y animales dispersores y (IV) estudios observacio-
nales de la dinmica de dispersin de plantas en ambientes fragmentados. Entre estos
ltimos estudios se encuentran trabajos en plantas dispersadas por viento, por adhesin
externa al cuerpo de animales y por ingestin mediada por frugvoros, sobre estos lti-
mos concentramos nuestra atencin. Encontramos 29 artculos que evaluaron los efec-
tos de la fragmentacin de hbitat sobre la dispersin de semillas de especies vegetales
mediada por frugvoros (Apndice I). Las metodologas, escalas y aproximaciones entre
estos estudios fueron variadas, un solo estudio realiz un experimento natural utilizan-
do frutos artifciales (Galetti et al., 2003), mientras que en 19 trabajos se evaluaron los
efectos de fragmentacin sobre la dispersin de 41 especies vegetales focales, en tanto
que 9 trabajos evaluaron estos efectos al nivel de la comunidad, considerando mltiples
especies vegetales sin identifcarlas individualmente. Entre estos ltimos, los resultados
surgen a partir de censos de especies vegetales, sus semillas o plntulas y/o de sus dis-
persores frugvoros (porcentaje, riqueza, etc.) en ambientes fragmentados y continuos.
La enorme mayora de los estudios han sido realizados con rboles de bosques tropica-
les, slo 6 trabajos en bosques templados y 1 en bosques subtropicales. Para cada tra-
bajo caracterizamos la capacidad de movilidad del ensamble de frugvoros dispersores
como voladores (aves y murcilagos), no voladores (fundamentalmente primates y roe-
dores) o de ambos tipos. Las tendencias encontradas en cada estudio (a nivel de la co-
munidad y de las especies) muestran que en la mayora de ellos se documentan efectos
negativos de la fragmentacin sobre el proceso de dispersin de las plantas estudiadas
(Figura 10.4A). Al evaluar las tendencias sobre las 41 especies vegetales, se observa que
el 85% de ellas presenta efectos negativos sobre el proceso de dispersin en ambientes
fragmentados (Figura 10.4A) medido de diferentes formas (e.g., % semillas removidas o
dispersadas, nmero de frutos consumidos, nmero de plntulas, etc.). La capacidad de
movimiento de los animales frugvoros asociados a las plantas no parece refejar suscep-
tibilidad diferencial a la fragmentacin (Figura 10.4B). Esto indicara que los frugvoros
voladores no necesariamente son ms hbiles en cruzar matrices hostiles. No obstante,
al examinar las escalas de trabajo de los estudios se observa que diferen ampliamente
en las caractersticas de los paisajes fragmentados estudiados (e.g., rango de tamaos de
parches, grado de conectividad del paisaje, tipo de matriz, etc.). Es posible que estas di-
ferencias impidan observar si la capacidad de movimiento de los frugvoros es un factor
que indique mayor o menor susceptibilidad a los efectos de prdida y fragmentacin de
hbitat sobre el proceso de dispersin de semillas. Las diferencias en las caractersticas
de los estudios en trminos de escalas, metodologas y variables evaluadas, sumadas
Ecologia2.indd 213 20/4/10 17:20:28
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
214
a un nmero relativamente bajo de especies vegetales estudiadas comprometen por
el momento la posibilidad de realizar generalizaciones cuantitativas ms robustas. No
obstante, las fuertes tendencias encontradas en esta revisin cualitativa permiten afr-
mar que la fragmentacin altera los patrones de forrajeo de los animales frugvoros y
consecuentemente disminuye la cantidad de semillas dispersadas de la mayora de las
especies estudiadas. Estos cambios podran tener un impacto en los procesos de re-
clutamiento y establecimiento de plntulas, afectando la dinmica demogrfca de las
plantas en fragmentos de bosque (Hobbs y Yates, 2003).
10.4. Interacciones antagonistas en ambientes fragmentados
Interaccin planta-herbvoro
La herbivora es una de las reas ms relevantes en el estudio de las interacciones an-
tagonistas planta-animal debido a que se trata de un importante componente en la
dinmica de casi todos los ecosistemas (Crawley, 1997b). El dao producido por los
herbvoros puede tener un impacto negativo en el crecimiento y xito reproductivo de
las plantas (Zangerl et al., 2002), lo cual puede a su vez, infuir en los balances compe-
Figura 10.4. Nmero de estudios
(A) y de especies (B) con efectos
negativos, positivos, mixtos y
neutros de fragmentacin de
hbitat sobre el proceso de
dispersin de semillas mediado
por animales frugvoros.
Ecologia2.indd 214 20/4/10 17:20:29
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
215
titivos y fnalmente en la composicin de la comunidad (Janzen, 1970, Dirzo, 1984). El
proceso de herbivora representa el primer eslabn de las cadenas trfcas, afectando la
cantidad de energa que llegar a los niveles trfcos superiores a travs de depredacin
y parasitismo (Cebrian, 2004). Se ha postulado que sistemas ms productivos sosten-
drn una mayor riqueza de especies que sistemas menos productivos, permitiendo el
desarrollo de cadenas trfcas ms largas y diversas (Wright, 1983, Srivastava y Lawton,
1998). Por otra parte, la herbivora no slo afecta a los niveles trfcos directamente
relacionados con los herbvoros sino tambin a los descomponedores y, como conse-
cuencia, al proceso de ciclado de nutrientes. Esto es as debido a que el dao provocado
por los herbvoros en las hojas, as como los desechos que stos generan, aceleraran
el proceso de descomposicin, permitiendo que la planta disponga de nutrientes para
crecimiento (Mulder et al., 1999; Chapman et al., 2003). La herbivora juega un papel
crucial en el desempeo de las plantas, ya que puede afectar directamente a la ga-
nancia de carbono de stas mediante la remocin de tejido fotosinttico e, indirecta-
mente, a travs de la induccin de compuestos defensivos costosos o interrumpiendo
el movimiento de agua y nutrientes (Zangerl et al., 2002). En este sentido, la presencia
de herbvoros y el dao que stos provocan afectarn negativamente la aptitud de las
plantas dependiendo de la fenologa, la magnitud y la localizacin del dao realizado
ya que, por ejemplo, la remocin de tejidos reproductivos o de plntulas tendra un
profundo impacto en la dinmica poblacional de las especies (Zangerl et al., 2002; Bach
y Kelly, 2004). Esta situacin convierte a la herbivora en una fuerza capaz de alterar la
estructura gentica, poblacional y comunitaria de la vegetacin, as como los procesos
y dinmica de los ecosistemas (Chapin III et al., 1996; Crawley, 1997ab). Sin embargo,
no todas las plantas tienen igual palatabilidad, ni todas responden a la herbivora de la
misma manera (Coley y Kursar, 1996). En tal sentido, las diferencias tanto en los niveles
de ataque como en la respuesta al dao, podran alterar los balances competitivos entre
plantas, determinando la coexistencia o exclusin de especies (Carson y Root, 2000;
Center et al., 2005). Por ejemplo, se ha demostrado que el xito de algunas especies
invasoras podra estar relacionado con la ausencia de interacciones antagnicas, como
la herbivora (Keane y Crawley, 2002).
Herbivora y fragmentacin
La consecuencia ms obvia del proceso de fragmentacin es la prdida de hbitat para
las especies, unida al aislamiento de los hbitats remanentes y al incremento en la pro-
porcin de ambiente de borde (Fahrig, 2003). Este ltimo aspecto que introduce la frag-
mentacin es muy importante pues tambin puede afectar la dinmica de las interac-
ciones planta-animal. Los bordes de bosque generados por deforestacin se encuentran
sometidos a condiciones microclimticas ms extremas que el interior, dependiendo de
la estructura de la vegetacin de la matriz circundante. Cerca de los bordes la luminosi-
dad es mayor, existe mayor amplitud trmica, la humedad es menor, y son ms frecuen-
tes los incendios y las cadas de rboles debido al viento (Murcia, 1995; Kapos et al.,
1997; Didham y Lawton, 1999). Los niveles de herbivora pueden ser modifcados tanto
por fuerzas ascendentes, determinadas por los recursos abiticos y las plantas, como por
fuerzas descendentes, producto del control de los herbvoros ejercido por sus enemigos
naturales (Power, 1992). Entre las primeras, las caractersticas qumicas y morfolgicas
Ecologia2.indd 215 20/4/10 17:20:29
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
216
de las plantas (Coley y Kursar, 1996; Prez-Harguindeguy et al., 2003) y la composicin
de especies de la comunidad vegetal (Landsberg y Ohmart, 1989) pueden determinar
la cantidad de energa y nutrientes disponible para los herbvoros. Por otra parte, los
procesos descendentes, como depredacin y parasitismo, podran mantener los niveles
de herbivora bajo control mediante la regulacin de los tamaos poblacionales de los
herbvoros (Hairston et al., 1960). La fragmentacin del hbitat puede modifcar, como
ha sido demostrado ampliamente, tanto factores relacionados a los procesos ascenden-
tes como a los descendentes (Saunders et al., 1991). A continuacin evaluamos cmo la
fragmentacin puede afectar estas dos fuerzas de control de la herbivora.
Control ascendente de la herbivora
Cambios en las condiciones ambientales pueden reducir el tamao de las hojas y au-
mentar su dureza (Oguchi et al., 2006), lo cual podra determinar menores niveles de
herbivora en los bordes de bosque o en remanentes pequeos sometidos a una mayor
relacin permetro/rea. Contrariamente, una mayor luminosidad acompaada por
el reemplazo de las especies de interior por plantas de crecimiento rpido ms pa-
latables (Crawley, 1997) podran permitir el desarrollo de poblaciones de herbvoros
ms densas (Wright, 1983) incrementando los niveles de herbivora en bordes. En este
sentido, plantas con un bajo balance entre Carbono y Nitrgeno y baja dureza de ho-
jas (usualmente encontrados en especies de crecimiento rpido) seran preferidas por
herbvoros generalistas (Prez-Harguindeguy et al., 2003). La evidencia indica que la
fragmentacin del hbitat puede afectar a la comunidad vegetal, disminuyendo la ri-
queza y alterando la composicin de especies (Iida y Nakashizuka, 1995, Lawesson et
al., 1998; Hill y Curran, 2001; Honnay et al., 2002; Laurance et al., 2002, Cagnolo et al.,
2006). La disminucin en la riqueza de especies de plantas puede afectar positivamente
a los niveles de herbivora ya que se ha encontrado mayor dao en forestaciones mo-
noespecfcas al compararlas con plantaciones mixtas (Vehvilinen et al., 2006). Por otra
parte, los bordes o los remanentes de hbitat pequeos, al tener una gran superfcie de
contacto entre dos tipos de ambiente, podran contener tanto especies de interior como
de la matriz circundante (Brothers y Springarn, 1992; Murcia, 1995). En este sentido,
en remanentes pequeos de bosque templado de Estados Unidos, se registr una mayor
densidad y diversidad de lepidpteros plaga de cultivos que en bosques de mayor tama-
o (Summerville, 2004ab). Sin embargo, la relacin entre la presencia de estas especies
y los niveles de herbivora que soportan las plantas no ha sido evaluada. Al mismo
tiempo, cambios en el comportamiento de los herbvoros podran aumentar los niveles
de herbivora en bordes o parches de bosque remanentes de menor tamao, ya que
algunas especies de insectos podran verse obligadas a depositar sus huevos en mayor
densidad o sobre plantas no preferidas ante la escasez o ausencia de plantas hospederas
o sobreabundancia de competidores (Fagan et al., 1999; Elzinga et al., 2005).
Control descendente de la herbivora
La fragmentacin de hbitat puede afectar de manera descendente a los niveles de
herbivora, a travs de cambios en el control ejercido por los enemigos naturales de los
herbvoros (Power, 1992). La depredacin de herbvoros tendra un efecto estabilizador
Ecologia2.indd 216 20/4/10 17:20:29
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
217
en la comunidad vegetal ya que la ausencia de enemigos naturales de herbvoros produ-
cira un efecto en cascada pudiendo afectar a la comunidad vegetal (Dyer y Letorneau,
1999; Dyer y Stireman III, 2003). La hiptesis de rango trfco (Holt et al., 1999) postula
que la sensibilidad a la fragmentacin de hbitat aumenta a medida que se asciende en
las cadenas trfcas, dado que las especies consumidoras experimentan los efectos de la
fragmentacin sobre sus propias poblaciones y las de sus recursos (Kruess y Tscharntke,
1994; Zabel y Tscharntke, 1998). Modelos basados en la teora de metapoblaciones
coinciden en que los depredadores seran ms afectados por la fragmentacin que sus
presas, e indican que la ausencia de los primeros podra resultar en explosiones po-
blacionales de herbvoros y en sobreexplotacin de las plantas (Kondoh, 2003; Sol y
Montoya, 2005). La evidencia emprica actual parece apoyar estos resultados ya que se
registraron menores niveles de mortalidad de herbvoros por parasitismo en ambientes
fragmentados (Roland, 1993, Kruess y Tscharntke, 1994; Taylor y Merriam, 1996;
Thies et al., 2003; Valladares et al., 2006), aunque no siempre esta relajacin del control
biolgico result en disminuciones de los niveles de herbivora (Valladares et al., 2006).
Los casos ms notables de cascadas trfcas provienen de las islas de hbitat remanente
generadas luego de la inundacin de selvas tropicales para la formacin de lagos en
Panam y Venezuela. All se observ el proceso de relajacin de las comunidades bio-
lgicas provocado por la prdida y aislamiento de hbitats, constituyendo experimentos
naturales de gran magnitud. En estos sistemas, los depredadores de mayor tamao se
extinguieron de las islas ms pequeas, liberando de control descendente a las poblacio-
nes de herbvoros como hormigas cortadoras (Rao, 2000; Terborgh et al., 2001; Feeley
y Terborgh, 2006). Como resultado de esto, los herbvoros aumentaron considerable-
mente sus poblaciones en islas pequeas, modifcando la comunidad vegetal a travs de
la remocin de las plntulas ms palatables (Rao et al., 2001; Terborgh et al., 2006).
Evidencia emprica
Realizamos una revisin de la literatura generada hasta el momento en relacin con los
efectos de fragmentacin sobre el proceso de herbivora. Los estudios que abordaron
explcitamente la relacin entre fragmentacin y herbivora se resumen en el Apn-
dice II, indicando sus caractersticas y resultados ms relevantes. En esta revisin no
se contemplaron trabajos donde el origen de la fragmentacin del hbitat era natural
(ecotonos, mosaico natural de parches, etc.), ni tampoco trabajos que registraran daos
sobre partes reproductivas de las plantas, o aquellos en que se inferen los niveles de her-
bivora a partir de la densidad de herbvoros sin mediciones directas. De esta manera,
se incluyeron slo aquellos estudios en que la fragmentacin era producto de remocin
de la vegetacin original como consecuencia de la actividad humana o mediante su
manipulacin con fnes experimentales. La mayor parte de los trabajos analizados se
desarrollaron en bosques templados, mediante aproximaciones observacionales. La di-
ferencia entre borde e interior es uno de los tpicos ms abordados, siendo la mayora
de los estudios de una temporada de duracin y enfocados a una especie de planta. Los
estudios que analizaron el efecto del aislamiento y rea de fragmento muestran resulta-
dos dispares indicando que la fragmentacin del hbitat puede ocasionar incrementos
o reducciones en los niveles de herbivora. Tampoco se observan tendencias claras en lo
que respecta a las diferencias entre borde e interior repartindose la evidencia en par-
Ecologia2.indd 217 20/4/10 17:20:29
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
218
tes iguales entre efectos positivos, negativos o neutros de los bordes sobre la herbivora
(Apndice II). Los estudios analizados muestran una alta heterogeneidad, no slo en
los resultados obtenidos sino tambin en los enfoques y metodologas aplicadas. Ms
an, algunos de estos estudios encontraron diferencias importantes en los niveles de
herbivora que soportan distintas especies de plantas y que la respuesta a la fragmenta-
cin puede ser diferente segn el grupo de herbvoros en cuestin lo que, sumado a los
cortos perodos de observacin de la mayora de los trabajos, disminuye la posibilidad
de generalizar estos resultados.
El efecto de la fragmentacin de hbitat sobre los niveles de herbivora constituye
un tpico de gran relevancia ecolgica pero escasamente representado en la literatura.
Es necesario no slo incrementar los estudios sino tambin comenzar a disear estu-
dios que permitan comprender mejor la relacin entre herbivora y fragmentacin.
Por ejemplo, poner a prueba hiptesis relacionadas a los mecanismos por los que la
fragmentacin podra afectar los niveles de herbivora. En este sentido, las visiones de
control ascendente y descendente podran aportar un buen marco terico. Asimismo,
unifcar la metodologa y medir la herbivora como proporcin de hoja o biomasa re-
movida por herbvoros permitiran comparar resultados entre estudios ya que es la
forma ms comnmente utilizada. Por otra parte, el marcado y seguimiento de hojas
a lo largo de una temporada permitira no solamente evaluar los niveles de dao sino
tambin identifcar variaciones temporales (Landsberg y Ohmart, 1989).
Si se desea conocer la respuesta al nivel comunitario de los efectos de la fragmen-
tacin sobre la herbivora, sera necesario ampliar el nmero de especies bajo estudio
incluyendo plantas con diferentes estrategias de vida. Por otra parte, al existir mecanis-
mos que pueden afectar de manera opuesta a los niveles de herbivora, podra esperarse
que en fragmentos, algunas especies muestren valores extremos de herbivora pero que
la respuesta promedio de la comunidad no muestre diferencias entre ambientes con-
tinuos y fragmentados. Esta situacin podra abordarse estudiando los coefcientes de
variacin en los niveles de herbivora que soportan las comunidades de plantas en frag-
mentos y continuos. Finalmente, sera muy interesante abordar el proceso de herbivora
en el marco del estudio de redes trfcas. Considerando que las especies se encuentran
embebidas en intrincadas redes de interaccin que raramente se presentan como cade-
nas lineales, el estudio de redes trfcas que involucre tanto a plantas y herbvoros como
a sus enemigos naturales permitira evaluar el papel de los efectos indirectos (mediados
por especies no involucradas directamente en la relacin) de la fragmentacin sobre la
herbivora.
Interaccin planta-depredador de semillas predispersin
Entre las interacciones antagonistas que involucran a plantas y animales, la depreda-
cin de semillas es considerada en numerosos ecosistemas como una de las mayores
fuentes de mortalidad de la progenie vegetal (Nurse et al., 2003; Hulme y Kollmann,
2005; Honek y Martinkova, 2005; Nakagawa et al., 2005). El dao en las semillas puede
ser producido por un amplio espectro de animales como mamferos, aves e insectos
(Bustamante y Simonetti, 2000; Nakagawa et al., 2005; Orrock et al., 2006; Hanson et
al., 2006), ya sea antes de ser manipulada por un agente dispersor (depredacin pre
dispersin) o luego de dicha manipulacin (depredacin post dispersin). Los depreda-
Ecologia2.indd 218 20/4/10 17:20:29
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
219
dores pueden reducir signifcativamente tanto la cantidad de semillas producidas por la
planta (Louda et al., 1990; Johnson et al., 2004) como la calidad de las semillas sobrevi-
vientes, ya que pueden consumir selectivamente semillas de mayor tamao, las cuales
constituyen un recurso ms atractivo y de mayor calidad que las semillas pequeas
(Celis-Diez et al., 2004). Esto posteriormente puede repercutir en el banco de semillas
de las poblaciones (en caso de poseerlo) y el reclutamiento de las plntulas (Louda et al.,
1990; Schelin et al., 2004; Camargo-Ricalde et al., 2004; Honek y Martinkova, 2005;
Pizo et al., 2006), ya que las semillas de mayor tamao producen plantas ms vigorosas
y con mayores habilidades competitivas (Celis-Diez et al., 2004; Weppler y Stcklin,
2006). Entre la diversidad de depredadores de semillas, los insectos constituyen un gru-
po muy importante (Louda et al., 1990; Silvius, 2005) llegando a ocasionar prdidas en
la produccin de semillas superiores al 70% (Johnson et al., 2004; Camargo-Ricalde
et al., 2004; Nakagawa et al., 2005; Horvitz et al., 2005). Al respecto, Nakagawa et al.
(2005), encontraron para diferentes especies de la familia Dipterocarpaceae que la de-
predacin ocasionada por insectos supera signifcativamente a la de vertebrados. La
depredacin de semillas afecta de manera directa el xito reproductivo de las plantas,
pues disminuye el nmero y la calidad de progenie producida. Estas alteraciones en la
aptitud biolgica de los individuos repercutirn en la dinmica demogrfca de esas po-
blaciones (Sperens, 1997; Cummings et al., 1999; Nurse et al., 2003; Camargo-Ricalde
et al., 2004; Hulme y Kollmann, 2005) lo cual tendr consecuencias al nivel de la comu-
nidad. En este sentido, existen antecedentes que indican que la intensidad de depreda-
cin de semillas se relaciona inversamente con la densidad de plntulas bajo la planta
madre (Calvo-Irabien e Islas-Luna, 1999; Santos y Telleria, 1994; Frborg y Eriksson,
2003; Pizo et al., 2006). Es decir que en ausencia de depredadores la agregacin de las
plntulas sera mayor en las cercanas de la planta madre (Bustamante y Simonetti,
2000) aumentando la competencia intraespecfca.
Los depredadores de semillas ejercen un rol importante en el mantenimiento de la
diversidad de especies en una comunidad vegetal, disminuyendo la competencia inte-
respecifca entre plantas (Janzen, 1971a). Esto resulta de gran importancia al menos en
algunos sistemas de alta diversidad como los bosques tropicales donde la estructura de
la comunidad de rboles estara progresivamente determinada por dicha competencia.
As, como resultado de la accin de los depredadores de semillas se espera encontrar
una comunidad con mayor diversidad de especies de plantas, mientras que en ausencia
de depredadores la comunidad estara dominada por especies competitivamente supe-
riores (Janzen, 1970). De este modo, si los depredadores fueran removidos, es probable
que la abundancia relativa de determinadas especies de plantas se modifque (Janzen,
1971a). En el contexto de la fragmentacin, se sabe que la riqueza de plantas de la co-
munidad disminuye como consecuencia directa de la disminucin del rea y la prdida
de hbitat (Cagnolo et al., 2006). En el mediano plazo, la menor riqueza de especies
puede ser consecuencia del aumento de la competencia interespecfca causada por la
disminucin en la depredacin de semillas (Cascante et al., 2002). Por ello, la evaluacin
de la depredacin resulta un eslabn necesario para intentar dilucidar el impacto de
los depredadores de semillas sobre la demografa poblacional de diferentes especies
de plantas y en consecuencia sobre la diversidad de una comunidad (Janzen, 1971a;
Nakagawa et al., 2005).
Ecologia2.indd 219 20/4/10 17:20:30
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
220
Insectos depredadores de semillas
Para los insectos, las semillas representan un recurso fundamental en el desarrollo y la
supervivencia de las larvas ya que constituyen el soporte necesario para la oviposicin
y un importante alimento en su dieta, rico en protenas y minerales (Fenner et al., 2002;
Nurse et al., 2003; Cariveau et al., 2004; Garcia-Robledo et al., 2005). En la mayora de
los trabajos donde se evalu la depredacin de semillas en ambientes fragmentados, el
dao predispersin en las semillas fue ocasionado fundamentalmente por larvas de lepi-
dpteros y colepteros de la familia Bruchidae (Cunningam, 2000a; Steffan-Dewenter
et al., 2001; Cascante et al., 2002; Johnson et al., 2004; Chacoff et al., 2004; Ward y Jo-
hnson, 2005). Estos insectos se caracterizan por poseer un tamao reducido, movilidad
restringida y una dieta especializada, rasgos particulares que los hara vulnerables a la
fragmentacin de hbitat (Crawley, 2000).
Depredacin de semillas y fragmentacin
La fragmentacin de hbitat puede modifcar y/o interrumpir las interacciones mutua-
listas y antagonistas (Calvo-Irabin e Islas-Luna, 1999; Steffan-Dewenter y Tscharntke,
1999, 2002; Cunningam, 2000a; Steffan-Dewenter et al., 2001; Lienert y Fischer, 2003;
Diektter et al., 2007), afectando la red de interacciones biticas de la comunidad (Va-
lladares et al., 2006; Dupont y Nielsen, 2006). En la mayora de los estudios donde se
ha evaluado la depredacin de semillas en relacin a la fragmentacin de hbitat, se
ha considerado al factor fragmentacin como reducciones en el rea de los sitios rema-
nentes del sistema original o modifcaciones en la densidad de conespecfcos vegetales
en poblaciones remanentes de bosque (Apndice III). Un aspecto comn en la mayora
de estos estudios es que han sido realizados a nivel poblacional considerando especies
vegetales perennes, a excepcin de un trabajo que evalu una especie de vida corta
(Calvo-Irabin e IslasLuna, 1999). En los trabajos analizados, en general la prdida de
semillas causada por los insectos tendi a disminuir con la fragmentacin, es decir, la
intensidad de la depredacin disminuy con el aumento de la fragmentacin de hbitat
(Apndice III). A partir de los antecedentes que existen con respecto a la relacin mu-
tualista planta-polinizador, y que fueron abordados en la primera seccin de este cap-
tulo, se conoce que en general la abundancia y riqueza de los polinizadores disminuyen
como consecuencia de la fragmentacin (Aizen y Feisinger, 1994b; Ghazoul y McLeish,
2001; Barbosa y Marquet, 2002; Aizen y Feinsinger, 2003; Quesada et al., 2004). Estas
alteraciones en la disponibilidad de polinizadores a menudo conducen a una dismi-
nucin en la produccin de semillas con el aumento de la fragmentacin del hbitat
(Ghazoul y McLeish, 2001; Ward y Johnson, 2005; Aguilar et al., 2006). Debido a que
la tasa de depredacin se encuentra positivamente correlacionada con la produccin de
semillas (Janzen, 1971a; Costin et al., 2001), un menor xito reproductivo puede llevar
a una disminucin en la tasa de depredacin. En este sentido, las plantas autoincom-
patibles, que son negativamente ms afectadas por la fragmentacin en la produccin
de frutos y semillas que las especies autocompatibles (Aguilar et al., 2006) podran ex-
perimentar menores niveles de depredacin de semillas. Es decir, con el aumento de la
fragmentacin la depredacin de semillas podra impactar proporcionalmente menos
sobre las especies autoincompatibles y ms sobre las especies autocompatibles, cuya
produccin de semillas es menos afectada por la fragmentacin. En un estudio parti-
Ecologia2.indd 220 20/4/10 17:20:30
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
221
cular realizado con Brunsvigia radulosa, la depredacin de semillas se relacion positiva
y signifcativamente con la densidad de los individuos (valorando densidad como un
indicador de fragmentacin de hbitat). La intensidad de depredacin fue menor a me-
dida que aument la fragmentacin de hbitat (Ward y Johnson, 2005). Algunas de las
caractersticas interesantes de esta especie son su sistema autoincompatible limitado por
la deposicin de polen, dos caractersticas generalmente relacionadas a la abundancia
de los polinizadores. Si consideramos que los depredadores de semillas estructuran la
composicin de la comunidad (Janzen, 1970) y que la depredacin de semillas disminu-
ye con la fragmentacin (Apndice III), es de esperar que la riqueza de especies de plan-
tas tambin disminuya con la fragmentacin (Cagnolo et al., 2006). Sin embargo esta
especulacin no considera el efecto que la fragmentacin tiene sobre los polinizadores.
Si se consideran las interacciones antagonistas y mutualistas, en este caso particular
entre polinizadores y depredadores de semillas predispersin, las predicciones seran di-
ferentes. Si bien la evidencia es escasa, se ha propuesto que podra darse una relacin de
compromiso entre estas interacciones. De esta manera, la disminucin en la produccin
de semillas debido a la baja tasa de polinizacin en los ambientes fragmentados, sera
contrarrestada por una baja depredacin de semillas, no encontrndose un efecto fnal
neto en la cantidad de semillas producidas (Steffan-Dewenter et al., 2001; Johnson et al.,
2004; Chacoff et al., 2004; Ward y Johnson, 2005). Tambin podra ocurrir un balance
de la presin de depredacin mediado por el sistema reproductivo de las especies. De
este modo, si las plantas autoincompatibles producen menos semillas que las autocom-
patibles, el resultado neto luego de ocurrida la depredacin, en trminos de cantidad
de semillas que sobrevivieron, entre ambos grupos de especies, sera similar. Conside-
rando el efecto de los depredadores de semillas sobre las comunidades vegetales, las
alteraciones en los niveles de depredacin podran ser una de las causas de los cambios
observados a nivel de la composicin y/o diversidad de las comunidades de plantas en
ambientes fragmentados (Cagnolo et al., 2006). Resultara interesante entonces, abordar
la interaccin planta-depredador de semilla en el marco de fragmentacin al nivel de la
comunidad, dado que hasta el momento la mayora de los estudios realizados han sido
al nivel poblacional.
10.5. Consideraciones nales
En la actualidad la fragmentacin de los ecosistemas es concebida como uno de los
tpicos ms importantes en los estudios de biologa de la conservacin, pues este pro-
ceso es el principal causante de la prdida de biodiversidad en el planeta (Laurance y
Bierregaard, 1997; Sala et al., 2000; Hobbs y Yates, 2003). En este sentido, si bien la
prdida de especies individuales es un fenmeno tangible y preocupante, la extincin de
las interacciones ecolgicas, en cambio, puede pasar desapercibida por algn tiempo,
o ser menos evidente en el corto plazo. Por ejemplo, una determinada especie de plan-
ta podra persistir por varios aos luego que sus polinizadores o dispersores se hayan
extinguido. Este podra ser el caso de las especies que poseen formas de vida longevas
o mecanismos de compensacin como la reproduccin asexual o banco de semillas (cf.
Kearns e Inouye, 1997; Kearns et al., 1998). Estas caractersticas de las plantas podran
enmascarar o retardar los efectos de la prdida de polinizadores o dispersores. Sin em-
bargo, estas prdidas no podran ser compensadas a largo plazo, ya que la interaccin
Ecologia2.indd 221 20/4/10 17:20:30
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
222
con polinizadores y dispersores de semillas provee la oportunidad para mantener o
incrementar la diversidad gentica y el potencial para adaptarse a nuevos ambientes
(Wilcock y Neiland, 2002). Precisamente, el concepto de deuda de extincin (Tilman
et al., 1994; McCarthy et al., 1997) sugiere que podran existir cambios en la actualidad
cuyos efectos completos recin se evidenciarn en el futuro, aun cuando los eventos de
fragmentacin hayan cesado. Por lo tanto, examinar las interacciones planta-animal
que afectan la demografa y viabilidad de las poblaciones vegetales remanentes en los
fragmentos de hbitat es una prioridad para la biologa de la conservacin. Si los vecto-
res biticos de dispersin de polen y semillas son incapaces de intercambiar genes entre
las poblaciones de plantas de los fragmentos, la duracin en el tiempo del cuello de
botella disminuir considerablemente la variabilidad gentica dentro de los fragmentos
y aumentar la diferenciacin gentica entre ellos, por lo que cada fragmento ser ge-
ntica y demogrfcamente independiente (Nason et al., 1997). La menor diversidad ge-
ntica en los fragmentos puede disminuir la habilidad de esas poblaciones a adaptarse a
futuros cambios ambientales. Finalmente, la eventual extincin local de una poblacin
como consecuencia de procesos estocsticos representar una prdida de la variacin
gentica al nivel de la especie (Templeton et al., 1990; Hamrick y Nason, 1996).
Desde hace ms de una dcada, el incremento en la cantidad y calidad de las inves-
tigaciones ha permitido comprender mejor el proceso de fragmentacin y sus impactos
sobre la biota (Davies et al., 2001; Haila, 2002; Hobbs y Yates, 2003). No obstante, a
pesar del conocimiento acumulado hasta el momento en diversas reas de la ecologa,
en general para la mayora de los organismos y procesos estudiados an predomina la
ausencia de patrones de respuesta consistentes que permitan ahondar y poner a prueba
los posibles mecanismos asociados a ellos. Asimismo, hasta el momento las aproxima-
ciones experimentales no han provisto de visiones claras sobre los mecanismos ecol-
gicos involucrados en el proceso de fragmentacin (Davies et al., 2001; McGarigal y
Cushman, 2002). La ausencia de patrones consistentes se ha adjudicado recientemente
a las diferentes formas de conceptuar y abordar los estudios de fragmentacin (Fahrig,
2003). Esto pone en evidencia lo difcil que ser desarrollar en el corto plazo un marco
conceptual uniforme para develar cmo la fragmentacin afecta los diversos procesos
ecolgicos, o cmo infuye sobre la composicin de la comunidad y la diversidad de
especies o sobre la dinmica poblacional de las especies individuales (pero ver Haila,
2002; Kattan y Murcia, 2003). En este sentido, establecer generalizaciones cuantitati-
vas para detectar la presencia o ausencia de patrones de respuesta a la fragmentacin
del hbitat en ciertas reas de la ecologa donde las investigaciones han alcanzado un
volumen importante podra ser el primer paso para alcanzar este objetivo, permitiendo
corroborar o refutar con mayor precisin los conceptos tericos existentes. La posi-
bilidad de predecir los impactos de la fragmentacin de hbitat sobre la demografa
de las poblaciones de plantas depende de la capacidad de comprender cmo espe-
cies con caractersticas contrastantes responden al mismo factor (Hobbs y Yates, 2003).
Hasta el momento, slo se ha podido arribar a generalizaciones robustas en relacin
al mutualismo de la polinizacin por lo que resulta decisivo avanzar con este tipo de
generalizaciones sobre otros procesos del ciclo de vida de las plantas y sus respectivas
interacciones con animales y que son tan importantes como la reproduccin (Midgley y
Bond, 2001; Hobbs y Yates, 2003). Partiendo de la nica generalizacin cuantitativa so-
bre la interaccin planta-polinizador y considerando las tendencias encontradas en las
Ecologia2.indd 222 20/4/10 17:20:30
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
223
revisiones cualitativas generadas en este captulo para las interacciones de herbivora,
depredacin y dispersin de semillas, se podran generar algunas especulaciones acerca
del impacto que estara ejerciendo, a travs de las interacciones, la fragmentacin de
hbitat sobre las comunidades vegetales. En este ejercicio, podramos intentar prede-
cir posibles escenarios sobre la diversidad taxonmica y funcional de las comunidades
vegetales en ambientes fragmentados. En primer lugar, se pudo determinar que la re-
produccin sexual de las plantas es negativamente afectada por la fragmentacin de
hbitat. Esto sera consecuencia de un efecto descendente, es decir, mediado a travs de
los efectos que sufren los animales polinizadores y que afectan la cantidad y/o calidad
de polen recibido, como se puso en evidencia a partir de la relacin positiva entre los
efectos sobre la polinizacin y el xito reproductivo (Figura 10.3, Aguilar et al., 2006).
Asimismo, se determin que el nico rasgo que podra indicar a priori una susceptibi-
lidad reproductiva diferencial a la fragmentacin es el sistema de compatibilidad de
las plantas. Estos resultados estaran indicando que la extincin de especies de plantas
como consecuencia de la fragmentacin de hbitat no es azarosa, sino que seguira
un patrn ordenado regido por el grado de dependencia reproductiva de las plantas
sobre sus polinizadores, siendo las especies autoincompatibles las ms propensas a la
extincin. Si sumamos a este anlisis los efectos encontrados sobre las interacciones
con dispersores y depredadores de semillas predispersin podramos generar otro esce-
nario. Si las plantas autoincompatibles producen menos frutos y semillas que las auto-
compatibles en los fragmentos de bosque, las primeras podran representar un recurso
poco conveniente tanto para los dispersores como para los depredadores de semillas
y entonces presentar menores niveles de dispersin pero tambin de depredacin en
sitios fragmentados. La magnitud del efecto sobre cada una de estas interacciones y la
existencia de un posible balance entre ellas son factores an desconocidos que podran
modifcar las predicciones anteriores y situar a estos dos grupos de plantas en niveles
similares de riesgo de extincin ante la fragmentacin. Independientemente del siste-
ma de compatibilidad, el xito reproductivo de las plantas puede ser afectado por la
fragmentacin indirectamente a travs la herbivora y la depredacin de semillas. Si
los efectos negativos de estas dos interacciones antagonistas son minimizados por la
fragmentacin, cabe la posibilidad de que especies de plantas con grandes capacidades
competitivas dominen los fragmentos en desmedro de especies menos competitivas,
afectando negativamente la diversidad de especies. Por otro lado, sera muy interesante
analizar las caractersticas genticas de las semillas producidas, es decir determinar el
vigor de la progenie vegetal en sitios fragmentados. Este aspecto, que hasta el momento
ha sido poco abordado, es de gran importancia pues determina la calidad gentica de
los futuros individuos en ambientes fragmentados (Cascante et al., 2002; Fuchs et al.,
2003; Mathiasen et al., 2007). La relacin entre estos procesos (polinizacin, dispersin,
herbivora, depredacin, reclutamiento, etc.), y el crecimiento poblacional de las espe-
cies vegetales en el largo plazo requiere del conocimiento de la variacin en cada una
de las etapas, puesto que como se ha observado en este captulo, entre ellas los efectos
podran ser opuestos o sinrgicos para una determinada especie y afectar en distinto
grado la demografa poblacional (Horvitz y Schemske, 1995; Garca y Chacoff, 2007).
Para comprender de manera acabada los efectos demogrfcos de la alteracin en las
interacciones planta-animal en los fragmentos de bosque se requerir de estudios a
largo plazo sobre la fecundidad y supervivencia, identifcando la transicin ms crtica
Ecologia2.indd 223 20/4/10 17:20:30
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
224
entre etapas, as como del uso de modelos de proyeccin (Schemske et al., 1994; Jules
y Rathcke, 1999; ver Garca y Ehrln, este volumen). Actualmente, estudios de estas
caractersticas son extremadamente escasos (Jules, 1998; Jules y Rathcke, 1999; Bruna,
2003). Encontrar patrones generales de respuesta a la fragmentacin sobre diferentes
procesos demogrfcos, a partir de caracteres particulares de las plantas que sean rela-
tivamente sencillos de determinar, permitir detectar no slo las especies o grupos fun-
cionales, sino los procesos ms susceptibles a la fragmentacin del hbitat, aportando
informacin clave para el manejo y conservacin de la biodiversidad y el funcionamien-
to de los ecosistemas.
Agradecimientos
Agradecemos a todas las entidades que fnanciaron los proyectos, pasantas y estancias
posdoctorales a lo largo de los ltimos aos, de los que surgen muchos de los resultados
e ideas aqu expuestos. La Agencia Nacional de Promocin Cientfca y Tecnolgica
de Argentina, a travs de FONCyT, fnanci a RA, LA, LC, MJ y LG (PICT 00132,
20341, 11130 y 33440), de la misma forma que el Consejo Nacional de Investigaciones
Cientfcas y Tcnicas (CONICET PIP 6192 y 00790) y la Secretara de Ciencia y Tcnica
de la Universidad Nacional de Crdoba. El Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologa
de Mxico (SEP-CONACyT 2005-C01-51043 y 2005-C01 50863) y la Direccin General
de Asuntos del Personal Acadmico de la Universidad Nacional Autnoma de Mxi-
co (IN221305 y IN224108) fnanciaron a MQ y RA. Agradecemos especialmente a
Marcelo Aizen por extendernos la invitacin a participar de esta importante etapa del
proyecto CYTED 2003-XII-6. La seccin de herbivora fue crticamente leda por Martn
Videla y Graciela Valladares.RA, LA y LG son miembros de la Carrera del Investiga-
dor Cientfco de CONICET y MJ y LC son becarios de CONICET. MQ es Investigador de
la Universidad Nacional Autnoma de Mxico.
Ecologia2.indd 224 20/4/10 17:20:30
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
225
Ecologia2.indd 225 20/4/10 17:20:30
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
226
A
p

n
d
i
c
e

I
.

T
r
a
b
a
j
o
s

q
u
e

e
v
a
l
u
a
r
o
n

l
a

r
e
l
a
c
i

n

e
n
t
r
e

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

d
e

h

b
i
t
a
t

y

e
l

p
r
o
c
e
s
o

d
e

d
i
s
p
e
r
s
i

n

m
e
d
i
a
d
o

p
o
r

a
n
i
m
a
l
e
s

f
r
u
g

v
o
r
o
s
.

R
e
s
u
l
t
a
d
o
s
:

E
f
e
c
t
o

p
o
s
i
t
i
v
o

s
i
g
n
i

c
a

q
u
e

a

m
e
d
i
d
a

q
u
e

a
u
m
e
n
t
a

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

d
e

h

b
i
t
a
t
,

a
u
m
e
n
t
a

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

r
e
s
p
u
e
s
t
a

(
m
e
d
i
d
a

d
e

d
i
s
p
e
r
s
i
o
n

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s
)
;

e
f
e
c
t
o

n
e
g
a
t
i
v
o

s
i
g
n
i

c
a

q
u
e

a

m
e
d
i
d
a

q
u
e

a
u
m
e
n
t
a

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

d
e

h

b
i
t
a
t
,

d
i
s
m
i
n
u
y
e

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

r
e
s
p
u
e
s
t
a
,

S
i
n

e
f
e
c
t
o

i
n
d
i
c
a

q
u
e

n
o

s
e

e
n
c
o
n
t
r


r
e
l
a
c
i

n

o

e
f
e
c
t
o

a
l
g
u
n
o

d
e

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

s
o
b
r
e

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

r
e
s
p
u
e
s
t
a
.
S
i
s
t
e
m
a

N
a
t
u
r
a
l
A
p
r
o
x
i
m
a
c
i

n
E
s
c
a
l
a

d
e

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n
V
a
r
i
a
b
l
e

r
e
s
p
u
e
s
t
a
E
s
p
e
c
i
e
s

v
e
g
e
t
a
l
e
s
F
o
r
m
a
s

d
e

v
i
d
a

D
i
s
p
e
r
s
o
r
e
s
E
f
e
c
t
o
R
e
f
e
r
e
n
c
i
a
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
B
o
r
d
e

v
s
.

c
e
n
t
r
o

b
o
s
q
u
e
R
i
q
u
e
z
a

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

d
i
s
p
e
r
s
a
d
a
s
C
o
m
u
n
i
d
a
d

r
b
o
l
M
u
r
c
i

l
a
g
o
s

y

a
v
e
s
N
o

h
a
y
A
r
t
e
a
g
a

e
t

a
l
.

(
2
0
0
3
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l

&

M
o
d
e
l
a
d
o
P
a
i
s
a
j
e
,

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e
<
1


9
5

h
a
%

e
s
p
e
c
i
e
s

d
i
s
p
e
r
s
a
d
a
s

p
o
r

L
e
m
u
r
C
o
m
u
n
i
d
a
d

r
b
o
l
L
e
m
u
r

c
a
t
t
a
N
o

h
a
y
B
o
d
i
n

e
t

a
l
.

(
2
0
0
6
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
F
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

1

y

1
0

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o
A
b
u
n
d
a
n
c
i
a

d
e

p
l

n
t
u
l
a
s
H
e
l
i
c
o
n
i
a

a
c
u
m
i
n
a
t
a
H
e
r
b

c
e
a
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
B
r
u
n
a

(
2
0
0
2
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
P
a
i
s
a
j
e
,

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e
~
1
0


2
0
0
0

h
a
%

e
s
p
e
c
i
e
s

d
i
s
p
e
r
s
a
d
a
s

p
o
r

a
v
e
s
C
o
m
u
n
i
d
a
d

r
b
o
l
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
C
a
r
d
o
s
o

d
a

S
i
l
v
a

&

T
a
b
a
r
e
l
l
i

(
2
0
0
0
)
T
r
o
p
i
c
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
2
2

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s
,

r
a
n
g
o
1


5
0

h
a
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

r
e
m
o
v
i
d
a
s
D
i
o
s
p
y
r
o
s

a
b
y
s
i
n
n
i
c
a

r
b
o
l
M
o
n
o
s

y

a
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
C
h
a
m
p
a
n

e
t

a
l
.

(
2
0
0
3
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
F
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

2


3
1

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

r
e
m
o
v
i
d
a
s
L
e
p
t
o
n
y
c
h
i
a

u
s
a
m
b
a
r
e
n
s
i
s

r
b
o
l
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
C
o
r
d
e
i
r
o

&

H
o
w
e

(
2
0
0
3
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
F
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

0
,
5


5
0
0

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o

(
3
5
0
0

h
a
)
R
i
q
u
e
z
a

y

a
b
u
n
d
a
n
c
i
a

d
e

p
l

n
t
u
l
a
s
A
n
y
s
o
p
h
y
l
l
e
a

o
b
t
u
s
i
f
o
l
i
a
A
n
n
i
c
k
i
a

k
u
m
e
r
i
a
e
A
l
l
a
n
b
l
a
c
k
i
a

s
t
u
h
l
m
a
n
n
i
i
B
e
i
l
s
c
h
m
i
e
d
i
a

k
w
e
o
C
e
p
h
a
l
o
s
p
h
a
e
r
a

u
s
a
m
b
a
r
e
n
s
i
s
A
l
l
o
p
h
y
l
u
s

m
e
l
l
i
o
d
o
r
u
s
C
o
l
a

g
r
e
e
n
w
a
y
i
L
e
p
t
o
n
y
c
h
i
a

u
s
a
m
b
a
r
e
n
s
i
s
A
l
s
o
d
e
i
o
p
s
i
s

s
c
h
u
m
a
n
n
i
i
M
a
r
a
n
t
h
e
s

g
o
e
t
z
e
n
i
a
n
a

r
b
o
l
M
o
n
o
s

y

a
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
C
o
r
d
e
i
r
o

&

H
o
w
e

(
2
0
0
1
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
C
i
n
c
o

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

1
3
0


1
4
0
0

h
a

y

c
o
n
t
i
n
u
o

(
8
5
0
0

h
a
)
E
s
t
i
m
a
c
i

n

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

r
e
m
o
v
i
d
a
s
P
r
u
n
u
s

a
f
r
i
c
a
n
a

r
b
o
l
M
o
n
o
s

y

a
v
e
s
P
o
s
i
t
i
v
o
F
a
r
w
i
g

e
t

a
l
.

(
2
0
0
6
)
T
r
o
p
i
c
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
N
u
e
v
e

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

1
9


7
9
0
0
0

h
a
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

r
e
m
o
v
i
d
a
s
A
s
t
r
o
c
a
r
y
u
m

a
c
u
l
e
a
t
i
s
s
i
m
u
m

r
b
o
l
R
o
e
d
o
r
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
G
a
l
e
t
t
i

e
t

a
l
.

(
2
0
0
6
)
T
r
o
p
i
c
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
O
c
h
o

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

2
5
1


3
6
0
0
0

h
a
N

m
e
r
o

d
e

f
r
u
t
o
s

c
o
n
s
u
m
i
d
o
s
3

m
o
r
f
o
e
s
p
e
c
i
e
s
N
o

a
p
l
i
c
a
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
G
a
l
e
t
t
i

e
t

a
l
.

(
2
0
0
3
)
T
e
m
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
C
o
b
e
r
t
u
r
a

d
e

b
o
s
q
u
e

a

1
0


1
0
0

m

a
l
r
e
d
e
d
o
r

d
e
l

r
b
o
l
N

m
e
r
o

d
e

f
r
u
t
o
s

c
o
n
s
u
m
i
d
o
s
C
r
a
t
a
e
g
u
s

m
o
n
o
g
y
n
a

r
b
o
l
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
G
a
r
c
i
a

&

C
h
a
c
o
f
f

(
2
0
0
7
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
S
e
i
s

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

3


2
2
0

h
a
E
s
t
i
m
a
c
i

n

d
e

f
r
u
t
o
s

c
o
n
s
u
m
i
d
o
s
A
l
l
o
p
h
y
l
u
s

a
b
y
s
s
i
n
i
c
u
s
C
a
n
t
h
i
u
m

o
l
i
g
o
c
a
r
p
u
m
M
a
e
s
a

l
a
n
c
e
o
l
a
t
a

R
a
p
a
n
e
a

m
e
l
a
n
o
p
h
l
o
e
o
s
X
y
m
a
l
o
s

m
o
n
o
s
p
o
r
a

r
b
o
l
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
G
h
i
t
i
r
u

e
t

a
l
.

(
2
0
0
2
)
Ecologia2.indd 226 20/4/10 17:20:30
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
227
A
p

n
d
i
c
e

I
.

T
r
a
b
a
j
o
s

q
u
e

e
v
a
l
u
a
r
o
n

l
a

r
e
l
a
c
i

n

e
n
t
r
e

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

d
e

h

b
i
t
a
t

y

e
l

p
r
o
c
e
s
o

d
e

d
i
s
p
e
r
s
i

n

m
e
d
i
a
d
o

p
o
r

a
n
i
m
a
l
e
s

f
r
u
g

v
o
r
o
s
.

R
e
s
u
l
t
a
d
o
s
:

E
f
e
c
t
o

p
o
s
i
t
i
v
o

s
i
g
n
i

c
a

q
u
e

a

m
e
d
i
d
a

q
u
e

a
u
m
e
n
t
a

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

d
e

h

b
i
t
a
t
,

a
u
m
e
n
t
a

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

r
e
s
p
u
e
s
t
a

(
m
e
d
i
d
a

d
e

d
i
s
p
e
r
s
i
o
n

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s
)
;

e
f
e
c
t
o

n
e
g
a
t
i
v
o

s
i
g
n
i

c
a

q
u
e

a

m
e
d
i
d
a

q
u
e

a
u
m
e
n
t
a

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

d
e

h

b
i
t
a
t
,

d
i
s
m
i
n
u
y
e

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

r
e
s
p
u
e
s
t
a
,

S
i
n

e
f
e
c
t
o

i
n
d
i
c
a

q
u
e

n
o

s
e

e
n
c
o
n
t
r


r
e
l
a
c
i

n

o

e
f
e
c
t
o

a
l
g
u
n
o

d
e

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

s
o
b
r
e

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

r
e
s
p
u
e
s
t
a
.
S
i
s
t
e
m
a

N
a
t
u
r
a
l
A
p
r
o
x
i
m
a
c
i

n
E
s
c
a
l
a

d
e

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n
V
a
r
i
a
b
l
e

r
e
s
p
u
e
s
t
a
E
s
p
e
c
i
e
s

v
e
g
e
t
a
l
e
s
F
o
r
m
a
s

d
e

v
i
d
a

D
i
s
p
e
r
s
o
r
e
s
E
f
e
c
t
o
R
e
f
e
r
e
n
c
i
a
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
B
o
r
d
e

v
s
.

c
e
n
t
r
o

b
o
s
q
u
e
R
i
q
u
e
z
a

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

d
i
s
p
e
r
s
a
d
a
s
C
o
m
u
n
i
d
a
d

r
b
o
l
M
u
r
c
i

l
a
g
o
s

y

a
v
e
s
N
o

h
a
y
A
r
t
e
a
g
a

e
t

a
l
.

(
2
0
0
3
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l

&

M
o
d
e
l
a
d
o
P
a
i
s
a
j
e
,

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e
<
1


9
5

h
a
%

e
s
p
e
c
i
e
s

d
i
s
p
e
r
s
a
d
a
s

p
o
r

L
e
m
u
r
C
o
m
u
n
i
d
a
d

r
b
o
l
L
e
m
u
r

c
a
t
t
a
N
o

h
a
y
B
o
d
i
n

e
t

a
l
.

(
2
0
0
6
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
F
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

1

y

1
0

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o
A
b
u
n
d
a
n
c
i
a

d
e

p
l

n
t
u
l
a
s
H
e
l
i
c
o
n
i
a

a
c
u
m
i
n
a
t
a
H
e
r
b

c
e
a
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
B
r
u
n
a

(
2
0
0
2
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
P
a
i
s
a
j
e
,

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e
~
1
0


2
0
0
0

h
a
%

e
s
p
e
c
i
e
s

d
i
s
p
e
r
s
a
d
a
s

p
o
r

a
v
e
s
C
o
m
u
n
i
d
a
d

r
b
o
l
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
C
a
r
d
o
s
o

d
a

S
i
l
v
a

&

T
a
b
a
r
e
l
l
i

(
2
0
0
0
)
T
r
o
p
i
c
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
2
2

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s
,

r
a
n
g
o
1


5
0

h
a
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

r
e
m
o
v
i
d
a
s
D
i
o
s
p
y
r
o
s

a
b
y
s
i
n
n
i
c
a

r
b
o
l
M
o
n
o
s

y

a
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
C
h
a
m
p
a
n

e
t

a
l
.

(
2
0
0
3
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
F
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

2


3
1

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

r
e
m
o
v
i
d
a
s
L
e
p
t
o
n
y
c
h
i
a

u
s
a
m
b
a
r
e
n
s
i
s

r
b
o
l
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
C
o
r
d
e
i
r
o

&

H
o
w
e

(
2
0
0
3
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
F
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

0
,
5


5
0
0

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o

(
3
5
0
0

h
a
)
R
i
q
u
e
z
a

y

a
b
u
n
d
a
n
c
i
a

d
e

p
l

n
t
u
l
a
s
A
n
y
s
o
p
h
y
l
l
e
a

o
b
t
u
s
i
f
o
l
i
a
A
n
n
i
c
k
i
a

k
u
m
e
r
i
a
e
A
l
l
a
n
b
l
a
c
k
i
a

s
t
u
h
l
m
a
n
n
i
i
B
e
i
l
s
c
h
m
i
e
d
i
a

k
w
e
o
C
e
p
h
a
l
o
s
p
h
a
e
r
a

u
s
a
m
b
a
r
e
n
s
i
s
A
l
l
o
p
h
y
l
u
s

m
e
l
l
i
o
d
o
r
u
s
C
o
l
a

g
r
e
e
n
w
a
y
i
L
e
p
t
o
n
y
c
h
i
a

u
s
a
m
b
a
r
e
n
s
i
s
A
l
s
o
d
e
i
o
p
s
i
s

s
c
h
u
m
a
n
n
i
i
M
a
r
a
n
t
h
e
s

g
o
e
t
z
e
n
i
a
n
a

r
b
o
l
M
o
n
o
s

y

a
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
C
o
r
d
e
i
r
o

&

H
o
w
e

(
2
0
0
1
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
C
i
n
c
o

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

1
3
0


1
4
0
0

h
a

y

c
o
n
t
i
n
u
o

(
8
5
0
0

h
a
)
E
s
t
i
m
a
c
i

n

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

r
e
m
o
v
i
d
a
s
P
r
u
n
u
s

a
f
r
i
c
a
n
a

r
b
o
l
M
o
n
o
s

y

a
v
e
s
P
o
s
i
t
i
v
o
F
a
r
w
i
g

e
t

a
l
.

(
2
0
0
6
)
T
r
o
p
i
c
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
N
u
e
v
e

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

1
9


7
9
0
0
0

h
a
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

r
e
m
o
v
i
d
a
s
A
s
t
r
o
c
a
r
y
u
m

a
c
u
l
e
a
t
i
s
s
i
m
u
m

r
b
o
l
R
o
e
d
o
r
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
G
a
l
e
t
t
i

e
t

a
l
.

(
2
0
0
6
)
T
r
o
p
i
c
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
O
c
h
o

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

2
5
1


3
6
0
0
0

h
a
N

m
e
r
o

d
e

f
r
u
t
o
s

c
o
n
s
u
m
i
d
o
s
3

m
o
r
f
o
e
s
p
e
c
i
e
s
N
o

a
p
l
i
c
a
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
G
a
l
e
t
t
i

e
t

a
l
.

(
2
0
0
3
)
T
e
m
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
C
o
b
e
r
t
u
r
a

d
e

b
o
s
q
u
e

a

1
0


1
0
0

m

a
l
r
e
d
e
d
o
r

d
e
l

r
b
o
l
N

m
e
r
o

d
e

f
r
u
t
o
s

c
o
n
s
u
m
i
d
o
s
C
r
a
t
a
e
g
u
s

m
o
n
o
g
y
n
a

r
b
o
l
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
G
a
r
c
i
a

&

C
h
a
c
o
f
f

(
2
0
0
7
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
S
e
i
s

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

3


2
2
0

h
a
E
s
t
i
m
a
c
i

n

d
e

f
r
u
t
o
s

c
o
n
s
u
m
i
d
o
s
A
l
l
o
p
h
y
l
u
s

a
b
y
s
s
i
n
i
c
u
s
C
a
n
t
h
i
u
m

o
l
i
g
o
c
a
r
p
u
m
M
a
e
s
a

l
a
n
c
e
o
l
a
t
a

R
a
p
a
n
e
a

m
e
l
a
n
o
p
h
l
o
e
o
s
X
y
m
a
l
o
s

m
o
n
o
s
p
o
r
a

r
b
o
l
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
G
h
i
t
i
r
u

e
t

a
l
.

(
2
0
0
2
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
S
i
e
t
e

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

0
.
8


1
2

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o

(
6
5
0

h
a
)
N

m
e
r
o

d
e

f
r
u
t
o
s

c
o
n
s
u
m
i
d
o
s
D
e
n
d
r
o
p
a
n
a
x

a
r
b
o
r
e
u
s
B
u
r
s
e
r
a

s
i
m
a
r
u
b
a

r
b
o
l
A
v
e
s
N
o

h
a
y
N
o

h
a
y
G
r
a
h
a
m

e
t

a
l
.

(
2
0
0
2
)
T
r
o
p
i
c
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
T
r
e
s

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

1
4
0


3
5
0

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o

(
1
5
0
0

h
a
)
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

r
e
m
o
v
i
d
a
s
D
i
p
t
e
r
y
x

p
a
n
a
m
e
n
s
i
s
C
a
r
a
p
a

g
u
i
a
n
e
n
s
i
s

r
b
o
l
R
o
e
d
o
r
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
P
o
s
i
t
i
v
o
G
u
a
r
i
g
u
a
t
a

e
t

a
l
.

(
2
0
0
2
)
T
r
o
p
i
c
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
S
i
t
i
o

c
o
n

t
a
l
a

s
e
l
e
c
t
i
v
a

(
1
4
0

h
a
)

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o

(
1
5
0
0

h
a
)
T
a
s
a

d
e

r
e
m
o
c
i

n

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s
W
e
l
f
a

r
e
g
i
a
L
e
c
y
t
h
i
s

a
m
p
l
a

C
a
r
a
p
a

n
i
c
a
r
a
g
u
e
n
s
i
s
M
i
n
q
u
a
r
t
i
a

g
u
i
a
n
e
n
s
i
s
V
i
r
o
l
a

k
o
s
c
h
n
y
i
O
t
o
b
a

n
o
v
o
g
r
a
n
a
t
e
n
s
i
s

r
b
o
l
M
a
m

f
e
r
o
s

R
o
e
d
o
r
e
s
R
o
e
d
o
r
e
s
A
v
e
s

&

M
a
m

-
f
e
r
o
s
A
v
e
s
A
v
e
s
N
o

h
a
y
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
P
o
s
i
t
i
v
o
P
o
s
i
t
i
v
o
N
o

h
a
y
G
u
a
r
i
g
u
a
t
a

e
t

a
l
.

(
2
0
0
0
)
T
e
m
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
F
r
a
g
m
e
n
t
o
s

c
o
n

m
a
y
o
r

y

m
e
n
o
r

c
o
n
e
c
t
i
v
i
d
a
d
(
>
1


4
9

h
a
)
R
i
q
u
e
z
a

y

a
b
u
n
d
a
n
c
i
a

d
e

p
l

n
t
u
l
a
s
C
o
m
u
n
i
d
a
d

r
b
o
l
M
u
c
h
o
s
N
e
g
a
t
i
v
o
H
e
w
i
t

e
t

a
l
.

(
2
0
0
2
)
T
r
o
p
i
c
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
F
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

1

y

1
0

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o
R
i
q
u
e
z
a

d
e

e
s
p
e
c
i
e
s

v
e
g
e
t
a
l
e
s

d
i
s
p
e
r
-
s
a
d
a
s

p
o
r

a
n
i
m
a
l
e
s
C
o
m
u
n
i
d
a
d

r
b
o
l
M
u
c
h
o
s
N
e
g
a
t
i
v
o
L
a
u
r
a
n
c
e

e
t

a
l
.

(
2
0
0
6
)
T
e
m
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
B
o
r
d
e
s

d
e

a
l
t
o

c
o
n
t
r
a
s
t
a
n
t
e

c
o
n

m
a
t
r
i
z

v
s
.

b
o
r
d
e
s

d
e

b
a
j
o

c
o
n
t
r
a
s
t
e

c
o
n

m
a
t
r
i
z
T
a
s
a

d
e

r
e
m
o
c
i

n

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s
Q
u
e
r
c
u
s

l
a
u
r
i
n
a

r
b
o
l
R
o
e
d
o
r
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
L
o
p
e
z

B
a
r
r
e
r
a

e
t

a
l
.

(
2
0
0
7
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
S
i
e
t
e

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

1


7
5

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o
C
o
m
p
o
s
i
c
i

n

y

a
b
u
n
d
a
n
c
i
a

d
e

p
l

n
t
u
l
a
s

d
e

e
s
p
e
c
i
e
s

c
u
y
o
s

f
r
u
t
o
s

c
o
n
s
u
m
e
n

l
o
s

m
o
n
o
s
C
o
m
u
n
i
d
a
d
M
u
c
h
a
s
M
o
n
o
s
N
e
g
a
t
i
v
o
M
a
r
s
h

&

L
o
i
s
e
l
l
e

(
2
0
0
3
)
T
e
m
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
C
i
n
c
o

p
a
r
c
h
e
s

d
e

4
-
8

h
a

q
u
e

d
i
f
e
r
e
n

e
n

s
u

p
r
o
x
i
m
i
d
a
d

c
o
n

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o
%

t
r
a
m
p
a
s

q
u
e

r
e
c
i
b
i
e
r
o
n

l
l
u
v
i
a

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

F
a
g
u
s

g
r
a
n
d
i
f
o
l
i
a
P
r
u
n
u
s

a
v
i
u
m
P
r
u
n
u
s

c
e
r
o
t
i
n
a
V
i
t
i
s

r
i
p
a
r
i
a

r
b
o
l
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
M
c
E
u
e
n

&

C
u
r
r
a
n

(
2
0
0
4
)
S
u
b
t
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
F
r
a
g
m
e
n
t
o
s

r
e
m
a
n
e
n
t
e
s

v
s
.

c
o
n
t
i
n
u
o

(
n
o

s
e

d
a
n

m
e
d
i
d
a
s
)
A
b
u
n
d
a
n
c
i
a

r
e
l
a
t
i
v
a

d
e

a
v
e
s

f
r
u
g

v
o
r
a
s

C
o
m
u
n
i
d
a
d
M
u
c
h
a
s
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
M
o
r
a
n

e
t

a
l
.

(
2
0
0
4
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
F
r
a
g
m
e
n
t
o

d
e

2
5
0

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o

d
e

4
9
0
0
0

h
a
T
a
s
a

d
e

v
i
s
i
t
a
s

y

c
o
n
s
u
m
o

e
f
e
c
t
i
v
o

d
e

f
r
u
t
o
s
C
a
b
r
a
l
e
a

c
a
n
j
e
r
a
n
a

r
b
o
l
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
P
i
z
o

(
1
9
9
7
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
C
u
a
t
r
o

i
s
l
a
s

d
e

0
.
4


2
2

h
a

y

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o

(
1
0
0
0

h
a
)
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

r
e
m
o
v
i
d
a
s
T
e
t
r
a
g
a
s
t
r
i
s

a
l
t
i
s
s
i
m
a

r
b
o
l
M
o
n
o
s

y

a
v
e
s
N
o

h
a
y
R
a
t
i
a
r
i
s
o
n

&

F
o
r
g
e
t

(
2
0
0
5
)
T
e
m
p
l
a
d
o
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
O
c
h
o

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

0
.
2


1
6

h
a

y

d
o
s

b
o
s
q
u
e
s

d
e

1
5
0


2
7
0

h
a
T
a
s
a

d
e

r
e
m
o
c
i

n

d
e

f
r
u
t
o
s
J
u
n
i
p
e
r
u
s

t
h
u
r
i
f
e
r
a

r
b
o
l
A
v
e
s

y

r
o
e
d
o
r
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
S
a
n
t
o
s

&

T
e
l
l
e
r
i
a
s

(
1
9
9
4
)
T
e
m
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
1
8

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

0
.
1


3

h
a

y

d
o
s

b
o
s
q
u
e
s

d
e

1
5
0


2
7
0

h
a
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

e
n

f
e
c
a
s

d
e

a
v
e
s
J
u
n
i
p
e
r
u
s

t
h
u
r
i
f
e
r
a

r
b
o
l
A
v
e
s

y

r
o
e
d
o
r
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
S
a
n
t
o
s

e
t

a
l
.

(
1
9
9
9
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
S
e
i
s

s
i
t
i
o
s

d
e

r
e
g
e
n
e
r
a
c
i

n

d
e

2
0
0
0
-
2
5
0
0

m
2
A
b
u
n
d
a
n
c
i
a

y

r
i
q
u
e
z
a

d
e

p
l

n
t
u
l
a
s

n
a
t
i
v
a
s

C
o
m
u
n
i
d
a
d
M
u
c
h
a
s
M
u
c
h
o
s
N
e
g
a
t
i
v
o
S
h
o
n
o

e
t

a
l
.

(
2
0
0
6
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
C
i
n
c
o

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

5


7
9
0
0

h
a
N

m
e
r
o

d
e

e
s
p
e
c
i
e
s

s
o
n

s

n
d
r
o
m
e
s

d
e

d
i
s
p
e
r
s
i

n

p
o
r

f
r
u
g

v
o
r
o
s
C
o
m
u
n
i
d
a
d
M
u
c
h
a
s
M
u
c
h
o
s
N
e
g
a
t
i
v
o
T
a
b
a
r
e
l
l
i

e
t

a
l
.

(
1
9
9
9
)
T
r
o
p
i
c
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
F
r
a
g
m
e
n
t
o
s

d
e

1

h
a

c
o
n
e
c
t
a
d
o
s

p
o
r

c
o
r
r
e
d
o
r
e
s

d
e

2
5
x
1
5
0
m
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

e
n

f
e
c
a
s

d
e

a
v
e
s
I
l
e
x

v
o
m
i
t
o
r
i
a
M
y
r
i
c
a

c
e
r
i
f
e
r
a
A
r
b
u
s
t
o
A
r
b
u
s
t
o
A
v
e
s
A
v
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
T
e
w
k
s
b
u
r
y

e
t

a
l
.

(
2
0
0
2
)
T
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
I
s
l
a
s

c
r
e
a
d
a
s

p
o
r

i
n
u
n
d
a
c
i

n

(
<
2

h
a
)

v
s

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o

N

m
e
r
o

d
e

e
n
d
o
c
a
r
p
o
s

A
t
t
a
l
e
a

b
u
t
y
r
a
c
e
a
e

r
b
o
l
M
a
m

f
e
r
o
s

n
o

v
o
l
a
d
o
r
e
s
N
e
g
a
t
i
v
o
W
r
i
g
h
t

&

D
u
b
e
n

(
2
0
0
1
)
Ecologia2.indd 227 20/4/10 17:20:30
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
228
A
p

n
d
i
c
e

I
I
.

C
a
r
a
c
t
e
r

s
t
i
c
a
s

d
e

l
o
s

e
s
t
u
d
i
o
s

r
e
v
i
s
a
d
o
s

q
u
e

a
b
o
r
d
a
n

l
a

r
e
l
a
c
i

n

e
n
t
r
e

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

d
e
l

h

b
i
t
a
t

y

h
e
r
b
i
v
o
r

a
.

R
e
s
u
l
t
a
d
o
s
:

E
f
e
c
t
o

p
o
s
i
t
i
v
o

s
i
g
n
i

c
a

q
u
e

a

m
e
d
i
d
a

q
u
e

a
u
m
e
n
t
a

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

i
n
d
e
p
e
n
d
i
e
n
t
e

a
u
m
e
n
t
a

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

r
e
s
p
u
e
s
t
a
;

e
f
e
c
t
o

n
e
g
a
t
i
v
o

s
i
g
n
i

c
a

q
u
e

a

m
e
d
i
d
a

q
u
e

a
u
m
e
n
t
a

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

i
n
d
e
p
e
n
d
i
e
n
t
e

d
i
s
m
i
n
u
y
e

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

r
e
s
p
u
e
s
t
a
.

S
i
n

e
f
e
c
t
o

i
n
d
i
c
a

q
u
e

n
o

s
e

e
n
c
o
n
t
r


r
e
l
a
c
i

n

o

e
f
e
c
t
o

a
l
g
u
n
o

d
e

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

i
n
d
e
p
e
n
d
i
e
n
t
e

s
o
b
r
e

l
a

r
e
s
p
u
e
s
t
a
.
S
i
s
t
e
m
a

n
a
t
u
r
a
l
A
p
r
o
x
i
m
a
c
i

n
E
s
c
a
l
a

d
e

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n
V
a
r
i
a
b
l
e

r
e
s
p
u
e
s
t
a
D
u
r
a
c
i

n
(
t
e
m
p
o
r
a
d
a
s
)
E
s
p
e
c
i
e
s

v
e
g
e
t
a
l
e
s
F
o
r
m
a

d
e

v
i
d
a

d
e

p
l
a
n
t
a
s
H
e
r
b

v
o
r
o
s
E
f
e
c
t
o
R
e
f
e
r
e
n
c
i
a
B
o
s
q
u
e

t
e
m
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
A
i
s
l
a
m
i
e
n
t
o

c
o
m
o

d
i
s
t
a
n
c
i
a

a
l

v
e
c
i
n
o

m

s

c
e
r
c
a
n
o

(
0

-

8
0
3
m
)
%

d
e

h
o
j
a
s

d
a

a
d
a
s
3
L
i
n
d
e
r
a

e
n
z
o
i
n
P
l

n
t
u
l
a
s

d
e

r
b
o
l
I
n
s
e
c
t
o
s
P
o
s
i
t
i
v
o
M
c
E
u
e
n

&

C
u
r
r
a
n

(
2
0
0
5
)
H
u
m
e
d
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
A
i
s
l
a
m
i
e
n
t
o

c
o
m
o

d
i
s
t
a
n
c
i
a

a

l
a

f
u
e
n
t
e

(
3
0

-

8
0
0

m
)
%

d
e

t
a
l
l
o
s

d
a

a
d
o
s
1
S
p
o
r
a
d
a
n
t
h
u
s

f
e
r
r
u
g
i
n
e
u
s
H
i
e
r
b
a
I
n
s
e
c
t
o
s
N
e
g
a
t
i
v
o
W
a
t
t
s

&

D
i
d
h
a
m

(
2
0
0
6
)
S
e
l
v
a

t
r
o
p
i
c
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l

r
e
a

d
e

f
r
a
g
m
e
n
t
o

(
s
e
l
v
a

c
o
n
t
i
-
n
u
a

-


1
0
0

-

1

h
a
)
%

d
e

h
o
j
a

r
e
m
o
-
v
i
d
a
1
P
o
u
t
e
r
i
a

c
a
i
m
i
t
o
C
h
r
y
s
o
p
h
y
l
l
u
m

p
o
m
i
f
e
r
u
m
M
i
c
r
o
p
h
o
l
i
s

v
e
n
u
l
o
s
a
P
l

n
t
u
l
a
s

d
e

r
b
o
l
N
o

e
s
p
e
c
i
f
c
a
d
o
N
o

h
a
y
B
e
n
i
t
e
z
-
M
a
l
v
i
d
o

e
t

a
l
.

(
1
9
9
9
)
S
e
l
v
a

t
r
o
p
i
c
a
l
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l

r
e
a

d
e

i
s
l
a
s
(
r
a
n
g
o
:

<
1

-

1
5
0
0

h
a
)
%

d
e

h
o
j
a

r
e
m
o
-
v
i
d
a
2
H
e
i
s
t
e
r
i
a

c
o
n
c
i
n
n
a
O
u
r
a
t
e
a

l
u
c
e
n
s
P
r
o
t
i
u
m

p
a
n
a
m
e
n
s
e
P
r
o
t
i
u
m

t
e
n
u
i
f
o
l
i
u
m
P
l

n
t
u
l
a
s

d
e

r
b
o
l
I
n
s
e
c
t
o
s
P
o
s
i
t
i
v
o
A
r
n
o
l
d

&

A
s
q
u
i
t

(
2
0
0
2
)
P
a
s
t
i
z
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l

r
e
a

d
e

p
a
r
c
h
e

(
r
a
n
g
o
:

2
0
.
2
5
-

0
.
2
5

m
2
)
%

b
i
o
m
a
s
a

p
e
r
d
i
d
a
1
T
r
i
f
o
l
i
u
m

r
e
p
e
n
s
H
i
e
r
b
a
I
n
v
e
r
t
e
b
r
a
d
o
s
P
o
s
i
t
i
v
o
L
e
d
e
r
g
e
r
b
e
r

e
t

a
l
.

(
2
0
0
2
)
A
g
r
o
e
c
o
s
i
s
t
e
m
a
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l

r
e
a

c
o
m
o

p
r
o
p
o
r
c
i

n

d
e

h

b
i
t
a
t

e
n

c

r
c
u
l
o
s

d
e

p
a
i
s
a
j
e

d
e

1
.
5

k
m

d
e

d
i

m
e
t
r
o

(
r
a
n
g
o
:

1

-

5
0
%
)
%

d
e

p
a
r
t
e
s

d
e
s
t
r
u
i
d
a
s
1
B
r
a
s
s
i
c
a

n
a
p
u
s
H
i
e
r
b
a
I
n
s
e
c
t
o
s
N
e
g
a
t
i
v
o
T
h
i
e
s

e
t

a
l
.

(
2
0
0
3
)
B
o
s
q
u
e

t
e
m
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l

r
e
a

d
e

f
r
a
g
m
e
n
t
o

d
e

b
o
s
q
u
e

(
r
a
n
g
o
:

<
6
5

h
a

-

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o
)
%

d
e

h
o
j
a

r
e
m
o
-
v
i
d
a
1
A
n
g
o
p
h
o
r
a

c
o
s
t
a
t
a

r
b
o
l
I
n
s
e
c
t
o
s
N
e
g
a
t
i
v
o
C
h
r
i
s
t
i
e

&

H
o
c
h
u
l
i

(
2
0
0
5
)
P
a
s
t
i
z
a
l
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l

r
e
a

d
e

p
a
r
c
h
e

(
r
a
n
g
o
:

2
0
.
2
5
-

0
.
2
5

m
2
)
%

d
e

h
o
j
a

r
e
m
o
-
v
i
d
a
1
B
e
t
o
n
i
c
a

o
f
f
c
i
n
a
l
i
s
H
i
e
r
b
a
I
n
v
e
r
t
e
b
r
a
d
o
s
N
e
g
a
t
i
v
o
S
t
o
l
l

e
t

a
l
.

(
2
0
0
6
)
B
o
s
q
u
e

s
e
c
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l

r
e
a

d
e

f
r
a
g
m
e
n
t
o

d
e

b
o
s
q
u
e

(
r
a
n
g
o
:

>
1
0
0
0

-

0
.
1

h
a
)
D
e
n
s
i
d
a
d

d
e

d
a

o
s

(
#

/

m
2
)
1
T
o
d
a

l
a

c
o
m
u
n
i
d
a
d
T
o
d
a

l
a

c
o
m
u
-
n
i
d
a
d
I
n
s
e
c
t
o
s
P
o
s
i
t
i
v
o
V
a
l
l
a
d
a
r
e
s

e
t

a
l
.

(
2
0
0
6
)
M
a
t
o
r
r
a
l

t
e
m
-
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
B
o
r
d
e

v
s
.

i
n
t
e
r
i
o
r

d
e

m
a
t
o
r
r
a
l
%

d
e

h
o
j
a

r
e
m
o
-
v
i
d
a
1
Q
u
i
l
l
a
j
a

s
a
p
o
n
a
r
i
a
A
r
b
u
s
t
o
N
o

e
s
p
e
c
i
f
c
a
d
o
N
o

h
a
y
B
r
e
s
c
i
a
n
o

e
t

a
l
.

(
1
9
9
9
)
Ecologia2.indd 228 20/4/10 17:20:31
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
229
B
o
s
q
u
e

t
e
m
p
l
a
d
o
S
e
m
i
-
m
a
n
i
p
u
l
a
t
i
v
o
B
o
r
d
e

v
s
.

i
n
t
e
r
i
o
r

d
e

b
o
s
q
u
e
%

d
e

p
l

n
t
u
l
a
s

d
a

a
d
a
s
2
B
e
t
u
l
a

l
e
n
t
a
Q
u
e
r
c
u
s

r
u
b
r
a
A
i
l
a
n
t
h
u
s

a
l
t
i
s
s
i
m
a
P
l

n
t
u
l
a
s

d
e

r
b
o
l
R
o
e
d
o
r
e
s
M
a
y
o
r

h
e
r
b
i
v
o
r

a

e
n

b
o
r
d
e
s
C
a
d
e
n
a
s
s
o

&

P
i
c
k
e
t
t

(
2
0
0
0
)
B
o
s
q
u
e

t
e
m
p
l
a
d
o
S
e
m
i
-
m
a
n
i
p
u
l
a
t
i
v
o
B
o
r
d
e

v
s
.

i
n
t
e
r
i
o
r

d
e

b
o
s
q
u
e
%

d
e

h
o
j
a

r
e
-
m
o
v
i
d
a
2
A
c
e
r

r
u
b
r
u
m
F
r
a
x
i
n
u
s

a
m
e
r
i
c
a
n
a
Q
u
e
r
c
u
s

p
a
l
u
s
t
r
e
s
Q
u
e
r
c
u
s

r
u
b
r
a
P
l

n
t
u
l
a
s

d
e

r
b
o
l
N
o

e
s
p
e
c
i
f
c
a
d
o
N
o

h
a
y
M
e
i
n
e
r
s

e
t

a
l
.

(
2
0
0
0
)
B
o
s
q
u
e

t
e
m
p
l
a
d
o
S
e
m
i
-
m
a
n
i
p
u
l
a
t
i
v
o
B
o
r
d
e

v
s
.

i
n
t
e
r
i
o
r

d
e

b
o
s
q
u
e
%

d
e

p
l

n
t
u
l
a
s

d
a

a
d
a
s
1
Q
u
e
r
c
u
s

r
u
b
r
a
P
l

n
t
u
l
a
s

d
e

r
b
o
l
C
i
e
r
v
o
s
M
a
y
o
r

h
e
r
b
i
v
o
r

a

e
n

b
o
r
d
e
s
M
e
i
n
e
r
s

&

M
a
r
t
i
n
k
-
o
v
i
c

(
2
0
0
2
)
B
o
s
q
u
e

t
e
m
p
l
a
d
o
S
e
m
i
-
m
a
n
i
p
u
l
a
t
i
v
o
B
o
r
d
e

v
s
.

i
n
t
e
r
i
o
r

d
e

b
o
s
q
u
e
%

d
e

p
l

n
t
u
l
a
s

d
a

a
d
a
s
1
Q
u
e
r
c
u
s

r
u
b
r
a
P
l

n
t
u
l
a
s

d
e

r
b
o
l
C
o
n
e
j
o
s
M
e
n
o
r

h
e
r
b
i
v
o
r

a

e
n

b
o
r
d
e
s
M
e
i
n
e
r
s

&

M
a
r
t
i
n
k
-
o
v
i
c

(
2
0
0
2
)
B
o
s
q
u
e

t
e
m
p
l
a
d
o
S
e
m
i
-
m
a
n
i
p
u
l
a
t
i
v
o
B
o
r
d
e

v
s
.

i
n
t
e
r
i
o
r

d
e

b
o
s
q
u
e
%

d
e

p
l

n
t
u
l
a
s

d
a

a
d
a
s
1
Q
u
e
r
c
u
s

r
u
b
r
a
P
l

n
t
u
l
a
s

d
e

r
b
o
l
I
n
s
e
c
t
o
s
N
o

h
a
y
M
e
i
n
e
r
s

&

M
a
r
t
i
n
k
-
o
v
i
c

(
2
0
0
2
)
B
o
s
q
u
e

t
e
m
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
B
o
r
d
e

v
s
.

i
n
t
e
r
i
o
r

d
e

b
o
s
q
u
e
%

d
e

p
l
a
n
t
a
s

d
a

a
d
a
s
1
A
l
e
p
i
s

f
a
v
i
d
a
H
e
m
i
p
a
r

s
i
t
a
M
a
m

f
e
r
o
s
M
a
y
o
r

h
e
r
b
i
v
o
r

a

e
n

b
o
r
d
e
s
B
a
c
h

&

K
e
l
l
y

(
2
0
0
4
)
B
o
s
q
u
e

t
e
m
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
B
o
r
d
e

v
s
.

i
n
t
e
r
i
o
r

d
e

b
o
s
q
u
e
%

d
e

p
l
a
n
t
a
s

d
a

a
d
a
s
1
A
l
e
p
i
s

f
a
v
i
d
a
H
e
m
i
p
a
r

s
i
t
a
I
n
s
e
c
t
o
s
M
e
n
o
r

h
e
r
b
i
v
o
r

a

e
n

b
o
r
d
e
s
B
a
c
h

&

K
e
l
l
y

(
2
0
0
4
)
B
o
s
q
u
e

t
e
m
p
l
a
d
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
B
o
r
d
e

v
s
.

i
n
t
e
r
i
o
r

d
e

b
o
s
q
u
e
%

d
e

h
o
j
a

r
e
-
m
o
v
i
d
a
1
A
n
g
o
p
h
o
r
a

c
o
s
t
a
t
a
A
r
b
o
l
I
n
s
e
c
t
o
s
M
a
y
o
r

h
e
r
b
i
v
o
r

a

e
n

b
o
r
d
e
s
C
h
r
i
s
t
i
e

&

H
o
c
h
u
l
i

(
2
0
0
5
)
B
o
s
q
u
e

s
e
c
o
O
b
s
e
r
v
a
c
i
o
n
a
l
B
o
r
d
e

v
s
.

i
n
t
e
r
i
o
r

d
e

b
o
s
q
u
e
D
e
n
s
i
d
a
d

d
e

d
a

o
s

(
#

/

m
2
)
1
T
o
d
a

l
a

c
o
m
u
n
i
d
a
d
T
o
d
a

l
a

c
o
m
u
-
n
i
d
a
d
I
n
s
e
c
t
o
s
M
e
n
o
r

h
e
r
b
i
v
o
r

a

e
n

b
o
r
d
e
s
V
a
l
l
a
d
a
r
e
s

e
t

a
l
.

(
2
0
0
6
)
Ecologia2.indd 229 20/4/10 17:20:31
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
230
A
p

n
d
i
c
e

I
I
I
.

T
r
a
b
a
j
o
s

q
u
e

a
b
o
r
d
a
n

l
a

p
r
e
d
a
c
i

n

d
e

f
r
u
t
o
s

o

s
e
m
i
l
l
a
s

p
r
e
d
i
s
p
e
r
s
i

n

e
n

r
e
l
a
c
i

n

a

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

d
e
l

h

b
i
t
a
t
.

U
n

e
f
e
c
t
o

p
o
s
i
t
i
v
o

i
n
d
i
c
a

q
u
e

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

d
e
p
r
e
d
a
c
i

n

e
s

m
a
y
o
r

a

m
e
d
i
d
a

q
u
e

a
u
m
e
n
t
a

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

y

u
n

e
f
e
c
t
o

n
e
g
a
t
i
v
o

i
n
d
i
c
a

q
u
e

l
a

d
e
p
r
e
d
a
c
i

n

d
i
s
m
i
n
u
y
e

c
o
n

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n
.

S
C

=

S
i
s
t
e
m
a

d
e

c
o
m
p
a
t
i
b
i
l
i
d
a
d
;

A
I

=

a
u
t
o
i
n
c
o
m
p
a
t
i
b
l
e
,

A
C

=

a
u
t
o
c
o
m
p
a
t
i
b
l
e
.
E
c
o
s
i
s
t
e
m
a
E
s
c
a
l
a

d
e

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n
O
r
i
g
e
n

d
e

l
a

f
r
a
g
m
e
n
-
t
a
c
i

n
V
a
r
i
a
b
l
e
r
e
s
p
u
e
s
t
a
E
s
p
e
c
i
e

v
e
g
e
t
a
l
S
C
I
n
s
e
c
t
o
s
d
e
p
r
e
d
a
d
o
r
e
s
E
f
e
c
t
o
R
e
f
e
r
e
n
c
i
a
B
o
s
q
u
e
S
e
i
s

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

l
i
n
e
a
l
e
s

d
e

1
0

h
a
)

v
s
.

s
e
i
s

b
o
s
-
q
u
e
s

c
o
n
t
i
n
u
o
s

(
>

1
0

h
a
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n

N

m
e
r
o

d
e

f
r
u
t
o
s

d
a

a
d
o
s

D
i
a
n
e
l
l
a

r
e
v
o
l
u
t
a

S
e
n
n
a

a
r
t
e
m
i
s
i
o
i
d
e
s
E
r
e
m
o
p
h
i
l
a

g
l
a
b
r
a
A
c
a
c
i
a

b
r
a
c
h
y
b
o
t
r
y
a
A
I
A
C
A
C
A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a

(
N
o
c
t
u
i
d
o
)
N
o

h
a
y
P
o
s
i
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
C
u
n
n
i
n
g
h
a
m

e
t

a
l
.

(
2
0
0
0
)
P
a
s
t
i
z
a
l
T
a
m
a

o

p
o
b
l
a
c
i
o
n
a
l

(
n

m
e
r
o

d
e

i
n
d
i
v
i
d
u
o
s
)
,

1
4

s
i
t
i
o
s
.
A
i
s
l
a
m
i
e
n
t
o

(
d
i
s
t
a
n
c
i
a

a

l
a

p
o
b
l
a
c
i

n

m

s

c
e
r
c
a
n
a
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
%

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

d
e
p
r
e
d
a
-
d
a
s

p
o
r

i
n
f
r
u
t
e
s
c
e
n
c
i
a
L
e
u
c
o
c
h
r
y
s
u
m

a
l
b
i
c
a
n
s

v
a
r
.

t
r
i
c
o
l
o
r

A
I
S
i
n

d
a
t
o
s
N
e
g
a
t
i
v
o
C
o
s
t
i
n

e
t

a
l
.

(
2
0
0
1
)
P
a
s
t
i
z
a
l
T
a
m
a

o

p
o
b
l
a
c
i
o
n
a
l

(
n
u
m
e
r
o

d
e

p
l
a
n
t
a
s

c
a
d
a

u
n
a

d
e

l
a
s

1
7

p
o
b
l
a
c
i
o
n
e
s
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
P
r
o
p
o
r
c
i

n

d
e

p
l
a
n
t
a
s
d
e
p
r
e
d
a
d
a
s
B
r
u
n
s
v
i
g
i
a

r
a
d
u
l
o
s
a
A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a

(
N
o
c
t
u
i
d
o
)
N
o

h
a
y
W
a
r
d

&

J
o
n
s
o
n

(
2
0
0
5
)
P
a
s
t
i
z
a
l

r
e
a

(
h
a
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
P
r
o
p
o
r
c
i

n

d
e

p
l
a
n
t
a
s
d
e
p
r
e
d
a
d
a
s
B
r
u
n
s
v
i
g
i
a

r
a
d
u
l
o
s
a
A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a

(
N
o
c
t
u
i
d
o
)
N
o

h
a
y
W
a
r
d

&

J
o
n
s
o
n

(
2
0
0
5
)
P
a
s
t
i
z
a
l
A
i
s
l
a
m
i
e
n
t
o

(
d
i
s
t
a
n
c
i
a

a

l
a

p
o
b
l
a
c
i

n

m

s

c
e
r
c
a
n
a
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
P
r
o
p
o
r
c
i

n

d
e

p
l
a
n
t
a
s
d
e
p
r
e
d
a
d
a
s
B
r
u
n
s
v
i
g
i
a

r
a
d
u
l
o
s
a
A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a

(
N
o
c
t
u
i
d
o
)
N
o

h
a
y
W
a
r
d

&

J
o
n
s
o
n

(
2
0
0
5
)
P
a
s
t
i
z
a
l
T
a
m
a

o

p
o
b
l
a
c
i
o
n
a
l

(
n

m
e
r
o

d
e

c
l
o
n
e
s
)

r
e
a

(
0
.
1
2
-
3
.
3
8

h
a
)
(
4

p
o
b
l
a
c
i
o
n
e
s
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

d
e
p
r
e
d
a
d
a
s

p
o
r

i
n
f
r
u
t
e
s
-
c
e
n
c
i
a
s
G
e
r
b
e
r
a

a
u
r
a
n
t
i
a
c
a

A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a

(
N
o
c
t
u
i
d
a
e
)
D
i
p
t
e
r
a

(
T
e
p
h
r
i
t
i
d
a
)
N
e
g
a
t
i
v
o
J
o
n
s
o
n

e
t

a
l
.

(
2
0
0
4
)
B
o
s
q
u
e
P
r
o
p
o
r
c
i
o
n
e
s

d
e

h

b
i
t
a
t

s
e
m
i
n
a
t
u
r
a
l

(
1
5

s
i
t
i
o
s

e
n
t
r
e

2
5
0

y

3
0
0
0

m

d
e

r
a
d
i
o
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
%

d
e

i
n
f
r
u
t
e
s
c
e
n
c
i
a
s

d
e
p
r
e
d
a
d
a
s

C
e
n
t

u
r
e
a

j
a
c
e
a

A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a
D
i
p
t
e
r
a

(
T
e
p
h
r
i
t
i
d
a
e
)
N
e
g
a
t
i
v
o
S
t
e
f
f
a
n
-
D
e
w
e
n
t
e
r

e
t

a
l
.

(
2
0
0
1
)
P
a
s
t
i
z
a
l
2
2

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

p
e
q
u
e
-

o
s

(
8

-

2
7

h
a
)

y

2
3

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

g
r
a
n
d
e
s

(
6
3
-

2
0
6

h
a
)
N
a
t
u
r
a
l
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

d
e
p
r
e
d
a
d
a
s

A
s
t
e
r

c
u
r
t
u
s

A
I
C
o
l
e
o
p
t
e
r
o

(
s
/
i
)
D
i
p
t
e
r
a
(
T
e
p
h
r
i
t
i
d
a
e
)

(
U
r
o
p
h
o
r
a

s
p
.
)
N
e
g
a
t
i
v
o
B
i
g
g
e
r

(
1
9
9
9
)
Ecologia2.indd 230 20/4/10 17:20:31
Captulo 10
Interacciones mutualistas y antagonistas en ambientes fragmentados
231
A
p

n
d
i
c
e

I
I
I
.

T
r
a
b
a
j
o
s

q
u
e

a
b
o
r
d
a
n

l
a

p
r
e
d
a
c
i

n

d
e

f
r
u
t
o
s

o

s
e
m
i
l
l
a
s

p
r
e
d
i
s
p
e
r
s
i

n

e
n

r
e
l
a
c
i

n

a

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

d
e
l

h

b
i
t
a
t
.

U
n

e
f
e
c
t
o

p
o
s
i
t
i
v
o

i
n
d
i
c
a

q
u
e

l
a

v
a
r
i
a
b
l
e

d
e
p
r
e
d
a
c
i

n

e
s

m
a
y
o
r

a

m
e
d
i
d
a

q
u
e

a
u
m
e
n
t
a

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n

y

u
n

e
f
e
c
t
o

n
e
g
a
t
i
v
o

i
n
d
i
c
a

q
u
e

l
a

d
e
p
r
e
d
a
c
i

n

d
i
s
m
i
n
u
y
e

c
o
n

l
a

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n
.

S
C

=

S
i
s
t
e
m
a

d
e

c
o
m
p
a
t
i
b
i
l
i
d
a
d
;

A
I

=

a
u
t
o
i
n
c
o
m
p
a
t
i
b
l
e
,

A
C

=

a
u
t
o
c
o
m
p
a
t
i
b
l
e
.
E
c
o
s
i
s
t
e
m
a
E
s
c
a
l
a

d
e

f
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n
O
r
i
g
e
n

d
e

l
a

f
r
a
g
m
e
n
-
t
a
c
i

n
V
a
r
i
a
b
l
e
r
e
s
p
u
e
s
t
a
E
s
p
e
c
i
e

v
e
g
e
t
a
l
S
C
I
n
s
e
c
t
o
s
d
e
p
r
e
d
a
d
o
r
e
s
E
f
e
c
t
o
R
e
f
e
r
e
n
c
i
a
B
o
s
q
u
e
S
e
i
s

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

l
i
n
e
a
l
e
s

d
e

1
0

h
a
)

v
s
.

s
e
i
s

b
o
s
-
q
u
e
s

c
o
n
t
i
n
u
o
s

(
>

1
0

h
a
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n

N

m
e
r
o

d
e

f
r
u
t
o
s

d
a

a
d
o
s

D
i
a
n
e
l
l
a

r
e
v
o
l
u
t
a

S
e
n
n
a

a
r
t
e
m
i
s
i
o
i
d
e
s
E
r
e
m
o
p
h
i
l
a

g
l
a
b
r
a
A
c
a
c
i
a

b
r
a
c
h
y
b
o
t
r
y
a
A
I
A
C
A
C
A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a

(
N
o
c
t
u
i
d
o
)
N
o

h
a
y
P
o
s
i
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
N
e
g
a
t
i
v
o
C
u
n
n
i
n
g
h
a
m

e
t

a
l
.

(
2
0
0
0
)
P
a
s
t
i
z
a
l
T
a
m
a

o

p
o
b
l
a
c
i
o
n
a
l

(
n

m
e
r
o

d
e

i
n
d
i
v
i
d
u
o
s
)
,

1
4

s
i
t
i
o
s
.
A
i
s
l
a
m
i
e
n
t
o

(
d
i
s
t
a
n
c
i
a

a

l
a

p
o
b
l
a
c
i

n

m

s

c
e
r
c
a
n
a
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
%

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

d
e
p
r
e
d
a
-
d
a
s

p
o
r

i
n
f
r
u
t
e
s
c
e
n
c
i
a
L
e
u
c
o
c
h
r
y
s
u
m

a
l
b
i
c
a
n
s

v
a
r
.

t
r
i
c
o
l
o
r

A
I
S
i
n

d
a
t
o
s
N
e
g
a
t
i
v
o
C
o
s
t
i
n

e
t

a
l
.

(
2
0
0
1
)
P
a
s
t
i
z
a
l
T
a
m
a

o

p
o
b
l
a
c
i
o
n
a
l

(
n
u
m
e
r
o

d
e

p
l
a
n
t
a
s

c
a
d
a

u
n
a

d
e

l
a
s

1
7

p
o
b
l
a
c
i
o
n
e
s
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
P
r
o
p
o
r
c
i

n

d
e

p
l
a
n
t
a
s
d
e
p
r
e
d
a
d
a
s
B
r
u
n
s
v
i
g
i
a

r
a
d
u
l
o
s
a
A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a

(
N
o
c
t
u
i
d
o
)
N
o

h
a
y
W
a
r
d

&

J
o
n
s
o
n

(
2
0
0
5
)
P
a
s
t
i
z
a
l

r
e
a

(
h
a
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
P
r
o
p
o
r
c
i

n

d
e

p
l
a
n
t
a
s
d
e
p
r
e
d
a
d
a
s
B
r
u
n
s
v
i
g
i
a

r
a
d
u
l
o
s
a
A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a

(
N
o
c
t
u
i
d
o
)
N
o

h
a
y
W
a
r
d

&

J
o
n
s
o
n

(
2
0
0
5
)
P
a
s
t
i
z
a
l
A
i
s
l
a
m
i
e
n
t
o

(
d
i
s
t
a
n
c
i
a

a

l
a

p
o
b
l
a
c
i

n

m

s

c
e
r
c
a
n
a
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
P
r
o
p
o
r
c
i

n

d
e

p
l
a
n
t
a
s
d
e
p
r
e
d
a
d
a
s
B
r
u
n
s
v
i
g
i
a

r
a
d
u
l
o
s
a
A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a

(
N
o
c
t
u
i
d
o
)
N
o

h
a
y
W
a
r
d

&

J
o
n
s
o
n

(
2
0
0
5
)
P
a
s
t
i
z
a
l
T
a
m
a

o

p
o
b
l
a
c
i
o
n
a
l

(
n

m
e
r
o

d
e

c
l
o
n
e
s
)

r
e
a

(
0
.
1
2
-
3
.
3
8

h
a
)
(
4

p
o
b
l
a
c
i
o
n
e
s
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

d
e
p
r
e
d
a
d
a
s

p
o
r

i
n
f
r
u
t
e
s
-
c
e
n
c
i
a
s
G
e
r
b
e
r
a

a
u
r
a
n
t
i
a
c
a

A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a

(
N
o
c
t
u
i
d
a
e
)
D
i
p
t
e
r
a

(
T
e
p
h
r
i
t
i
d
a
)
N
e
g
a
t
i
v
o
J
o
n
s
o
n

e
t

a
l
.

(
2
0
0
4
)
B
o
s
q
u
e
P
r
o
p
o
r
c
i
o
n
e
s

d
e

h

b
i
t
a
t

s
e
m
i
n
a
t
u
r
a
l

(
1
5

s
i
t
i
o
s

e
n
t
r
e

2
5
0

y

3
0
0
0

m

d
e

r
a
d
i
o
)
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
%

d
e

i
n
f
r
u
t
e
s
c
e
n
c
i
a
s

d
e
p
r
e
d
a
d
a
s

C
e
n
t

u
r
e
a

j
a
c
e
a

A
I
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a
D
i
p
t
e
r
a

(
T
e
p
h
r
i
t
i
d
a
e
)
N
e
g
a
t
i
v
o
S
t
e
f
f
a
n
-
D
e
w
e
n
t
e
r

e
t

a
l
.

(
2
0
0
1
)
P
a
s
t
i
z
a
l
2
2

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

p
e
q
u
e
-

o
s

(
8

-

2
7

h
a
)

y

2
3

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

g
r
a
n
d
e
s

(
6
3
-

2
0
6

h
a
)
N
a
t
u
r
a
l
N

m
e
r
o

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

d
e
p
r
e
d
a
d
a
s

A
s
t
e
r

c
u
r
t
u
s

A
I
C
o
l
e
o
p
t
e
r
o

(
s
/
i
)
D
i
p
t
e
r
a
(
T
e
p
h
r
i
t
i
d
a
e
)

(
U
r
o
p
h
o
r
a

s
p
.
)
N
e
g
a
t
i
v
o
B
i
g
g
e
r

(
1
9
9
9
)
B
o
s
q
u
e

s
e
c
o
4

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

c
h
i
c
o
s

(
<

1

h
a
)
,

4

f
r
a
g
m
e
n
t
o
s

g
r
a
n
d
e
s

(
>
2

h
a

2
1

h
a
)

y


4

b
o
s
q
u
e
s

c
o
n
t
i
n
u
o
s
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
P
r
o
p
o
r
c
i

n

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

d
e
p
r
e
d
a
d
a
s

p
o
r

f
r
u
t
o
A
c
a
c
i
a

a
r
o
m
a
C
e
r
c
i
d
i
u
m

p
r
a
e
c
o
x

A
I
C
o
l
e
o
p
t
e
r
a

(
B
r
u
c
h
i
d
a
e
)
N
e
g
a
t
i
v
o
C
h
a
c
o
f
f

e
t

a
l
.

(
2
0
0
4
)
B
o
s
q
u
e

t
r
o
p
i
c
a
l

s
e
c
o
2
4

r
b
o
l
e
s

a
i
s
l
a
d
o
s

v
s
.

2
7

r
b
o
l
e
s

e
n

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o
D
e
f
o
r
e
s
t
a
c
i

n
P
r
o
p
o
r
c
i

n

d
e

s
e
m
i
l
l
a
s

d
e
p
r
e
d
a
d
a
s

p
o
r

f
r
u
t
o
S
a
m
a
n
e
a

s
a
m
a
n

A
I
C
o
l
e
o
p
t
e
r
a

(
B
r
u
c
h
i
d
a
e
)
N
e
g
a
t
i
v
o
C
a
s
c
a
n
t
e

e
t

a
l
.

(
2
0
0
2
)
B
o
s
q
u
e

t
r
o
p
i
c
a
l

h

m
e
d
o

G
a
p
s


v
s
.

b
o
s
q
u
e

c
o
n
t
i
n
u
o
N
a
t
u
r
a
l
%

d
e

i
n
f
r
u
t
e
s
c
e
n
c
i
a
s

d
e
p
r
e
d
a
d
a
s

A
p
h
e
l
a
n
d
r
a

a
u
r
a
n
t
i
a
c
a

A
C
D
i
p
t
e
r
a
L
e
p
i
d
o
p
t
e
r
a
C
o
l
e
o
p
t
e
r
a
N
e
g
a
t
i
v
o
C
a
l
v
o
-
I
r
a
b
i

n

&

I
s
l
a
s
-
L
u
n
a

(
1
9
9
9
)
P
a
s
t
i
z
a
l

y

p
a
n
t
a
n
o
2
7

p
o
b
l
a
c
i
o
n
e
s

r
e
a

e
n
t
r
e

0
.
0
5

h
a
-

y


4
7

h
a
)
N
a
t
u
r
a
l
C
u
a
t
r
o

c
a
t
e
g
o
r

a
s

d
e

d
e
p
r
e
d
a
c
i

n

p
o
r

f
r
u
t
o

(
n
o

d
e
p
r
e
d
a
d
o
,

p
o
c
o
,

m
o
d
e
r
a
d
a
m
e
n
t
e

o

a
l
t
a
-
m
e
n
t
e

d
e
p
r
e
d
a
d
o
)
P
r
i
m
u
l
a

f
a
r
i
n
o
s
a
A
I
L
a
r
v
a
s

s
i
n

i
d
e
n
t
i
f
c
a
r
P
o
s
i
t
i
v
o
L
i
e
n
e
r
t

&

F
i
s
h
e
r

(
2
0
0
3
)
P
a
s
t
i
z
a
l

y

p
a
n
t
a
n
o
A
i
s
l
a
m
i
e
n
t
o

(
>

a

3
0
0

m

d
e
l

b
o
s
q
u
e

v
s
.

<
3
0
0

m
)
N
a
t
u
r
a
l
C
u
a
t
r
o

c
a
t
e
g
o
r

a
s

d
e

d
e
p
r
e
d
a
c
i

n

p
o
r

f
r
u
t
o

(
n
o

d
e
p
r
e
d
a
d
o
,

p
o
c
o
,

m
o
d
e
r
a
d
a
m
e
n
t
e

o

a
l
t
a
-
m
e
n
t
e

d
e
p
r
e
d
a
d
o
)
P
r
i
m
u
l
a

f
a
r
i
n
o
s
a
A
I
L
a
r
v
a
s

s
i
n

i
d
e
n
t
i
f
c
a
r
N
o

h
a
y
L
i
e
n
e
r
t

&

F
i
s
h
e
r

(
2
0
0
3
)
P
a
s
t
i
z
a
l

y

p
a
n
t
a
n
o
B
o
r
d
e

v
s
.

c
e
n
t
r
o
N
a
t
u
r
a
l
C
u
a
t
r
o

c
a
t
e
g
o
r

a
s

d
e

d
e
p
r
e
d
a
c
i

n

p
o
r

f
r
u
t
o

(
n
o

d
e
p
r
e
d
a
d
o
,

p
o
c
o
,

m
o
d
e
r
a
d
a
m
e
n
t
e

o

a
l
t
a
-
m
e
n
t
e

d
e
p
r
e
d
a
d
o
)
P
r
i
m
u
l
a

f
a
r
i
n
o
s
a
A
I
L
a
r
v
a
s

s
i
n

i
d
e
n
t
i
f
c
a
r
N
o

h
a
y
L
i
e
n
e
r
t

&

F
i
s
h
e
r

(
2
0
0
3
)
A
g
r
o
-
e
c
o
s
i
s
t
e
m
a
3
2

p
a
r
c
e
l
a
s

(
1
4


m
2

c
/
u
)

r
e
a


(
p
e
q
u
e

a

v
s
.

g
r
a
n
d
e
)
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
S
e
m
i
l
l
a
s

s
a
n
a
s

p
o
r

i
n
f
o
r
e
s
c
e
n
c
i
a
T
r
i
f
o
l
i
u
m

p
r
a
t
e
n
s
e
A
I
H
y
m
e
n
o
p
t
e
r
a
e
(
E
u
r
y
t
o
m
i
d
a
e
)
N
o

h
a
y
D
i
e
k

t
t
e
r

e
t

a
l
.

(
2
0
0
7
)
A
g
r
o
-
e
c
o
s
i
s
t
e
m
a
F
r
a
g
m
e
n
t
a
c
i

n






(
c
o
n
-
t
i
n
u
a

v
s
.


f
r
a
g
m
e
n
t
a
d
a
)
E
x
p
e
r
i
m
e
n
t
a
l
S
e
m
i
l
l
a
s

s
a
n
a
s

p
o
r

i
n
f
o
r
e
s
c
e
n
c
i
a
T
r
i
f
o
l
i
u
m

p
r
a
t
e
n
s
e
A
I
H
y
m
e
n
o
p
t
e
r
a
e
(
E
u
r
y
t
o
m
i
d
a
e
)
N
o

h
a
y
D
i
e
k

t
t
e
r

e
t

a
l
.

(
2
0
0
7
)
Ecologia2.indd 231 20/4/10 17:20:31
Ecologia2.indd 232 20/4/10 17:20:31
CAPITULO 11
Dispersin de semillas y demografa de
las plantas en un contexto de variabilidad
ambiental: el rol de los frugvoros sobre el
reclutamiento de Cryptocarya alba (Lauraceae)
en el matorral de Chile central
RAMIRO O. BUSTAMANTE
11.1. Introduccin
Durante los ltimos 30 aos se ha logrado una gran comprensin de los mecanismos
asociados a la dispersin bitica y sus efectos en las plantas, reconocindose que la
frugivora es una interaccin compleja cuyo resultado sobre las plantas depender de
diversos factores tales como la distribucin y abundancia de los frugvoros (Loiselle y
Blake, 1993; Jordano, 1995), su morfologa, fsiologa, conductas trfcas y de movi-
miento (Schupp, 1993a; Martnez del Ro y Restrepo, 1993; Murray et al., 1993; Stiles,
1993), la presencia de otras especies interactuantes tales como depredadores de semillas
y consumidores de pulpa (Herrera, 1984ab, 1989a; Traveset, 1993; Gautier-Hion et al.,
1993), y la distribucin y abundancia de micrositios favorables para el reclutamiento
(Debussche e Isenmann, 1994; Russell y Schupp, 1998).
Diversos investigadores han hecho notar la necesidad de conectar la ecologa de la
dispersin con la demografa de las plantas de modo de ganar una mayor comprensin
acerca de la importancia de la dispersin bitica sobre la dinmica de las poblaciones
de plantas (Howe, 1989; Herrera et al., 1994; Rey y Alcntara, 2000; Jordano et al.,
2004). En rigor, la dispersin de semillas es un proceso demogrfco (Harper, 1977;
Chambers y Mcmahon, 1994) con el potencial de afectar estados posteriores del ciclo
de vida de una plantas como por ejemplo supervivencia de semillas, germinacin y
reclutamiento de plntulas y juveniles (Herrera et al., 1994; Schupp y Fuentes, 1995;
Rey y Alcntara, 2000). Por consiguiente, la dispersin de semillas es una fase crtica del
ciclo de vida de las plantas (Solbrig, 1980) en la que los frugvoros juegan un rol funda-
mental al determinar las condiciones bajo las cuales ocurre el reclutamiento de nuevos
individuos en las poblaciones ( Janzen, 1970; Harper, 1977; Howe y Smallwood, 1982;
Dirzo y Domnguez, 1986; Traveset, 1993).
Para determinar si un dispersor bitico incrementa el desempeo de una planta es
necesario evaluar su calidad, defnida como el impacto relativo que tiene un frugvoro
sobre una especie de planta (Reid, 1989; Schupp, 1993). Este concepto captura en
trminos probabilsticos el efecto de los frugvoros sobre diferentes componentes de la
adecuacin biolgica de una planta, e incluye fases crticas del ciclo de vida tales como
viabilidad de semillas (Herrera, 1989b), supervivencia y germinacin de semillas y re-
clutamiento de plntulas en sitios seguros (Reid, 1989). Un sitio seguro es aquella zona
en la cual una semilla encuentra condiciones y recursos para germinar y establecerse,
Ecologia2.indd 233 20/4/10 17:20:31
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
234
adems de proveer refugio contra depredadores u otras fuentes de mortalidad tales
como competidores, patgenos y aleloqumicos (Harper, 1977). Por oposicin, un sitio
inseguro ser aquel que limita la germinacin, la supervivencia y el reclutamiento de
nuevas plntulas. As, un dispersor de alta calidad ser aquel que en principio tiene una
mayor probabilidad de dispersar semillas a sitios seguros.
La dispersin de semillas ocurre en un contexto de variabilidad ambiental (Loise-
lle y Blake, 1993; Debussche e Isenmann, 1994; Nathan y Muller-Landau, 2000), lo
cual hace que este proceso demogrfco y sus efectos poblacionales sean difciles de
comprender debido a la co-ocurrencia de diferentes factores tales como patrones de
dispersin espacial y temporal de los frugvoros, la variacin espacial y temporal en la
disponibilidad de sitios seguros e inseguros para las semillas y los patrones espaciales y
temporales del reclutamiento. Adicionalmente, factores de origen antrpico como el
cambio climtico, la prdida de hbitat y fragmentacin de los ecosistemas naturales
contribuyen a esta variabilidad ambiental reduciendo la disponibilidad de sitios segu-
ros, lo cual puede limitar la regeneracin poblacional de las plantas.
En este captulo se evala el impacto demogrfco de los dispersores biticos usando
como modelo de estudio a Cryptocarya alba (Lauraceae), uno de los rboles dominantes
del matorral de Chile central. Para ello integramos informacin ya publicada en los
ltimos 15 aos, utilizando el concepto de la calidad del dispersor. En primer lugar, se
evaluar el impacto de los dispersores biticos (i.e., aves, zorros) sobre el reclutamiento
poblacional de C. alba en un contexto de paisaje, evaluando el reclutamiento en diferen-
tes tipos de parches vegetacionales. En segundo lugar, se evaluar el impacto de las aves
frugvoras sobre el reclutamiento en un contexto de variacin temporal, examinando la
manera en que este impacto se ve afectado por variaciones en el ambiente abitico. A
partir de estos resultados se discuten los factores ecolgicos que restringen/facilitan los
efectos de los frugvoros sobre la demografa de C. alba as como las consecuencias que
tendran las perturbaciones antrpicas sobre la magnitud de estos efectos.
La especie en estudio
Cryptocarya alba (Lauraceae) es un rbol dominante de las laderas msicas del matorral
de Chile central (Armesto y Martnez, 1978). Los individuos adultos miden entre cinco
y 10 m de altura y alcanzan abundancias que van desde 0.9 a 1.3 ind/m
2
(Bustamante,
1992). Los frutos son drupas rojas con un grueso pericarpo y una sola semilla, cuyo
peso oscila entre 0.1 y 3.3 g. La dispersin de las semillas ocurre entre marzo y julio y
el reclutamiento de plntulas ocurre entre septiembre y octubre. Las semillas de esta
especie son recalcitrantes, esto es, permanecen vivas en el suelo a lo ms durante 5 me-
ses despus de ser dispersadas (Bustamante et al., 1996). Las dispersin de las semillas
es efectuada por las aves Mimus thenca, Pyrope pyrope y Turdus falcklandii, quienes regur-
gitan las semillas sin pericarpio (Bustamante et al., 1993). Los zorros tambin consu-
men abundantes frutos y dispersan las semillas inmersas en sus fecas (Bustamante et al.,
1992). Una importante cantidad de semillas son dispersadas por gravedad (barocora
sensu Van der Pijl 1982). Los depredadores de semillas son roedores nativos tales como
Abrothrix longipilis, A. olivaceus, Oligoryzomys longicaudatus, Phyllotis darwinii, y las aves Lofo-
tryx californica, Nothoprocta perdicaria y hongos (Bustamante, 1996).
Ecologia2.indd 234 20/4/10 17:20:31
Captulo 11
Dispersin de semillas y demografa en un contexto de variabilidad ambiental
235
11.2. Calidad de la dispersin y variabilidad espacial
En el matorral de Chile central se ha documentado la existencia de dos tipos de par-
ches de vegetacin dominantes los cuales se distribuyen formando un mosaico en el
paisaje: (i) parches cerrados (95% cobertura vegetal), que forma bosquetes de arbustos
y rboles de a lo ms 15 m de altura, formados por unos pocos individuos o grandes
fragmentos de bosque esclerflo de extensin areal variable; las especies dominantes
de estos parches cerrados son Cryptocarya alba, Persea lingue, Lithraea caustica y Peumus boldus
entre otras; y (ii) parches abiertos (45% cobertura vegetal), formados principalmente
por vegetacin herbcea y arbustos colonizadores tales como Baccharis linearis (Com-
positae) o Acacia caven (Leguminoseae) y en menor proporcin por algunos individuos
remanentes del bosque nativo original (Armesto y Pickett, 1985). Estos parches pueden
variar en tamao desde unos pocos m
2
hasta 100 ha, formando una matriz que en mu-
chos casos rodea a los parches de vegetacin cerrada. Estos dos tipos de hbitats dife-
ren signifcativamente en sus condiciones microclimticas, siendo la radiacin solar, la
evapo-transpiracin y la temperatura del suelo signifcativamente menor en los parches
cerrados que en los parches abiertos (Del Pozo et al., 1989).
Distribucin espacial de semillas y sitios seguros
La identifcacin de los sitios seguros de una planta y los patrones de distribucin de
semillas es crucial para examinar si existe una concordancia entre la distribucin espa-
cial de estos sitios y las conductas de movimiento de los dispersores biticos (Nathan y
Muller-Landau, 2000). Para evaluar cules son los sitios seguros para C. alba, se distri-
buyeron 1200 semillas dispersadas por zorros y por aves en parches abiertos y cerrados
(600 semillas por cada tipo de hbitat) y se evalu la probabilidad de reclutamiento de
plntulas, P(R). En ambos tipos de hbitats se evaluaron adems los patrones de distri-
bucin de semillas dispersadas por aves y por gravedad. Para ello se dispusieron tram-
pas de semillas (12 por tipo de hbitat) en parches cerrados y abiertos. Cada trampa
consisti en una bandeja de 1 m
2
de rea dispuesta bajo rboles y/o arbustos percha de
a lo menos 1.5 m de altura. Las semillas cadas fueron recolectadas cada 15 das desde
marzo hasta fnes de junio de 1992. Las semillas fueron asignadas a dos categoras:
aquellas dispersadas por aves (sin pericarpo) y aquellas dispersadas por simple gravedad
(con pericarpo). En un estudio independiente (Bustamante et al., 1992), se estudi el
patrn de deposicin de semillas del zorro chilla (Pseudalopex griseus). Para ello, se reco-
lectaron 40 fecas a lo largo de 10 transectos de 100 m cada uno, que cruzaban tanto
parches abiertos como cerrados. El nmero total de semillas de C. alba recolectadas en
estas fecas fue de 209, distribuidas equitativamente entre hbitats: 104 semillas en par-
che cerrado y 105 semillas en parche abierto.
El 100% de las semillas dispersadas por gravedad fueron depositadas en el parche
cerrado (Tabla 11.1). Las aves y zorros dispersaron semillas en ambos tipos de hbitats,
pero siguiendo un patrn inverso: mientras las aves depositaron semillas preferente-
mente en el parche cerrado (61%), los zorros depositaron semillas preferentemente en
el parche abierto (71%), en concordancia con la mayor abundancia de fecas de zorros
encontradas en este hbitat (Bustamante et al., 1992). Finalmente, el 100% de las semi-
llas depositadas en el parche abierto fueron depositadas por aves y zorros (Tabla 11.1),
Ecologia2.indd 235 20/4/10 17:20:32
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
236
contribuyendo as a extender la cola de la sombra de semillas ms all de los rboles
parentales. La probabilidad de reclutamiento de nuevas plntulas, P(R), fue signifca-
tivamente mayor en los parches cerrados (0.05) que en los abiertos (0.02) (prueba de
proporciones P < 0.05). Al comparar P(R) a partir de semillas dispersadas por cada
uno de los agentes dispersores, se encontr que los dispersores biticos incrementaron
notoriamente P(R) respecto de la gravedad tanto en parches cerrados como abiertos
(Tabla 11.2). En los parches cerrados no se detectaron diferencias signifcativas entre
aves y zorros, pero s entre gravedad y zorros (prueba de proporciones, P < 0.05) y entre
gravedad y aves (prueba de proporciones, P < 0.01). En los parches abiertos en tanto,
se repite el mismo patrn de reclutamiento: ausencia de diferencias entre aves y zorros
pero diferencias signifcativas entre aves y gravedad (prueba de proporciones P < 0.05)
y zorros y gravedad (prueba de proporciones P < 0.05) (Tabla 11.2). Estos resultados
indican claramente que los parches cerrados constituyen sitios ms apropiados que los
parches abiertos para el reclutamiento de plntulas de C. alba (Tabla 11.2), y por ende
seran sitios ms seguros que los parches abiertos. Estos resultados son concordantes
con la mayor abundancia de plntulas, juveniles y rboles adultos en los parches ce-
rrados que en los parches abiertos (Armesto y Martnez, 1978), as como con los re-
querimientos para la regeneracin de esta especie, descrito en la literatura (Armesto y
Pickett, 1985).
Tabla 11.1. Distribucin de la proporcin de semillas de Cryptocarya alba dispersadas por aves,
zorros y gravedad, Chile central (entre parntesis se representan intervalos de conanza al 95% de
las proporciones estimadas).
Parche Aves Zorros Gravedad Total
Cerrado 0.61 (0.51 - 0.69) 0.29 (0.24 - 0.36) 1.0 0.82 (0.79 - 0.84)
Abierto 0.39 (0.30 - 0.49) 0.71 (0.65 - 0.77) 0 0.18 (0.16 - 0.21)
Total semillas 99 212 720 1031
Tabla 11.2. Probabilidad de reclutamiento de plntulas P(R) en Cryptocarya alba, evaluadas en
semillas dispersadas por aves, zorros y gravedad en parches cerrados y abiertos (entre parntesis
se representan intervalos de conanza al 95%).
Dispersor Parche cerrado Parche abierto
Aves 0.14 (0.09 - 0.19) 0.02 (0.01 - 0.03)
Zorros 0.08 (0.05 - 0.12) 0.038 (0.02 - 0.09)
Gravedad 0.015 (0.005 - 0.04) 0.01 (0.003 - 0.023)
Ecologia2.indd 236 20/4/10 17:20:32
Captulo 11
Dispersin de semillas y demografa en un contexto de variabilidad ambiental
237
El papel de las plantas perchas
Para que una semilla se establezca en un sitio seguro, es necesario en primer lugar que
estas semillas puedan llegar a ese sitio a travs de algn vector. Los resultados de nuestras
investigaciones indican que el 75% de las semillas ingeridas por aves fueron dispersadas
en los parches cerrados. Estos organismos son atrados hacia el dosel de los rboles adultos
reproductivos, donde consumen sus frutos y regurgitan las semillas usualmente bajo el
dosel de los propios rboles reproductivos (Bustamante, 1996). Por otro lado, se constat
que el 100% de las semillas dispersadas por gravedad fueron depositadas en los parches
cerrados, lo cual indica la limitada dispersin de las semillas por este mecanismo. Los
frutos maduros caen profusamente al suelo por el viento o la lluvia y no se propagan ms
all de un par de metros fuera del dosel de los rboles parentales (Bustamante y Simonetti,
2000). Es interesante el hecho que las semillas dispersadas por zorros fueron encontradas
mayoritariamente en los hbitats abiertos. De hecho, el 75% de las fecas recolectadas en
nuestros estudios fueron depositadas en parches abiertos, a lo largo de caminos y senderos
y en micrositios con baja cobertura vegetal. Los zorros son animales oportunistas (Jaksic et
al., 1980; Silva et al., 2005) que consumen los frutos maduros de C. alba que se encuentran
en el piso del bosque. Debido a que recorren extensas reas del matorral, dispersan las
semillas de C. alba y de otras especies preferentemente en hbitats abiertos (Bustamante
et al., 1992; Castro et al., 1994). Sin embargo, es posible encontrar rboles y/o arbustos
emergentes en el paisaje tanto en los parches cerrados como abiertos. Estos rboles son
usados por las aves como perchas, las que depositan las semillas bajo su dosel, transfor-
mndose en focos de concentracin de semillas por dispersin dirigida, un patrn que ha
sido ampliamente documentado para otras especies en ecosistemas templados y tropicales
(Guevara et al., 1986; Nepstad et al., 1991; Wenny, 2001).
En general, las semillas dispersadas bajo los rboles perchas encuentran mejores
condiciones abiticas para reclutar como plntulas. Sin embargo, las condiciones abi-
ticas de sequa y luminosidad bajo el dosel de los rboles perchas ubicados en los par-
ches abiertos no diferen sustancialmente de las condiciones fuera del dosel (Del Pozo
y Fuentes, 1989). Desde la perspectiva de una especie sombra-tolerante como C. alba,
las perchas como A. caven y B. linearis son malas nodrizas para semillas y plntulas y
por lo tanto la germinacin, supervivencia y reclutamiento de plntulas sera poco pro-
bable, como ha sido demostrado ampliamente en trabajos previos (Fuentes et al., 1984;
Bustamante, 1991).
Calidad de los dispersores
Se evalu el efecto de los dispersores sobre el reclutamiento en los parches cerrados y
abiertos. En cada tipo de parche se dispusieron 200 semillas dispersadas por gravedad
y 200 semillas dispersadas por aves, procedindose a evaluar la probabilidad que una
semilla reclute como plntula, P(R). Adicionalmente, en un estudio independiente, se
estim P(R) a partir de semillas dispersadas por zorros. Para comparar la calidad de
los dispersores en ambos tipos de hbitats se estimaron los valores de P(B
i
) y P(C|B
i
),
de acuerdo a Bustamante y Canals (1995), siendo en este caso P(B
i
) la proporcin de
semillas dispersadas por el dispersor i (aves, zorros y gravedad) y P(C|B
i
), la probabili-
dad que una semilla dispersada por el dispersor i tiene de reclutar como plntula (para
mayores detalles, vase Recuadro 11.1).
Ecologia2.indd 237 20/4/10 17:20:32
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
238
Al comparar la calidad de los dispersores en ambos tipos de hbitats combinados, se
observa que las aves fueron las ms efcientes y efcaces dispersoras de semillas, seguidas
por los zorros y en ltimo lugar por la fuerza de gravedad (Tabla 11.3). Finalmente, aves
y zorros fueron mucho ms efcaces que la gravedad como agentes dispersores, siendo
responsables del reclutamiento de casi el 90% de las plntulas de C. alba (Tabla 11.3).
En los parches abiertos en tanto, se observ un patrn completamente inverso. Los
zorros fueron ms efcientes y efcaces que las aves, llegando a ser responsables de casi
el 80% del total de plntulas reclutadas en ese tipo de parche. Al comparar la calidad
de cada agente dispersor entre los tipos de hbitat, se aprecia que las aves disminuyeron
casi 10 veces su efciencia, sin embargo los zorros incrementaron su efciencia en un
30% (Tabla 11.3).
Recuadro 11.1
El impacto demogrfco de un dispersor sobre una planta se puede realizar utilizando el concepto de calidad del
dispersor propuesto por Reid (1989). El autor identifc dos componentes: la efciencia y la efcacia. La efciencia
es defnida como la probabilidad de que una semilla transportada por un dispersor sea depositada en un sitio
seguro y germine. Por otro lado, la efectividad es defnida como la proporcin de plntulas que un particular
dispersor es responsable de diseminar. Estas defniciones, si bien fueron verbalmente muy precisas, no fueron
expresadas cuantitativamente por el autor. Bustamante y Canals (1995) presentan una estimacin probabilstica
de la calidad de la dispersin basada en el Teorema de Bayes (Ecuacin 11.1). As, la efciencia (G
i
) del dispersor
i, se defne como
G
i
= P(B
i
C) = P(B
i
)
*
P(CB
i
)
donde P(B
i
) es la probabilidad que una semilla sea dispersada a un sitio seguro por un dispersor i (i = 1, 2, 3, ...
j). P(C|B
i
) por otro lado, se defne como la probabilidad que una semilla dispersada por el agente i reclute como
plntula dado que fue dispersada a un sitio seguro. La efectividad S
i
es defnida como la efciencia relativa del
dispersor i respecto de las efciencias de todos los dispersores que actan sobre la planta (Ecuacin 11.2),
A modo de ejemplo, si la efectividad de un dispersor i es 1, signifca que el dispersor i es responsable del reclu-
tamiento del 100% de las plntulas. Si por el contrario su efcacia es cero, entonces el dispersor i no tiene ningn
impacto sobre el reclutamiento de plntulas. Si bien la efciencia y efcacia por defnicin se evalan en sitios
seguros, estas mtricas tambin pueden ser evaluadas en cualquier micrositios, sea ste seguro o inseguro.
Ecuacin 11.1
Ecuacin 11.2
Ecologia2.indd 238 20/4/10 17:20:32
Captulo 11
Dispersin de semillas y demografa en un contexto de variabilidad ambiental
239
Las estimaciones de la calidad de los dispersores permiten dimensionar la relevancia
de la dispersin bitica para la demografa de C. alba. Si bien el 100% de las semillas
dispersadas por gravedad son depositadas en los parches cerrados (sitios seguros), la
probabilidad que tienen estas semillas de llegar a plntula es slo de un 2%. En el otro
extremo, los zorros, slo llevaron el 30% de las semillas a los parches cerrados, sin em-
bargo la probabilidad que stas tuvieron de llegar a plntula fue cuatro veces mayor
que aquellas dispersadas por gravedad. Las aves, en tanto, fueron los dispersores de
mayor calidad pues por un lado dispersaron una elevada proporcin de semillas a sitios
seguros (61%) adems determinaron una alta probabilidad de reclutar como plntula.
En los parches abiertos, slo los dispersores biticos tuvieron un impacto demogrfco
sobre C. alba. El incremento de la calidad de los zorros en este tipo de parches es in-
teresante y puede tener relacin con un efecto facilitador del material fecal sobre las
semillas y plntulas documentado en otros estudios (Graae et al., 2004), ya sea por pro-
veer un microambiente con alta humedad o bien por la provisin de nutrientes para el
crecimiento de las nuevas plntulas.
La explicacin ltima de la importancia de aves y zorros sobre el reclutamiento de
plntulas es a travs de su efecto en la remocin del pericarpo de las semillas, estimulan-
do as la germinacin y el reclutamiento (Bustamante et al., 1992). Efectos inhibitorios
del pericarpo sobre las semillas y plntulas suelen ser de naturaleza fsica y qumica
(Cipollini, 2000; Traveset et al., 2001) y la remocin del efecto inhibitorio es mucho
mayor a travs de la dispersin por aves que por mamferos terrestres (Traveset y Verd,
2002).
Fragmentacin del matorral y calidad de los dispersores
El paisaje actual de Chile central ha sufrido un intenso proceso de fragmentacin debi-
do a una larga historia de uso de la tierra (Fuentes y Hajek, 1979; Fuentes et al., 1984).
Esta perturbacin antrpica ha implicado una disminucin progresiva de los hbitats
cerrados (sitios seguros) los cuales se disponen en el paisaje como fragmentos cada vez
ms pequeos, aislados entre s y rodeados por parches abiertos (o matriz) de gran
Tabla 11.3. Calidad de los dispersores de semillas de Cryptocarya alba: aves, zorros y gravedad,
P(B
i
): probabilidad que una semilla sea dispersada a un sitio seguro por el dispersor i; P(C/B
i
):
probabilidad que una semilla que fue dispersada por el dispersor i reclute como plntula; G
i
= P(B
i
)
* P (C/B
i
): eciencia del dispersor i; S
i
: ecacia del dispersor i.
P(B
i
) P(C/B
i
) G
i
S
i
Parches cerrados
Aves 0.61 0.14 0.085 0.685
Zorros 0.29 0.08 0.023 0.186
Gravedad 1 0.015 0.015 0.128
Parches abiertos
Aves 0.39 0.02 0.0078 0.21
Zorros 0.71 0.038 0.03 0.79
Gravedad 0 - - -
Ecologia2.indd 239 20/4/10 17:20:32
Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-Animal
Conceptos y aplicaciones
240
extensin areal. De mantenerse esta tendencia, es razonable predecir que la disponibi-
lidad de sitios seguros para el reclutamiento de C. alba (y de otras especies con reque-
rimientos de regeneracin similares tales como Persea lingue y Peumus boldus), decrezca
progresivamente en el matorral.
La progresiva limitacin para el reclutamiento (Nathan y Muller-Landau, 2000)
por fragmentacin del hbitat puede tener importantes consecuencias ecolgicas para
las interacciones entre las plantas y sus dispersores. Por ejemplo, una especie como C.
alba se vera favorecida por conductas de dispersin dirigidas (Wenny, 2001) y cortos
tiempos de retencin de semillas en el tracto digesti