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Dermatol Rev Mex Volumen 57, Núm. 4, julio-agosto, 2013
Artículo original
Dermatol Rev Mex 2013;57:235-239
Frecuencia de onicomicosis por hongos flamentosos no dermatoftos
en un hospital de tercer nivel
Luis J Méndez Tovar,
3
Patricia Manzano Gayosso,
1
Ramón Antonio Rangel Berruecos,
2
Israel Silva
González,
4
Francisca Hernández Hernández,
1
Rubén López Martínez
1
RESUMEN
Antecedentes: las onicomicosis por hongos flamentosos no-
dermatoftos han aumentado su frecuencia en los últimos años y
se asocian con falla terapéutica por resistencia a los antifúngicos.
Objetivo: determinar la frecuencia y sensibilidad antifúngica de
hongos flamentosos no dermatoftos aislados de pacientes aten-
didos en el Hospital de Especialidades del Centro Médico Nacional
Siglo XXI del IMSS.
Material y métodos: estudio prospectivo observacional que incluyó a
150 pacientes adultos, de uno u otro género, atendidos en la consulta
externa del Hospital de Especialidades del Centro Médico Nacional
Siglo XXI, IMSS. El criterio de inclusión fue que los pacientes tuvieran
distrofa ungueal sugestiva de onicomicosis. A los pacientes se les
realizó examen microscópico directo y cultivo. Los dermatoftos y
otros hongos flamentosos se identifcaron por estudio morfológico
y las levaduras por pruebas fsiológicas. Los hongos flamentosos no
dermatoftos se cultivaron por triplicado y se determinó su sensibili-
dad a diversos antifúngicos: ketoconazol, itraconazol, voriconazol,
posaconazol y anfotericina B, por el método E-test.
Resultados: de los 150 pacientes estudiados, el examen directo fue
positivo en 94, de los cuales 44 (46.8%) tuvieron cultivos positivos:
4 hongos flamentosos no dermatoftos, 24 levaduras y 16 derma-
toftos. Los aislamientos de hongos flamentosos no dermatoftos
correspondieron a los géneros: Bipolaris spicifera, Penicillium sp,
Fusarium sp y Fonsecaea sp. La prueba de sensibilidad se realizó
sólo con los aislamientos de Penicillium y B. spicifera; el primero
mostró resistencia a todos los antifúngicos probados, mientras que
el segundo fue sensible a todos ellos.
Conclusiones: la frecuencia de infección por hongos flamentosos
no dermatoftos fue de 4.2%, cifra que consideramos baja. Se ob-
servó correlación entre la respuesta terapéutica en dos pacientes
y la prueba de sensibilidad a antifúngicos in vitro.
Palabras clave: onicomicosis, dermatoftos, hongos flamentosos
no dermatoftos.
ABSTRACT
Background: The frequency of onychomycosis by non-dermato-
phyte molds has shown an increase in the last years and disease
is associated with therapeutic failure by antifungal resistance.
Objective: To determine the frequency and antifungal sensitiv-
ity of non-dermatophyte molds isolated from patients assisted
at Specialty Hospital, National Medical Center Siglo XXI, IMSS,
Mexico City.
Material and methods: A prospective and observational study
was done including 150 adult patients, male and female, attend-
ed at external consultation of Specialty Hospital, National Medi-
cal Center Siglo XXI, IMSS, Mexico City. Inclusion criteria was
that patients had ungueal dystrophy suggesting onychomycosis.
All patients were submitted to direct microscopic examination
and culture. The dermatophytes and non-dermatophyte molds
were identified by morphological study and yeasts by physi-
ological tests. The non-dermatophyte molds were cultured in
triplicate and antifungal susceptibility by E-test to ketoconazole,
itraconazole, voriconazole, posaconazole and amfotericine B
were performed.
Results: From 150 patients studied, the direct examination was
positive in 94 (62.6%), of which 44 (46.8%) had positive culture:
4 non-dermatophyte molds, 24 yeast and 16 dermatophytes. Iso-
lates non-dermatophyte molds corresponded to Bipolaris spicifra,
Penicillium sp, Fusarium sp, and Fonsecaea sp. The susceptibility
test was performed only to Peniclillium and B. spicifera, the frst one
showed resistance to all antifungal agents, whereas the second one
was sensitive to all of them.
Conclusions: The frequency of onychomycosis by non-dermato-
phyte molds was 4.25%, a low number in our consideration. In the
present study a correlation between the therapeutic response in two
patients and the antifungal susceptibility test in vitro was observed.
Key words: onychomycosis, dermatophytes, non dermatophytes
molds.
1
Laboratorio de Micología Médica, Facultad de Medicina,
UNAM.
2
Práctica privada.
3
Laboratorio de Investigación Médica en Dermatología y
Micología.
4
Laboratorio Central.
Hospital de Especialidades, Centro Médico Nacional Siglo
XXI, IMSS.
Correspondencia: Dr. Luis J Méndez Tovar. Laboratorio de Investi-
gación Médica en Dermatología y Micología, Hospital de Especiali-
dades, Centro Médico Nacional Siglo XXI, IMSS. Av. Cuauhtémoc,
330, colonia Doctores, CP 06725, México, DF. Correo electrónico:
ljmendez@alestra.net.mx
Recibido: abril, 2013.
Aceptado: mayo, 2013.

Este artículo debe citarse como: Méndez-Tovar LJ, Manzano-Ga-
yosso P, Rangel-Berruecos RA, Silva-González I y col. Frecuencia
de onicomicosis por hongos flamentosos no dermatoftos en un
hospital de tercer nivel. Dermatol Rev Mex 2013;57:235-239.
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Méndez Tovar LJ y col.
L
a onicomicosis es una afección de elevada
frecuencia en todo el mundo. En Europa afecta,
incluso, a 27% de la población.
1
En Estados
Unidos la frecuencia es de 13.8%,
2
mientras
que en Canadá la prevalencia se estima en 8%.
3
En
México, de acuerdo con el Primer Consenso Nacional
de Prevención, Diagnóstico y Tratamiento de Micosis
Superfciales, en 2001 las onicomicosis representaban
30% de ese grupo de micosis y 50% de todas las afec-
ciones ungueales; de este porcentaje 90% correspondía
a las uñas de los pies.
4
En un trabajo reciente realizado
en 2,084 pacientes con dermatoftosis atendidos en tres
hospitales de la Ciudad de México, 60% correspondió a
onicomicosis.
5
Los agentes etiológicos incluyen tres grupos: 1) der-
matoftos, que son los más frecuentes; 2) levaduras, que
frecuentemente se asocian con inmunodepresión o con
enfermedades endocrinológicas, como la diabetes mellitus
y 3) hongos flamentosos no dermatoftos (también cono-
cidos como mohos).
En las últimas décadas, en muchas partes del mundo
se han publicado casuísticas de onicomicosis por hongos
flamentosos diferentes a los dermatoftos. El intervalo de
afección es variable, desde 1.49% en México hasta 22%
en la India.
6-10
Los agentes etiológicos son numerosos y cada nueva
casuística agrega una o dos especies más al registro. Los
agentes reportados con mayor frecuencia son Scopu-
lariopsis brevicaulis, Aspergillus spp, Fusarium spp y
Acremonium spp.
10-13
Además de la importancia epidemiológica de la iden-
tifcación correcta de los agentes, desde el punto de vista
clínico, se ha señalado en repetidas ocasiones que las
micosis por hongos flamentosos no dermatoftos son re-
sistentes a los tratamientos sistémicos y, en consecuencia,
frecuentemente se asocian con falla terapéutica.
12,14
Los fracasos terapéuticos en las onicomicosis de los
pacientes atendidos en el Hospital de Especialidades del
Centro Médico Nacional Siglo XXI del IMSS (19.4%) se
atribuyen a la comorbilidad inducida por inmunodepresión;
en otros casos se atribuyen a la resistencia antimicótica
previamente documentada de los aislamientos;
15,16
sin
embargo, en estos pacientes no se ha investigado la fre-
cuencia de hongos flamentosos no dermatoftos causantes
de onicomicosis que pudiera incrementar el número de
fracasos terapéuticos.
MATERIAL Y MÉTODO
Estudio prospectivo observacional que incluyó a 150
pacientes adultos, de uno u otro género, atendidos en la
consulta externa del Hospital de Especialidades del Centro
Médico Nacional Siglo XXI, IMSS. El criterio de inclusión
fue que los pacientes tuvieran distrofa ungueal sugerente
de onicomicosis. A todos se les tomaron escamas de las
uñas. Con una parte de la muestra se realizó examen directo
con hidróxido de potasio al 15%; otra parte se sembró en
agar dextrosa Sabouraud y agar dextrosa Sabouraud adi-
cionado con antibióticos (cloranfenicol y cicloheximida).
Los cultivos se incubaron a 25ºC durante 15 días y se revi-
saron cada tres días para detectar crecimiento. Cuando los
cultivos estaban mezclados, se realizaron resiembras para
obtener cultivos puros e identifcarlos por morfología o, en
caso necesario, pruebas fsiológicas. En los aislamientos de
hongos flamentosos no dermatoftos, el cultivo se llevó a
cabo por triplicado. Finalmente, a los hongos flamentosos
no dermatoftos se les estudió la sensibilidad antifúngica
a ketoconazol, itraconazol, voriconazol, posaconazol y
anfotericina B por el método E-test.
RESULTADOS
De los 150 pacientes estudiados, el examen directo mos-
tró estructuras fúngicas en 94 (62.6%), de los cuales en
75 casos se observaron flamentos y en 19 levaduras. A
partir de las muestras se obtuvieron 44 (46.8%) cultivos
positivos: 24 (25.5%) desarrollaron levaduras, de las que
predominaron C. parapsilosis y C. albicans (nueve y seis
casos respectivamente); en 16 (17.02%) se desarrollaron
dermatoftos (Trichophyton rubrum en 11 casos); de 4
muestras (4.25%) se desarrollaron hongos flamentosos
no dermatoftos: Bipolaris spicifera (Figura 1), Fusarium
sp, Fonsecaea sp, Penicillium sp (Cuadro 1). De los 94
pacientes con examen directo positivo, 50 tuvieron cultivos
negativos (53.2%).
En relación con la localización de la infección y el
agente etiológico, las levaduras se observaron principal-
mente en las uñas de las manos (66%); los dermatoftos
casi exclusivamente en las uñas de los pies (93.7%) y los
hongos flamentosos no dermatoftos afectaron sólo las
uñas de los pies de varones.
Debido a que los cultivos de Fusarium y Fonsecaea
no se desarrollaron en las resiembras sobre agar dextrosa
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Frecuencia de onicomicosis por hongos flamentosos no dermatoftos en un hospital de tercer nivel
Figura 3. Bipolaris spicifera sometida a estudio de sensibilidad
a antifúngicos por el método E-test. La concentración mínima
inhibitoria para los diferentes antifúngicos probados fue: ketoco-
nazol, 0.50 µg/mL; itraconazol, 0.125 µg/mL; voriconazol, 0.19 µg/
mL; posaconazol, 0.47 µg/mL; anfotericina B, 0.064 µg/mL. Estos
valores indican sensibilidad a todos los antifúngicos.
Figura 1. Bipolaris spicifera. Conidios oscuros, septados, cilíndricos,
con ápex redondeado, originados a partir del cuello estrecho de un
conidióforo y dispuestos en zig-zag (tinción con azul de algodón,
1,000 X).
Cuadro 1. Géneros y especies de los agentes aislados de las
onicomicosis
Agente Núm. de aislamientos
Levaduras (24 casos)
Candida parapsilosis
C. albicans
C. tropicalis
Candida sp
Trichosporon sp
9
6
2
4
3
Dermatoftos (16 casos)
Trichophyton rubrum
T. mentagrophytes
T. tonsurans
11
4
1
Hongos flamentosos no dermatoftos
(4 casos)
Bipolaris spicifera
Fusarium sp
Penicillium sp
Fonsecaea sp
1
1
1
1
Sabouraud ni en agar harina de maíz, los estudios de sensi-
bilidad a antifúngicos por la técnica E test
®
se hicieron sólo
para Bipolaris spicifera y Penicillium sp. El primero de
ellos fue sensible a todos los antifúngicos probados (Figura
2), mientras que Penicillium sp fue resistente (Figura 3).
El paciente con infección por Fusarium se curó con un
tratamiento de cinco ciclos de itraconazol en pulsos de 400
mg/día durante siete días con descansos de tres semanas y
Figura 2. Prueba de sensibilidad a antifúngicos por el método E-test
del aislamiento de Penicillium sp. La concentración mínima inhibi-
toria para los diferentes antifúngicos fue la siguiente: ketoconazol,
32 µg/mL; itraconazol, 8 µg/mL; voriconazol, 8 µg/mL; posaconazol,
2µg/mL; anfotericina B, 32 µg/mL. Estos valores indican resistencia
a todos los antifúngicos probados.
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Méndez Tovar LJ y col.
destrucción química de la uña con vaselina/urea al 40%. El
paciente con onicomicosis por Fosecaea no regresó para
seguimiento de la infección.
DISCUSIÓN
Las onicomicosis por hongos flamentosos no dermatof-
tos son un área de interés en la micología médica actual.
Durante muchos años los estudios micológicos se enfo-
caron únicamente en los dermatoftos y las levaduras; sin
embargo, a partir del decenio de 1980, los reportes de
infecciones por diversos hongos flamentosos se incre-
mentaron notablemente,
17,18
de tal manera que en 1991,
el Comité de Nomenclatura de la Sociedad Internacional
de Micología Humana y Animal sugirió que las infeccio-
nes ungueales por dermatoftos deberían llamarse tinea
unguium; candidosis ungueal cuando el agente sea una
levadura del género Candida, y onicomicosis causada
por “x” hongo cuando el agente etiológico sea un hongo
diferente.
19
Actualmente, además de los hongos hialinos
o dematiáceos mencionados como frecuentes, se han
publicado casos de infecciones ocasionadas por hongos
mucorales
20
y también por formas sexuales de hongos fla-
mentosos, como Emericella quadrilineata cuyo anamorfo
es Aspergillus tetrazonus.
21
Diversos autores han observado que las infecciones
por hongos flamentosos diferentes a los dermatoftos
son resistentes a los tratamientos;
14
Penicillium sp se ha
reportado como agente de onicomicosis y asociado con
falla terapéutica.
13
En el caso de infección ungueal con
Penicillium sp, incluido en este estudio, el tratamiento
consistió en pulsos de itraconazol durante cuatro meses
sin mejoría, y sólo se logró su curación destruyendo
químicamente la uña con compuestos a base de urea y
tratamiento sistémico con 200 mg diarios de itraconazol
durante tres meses. Cuando la uña inició su crecimiento,
se indicó la aplicación de ciclopiroxolamina en laca dos
veces por semana.
Bipolaris spicifera se ha reportado como agente causal
de micosis superfciales en pacientes inmunodeprimidos y
en personas inmunocompetentes, generalmente con buena
respuesta al tratamiento.
22,23
En este estudio, el paciente
infectado con este agente tuvo buena respuesta al trata-
miento con cuatro pulsos de itraconazol.
La frecuencia de onicomicosis por hongos flamento-
sos no dermatoftos en el Hospital de Especialidades del
Centro Médico Nacional fue baja (4.2%) comparada con
otras casuísticas latinoamericanas, como la de Escobar
y Carmona-Fonseca, quienes encontraron que de 4,621
casos de infección micótica de las uñas, 310 (12.4%)
fueron causados por hongos flamentosos no dermatof-
tos.
24
Es probable que la baja frecuencia de onicomicosis
por hongos flamentosos no dermatoftos se deba a que la
mayoría de los pacientes atendidos en este hospital son
empleados con poco contacto con los hongos ambientales
contaminantes.
En conclusión, consideramos que la frecuencia de
onicomicosis por hongos flamentosos no dermatoftos de
4.2% obtenida en pacientes del Hospital de Especialidades
del Centro Médico Nacional es baja y no es la causa del
incremento en el número de fallas terapéuticas de onico-
micosis. En los casos de onicomicosis por Penicillium sp y
B. spicifera, se observó una correlación entre la respuesta
terapéutica en los pacientes y los resultados de sensibilidad
a antifúngicos in vitro.
Agradecimientos. A la Facultad de Medicina, por el
apoyo fnanciero a través del presupuesto otorgado a la
Dra. Patricia Manzano-Gayosso. Proyecto registrado en
la División de Investigación, clave 074-2011.
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Dermatitis Atópica, para devolverles una mejor calidad de vida que redunde en una mejor integración y un mejor
desempeño de estos pequeños en su entorno social.”
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