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No. of Pages 5 Med Clin (Barc). 2014; xx(x) :xxx–xxx ww w.els evier.es /med i c
:xxx–xxx ww w.els evier.es /med i c i n a c lin i c a Revisio´

Revisio´ n

Organizacio´ n motora del co´ rtex cerebral y el papel del sistema de las neuronas espejo. Repercusiones clı´ nicas para la rehabilitacio´ n

Laia Salle´ s a , b , * , Xavier Girone` s a y Jose´ Vicente Lafuente c , d

a Departamento de Fisioterapia, Universitat Internacional de Catalunya (UIC), Sant Cugat del Valle` s, Barcelona, Espan˜ a

b Departamento de Fisioterapia, Fundacio´ Universita` ria del Bages (UAB), Barcelona, Espan˜ a

c LaNCE, Departamento de Neurociencias, Universidad del Paı´s Vasco/Euskal Herriko Unibertsitatea (UPV/EHU), Leioa, Vizcaya, Espan˜ a

d Facultad de Ciencias de la Salud, Universidad Auto´ noma de Chile, Santiago de Chile, Chile

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I N F O R M A C I O N D E L A R T I ´ C U L O

Historia del artı´culo:

Recibido el 23 de octubre de 2013 Aceptado el 18 de diciembre de 2013 On-line el xxx

Palabras clave:

Homu´ nculo Neuronas espejo Organizacio´ n motora Plasticidad Representacio´ n mu´ ltiple Somatotopı´ a

Keywords:

Homunculus

Mirror neurons

Motor organization

Plasticity

Multiple representation

Somatotopy

R E S U M E N

Las caracterı´ sticas ba´ sicas del homu´ nculo de Penfield (somatotopı´ a y representacio´ n u´ nica) han sido cuestionadas. La existencia de una organizacio´ n anatomofuncional definida en la corteza cerebral entre segmentos de una misma regio´ n es controvertida. La presencia en el a´ rea motora primaria y en el lo´ bulo parietal de mu´ ltiples representaciones motoras interconectadas por circuitos parietofrontales y profusamente solapadas configuran una organizacio´ n compleja. Todo ello sustenta la recuperacio´ n funcional despue´ s de un dan˜ o cerebral. En la organizacio´ n del movimiento se puede incidir a trave´ s de la comprensio´ n de las acciones y de las intenciones de los otros, lo que esta´ mediado por la activacio´ n de los sistemas de neuronas espejo. El uso de funciones cognitivas (observacio´ n, imagen de la accio´ n e imitacio´ n) desde la fase aguda del tratamiento permite la activacio´ n de las representaciones motoras sin necesidad de ejecutar la accio´ n, y tiene un papel importante en el aprendizaje de patrones motores. 2013 Elsevier Espan˜ a, S.L. Todos los derechos reservados.

The motor organization of cerebral cortex and the role of the mirror neuron system. Clinical impact for rehabilitation

A B S T R A C T

The basic characteristics of Penfield homunculus (somatotopy and unique representation) have been questioned. The existence of a defined anatomo-functional organization within different segments of the same region is controversial. The presence of multiple motor representations in the primary motor area and in the parietal lobe interconnected by parieto-frontal circuits, which are widely overlapped, form a complex organization. Both features support the recovery of functions after brain injury. Regarding the movement organization, it is possible to yield a relevant impact through the understanding of actions and intentions of others, which is mediated by the activation of mirror-neuron systems. The implementation of cognitive functions (observation, image of the action and imitation) from the acute treatment phase allows the activation of motor representations without having to perform the action and it plays an important role in learning motor patterns. 2013 Elsevier Espan˜ a, S.L. All rights reserved.

Introduccio´ n

El conocimiento de la representacio´ n cortical del movimiento proviene fundamentalmente de los trabajos de Penfield et al. en la primera mitad del siglo XX 13 . En ellos identificaron una representacio´ n somatoto´ pica y u´ nica de las diferentes partes del

* Autor para correspondencia. Correo electro´ nico: lsalles@fub.edu (L. Salle´ s).

cuerpo y postularon que la organizacio´ n del movimiento seguı´ a un orden secuencial 4,5 . A lo largo de los an˜ os han ido surgiendo ideas crı´ ticas en relacio´ n con este concepto. El desarrollo de nuevas te´ cnicas de estudio han puesto de manifiesto la existencia de representaciones corticales mu´ ltiples solapadas entre ellas 57 . Estas evidencias llevan a considerar que la organizacio´ n del movimiento requiere la activacio´ n de varias estructuras que trabajan en paralelo para integrar informaciones sensoriales y motoras, transformando todo ello en acciones motoras 3 .

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La complejidad anato´ mica y funcional del sistema motor se ve incrementada con la contribucio´ n de los sistemas de «neuronas espejo» (SNE), descubiertos por Rizzolatti y Sinigaglia a inicios de la de´ cada de 1990. Estos sistemas son el sustrato neural que permite comprender la implicacio´ n de funciones cognitivas como la observacio´ n, imitacio´ n e imagen de la accio´ n en relacio´ n con la organizacio´ n de los movimientos y su aprendizaje 3,8 . El objetivo de este trabajo es revisar diferentes puntos de vista sobre la organizacio´ n cortical del movimiento. Adema´ s, se hacen algunas consideraciones sobre la repercusio´ n clı´ nica que puede derivarse de la organizacio´ n motora y su relacio´ n con las funciones cognitivas como posibles instrumentos de accio´ n terape´ utica en la recuperacio´ n del movimiento.

Desarrollo

En 1937 Penfield y Boldrey presentan un mapa cortical

(homu´ nculo) que representa las a´ reas corticales correspondientes a las diferentes partes del cuerpo 4 . En 1950 Penfield y Rasmussen, mediante estimulacio´ n cortical directa en personas conscientes durante intervenciones quiru´ rgi- cas, precisaron la organizacio´ n de aquel primer homu´ nculo, obteniendo el primer mapa del co´ rtex motor y sensitivo por

separado 3,4 . Estos mapas siguen

(partes del cuerpo representadas en orden anato´ mico y de forma delimitada) y u´ nica, en la que se consideraba que no hay variaciones 5 . Los autores postularon que las a´ reas motoras cerebrales solo se dedican a funciones ejecutivas. Segu´ n esta concepcio´ n del movimiento, el cerebro sigue un proceso organizado de forma secuencial, siguiendo el esquema: percepcio´ n ! cognicio´ n ! movimiento. Estos feno´ menos esta´ n asociados a zonas corticales diferenciadas, el lenguaje en el a´ rea de Broca o la funcio´ n motora en el a´ rea 4 de Brodmann 3 . Todo ello tiene repercusiones en la comprensio´ n de la organizacio´ n del a´ rea motora primaria (M1). En primer lugar, cada zona cortical serı´ a la u´ nica responsable de controlar una parte del cuerpo o un movimiento, lo que implica que si se lesiona una determinada zona cortical, el movimiento que depende de ella no sera´ recuperable y, a su vez, limita el repertorio de movimientos a un nu´ mero finito de combinaciones. En segundo lugar, el territorio cortical activado por el movimiento simulta´ neo de varios dedos debe ser superior al de un solo dedo, ya que deberı´ a ser la suma de la extensio´ n de los territorios de cada uno 1,6,9 .

una organizacio´ n somatoto´ pica

Aportaciones al conocimiento de la organizacio´ n anatomofuncional

El trabajo de Penfield fue cuestionado y considerado ambiguo en la segunda mitad del siglo XX . De hecho, el mismo Penfield advirtio´ de la posible inexactitud de sus mapas. El uso de electrodos demasiado grandes no permitı´ a una investigacio´ n ma´ s precisa. Pero incluso con estas advertencias, la idea de una organizacio´ n somatoto´ pica y u´ nica se extendio´ y ejercio´ una importante influencia en la concepcio´ n de la organizacio´ n cortical 1,9 . Estudios posteriores 3,4,6 con te´ cnicas ma´ s sofisticadas han cuestionado las 2 caracterı´ sticas ba´ sicas del homu´ nculo: la somatotopı´ a y la representacio´ n u´ nica. Los estudios confirmaron un orden somatoto´ pico de la representacio´ n de las grandes zonas del cuerpo (cara, extremidad superior e inferior), pero existen controversias sobre la organiza- cio´ n anato´ mica y funcional de segmentos menores como dedos, mun˜ eca, codo y hombro dentro de la representacio´ n de la extremidad superior 1,9,10 . Se puso de manifiesto la existencia de solapamientos entre a´ reas corticales conectadas entre sı´ a trave´ s de conexiones horizontales bidireccionales 1,10 . El solapamiento

implica que diferentes segmentos comparten la misma red neural. Diversos autores 1,5 consideran el solapamiento como el rasgo diferencial de M1, superando el concepto de organizacio´ n somatoto´ pica de Penfield 2,9 . Ello permite la cooperacio´ n entre los mu´ sculos proximales y distales, por ejemplo, en la extremidad superior, aportando ası´ una mayor coordinacio´ n entre hombro, codo y mun˜ eca para la realizacio´ n de una tarea como es alcanzar un objeto 1,9 . Otros autores 11,12 abogan por la visio´ n cla´ sica, aceptan la existencia de un cierto grado de solapamiento y atribuyen a la somatotopı´ a en M1 el control fino de los movimientos. Aflalo y Graziano 13,14 apuntan la importancia de la pra´ ctica motora y el aprendizaje para pasar de un mapa somatoto´ pico a otro con representaciones solapadas entre las distintas partes del cuerpo. Plantean el papel central de la plasticidad y la reorganizacio´ n del co´ rtex motor en este proceso, y ponen de manifiesto que a menor somatotopı´ a, mayor complejidad de los movimientos. Diversos estudios han comprobado la existencia de mu´ ltiples representaciones motoras de diferentes partes del cuerpo, presentando un cierto grado de solapamiento. La realizacio´ n de un movimiento puede implicar la activacio´ n de varias a´ reas corticales, en ocasiones lejanas entre ellas 2,15 . En los 80, Strick y Preston 16,17 descubrieron 2 representaciones de la mano en la corteza motora del mono, observando que cada una de ellas se activaba como respuesta a diferentes aferencias somatosensoria- les, una respondı´ a al tacto y la otra a las aferencias propioceptivas. En 1986, Gould et al . 6,9 observaron, en monos anestesiados, que M1 presentaba una tendencia a la somatotopı´ a de las representaciones de los diferentes segmentos, pero se producı´ a la activacio´ n de varios focos cerebrales, distribuidos como un mosaico, para el movimiento de cualquier parte del cuerpo. Adema´ s, esta distribucio´ n mu´ ltiple en mosaico esta´ presente en la parte posterior del lo´ bulo parietal, establecie´ ndose intercone- xiones horizontales con otras a´ reas cerebrales que permiten el flujo de las aferencias somatosensoriales a la zona motora 3,9,18 . Funcionalmente, las distintas zonas motoras se conectan con las a´ reas parietales a trave´ s de los circuitos parietofrontales, conformando un sistema funcional 3 . Con te´ cnicas de neuroimagen se ha demostrado que para la exploracio´ n de objetos, sin control visual, son fundamentales las informaciones somatosensoriales ta´ ctiles y propioceptivas, ası´ como la activacio´ n de los circuitos parietofrontales para la discriminacio´ n de formas y longitudes mediante el movimiento activo de los dedos 19,20 . Lo mismo sucede en las acciones que requieren de la vista, en las que la informacio´ n visual llega al lo´ bulo parietal y mediante la activacio´ n en paralelo y simulta´ nea de los circuitos parietofronta- les tiene lugar la transformacio´ n visuomotora. Esta incluye varios procesos, como son localizar el objeto en el espacio, su orientacio´ n, forma y taman˜ o, y controlar la trayectoria del desplazamiento de la extremidad superior 18 . Los conocimientos sobre la complejidad del modelo de organizacio´ n en paralelo del sistema motor permiten vislumbrar las posibilidades de reorganizacio´ n despue´ s de un dan˜ o. La afectacio´ n de cualquiera de las estructuras implicadas raramente conlleva la pe´ rdida del u´ nico elemento capaz de realizar una tarea; un determinado grupo de neuronas puede participar en la realizacio´ n de ma´ s de una tarea 21 . El territorio cortical que se activa para el movimiento de un solo dedo es mayor que el del movimiento simulta´ neo de varios dedos, ya que mover de forma fragmentada un u´ nico dedo implica una mayor organizacio´ n y control 6,9,15 . Basa´ ndose en estas evidencias, el sistema motor no puede ser reducido al marco de un mapa unitario ejecutor de o´ rdenes originadas en a´ reas bien diferenciadas (como serı´ a el caso del homu´ nculo de Penfield), sino que se debe considerar como una multiplicidad de estructuras que se activan simulta´ neamente en

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diferentes a´ reas (frontales, parietales, occipitales, entre otras) relacionadas entre sı´ mediante los circuitos parietofrontales 3,15 .

Sistema de neuronas espejo

El descubrimiento de las neuronas espejo (NE) plantea aspectos relacionados con la organizacio´ n motora como la empatı´ a y la comprensio´ n de las acciones y las motivaciones de los otros 3,22 . El grupo de Parma descubrio´ las NE mientras registraban la actividad neuronal en el a´ rea F5 del mono (co´ rtex premotor). Observaron que las neuronas de esta zona se activaban en el momento en que uno de los investigadores cogı´ a un alimento, en ausencia de movimiento por parte del mono 8 . Adema´ s, detectaron su selectividad, ya que estas neuronas descargaban con los movimientos que tenı´ an una finalidad, como coger algo, mientras que si se ejecutaba un simple movimiento de una parte aislada del cuerpo sin intencio´ n, no se producı´ a ninguna respuesta. Ma´ s adelante, encontraron la misma actividad en el co´ rtex parietal inferior 8 . Con te´ cnicas neurofisiolo´ gicas no invasivas se han demostrado en el hombre los SNE 3,23 . Estas neuronas forman una red que se activa tanto cuando la accio´ n es realizada por uno mismo como cuando se observa la accio´ n efectuada por otra persona 23 . La resonancia magne´ tica funcional ha permitido localizar e identificar las a´ reas y circuitos que sustentan el SNE: el SNE parietofrontal , constituido por amplias zonas de corteza premotora, del lo´ bulo parietal inferior y la parte posterior del a´ rea de Broca 3,24 . Esta´ involucrado en el reconocimiento del comportamiento voluntario a trave´ s de los circuitos parietofrontales, que permiten el procesamiento en paralelo y recı´ proco de las informaciones necesarias para la planificacio´ n y la ejecucio´ n de acciones 3,18 . El SNE lı´mbico esta´ constituido ba´ sicamente por la regio´ n de la ı´ nsula y por la circunvolucio´ n cingulada anterior 24 . Este sistema es el responsable del reconocimiento del comportamiento afectivo y emocional 3 .

El papel de las neuronas espejo en la accio´ n

El SNE transforma la informacio´ n sensorial obtenida al observar la accio´ n de los otros en un formato motor muy similar al programa motor interno generado cuando un individuo se imagina reali- zando una accio´ n, o bien cuando realmente la esta´ ejecutando 8,24 . Esto conlleva que sea responsable de nuestra capacidad para comprender las acciones y las intenciones de los otros, permitiendo correlacionar lo observado con la experiencia previa de cada individuo 3,23,25,26,27 . Adema´ s, tiene un rol importante en el aprendizaje de patrones motores a trave´ s de la observacio´ n de la accio´ n. La imitacio´ n es una funcio´ n cognitiva que incluye la observacio´ n, la imagen y la ejecucio´ n de la accio´ n 8 . Su sustrato neural esta´ dedicado a la organizacio´ n y ejecucio´ n de estos actos 27,28 . Estudios de neuroimagen demuestran la implicacio´ n de las NE en la capacidad de imitacio´ n y de empatı´ a con los dema´ s 3,8,23 . Observar una accio´ n induce en el observador una implicacio´ n en primera persona, como si fuera e´ l mismo quien la estuviera realizando. El individuo predice e interpreta el compor- tamiento de los dema´ s porque es capaz de imaginarse a sı´ mismo en la misma situacio´ n 29 . Los SNE han supuesto una ruptura con la visio´ n cla´ sica, en que funciones cognitivas como la observacio´ n, la imitacio´ n y la prediccio´ n eran atribuibles a procesos mentales elevados, para dar paso a una nueva concepcio´ n donde estas funciones se adjudican a los circuitos de NE 26 . Los SNE dan significado al acto motor observado y tambie´ n a toda la accio´ n de la que forma parte, por ejemplo, llevar un vaso a la boca para beber 23,27 . Estos sistemas, en el hombre, se activan ante la observacio´ n de actos realizados por otra persona, y a diferencia

del mono, permiten entender la finalidad de la accio´ n, se realice o no con el uso de herramientas, ası´ como se activan tambie´ n ante la observacio´ n de movimientos individuales sin finalidad 3,8,23,26 . Nuestros actos motores no esta´ n desligados de las emociones. El SNE lı´ mbico permite captar y compartir las emociones de los dema´ s (la percepcio´ n del dolor, la felicidad, etc.), activa´ ndose las mismas zonas cerebrales que cuando se experimentan en primera persona, siendo el prerrequisito de un comportamiento empa´ tico, ba´ sico para establecer buenas relaciones interpersonales 3,22,23 .

Consecuencias clı´ nicas

Los conocimientos comentados aportan nuevas expectativas para la pra´ ctica clı´ nica 30 . Resulta crucial desarrollar y aplicar tratamientos que tengan en cuenta estos conocimientos de la organizacio´ n del movimiento, la representacio´ n mu´ ltiple y el solapamiento entre a´ reas, ası´ como el papel de las NE. Comprender co´ mo diferentes abordajes terape´ uticos actu´ an sobre el sustrato neural permitira´ obtener mejores resultados en la pra´ ctica clı´ nica 3032 . Diversos autores 33,34 han investigado el feno´ meno de la neuroplasticidad, considerada como el proceso de remodelacio´ n continuo a corto, medio y largo plazo que permite optimizar el funcionamiento de las redes neuronales. En el a´ mbito de la rehabilitacio´ n, esta representa el mecanismo que permite com- prender los efectos de las actuaciones terape´ uticas para la recuperacio´ n de las alteraciones del movimiento 33,35,36 . Las representaciones de las a´ reas o mapas corticales se modifican en funcio´ n de las informaciones aferentes, de las experiencias y del aprendizaje 33 . La inmovilizacio´ n de la extremidad superior, con la consi- guiente pe´ rdida de inputs motores y sensoriales, implica una reorganizacio´ n cerebral con una disminucio´ n en el grosor de la sustancia gris cortical de M1 y del co´ rtex somatosensorial del hemisferio contralateral, ası´ como con un aumento de las mismas zonas del otro hemisferio, debido al uso de la extremidad sana 37 . Considerando las investigaciones sobre la representacio´ n mu´ ltiple 6,10,16,17 , donde se pone de manifiesto que las distintas a´ reas se activan en funcio´ n del tipo de informacio´ n aferente, y aquellos estudios sobre los SNE 3,8,23,26 , se refuerza la importancia de aportar al paciente experiencias procedentes de su propio cuerpo o bien de la interaccio´ n con un terapeuta o con determinados objetos. La pe´ rdida o disminucio´ n de funciones, como caminar o manipular objetos, reduce la llegada de informacio´ n al cerebro, dando como resultado un empobrecimiento de las experiencias del individuo 38 . Para poder realizar estas funciones correctamente y de manera coordinada podrı´ a ser u´ til, teniendo en cuenta el solapamiento de las representaciones corticales, ası´ como la existencia de los circuitos parietofrontales, implementar tareas o ejercicios de rehabilitacio´ n que impliquen la cooperacio´ n de varias articulaciones simulta´ neamente en lugar de un u´ nico movimiento articular, es decir, fomentar un entorno enriquecido de experien- cias sensoriales y motoras 39 . Otra propuesta consiste en incrementar progresivamente el nivel de ejercicio, adecua´ ndolo a las posibilidades motoras del paciente, pero aumentando su complejidad con la introduccio´ n de novedades que impliquen aprendizaje 33 . En los pacientes con ictus es muy importante incidir en el sistema motor, promoviendo su plasticidad a trave´ s del uso de la observacio´ n, de la imagen y de la imitacio´ n de la accio´ n 8 , estrategias que consideran los aspectos perceptivos, cognitivos y motores de la accio´ n. Estos mismos 3 procesos permiten que el aprendizaje motor perdure en el tiempo 32 . La actuacio´ n terape´ utica aporta al paciente experiencias e informaciones; si no las recibe durante dı´ as, semanas o meses se

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producen cambios que reflejan el desuso y dificultan la recupe- racio´ n 37 . La utilizacio´ n sistema´ tica de la observacio´ n e imagen del movimiento es posible desde la fase aguda de tratamiento, aprovechando ası´ , de forma temprana, la activacio´ n de las representaciones motoras que se produce sin necesidad de ejecutar la accio´ n 28 . Varios estudios clı´ nicos sobre la observacio´ n de acciones o el uso de la imagen motora como complemento a los ejercicios terape´ uticos 28,4042 han valorado su utilidad como herramienta de tratamiento para las alteraciones del movimiento que presentan los pacientes con ictus agudo, subagudo y cro´ nico. En ellos se concluye que existen efectos beneficiosos en relacio´ n con los de´ ficits motores, aumentan el uso de la extremidad afectada y favorecen el aprendizaje motor y su transferencia a tareas no entrenadas.

Conclusiones

Hay una falta de consenso sobre la existencia o no de somatotopı´ a entre las representaciones de los diferentes segmen- tos de una misma zona corporal. Se acepta un cierto grado de solapamiento entre las a´ reas corticales implicadas, ası´ como la existencia de representaciones mu´ ltiples. Los conocimientos actuales sobre la organizacio´ n motora constatan que la informa- cio´ n sensorial y motora tiene en los circuitos parietofrontales un sustrato neural comu´ n que permite crear un sistema motor que

incluya otras funciones ma´ s cognitivas como son la percepcio´ n, la imitacio´ n, la comprensio´ n de la gestualidad y la intencio´ n de las

acciones de los dema´ s.

A diferencia de la organizacio´ n u´ nica y diferenciada propuesta por Penfield, la organizacio´ n compleja permitirı´ a una mayor recuperacio´ n de las funciones, en el caso de dan˜ o en el sistema nervioso, o bien un mayor aprendizaje de patrones motores en el sujeto sano. La observacio´ n, la imitacio´ n y la imagen de la accio´ n son funciones cognitivas basadas en las propiedades del SNE que representan una forma de acceder y actuar en el sistema motor sin la necesidad de ejecutar la accio´ n. Ante esto, que´ papel puede desempen˜ ar el uso protocolizado de imaginar un movimiento o bien simplemente observarlo o imitarlo? Todas ellas son acciones perceptivas y cognitivas que no implican la actividad motora en el paciente, pero, en cambio, sı´ que generan experiencia y flujos de informaciones aferentes similares a las que se producirı´ an al realizar el movimiento. Representan un mecanismo de aprendizaje motor significativo para la recupera- cio´ n de los de´ ficits causados por la enfermedad? Aparte de representar un abordaje novedoso, sin efectos adversos, econo´ mico y fa´ cilmente aplicable, sus beneficios son au´ n mayores cuando las acciones hacen referencia a experiencias motoras previas a la enfermedad y se combinan con ejercicios terape´ uticos. Adema´ s, las mejoras obtenidas durante el trata- miento se mantienen en el tiempo ma´ s alla´ de la terapia, demostra´ ndose la implicacio´ n del aprendizaje. Por u´ ltimo, es importante que en la pra´ ctica clı´ nica se consideren estos conocimientos para encontrar la forma ma´ s apropiada de intervenir y guiar aquellas aferencias que promuevan la plasticidad. No se trata u´ nicamente de inducir la reorganizacio´ n, sino tambie´ n de controlarla.

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Financiacio´ n

Este trabajo ha sido realizado con el apoyo de la beca de la Societat Catalano-Balear de Fisiotera` pia (SCBF) del an˜ o 2012, la subvencio´ n general GIC (794/13) del Gobierno Vasco y la UFI 11/32 de la Universidad del Paı´ s Vasco/Euskal Herriko Unibertsitatea.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningu´ n conflicto de intereses.

Agradecimientos

A Roberta Montecolle, por su revisio´ n crı´ tica del manuscrito, a la Societat Catalano-Balear de Fisiotera` pia (SCBF, 2012), al Gobierno Vasco (GIC 794/13) y a la Universidad del Paı´ s Vasco/Euskal Herriko Unibertsitatea (UFI 11/32).

Bibliografı´ a

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