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Abordagem
Quimiossistemática
e Evolução Química
de Fanerógamas

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reitor
Ricardo Motta Miranda

vice-reitora
Ana Maria Dantas Soares
pró-reitora de pesquisa e pós-graduação
Áurea Echevarria
editor-chefe
Adriano Lucio Peracchi
Editora da Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro

comitê editorial
Adivaldo Henrique da Fonseca
Alexandre F. Guedes
Ariane Luna Peixoto
Ignacio Hernan Salcedo
João Frederico Meyer
Raimundo Braz Filho
Raimundo Nonato Santos

EDUR
Editora da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro
Br 465, Km. 7, Campus Universitário – Seropédica – RJ – CEP: 23.890-000
– sala 102/pavilhão central – Telefone: (021) 2681-4711
Site: www.editora.ufrrj.br / E-mail: edur@ufrrj.br

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EDITORES

Dra. Maria Auxiliadora Coelho Kaplan
Professora Titular da UFRJ

Dr. Heber dos Santos Abreu
Professor Associado da UFRRJ

Dra. Helena Regina Pinto Lima
Professor Associado da UFRRJ

Dr. Geraldo Luiz Gonçalves Soares
Professor Associado da UFRGS

Abordagem
Quimiossistemática e
Evolução Química de
Fanerógamas

rio de janeiro

2010

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Copyright © 2010 por Maria Auxiliadora Coelho Kaplan e outros (Org.)
Todos os direitos desta edição reservados à Editora da Universidade Federal Rural
do Rio de Janeiro. É proibida a duplicação ou reprodução deste volume, ou
de parte do mesmo, sob quaisquer meios, sem autorização expressa da editora.

TÍTULO ORIGINAL:
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

EDITORES:

Aurélio Baird Buarque Ferreira
Margareth Almeida Gonçalves
Tânia Mikaela Garcia
Vânia Maria Losada Moreira
COORDENAÇÃO EDITORIAL:

Sandra Cristina Marchiori Antunes
CAPA:

Rogério Simonette

APOIO ARTÍSTICO:

Heber dos Santos Abreu

FOTOMONTAGEM DA IMAGEM DA CAPA:
ILUSTRAÇÃO DA CAPA:

Pedro Germano Filho

Folha de Ricinus communis L. (mamona) - Família Euphorbiaceae

PROJETO GRÁFICO E DIAGRAMAÇÃO:

Adriana Moreno

582
A154
ABORDAGEM quimiossistemática e evolução química de fanerógamas / Maria
Auxiliadora Coelho Kaplan et al (Ed.). Rio de Janeiro: Ed. da UFRRJ, 2010.
ISBN 978-85-85720-82-7
1. Fanerógamas. I. Kaplan, Maria Auxiliadora Coelho. II. Título.

Depósito Legal na Biblioteca Nacional

Editora Filiada à ABEU
Associação Brasileira de Editoras Universitárias

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Homenagem

Este livro é parte do elenco das obras comemorativas do centésimo
aniversário da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro e visa, também, homenagear um dos mais renomados professores da UFRRJ, o
Prof. Dr. Otto R. Gottlieb, o mais notável pesquisador em Química de
Produtos Naturais no Brasil, no decorrer dos tempos.
A história do Prof. Otto, trespassando do séc. XX para o séc. XXI integra um conjunto de histórias químicas interligadas, seja através dos inúmeros alunos que ele titulou e que se encontram espalhados pelo Brasil
e no exterior, seja pelo seu trabalho de pesquisa com plantas brasileiras.
Dessa dedicação e investigação constantes e intensas resultou a consolidação da Fitoquímica no País, com registros de inúmeras substâncias inéditas na literatura especializada, bem como, novas classes de metabolitos especiais obtidos de plantas brasileiras.
É oportuno mencionar aqui que com os resultados obtidos sobre diversidade molecular da sua pesquisa fitoquímica, a preocupação com
Quimiossistemática Vegetal Micromolecular, sempre presente, foi acirrada enfocando as áreas de concentração envolvidas com metabolitos especiais das diferentes espécies vegetais trabalhadas e buscando decifrar
correlações filogenéticas ou ecogeográficas, sugeridas pela diversidade
metabólica que se mostrava cada vez mais peculiar.
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Analisando cronologicamente a obra do Prof. Otto R. Gottlieb podese perceber com clareza: os pré-ensaios; a criação efetiva; a organização
e o aperfeiçoamento da metodologia; a elaboração de princípios e leis;
sua comprovação através inúmeros exemplos e, por fim, o aparecimento
de novas teorias. Estava assim criada no Brasil, a nova disciplina botânica “Quimiossistemática Vegetal Micromolecular”, concedendo ao Prof.
Otto a honra desse desafio.
As diferentes histórias sugeridas e embutidas no texto são histórias
que representam uma relação de continuidade que contribui para o desenvolvimento e aperfeiçoamento de um campo científico baseado na interação da Diversidade Biológica com a Diversidade Metabólica
(DB/DM). O entendimento dessa relação facilitará o conhecimento da
Natureza e, só então, será possível a sua exploração racional.
Este livro, iniciativa de alguns pesquisadores que entrecruzaram seus
caminhos com Biologia Vegetal e Química de Produtos Naturais, visa
também ressaltar a importância da liderança do Prof. Otto R. Gottlieb
favorecendo o progresso científico no Brasil em certos temas acadêmicos que ainda não tinham sido vascolejados.
Nesse sentido o livro contendo ensinamentos do grande Mestre tributa-lhe a nossa carinhosa homenagem.

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Sumário

Lista de Autores ................................................................................................................................ 9
Prefácio Dr. Alphonse Germaine Albert Charles Kelecom .........................................13

CAPÍTULO 1 Os Sistemas de Classificação Marilena Silva Conde, Genise
Vieira Sommer e Pedro Germano Filho ................................................................................17
CAPÍTULO 2 Metodologia em Quimiossistemática – Maria Isabel Sampaio dos Santos, Helena Regina Pinto Lima e Maria Auxiliadora Coelho
Kaplan .......................................................................................................................................................39
CAPÍTULO 3 Estudo da Similaridade Química em Tribos de Bignoniaceae Juss. – Franciane Auxiliadora Cipriani, Fernanda Witt Cidade,
Geraldo Luiz Gonçalves Soares e Maria Auxiliadora Coelho Kaplan ...............51
CAPITULO 4 Iridóides como Marcadores Quimiotaxômicos nas angiospermas – Maria Isabel Sampaio dos Santos e Maria Auxiliadora Coelho
Kaplan ........................................................................................................................................................77
CAPITULO 5 Análise da Ocorrência de Cumarinas em Linhagens
Angiospérmicas – Claudia Valéria Campos Ribeiro e Maria Auxiliadora
Coelho Kaplan ....................................................................................................................................117
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CAPITULO 6 Abordagem Quimiossistemática Aplicada a Rosiflorae –
Rachel Oliveira Castilho e Maria Auxiliadora Coelho Kaplan ........................... 139
CAPITULO 7 O Valor da Quimiossistemática na Determinação de
Relações Taxonômicas entre Famílias da Superordem Myrtiflorae –
Ana Valéria de Mello Cruz e Maria Auxiliadora Kaplan ...................................... 171
CAPITULO 8 Quimiossistemática de Plumbaginales – Selma Ribeiro de
Paiva, Maria Raquel Figueiredo e Maria Auxiliadora Coelho Kaplan .............. 199
CAPÍTULO 9 Quimiossistemática Micromolecular e Tendências
Evolutivas da Superordem Zingiberiflorae (Sensu Dahlgren) – Helena
Regina Pinto Lima e Maria Auxiliadora Coelho Kaplan ...................................... 231
CAPITULO 10 Origem Botânica de Âmbares Brasileiros – Aplicação
da Quimiotaxonomia em Estudos Paleontológicos – Ricardo Pereira,
Ismar de Souza Carvalho, Antonio Carlos Sequeira Fernandes e Débora de
Almeida Azevedo .............................................................................................................................. 261
CAPITULO 11 Evolução da Lignina de Gimnospermas – Heber dos
Santos Abreu, Marcos Antônio Maria, Maria Beatriz de Oliveira Monteiro,
Regina Paula Willemen Pereira, Kelly Carla Almeida de Souza, Hulda Rocha
e Silva e Fábio de Almeida Abreu .......................................................................................... 277

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Lista de autores

Ana Valéria de Mello Cruz – Doutor em Ciências/Química de Produtos
Naturais – Universidade Federal do Rio de Janeiro – UFRJ.
Antonio Carlos Sequeira Fernandes – Doutor em Ciências/Geologia –
Departamento de Geologia e Paleontologia, Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro – UFRJ.
Claudia Valéria Campos de Souza – Doutor em Ciências/Química dos
Produtos Naturais – CTM-Farmanguinhos/FIOCRUZ.
Débora de Almeida Azevedo – Doutor em Ciências/Química – Departamento de Química Orgânica, Instituto de Química. CT, Universidade
Federal do Rio de Janeiro – UFRJ.
Fábio de Almeida Abreu – Engenheiro Florestal – Ministério do Meio
Ambiente – MMA.
Franciane Auxiliadora Cipriani – Programa de Pós-Graduação – Museu
Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro – UFRJ.
Fernanda Witt Cidade – Programa de Pós-Graduação em Botânica –
Universidade Federal do Rio Grande do Sul – UFRGS.
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Genise Vieira Somner – Doutor em Ciências/Botânica – Departamento
de Botânica, Instituto de Biologia – Universidade Federal Rural do Rio
de Janeiro – UFRRJ.
Geraldo Luiz Gonçalves Soares – Doutor em Ciências/Química de
Produtos Naturais – Departamento de Botânica, Instituto de Biociências – Universidade Federal do Rio Grande do Sul – UFRGS.
Heber dos Santos Abreu – Doutor em Ciências – Departamento de Produtos Florestais (DPF) – Instituto de Florestas – Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro – UFRRJ.
Helena Regina Pinto Lima – Doutor em Ciências Biológicas/Genética –
Departamento de Botânica, Instituto de Biologia – Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro – UFRRJ.
Hulda Rocha e Silva – Mestre em Ciências Ambientais e Florestais –
Instituto Nacional de Colonização e Reforma Agrária – INCRA.
Ismar de Souza Carvalho – Doutor em Ciências/Geologia – Departamento de Geologia, Instituto de Geociências. CCMN, Universidade Federal do Rio de Janeiro – UFRRJ.
Kelly Carla Almeida de Souza – Mestre em Ciências Ambientais e Florestais – Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro – UFRRJ.
Marcos Antônio Maria – Mestre em Ciências/Química de Produtos
Naturais Orgânica – Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro –
UFRRJ.
Maria Auxiliadora Coelho Kaplan – Doutor em Ciências/Química –
Núcleo de Pesquisas em Produtos Naturais, Universidade Federal do Rio
de Janeiro – UFRJ.

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Maria Beatriz de Oliveira Monteiro – Doutor em Ciências Ambientais
e Florestais – Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro – UFRRJ.
Maria Isabel Sampaio dos Santos – Doutor em Ciências/Química de
Produtos Naturais – Departamento de Produtos Naturais e Alimentos,
Faculdade de Farmácia, Universidade Federal do Rio de Janeiro – UFRJ.
Maria Raquel Figueiredo – Doutor em Ciências/Química Orgânica –
Departamento de Química de Produtos Naturais, Instituto de Tecnologia
em Fármacos – Fundação Oswaldo Cruz – FIOCRUZ.
Marilena de Menezes Silva Conde – Mestre em Ciências Biológicas/Botânica – Departamento de Botânica, Instituto de Biologia- Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro – UFRRJ.
Pedro Germano Filho – Mestre em Ciências Biológicas Botânica–
Departamento de Botânica, Instituto de Biologia – Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro – UFRRJ.
Rachel Oliveira Castilho – Doutor em Ciências/Química de Produtos
Naturais – Universidade Católica Dom Bosco – UCDB.
Ricardo Pereira – Doutor em Ciências/Geologia – Laboratório de Geoquímica Orgânica Molecular e Ambiental, Instituto de Química,
Universidade Federal do Rio de Janeiro – UFRJ.
Regina Paula Willemen Pereira – Doutor em Ciências Ambientais e
Florestais – Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro – UFRRJ.
Selma Ribeiro de Paiva – Doutor em Biotecnologia Vegetal – Setor de
Botânica – Departamento de Biologia Geral, Instituto de Biologia
Universidade Federal Fluminense – UFF.

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Prefácio

Entender os misteriosos e complexos fenômenos da Natureza foi, desde as épocas mais remotas, um desafio que suscitava um imenso interesse no ser humano, que buscava conhecer o mundo ao seu redor na tentativa de entender a si mesmo. Desde os primeiros sábios chineses, há
cerca de 6.000 anos, até os filósofos gregos, pais de nosso modo de pensar e de nossa cultura, a Natureza sempre foi, e continua sendo, foco de
muita atenção ao oferecer inúmeros questionamentos que colocam em
cheque a razão do Homem.
As plantas, pelas suas características organolépticas e valor nutritivo,
pareciam ter sido depositadas na Terra para o agrado, deleite e alimento
do homem, criação suprema de Deus. As flores eram belas e cheirosas
para satisfazer esse homem. Ao desmistificar os mecanismos da polinização e das interações inseto-planta, a Ciência, impiedosamente, destruiu a
romântica poesia desse pensamento original. Desvelou, em contrapartida, um mundo novo, onde o imaginário primitivo dava lugar a outra realidade, a realidade molecular, que não era menos fantástica nem desprovida de encanto, embora dialogasse com um público bem mais restrito.
Aos poucos entendeu-se que a natureza estava em constante transformação. Darwin foi um dos que mais contribuíram para reconhecer a dinâmica sucessional dos fenômenos da vida. Nascia o conceito de
Evolução. A Vida tinha então um passado diferente desse presente que
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vivíamos, e tudo caminhava para um futuro outro, que muito atraía tentar prever. Desabrochou a perturbante pergunta do que existia primeiro,
ideia popularmente resumida na famosa questão do “ovo e da galinha”.
Apareceu, então, a herética pergunta a respeito do ancestral do homem. Existiria este ancestral? Seria ele único? Teria, então, cada espécie
seu ancestral próprio ou teriam todas as formas de Vida um ancestral comum, único? Qual poderia ter sido a primeira molécula orgânica? O primeiro sistema autorreprodutor? Seria este a primeira célula? Como foram as primeiras plantas terrestres? Qual foi o caminho seguido das
origens até agora? Como reconstruir esse passado? Como as plantas
atuais permitiriam reconstituir o passado? Os elos perdidos? O que, nas
plantas atuais, permitiria essa reconstrução? Como estabelecer relações
de proximidade e de distância entre as espécies vegetais atuais?
Como, afinal, elaborar uma filogenia?
Para tal finalidade era preciso utilizar critérios, mas quais seriam estes
e como hierarquizá-los? Como distinguir entre caracteres arcaicos e modernos? Afinal, como definir sem engano o que é mais e o que é menos
evoluído?
Como resolver o “abominável mistério” ao qual se referia Darwin, falando a respeito da Taxonomia de Angiospermas? O problema parecia
tão complexo quanto resolver a quadratura do círculo ou propor uma
teoria para a origem da Terra.
Até hoje essa tarefa não é simples, haja a vista as profundas divergências que ainda existem entre os taxonomistas. Nesse contexto, poderia a
Química ajudar a resolver as dúvidas ou algumas das dúvidas dos botânicos? Ignomínia para uns, Terra Prometida para outros, estava sugerido o
caminho molecular. Precisou-se de muito tempo para que a química vencesse as reticências dos taxonomistas tradicionais, que muito temiam que
os critérios químicos passassem a suplantar e, quiçá, substituir os critérios
morfológicos e anatômicos utilizados até então. Mas, afinal, onde estaria
o sacrilégio, já que a produção de metabolitos especiais está sob rigoroso
controle genético? Logo, essas substâncias estão ligadas à expressão do
genoma, ou seja, ligadas aos caracteres que determinam a espécie e que
permitem, portanto, a identificação/classificação dos organismos.
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O primeiro a utilizar sistematicamente caracteres micromoleculares
para elaborar seus mapas filogenéticos foi Dahlgren. Data de 1983 essa
primeira tentativa.
Deu alento à Quimiossistemática.
Diversos caminhos foram seguidos. O mais óbvio, mas também o mais
arriscado e impreciso, foi usar o critério de presença/ausência dos metabólitos especiais. Ora, se a presença de um metabolito é algo inquestionável (salvo se este for um artefato de isolamento), a ausência tem diversas interpretações possíveis, sendo a mais trivial o fato de a substância
não ter sido encontrada, embora estando presente. O uso simultâneo de
um conjunto de metabolitos ameniza esse problema pela elaboração de
uma matriz de presença/ausência simultânea de diversos caracteres
(substâncias, esqueletos, etc.). Entre as técnicas alternativas que surgiram, o uso de índices taxonômicos que caracterizam aspectos quimiomorfológicos ou apenas químicos tem se mostrado particularmente rico
de informações quanto à homogeneidade de um táxon ou à sua semelhança com outros.
E quanto à filogenia? Nesse caso também existem diversas metodologias para determinar a proximidade de um táxon em relação a outros.
Atualmente, a Taxonomia Numérica, que usa técnicas de cladística para
elaborar dendrogramas, tem recebido muita atenção. Outra vez os índices taxonômicos têm se mostrado de grande utilidade.
Resumidamente, a Quimiossistemática Micromolecular se baseia na
existência de gradientes químicos de afinidade entre grupos vegetais,
permitindo avaliar relações filogenéticas, tendências evolutivas, confirmar a posição de um táxon, entre outros. Assim, tem poder de previsão
de ocorrência de certos caracteres em um determinado táxon, além de
poder complementar esquemas biogenéticos.
O presente livro resulta de um esforço herculeano, ao longo de décadas, de buscas incansáveis no Chemical Abstracts e nas fontes primárias,
no intuito de construir um gigantesco banco de dados, a fim de desenhar o perfil químico de táxons, desde gênero até superordem e, com isso, obter uma ampla visão que permita desvelar importantes dados da
Fitoquímica perdidos na literatura especializada.
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Os autores possuem ampla experiência no tema. Trazem nessa
“Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas” reflexões, conclusões e sugestões em onze capítulos. Os dois primeiros descrevem aspectos metodológicos; os capítulos 3, 6, 7, 8 e 9 discutem numerosos aspectos da quimiotaxonomia de famílias ordens e superordens
e os capítulos 4, 5, 10 e 11 abordam mais especificamente marcadores
taxonômicos.
Se este livro não responde obviamente a todas as perguntas taxonômicas e filogenéticas, ele tem a ousadia e o intuito de oferecer um olhar
diferente, de indicar um caminho novo. Ele permite vislumbrar um rico
mundo de observações originais que devem levar à solução de antigos
problemas.
Ao descrever e exemplificar uma metodologia consistente, os autores
do presente livro contribuem definitivamente para fundamentar a
Quimiossistemática como Ciência.
ALPHONSE GERMAINE ALBERT CHARLES KELECOM

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Capítulo I
Os sistemas de classificação
Introdução | Sistemas Artificiais | Sistemas Naturais |
Sistemas Filogenéticos

Marilena de Menezes Silva Conde
Genise Vieira Somner
Pedro Germano Filho

Introdução
Há cerca de 10.000 anos, o Homem aprendeu a cultivar as plantas,
conseguindo uma fonte alimentar maior e mais regular, do que quando
era obrigado a se deslocar para caçar e coletar. Esta fonte extra de alimento permitiu não só o aumento da população, mas um maior tempo
livre para observar a natureza, para pensar, criar artefatos, distrair-se, desenvolvendo o que chamamos de Civilização (LANGENHEIM & THIMANN, 1982).
O Homem, ao observar a imensa diversidade biológica ao seu redor,
instintivamente tende a classificar. A classificação é na verdade um método que o Homem utiliza para enfrentar e organizar o mundo exterior
(HEYWOOD et al., 1985).
Atualmente já foram descritas 450.000 espécies de angiospermas, sendo 200.000 só de eudicotiledôneas e 90.000 de monocotiledôneas; as
160.000 espécies restantes correspondem a grupos com características
mais basais, tais como as Magnoliaceae, Lauraceae e Piperaceae; no entanto, ainda existe um grande número de espécies não conhecidas para
Ciência (RAVEN et al., 2007). Para se trabalhar com uma grande quantidade de espécies, há necessidade de organizá-las em categorias hierárquicas, criando-se os chamados Sistemas de Classificação. Esse método
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para se formar grupos inclusivos cada vez maiores, tomando-se por base
caracteres semelhantes, é na verdade, uma versão simplificada da Teoria
dos Conjuntos.
Desde o surgimento da Sistemática Vegetal como Ciência, todos os
sistemas de classificação refletem o contexto histórico da época, sendo
influenciados pelas técnicas e equipamentos disponíveis, bem como pela
cultura, política e religião vigentes.
As classificações mais antigas são chamadas classificações fenéticas,
pois se baseavam em critérios práticos ou artificiais, utilizando um ou
poucos caracteres, como se observa nos catálogos das plantas têxteis e
guias das plantas medicinais, entre outros. Só as classificações filogenéticas baseiam-se num grande número de caracteres, tornando-se um sistema de armazenamento e recuperação de dados. Quando se constroem
essas classificações, precisa-se de um sistema de referência: um nome
popular, um nome científico ou até mesmo um número. O mais importante são as informações biológicas associadas ao sistema (HEYWOOD
et al., 1985).
Até o presente momento podemos distinguir três grandes sistemas: os
Artificiais, os Naturais e os Filogenéticos.

Sistemas Artificiais
Os Sistemas Artificiais perduraram um longo tempo, cerca de 2.000
anos, que vai de 400 a.C. até meados do século XVIII (1753), quando
Lineu publicou o livro Species Plantarum. Estes sistemas artificiais surgiram da necessidade de se compilar os nomes e as propriedades das plantas utilizadas pela comunidade. São classificações práticas, que empregavam um ou poucos caracteres.
Pode-se dividir esse período em três fases: a antiga, a dos herbalistas
e a dos taxonomistas.
A fase Antiga vai de 400 a.C. até 1.400 d.C., período que retrata as classificações baseadas no hábito das plantas, tais como a de Platão, que classificava as plantas em árvores, arbustos e ervas. Neste período destaca-se:
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Teofrasto (370 a 285 a.C.), chamado de “O Divino Falador”, filósofo
grego, discípulo de Aristóteles, foi considerado o Pai da Botânica.
Naquela época acreditava-se que “as espécies foram criadas por Deus e
assim permaneciam imutáveis para sempre”. Teofrasto foi o primeiro a
descrever de uma forma organizada 480 espécies no seu livro Historia
Plantarum, utilizando o hábito das plantas, os tipos de frutos e os nomes
vulgares. Deve-se notar, que os caracteres usados no seu sistema são facilmente observados a olho desarmado, já que os artefatos óticos mais
apurados não estavam disponíveis naquela época. Ele intuitivamente reconheceu famílias atuais, tais como: Asteraceae, Brassicaceae, Fabaceae e
Poaceae (LAWRENCE, 1951; STACE, 1989).
A fase dos Herbalistas (1.470 – 1.670 d.C.), vai do final do sec.XV,
avança por todo sec.XVI, chegando até o início do séc. XVII, perfazendo
cerca de 200 anos. Esta fase corresponde ao período da Renascença, do
florescimento de Ciência, Arte e Cultura. Época do surgimento da
Imprensa na Europa e de vários Jardins Botânicos, assim como da publicação de muitos livros, entre eles – os Herbals - que continham além
das descrições, as primeiras ilustrações de plantas. Foi também à época
de Descartes, Copérnico e Francis Bacon, do avanço da ótica, das bússolas, dos mapas e das caravelas (FRAGAN et al., 2007).
Os herbalistas foram médicos e monges que acreditavam “numa relação estreita entre a forma das plantas e suas propriedades medicinais”.
Por exemplo: as folhas em forma de coração seriam úteis em doenças
cardíacas; as folhas com forma de rim seriam usadas em problemas renais. Isto é conhecido, como a “Teoria das Assinaturas” e até hoje influencia não só as pessoas leigas, mas também os erveiros e pajés na escolha das espécies para fins medicinais.
Dentre os grandes herbalistas citam-se: Otto Brunsfels (1530), Jerome
Bock (1539), Leonard Fuchs (1542), Charles de L`Ecluse (1601). Estes
estudiosos foram importantes não só para o desenvolvimento da fase
descritiva da Botânica, mas da própria Medicina e da Farmacognosia.
Muitos dos nomes dos gêneros atuais foram dados em homenagem a esses autores, tais como: Brunfelsia , Fuchsia e Clusia (STACE, 1989).
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A fase dos Taxonomistas inicia-se em meados do séc.XVI até a metade do sec.XVIII. “Eles se interessavam pelas plantas em si e não mais pelo seu valor medicinal ou alimentício”. Os livros publicados por estes botânicos foram um marco importante na classificação das plantas (STACE,
1989). Ressaltam-se entre eles: Andreas Caesalpino, Gaspar Bauhin e
Carl von Linné.
Andreas Caesalpino (1519–1603), médico italiano, considerado o primeiro taxonomista. Classificou 1.500 plantas no livro De Plantis em 1583,
baseando-se no hábito de crescimento, na forma do fruto e da semente,
mas negou o sexo das flores. Seu trabalho influenciou Tournefort, Ray e
Lineu (LAWRENCE, 1951).
Gaspar Bauhin (1560–1624), sueco, que ao publicar o livro Pinax
Theatri Botanici em 1623, conseguiu listar 6.000 espécies e seus sinônimos. Foi o primeiro a reconhecer a categoria de gênero e espécie, utilizando a nomenclatura binomial, cem anos antes de Lineu. Ao lado da
diagnose, ele utilizava uma única palavra para caracterizar a espécie
(LAWRENCE, 1951; STACE, 1989).
Carl von Linné (1707–1778), médico suíço, fundador da Taxonomia
Moderna, foi o maior catalogador dos reinos vegetal e animal. Ao publicar o livro Species Plantarum, em 1753, estabeleceu a nomenclatura binomial (Figura 1), base atual de toda nomenclatura vegetal. Esta nomenclatura é formada pelo gênero e o epíteto específico (STACE, 1989)
Nesta obra ele apresenta a sua classificação que ficou conhecida como
“Sistema Sexual de Lineu”, em que apresenta 24 classes baseadas principalmente no número, união e comprimento dos estames, além do número de carpelos. Era uma classificação muito artificial, que juntava famílias muito distintas. Ao se referir às flores hermafroditas, como “maridos
e esposas ocupando o mesmo leito nupcial”, foi advertido pela Igreja.
Um dos seus grandes opositores, o rabino John Siegisbeck, foi então
“homenageado” por Lineu associando seu nome a uma erva daninha da
família das Asteraceae – Siegisbeckia orientalis L. (Figura 2).

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“Yucca foliis serrato filamentosis .......”
(polinômio)

Yucca
(gênero)

Filamentosa
(caracteristica da espécie)

filamentosa L.
(epíteto específico)

Figura 1. Exemplo de como Lineu utilizou o sistema binomial, para referenciar as espécies.
(adaptado de LANGENHEIM & THIMANN, 1982).

Figura 2. Siegisbeckia orientalis L. - botão-de-ouro
(fotografia de Pedro Germano Filho).

Sistemas Naturais
Os Sistemas Naturais tiveram início no século XIX, indo até metade
século XX, Foi a época do aperfeiçoamento dos aparelhos óticos e das
grandes expedições no novo mundo (FRAGAN et al., 2007). A grande
quantidade de informações e o aparecimento de espécies novas devem
ter desmantelado todos os sistemas de classificação artificiais da época.
Nesse período, os botânicos acreditavam que se deveria utilizar o maior
número possível de caracteres, agrupando as plantas de uma maneira
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mais natural (LAWRENCE, 1951; JUDD et al., 2009). O único problema
era definir quais os caracteres mais importantes. A maioria escolheu os
caracteres reprodutivos. Neste período, ressaltam-se três grandes escolas, que não aceitavam o sistema de classificação de Lineu: a francesa, a
inglesa e a alemã.
Com relação à escola francesa, destaca-se Augustin Antoine Laurent
de Jussieu (1748-1836) que recebeu a incumbência de organizar o
Jardim Botânico de Paris. A sua idéia era agrupar as plantas de acordo
com as suas afinidades. Ele publicou o Genera Plantarum em 1789 no
qual dividiu as plantas em Acotyledoneae, Monocotyledoneae e Dicotyledoneae; usou caracteres como ovário súpero e ínfero, flores gamopétalas e dialipétalas; criou categorias e caracteres utilizados até hoje em
dia (LAWRENCE, 1951, JUDD et al., 2009). Ressalta-se ainda o suíço
Augustin Pyramus de Candolle (1778-1841) que queria descrever todas
as plantas conhecidas; criou o termo Taxonomia e publicou junto com o
filho Alphonse de Candolle (1806-1983) os 17 volumes da obra Prodromus Systematis Regni Vegetabilis (1823-1873), que é consultada até os dias
de hoje (STACE, 1989).
A última e maior classificação natural foi de George Bentham (18001884) e John Dalton Hooker (1817-1911). Em 1859, época da publicação da Teoria da Evolução de Darwin e Wallace, Hooker era fitogeógrafo
e diretor do Royal Botanical Gardens, Kew. Ele ficou empolgado com a
nova teoria, mas esta idéia não atraiu Bentham (taxonomista clássico),
com isso, os três volumes do Genera Plantarum (1862-1883) continuaram baseados no sistema natural (LAWRENCE, 1951; JUDD et al., 2009).

Sistemas Filogenéticos
Os Sistemas filogenéticos iniciaram-se no fim sec. XIX, estando fundamentados nas Teorias Evolucionistas de Darwin e Wallace publicadas
em 1859, e nas Leis Genéticas de Mendel publicadas em 1900. Hoje em
dia, é universalmente aceito que os seres vivos existentes resultam de
processos evolutivos. No entanto, para modificar os sistemas naturais,
não basta aceitar os preceitos da evolução e reorganizar as classes, ordens e famílias, é necessário responder a duas questões: Quem é o an22
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cestral das angiospermas? Quais os caracteres ditos primitivos ou evoluídos? Isso nem sempre é fácil de ser analisado, pois alguns caracteres simples nada mais são do que redução de caracteres iniciais complexos (RAVEN et al., 2007).
Na primeira fase, os sistematas filogenéticos trabalhavam apenas com
caracteres morfológicos. Entre eles, destacam-se August W. Eichler,
Adolph Engler, Charles E. Bessey.
August W. Eichler (1839-1887) foi o primeiro botânico a tentar construir uma classificação filogenética em 1883. Esse sistema substituiu gradualmente o de Alphonse de Candolle na França, e o de Bentham &
Hooker na Inglaterra e nos Estados Unidos. Eichler dividiu as plantas
em dois grandes grupos: As Criptógamas, plantas sem flores e as
Fanerógamas, plantas com flores (LAWRENCE, 1951).
Adolph Engler (1844-1930) publicou 20 volumes do Die Naturlichen
Pflanzenfamilien (1887-1899). Baseou-se no trabalho de Eichler e teve
ampla aceitação pelos botânicos da época, dominando a Taxonomia do
século XX. Muitos herbários atuais ainda seguem o seu sistema. Esse foi
publicado e melhorado repetidas vezes, sendo que a última edição (11ª)
foi publicada em 1936. O sucesso do trabalho de Engler deve-se mais à
praticidade da obra do que ao sistema em si. Abrangia desde algas até
angiospermas, com boas ilustrações e chaves de identificação que são
utilizadas até os dias de hoje. Nesse sistema, as monocotildôneas foram
consideradas mais primitivas que as dicotiledôneas (BARROSO et al.,
1978). As classificações de Eichler e de Engler não conseguiram refletir
a filogenia diretamente, foram apenas tentativas de reorganizar o sistema natural aproximando-o das teorias evolutivas.
Charles E. Bessey (1845- 1915) botânico norteamericano melhorou
os sistemas de Bentham & Hooker e de Engler & Prantl, incorporando
dados de morfologia, embriologia e paleontologia comparada. Seu sistema foi publicado em 1915, no artigo The Phylogenetic Taxonomy of
Flowering Plants. Bessey considerou as espermatófitas polifiléticas dividindo-as em três filos distintos, no entanto só se ocupou das antófitas
(angiospermas) como derivadas das cicadófitas. Ele aceitava que as flores das angiospermas originaram-se de modificações de ramos vegetati23
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vos, considerando as flores estrobiliformes, as mais primitivas (LAWRENCE, 1951; BARROSO, 1978; JUDD et al., 2009). O sistema de
Bessey foi baseado em 22 princípios, utilizados até hoje e que se encontram aqui resumidos nos 10 itens abaixo.
1.
2.
3.
4.
5.
6.
7.

A Evolução tanto pode ser uma progressão como uma regressão;
A Evolução não abrange todos os órgãos ao mesmo tempo;
As árvores e arbustos são mais primitivos que ervas e trepadeiras;
Plantas aquáticas atuais derivam de ancestrais terrestres;
Dicotiledôneas são mais primitivas que as monocotiledôneas;
Folhas simples são mais primitivas que as compostas;
Flores polipétalas, actinomorfas são mais primitivas que as
gamopétalas, zigomorfas;
8. Flores multicarpelares são mais primitivas que as monocarpelares;
9. Apocarpia é mais primitiva que a sincarpia;
10. Semente com endosperma é mais primitiva que semente sem
endosperma.
O sistema acima foi explicitado por um dendrograma chamado Cactus
de Bessey (Figura 3), em que três linhas evolutivas podem ser evidenciadas: a) linha das monocotiledôneas; b) linha das dicotiledôneas de ovário ínfero; c) linha das dicotiledôneas de ovário súpero. A ordem
Ranales, que compreende a família Magnoliaceae, é a mais basal do dendograma (BARROSO, 1978).
Por ocasião da segunda fase dos sistemas filogenéticos ocorreram
avanços na Citologia e na Genética, fornecendo novos dados para serem
usados nos sistemas de classificação, tais como nº cromossômico e cariótipo. Este período ficou conhecido como Período Citogenético ou da
Biotaxononomia (1920-1940). Vinte anos depois, despontaram a Taxonomia Numérica e a Quimiotaxonomia (STACE, 1989).
A Taxonomia numérica não é um sistema de classificação, mas um método para análise de grandes quantidades de dados obtidos por computadores, que facilita a criação de sistemas mais naturais, denominados de
fenéticos (STEVENS, 2000). Heywood e Raven acreditavam que as clas24
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Figura 3. Adaptação do Cactus de
Bessey (JUDD et al., 2009) para as
Angiospermas, em que são destacados
os táxons segundo APG.

sificações fenéticas eram mais práticas e objetivas do que as filogenéticas, uma vez que paralelismos e reversões podem obscurecer a história
evolutiva dos grupos. O início desta escola surgiu em 1957, com os trabalhos de Sneath, com bactérias, e de Michener & Sokal, com abelhas
(STACE, 1989). Posteriormente, Sneath & Sokal, em 1963, publicaram
um livro clássico, Princípios da Taxonomia Numérica, que chamou a atenção dos taxonomistas para utilização desta nova metodologia em seus
trabalhos (STACE, 1989). Este método tenta responder se dois táxons
semelhantes são próximos ou se eles exibem convergências ou paralelismos. A unidade básica da Taxonomia Numérica é a OTU (Unidade
Taxonômica Operacional). Estas OTUs podem ser famílias, espécies ou
qualquer outra categoria taxonômica. Para a organização destes dados,
constrói-se uma matriz de similaridade com as OTUs (categorias) x caracteres (Figura 4). Os caracteres podem ser codificados num sistema
binário, no entanto deve-se ficar atento aos caracteres multiestados qualitativos e quantitativos (STACE, 1989). Esses dados são analisados por
computadores e organizados em dendogramas chamados de fenogramas.
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Só surgem problemas com essas árvores fenéticas quando algum taxonomista tenta interpretá-las como a história evolutiva do grupo, o que
nem sempre é verdadeiro (JUDD et al., 2009).

Figura 4. Adaptação da matriz de similaridade (STACE, 1989), utilizando 5 gêneros de
Poaceae - as OTUs (t) e 12 caracteres (n), gerando 60 atributos (t x n), codificados com
(+) para presença do atributo ou com (-) para ausência.

A Quimiotaxonomia tem permitido avaliar substâncias do metabolismo especial, tais como alcalóides, ácidos aminádos livres não protéicos,
flavonóides, glicosídeos, terpenos e iridóides, etc. No reino vegetal algumas substâncias são de distribuição restrita, enquanto outras são amplamente encontras em plantas (RAVEN et al., 2007; MAUGINI, 1994).
A partir de 1950, com os avanços das técnicas cromatográficas e dos
métodos de espectrofotometria, mais de 5.000 substâncias foram analisadas. Por volta de 1994, cerca de 100.000 substâncias já haviam sido
registradas, no entanto isto corresponde a menos de 10% das angiospermas estudadas (HARBORNE, 2001). De 1965 a 1985 houve um aumento de trabalhos na área de Quimiotaxonomia, envolvendo quase todas
as famílias, entre as quais ressaltam-se Apiaceae, Asteraceae, Brassicaceae,
Fabaceae e Lamiaceae. Posteriormente, foram feitas várias tentativas para expandir o banco de dados sobre a distribuição natural dos metabólitos especiais. Paralelamente às pesquisas em Quimiotaxonomia, por volta
de 1988, ocorreram avanços na metodologia de extração e no seqüenciamento de bases do DNA, que suplantaram rapidamente a abordagem
química na taxonomia das plantas. Atualmente os taxonomistas recorrem
primeiramente aos dados moleculares e caso estes resultados sejam difí26
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ceis de serem obtidos ou insatisfatórios, partem para fitoquímica (STEVENS, 2000).
O primeiro taxonomista fenético a utilizar caracteres fitoquímicos foi
Rolf Martin Theodor Dahlgren (1932-1987). Ele produziu vários dendogramas que facilitaram a compreensão das relações filogenéticas entre
os vários grupos de angiospermas, principalmente das monocotiledôneas, elaborando os primeiros modelos de evolução (STACE, 1989).
Dahlgren publicou, em 1975, um sistema de classificação que utilizava
mais de 100 caracteres diferentes, entre os quais, caracteres morfológicos,
anatômicos, embriológicos e principalmente fitoquímicos (STACE, 1989).
Desses, citam-se terpenóides, alcalóides e várias classes de flavonóides.
Segundo Dahlgren (1980), o dendograma representa uma árvore fenética
seccionada transversalmente. As superordens são apresentadas como áreas
circundadas por linhas contínuas e a posição e a distância relativa entre elas,
representam suas relações filogenéticas (Figura 5). Na última versão em
1980, seu sistema compreendia 25 superordens de Magnoliidae (dicotiledôneas) e 7 de Liliidae (monocotiledôneas) (DAHLGREN, 1980).

Figura 5. Adaptação do dendrograma de Dahlgren para as Angiospermas (STACE, 1989), onde as superordens estão agrupadas segundo APG; Ressaltam-se, algumas ordens dentro das superordens: 1- Magnoliales; 2- Ranunculales; 3- Rutales; 4- Araliales; 5- Asterales; 6- Malvales; 7Euphorbiales; 8- Violales; 9- Capparales; 10- Santalales; 11- Solanales; 12- Rosales; 13- Fabales;
14- Myrtales; 15- Ericales; 16- Gentianales; 17- Scrophulariales; 18- Lamiales; 19Caryophyllales; 20-Orchidales; 21- Cyperales; 22- Poales; 23- Arecales; 24- Arales.
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Baseados nos avanços dos últimos 59 anos (1940-1999), ainda destacam-se: Armen Takhtajan e Arthur Cronquist.
Armen Takhtajan (1910-2009), russo, publicou trabalhos nas áreas de
Fitogeografia, Pteridologia, Paleobotânica, além de estudar a Flora do
Cáucaso. O sistema de classificação de Takhtajan foi publicado pela primeira vez em 1966, mas só foi divulgado após a tradução para o inglês,
em 1969 como Flowering plants: Origin and dispersal. Tratou as angiospermas como um filo, as Magnoliophyta, subdividindo-a em duas classes: Magnoliatae (Dicotyledoneae) e Liliatae (Monocotyledoneae). Estas
classes foram, por sua vez, sudivididas em 20 superordens, 94 ordens e
438 famílias (TAKHTAJAN, 1969). O sistema de Takhtajan é mais complexo que o de Cronquist, principalmente nas categorias superiores, pois
ele achava que a divisão em ordens e famílias menores facilitaria em muito a compreensão das relações filogenéticas (BARROSO et al., 1978).
Arthur Cronquist (1919-1992), norteamericano, foi o maior responsável pela disseminação de uma nova classificação das angiospermas, publicada em 1968, no livro The evolution and classification of flowering
plants. A sua classificação foi fortemente baseada no trabalho de
Takhtajan. Em 1981, Cronquist publicou um segundo livro: An integrated system of classification of flowering plants, baseando-se em caracteres
anatômicos, químicos e morfológicos (BARROSO et al., 1978). Tratou
das angiospermas como um filo, Magnoliophyta, subdividindo-a em duas
classes: Magnoliopsida (Dicotyledoneae) com 6 subclasses e as Liliopsida (Monocotyledoneae) com 5 subclasses, perfazendo um total de
56 ordens e 295 famílias (CRONQUIST, 1981). Para este autor, as
Magnoliidae correspondem ao grupo basal e as Asteridae ao grupo mais
derivado (Figura. 6).

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Figura. 6. Sistema de
Cronquist (STACE ,1989)
para as Magnoliopsida
(Dicotyledoneae).

Tanto Cronquist quanto Takhtajan criaram seus sistemas baseados em
algumas premissas de Bessey, que foram publicadas em 1915. Esses dois
autores já aceitavam que as dicotiledôneas eram mais primitivas que as
monocotiledôneas (BARROSO et al., 1978). Geralmente esses filogenistas tentavam resumir suas idéias de seqüência da evolução através de árvores filogenéticas chamadas de filogramas (STACE, 1989).
A classificação de Cronquist foi aos poucos sendo substituída a partir
de 1999 por uma outra classificação baseada na Filogenia, que utilizava
como método a Cladística.

Terceira fase dos sistemas filogenéticos: A Cladística e a
Biologia Molecular
Em 1950, o entomólogo alemão Willi Henig criou não só um método
de reconstrução das relações de parentesco entre grupos de organismos,
a Cladística, mas uma escola de Sistemática Filogenética (MIYAKI et al.,
2001). Só após 16 anos a Sistemática Filogenética deslanchou, principalmente depois da tradução do trabalho de Hennig do alemão para o inglês em 1966, Phylogenetic Systematic. e com a publicação do livro de
Bremer & Wanntorp, Filogenetics Systematics in Botany em 1978 (MIYAKI
et al., 2001; STACE, 1989; STEVENS, 2000).
A Cladística tenta relacionar os táxons com um ancestral comum, importando-se com a direção da evolução (STACE, 1989). Ela se tornou
uma ferramenta essencial nos estudos de Biologia Comparada (Bio29
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geografia, Sistemática, Paleontologia e Embriologia), possibilitando a utilização de qualquer atributo, seja morfológico, molecular, ecológico, entre outros, desde que transmitidos de ancestrais para seus descendentes
(MIYAKI et al., 2001; MORRONE et al., 1994).
O primeiro botânico a se interessar e publicar sistemas baseados na
filogenia dos grupos foi Wagner, em 1952, no trabalho The fern genus
Diellia: its structure, affinities and taxonomy. Ele apresentou um diagrama
com as relações filogenéticas entre as sete espécies de Diellia, utilizando
o conceito de Parcimônia, princípio filosófico usado em todas as
Ciências, segundo o qual as soluções mais econômicas são as preferidas
para um dado problema (STACE, 1989).
Após 1980, já se podia vislumbrar a explosão da Sistemática Filogenética na Europa e América do Norte, onde vários trabalhos foram feitos tentando responder qual é o ancestral comum das angiospermas
(STACE, 1989). Quais as características consideradas primitivas ou evoluídas? Quais as relações de parentesco entre os vários grupos?
Em 1985, a literatura sobre cladística cresceu rapidamente e vários
trabalhos foram publicados em importantes periódicos de sistemática,
além das várias conferências, palestras e encontros, onde os cientistas se
reuniam para discutir esse método (STACE, 1989).

A Cladística
A cladística apresenta seus resultados através de árvores filogenéticas
denominadas cladogramas. Estas árvores geradas pelo computador são
hipóteses da história evolutiva de um grupo e apenas uma delas é a correta (AMORIM, 2002). Na prática, a reconstrução das filogenias dos grupos nem sempre é fácil, uma vez que faltam fósseis ou formas intermediárias que esclareçam as seqüências de transformações sofridas pelos
estados de caráter (MIYAKI et al., 2001).
Ao analisarmos um cladograma, devemos estar a par de uma nomenclatura específica, normalmente não utilizada na Sistemática tradicional.
Os cladogramas delimitam três tipos de agrupamentos: monofiléticos,
parafiléticos e polifiléticos. Um grupo é dito monofilético quando inclui
um ancestral comum e todos os seus descendentes, como ocorre com as
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monocotiledôneas; um grupo será parafilético quando inclui um ancestral comum e apenas alguns de seus descendentes. Como em gimnospermas onde as cicadófitas, coníferas e ginkgoáceas formam um grupo
coeso ou clado um grupo será dito polifilético quando inclui vários ancestrais e seus descendentes (STACE, 1989; MIYAKI et al., 2001).
Hennig postulava que só os grupos monofiléticos podem contar a história evolutiva de um grupo (MIYAKI et al., 2001). Um grupo é considerado monofilético quando os caracteres são semelhantes em decorrência: a) de apresentarem um ancestral comum (homologia); b) da
necessidade de adaptações ambientais (homoplasias); c) do caracter ter
surgido várias vezes ao longo da história evolutiva de grupos distintos
(paralelismo); d) da presença de caracteres ancestrais em grupos derivados (reversão).
Como exemplo de Convergência, cita-se a presença de caracteres xeromórficos encontrados em alguns indivíduos da família Euphorbiaceae,
que nos reporta as Cactaceae (Figura 7). Já o aparecimento do ovário
ínfero nas famílias Rubiaceae e Asteraceae e a perda do cálice e da corola nas flores da família Poaceae decorrentes da polinização anemófila são
dois bons exemplos de Paralelismo e Reversão respectivamente.

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Cereus sp

Euphorbia ingens E. Mey ex Boiss.

Figura 7. Cactaceae e Euphorbiaceae com aspectos semelhantes, em decorrência de
Convergência (fotografia de Célia Barros).

Os caracteres ditos derivados são denominados apomórficos e os ancestrais são chamados de plesiomórficos. Quando esses caracteres apomórficos e pleisiomórficos são compartilhados pelos táxons, seus descendentes são chamados de sinapormórficos e simplesiomórficos,
respectivamente (AMORIM, 2002).
Como saber se os caracteres são apomórficos ou plesiomórficos?
Comparando o grupo externo (outgroup) com o grupo interno (ingroup).
Se o estado de caráter ocorre também no grupo externo, ele é considerado plesiomórfico; se o caráter só ocorre no grupo interno, é dito apomórfico. Outro critério utilizado é a Ontogenia: considera-se caráter plesiomórfico os que aparecem nas primeiras etapas do desenvolvimento,
enquanto os que surgem tardiamente, são ditos apomórficos (MORRONE et al., 1994). Ainda pode-se utilizar a seqüência de estados intermediários - as morfoclinas ou usar ainda uma série de enraizamentos inter32
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nos. Deve-se atentar que plesiomorfia e apomorfia são conceitos relativos (AMORIM, 2002; STACE, 1989).
A árvore filogenética pode ser representada de maneira não enraizada
(network), isto é, sem apontar onde está o ancestral comum ou de maneira enraizada, ou seja, apontando o ancestral comum e polarizando assim o sentindo da evolução. Além disso, as árvores são caracterizadas
por nós e ramos (clados ou grupos). Os nós internos representam os ancestrais e os nós externos representam os táxons estudados. A união desses clados pode ser de maneira dicotômica (quando há apenas uma modificação: de ancestral em derivada) ou politômica (isto é, quando há
vários ramos descendentes ligados a um ancestral comum). Clados próximos são chamados de grupos-irmãos. Deve-se atentar para o fato que,
quanto maior o número de táxons, maior o número possível de árvores
dicotômicas e maior o tempo gasto pelo computador para relacionar todas estas árvores, e escolher a mais parcimoniosa (STACE, 1989; MIYAKI et al., 2001).
Em vista do grande número de caracteres a serem trabalhados, foi providencial o uso do algorítmo na reconstrução filogenética (STEVENS,
2000). A árvore de Wagner é um algoritmo aplicado a programas computacionais. Ele adiciona os táxons, um a um, ao táxon terminal escolhido para iniciar a análise. A cada táxon adicionado, os caracteres são avaliados e o melhor arranjo é preservado; já o método manual ou
Hennigiano consiste em adicionar os caracteres, um a um, a todos os táxons a serem analisados (MIYAKI et al., 2001).
A utilização do cladograma em trabalhos de Filogenia permite aferir
se a especiação foi proveniente de fatores externos (barreiras geográficas) ou de fatores genéticos, reprodutivos ou comportamentais; descreve ainda a história da distribuição geográfica dos grandes grupos
(Biogeografia da Vicariância); reconstitui padrões históricos de origem e
diversificação dos caracteres nem sempre hereditários (Ecologia Histórica); permite também traçar estratégias de conservação da biodiversidade, protegendo áreas importantes não só pela abundância e riqueza
de espécies, mas por abrigar grupos evolutivos únicos e/ou espécies de
ancestrais silvestres (MIYAKI et al., 2001).
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A Biologia Molecular
De 1960 a 1970, foram realizados vários estudos sobre a seqüência de
ácidos aminados. Em 1965, Zucherkandl & Pauling acreditavam que a
variação na seqüência de ácidos aminados permitiria construir a história
filogenética dos grupos, entretanto esses trabalhos tiveram pouco impacto na filogenia das plantas (STEVENS, 2000; CRAWFORD, 2001; MYIAKI et al., 2001).
Em 1972, Boulter e colaboradores chamaram a atenção dos botânicos
ao construírem uma árvore filogenética utilizando a seqüência de ácidos
aminados do citocromo C de 14 plantas, e constatarem que essa árvore
era muito semelhante às árvores tradicionais baseadas apenas em caracteres morfológicos (STACE, 1989; CRAWFORD, 2001).
A partir de 1990, a Sistemática Filogenética teve um novo avanço, com
o desenvolvimento de várias técnicas moleculares, seqüência de DNA e
RNA e com a publicação do artigo de Chase e colaboradores, em 1993,
Phylogenetics of seed plants: an analysis of nucleotids sequences from
the plastid gene rbcL, que criou um forte impacto na Sistemática, uma
vez que o seqüenciamento do gen rbcL do cloroplastideo (enzima ribulose-1,5 bifosfato-carboxilase, RuBisCo) demonstrou ser relevante no
estudo filogenético das angiospermas (JUDD et al., 2009; CRAWFORD,
2001; STEVENS, 2000). Posteriormente, outros seqüenciamentos foram
adicionados (JUDD et al., 2009).
De acordo com o estudo taxonômico a ser desenvolvido, em nível de
ordem, família, gênero ou espécie, usam-se diferentes tipos de marcadores que podem ser mais ou menos conservados, isto é, genes com baixa
ou alta taxa de recombinação, respectivamente. Os dados são também
analisados sob o ponto de vista da parcimônia, como na cladística (AZEREDO-ESPIN, 2005; MILLER, 2007; MORT et al., 2007).
Em 1998 o acúmulo de dados moleculares levou um grupo de filogenistas, Angyosperm Phylogeny Group (APG I), a publicar um artigo sobre a filogenia das angiospermas, baseado principalmente em dados moleculares.
Em 1999 no Congresso Internacional de Botânica realizado em St.
Louis/ Estados Unidos, Judd e colaboradores lançaram o livro Plants
Systematics: a phylogenetic approach, baseado no trabalho do Angyos34
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perm Phylogeny Group, sendo considerado o ponto de partida para a divulgação no meio botânico da Filogenia, baseada no sequenciamento do
DNA. Atualmente existe uma versão mais atualizada deste sistema em inglês, o APG III (2009) e duas versões traduzidas para o português
(SOUZA & LORENZI, 2008; JUDD et al., 2009).
A classificação atual ainda não está finalizada, e dessa forma estudos
filogenéticos continuam sendo desenvolvidos, com o objetivo de aprimorar a classificação já existente, buscando melhor resolução de alguns
grupos ainda não bem definidos.
Com relação à seqüência de DNA, tem havido um esforço internacional para criar um sistema capaz de identificar todas as espécies do planeta, utilizando um pequeno fragmento de DNA padronizado, Sistema de
Identificação Microgenômico. Essas seqüências podem ser vistas como
um código de barras contido em todas as células. Para o reino Vegetal, as
regiões do genoma ainda não estão bem estabelecidas e têm sido utilizado os loci dos plastídeos, da região do rDNA nuclear (MORT et al., 2007).
Esse sistema associaria uma grande quantidade de informações das seqüências de DNA com o trabalho dos taxonomistas. O sistema de identificação microgenômico não tem intenção de solucionar problemas filogenéticos, mas é mais um dado para complementar esses estudos.

Referências Bibliográficas
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AZEREDO-ESPIN, A. M. L. 2005. O Código de Barras da Vida baseado no DNA
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Capítulo II
Metodologia em Quimiossistemática
Introdução | Índice Morfológico |Índicee Químico-Morfológico |
Índices Químicos | Similaridade química entre os táxons
Maria Isabel Sampaio dos Santos
Helena Regina Pinto Lima
Maria Auxiliadora Coelho Kaplan

Introdução
A quimiossistemática baseia-se em dados de literatura que permitem
realizar uma avaliação de grande parte da química do táxon em questão.
A análise desses dados torna possível eleger marcadores quimiossistemáticos que são caracterizados pela ampla ocorrência e diversidade estrutural de diferentes classes químicas.
Nessa área de estudo, faz-se necessário um levantamento completo de
dados químicos no Chemical Abstracts a partir de 1907 até os dias atuais.
Os taxa são procurados no General Subject Index, procedendo-se ao
preenchimento do chamado Formulário 1, que consiste no registro do
número do resumo no Chemical Abstracts. Em seguida, os resumos referentes aos artigos são lidos e, a partir deles, o Formulário 2 é preenchido (Figura 1), o qual inclui informações relevantes, como título do artigo, autores, informações bibliográficas completas, estruturas químicas e
fontes botânicas.
Mais recentemente, uma nova ferramenta de busca complementar ao
levantamento bibliográfico é a Base de Dados do ScinFinder, na qual é
possível realizar o preenchimento dos formulários anteriores com mais
rapidez. Em seguida, esses formulários são complementados com as informações publicadas nos artigos originais, em artigos de revisão e de39
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Figura 1. Modelo de Formulário 2 preenchido a partir das informações obtidas no
Chemical Abstract (CA).

mais obras especializadas. A partir desses dados, o perfil químico é conhecido para os táxons em análise; selecionam-se os marcadores quimiossistemáticos e procede-se ao tabelamento das substâncias utilizando-se os diversos parâmetros quimiossistemáticos (GOTTLIEB et al.,
1996). Esses autores dividiram tais parâmetros nas seguintes categorias:
Índice Morfológico (Índice de Sporne = IS), Índice Químico-Morfológico (Índice de Herbacidade = IH) e Índices Químicos.

Índice Morfológico
Índice de Sporne (IS)
O índice de Sporne é um parâmetro percentual de avanço evolutivo
morfológico para as famílias de dicotiledôneas. Baseia-se no registro da
frequência com a qual 30 caracteres considerados basais (primitivos) estão ausentes em cada família de dicotiledôneas. O Índice de Sporne para ordens e superordens foi obtido pela média aritmétrica de IS das famílias que compõem o táxon (Sporne 1980).
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Esse índice é baseado em trinta características basais, sendo vinte e
oito morfológicas e duas químicas, descritas na Tabela 1.
IS =

A x 100
B

A = número de características basais ausentes
B = número de características consideradas.

Tabela 1.
Características utilizadas para cálculo do Índice de Sporne (1980).
CARACTE RÍSTICAS
1. Hábito lenhoso
2. Placas de perfuração
escalariformes
3. Pontuações intervasculares
escalariformes
4. Parênquima apotraqueal
5. Raios heterogêneos
6. Filotaxia espiralada

16. Estames numerosos
17. Tapete das anteras parietal
18. Pólen binucleado

19. Pólen com poucas aberturas
20. Carpelos numerosos
21. Mais de uma semente por
carpelo
7. Margem da folha dentada
22. Óvulos anátropos
8. Presença de estípulas
23. Dois tegumentos
9. Folhas glandulares
24. Feixes de tegumentos
10. Flores actinomorfas
25. Presença de arilo
11. Flores unissexuais
26. Óvulos crassinucleados
12. Perianto hipógino
27. Endosperma nuclear
13. Pétalas ou tépalas imbricadas 28. Sementes albuminosas
14. Pétalas ou tépalas numerosas 29. Presença de
leucoantocianidinas
15. Pétalas livres
30. Presença de elagitaninos

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Índice Químico-Morfológico
Índice de Herbacidade (IH)
O Índice de Herbacidade é um índice de avanço evolutivo morfológico baseado no hábito predominante das espécies no táxon em estudo
(GOTTLIEB et al., 1996). O valor 100 é atribuído aos taxa formados
apenas por representantes herbáceos, enquanto o valor 1 é atribuído aos
taxa com representantes exclusivamente arbóreos. Esse índice revela a
tendência do hábito de cada família angiospérmica e não à herbacidade
de cada espécie. O índice de lenhosidade apresenta valores opostos. A
Tabela 2 relaciona os tipos de hábitos aos seus respectivos índices de
herbacidade.
Tabela 2.

Índice de Herbacidade.
TI PO S DE HÁB ITO S
Árvores
Árvores predominando sobre arbustos
Árvores e arbustos
Arbustos predominando sobre árvores
Arbustos
Arbustos predominando sobre ervas
Arbustos e ervas
Ervas predominando sobre arbustos
Ervas

IH
1,0
12,5
25,0
37,5
50,0
62,5
75,0
87,5
100,0

Índices Químicos
Número de Ocorrências (NO)
Número de ocorrências (NO) é um parâmetro químico que fornece o
grau de relevância de uma determinada categoria metabólica para um
táxon escolhido. Na prática, considerando duas espécies para um mesmo
táxon, uma delas contendo cinco substâncias diferentes da mesma classe
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química e a outra, sete, atribui-se para o táxon NO= 12 referente à classe micromolecular em questão, mesmo que haja coincidência de substâncias nas duas espécies. Ao contar n vezes uma mesma substância encontrada em m espécies diferentes, consegue-se caracterizar a tendência
de sua produção no táxon (GOTTLIEB et al., 1996). O cálculo desse parâmetro pode ser realizado, por exemplo, por família, por ordem e/ou
por superordem.

Número de Ocorrências Normatizado (NON)
É um parâmetro obtido da razão do número ocorrência (NO) pelo
número de espécies produtoras de determinada classe química em cada
táxon. Esse cálculo é realizado por família, ordem e/ou superordem.
O NON permite padronizar os valores de número de ocorrências para os diferentes níveis hierárquicos, pois leva em consideração o número
de espécies trabalhadas (GOTTLIEB et al., 1996).
NON =

NO
spp

NO = número de ocorrências
spp = número de espécies estudadas

Número de Tipos (NT)
O número de tipos está relacionado com a quantidade de tipos de estruturas diferentes formadas ao longo da biogênese dos representantes
de uma determinada classe química.

Índice de Diversidade (ID)
O índice de diversidade é outra maneira de expressar a frequência de
distribuição de uma classe biossintética (SILVA, 1988). É um índice obtido do produto do número de ocorrência (NO) pelo número de tipos
(NT) estruturais de classes químicas (por exemplo, iridoides) dividido
pelo número de espécies estudadas.
ID =

NO x NT
spp

NO = número de ocorrências
NT = número de tipos estruturais
spp = número de espécies estudadas
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Índice de proteção de hidroxilas flavonoídicas
A proteção de hidroxilas fenólicas de metabolitos especiais ocorre com
certo destaque em alguns grupos vegetais. As hidroxilas flavonoídicas
podem estar protegidas por grupos metila e/ou glicosila, assim como
também podem se apresentar livres. A proteção, entretanto, indica certo
grau evolutivo para os taxa produtores de tais substâncias.
Os cálculos dos índices de proteção são obtidos através das fórmulas
abaixo:
a) Cálculo do Índice de Proteção por Glicosilação (IG)
IG = número de grupos O-glicosilados/número total de grupos oxílicos
b) Cálculo do Índice de Proteção por Metilação (IM)
IM = número de grupos O-Me/número total de grupos oxílicos
c) Cálculo do Índice de Proteção Total (IPT)
IPT = número de grupos O-Glc + número de grupos O-Me/número
total de grupos oxílicos
Quantificação do grau de proteção das hidroxilas flavonoídicas
A quantificação dos parâmetros referentes à substituição de cada representante flavonoídico (BARREIROS, 1990) envolve a divisão pelo
número total de grupos oxílicos, do número de grupos O-glicosila (IG,
Índice de Glicosilação), do número de grupos O-metila (IM, Índice de
Metilação), da soma dos grupos O-glicosila e O-metila (IP, Índice de
Proteção Total) e do número de hidroxilas livres (ID, Índice de
Desproteção).

IG
IM
IP
ID
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=
=
=
=

1/6
2/6
3/6
3/6

=
=
=
=

0,16
0,33
0,50
0,50

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Parâmetros de avanço evolutivo (AEx) baseados em glicosilação (X=
G), metilação (X= M), proteção total (X= P) ou desproteção (X= D) de
um determinado táxon vegetal, no qual n substâncias diferentes (designadas 1, 2, ...n) ocorrem a, b, ...z vezes, são calculadas pela expressão:
AEx =

(a.IX1) + (b.IX2) + ... + (z.IXn)
a + b + ... + z

Índice de Oxidação (IO)
Índice de Oxidação é um parâmetro químico que evidencia o nível de
oxidação de uma molécula. O seu cálculo está relacionado com a determinação do grau de oxidação de cada átomo de carbono da estrutura molecular. A obtenção do IO é feita somando-se 1 ponto para cada ligação carbono com heteroátomo e diminuindo-se 1 ponto para cada ligação
carbono com hidrogênio. O resultado dessa operação é dividido pelo número de átomos de carbono do esqueleto molecular analisado. Isso significa o valor médio das oxidações dos átomos de carbono da substância.
Se a substância analisada apresentar quebra de ligação com perda de
átomo de carbono, em comparação com seu precursor biossintético, considera-se, para efeito de cálculo de IO, a estrutura do precursor no seu
maior nível de oxidação no átomo de carbono perdido (por exemplo,
um ácido que sofreu descarboxilação).
Se a substância apresenta-se como polímero, consideram-se, a título
de cálculo, m substâncias distintas, sendo m o número de unidades repetidas.
Os substituintes ligados a heteroátomo, bem como variações no seu
nível de oxidação, não são considerados na contagem de pontos para a
avaliação do nível de oxidação do esqueleto fundamental do marcador
taxonômico.
IO =

x-h
n

x = número de ligações carbono-heteroátomo
h = número de ligações carbono-hidrogênio
n = número de átomos de carbono

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Avanço evolutivo referente à oxidação (AEo)
Os valores de avanço evolutivo referentes à oxidação (AEo) das substâncias químicas são obtidos pela razão do somatório dos índices de oxidação (IO) de cada substância pelo seu número de ocorrência para famílias, para ordens e/ou para superordens.
AEo=

∑IO
NO

IO = Índice de Oxidação
NO = Número de Ocorrências

Exemplo:

Mussaenosídeo
Mussaenda parviflorae
M. shikokiana
(Rubiaceae)

IO =

7-11
10

=

-0,4

Avanço evolutivo referente à especialização de esqueleto (AEe)
O parâmetro químico de avanço evolutivo referente à especialização
de esqueleto é o resultado da razão do somatório dos índices de especialização de esqueleto pelo número de ocorrências em diferentes níveis
hierárquicos: família, ordem e superordem
Por exemplo, o precursor biossintético dos iridoides é o geranodial
que será utilizado como uma origem de transformações biossintéticas
até aos representantes marcadores quimiotaxonômicos produzidos.
Para cada ligação carbono-carbono formada ou quebrada em relação
ao precursor biogenético conta-se 1 ponto. Somente as ligações sigma
são consideradas. Para as ligações carbono-heteroátomo conta-se 1 pon46
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to somente quando ocorre fechamento de anel. Quando ocorre descarboxilação, conta-se apenas 1 ponto porque somente o carbono que permaneceu na estrutura teve a sua “vizinhança” modificada. Em seguida,
somam-se os valores obtidos e divide-se o resultado da operação pelo
número de átomos de carbono presentes na estrutura química.
IE

AEe=

NO

IE=

F+Q
n

IE = Índice de Especialização de Esqueleto iridoídico
NO = Número de Ocorrências
F = Número de ligações formadas a partir do
precursor geranodial
Q = Número de ligações quebradas a partir do
precursor geranodial
n = Número de átomos de carbono do esqueleto
molecular

Exemplo:

Geranodial

Swerosídeo

(precursor)

Cornus officinalis
(Cornaceae)

IE=

4+2

= 0,6

10

Similaridade química entre os táxons
Os índices de similaridade inicialmente foram utilizados por taxonomistas para taxonomia numérica, com a finalidade de representar o grau
de divergência entre diferentes populações, indivíduos ou táxons. O coe47
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ficiente de similaridade de Jaccard normalmente é utilizado na análise
de indivíduos ou populações, ou seja, categorias intraespecíficas, e considera apenas as presenças em comum como similaridade, desconsiderando as ausências. Já o coeficiente de similaridade de Dice normalmente é utilizado no estudo de táxons de níveis superiores (acima do nível
específico) e, assim como Jaccard, não considera as ausências, mas, por
outro lado admite, peso 2 para as similaridades. Os coeficientes em questão são expressos pelas seguintes fórmulas:

Onde,
a = presenças em ambos os indivíduos analisados (1 1)
b = presenças num indivíduo e ausências no outro (1 0)
c = ausências num indivíduo e presenças no outro (0 1)
d = ausências em ambos os indivíduos (0 0)

Os dados obtidos a partir dos perfis químicos dos táxons são convertidos em matriz binária (ausência e presença de substâncias químicas).
Foram consideradas as ocorrências de classes de metabolitos mais amplamente distribuídas nos táxons (derivados aromáticos especiais, flavonoides, terpenoides e quinonas). Essa matriz binária é analisada com o
auxílio do Programa NTSYS-PC versão 2.1 (ROHLF, 2000). O coeficiente de similaridade de Dice é utilizado para gerar as matrizes de similaridade e o método de agrupamento UPGMA (Unweighted Pair Group
Method with Arithmetic Average), para a construção do dendograma e, dessa forma, analisar a divergência entre os táxons estudados.

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Capítulo III
Estudo da Similaridade Química em Tribos
de Bignoniaceae Juss.
Introdução| Perfil Químico Geral da Família Bignoniaceae | Perfil Químico das Tribos de Bignoniaceae | Tribo Tecomeae | Tribo Oroxyleae |
Tribo Eccremocarpeae | Tribo Crescentieae | Tribo Coleeae | Tribo Bignonieae | Similaridade química entre as tribos de Bignoniaceae | Conclusões
Franciane Auxiliadora Cipriani
Fernanda Witt Cidade
Geraldo Luiz Gonçalves Soares
Maria Auxiliadora Coelho Kaplan

Introdução
As Bignoniaceae são eudicotiledôneas da ordem Lamiales. Apresentam
cerca de 860 espécies distribuídas em 104 gêneros (FISCHER et al.,
2004). Esse táxon angiospérmico reúne espécies pantropicais, mas predominantemente neotropicais, com poucos representantes nas regiões
temperadas (JUDD et al., 1999).
De modo geral, as Bignoniaceae são plantas lenhosas, predominantemente lianas, apresentando também espécies arbóreas e semiarbustivas
(BARROSO, 1991).
Atualmente, ocorre uma considerável divergência entre autores sobre a
classificação infrafamiliar da família Bignoniaceae. De acordo com Gentry
(1980), a família divide-se em 8 tribos: Bignonieae, Coleeae, Crescentieae,
Eccremocarpeae, Oroxyleae, Schlegelieae, Tourrettieae e Tecomeae. Enquanto isso, Mabberley (1997) cita sete tribos das oito delimitadas por
Gentry (1980), transferindo Schlegelieae para Scrophulariaceae.
Bignonieae é predominantemente neotropical, com perda de diversidade em direção à América Central e à América do Norte. Tecomeae
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ocorre tanto no Novo quanto no Velho Mundo, sendo sua maior diversidade no norte da América do Sul. A maioria das espécies de Bignoniaceae encontradas na África e na Ásia pertence a esta tribo. Oroxyleae
é uma tribo tropical exclusivamente asiática. Já Coleeae é endêmica para
Madagascar, com exceção do gênero Kigelia DC. As tribos Tourretieae,
Eccremocarpeae e Crescentieae são restritas aos neotrópicos. Os habitats preferidos são florestas tropicais ou florestas secas a habitats de savana ou cerrado. Só poucos gêneros são encontrados em florestas tropicais nas montanhas andinas e em florestas úmidas extratropicais ou
prados alpinos (FISCHER et al., 2004).
O centro de dispersão da família como um todo é o Brasil (GENTRY,
1979, apud BARROSO, 1991), embora existam cinco regiões principais
de dispersão: América Central e parte oeste da América do Sul; região
da Guiana; terras baixas da Amazônia; cerrados e caatingas do Brasil; litoral do Brasil. O centro de diversidade da família também está no Brasil,
onde ocorrem 56 gêneros e cerca de 338 espécies, incluindo muitos táxons endêmicos. As espécies de Bignoniaceae são encontradas em diferentes tipos de ambientes, desde os cerrados abertos até as florestas úmidas e perenifólias, representando a principal família de lianas das matas
brasileiras (GENTRY, 1980).
Diversas espécies apresentam importância econômica, o que, somado
à importância florística dessa família, justifica o aprofundamento do seu
conhecimento taxonômico. Por exemplo, diversas Bignoniaceae são indicadas em projetos de reflorestamento em áreas degradadas e de preservação permanente, além de projetos de ornamentação e arborização
urbana (GENTRY, 1992; LORENZI, 1992; MABBERLEY, 1997; HEYWOOD, 1993).
As plantas são reconhecidas pela sua capacidade em produzir uma
grande quantidade de metabolitos especiais, e o homem usou durante
séculos muitas espécies para tratar uma variedade de doenças. Esses
metabolitos especiais biossintetizados nas plantas são usados para diferentes propósitos, como regulador de crescimento, interações inter e intraespecíficas e defesa contra predadores e infecções. Muitos dessas
substâncias naturais apresentam atividades biológicas e farmacológicas
52
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interessantes, e são usadas como agentes de quimioterapia ou servem
como ponto de partida no desenvolvimento de novos fármacos (SOUZA-FAGUNDES et al., 2002).
São inúmeras as Bignoniaceae que apresentam potencial medicinal
e/ou farmacológico, sendo suas espécies frequentemente citadas em levantamentos etnomédicos e farmacológicos (ANDRADE-CETTO &
HEINRICH, 2005; FERREIRA, et al., 2000; GAFNER et al., 1996; GOTTLIEB et al., 1981; PARK et al., 2003).
O grande avanço obtido pelos sistemas filogenéticos não se resume apenas à hierarquização vertical dos grupos vegetais e à determinação de suas
polarizações evolutivas, mas também ao poder de previsão da ocorrência
de caracteres em um determinado táxon. Esta última propriedade constitui uma ferramenta útil para as pesquisas no âmbito da química de produtos naturais. A utilização de um sistema filogenético com base química
pode fornecer subsídios para a previsão da ocorrência de determinada
classe de substâncias em um dado grupo vegetal, fator de alta relevância
para a racionalização de estudos fitoquímicos (BARREIROS, 1982).
Nas últimas décadas, as espécies de Bignoniaceae foram extensamente
estudadas do ponto de vista fitoquímco. Destaca-se nas suas espécies a
ocorrência de flavonoides, alcaloides, quinonas e iridoides (HARBORNE,
1967; ROHATGI et al., 1983; BINUTU & LAJUBUTU, 1994; VON POSER et al., 2000). Entretanto, existem poucos trabalhos que empregam esse extenso conhecimento químico como ferramenta em estudos taxonômicos (BLATT et al., 1998; HARBORNE, 1967; NICOLETTI et al., 1984).
O presente trabalho teve como objetivo estudar as polarizações evolutivas em Bignoniaceae, através da análise do padrão de ocorrência dos
seus marcadores no emprego da abordagem metodológica da quimiossistemática micromolecular, auxiliando na melhor compreensão das relações filogenéticas nesse importante táxon angiospérmico.

Perfil Químico Geral da Família Bignoniaceae
O levantamento das informações sobre a biologia molecular da família Bignoniaceae permite afirmar que esse táxon caracteriza-se quimicamente pela ocorrência de terpenoides (NO= 348), quinonas (NO= 250),
53
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derivados não nitrogenados de cadeia longa da via do acetato (NO= 36),
alcaloides (NO= 71), derivados aromáticos especiais (NO= 235) e flavonoides (NO= 112), entre outros (Figura 1).

Figura 1. Percentagens dos números de ocorrência (NO%) de metabolitos especiais
encontrados em Bignoniaceae.QUI, Quinonas (NO= 257); ALC, Alcaloides (NO= 71);
DArE, Derivados aromáticos especiais (NO= 235); FLA, Flavonoides (NO= 112); DCLA,
Derivados de cadeia longa da via do acetato (NO= 36) e TER, Terpenoides (NO= 348).

A biossíntese de metabólitos especiais na família Bignoniaceae mostra
destaque na produção de metabólitos derivados da via acetato-mevalonato com a ocorrência de terpenoides. Com esses dados pode-se obter a
relação chiquimato/acetato igual a 0,33 para a produção metabólica de
Bignoniaceae.
Esse fato está de acordo com o posicionamento das Bignoniaceae entre as Asteridae de Cronquist (1988), como um táxon que explora preferencialmente a via do ácido acético na biossíntese de metabólitos especiais. Dahlgren (1980) posiciona a família também em um grupo
angiospémico derivado produtor de iridoides, a superordem Lamiiflorae.
Bignoniaceae destaca-se tanto pelos números de ocorrência quanto
pela diversificação de tipos terpenoídicos. Esse fato está de acordo com
o status evolutivo da família, com uma grande expressão da via do acetato. Foram registrados para essa família esteróis (NO= 41), triterpenos
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pentacíclicos (NO= 52), diterpenos (NO= 1), monoterpenos não iridoídicos (NO= 7) e iridoides (NO= 247). Fica evidente a expressiva exploração da via do acetato-mevalonato por essa família e sua grande especialização na produção de derivados iridoídicos.
A química de iridoides é bem diversificada, ocorrendo predominantemente iridoides carbocíclicos (NO%= 61,91), secoiridoides (NO%=
3,44) e alcaloides iridoídicos (NO%= 7,94). Muito embora seja baixa, a
ocorrência de secoiridoides desperta a atenção, pois eles não haviam sido incluídos nesse taxa em estudos anteriores sobre a evolução de iridoides em angiospermas (SANTOS, 1998). Os iridoides carbocíclicos
ainda se diversificam em C10 (NO= 83), C9 (NO= 142), nor-C11 (NO=
140) e nor-C10 (NO= 2), e C8 ou bisnoriridoides (NO= 9).
As quinonas são a segunda classe de metabolitos especiais em número de ocorrência dentro da família Bignoniaceae (NO= 250). Esta vasta
quantidade de registros deve-se ao fato de muito estudo ter sido feito
na enorme busca pela naftoquinona lapachol, que foi isolada inicialmente da espécie Tabebuia avellanedae (Lorentz ex Griseb.), sendo muito citada pelas suas propriedades anticancerígenas, o que colocou o ipê roxo
no elenco das plantas ameaçadas de extinção. Dentre as quinonas encontradas, 93,2% são naftoquinonas (NO= 233) e dezessete, antraquinonas.
Os derivados da via do ácido chiquímico são menos expressivos em
Bignoniaceae e não se observa grande variedade de tipos estruturais dos
seus representantes. Foram encontrados somente derivados aromáticos
especiais (NO= 235). Dentre estes ocorrem lignanas, (C6-C3)2 (NO=
36), derivados do ácido cinâmico (C6-C3) (NO= 73), derivados de acetofenona (C6-C2) (NO= 58) e derivados do ácido benzóico (C6-C1)
(NO= 68).
A química flavonoídica de Bignoniaceae é dominada por flavonoides
de esqueleto regular, não havendo ocorrência de tipos mais especializados, tais como isoflavonoides e neoflavonoides. As principais ocorrências de flavonoides na família concentram-se entre flavonas (NO= 54),
flavonóis (NO= 24) e diidroflavonas (NO= 18). Ocorrem ainda antocianinas (NO= 11), flavan-3,4-dióis (NO= 3), diidroflavonóis (NO= 1) e
chalconas (NO= 1).
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A família Bignoniaceae mostra uma preferência na produção de flavonas, o que, segundo Bate-Smith (1962), pode ser indicativo de posicionamento mais avançado para o táxon.
A família apresenta um padrão de proteção das hidroxilas flavonoídicas por glicosilação (NO= 46), seguido pela proteção por metilação
(NO= 37), por hidroxilas desprotegidas (NO= 18) e com proteção dupla (NO= 8).
Análise dos parâmetros de lenhosidade para Bignoniaceae forneceu
um valor de Índice de Herbacidade IH= 38,47, o que dá uma indicação
de hábito de arbustos sobre árvores. Este valor reforça certa lignificação
do táxon. Entretanto, o cálculo da razão flavona/flavonol fo/fl= 2,21 explica a predominância de uma química mais derivada para a família.
Segundo Soares & Kaplan (2001), as famílias lignificadas (IH ⭓ 50,0)
possuem valores de fo/fl ⬍ 1,00. Esses mesmos autores observaram a
ocorrência de famílias lenhosas com valores altos de fo/fl e citam que
possivelmente esse fenômeno ocorra em famílias derivadas com retenção de lenhosidade ou que manifestam “secundariamente” essa lenhosidade, isto é, famílias lenhosas que derivam de famílias mais herbáceas.

Perfil Químico das Tribos de Bignoniaceae
Dados filogenéticos moleculares apoiam a monofilia da família Bignoniaceae desde que, para tanto, sejam excluídos os gêneros Paulownia,
agora Paulownicaeae, e Schlegelia, agora Schlegeliaceae (FISCHER et al.,
2004; SPANGLER & OLMSTEAD, 1999). A família é dividida em sete
tribos, baseando-se em sua distribuição geográfica, hábito e, principalmente, morfologia do fruto, sendo elas Bignonieae, Coleeae, Crescentieae, Eccremocarpeae, Oroxyleae, Tourrettieae e Tecomeae.
A análise filogenética da família Bignoniaceae feita por Spangler & Olmstead
(1999) sugere que as tribos neotropicais Bignonieae e Crescentieae, como
também a tribo africana Coleeae, formem cada uma um grupo monofilético, e
que a tribo pantropical Tecomeae seja parafilética. A tribo monogenérica
Eccremocarpeae apresenta-se como grupo-irmão das outras tribos.
Dentre as sete tribos, apenas Tourrettieae não terá sua análise quimiotaxonômica devido à ausência de estudos químicos realizados com a sua úni56
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ca espécie, Tourrettia lappacea (L’Hér.) Willd. ex L. f., uma videira anual que
ocorre ao sul dos Andes e ao longo das Cordilheiras Americanas Centrais
(LOHMANN, 2004). A Tabela 1, mostra a distribuição dos metabólitos
especiais encontrados para a família Bignoniaceae.
Tabela 1.

Distribuição dos metabólitos especiais encontrados para a família e tribos de Bignoniaceae.
Família
Tribos

NO

IH

TER

Bignoniaceae

1052

38,47

348

36

250

71

235

112

Tecomeae

740

23,28

225

8

210

67

173

57

Bignonieae

150

75,0

79

4

9

3

27

28

Coleeae

57

13,0

17

1

16

0

22

1

1,0

7

10

2

1

8

22

Oroxyleae

50

DCLA QUI ALC

DArE FLA

Crescentieae

50

13,0

15

13

13

0

5

4

Eccremocarpeae

5

50,0

5

0

0

0

0

0

NO, Número de ocorrência; IH, Índice de Herbacidade; TER, Terpenoides; DCLA,
Derivados de cadeia longa da via do acetato; QUI, Quinonas; ALC, Alcaloides; DArE,
Derivados aromáticos especiais e FLA, Flavonoides.

Tribo Tecomeae
A tribo Tecomeae é aquela mais amplamente distribuída, sendo principalmente neotropical, porém, com representantes na Europa, norte do continente americano, África e sudeste da Ásia (LOHMANN, 2004). Tecomeae
inclui 43 gêneros, entre árvores, arbustos ou lianas, e foi considerada parafilética em estudos filogenéticos. Essa parafilia da tribo apresenta alguns
problemas taxonômicos. Os gêneros de Bignoniaceae mais basais Jacaranda
e Podranea Sprague pertencem a Tecomeae, mas outros membros dessa tribo são altamente derivados dentro da família (SPANGLER & OLMSTEAD,
1999). O índice de herbacidade da tribo é 23,28, o que demonstra a tendência do hábito desta para árvores e arbustos.
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O perfil químico da tribo Tecomeae é caracterizado por terpenoides
(NO= 225), quinonas (NO= 210) e derivados aromáticos especiais (NO=
173). Também ocorrem, porém em menores quantidades, flavonoides
(NO= 57), alcaloides (NO= 67, incluindo 30 representantes iridoídicos) e
derivados de cadeia longa da via do acetato (NO= 8) (Figura 2).

Figura 2. Percentagens dos números de ocorrência (NO%) de metabolitos especiais
encontrados em Tecomeae. QUI, Quinonas (NO= 210); ALC, Alcaloides (NO= 67);
DArE, Derivados aromáticos especiais (NO= 173); FLA, Flavonoides (NO= 57); DCLA,
Derivados de cadeia longa da via do acetato (NO= 8) e TER, Terpenoides (NO= 225).

A biossíntese dos metabólitos especiais de Tecomeae baseia-se, principalmente, na rota do acetato (NO= 510), sendo a relação chiquimato/acetato igual a 0,34.
Dentro da família Bignoniaceae, a tribo Tecomeae é aquela que apresenta a maior química terpenoídica (NO= 225), principalmente pela ocorrência de iridoides (NO= 170), sendo também encontrados triterpenos pentacíclicos (NO= 27), esteróis (NO= 22) e monoterpenos (NO= 6).
Na química iridoídica destacam-se os iridoides carbocíclicos (NO=
164), em que predominam os C10 (NO= 69) e os nor-C11 (NO= 90),
ocorrendo também os nor-C10 (NO= 2), o único registro para a família,
além de bisnoriridoides (NO= 3). Ocorrem também secoiridoides (NO=
6) e alcaloides iridoídicos (NO= 30), sendo este o único registro desses
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derivados nitrogenados para a família. Segundo Santos (1998), a superordem Lamiiflorae (sensu Dahlgren), a mais derivada sob o aspecto morfológico, biossintetiza alcaloides iridoídicos menos oxidados e menos
especializados. A classe Iridoides é, com essa abundância, um verdadeiro marcador taxonômico para a família Bignoniaceae e para a tribo
Tecomeae.
As quinonas têm grande importância na tribo Tecomeae, tanto que algumas espécies de Tabebuia são conhecidas popularmente como “Lapacho”, devido à naftoquinona lapachol encontrada em várias espécies desse gênero. De todas as quinonas encontradas para a família Bignoniaceae,
84,0% pertencem à tribo Tecomeae (NO= 210), sendo destas quase todas naftoquinonas (NO= 198) e doze antraquinonas.
A tribo Tecomeae também se destaca pela presença de alcaloides (NO=
67), em que 37 são alcaloides derivados do Ciclo de Krebs e 30 alcaloides
iridoídicos, sendo este o único registro para Bignoniaceae. Estes alcaloides
representam 94,37% dos alcaloides encontrados para a família.
Dentre todas as tribos de Bignoniaceae, Tecomeae tem uma boa representatividade de derivados da via do ácido chiquímico com os derivados aromáticos especiais (NO= 173), os quais representam 73,62%
dos derivados aromáticos especiais encontrados na família. Em relação a
esses derivados aromáticos especiais, os derivados do ácido cinâmico
(NO= 52) e os derivados do ácido benzóico (NO= 60) são os mais representativos. Ocorrem também derivados de acetofenona (NO= 38) e
lignanas (NO= 23).
A química flavonoídica de Tecomeae é composta principalmente por
flavonas (NO= 32). Ocorrem também flavonóis (NO= 13), antocianinas
(NO= 7), diidroflavona (NO= 4) e diidroflavonol (NO= 1). Esses flavonoides são, principalmente, derivados de quercetina, luteolina, cianidina,
chrysina e apigenina. Glicosilação e metilação são os mecanismos de proteção mais comumente observados em hidroxilas flavonoídicas, e representam os últimos estágios na biossíntese de flavonoides (SOARES,
1996). A tribo Tecomeae apresenta flavonóis OGlc (NO= 9) e com OH
livre (NO= 4); flavonas OGlc (NO= 12), OMe (NO= 11), OGlc/OMe
(NO= 3) e com OH livre (NO= 6); antocianinas OGlc (NO= 7); diidro59
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flavona OGlc (NO= 3) e com OH livre (NO= 1); diidroflavonol OGlc
(NO= 1).
A tribo Tecomeae apresenta o perfil químico mais parecido com o da
família, talvez por ser a tribo mais estudada do grupo.

Tribo Bignonieae
Bignonieae é a maior de todas as tribos de Bignoniaceae, incluindo
aproximadamente 350 espécies em 46 gêneros. É um clado grande e
morfologicamente diverso de lianas neotropicais. É uma tribo endêmica
ao neotrópico, acomodando em si todas as suas lianas (LOHMANN,
2004). Apesar da diversidade morfológica e importância ecológica da
tribo, o grupo permaneceu sistematicamente problemático e sua classificação em nível genérico é incerta. Como atualmente circunscrito,
Bignonieae inclui quase a metade dos gêneros e mais de um terço das espécies de Bignoniaceae. Esta diversidade não é uniformemente distribuída em Bignonieae; trinta dos gêneros reconhecidos atualmente têm menos que quatro espécies, enquanto quatro gêneros grandes, Arrabidaea,
Adenocalymma, Anemopaegma e Memora Miers, têm mais de duzentos e
cinquenta espécies. Além disso, faltam frequentemente característicasdiagnóstico (LOHMANN, 2006).
Dados filogenéticos moleculares sugerem que a tribo Bignonieae seja
um grupo monofilético; porém, como o estudo foi limitado, esta conclusão torna-se preliminar (SPANGLER & OLMSTEAD, 1999). Outro estudo filogenético para Bignonieae mostrou que a classificação genérica corrente é inadequada, e que é necessário reavaliar os caracteres que formam
a base de classificação em Bignonieae. Vários dos gêneros tradicionalmente circunscritos de Bignonieae não são monofiléticos e precisam de uma
nova circunscrição (LOHMANN, 2004, 2006). Cor da flor e forma do fruto são caracteres genéricos pobres. Em contraste, tipo do tendril, forma da
pseudoestípula e anatomia dos ramos representam sinapomorfias de clados bem definidos em Bignonieae (FISHER et al., 2004).
O perfil químico da tribo Bignonieae é formado por terpenoides
(NO= 79), flavonoides (NO= 28), derivados aromáticos especiais (NO=
27) e quinonas (NO= 9). Também ocorrem derivados de cadeia longa
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da via do acetato (NO= 4) e alcaloides derivados do Ciclo de Krebs
(NO= 3) (Figura 3). O Índice de Herbacidade da tribo é IH= 75,0,
o que condiz com o fato de essa tribo ser formada principalmente por
lianas. Esse índice determina que a tendência do hábito de Bignonieae
seja de arbustos e ervas.
A biossíntese dos metabolitos especiais de Bignonieae baseia-se, principalmente, na rota do ácido acético (NO=95), sendo a relação chiquimato/acetato de 0,28. Os metabolitos especiais registrados são terpenoides (NO= 79), quinonas (NO= 9), todas naftoquinonas, derivados de
cadeia longa da via do acetato (NO= 4) e alcaloides derivados da via do
ácido acético (NO= 3).
A química terpenoídica, a mais bem expressa dentro da tribo, é composta principalmente por iridoides carbocíclicos (NO= 40), em que doze são do tipo C10 e vinte e oito do tipo Nor-C11, triterpenos pentacíclicos (NO= 25). Ocorrem também esteróis (NO= 13) e diterpenos
(NO= 1) no gênero Tanaecium Sw.

Figura 3. Percentagens dos números de ocorrência (NO%) de metabolitos especiais
encontrados em Bignonieae. QUI, Quinonas (NO= 9); ALCK, Alcaloides derivados do
Ciclo de Krebs (NO= 3); DArE, Derivados aromáticos especiais (NO= 27); FLA,
Flavonoides (NO= 28); DCLA, Derivados de cadeia longa da via do acetato (NO= 4) e
TER, Terpenoides (NO= 79).
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Os metabolitos oriundos da via do ácido chiquímico são os derivados
aromáticos especiais (NO= 27), que se dividem em C6-C3 (NO= 10),
C6-C2 (NO= 15) e C6-C1 (NO= 2).
A química flavonoídica da tribo Bignonieae é composta principalmente por flavonas (NO= 9) e diidroflavonas (NO= 8). Ocorrem também
flavonóis (NO= 5), antocianinas (NO= 4), todas essas encontradas no
gênero Arrabidaea, e flavan-3,4-dióis (NO= 2), encontradas no gênero
Bignonia.
A tribo Bignonieae apresenta flavonas OMe (NO= 6) e com OH livre
(NO= 3); flavonóis OGlc (NO= 4) e com proteção dupla (NO= 1); antocianinas metoxiladas (OMe) (NO= 4) e diidroflavonas metoxiladas
(OMe) (NO= 6) e com proteção dupla (NO= 2).
Tribo Coleeae
Coleeae é uma tribo quase completamente restrita à Ilha de Madagascar. As espécies de Coleeae madagascarenses estão concentradas dentro das florestas tropicais. Esta tribo apresenta seis gêneros, sendo eles
Colea Bojer & Meisn., com 21 espécies encontradas em Madagascar,
Mauritius e Seychelles, últimas ilhas do Oceano Índico; Ophiocolea H.
Perrier, com cinco espécies encontradas em Madagascar e Ilhas Comoro;
Phyllarthron DC., com cerca de quinze espécies em Madagascar e Ilhas
Comoro; Phylloctenium Baill., com duas espécies de Madagascar; Rhodocolea Baill., com sete espécies de Madagascar, e Kigelia DC., com espécies encontradas ao longo das savanas e florestas de galeria na África tropical (FISHER et al., 2004).
Inicialmente, Coleeae havia sido colocada em Crescentieae neotropical, devido às espécies com frutos indeiscentes. Quando Gentry, em 1976,
separou Crescentieae e Coleeae, colocou o gênero monotípico Kigelia
em Coleeae. Kigelia compartilha proximidade geográfica com Coleeae, e
frutos indeiscentes grandes e polinização por morcegos como Crescentieae (ZJHRA et al., 2004).
Uma filogenia baseada em três regiões do cloroplasto identificou uma
Coleeae monofilética, que é endêmica para Madagascar e ilhas do Oceano Índico. O gênero africano Kigelia não é membro de Coleeae, sendo
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mais próximo de um subconjunto de espécies do sudeste asiático e africanas de Tecomeae (SPANGLER & OLMSTEAD, 1999). A filogenia molecular indica que aquele fruto indeiscente surgiu repetidamente dentro
da família Bignoniaceae: em Coleeae, Kigelia e Crescentieae. Dentro de
Coleeae, Colea e Ophiocolea são irmãs, Phyllarthron é irmã de Colea +
Ophiocolea, e Rhodocolea é irmã do resto da tribo, sendo esse o gênero
mais basal da tribo (ZJHRA et al., 2004).
O perfil químico da tribo é formado por derivados aromáticos especiais (NO= 22), terpenoides (NO= 17) e quinonas (NO= 16). Ocorre
também um derivado de cadeia longa da via do acetato e um flavonoide
(Figura 4). Somente dois gêneros apresentam estudos químicos: Kigelia
e Phyllarthron. O Índice de Herbacidade calculado para a tribo foi de
IH= 13, ou seja, a tendência de hábito dessa tribo é de árvores predominando sobre arbustos.

Figura 4. Percentagens dos números de ocorrência (NO%) de metabolitos especiais
encontrados em Coleeae. QUI, Quinonas (NO= 16); DArE, Derivados aromáticos
especiais (NO= 22); DCLA, Derivados de cadeia longa da via do acetato (NO= 1); TER,
Terpenoides (NO= 17) e FLA, Flavonoides (NO= 1).

A relação chiquimato/acetato é 0,65, ou seja, a biossíntese dos metabolitos especiais da tribo Coleeae é baseada na rota do acetato; porém,
essa é a tribo que apresenta a maior quantidade de derivados do ácido
chiquímico (NO= 22), o que representa 38,6% dos metabolitos especiais encontrados na tribo.
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Os metabolitos especiais derivados da via do acetato encontrados foram terpenoides (NO= 17), distribuídos em esteróis (NO= 4), monoterpeno (NO= 1), nor-C11-iridoides (NO= 8), bisnoriridoides (NO= 1) e
secoiridoides (NO= 3); quinonas (NO= 16), sendo onze naftoquinonas e
cinco antraquinonas e um derivado de cadeia longa da via do acetato.
Os derivados da via do ácido chiquímico encontrados foram os derivados aromáticos especiais, sendo lignanas (NO= 12), derivados do ácido cinâmico (NO= 9) e derivados do ácido benzóico (NO= 1). Uma flavona em Phyllarthron, sendo essa OMe o único representante de rota de
biossíntese mista.
Coleeae é a tribo que contem o maior percentual de ocorrência de lignanas, representando 21,05% dos metabólitos encontrados.
Tribo Oroxyleae
A tribo Oroxyleae apresenta quatro gêneros de árvores, lianas e arbustos com cápsulas loculicidas do Velho Mundo, mais precisamente da
Ásia Tropical (LOHMANN, 2004). Destes gêneros, somente dois apresentam estudos envolvendo a química, sendo eles Millingtonia L. f. e
Oroxylum Vent. O Índice de Herbacidade calculado para essa tribo foi
1,00, confirmando sua tendência pelo predomínio do hábito arbóreo.
Devido ao fato de apenas dois gêneros da tribo terem sido estudados,
o número de ocorrências de metabolitos especiais para Oroxyleae não é
muito extenso (NO= 50). O perfil químico de Oroxyleae é caracterizado
pela presença principalmente de flavonoides (NO= 22), ocorrendo também derivados de cadeia longa da via do acetato (NO=10), derivados aromáticos especiais (NO= 8), terpenoides (NO= 7), duas ocorrências de quinonas e uma de alcaloide derivado de ácido aminado alifático (Figura 5).
A química da tribo Oroxyleae leva a um valor da relação chiquimato/acetato igual a 0,4. Essa tribo apresenta o maior percentual de metabólitos especiais derivados de biossíntese mista com os flavonoides
(NO= 22), que representam 44% do total de metabolitos encontrado na
tribo, dentre os quais destacam-se as flavonas (NO= 12), seguidas pelas
diidroflavonas (NO= 6), flavonóis (NO= 3) e chalcona (NO= 1), enfatizando que este é o único registro para a família Bignoniaceae.
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Figura 5. Percentagens dos números de ocorrência (NO%) de metabolitos especiais
encontrados em Oroxyleae. QUI, Quinonas (NO= 2); ALC, Alcaloides (NO= 1); DArE,
Derivados aromáticos especiais (NO= 8); FLA, Flavonoides (NO= 22); DCLA, Derivados
de cadeia longa da via do acetato (NO= 10) e TER, Terpenoides (NO= 7).

Analisando os flavonoides encontrados em Oroxyleae, observa-se que
o gênero Millingtonia apresenta oito flavonas, sendo duas delas OGlc, três
OMe, duas com dupla proteção (OMe e OGlc) e uma desprotegida (OH
livre). Esse gênero também é responsável pelos flavonóis que ocorrem na
tribo, os quais são todos OMe e, pela única ocorrência de chalcona na família, sendo esta OMe. Já o gênero Oroxylum é responsável pelas outras
quatro flavonas encontradas na tribo, as quais são duas OGlc, uma OMe
e uma com OH livre. Nesse gênero ocorrem as diidroflavonas da tribo,
sendo quatro delas OGlc, uma OMe e uma com OH livre.
Dentre os metabólitos biossintetizados pela rota do acetato encontram-se naftoquinonas (NO= 2) produzidas em Oroxylum, derivados de
cadeia longa da via do acetato (NO= 10), alcaloide (NO= 1) e terpenoides (NO= 7), sendo estes últimos divididos em iridoides carbocíclicos
(NO= 5) do tipo bisnoriridoide e esteróis (NO= 2), todos encontrados
em Millingtonia.
Os metabólitos especiais oriundos da rota do ácido chiquímico encontrados para a tribo Oroxyleae são derivados aromáticos especiais (NO=
8), sendo C6-C2 (NO= 5), C6-C3 (NO= 2) e C6-C1 (NO= 1).
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Os flavonoides e os derivados de cadeia longa da via do acetato são
as substâncias mais representativas da tribo Oroxyleae. Chama atenção a
relativa abundância dos derivados de cadeia longa da via do acetato, que
se mostram como verdadeiros marcadores taxonômicos para o grupo.

Tribo Crescentieae
A tribo Crescentieae é endêmica do neotrópico, sendo centrada na
América Central e ocorrendo também na América do Sul. Ela inclui três
gêneros e trinta e três espécies de árvores e arbustos com frutos indeiscentes (LOHMANN, 2004). Foi considerada monofilética através de análises filogenéticas (SPANGLER & OLMSTEAD, 1999).
A grande maioria dos dados químicos encontrados para essa tribo foi
referente aos estudos do gênero Crescentia L., e alguns poucos para
Parmentiera DC. O gênero Amphitecna Miers não apresenta estudos do ponto de vista químico. Crescentieae mostra um perfil químico com 50 ocorrências de metabólitos secundários, distribuídos em terpenoides (NO=
15), derivados de cadeia longa da via do acetato (NO= 13), quinonas
(NO= 13), derivados aromáticos especiais (NO= 5) e flavonoides (NO= 4)
(Figura 6). O Índice de Herbacidade da tribo é IH= 13, indicando que a
tendência do hábito é de árvores predominando sobre arbustos.

Figura 6. Percentagens dos números de ocorrência (NO%) de metabolitos especiais
encontrados em Crescentieae. QUI, Quinonas (NO= 13); DArE, Derivados aromáticos
especiais (NO= 5); FLA, Flavonoides (NO= 4); DCLA, Derivados de cadeia longa da via
do acetato (NO= 13) e TER, Terpenoides (NO= 15).
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A biossíntese de metabólitos secundários na tribo Crescentieae apoiase, principalmente, na via do acetato (NO= 41), sendo a relação chiquimato/acetato igual a 0,12.
Os metabolitos derivados da via do acetato encontrados foram terpenoides (NO= 15), sendo onze iridoides carbocíclicos do tipo nor-C11 e
quatro secoiridoides; derivados de cadeia longa da via do acetato (NO=
13) e quinonas (NO=13) do tipo naftoquinona. Destes metabolitos, somente um iridoide nor-C11 foi encontrado para o gênero Parmentiera,
sendo os demais do gênero Crescentia.
Os representantes da via do ácido chiquímico encontrados para Crescentieae foram derivados aromáticos especiais (NO= 5), sendo quatro
derivados de ácido benzóico e uma lignana. Para o gênero Parmentiera
foi encontrado somente um derivado arilpropanoídico do tipo C6-C1.
Todos os demais metabólitos encontrados foram de Crescentia.
Os derivados de biossíntese mista (NO= 4) contam três flavonóis e uma
flavan-3,4-diol, sendo dois OGlc (rutina e derivado de kaempferol), um
com as hidroxilas desprotegidas (kaempferol) e a leucoantocianina flavan3,4-diol. Por não haver flavona na tribo, a razão flavona/flavonol é zero.
A produção de flavonoides com suas hidroxilas protegidas e a ausência de flavonas poderiam ser indicadores de certa primitividade do grupo; porém, a química da via do ácido acético mostra-se dominante, o que
inviabiliza conclusões mais categóricas sobre o grupo. O Índice de
Herbacidade calculado para a tribo é de IH= 13.

Tribo Eccremocarpeae
A tribo Eccremocarpeae é endêmica do neotrópico, ocorrendo desde
a Colômbia até o Chile. Essa tribo é pequena e monogenérica, apresentando três espécies de videiras dos Andes Centrais do gênero Eccremocarpus (LOHMANN, 2004). A análise filogenética da tribo Eccremo carpeae mostrou-a como grupo-irmão das demais tribos de Bignoniaceae
(SPANGLER & OLMSTEAD, 1999). O Índice de Herbacidade da tribo
é 50,0, condizendo com o a tendência do seu hábito arbustivo.
Das três espécies pertencentes a essa tribo, somente uma, Eccremocarpus scaber Ruiz & Pav. apresenta algum tipo de estudo do ponto de
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vista químico. Para tanto, o perfil químico da tribo Eccremocarpeae foi baseado nos metabolitos encontrados para essa espécie. A tribo mostra preliminarmente um perfil caracterizado por terpenoides (NO= 5), sendo
que todos os representantes são iridoides carbocíclicos, dois C10 e três
nor-C11-iridoide (Figura 7).

Figura 7. Percentagens dos números de ocorrência (NO%) de metabolitos especiais
encontrados em Eccremocarpeae. C10, Iridoides carbocíclicos com 10 átomos de carbono
(NO= 2) e Nor-C11, Noriridoides que perderam o átomo de carbono 11 (NO= 3).

Com esses poucos dados, pode-se dizer que a tribo Eccremocarpeae
apresenta até agora uma química totalmente baseada na rota do acetato,
seguindo a tendência geral da família, embora seu IH= 50,0 seja indicativo de hábito de fronteira com representantes arbustivos.

Similaridade química entre as tribos de Bignoniaceae
Os índices de similaridade inicialmente foram utilizados por taxonomistas para taxonomia numérica. O objetivo do uso desses índices é representar o grau de divergência entre diferentes populações, indivíduos
ou táxons. O coeficiente de similaridade de Jaccard normalmente é utilizado na análise de indivíduos ou populações, ou seja, categorias intraespecíficas, e considera apenas as presenças em comum como similaridade, desconsiderando as ausências. Já o coeficiente de similaridade
de Dice normalmente é utilizado no estudo de táxons de níveis superiores (acima do nível específico) e, assim como Jaccard, não considera as
ausências, mas, por outro lado, admite peso dois para as similaridades.
Os coeficientes em questão são expressos pelas seguintes fórmulas:
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Onde,
a = presenças em ambos os indivíduos analisados (1 1)
b = presenças num indivíduo e ausências no outro (1 0)
c = ausências num indivíduo e presenças no outro (0 1)
d = ausências em ambos os indivíduos (0 0)
As distâncias fenéticas são desprovidas de bases biológicas. Elas estabelecem relações de similaridade entre táxons, com a finalidade de obter uma classificação (MEYER, 1995). Por isso, muitas vezes, os resultados obtidos podem não ter correlação com significado biológico.
Neste trabalho, os dados obtidos a partir dos perfis químicos das
tribos de Bignoniaceae foram convertidos em matriz binária (ausência e presença de compostos químicos). Essa matriz binária foi analisada com o auxílio do Programa NTSYS-PC versão 2.1 (ROHLF,
2000). O coeficiente de similaridade de Dice foi utilizado para gerar
as matrizes de similaridade e o método de agrupamento UPGMA
(Unweighted Pair Group Method with Arithmetic Average), para a construção do dendograma e desta forma analisar a divergência entre os
táxons estudados.
As tribos Bignoneae e Tecomeae apresentaram-se mais similares de
acordo com seus perfis químicos, e os dados morfológicos do fruto são
coerentes com essa análise. Ambas as tribos apresentam fruto deiscente
do tipo cápsula biloculícida, e possuem o septo paralelo às valvas em
Bignonieae e perpendicular às valvas em Tecomeae (Figura 8).
Os representantes da tribo Bignoneae são endêmicos da região neotropical e, geralmente, possuem hábito de trepadeiras com gavinhas; já
na tribo Tecomeae predominam árvores ou arbustos lenhosos e são, principalmente, neotropicais, com alguns representantes na Europa, América
do Norte, África e sudeste asiático (FISCHER et al., 2004).
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A tribo Oroxyleae mostra proximidade com Tecomeae e Bignonieae,
o que foi confirmado com as características morfológicas como fruto
deiscente, bilocular e septo paralelo às valvas.
As tribos Coleeae e Crescentieae também formaram um único grupo
de acordo com suas características químicas, o que é corroborado pelo
fato de que ambas são compostas por árvores e arbustos que apresentam polinização por morcegos, com frutos indeiscentes e carnosos ou raramente fibrosos, com córtex duro em Coleeae e com frutos indeiscentes com córtex carnoso e caroço fibroso em Crescentieae.
A tribo Eccremocarpeae apresentou-se ligada a todas as outras tribos.
Ela possui frutos deiscentes, uniloculares, sem septo e polinizados por
abelhas (FISCHER et al., 2004; GENTRY, 1980; LOHMANN, 2004;
LOHMANN, 2006; SPANGLER & OLMSTEAD, 1999). Essa tribo pode
ter tido sua localização no dendograma comprometida, uma vez que não
há muitos estudos químicos realizados.
Comparando esses resultados com a análise filogenética feita por Spangler & Olmstead (1999), percebem-se pontos em comum. A tribo Eccremocarpeae apresenta-se como grupo-irmão de todas as outras tribos. As
tribos Crescentieae e Coleeae formam um agrupamento, nesse caso juntamente com algumas espécies de Tecomeae, a qual se mostrou parafilética.
Além da coerência entre os grupos formados a partir da similaridade química e as características morfológicas das tribos de Bignoniaceae, esse dendograma permite prever a ocorrência de uma determinada classe de micromoléculas para espécies dessa família. Este
estudo fornece, portanto, uma ótima ferramenta para futuros estudos
farmacológicos, quimioecológicos e até mesmo taxonômicos envolvendo espécies de Bignoniaceae. Cabe aqui ressaltar a importância
desse dendograma na racionalização da busca de moléculas bioativas
nesse táxon angiospérmico.

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Figura 8. Dendograma obtido pela análise do Coeficiente de Similaridade de Dice.
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Conclusões
Análise dos diferentes parâmetros quimiossitemáticos para o universo
de dados reunidos para Bignoniaceae permite considerar o táxon dentro
do grupo derivado de Dahlgren - Lamiiflorae.
O perfil químico da família Bignoniaceae caracteriza-se pela ocorrência de terpenoides, quinonas, derivados aromáticos especiais e flavonoides, sendo que a biossíntese dos seus metabolitos especiais baseia-se,
principalmente, na via do ácido acético, o que está de acordo com o posicionamento da mesma entre as angiospermas mais derivadas.
Considerando as diferentes tribos da família, Bignonieae ocupa um
lugar destacado desde que suas espécies exploram preferencialmente a
rota biossintética do ácido acético, com a produção maciça de iridoides;
com uma baixa relação chiquimato/acetato; uma relação elevada fo/fl;
além de mostrar o maior IH. Além disso, a química flavonoídica é composta principalmente por flavonas cuja proteção de suas hidroxilas é feita por metilação. Esses dados corroboram a posição de destacada evolução do grupo na família.
A tribo Tecomeae é aquela que apresenta o perfil químico mais parecido com o determinado para família, sendo a classe Iridoides um verdadeiro marcador taxonômico para a família Bignoniaceae e para a tribo
Tecomeae.
A tribo Oroxyleae baseia-se na via do acetato. Chama atenção a relativa abundância dos derivados de cadeia longa da via do acetato, que se
mostram como verdadeiros marcadores taxonômicos para o grupo, apesar de essa ser a uma tribo arbórea com IH=1.
A tribo Eccremocarpeae, ainda pouco estudada do ponto de vista químico, apresenta até agora uma química totalmente baseada na rota do
acetato, embora seu IH= 50,0 seja indicativo de hábito de fronteira, com
representantes arbustivos.
A tribo Crescentieae, com um IH= 13, produz flavonoides que têm
suas hidroxilas protegidas por glicosilação e mostra ausência de flavonas, dados estes que poderiam ser indicadores de certa primitividade do
grupo; porém, a química da via do ácido acético mostra-se dominante, o
que restringe conclusões mais categóricas sobre o grupo.
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A tribo Coleeae tem o IH= 13 e é a aquela que apresenta a maior
quantidade de derivados do ácido chiquímico da família, sendo a maioria lignanas, o que poderia indicar certo grau de primitividade; porém, a
química da via do ácido acético mostra-se dominante para o grupo.
Através da análise dos coeficientes de Similaridade de Dice foram obtidos dendogramas que mostram Tecomeae e Bignonieae formando um
agrupamento, o qual possui similaridade com a tribo Oroxyleae. As tribos Coleeae e Crescentieae também formam um agrupamento. O grupo
formado por Tecomeae, Bignonieae e Oroxyleae e o grupo formado por
Coleeae e Crescentieae apresentam certo grau de similaridade. A tribo
Eccremocarpeae mantém baixa similaridade para com todas as outras tribos. Esses resultados mostraram-se coerentes com as características morfológicas das tribos.

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Capítulo IV
Iridoides como Marcadores
Quimiotaxômicos nas angiospermas
Introdução | Biossíntese de iridoides | Ocorrência | Evolução Iridoídica nas
Angiospermas | Biossíntese de Iridoides como Ferramenta em Quiossistemática Micromolecular | Novos Critérios de Análise | Conclusões
Maria Isabel Sampaio dos Santos
Maria Auxiliadora Coelho Kaplan

Introdução
Após um longo período de estagnação, devido à insuficiência de meios
de investigação, o estudo dos iridoides e secoiridoides intensificou-se
graças à aplicação dos métodos químicos modernos: técnicas cromatográficas variadas, análises espectrométricas e marcação isotópica. Há alguns anos, as publicações de novas estruturas de iridoides e a elucidação de vias biossintéticas vêm despertando interesse dos pesquisadores.
Essas substâncias são de grande interesse. Seu estudo é uma fonte de
resultados fecundos no domínio da quimiotaxonomia, da biologia, da
farmacologia, da química e da biossíntese.
Na natureza, os iridoides são encontrados nos Reinos Plantae e
Animalia. No Reino Plantae, essas substâncias estão distribuídas apenas
nas linhagens angiospérmicas restritas a algumas superordens das eudicotiledôneas. Nos animais concentram-se especialmente em insetos desempenhando as funções de alarme e de defesa (BIANCO, 1994).
Junior (1990) definiu iridoides como substâncias monoterpenoídicas
caracterizadas por possuírem um esqueleto ciclopentano[C]pirânico sem
ou com ruptura da ligação C7-C8 (iridoides carbocíclicos-C10 e secoiridoides, respectivamente) (Figura 1). Normalmente, a estereoquímica dos
grupos substituintes em C5 e C9 é cis (BIANCO, 1994).
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Figura 1. Sistema de
numeração de substâncias
iridoídicas (R= H, glicose,
ou isovaleroíla).

Aos iridoides carbocíclicos (BIANCO, 1994) podem faltar os átomos
de carbonos 10 ou 11 (noriridoides) ou raramente ambos (bisnoriridoides) (Figura 2). Os secoiridoides formam a maior classe de iridoides encontrados mais comumente sob a forma de alcaloides indoloterpênicos
(BOLZANI et al., 1987).

Figura 2. Exemplos de tipos iridoídicos clássicos.
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Vale lembrar que na Farmacognosia Clássica, os iridoides eram conhecidos pela designação um tanto vaga de “substâncias amargas” (COSTA,
1978), sendo gentiopicrosídeo, swertiamarina e amarogencina as substâncias responsáveis pelo sabor amargo do licor de Genciana (Gentiana
lutea, Gentianaceae).
É sabido que os índios utilizavam um produto obtido dos frutos verdes de jenipapo (Genipa americana, Rubiaceae) para fazer as suas pinturas de cor preta que tanto impressionaram os colonizadores. Essa cor é
produzida pelo iridoide genipina após reagir com as proteínas da pele
(GOTTLIEB & MORS, 1978; RIZZINI & MORS, 1995).
Os primeiros iridoides glicosilados, asperulosídeo e aucubina foram
isolados em 1848 e 1902, respectivamente, e o secoiridoide, gentiopicrosídeo, em 1862. Contudo, por razões técnicas, o estudo da química
iridoídica somente começou a ser realizado a partir da metade dos anos
1950 (RIZZINI & MORS, 1995).

Biossíntese de iridoides
Os iridoides podem ser classificados pelo número de átomos de carbono presentes em sua estrutura química (EL-NAGGAR & BEAL, 1980),
ou pelo critério biogenético da sua formação (JENSEN et al., 1975;
INOUYE & UESATO, 1986).
A biossíntese dessas substâncias explora a via do acetato/mevalonato
(MANN et al., 1994). Numerosos trabalhos usando derivados radioativos
estabeleceram o pirofosfato de geranila como o precursor dos iridoides
(PLOUVIER & FAVRE-BONVIN, 1971; INOUYE et al., 1972; INOUYE
et al., 1977). A ciclização desse monoterpenoide acíclico ao esqueleto iridano (iridodial) envolve adição do tipo Michael à ligação dupla (INOUYE
et al., 1977). A biossíntese dos iridoides decorre de um desvio na via biossintética dos monoterpenoides clássicos (MANN et al., 1994; SANTOS &
KAPLAN, 2001). Em consequência disso, evidências demonstraram existir
uma dicotomia química entre monoterpenoides e iridoides (WATERMAN
& GRAY, 1987; SAMPAIO-SANTOS & KAPLAN, 1997).
Em 1991, Jensen propôs a seguinte pergunta: “O problema é se a ciclização ocorre antes ou depois da oxidação do grupo metila que nor79
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malmente acompanha os iridoides? Em outras palavras, a questão é qual
dos dois é o primeiro intermediário cíclico, o iridodial ou o iridotrial?”
O cátion iridodial deve ser o primeiro intermediário cíclico formado e
provavelmente a oxidação dos grupos metila em C4 e C8 deve ocorrer
após a ciclização do anel pirano. Todos os iridoides conhecidos parecem
ser derivados desse cátion iridodial, que poderá ser estabilizado pela entrada de hidreto ou pela perda de próton de um átomo de carbono vizinho, levando a 4 caminhos biossintéticos propostos por Uesato, em 1988.

Ocorrência
Entre as eudicotiledôneas, os iridoides propriamente ditos estão concentrados em 17 ordens pertencentes a 6 superordens (sensu Dahlgren,
1980): Lamiiflorae (1154; 47,1%), Gentianiflorae (743; 30,3%),
Corniflorae (478; 19,5%), Loasiflorae (61; 2,5%) e, esporadicamente, em
Rutiflorae (9; 0,4%) bem como em Rosiflorae (4; 0,2%) (Figura 3).

Figura 3. Distribuição do número de ocorrências de iridóides pelas superordens, com seus
respectivos percentuais. GEN, Gentianiflorae; LOA, Loasiflorae; COR, Corniflorae; LAM,
Lamiiflorae; RUT, Rutiflorae; e ROS, Rosiflorae.
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Análise de cada um dos 2.449 iridoides biossintetizados por 611 espécies permitiu verificar a existência de polarização evolutiva dos táxons
iridoídicos, através da aplicação de parâmetros quimiossistemáticos e de
outros critérios estruturais para os iridoides vegetais, visando a estabelecer uma eventual coerência filogenética.

Evolução Iridoídica nas Angiospermas
Os iridoides vêm se mostrando verdadeiros marcadores quimiotaxonômicos para as superordens Corniflorae, Gentianiflorae, Lamiiflorae e
Loasiflorae (KAPLAN & GOTTLIEB, 1982), por estarem amplamente
distribuídos e bem diversificados pelos táxons de todas as ordens, com
exceção de Hydrostachyales, que não possuem estudo químico. A concentração dessas substâncias, restrita a determinados grupos de dicotiledôneas, sugere existir um mecanismo especial nessas plantas para biossintetizá-las, além de sugerir ser esse grupo monofilético (INOUYE &
UESATO, 1986).
Resguardando as afinidades morfológicas, Dahlgren (1975, 1980,
1989a, 1989b) sempre reuniu todos os táxons produtores de iridoides
em superordens angiospérmicas vizinhas.
A concentração de iridoides em táxons de superordens próximas pode indicar a capacidade de esses grupos biossintetizarem essas substâncias, além de possuírem uma origem comum (monofilética). O aparecimento esporádico de iridoides em outros táxons pode ser considerado
questão de herança genética.
Há uma nítida correlação positiva entre os estados de oxidação e de
especialização de esqueletos iridoídicos em ordens de linhagens angiospérmicas (Figura 4). Tal correlação indica que entre os iridoides, como
também em outras classes de produtos naturais, a oxidação constitui uma
importante força motora para a modificação e, consequentemente, diversificação dos esqueletos estruturais (GOTTLIEB & MORS, 1982, 1989a,
1989b, 1990).
A análise conjunta das Figuras 5 - 8 permite observar claramente que
Lamiiflorae e Gentianiflorae são as superordens responsáveis pela biossíntese de iridoides mais oxidados, e seu parâmetro de avanço evolutivo
81
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Figura 4. Correlação entre os
parâmetros químicos de avanço
evolutivo referentes à oxidação
e à especialização de esqueletos
iridoídicos para ordens de
angiospermas. OLE, Oleales;
GEN, Gentianales; GOO,
Goodeniales; LOA, Loasales;
SAR, Sarraceniales; COR,
Cornales; DIP, Dipsacales;
FOU, Fouquieriales; EUC,
Eucommiales; SCR,
Scrophulariales; LAM,
Lamiales e HIP, Hippuridales.

referente à oxidação (AEo= -0,11) é muito próximo ao encontrado para
Loasiflorae (AEo= -0,12). Por outro lado, a superordem Corniflorae é a
que possui os iridoides menos oxidados (AEo= -0,29). Em termos de
avanço evolutivo referente à especialização de esqueleto iridoídico, o nível de especialização cresce na direção Corniflorae (AEe= 0,38),
Lamiiflorae (AEe= 0,38), Gentianiflorae (AEe= 0,43) até Loasiflorae
(AEe= 0,45).
É interessante notar que Dahlgren, em 1989 a, b, separou Corniflorae
em duas superordens: Cornanae e Ericanae. Do ponto de vista quimiossistemático, observa-se que realmente essas duas superordens podem
formar dois grupos distintos: Ericanae, mais primitivas, contendo somente iridoides carbocíclicos, e Cornanae, mais evoluídas, possuindo, além
dos iridoides carbocíclicos, também secoiridoides (Figuras 9 - 12).

82
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Figura 5.

Figura 6.

Figura 7.

Figura 8.

Figuras 5 - 8. Correlação entre os parâmetros de avanço evolutivo morfológicos e químicos
para as superordens iridoídicas de linhagens angiospérmicas.
83
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 84

Figura 9.

Figura 10.

Figura 11.

Figura 12.

Figuras 9 - 12. Correlação entre os parâmetros de avanço evolutivo morfológicos e químicos para as ordens iridoídicas de linhagens angiospérmicas, considerando Cornanae e
Ericanae.
84
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Nas angiospermas, os alcaloides indoloterpênicos ocorrem nas famílias Icacinaceae, Nyssaceae and Alangiaceae de Cornales (SAMPAIO
M.I.R., 1994) e nas famílias Apocynaceae, Loganiaceae e Rubiaceae de
Gentianales (BOLZANI et al., 1987); famílias predominantemente arbustivas, que lhes conferem certo grau de primitividade, justificando assim a condensação de derivados da secologanina com triptamina; porém,
para o restante das famílias cujo hábito é predominante herbáceo, já se
observam indícios do abandono da via do chiquimato. Na ausência de
triptamina disponível, os secoiridoides sofrem reação intramolecular formando lactonas ou são protegidos por outros grupos químicos contra a
degradação oxidativa.
Dentre os 743 iridoides produzidos por Gentianiflorae, 70,8% são encontrados em Gentianales, especialmente nas famílias Rubiaceae (NO=
216) e Gentianaceae (NO= 172) (Tabela 1). Goodeniales respondem
por apenas 2% da produção iridoídica da superordem (Figura 13). Em
Oleales é encontrado um tipo especial de secoiridoides, cuja ligação dupla está em C8-C9 e não C8-C10.
Tabela 1.
Relação do número de ocorrências, número de espécies trabalhadas,
índice de diversidade e parâmetros morfológicos e químicos para famílias iridoídicas.
DIVISÃO
SUPERORDENS
ORDENS
FAMÍLIAS
ANGIOSPERMAS
GENTIANIFLORAE
Oleales
Oleaceae
Gentianales
Rubiaceae
Loganiaceae
Apocynaceae
Gentianaceae

NO
2449
743
202
202
526
216
43
89
172

spp
w

NT

ID

33

4

24,5

77
11
14
37

6
5
9
3

16,8
19,5
56,6
13,9

IH

IS

AEo

AEe

55
25
25
53
25
50
50
87,5

60
62
62
58
48
61
57
63

-0,11
-0,02
-0,02
-0,14
-0,06
-0,33
+0,01
-0,25

0,43
0,47
0,47
0,42
0,35
0,38
0,41
0,53
Continua

85
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 86

Continuação da Tabela 1.

DIVISÃO
SUPERORDENS
ORDENS
FAMÍLIAS

NO

Menyanthaceae
Goodeniales
Goodeniaceae
LOASIFLORAE
Loasales
Loasaceae
CORNIFLORAE
Sarraceniales
Sarraceniaceae
Cornales
Symplocaceae
Alangiaceae
Cornaceae
Escalloniaceae
Torricelliaceae
Garryaceae
Aucubaceae
Icacinaceae
Corokiaceae
Hydrangeaceae
Sambucaceae
Adoxaceae
Dipsacales
Viburnaceae
Caprifoliaceae
Dipsacaceae
Triplostegiaceae
Valerianaceae
Calyceraceae
Fouquieriales
Fouquieriaceae
Ericales
Actinidiaceae
Ericaceae
Monotropaceae
Pyrolaceae
Epacridaceae

6
15
15
61
61
61
478
2
2
97
2
5
23
12
2
5
7
9
2
20
7
3
282
38
46
24
3
164
7
19
19
49
20
21
3
1
4

spp
w

NT

ID

IH

IS

AEo

AEe

1

2

12,0

2

2

15,0

13

6

28,1

2

1

1,0

1
2
9
6
1
1
1
3
1
4
4
1

1
4
4
2
1
2
4
3
1
4
2
2

2,0
10,0
10,2
4,0
2,0
10,0
28,0
6,0
2,0
20,0
3,5
6,0

12
9
4
1
37
1

1
3
2
2
5
2

3,2
15,3
12,0
6,0
22,2
14,0

3

2

12,7

1
10
3
1
2

7
4
1
1
3

140,0
8,4
1,0
1,0
6,0

100
100
100
87,5
87,5
87,5
47
100
100
37
1
12,5
25
25
37,5
50
50
50
50
62,5
75
100
80
25
50
87,5
100
100
100
25
25
50
25
50
100
50
25

69
63
63
64
64
64
54
48
48
53
48
52
57
53
53
50
53
55
53
53
53
78
74
74
60
87
74
83
67
47
47
49
45
45
49
54
50

-0,33
-0,24
-0,24
-0,12
0,12
-0,12
-0,29
-0,20
-0,20
-0,18
-0,30
-0,36
-0,10
-0,13
+0,50
-0,12
-0,24
-0,16
-0,30
-0,19
-0,43
-0,27
-0,33
-0,51
-0,24
-0,29
-0,40
-0,31
-0,31
-0,11
-0,11
-0,40
-1,15
+0,18
zero
zero
-0,05

0,50
0,38
0,38
0,45
0,45
0,45
0,38
0,65
0,65
0,41
0,30
0,34
0,40
0,38
0,30
0,33
0,33
0,51
0,30
0,49
0,47
0,47
0,38
0,30
0,47
0,38
0,40
0,38
0,46
0,30
0,30
0,32
0,28
0,38
0,30
0,30
0,30
Continua

86
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Continuação da Tabela 1.

DIVISÃO
SUPERORDENS
ORDENS
FAMÍLIAS

Eucommiales
Eucommiaceae
LAMIIFLORAE
Scrophulariales
Buddlejaceae
Bignoniaceae
Myoporaceae
Retziaceae
Globulariaceae
Acanthaceae
Scrophulariaceae
Pedaliaceae
Plantaginaceae
Lentibulariaceae
Lamiales
Verbenaceae
Lamiaceae
Callitrichaceae
Hippuridales
Hippuridaceae
RUTIFLORAE
Rutales
Simaroubaceae
Meliaceae
Polygalales
Malpighiaceae
ROSIFLORAE
Buxales
Daphniphyllaceae
Hamamelidales
Hamamelidaceae

NO

29
29
1154
867
25
88
5
8
14
42
627
15
36
7
285
101
182
2
2
2
9
4
3
1
5
5
4
2
2
2
2

spp
w

NT

ID

1

4

116,0

4
23
1
1
4
15
142
3
12
2

2
9
2
3
4
8
12
2
4
4

12,5
34,4
10,0
24,0
14,0
25,1
53,5
10,0
12,0
14,0

32
55
2

9
8
2

28,4
26,5
2,0

1

2

1
1

IH

IS

AEo

AEe

4,0

1
1
67
63
25
25
37,5
50
75
87,5
87,5
87,5
87,5
100
75
50
75
100
100
100

40
40
72
71
70
80
63
72
69
72
67
70
69
75
71
67
72
74
83
83

-0,22
-0,22
-0,11
-0,09
+0,11
-0,02
-0,80
+0,28
+0,13
+0,10
-0,13
+0,05
-0,02
zero
-0,17
-0,08
-0,22
+0,10
+0,10
+0,10

0,33
0,33
0,38
0,37
0,50
0,40
0,36
0,54
0,47
0,42
0,35
0,44
0,44
0,46
0,39
0,38
0,40
0,49
0,49
0,49

1
1

3,0
1,0

25
25

40
47

+0,13
zero

0,51
0,60

1

2

10,0

25

57

-0,08

0,30

1

1

2,0

25

38

-0,10

0,35

1

2

4,0

25

37

zero

0,35

Número de Ocorrências (NO), Número de Espécies Trabalhadas (spp w), Número de Tipos
(NT), Índice de Diversidade (ID), Índice de Herbacidade (IH), Índice de Sporne (IS),
Avanço Evolutivo Referente à Oxidação (AEo) e Avanço Evolutivo Referente à Especialização de Esqueleto (AEe).

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A análise das correlações dos parâmetros químicos de avanço evolutivo (AEo e AEe) com os parâmetros morfológicos (IH e IS) mostra a existência de proximidade filogenética entre os táxons de Gentianiflorae, visto que os níveis de oxidação dos iridoides para as famílias de
Gentianiflorae estão numa faixa estreita de valores (-0,33 - +0,01). O nível de oxidação mostra-se inversamente proporcional ao Índice de
Herbacidade para as ordens de Gentianiflorae: Goodeniales (-0,24; 100),
Gentianales (-0,14; 53) e Oleales (-0,02; 25) (Figuras 14 - 17).
A superordem angiospérmica Loasiflorae contém uma única família,
Loasaceae, com espécies de hábitos herbáceos predominando sobre arbustivo (IH= 87,5). Em termos de avanços evolutivos referentes à oxidação e à especialização de esqueleto iridoídico, Loasiflorae (Figuras 14
- 17) possui padrões semelhantes a Lamiiflorae e à Gentianiflorae (Figuras 5 - 8).

Figura 13. Distribuição do número de ocorrências de iridóides pelas ordens de Gentianiflorae, com seus respectivos percentuais. GEN, Gentianales; OLE, Oleales e GOO,
Goodeniales.
88
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Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 89

Figura 14.

Figura 15.

Figura 16.

Figura 17.

Figuras 14 - 17. Correlação entre os parâmetros de avanço evolutivo morfológicos e químicos para as famílias iridoídicas de Gentianiflorae e Loasiflorae. OLE, Oleales; GOO,
Goodeeniales; GEN, Gentianales e LOA, Loasales.

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Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 90

Em Corniflorae (NO= 478), mais de 50% do número de ocorrências
iridoídicas concentram-se na ordem Dipsacales (NO= 282), e destes, 164
são encontrados na família Valerianaceae (Figura 18; Tabela 1). Os valepotriatos formam um grupo de iridoides exclusivos de Valerianaceae
(SAMPAIO et al., 1993), com características estruturais raras nunca encontradas em outros táxons. A função CH2-OR em C11 é comumente
encontrada onde R representa grupos acetila, isovaleroíla ou glicosila.

Figura 18. Número de ocorrências de iridóides distribuídos pelas ordens de Corniflorae,
com seus respectivos percentuais. DIP, Dipsacales; COR, Cornales; SAR, Sarraceniales;
EUC, Eucommiales; ERI, Ericales e FOU, Fouquieriales.

Correlação dos parâmetros morfológicos (IH e IS) com os parâmetros
de avanço evolutivo relativos à oxidação e à especialização de esqueleto
iridoídico (AEo e AEe) para as famílias iridoídicas de Corniflorae mostra que há uma nítida proximidade filogenética entre os táxons, com exceção do posicionamento basal distanciado de Actinidiaceae, família com
características bastante primitivas na elaboração de seus esqueletos iridoídicos (Figuras 19 - 22; Tabela 1).
Os iridoides de Actinidiaceae têm os mais baixos níveis de oxidação
(AEo= -1,15) e de especialização de esqueletos iridoídicos (AEe= 0,28).
Essa família está inserida na ordem Ericales, conhecida pelo seu posicionamento primitivo no sistema de Dahlgren. Entretanto, Actinidiaceae pa90
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rece não pertencer a Theales (como sugerido por Thorne, Young e
Cronquist) (cf. BRUMMITT, 1992), nem a Guttiferales (como sugerido
por Bentham & Hooker e Melchior) (cf. BRUMMITT, 1992), além de
não mostrar nenhuma similaridade química com as famílias de Ericales.
Algumas características dessa família sugerem se tratar de um grupo de
transição entre Dilleniales e Theales (DAHLGREN, 1983).
O nível de oxidação dos iridoides como um grupo biogenético cresce
na direção de Ericales (-0,40), Dipsacales (-0,33), Eucommiales (-0,22),
Sarraceniales (-0,20), Cornales (-0,18) até Fouquieriales (-0,11). Por outro lado, o nível de especialização cresce de Fouquieriales (0,30), Ericales
(0,32), Eucommiales (0,33), Dipsacales (0,38), Cornales (0,41) para
Sarraceniales (0,65) (Figuras 19 - 22; Tabela 1).
Do ponto de vista químico, a ordem Fouquieriales possui várias características primitivas, tais como a produção exclusiva de iridoides carbocíclicos C10, além de flavonóis e de triterpenoides dos tipos damarano e
oleanano pouco oxidados e especializados (SAMPAIO, 1994). Contribuindo ainda para o aspecto primitivo da ordem estão os baixos índices
morfológicos de avanço evolutivo (IS= 47 e IH= 25).

91
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 92

Figura 19.

Figura 21.

Figura 20.

Figura 22.

Figuras 19 - 22. Correlação entre os parâmetros morfológicos e químicos de avanço evolutivo para as famílias iridoídicas de Corniflorae. SAR, Sarraceniales; COR, Cornales;
DIP, Dipsacales; FOU, Fouquieriales; ERI, Ericales e EUC, Eucommiales.

92
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Do ponto de vista químico, a superordem Lamiiflorae é caracterizada
por flavonoides, diterpenoides e iridoides (MENEZES, 1995). Estes últimos metabolitos acumulam-se preferencialmente em Scrophulariales
(75,2%), mais precisamente em Scrophulariaceae (NO=627) e em
Lamiales (24,6%). Da pequena ordem Hippuridales foram isolados apenas 2 representantes iridoídicos (0,2%) (Figura 23; Tabela 1).
A análise das correlações dos parâmetros químicos de avanço evolutivo (AEo e AEe) com os parâmetros morfológicos (IH e IS) mostra a proximidade evolutiva entre Lamiales e Scrophulariales. Em termos de avanço evolutivo referente à oxidação e à especialização de esqueletos
iridoídicos, Retziaceae biossintetiza os iridoides mais oxidados e mais
especializados (AEo= +0,28; AEe= 0,54), enquanto os menos oxidados
e especializados estão presentes em Myoporaceae (AEo= -0,80; AEe=
0,36), muito próxima de Scrophulariaceae, que produzem iridoides um
pouco menos especializados (AEe= 0,35). A ordem Hippuridales destaca-se na produção de iridoides mais oxidados e estruturalmente mais especializados (AEo= 0,10 e AEe= 0,49) (Gráficos 24-27).

Figura 23. Distribuição do número de iocorrências de ridóides pelas ordens de
Lamiiflorae, com seus respctivos percentuais. SCR, Scrophulariales; LAM, Lamiales e
HIP, Hippuridales.

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Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 94

Figura 24.

Figura 25.

Figura 26.

Figura 27.

Figuras 24 - 27. Correlação entre os parâmetros morfológicos e químicos de avanço evolutivo para as famílias iridoídicas de Lamiiflorae. SCR, Scrophulariales; LAM, Lamiales e
HIP, Hippuridales.
94
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Biossíntese de Iridoides como Ferramenta em Quiossistemática
Micromolecular
Diversos trabalhos utilizando substâncias iridoídicas marcadas com
isótopos vêm sendo publicados para explicar passos biossintéticos. A partir dessas evidências, pode-se deduzir a existência de duas rotas biossintéticas: uma envolvendo o iridodial como precursor e a outra, o seu epímero,
o 8-epi-iridodial. Foi demonstrado que essa proposta estava incompleta,
pois existem substâncias com ligação dupla C7-C8 e C8-C9 e com ligação dupla exocíclica C8-C10, que pode ser demonstrado pela saída de
um próton gerando um 5º caminho de estabilização do cátion geranodial (SAMPAIO-SANTOS & KAPLAN, 2001).
As substâncias iridoídicas monocíclicas resultantes da estabilização
catiônica por um desses cinco mecanismos biogenéticos poderão ciclizar-se novamente para formar o anel pirânico. Isso é feito de duas maneiras diferentes: o átomo de oxigênio da carbonila posicionada em 3
ataca o átomo de carbono carbonílico em 1 (Caminho.1), ou o átomo de
oxigênio da carbonila em 1 ataca o átomo de carbono carbonílico em 3
(Caminho.2) (SANTOS, 1998; SAMPAIO-SANTOS & KAPLAN, 2001).
As quatro maneiras já consolidadas para estabilização do cátion geranodial, juntamente com a quinta maneira proposta, foram adaptadas em
um esquema único baseado nas características estruturais de todos os
iridoides que operam no Reino Vegetal, então chamados de caminhos
biossintéticos A, B, C, D e E (Figura 28). Pela perda do próton localizado no átomo de carbono 9, gera-se uma ligação dupla C8-C9 (Caminho
A); pela entrada de um hidreto em , posiciona-se a metila 10 em
(Caminho B); pela perda de um próton do carbono 7, gera-se uma ligação dupla C7-C8 (Caminho C); pela entrada de um hidreto em , deixase a metila 10 em (Caminho D); e pela perda de um próton do carbono 10, gera-se uma ligação dupla C8-C10 (Caminho E).
Com o objetivo de comparar famílias angiospérmicas através da produção iridoídica, foi calculado para cada caminho biogenético, por família, o número de ocorrências normatizado para esses derivados. Com esse tratamento uma família muito estudada do ponto de vista químico
poderá ser avaliada da mesma maneira que uma família pouco estudada.
95
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

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Scrophulariaceae com 374 ocorrências no Caminho B.1 apresenta NON=
2,63 porque essas substâncias foram isoladas de 142 espécies, enquanto
a família monotípica Eucommiaceae apresenta um NON= 22 porque 22
substâncias foram isoladas de uma única espécie Eucommia ulmoides para o Caminho C.1 (Figura 29).
De modo geral, o Caminho A é responsável por apenas 0,8% das substâncias iridoídicas e o Caminho E, por 1,5%. Os Caminhos C, B e D respondem por 19,3%; 37,6% e 40,8%, respectivamente, das substâncias iridoídicas produzidas (Figura 29, Tabela 2). Entretanto, o número de
substâncias iridoídicas formadas pelo Caminho D seria muito maior se
fossem incluídos os alcaloides indoloterpênicos, porque esses metabolitos são formados pela condensação de uma unidade de secologanina (secoiridoide) e uma unidade derivada do triptofano.
Em termos de ocorrências iridoídicas, nota-se uma acentuada preferência para formação de substâncias derivadas do Caminho.1 (Figura
29). Somente 1,39% dos iridoides vegetais são formados pelo Caminho.2, com representantes das famílias Loganiaceae (2, D.2), Caprifoliaceae (4, D.2), Valerianaceae (9, D.2), Actinidiaceae (2, A.2; 3, B.2 e
2, C.2), Verbenaceae (1, D.2), Lamiaceae (3, D.2) e Scrophulariaceae (8,
B.2) (Tabelas 2 e 3). Até o momento, não foi isolado nenhum iridoide
formado pelas sequências biogenéticas descritas para os Caminhos A.1.a,
A.1.b, E, E.1.b e E.2.

96
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 97

Figura 28. Caminhos biogenéticos propostos para formação de esqueletos iridoídicos com
seus respectivos códigos (R= H, glicose, ou raramente, C5) (SAMPAIO-SANTOS & KAPLAN, 2001).
97
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 98

Verifica-se que a família Actinidiaceae, superordem Corniflorae, apresenta uma grande variedade de tipos estruturais iridoídicos, desenvolvendo vários dos possíveis caminhos biogenéticos propostos (Figura 29).
Esses produtos de Actinidiaceae mostram seus esqueletos ainda pouco
oxidados e pouco especializados com referência ao precursor comum,
evidenciando claramente a sua primitividade. Assim, Actinidiaceae é considerada ancestral das famílias iridoídicas.
É interessante notar que as famílias da superordem Lamiiflorae produzem preferencialmente iridoides com a metila 10 orientada em
(Caminho B˜ 1) e com ligação dupla C7-C8 (Caminho C.1), enquanto as
famílias das superordens Corniflorae, Loasiflorae e Gentianiflorae especializaram-se em orientá-la em ß (Caminho D.1), além de produzir os
secoiridoides (Caminho D.1.1) (Figura 29).

Figura 29. Correlação entre o número de ocorrências normatizado de iridoides em cada
família, para cada um dos caminhos biogenéticos reunidos.
Obs. Os bisnoriridoides foram excluídos em virtude da incerteza de sua origem e os noriridoides (Desvios .a e .b) foram incluídos nos respectivos iridoides carbocíclicos.
98
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 99

Tabela 2.
Número de ocorrências de iridoides em famílias de angiopermas nos
caminhos biogenéticos reunidos.
Superordens
(iflorae)
Ordens
(ales)
Famílias
(aceae)
Gentian
Ole
Ole
Gentian
Rubi
Logani
Apocyn
Gentian
Menyanth
Goodeni
Goodeni
Loas
Loas
Loas
Corn
Sarraceni
Sarraceni
Corn
Symploc
Alangi
Corn
Escalloni
Torricelli
Garry
Aucub
Icacin
Coroki
Hydrange
Sambuc
Adox
Dipsac
Viburn
Caprifoli
Dipsac
Triplostegi
Valeri
Calycer

B
I
S
N
O
R

A

A
1

A
2

B

B
1

B
2

C

C
1

C
2

D

D
1

D
1
1

4

2

31

167

4

2

31

165

91

139

102

174

38

125

28

22

1

4

23

13

53

13

9

6

6

43

129

2

4

9

6

9

6

13

19

1

19

11

10

19

1

19

11

10

21

34

32

D
2

E

2

E
1

E
2

3
1

2
2

2
1

3

6

2
3
10

4

1

12

8

2
2

5
3

3

1
2

7

2
1

6

3

3

6

10

3

4

1

2

208

50

13

11

31

4

13

11

2

1

2

38

3

6

142

2

2

5

9

2

Continua

99
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 100

Continuação da tabela 2.

Superordens
(iflorae)
Ordens
(ales)
Famílias
(aceae)
Fouquieri
Fouquieri
Eric
Actinidi
Eric
Monotrop
Pyrol
Epacrid
Eucommi
Eucommi
Lami
Scrophulari
Buddlei
Bignoni
Myopor
Retzi
Globulari
Acanth
Scrophulari
Pedali
Plantagin
Lentibulari
Lami
Verben
Lami
Callitric
Hippurid
Hippurid
Rut
Rut
Simaroub
Meli
Polyg
Malpighi
Ros
Bux
Daphniphill
Hamamelid
Hamamelid

B
I
S
N
O
R

A

A
1

A
2

B

B
1

B
2

C

C
1

C
2

D

1
3

2

2

1

9

3

3

2

2

1

7

3

5

1

3

D
1
1

D E E
2
1

18

1
5

D
1

18
2

19

2
1

14
3
1

18
1

1

2

3

4

22

3

4

22

1

8

518

1

1

1

213

78

32

11

16

1

5

1

23

2

57
5

5

3
8

12

21
8

374

1

4

7

3

164

51

28

15
10
3

2

3
2

26

5

1

363

44

48

32

152

11

1

1

1

1

1

1

1
4
4

26

4

1

16

1

1

10

3

3

1

3
1
3

2

3

2

2
2
1

1

1

1

100
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

E
2

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 101

Tabela 3.
Número de ocorrências normatizado de iridoides em famílias de angiopermas nos caminhos biogenéticos reunidos.
Superordens
(iflorae)
Ordens
(ales)
Famílias
(aceae)
Gentian
Ole
Ole
Gentian
Rubi
Logani
Apocyn
Gentian
Menyanth
Goodeni
Goodeni
Loas
Loas
Loas
Corn
Sarraceni
Sarraceni
Corn
Symploc
Alangi
Corn
Escalloni
Torricelli
Garry
Aucub
Icacin
Coroki
Hydrange
Sambuc
Adox
Dipsac
Viburn
Caprifoli
Dipsac
Triplostegi
Valeri
Calycer

B A
I
S
N
O
R

A
1

A
2

B

B B
1 2

C

C
1

C
2

D

D
1

D
1
1

5

D
2

0,12

0,06

0,94

0,49

1,62

0,36 0,29

0,09

0,36 2,09 1,18 0,18

3,79

0,93

0,64 0,42 0,42

E

E
1

E
2

3
0,01
2

1,16 3,49

1,46

0,08 1,46

2

4

4,5

3

0,85 0,77

2
2
2

0,5

0,33

2,11 0,88

1,67

0,33
2

5
3

3

1
0,67 2,33
2

0,25

1,5

0,75 2,5
3

4

1

2

3,17
1,22 3,44 0,44
3,25 2,75
2
0,08

0,16

1

3,84 0,05 0,24
2

0,05

5

Continua

101
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 102

Continuação da tabela 3.

Superordens
(iflorae)
Ordens
(ales)
Famílias
(aceae)
Fouquieri
Fouquieri
Eric
Actinidi
Eric
Monotrop
Pyrol
Epacrid
Eucommi
Eucommi
Lami
Scrophulari
Buddlei
Bignoni
Myopor
Retzi
Globulari
Acanth
Scrophulari
Pedali
Plantagin
Lentibulari
Lami
Verben
Lami
Callitric
Hippurid
Hippurid
Rut
Rut
Simaroub
Meli
Polyg
Malpighi
Ros
Bux
Daphniphill
Hamamelid
Hamamelid

B A
I
S
N
O
R

A
1

A
2

B

B B
1 2

C

C
1

C
2

0,33
3

2

0,5

2

1

7

3

0,1

D

D
1

D
1
1

D
2

E

E
1

6
2

0,1

1,4
1
1

0,5

1

3

4

22

3

4

22

0,04 0,04

0,5

5,75

0,5

2,48

0,48

0,7

1,25

0,25

0,04

5
5

3
2

0,8
0,06

1,4

0,27

0,47

0,2

2,63 0,01

1,15

0,36

0,2

5

0,09

0,83

2,17

2,5

0,5

1,5
0,04 2,76

1
0,2

1

0,5

1

1

1
0,5

0,03

0,07 0,18

0,05

3

1

3
1
3

2

2
1

102
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

1

0,03

E
2

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 103

Novos Critérios de Análise
Devido à dificuldade de se traçar a polarização evolutiva para os táxons produtores de iridoides utilizando apenas os parâmetros anteriores, outros critérios importantes foram analisados: a biogênese e os tipos
de esqueletos básicos iridoídicos encontrados nos diferentes táxons.
Relações percentuais relativas à produção de iridoides com metila 10
orientada em ∝ ou em ß revelam que há uma dicotomia química na
elaboração desses esqueletos iridoídicos. As relações percentuais (∝ /ß )
para as ordens Gentianales (44/56), Ericales (41/59), Oleales (11/89),
Loasales (8/92), Dipsacales (1/99), Goodeniales (0/100), Cornales
(0/100) e Fouquieriales (0/100), que biossintetizam preferencialmente
derivados com metila 10 orientada em ß são opostas daquelas observadas para as ordens Eucommiales (100/0), Hippuridales (100/0),
Scrophulariales (87/13) e Lamiales (86/14), que se especializaram em
produzir derivados com metila 10 orientada em ∝ Sarraceniales não
biossintetizam iridoides carbocíclicos (Figura 30; Tabela 4).
Figura 30. Comparação
entre o número percentual
de substâncias com metila
10 orientada em ∝ ou em
ß por ordens iridoídicas.

Quanto aos tipos básicos de iridoides (Figura 2; Figuras 31 - 34), pode-se observar que a superordem Rosiflorae, com apenas 4 ocorrências,
produzem 100% de iridoides carbocíclicos com 10 átomos de carbono.
Rutiflorae apresentam três tipos básicos de substâncias: os iridoides carbocíclicos-C10 (55,6%), os noriridoides (33,3%) e um secoiridoide
(11,1%). Gentianiflorae biossintetizam secoiridoides (51,0%) em pro103
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 104

porções semelhantes aos iridoides carbocíclicos com 10 átomos de carbono (46,4%). Não foram incluídos aqui os alcaloides indoloterpênicos,
que elevariam os números de secoiridoides nesse táxon. Corniflorae especializaram-se em produzir iridoides com 10 átomos de carbono
(76,1%). Já em Loasiflorae e em Lamiiflorae, destacam-se os noriridoides (63,9% e 59,3%, respectivamente) (Figuras 31 - 36; Tabela 4).

Figura 31.

Figura 32.

Figura 33.

Figura 34.

Figura 35.

Figura 36.

Figuras 31 - 36. Distribuição do número de ocorrências de iridóides por tipos básicos estruturais para superordens dahlgrenianas, com seus repectivos percentuais.
104
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 105

Considerações sobre as relações percentuais iridoides carbocíclicos
(C10 + C9 + C8)/secoiridoides, para as ordens iridoídicas mostraram:
Oleales (18/82), Goodeniales (60/40), Gentianales (66/34), Loasales
(55/45), Sarraceniales (0/100), Cornales (62/38), Dipsacales (82/18),
Fouquieriales (100/0), Ericales (100/0), Eucommiales (100/0),
Scrophulariales (100/0), Lamiales (100/0) e Hippuridales (100/0).
Observam-se dois grupos de táxons: os que biossintetizam iridoides carbocíclicos mais secoiridoides e os que produzem apenas iridoides carbocíclicos. Esses dados revelam ainda as ordens que biossintetizam secoiridoides (Caminho D.1.1) produzem também iridoides carbocíclicos
com 10 átomos de carbono. cuja metila 10 está orientada preferencialmente em ∝ (Figura 30; Figura 37; Tabela 4).

Figura 37. Comparação entre o número percentual de secoiridoides e iridoides carbocíclicos
(C10 + C9 + C8) por ordens/superordens.

Dentre os 751 noriridoides de angiospermas, 93,5% são do tipo norC11 (Tabela 4). As relações percentuais entre nor-C11-iridoides/iridoides carbocíclicos-C10 mostram o seguinte resultado: Oleales (0/100),
Goodeniales (0/100), Gentianales (5/95), Loasales (0/100), Ericales
(0/100), Fouquieriales (0/100), Dipsacales (2/98), Cornales (10/90),
105
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 106

Eucommiales (31/69), Lamiales (59/41), Scrophulariales (61/39) e
Hippuridales (100/0) (Figura 38). Sarraceniales biossintetizam apenas
secoiridoides. Nota-se que as ordens que não produzem secoiridoides
(Figura 37) normalmente biossintetizam os noriridoides como estágio
mais avançado de oxidação; além disso, seus iridoides possuem a metila
10 orientada preferencialmente em ∝ (exceções Fouquieriales e Ericales) (Figura 38).

Figura 38. Comparação entre o número percentual de nor-C11-iridoides e iridoides carbocíclicos-C10 por ordens/superordens.

No Figura 39 observa-se o predomínio de iridoides carbocíclicos-C10
sobre os nor-C10-iridoides. Comparação percentual entre nor-C10-iridoides/iridoides carbocíclicos-C10 apresentou o seguinte resultado:
Oleales (0/100), Goodeniales (0/100), Gentianales (1/99), Loasales
(76/24), Cornales (10/90), Dipsacales (0/100), Fouquieriales (0/100),
Ericales (0/100), Eucommiales (0/100), Lamiales (0/100), Scrophulariales (1/99) e Hippuridales (0/100). Sarraceniales e Hippuridales não
produzem iridoides carbocíclicos C-10 nem nor-C10-iridoides.
106
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 107

Figura 39. Comparação entre o número percentual de nor-C10 -iridoides e iridoides carbocíclicos-C10 por ordens/superordens.

Os noriridoides concentram-se nas superordens Loasiflorae e Lamiiflorae (Figuras 33 - 34), porém com uma diferença: o átomo de carbono perdido em cada superordem por descarboxilação é diferente. Em
Loasiflorae perde-se o átomo de carbono 10 (Figura 39), enquanto na
superordem Lamiiflorae o átomo de carbono perdido é o de número 11
(Figura 38). Conclui-se, então, que Loasiflorae deriva de Corniflorae via
Cornales (Hydrangeaceae) e não de Lamiiflorae. Outra semelhança entre Corniflorae e Loasiflorae é a presença dos secoiridoides (Figura 37).
107
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 108

Tabela 4. Número de ocorrências de tipos iridoídicos básicos em angiospermas sensu Dahlgren, 1980.
DIVISÃO
SUPERORDENS
ORDENS
FAMÍLIAS
ANGIOSPERMAS
GENTIANIFLORAE
Oleales
Oleaceae
Gentianales
Rubiaceae
Loganiaceae
Apocynaceae
Gentianaceae
Menyanthaceae
Goodeniales
Goodeniaceae
LOASIFLORAE
Loasales
Loasaceae
CORNIFLORAE
Sarraceniales
Sarraceniaceae
Cornales
Symplocaceae
Alangiaceae
Cornaceae
Escalloniaceae
Torricelliaceae
Garryaceae
Aucubaceae
Icacinaceae
Corokiaceae
Hydrangeaceae
Sambucaceae
Adoxaceae
Dipsacales
Viburnaceae
Caprifoliaceae
Dipsacaceae
Triplostegiaceae
Valerianaceae
Calyceraceae
Fouquieriales
Fouquieriaceae

NO
2449

C8

C9
nor-C10

C9
nor-C11

C10

SECO

27

50

721

1211

440

3

16

379

345

37

165

37

165

333

174

743
202
202
526

3

216

2

43

16
1

89

1

172

192

22

29

13

12

70

6

3

40

129

6

2

4

15

9

6

15

9

6

61

39

12

10

61

39

12

10

61

39

12

10

363

84

478

6

6

19

2

2

2
97

2
1

6

6

2

52
2

5
23

1

12

4

1

14

8

12

2

2

5

1

4

7

4

3

9

2

2

2

20

32

1

6

7

3

10

7

3

4

3

1

2

228

50

282

4

38
46
24

38
4

11

31

13

11

3

2

1

164

162

2

7

2

5

19

19

19

19

Continua

108
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 109

Continuação da tabela 4.

DIVISÃO
SUPERORDENS
ORDENS
FAMÍLIAS
Ericales
Actinidiaceae
Ericaceae
Monotropaceae
Pyrolaceae
Epacridaceae
Eucommiales
Eucommiaceae
LAMIIFLORAE
Scrophulariales
Buddlejaceae
Bignoniaceae
Myoporaceae
Retziaceae
Globulariaceae
Acanthaceae
Scrophulariaceae
Pedaliaceae
Plantaginaceae
Lentibulariaceae
Lamiales
Verbenaceae
Lamiaceae
Callitrichaceae
Hippuridales
Hippuridaceae
RUTIFLORAE
Rutales
Simaroubaceae
Meliaceae
Polygalales
Malpighiaceae
ROSIFLORAE
Buxales
Daphniphyllaceae
Hamamelidales
Hamamelidaceae

NO
49

C8

C9
nor-C10

C9
nor-C11

5

20
5

16

3

3

1

1

4

4

29

9

29

20

9

20

1154

21

2

683

448

867

18

2

516

331

25
88

25
1

5
8

5

14
42

SECO

44

20
21

C10

12

47

40

2

3

1

2

12

2

10

20

375

250

15

11

4

36

28

8

7

5

2

627

2

285

3

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182

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2

2

2

2

2

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3

4

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3

3

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1

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5

5

5

4

4

2

2

2

2

2

2

2

2

Dentre todas as famílias que contêm iridoides, os maiores índices de
diversidade concentram-se particularmente em duas famílias de Corniflorae: Actinidiaceae (ID= 140, ordem Ericales) e Eucommiaceae (ID=
109
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ß∝

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116, ordem Eucommiales). Destacam-se também Apocynaceae (ID= 58,
ordem Gentianales) e Scrophulariaceae (ID= 53, ordem Scrophulariales)
(Gráfico 40, Tabela 1). Quanto maior este índice, maior a probabilidade
do táxon em questão ser ancestral de outros (BORIN & GOTTLIEB,
1993), ou seja, ser progenitor para outros táxons iridoídicos, pois apresentam uma grande variedade de tipos estruturais. Além disso, as duas
primeiras famílias, Actinidiaceae e Eucommiaceae, produzem substâncias iridoídicas pouco oxidadas e pouco especializadas.

Figura 40. Correlação entre o índice de diversidade (ID) de iridoides para famílias de angiospermas.

A grande diversidade de tipos iridoídicos em angiospermas permitiu a
elaboração de um mapa filogenético para as ordens. Além das informações botânicas, os dados de relações percentuais entre iridoides carbocíclicos (C10 + C9 + C8)/secoiridoides, iridoides carbocíclicos-C10/norC11-iridoides (perda do carbono 11), iridoides carbo cíclicos-C10/
nor-C10-iridoides (perda do carbono 10), orientação da metila 10 em
∝ ou ß , avanço evolutivo referente à oxidação e, por último, avanço
evolutivo referente à especialização de esqueletos iridoídicos revelaram
que a partir de Actinidiaceae ocorre a formação de um grupo monofilé110
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Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 111

tico representado por dois grandes blocos evolutivos. O primeiro bloco
é formado pelas ordens que produzem apenas iridoides carbocíclicos.
Compõe esse bloco a ordem Eucommiales, que se ramifica, na sequência
de ordens, em três caminhos: Lamiales g Scrophulariales g Hippuridales, na ordem Fouquieriales, por um lado, e na ordem Ericales pelo
outro. O segundo bloco é constituído pelas ordens que produzem, além
dos iridoides carbocíclicos, também secoiridoides. Esse bloco é formado
por Cornales, que se ramifica na sequência: Dipsacales g Sarraceniales;
por Loasales; e pelo conjunto Gentianales g Goodeniales g Oleales
(SAMPAIO-SANTOS & KAPLAN, 2001).
O primeiro bloco está formado por ordens da superordem Corniflorae
e as de Lamiiflorae, enquanto no segundo bloco encontram-se as outras
ordens de Corniflorae, as de Loasiflorae e de Gentianiflorae. As fronteiras que separam essas ordens são muitas vezes próximas ou até mesmo
não deveriam existir. Esse mapa filogenético permite visualizar um gradual aumento evolutivo, com base em todos os parâmetros considerados neste capítulo (Figura 41).

Conclusões
Os iridoides são de ocorrência restrita às superordens dahlgrenianas
Gentianiflorae, Lamiiflorae, Loasiflorae, Corniflorae, e com registro esporádico em Rutiflorae e Rosiflorae.
Comparação dos índices evolutivos morfológicos com os parâmetros
de avanço evolutivo relativos à oxidação e à especialização de esqueletos iridoídicos para superordens e ordens mostra que há uma proximidade filogenética entre esses táxons, e uma correlação positiva entre os
dois parâmetros químicos.
Com base nas características estruturais de todos os derivados iridoídicos que ocorrem no Reino Vegetal, foi possível complementar o esquema biogenético proposto para a classe química com mais um caminho,
permitindo uma visualização global de todos os iridoides, inclusive considerando os nor- e os secoiridoides.
O conhecimento dos mecanismos de biossíntese dos iridoides mostra
ser de fundamental importância para complementar a metodologia da
111
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:10 PM Page 112

Quimiossistemática Micromolecular, com o objetivo de averiguar sequências filogenéticas.
A elaboração de um mapa filogenético e a proposta de reposicionamento dos táxons produtores de iridoides são subsídios para uma origem monofilética do grupo vegetal considerado.
A grande diversidade de tipos estruturais iridoídicos, com baixos índices de oxidação e de especialização de esqueletos, sugere o posicionamento primitivo para Actinidiaceae em Corniflorae, e indica ser esta família ancestral na produção desses metabolitos.
A superordem Corniflorae (sensu Dahlgren, 1980) está mais bem representada no dahlgrenograma de 1989. Nesse novo sistema de classificação, esse grupo vegetal foi dividido em duas superordens, adotandose a nomenclatura com terminação anae: Ericanae e Cornanae sensu
stricto. Entretanto, com base nos dados da química iridoídica, sugeremse algumas alterações: trocar Sarraceniales de Ericanae para Cornanae, e
trocar Eucommiales de Cornanae para Ericanae. Essa mudança de posicionamento das ordens resultaria em duas derivações preferenciais: uma,
com os iridoides carbocíclicos diretamente de Actinidiales, e outra, com
os secoiridoides oriunda de Cornales.
Os tipos de noriridoides e secoiridoides presentes na superordem
Loasanae são consistentes com o seu posicionamento entre as superordens Cornanae e Gentiananae (DAHLGREN, 1989b).
Por não haver diferença significativa na análise dos iridoides e dos alcaloides iridoídicos, as ordens Lamiales e Scrophulariales devem continuar condensadas como proposto por Dahlgren em seu último diagrama
(1989 a,b).

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Figura 41. Mapa filogenético para ordens produtoras de iridoides nas angiospermas
(SAMPAIO-SANTOS & KAPLAN, 2001).

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Capítulo V
Análise da Ocorrência de Cumarinas em
Linhagens Angiospérmicas
Introdução | Biossíntese e Ocorrência | Tipos de cumarinas | Aspectos
Etnofarmacológicos e Farmacológicos | Resultados e Discussão | Conclusões
Claudia Valeria Campos de Souza
Maria Auxiliadora Coelho Kaplan

Introdução
A Quimiossistemática Micromolecular baseia-se na existência de gradientes químicos de afinidade entre os grupos vegetais para avaliar as
relações filogenéticas. O estudo de critérios taxonômicos de natureza
química, em especial os que se referem à química micromolecular, é importante para complementar as informações necessárias aos taxonomistas. Esses critérios têm contribuído para o desenvolvimento de um sistema mais natural de integração morfologia/química para o Reino Vegetal
(GOTTLIEB, 1982; BARREIROS, 1982).
Além disso, o uso de um sistema filogenético com base química é um fator de alta relevância para a racionalização da pesquisa fitoquímica, favorecendo a busca de princípios ativos em plantas. Uma das grandes vantagens
de um sistema de classificação desse tipo é a possibilidade de previsão da
ocorrência de determinada classe química em um táxon (MALAFAIA, 1994).
Vários parâmetros químicos foram elaborados para que o avanço evolutivo de diversas classes químicas fosse compreendido. O número de
ocorrência (NO) e o número percentual de ocorrências (NO%) são
exemplos de parâmetros taxonômicos que permitem avaliar o grau de
significância de substâncias como as cumarinas para os táxons em discussão (SOARES, 1996).
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Cumarinas - As cumarinas representam uma classe química, tendo sido
primeiramente isoladas da espécie Coumarouna odorata por Vogel, em
1820 (SOINE, 1964). Esses metabolitos estão presentes em diferentes
partes das plantas, tanto nas raízes como nas flores e frutos, e podem estar distribuídas em diferentes famílias angiospérmicas, como Apiaceae,
Rutaceae e Asteraceae, nas quais são encontradas com ampla ocorrência.
Também estão presentes em Fabaceae, Oleaceae, Moraceae e Thymelaeaceae, nas quais suas ocorrências são menos representativas. Dentre os táxons que biossintetizam cumarinas, contam espécies de hábitos bastante
diversificados, como árvores, arbustos e ervas (RIBEIRO et al., 2002).
A diversificação desses metabolitos envolvendo a biossíntese de estruturas mais complexas fica restrita a apenas algumas famílias. Cumarinas com esqueleto mais simples são de ampla ocorrência, sendo as
responsáveis pela difusão da classe em Angiosperma.
Muitas têm nomes triviais, tais como umbeliferona (7-hidroxicumarina),
esculetina (6,7-dihidroxicumarina), escopoletina (7-hidroxi-6 - Metoxicumarina) e outros (1-9) (Figura1). Os papéis desses metabólitos nas plantas
não estão evidentes; no entanto, podem estar relacionados com a defesa vegetal, devido à indução de sua biossíntese durante várias situações de estresse, (GARCIA et al., 1995; BAILLIEUL et al., 2003; SHIMIZU et al., 2005).
Essa classe química é bem conhecida pelas atividades biológicas que possui e que as torna objeto de grande interesse farmacológico. Merecem destaque as cumarinas com atividade antimicrobiana e antioxidante (VALLE et
al., 1997; CHONG et al., 2002; GACHON et al., 2004; CARPINELLA et al.,
2005). São também dignas de nota as reações de fotossensibilidade causadas pelas furanocumarinas, como o psoraleno e o bergapteno; os efeitos
hemorrágicos causados pelo ferulenol e de inibição da agregação plaquetária causada por cumarinas do tipo angelol (HARMALA et al., 1992).
O objetivo do presente trabalho é contribuir para o esclarecimento
das relações filogenéticas entre as famílias que produzem cumarinas através da aplicação da metodologia quimiossistemática na análise dessa classe química e, considerando o grande interesse despertado por tais substâncias devido a suas propriedades biodinâmicas, orientar para uma
busca racional desses metabolitos no Reino Vegetal.
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Biossíntese e Ocorrência - As cumarinas propriamente ditas são metabólitos secundários que derivam da rota do ácido chiquímico, via ácido
cinâmico. A introdução posterior de grupos prenila, derivados da via do
mevalonato, leva à formação de furano- e piranocumarinas (MURRAY,
1978; KNAGGS, 2003; KOSUKE KAI, 2006).
Fenilalanina Amônialiase - A enzima fenilalanina amônia-liase (PAL)
interage com o intermediário-chave na biossíntese de fenilpropanoides.
A catálise estereoespecífica de eliminação de amônia do ácido aminado
L- fenilalnina é atribuída a essa enzima (JONES, 1984). A partir dessa
etapa, então, tem-se a formação do t- ácido cinâmico (DEWICK, 1995),
como pode ser observado na Figura 1.
Cumarinas simples - É o tipo que engloba as substâncias nas quais o
esqueleto é constituído pelo núcleo benzopirânico, que deriva do ácido
cis-cinâmico (GRAY, 1978). Hidroxilação do ácido trans- cinâmico, em
posição orto, é realizada pela enzima cinamato 4-hidroxilase (C4´H), que
tem como co-fator o sistema gerador de NADPH, que consiste de glicose-6-fosfato desidrogenase e de NADP+, originando, assim, a cumarina
propriamente dita (GESTETNER, 1974; KOSUKE KAI, 2006), após
posterior isomerização (t - c) do ácido cinâmico catalisada pela luz
(BROWN, 1979).
As cumarinas oxigenadas em C7 são derivadas dos ácidos trans/cis pcumáricos. Cumarinas 6,7-diidroxiladas, como a esculetina, têm como
precursor imediato o ácido cafeico, e a partir do ácido ferúlico (3-metoxi-4-hidroxicinâmico) é formada a escopoletina (BROWN, 1979).
A maior diversificação de cumarinas deve-se à ampla incorporação de
unidades prenila e esse mecanismo de prenilação envolve a formação de
um ânion estável, que permite o ataque eletrofílico de um carbonium
prenílico nas posições C6 ou C8 para formar um derivado C-prenilado
ou sobre o fenóxido para formar uma substância O-prenilada. Enzimas
que catalisam essas reações o fazem por atuarem localizando o ânion e
direcionando o ataque (GRAY et al., 1978).

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Figura. 1. Proposta de biossíntese dos precursores de cumarinas em plantas. Cumarinas,
como umbelliferona (1) e escopoletina (7), são biossintetisadas a partir de fenilpropanóides. As enzimas e as suas abreviaturas são fenilalanina amônia-liase (PAL); cinamato 40hidroxilase (C4´H); 40 —hidroxicinnamoil CoA ligase (4´CL); hidroxicinnamoil CoA:
chiquimato / quinato hidroxicinnamoiltransferase (HCT); p-cumaroilchiquimato/quinato
30-hidroxilase (C3´H); Ácido caffeíco/50-hidroxiferulico O-metiltransferase (COMT);
caffeoil CoA O-metiltransferase (CCoAOMT).
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Furano e piranocumarinas - Modificações secundárias levam à diversificação de estruturas das cumarinas. Epoxidação inicial da ligação dupla
olefínica do grupo isoprênico pode ser feita por duas monooxigenases
diferentes, já que unidades C- e O-prenilas podem estar presentes
(GRUNDON et al., 1975).
Grundon e McColl (1975) sugerem que os próprios epóxidos, e não
seus diois, participem na biossíntese das furano- e piranocumarinas isoméricas, os quais podem sofrer dois tipos de ciclização, levando à formação de:
1) Diidrofuranocumarinas com inversão de configuração – por exemplo (S)-(+)-columbianetina a partir do (R)-epóxido de ostenol ou
(R)-nodakenetina a partir de (S)-epóxido de 7-desmetilsuberosina;
2) Diidropiranocumarinas sem afetar o centro quiral: (R)-(+)-lomatina a partir do (R)-epóxido de ostenol ou (S)-(+)-decursinol a partir do (S)-epóxido de 7-desmetilsuberosina.
A ocorrência de (R)-nodakenetina e (S)-(+)-decursinol em Angelica
decursiva está de acordo com o esquema biossintético proposto, pois há
ciclização do epóxido S levando à formação do derivado furânico com
inversão de configuração e ao derivado pirânico sem afetar o centro quiral (GRUNDON et al., 1975). A Figura 2 permite observar os caminhos
biossintéticos para a formação de furano- e piranocumarinas. Nesse esquema, os intermediários 7- desmetilsuberosina e ostenol levam à formação dos intermediários e que sofreram ou não a inversão dos seus
centros quirais.
Bis-cumarinas - Hassmarina é uma biscumarina que foi isolada de Citrus
hassaku (Rutaceae) por Ito et al. (1993). Sobre sua biossíntese tem-se que
essa cumarina é formada a partir de uma condensação do tipo Diels-Alder.
Tipos de cumarinas – Nas angiospermas, as cumarinas são produzidas
em diferentes tipos, que compreendem: cumarinas simples, furanocumarinas lineares, furanocumarinas angulares, piranocumarinas lineares, pi121
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ranocumarinas angulares, lignocumarinas, bis-cumarinas e tris-cumarinas (RIBEIRO, 2002), Figura 3, e ocorrem em alta representatividade
nas famílias de angiospermas: Apiaceae, Rutaceae, Asteraceae, Fabaceae,
Moraceae, Oleaceae e Thymeleaceaeae.

Figura 2. Biossíntese de furano- e piranocumarinas (SILVA, 1978).

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Figura 3. Tipos de cumarinas.
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Aspectos Etnofarmacológicos e Farmacológicos
Cumarinas são substâncias encontradas em diversas espécies vegetais
que são utilizadas pela população para curar diversos males que a aflige.
O uso medicinal da espécie Angelica pubescens na China está relacionada
ao efeito anti-inflamatório que essa espécie vegetal produz. Análise farmacológica das substâncias isoladas a partir dessa planta permitiu observar que a furanocumarina bergapteno é a responsável por essa atividade (HARMALA et al., 1992). No Mediterrâneo, a indicação popular a
espécie Ferula communis é popularmente conhecida devido ao efeito hemorrágico que ela produz – tal atividade foi comprovada após isolamento da substância 4-acetil-e-acetoxi ferulenol (LAMNAOUER et al., 1991).
De todas as indicações e atividades que são apresentadas nas Tabelas 12 a seguir, a de maior destaque é a de fototoxidez produzida por cumarinas, principalmente do tipo furanocumarinas. O bergapteno é uma dessas cumarinas encontradas tanto em Angelica pubescens como em
Heracleum sphondylium; além dos efeitos anti-inflamatório e analgésico,
essa substância provoca fotodermatite e é considerada agente mutagênico. Outras furanocumarinas também são encontradas na espécie
Heracleum sphondylium. São elas: biakangelicol, heraclenina, imperatorina, isopimpinellina, responsáveis pela mesma atividade de fototoxidez
(BICCHI et al., 1990).
Observando a Tabela 2, as plantas que produzem cumarinas estão distribuídas pelos diferentes continentes e são utilizadas para curar diferentes males. Espécies de uma mesma família são capazes de produzir
diversos efeitos, desde ação sobre o sistema nervoso central até distúrbios gastrointestinais. O gênero Peucedanum de Apiaceae serve como
exemplo, pois, além de ter suas espécies indicadas para distúrbios gastrointestinais, elas também são usadas como antipiréticas, para tratar epilepsia e resfriados. Na família Rutaceae, o gênero Clausena tem suas espécies C. anisata utilizada pela população da África para tratar processos
inflamatórios, para controlar convulsões em crianças e em distúrbios gastrointestinais. Já em Taiwan, a espécie C. excavata pertencente a esse gênero é usada em resfriados, contra a malária e em distúrbios gastrointestinais (BROWN, 1994; CHEN et al., 1995; LIU et al., 1994).
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Tabela 1.
Plantas produtoras de cumarinas e informações sobre
medicina popular.
Famílias

Espécies

Partes
usadas

Informações
populares

Regiões

Referências

Apiaceae

Angelica
pubescens
Maxim.

Raízes

Artrite,
resfriado.

China

Chen, 1995

Ferula
communis L.

Flores,
rizomas.

Infecções

Arábia
Saudita

Al-Yahya,
1998.

Peucedanum
japonicum
Thumb.

Raízes

Tosse,
resfriado,
dor de
cabeça

Japão

Ikeshiro,
1992.

Amyris Texana
P.Wilson

Planta

Vermífugo,
irritação da
pele.

América
tropical

De la Fuente,
1991

Boenninghause
nia albiflora
Hook

Partes
aéreas

Fraturas de
ossos.

Nepal

Basnet, 1993.

Citrus grandis
Osbeck

Frutos

Dor de
estômago

Taiwan

Wu, 1988.

Clausena
excavata
Burm. F.

Folhas

Resfriado,
Dores
abdominais,
malária.

Taiwan

Wu, 1993.

Feronia
limonia
Swingle

Raízes

Veneno de
cobra.

Índia

Agrawal,
1989.

Murraya
koenigii (L.)
Spreng.

Sementes e
frutos.

Carminativo

Ásia

Reisch,
1994.

Zanthoxylum
ailanthoides
Sieb & Zucc.

Folhas

Resfriado e
veneno de
cobra.

Taiwan

Sheen, 1994.

Contra
veneno de
cobra.

Brasil

Pereira,1994.

Rizomas

Malária,
veneno de
cobra.

Brasil

Kuster,
1994.

Planta

Purgativa

Rutaceae

Asteraceae

Mikania
glomerata
Spreng

Moraceae

Dorstenia
brasiliensis
Lam.

Thymelaeaceae Daphne
bholua L.

Banerji, 1991.

125
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:11 PM Page 126

Tabela 2.
Informações farmacológicas de cumarinas isoladas.
Substância

Espécies

Atividade farmacológica

Referências

4-Acetyl-eacetoxiferulenol

Ferula
communis L.

Efeito hemorrágico

Lamnaouer, 1991.

Angelol B, C, D, G,
I, K, L.

Angelica pubescens f.
biserrata L.

Inibição da agregação
plaquetária

Jiang-Hua,
1994.

Aurapteno

Citrus hassaku L.

Ação espasmolítica

Yamada, 1982.

Dentatina

Clausena
harmandiana

Atividade contra
Plasmodium falciparum.

Yenjai, 2000.

Ferujol

Ferula jaeschkena

Contraceptiva

Singh, 1985.

Ferulenol

F. communis L.

Efeito hemorrágico
e bactericida

Lamnaouer, 1991;
Al-Yahya, 1998

Oxipeucedanina

Citrus hystrix DC.

Inibidor da formação
de óxido nítrico.

Murakami A., 1999.

Praeruptorina A

Peucedanum
japonicum Thumb.

Anticolinérgico e
anti-histamínico.

Takeuchi, 1991.

Pabulenol

A. genuflexa

Inibição da agregação
plaquetária

Lee, 2003.

Trans-khellacton

P. grande

Citotóxico

Duh, 1991.

Xanthotoxina

P. japonicum Thumb.

Inibidor da atividade
da monoamino oxidase.

Huong, 1999.

Resultados e Discussão
Ocorrência de cumarinas em angiosperma
O estudo da distribuição de cumarinas em táxons pertencentes à angiosperma revela perfis bem característicos de ocorrência. Apesar da ampla distribuição das cumarinas, pode ser observado que a sua diversificação fica restrita a algumas famílias: Apiaceae, Rutaceae, Asteraceae,
Fabaceae, Moraceae, Oleaceae e Thymeleaceaeae, considerando os oito tipos de cumarinas encontrados: cumarinas simples (Cs), furanocumarinas
lineares (Fcl), furanocumarinas angulares (Fca), piranocumarinas lineares
(Pcl), piranocumarinas angulares (Pca), lignocumarinas (Lc), bis-cumarinas (Cd) e tris-cumarinas (Ct). Alguns táxons, como Asterales, Oleales e
outros, embora sejam grandes produtores desses metabólitos, especializaram-se na produção de apenas alguns tipos (Tabela 3, Figura 4).
126
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:11 PM Page 127

Tabela 3.
Número de ocorrência (NO) e número de ocorrência percentual (NO%)
dos tipos de cumarinas produzidas pelas famílias em relação às
ordens.
Ordem

Família

NO

NO%

Araliales

Apiaceae

3041

Cs = 32.58
Fcl = 47.54
Fca= 10.53
Pcl = 2.40
Pca= 6.73

Rutales

Rutaceae

1683

Cs = 48.78
Fcl = 33.69
Fca = 1.45
Pcl = 8.53
Pca = 2.26
Cd = 3.02

Asterales

Asteraceae

830

Cs = 98.68
Fcl = 1.33

Fabales

Fabaceae

237

Cs = 77.55
Fcl = 13.70
Fca = 5.71
Pcl = 2.86
Pca = 0.82

Oleales

Oleaceae

149

Cs =100.00

Urticales

Moraceae

135

Cs = 14.29
Fcl = 22.19
Fca = 3.04
Pcl = 2.74

Thymelaeales

Thymelaeaceae

121

Cs = 52.89
Fcl = 1.65
Fca= 2.48
Pcl = 1.65
Lc = 2.48
Cd = 36.36
Ct = 2.48

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Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:11 PM Page 128

Figura 4. Ocorrência de cumarinas nas principais famílias em angiosperma produtoras de
cumarinas contendo NO>100.

A Tabela 3 mostra as sete maiores famílias que produzem cumarinas:
Apiaceae, Rutaceae, Asteraceae, Fabaceae, Oleaceae e Moraceae e Thymelaeaceae, arranjadas na ordem decrescente do número de ocorrências e
acompanhadas do número percentual de ocorrências dos diferentes tipos cumarínicos produzidos. Fica clara a importância da produção de
cumarinas simples nas angiospermas. As cumarinas simples são o tipo
que aparecem mais espalhadas por toda linhagem angiospérmica, e em
muitas famílias são responsáveis por 100% do número de ocorrências.
Em relação às famílias nas quais as cumarinas são consideradas marcadores quimiotaxonômicos, no caso Apiaceae e Rutaceae, o percentual de
ocorrência de cumarinas simples é diverso. Em Apiaceae e Moraceae, as
cumarinas simples aparecem em segundo lugar no que diz respeito ao
número percentual de ocorrências. No entanto, em Rutaceae, esse tipo
cumarínico representa o maior percentual de ocorrências. Outras famílias, como Fabaceae, Oleaceae e Thymelaeaceae, nas quais a ocorrência
dessa classe de substâncias é bastante significativa, as cumarinas simples
são produzidas em maior percentual.
As furanocumarinas lineares são substâncias que ficam mais restritas
a algumas famílias. Apresentam ocorrências bastante significativas em
Apiaceae e Moraceae, nas quais representam o maior percentual; em
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Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:11 PM Page 129

Rutaceae e Fabaceae, são cumarinas que aparecem em segundo lugar de
produção. As furanocumarinas angulares, apesar da baixa ocorrência,
aparecem em Apiaceae, Rutaceae, Fabaceae, Moraceae e Thymelaeaceae.
Outro tipo de cumarinas que se destaca pelo percentual de ocorrência, e não pela sua distribuição em famílias angiospérmicas, são as cumarinas diméricas, presentes significativamente em Thymelaeaceae. Nesse
táxon, os dímeros nada mais são do que cumarinas simples ligadas entre
si. Observando a distribuição dos tipos cumarínicos nessa família, em nível de número percentual de ocorrências, como mostra a Tabela 3, fica
bem evidenciado que as furano- e piranocumarinas são bem menos frequentes do que as cumarinas simples, o que reforça a análise anterior
das cumarinas no táxon em questão. Importante ressaltar que as cumarinas diméricas em Rutaceae são formadas por diferentes combinações entre os diversos tipos de cumarinas encontrados nesse táxon.
Tabela 4.
Índices morfológicos e número de tipos de cumarinas para famílias
com NO > 100.
Família

IS

IHC

IH

NT

Apiaceae
Rutaceae
Asteraceae
Fabaceae
Oleaceae
Moraceae
Thymelaeaceae

51
45
72
48
62
48
55

98
36
91
91
17
34
50

87.5
25
87.5
87.5
25
25
50

5
6
2
5
1
4
7

A Tabela 4 mostra os valores para os índices de Sporne e de Herbacidade, e o número de tipos de cumarinas produzidos pelas famílias
apresentadas. Na Figura 5, a correlação entre NT x IS mostra que as famílias com Índice de Sporne mais alto (Oleaceae e Asteraceae), consideradas assim mais derivadas, são as que apresentam menor diversificação
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Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:11 PM Page 130

em tipos. É interessante notar a semelhança entre essa correlação com
aquela mostrada para Asteraceae e Oleaceae, em que as famílias mais
evoluídas morfologicamente mostram baixa ou nenhuma ocorrência de
furano- e piranocumarinas e pequeníssima diversificação em tipos. As famílias consideradas mais basais segundo o valor do Índice de Sporne
são as que apresentam maior diversificação em tipos cumarínicos.

Figura 5. Correlação entre número de tipos (NT ) e Índice de Sporne (IS) referente às
famílias produtoras de cumarinas com NO>100.

As Figuras 6-7 mostram resultados interessantes no que diz respeito
ao Índice de Herbacidade e Índice de Herbacidade para espécies produtoras de cumarinas (IHc). Enquanto em relação ao Índice de Herbacidade (IH) para família tem-se uma média dos hábitos das espécies, o
Índice de Herbacidade para espécies produtoras de cumarinas (IHc) representa exatamente o hábito de cada espécie que produz cumarinas.
Esse tipo de informação leva a modificações bastante interessantes, visto
que as espécies que produzem cumarinas apresentam hábitos muito diversificados. Comparando os resultados apresentados, pode ser observado que as famílias Rutaceae, Moraceae e Oleaceae possuem um IH médio de 25 (Figura 7), enquanto Oleaceae (Figura 6) mostra ser a família
que apresenta os táxons mais lenhosos e Rutaceae e Moraceae possuem
valores em que as espécies produtoras de cumarinas são basicamente ar130
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

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bustos predominando sobre árvores. O IH para Fabaceae, Asteraceae e
Apiaceae é uma valor médio em que ervas predominam sobre arbustos;
já o IHc para as espécies produtoras de cumarinas mostra que o hábito
dessas espécies é basicamente herbáceo, principalmente para Apiaceae.

Figura 6. Correlação e Índice de Sporne (IS) e Índice de Herbacidade (IHc) referentes às
famílias produtoras de cumarinas NO>100.

Figura 7. Correlação e Índice de Sporne (IS) e Índice de Herbacidade (IH) referentes às
famílias produtoras de cumarinas NO>100.
131
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:11 PM Page 132

Conclusão
As cumarinas simples são as de mais ampla distribuição entre as angiospermas. Os demais tipos – furanocumarinas lineares, furanocumarinas angulares, piranocumarinas lineares, piranocumarinas angulares, lignocumarinas, bis-cumarinas e tris-cumarinas – ocorrem em poucas
famílias e mostram tendência de diversificação nos táxons considerados
mais primitivos e/ou lenhosos. Apiaceae, Rutaceae, Asteraceae, Fabaceae,
Oleaceae, Moraceae e Thymelaeaceae são as famílias nas quais cumarinas aparecem como marcadores quimiossistemáticos (NO > 100).
Há uma relação inversa entre a diversificação de cumarinas, representada pelo número de tipos, e Índice de Sporne. Famílias consideradas
mais derivadas possuem baixa diversificação e tendem a produzir predominantemente cumarinas simples. Esse fato pode estar relacionado à
tendência geral de abandono do metabolismo do chiquimato em táxons
angiospérmicos derivados.

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Capítulo VI
Abordagem Quimiossistemática aplicada a
Rosiflorae
Introdução | Superordem Rosiflorae | Problemas na Classificação de
Rosiflorae | Perfil Químico de Rosiflorae | Eleição dos Marcadores
Quimiossistemáticos | A Química Flavonoídica de Rosiflorae | A Química
Triterpenoídica de Rosiflorae | A Química Alcaloídica de Rosiflorae |
Quimiossistemática de Rosiflorae | Buxales em Rosiflorae? | Conclusões
Rachel Oliveira Castilho
Maria Auxiliadora Coelho Kaplan

Introdução
Existem muitos sistemas de classificação de plantas em que especialistas
botânicos discordam quanto ao posicionamento de certos taxa (GOLDBERG, 1986). Essas discrepâncias frequentemente dizem respeito ao posicionamento de subtribos em tribos, de famílias em ordens e de subclasses
ou ordens em superordens. Esta situação é devida a utilização de marcadores morfológicos diferentes, bem como a ausência de um único critério para avaliação taxonômica dos mascadores (GOTTLIEB et al., 1996).
O recente desenvolvimento da quimiossistemática de plantas, representado por princípios básicos (GOTTLIEB, 1982), confirma a relevância de metabolitos especiais em estudos filogenéticos. Correlações entre
características químicas e parâmetros referentes ao nível de oxidação, especialização do esqueleto e proteção das hidroxilas fenólicas são, assim,
promissoras fontes para estudos.

Superordem Rosiflorae
A superordem Rosiflorae (DAHLGREN, 1980) incluída na divisão Angiospermae possui doze ordens (Fagales, Cunoniales, Saxifragales,
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Rosales, Juglandales, Myricales, Balanopales, Casuarinales, Trochodendrales, Hamamelidales, Gunnerales e Buxales) e trinta e oito famílias formadas por espécies com variados hábitos e amplamente distribuídas em
regiões de clima temperado. Dahlgren, em seu sistema de classificação
para Angiospermae (1975), classifica as famílias de Rosiflorae em três superordens – Hamamelidanae, Rosanae e Saxifraganae – junto com outras famílias e ordens. Em 1989, um novo sistema de classificação é publicado e neste há modificações na vizinhança das ordens de Rosanae
(Rosiflorae), inclusão da ordem Droseales e a elevação de algumas famílias ao nível de ordem; como exemplo, pode-se citar Geissolomataceae
para Geissolomatales da ordem Hamamelidales de 1980 (DAHLGREN,
1989; DAHLGREN G., 1995). No sistema de classificação de Cronquist
(1988), Rosiflorae de Dahlgren (1980) é separada em dois blocos: a subclasse Hamamelidae (com quinze famílias em sete ordens) e a subclasse
Rosidae (com dezesseis famílias em quatro ordens).
Entre os botânicos especializados em Taxonomia Vegetal, há de maneira geral grande divergência quanto ao posicionamento sistemático de
muitas famílias em Rosiflorae; entretanto, para algumas delas, observase total concordância na sua classificação. As famílias Fagaceae, Betulaceae e Corylaceae são posicionadas invariavelmente na ordem Fagales,
e as famílias Casuarinaceae e Rosaceae são classificadas, respectivamente, nas ordens Casuarinales e Rosales. Para Neuradaceae, os botânicos
contemporâneos também são, na maioria, concordantes com o seu posicionamento em Rosales; contudo, os sistemas de classificação de Emberger (1960), Hutchinson (1973), Benson (1979) e Thorne (1983)
consideram Neurada um gênero da família Rosaceae. O mesmo ocorre
com a família Chrysobalanaceae, que Hutchison (1973) considera incluída em Rosaceae (GOLDBERG, 1986).
Em contraposição, a maioria das famílias mostra diferentes posicionamentos de acordo com os sistematas botânicos. Melchior (1964), Benson
(1979), Cronquist (1981) e Rouleau (1981) classificam Buxaceae em
Euphorbiales, enquanto Takhatajam (1983) a posiciona em Hamamelidales, subordem Buxineae; Thorne (1983) em Pittosporales, subordem
Buxineae; Emberger (1960) em Terembinthales; Melchior (1964) em
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Celastrales, subordem Buxineae; e Dahlgren (1980) e Young (1981) em
Buxales. Grubbiaceae é outro exemplo que, segundo Emberger (1960),
Melchior (1964), Hutchinson (1973) e Benson (1979), está posicionado
em Santalales, enquanto para Stebbins (1974), Cronquist (1981),
Rouleau (1981) e Takhatajam (1983) está em Ericales; já para Young
(1981), e Thorne (1983), está classificada em Pittosporales e, para Dahlgren (1980), está em Cunoniales (GOLDBERG, 1986). Com o objetivo
de analisar a validade do posicionamento de famílias e ordens na superordem Rosiflorae no sistema de classificação de Dahlgren de 1980, um
estudo detalhado da composição micromolecular das famílias de Rosiflorae foi feito.
No último sistema de classificação (APG 1998, APG II, 2003), Buxaceae e Didymelaceae, Trochodendraceae e Tetracentaceae são classificadas em Eudicots, bem como Platanaceae, a ordem Proteales, Eupteleaceae, Ranunculales. A ordem Gunnerales (famílias Gunneraceae e
Myrothamnaceae) e Saxifragales (famílias Cercidiphyllaceae, Crassulaceae, Daphniphyllaceae, Hamamelidaceae, Iteaceae e Saxifragaceae) são
classificadas em Core Eudicots. As famílias Crossosomataceae, ordem
Crossosomatales, Francoaceae, ordem Geraniales e Geissolomataceae são
classificadas em Rosids. As ordens Fabales (Quillajaceae), Fagales (famílias Betulaceae, Casuarinaceae, Fagaceae, Juglandaceae, Rhoipteleaceae e
Myricaceae), Malpighiales (Balanopaceae e Chrysobalanaeae), Oxalidales
(Brunelliaceae, Cephalotaceae e Cunoniaceae) e Rosales (Rosaceae) são
classificadas em Eurosids I. Em Eurosids II; a família Neuradaceae está
classificada em Malvales, enquanto Bruniaceae em Euasterids II.

Perfil Químico de Rosiflorae
Das famílias de Rosiflorae, aproximadamente 60% sofreram algum estudo químico. Sua principal via metabólica é representada pela via biossintética do chiquimato, e com menor frequência da via do acetato
(AMERICAN CHEMICAL SOCIETY, 1917-1995).
Dentre os metabólitos isolados até o presente momento, verificou-se
a presença de monoterpenos (4%), triterpenos (11%), carotenoides
(8%) e esteroides (5%), alcaloides (9%), flavonoides (39%), taninos
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condensados e hidrolisáveis (6%), derivados do ácido cinâmico e benzóico (13%), cumarinas, entre outras classes com distribuição menos significativa (Tabela 1 e Figura 1).
Tabela 1
Perfil químico (em NO) das famílias da superordem Rosiflorae
(American Chemical Society, 1917-1995).
Classes Químicas/
Famílias
1
2
Trochodendraceae
Eupteleaceae
Cercidiphyllaceae
Hamamelidaceae 14 2
Platanaceae
Fagaceae
11
Corylaceae
Betulaceae
2
Juglandaceae
3
Myriceae
11
Casuarinaceae
Buxaceae
1
Daphniphyllaceae
3
Davdisoniaceae
Eucryphiaceae
Bruniaceae
Crassulaceae
Cephalotaceae
Francoaceae
Saxifragaceae
14
Gunneraceae
Rosaceae
75
Chrysobalanaceae

3

4

3

7
9
1

5
4
24

6

6
8
218
1
44
1
22
8
17

3

7

8

7

4

15

11
24
61
2

10

2

19
12
38
1
1

6
2
30
1
3
2
7
3
1

22
4
2
17
1
1
242
49

3

1

9

70
5
8
9
10
12

25
5
9

301

80

3
8
52
3

1
59

2
5
34
7
41
16
81
15
35
49

8

14

15

26
1
1

2
11
42
64

240
9
6
445

13

23

11

2

86 486 579
1
3

29

1

5

34
29

12 13

3
7

1

11

1
4

1= monoterpenos, 2= iridoides, 3= sesquiterpenos, 4= diterpenos, 5= carotenoide,
6= esteroide, 7= alcaloides, 8= taninos, 9= Derivados do ácido benzóico/cinâmico,
10= taninos, 11= flavonoides, 12= cumarinas, 13= hidroquinonas, 14= antraquinonas
e 15= lignanas

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Figura 1 – Perfil Químico de Rosiflorae (Chemical Abstract, 1917-1995).

Os monoterpenos foram até agora isolados de oito famílias de Rosiflorae, têm o maior número de ocorrência (NO=75), cujos tipos mais comuns são canfeno, pinano e cimeno. Em seguida, aparecem Bruniaceae
(NO=24), Hamamelidaceae e Saxifragaceae (NO=14), Fagaceae e Myricaceae (NO=11), Betulaceae e Juglandaceae (NO=3), tendo como tipos
estruturais principais cimeno, pinano, canfeno e mentano.
Iridoides são substâncias monoterpenoídicas com ocorrência restrita
a algumas superordens “dahlgrenianas”, como Corniflorae, Lamiiflorae,
Gentianiflorae e Loasiflorae (KAPLAN & GOTTLIEB, 1982), mas ocorrem esporadicamente em Rosiflorae nas famílias Buxaceae, na qual foi
isolado um único representante, Daphniphyllaceae, com três representantes, dentre eles asperulosídeo e ácido geniposídico, e em Hamamelidaceae com dois representantes no gênero Liquidambar, asperulosídeo
e monotropeína.
Os sesquiterpenos conhecidos de Rosiflorae distribuem-se pobremente em cinco famílias e são representados principalmente por cariofileno, humulano, eudesmano, cadinano e germacrano.
Em Rosiflorae, a presença de diterpenos é pequena, e somente ocorre
em duas famílias: Crassulaceae, com um representante do tipo labdano,
e Rosaceae, com NO=4 com representantes do tipo caurano e abietano.
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Os triterpenos ocorrem em quase todas as famílias com estudo químico em Rosiflorae, tendo destaque as famílias Fagaceae, com NO=277
e maior número de diversidade estrutural da superordem, e Rosaceae,
com NO=134.
A química de esteroides é simples e ocorre em quinze famílias das
vinte e três estudadas. Os tipos estruturais mais comuns são os seguintes: colestano, stigmastano e ergostano, com exceção para a família
Crassulaceae, que além desses tipos estruturais mostra a presença de bufadienolídeos, com alto grau de oxidação.
Os flavonoides da superordem Rosiflorae são representados principalmente por flavonóis, que constituem mais de 50% do total de flavonóides já isolados, além de outros distribuídos por quase todas as famílias estudadas em Rosiflorae. Destaca-se a presença de um isoflavonoide
na família Fagaceae e bisflavonas em Rosaceae e Casuarinaceae.
Alcaloides são produzidos por dez famílias em Rosiflorae e dentre
eles encontram-se oito tipos: espermidínicos, guanidínicos, piperidínicos, “Daphyniphyllum”, triterpenoídico, diterpenoídico, pirrolizidínicos e
indólicos. Destaque é dado pela presença de um alcaloide pirrolizidínico
em Casuarinaceae, do mesmo tipo presente em Leguminosae.
Os taninos são comumente encontrados em Rosiflorae, havendo distribuição predominante de taninos gálicos e elágicos por toda a superordem, e de taninos condensados em algumas famílias, como Rosaceae,
Myricaceae, Saxifragaceae e Crassulaceae. Outro grupo de substâncias
normalmente encontradas nas famílias de Rosiflorae, principalmente em
Rosaceae, são os derivados do ácido cinâmico e benzóico, como os ácidos caféico, ferúlico, vanílico, sinápico, entre outros.
Outras classes químicas mais restritas a algumas famílias são os diarilheptanoides cíclicos presentes em Myricaceae e os derivados do florogucinol, comuns em pteridófitas, que ocorrem em Rosaceae. As lignanas estão
restritas a três famílias em Rosiflorae: Casuarinaceae, com uma ocorrência,
Gunneraceae com duas e Rosaceae com quatro. Cumarinas são amplamente distribuídas em plantas, principalmente nas famílias Apiaceae e Rutaceae, e nessa superordem ocorrem em quatro famílias, tendo maior ocorrência em Rosaceae e Crassulaceae. Na superordem é comum a presença
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de hidroquinonas, principalmente glicosiladas como arbutina. Em Saxifragaceae e Rosaceae aparecem antraquinonas, como a emodina e o crisofanol.

Eleição dos Marcadores Quimiossistemáticos
A análise do perfil químico das ordens de Rosiflorae ressalta certa homogeneidade quanto às classes químicas presentes, tendo como produção principal flavonoides, triterpenos e taninos, com exceção de Buxales,
que apresenta alcaloides. Baseados nesses dados, flavonoides e triterpenoides são considerados os marcadores quimiossistemáticos para esse
táxon, devido não somente ao grande número de ocorrência, mas também à sua grande diversidade estrutural. Por outro lado, alcaloides são
os marcadores quimiossistemáticos para a ordem Buxales (CASTILHO
& KAPLAN, 2008; CASTILHO et al., 1999).
A distribuição de flavonoides e triterpenoides é normalmente uma
ferramenta auxiliar na classificação, e são, portanto, largamente utilizados como marcadores quimiossistemáticos por causa da sua larga distribuição em plantas superiores e da enorme diversidade de tipos estruturais que apresenta (HARBONE, 1984; BARREIROS, 1990).

A Química Flavonoídica de Rosiflorae
A ocorrência dessa numerosa classe de heterociclos oxigenados é
abundante em plantas superiores e pteridófitas, aparecendo poucos tipos em musgos. Biologicamente, os flavonoides desempenham um papel
principal na polinização por insetos ou na alimentação sobre plantas, mas
em alguns casos eles têm gosto amargo, repelindo certas larvas de insetos de se alimentarem, além de protegerem a planta contra a radiação ultravioleta e serem antioxidantes, entre outras funções (TORSSEL, 1983).
Flavonoides são caracterizados estruturalmente por possuírem dois
anéis aromáticos hidroxilados, A e B, unidos por um terceiro anel, C heterocíclico, exceto para chalconas e derivados. O caminho biossintético
de formação dos flavonoides é bem conhecido e permite a elaboração
de um mapa biogenético em que os diferentes tipos flavonoídicos são
arranjados em uma ordem natural de derivação (Figura 2) (ENDT et al.,
2002; DI CARLO et al.,1999).
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Rosaceae é a família que apresenta o maior número de ocorrência na
superordem, seguida de Saxifragaceae e Crassulaceae. As outras famílias
não são tão expressivas, apresentando número de ocorrência inferior a
cem (Tabela 1, Figura 3).
Das vinte e três famílias com estudo químico, vinte mostraram a presença de flavonoides. Destas, dezenove contêm maior ocorrência de flavonóis, seguidas pela produção de flavonas que ocorrem em nove famílias (Figura 4). Nessa superordem, a produção de flavonóis representa
54% do total, seguida de antocianidinas com 20%, flavonas com 8% e
flavanona com 7% (Figura 5).

Figura 2 – Esquema simplificado da biossíntese dos flavonoides encontrados em
Rosiflorae (ENDT et al., 2002).
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Figura 3 - Número de Ocorrências (NO) de Flavonoides nas famílias (aceae) de Rosiflorae.

C

Figura 4 – Ocorrência de tipos de flavonoides (Tfla) por número de famílias (NF).
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Outra observação interessante é a presença de diidroflavonóis, que
não são um tipo de flavonoide dos mais comuns; porém, em Rosiflorae
ocorre em nove famílias (Figura 5).

Figura 5 – Porcentagem de tipos estruturais de flavonoides de Rosiflorae.

A Química Triterpenoídica de Rosiflorae
Dentre as famílias de Rosiflorae que apresentaram estudo químico,
dezessete mostraram a presença de triterpenoides, que são tetracíclicos
e principalmente pentacíclicos dos tipos damarano, lupano, germanicano, taraxasterano, ursano, oleanano, taraxerano, arborano, glutinano, cicloartano, entre outros (Figura 6) (DEVON & SCOTT, 1972).
Os triterpenoides dos tipos oleanano e lupano ocorrem na maioria
das famílias de Rosiflorae, sendo seguidos pelos tipos taraxerano e ursano (Figura 7). Os triterpenoides de Rosiflorae estão concentrados principalmente na família Fagaceae (46% do total da superordem), seguida
de longe por Rosaceae, Betulaceae e Buxaceae, que apresentam também
maior diversidade em tipos estruturais (Figura 8).
Em conformidade com esses dados, a ordem Fagales destaca-se na
produção desses metabólitos especiais por elaborar moléculas mais especializadas estruturalmente e em maior representatividade. Logo após
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Fagales, encontra-se a ordem Rosales. As famílias Trochodendraceae,
Corylaceae, Davidsoniaceae, Platanaceae, Juglandaceae, Chrysobalanaceae e Saxifragaceae possuem seus triterpenoides pouco especializados
devido à predominância dos tipos lupano, oleanano e ursano.

Figura 6 – Tipos de esqueletos triterpenoídicos encontrados em Rosiflorae (DEVON &
SCOTT, 1972).
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Figura 7 – Tipos estruturais (TE) de triterpenoides por número de
famílias (NF) em Rosiflorae.

Figura 8 – Número de ocorrência (NO) de triterpenos por famílias
(aceae) de Rosiflorae.
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A Química Alcaloídica em Rosiflorae
A química alcaloídica de Rosiflorae é pobre, sendo encontrada apenas
em dez famílias, contidas em sete ordens: Buxales, Saxifragales, Rosales,
Cunoniales, Casuarinales, Fagales e Myricales. Buxales é a ordem que
mais produz alcaloides (72%), seguida de Saxifragales (15%) e Fagales
(6%) (Figura 9).

Figura 9 - Porcentagem alcalóidica em Rosiflorae.

Uma análise dos tipos alcaloídicos da superordem mostrou que os alcaloides produzidos por Buxales representam a maioria da classe na superordem, têm como precursor imediato o esqualeno (Figuras 10 e 11),
enquanto os de Rosales derivam do geranil-geraniol; já os alcaloides de
Fagales, Cunoniales, Myricales, Casuarinales e Saxifragales têm como
precursor ácidos aminados do ciclo de Krebs (Tabela 2).

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Figura 10 – Biossíntese dos alcaloides do tipo Daphyniphyllum (SOUTHON &
BUCKINIGHAN, 1989).

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Figura 11 – Biossíntese dos alcaloides de Buxaceae (DEVON & SCOTT, 1972).

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Tabela 2
Número de ocorrências e tipos de alcaloides em Rosiflorae.
ORDEM

FAMÍLIAS

Buxales
Buxaceae
Buxales
Daphniphyllaceae
Fagales
Fagaceae
Fagales
Corylaceae
Fagales
Betulaceae
Myricales
Myricaceae
Rosales
Rosaceae
Cunoniales
Cunoniaceae
Saxifragales
Crassulaceae
Casuarinales Casuarinaceae

1

2

3

4

5

6

7

8

242
49
1

1

2

2
17
1
29
2
59
1

Triterpenoídicos; 2- “Daphniphyllum”; 3- Espermidínicos; 4- Guanidínicos;
5- Piperidínicos; 6- Diterpenoídico; 7- Indólicos; 8- Pirrolizidínico.

O metabolismo especial de Buxales é representado principalmente
por alcaloides, e o tipo principal para a família Buxaceae é o alcaloide
triterpenoídico, cujos representantes podem ser subdivididos em seis
grupos, dependendo da natureza do esqueleto e das substituições nas
posições quatro e quinze, e a presença de dois átomos de nitrogênio: ciclomicrophyllinas e 6,7-diidrociclomicrophyllinas, ciclovirobuxinas e
Δ6,7-ciclovirobuxeinas, cicloprotobuxinas, ciclobuxaminas, ciclobuxinas
e ciclobuxoxazinas e ciclometoxazinas (Figura 12). Já os alcaloides encontrados em Sarcococca e Pachysandra são derivados simples do pregnano, com substituições alquílicas. Muitos alcaloides de Pachysandra são
distinguidos pela presença de hidroxila no carbono quatro e/ou pelo caráter amídico de uma das funções nitrogênio, particularmente na posição três (MANSKE, 1967).
Com relação à produção alcaloídica da família Daphniphyllaceae, há
também uma subdivisão dos representantes em seis grupos: daphniphyllina, secodaphniphyllina, daphnane (daphnilactona A), daphnilactona B,
Yuzurimina e Yuzurine (Figura 13) (SOUTHON & BUCKINIGHAN,
1989).
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Figura 12 - Tipos de alcaloides de Buxaceae.
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Figura 13 - Tipos de alcaloides de Daphniphyllaceae.

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Quimiossistemática de Rosiflorae
Evolução Flavonoídica em Rosiflorae
A química flavonoídica é bastante diversificada em Rosiflorae e revela algumas polarizações evolutivas de grande valor quimiossistemático.
Nas plantas mais primitivas, a ocorrência de flavonóis geralmente predomina (HARBONE, 1984), mostrando assim que a superordem tem
um baixo status evolutivo (Figura 5). Para observação desse fato é interessante comparar a relação flavona/flavonol, que é baixa para toda a superordem (Figura 14) (SOARES & KAPLAN, 2001). As famílias que
apresentam maiores relações flavona/flavonol são Saxifragaceae e Rosaceae. Esse dado está de acordo com a correlação do Índice de Sporne
(IS) e Índice de Herbacidade (IH), que mostram que a sequência evolutiva para essas famílias é Rosaceae “ Saxifragaceae e para suas respectivas ordens Rosales “ Saxifragales. Infelizmente, para Gunnerales a ordem mais evoluída morfologicamente não se obteve qualquer referência
sobre a presença de flavonoides. Para a ordem menos evoluída morfologicamente, Trochodendrales, a relação flavona/flavonol foi zero, indicando ausência de flavonas até presente o momento (CASTILHO, 1997).
A glicosilação e a metilação das hidroxilas flavonoídicas são reações geneticamente controladas; portanto, sua distribuição em flavonoides normalmente é uma ferramenta auxiliar na classificação, e são por isso largamente
utilizados como marcadores quimiossistemáticos (TORSSEL, 1983).
Numa análise da proteção das hidroxilas flavonoídicas de Rosiflorae,
observou-se que um total de 69% são protegidas: por glicosilação (49%),
por metilação (11%) e proteção dupla, metilação e glicosilação (9%)
(Figura 15). Essa alta porcentagem de proteção por glicosilação confere às
plantas dessa superordem um caráter mais primitivo, pois nesse tipo de
proteção há mais gasto de energia para a sua produção e não é uma proteção tão efetiva quando comparada à metilação (GOTTLIEB et al., 1996).

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Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

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Figura 14 - Relação flavona/flavonol em Rosiflorae.

Figura 15 - Porcentagem do número de ocorrências de hidroxilas flavonoídicas
desprotegidas ou protegidas por glicosilação, metilação ou proteção dupla (metilação e glicosilação) de Rosiflorae.

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Na ordem Trochodendrales, a família Eupteleaceae somente mostra a
presença de flavonóis e diidroflavonóis, e as porcentagens de hidroxilas
livres, ou seja, desprotegida e hidroxilas protegidas, são próximas. Já em
Cercidiphyllaceae só há a ocorrência de diidroflavonóis e todos têm as
hidroxilas desprotegidas. Além disso, essa ordem não mostra transformação do anel A.
Em Hamamelidales, a família Hamamelidaceae tem como tipos estruturais flavonoídicos, antocianidinas, flavonóis, diidroflavonóis e flavan3-ol que mostram maior proporção de desproteção de suas hidroxilas
flavonoídicas do que proteção e, quando estão protegidas, é por glicosilação. Em Platanaceae somente ocorrem flavonóis glicosilados.
Fagaceae é uma das famílias com maior diversidade de tipos estruturais flavonoídicos. A condição de proteção das hidroxilas flavonoídicas
dessa família é baixa e, quando ocorre, é por glicosilação. Já em
Betulaceae, 84% de suas hidroxilas flavonoídicas são protegidas por metilação e/ou glicosilação; o mesmo fato ocorre em Corylaceae, mas nesse
caso a proteção somente é efetuada por glicosilas. Uma peculiaridade em
Fagales é a presença de um isoflavonoide em Fagaceae.
Saxifragales é a ordem que apresenta um maior índice percentual de
transformação do anel A. Os flavonoides encontrados em Saxifragaceae
possuem suas hidroxilas sempre protegidas por glicosilação, metilação,
ou por proteção dupla (glicosilação e metilação). O que chama atenção
nessa família é o alto grau de proteção por metilação dos flavonoides
presentes no gênero Chrysosplenium, justificando o maior índice de avanço evolutivo referente à proteção de hidroxilas flavonoídicas por metilação da ordem, muito de acordo com o seu posicionamento evoluído. Os
flavonoides de Crassulaceae têm o maior índice de transformação do
anel A da ordem, mas suas hidroxilas flavonoídicas são protegidas preferencialmente por glicosilação.
Na superordem Rosiflorae, Rosaceae se sobressai por ser a família que
mostra o maior número de ocorrência de flavonoides e por produzir uma
grande variedade de tipos estruturais. Esses metabólitos apresentam
53% de suas hidroxilas glicosiladas e 34% livres, evidenciando o caráter
de primitivo da família.
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A análise da correlação dos parâmetros químicos referentes à evolução flavonoídica com os parâmetros químico-morfológicos (IH=Índice
de Herbacidade) e morfológicos (IS=Índice de Sporne) permite visualizar tendências evolutivas valiosas dentro da superordem (BORIN, 1993;
SPORNE, 1980). Uma correlação positiva é observada ao serem comparados os parâmetros evolutivos químico-morfológicos (IH) e morfológicos (IS) com o parâmetro de avanço evolutivo referente à proteção das
hidroxilas flavonoídicas por glicosilação (AEG) para as famílias de Rosiflorae (Figuras 16 A e B). Esses gráficos demonstram que os táxons de
Rosiflorae utilizam a glicosilação como principal meio de proteção de suas
hidroxilas flavonoídicas. As famílias da ordem Saxifragales estão próximas e se mostram as mais evoluídas, enquanto as famílias de Trochodendrales, as menos evoluídas. As outras ordens têm suas famílias posicionadas numa faixa intermediária compacta de variação de valores.
Na comparação dos parâmetros químico-morfológicos (IH) e morfológicos (IS) com o parâmetro de avanço evolutivo relativo à proteção das hidroxilas flavonoídicas por metilação (AEM), observa-se que Buxaceae apresenta uma posição de destaque, mostrando que a proteção de suas
hidroxilas flavonoídicas se dá preferencialmente por metilação. Esse fato a
separa totalmente de Daphyniphyllaceae. Betulaceae também se evidencia
por estar afastada de Fagaceae e Corylaceae, ou seja, possui um nível de
metilação maior. O posicionamento de Saxifragales mantém suas famílias
próximas e em um nível evolutivo mais elevado como na comparação dos
parâmetros químico-morfológicos (IH) e morfológicos (IS) com o parâmetro de avanço evolutivo relativo à proteção das hidroxilas flavonoídicas
por Glicolisação (AEG). As outras famílias mostram-se situadas numa faixa
homogênea de valores, demonstrando que as hidroxilas flavonoídicas, em
geral, de Rosiflorae não são protegidas por metilação (Figuras 17 A e B).
O exame das correlações entre os parâmetros químico-morfológicos
(IH) e morfológicos (IS) com o parâmetro de avanço evolutivo relativo
à proteção total das hidroxilas flavonoídicas revelou mais uma vez o destaque da família Buxaceae em relação às demais famílias da superordem
e à Daphniphyllaceae, além do posicionamento de Saxifragales, que mostra sempre suas famílias próximas e no nível evolutivamente mais elevado.
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Foram feitas também correlações dos parâmetros químico-morfológicos (IH) e morfológicos (IS) com o parâmetro de avanço evolutivo relativo à desproteção das hidroxilas flavonoídicas (AED), que revelaram
menor desproteção para Buxaceae, evidenciando justamente o contrário
da correlação anterior.

Evolução Triterpenoídica em Rosiflorae
Triterpenoides são substâncias produzidas pelas plantas e estão bem
dispersos pelo reino vegetal. Derivam do esqualeno, um hidrocarboneto
com 30 átomos de carbono, que consiste da união cauda-cauda de dois
grupos trans-farnesila (XU et al., 2004).

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A)

B)
Figuras 16 A e B – Correlação entre os Índices de Herbacidade (IH) e o Índice de Sporne
(IS) com os parâmetros de avanço evolutivo referentes à proteção de hidroxilas flavonoídicas por glicosilação (AEG) para as famílias de Rosiflorae. A) Índice de Herbacidade
(IH) e a proteção de hidroxilas flavonoídicas por glicosilação (AEG), B) Índice de Sporne
(IS) e a proteção de hidroxilas flavonoídicas por glicosilação (AEG). Tro=Tro chodendrales; Hama=Hamamelidales; Faga=Fagales; Jugl=Juglandales; Myri=Myricales; Casu=Casuarinales; Buxa=Buxales; Cuno=Cunoniales; Saxi=Saxifragales;
Rosa=Rosales.
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A)

B)
Figuras 17 A e B – Correlação entre os Índices de Herbacidade (IH) e o Índice de Sporne
(IS) com os parâmetros de avanço evolutivo referentes à proteção de hidroxilas flavonoídicas por metilação (AEM) para as famílias de Rosiflorae. A) Índice de Herbacidade
(IH) e a proteção de hidroxilas flavonoídicas por metilação (AEM), B) Índice de Sporne
(IS) e a proteção de hidroxilas flavonoídicas por metilação (AEM). Tro=Trocho dendrales; Hama=Hamamelidales; Faga=Fagales; Jugl=Juglandales; Myri=Myri cales; Casu=Casuarinales; Buxa=Buxales; Cuno=Cunoniales; Saxi=Saxifragales;
Rosa=Rosales.
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A ordem Casuarinales destaca-se por apresentar triterpenoides menos oxidados, ou seja, somente oxidados ao nível de álcool no carbono
três (AEo= -1,57). Por outro lado, as famílias Eupteleaceae, Davidsoniaceae e Rosaceae apresentam seus triterpenoides mais oxidados
(AEO= -1,35, -1,35 e -1,33, respectivamente). A oxidação dos triterpenoides de Eupteleaceae contrasta com os de Trochodendraceae, que são os
menos oxidados.
A ordem Fagales, que se destaca por apresentar maior elaboração desses metabólitos especiais, mostra índices de avanço evolutivo referentes
à oxidação próximos para suas famílias, Fagaceae AEO=-1,51, Corylaceae
AEO=-1,53 e Betulaceae AEO=-1,52. Outra ordem que apresenta valores próximos é Hamamelidales.
A correlação entre os parâmetros químico-morfológicos (IH) e morfológicos (IS) com o índice de avanço evolutivo referente à oxidação
(AEO) para as famílias de Rosiflorae produtoras de triterpenoides revela um gradiente de substâncias pouco oxidadas (-1,57 > AEO < -1,33).
Assim, o nível de oxidação dos triterpenos de Rosiflorae falha em mostrar diferenças significativas, pois engloba todas as famílias da superordem em uma estreita faixa de valores, mas separada em três grupos. Esses
dados revelam mais uma vez a afinidade dos taxa de Rosiflorae (Figuras
18 A e B).

Buxales em Rosiflorae?
Buxales (DALHGREN, 1980) é uma ordem constituída de duas famílias
Buxaceae e Daphniphyllaceae. Em 1975, Dahlgren posiciona Buxaceae
na ordem Celastrales, superordem Celastranae, e indica que essa família
mostra alguma afinidade com Euphorbiales, enquanto Daphniphyllaceae
é posicionada em Hamamelidales, superordem Hamamelidanae. Cinco
anos depois, 1980, Dahlgren reúne as duas famílias na ordem Buxales,
superordem Rosiflorae, que é então posicionada na vizinhança de
Hamamelidales, Trochodendrales, Balanopales, Casuarinales, Gunnerales, Saxifragales e inserida entre Cunoniales e Fagales. Um novo sistema
de classificação de Dahlgren foi publicado em 1989, e, neste, Buxales
continua sendo uma ordem de Rosiflorae; porém, houve modificações
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em sua vizinhança, estando agora inserida entre Hamamelidales e
Saxifragales.
Das famílias de Rosiflorae, Buxaceae e Daphniphyllaceae mostram em
seu posicionamento uma das maiores controvérsias entre os botânicos
contemporâneos. O levantamento da química de Buxales mostrou a presença dominante de alcaloides triterpenoídicos (91%), genericamente
denominados pela literatura alcaloides esteroídicos, além de triterpenoides, esteroides, flavonoides e iridoides em pequena representatividade
(Tabela 1). A inclusão de Daphniphyllaceae e Buxaceae em Hamamelidales, proposta por Goldberg, Takhtajan e Hutchinson, não parece
viável, pois essa ordem não é produtora de alcaloides, apesar de um de
seus gêneros, Liquidambar, ser produtor de iridoides.

A)

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B)
Figuras 18 A e B – Correlação entre os Índice de Herbacidade (IH) e o Índice de Sporne
(IS) com os parâmetros de avanço evolutivo referentes à oxidação (AEo) dos triterpenoides
para as famílias de Rosiflorae. A) Índice de Herbacidade (IH) e parâmetros de avanço
evolutivo referentes à oxidação (AEo), B) Índice de Sporne (IS) e parâmetros de avanço
evolutivo referentes à oxidação (AEo). Tro=Trochodendrales; Hama=Hamamelidales;
Faga=Fagales; Jugl=Juglandales; Myri=Myricales; Casu=Casuarinales; Buxa=Buxales;
Cuno=Cunoniales; Saxi=Saxifragales; Rosa=Rosales.

Separadamente, o perfil químico de Daphniphyllaceae mostrou a presença intensa de alcaloides do tipo de Daphniphyllum, ou seja, um grupo
de alcaloides exclusivos desse gênero, além da presença de flavonoides,
esteroides e iridoides (Figura 19). Já Buxaceae apresenta maciçamente
alcaloides triterpenoídicos e, com menor significância, flavonoides, triterpenoides, esteroides e iridoides (Figura 20). Portanto, a união de
Daphniphyllaceae e Buxaceae por Dahlgren para formar uma ordem,
Buxales, é reforçada por sua química micromolecular. Por outro lado, a
inclusão dessas duas famílias na ordem Hamamelidales por Goldberg,
Takhtajan e Hutchinson não faz sentido, devido à grande produção de
taninos hidrolisáveis pelas famílias dessa ordem.
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É importante notar que não foi encontrada nenhuma referência para
a produção de taninos hidrolisáveis nessas duas famílias, e que a produção proeminente de alcaloides derivados do esqualeno nas duas famílias
nada tem a ver com a produção relativamente pobre de alcaloides da via
do acetato em apenas dez famílias da superordem Rosiflorae. Esses dados aliados à pobre presença de flavonoides e triterpenos indicam uma
fraca afinidade química entre Buxales, que ocupa uma posição isolada
em Rosiflorae.

Figura 19 – Perfil químico de Daphniphyllaceae.

Figura 20 – Perfil químico de Buxaceae.

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Conclusões
O resultado da análise quimiossistemática mostra que os marcadores
quimiossistemáticos para a superordem são flavonoides e triterpenos, exceto para Buxales, que são alcaloides (excluindo os taninos). Excetuando-se Buxales, as demais ordens de Rosiflorae são, do ponto de vista de sua química micromolecular, muito afins devido à sua riqueza em
taninos hidrolizáveis e flavonoides. Quanto à quimiossistemática flavonoídica, a produção maciça de flavonóis, em detrimento de outros tipos
flavonoídicos, resulta numa baixa razão flavona/flavonol; uma alta proporção de hidroxilas flavonoídicas desprotegidas na superordem (31%)
e, quando protegidas, essa proteção ocorre preferencialmente por glicosilação (49%), em contraposição à metilação (11%) ou proteção dupla
(9%); além de um baixo nível de transformação do anel A, o que confirma um posicionamento primitivo para superordem. A análise quimiossistemática para os triterpenos da superordem mostra derivados com esqueleto básico do tipo ursano, oleanano e lupano, pouco oxidados,
posicionados numa estreita faixa de valores, o que demonstra mais uma
vez a afinidade dos taxa de Rosiflorae e o seu nível de primitividade.
A ordem Buxales praticamente encontra-se isolada na superordem
com uma grande produção alcaloídica característica. O posicionamento
de Buxaceae e Daphniphyllaceae em uma ordem é razoável, pois as duas
famílias apresentam como produção metabólica principal alcaloides derivados do esqualeno, além de constituírem uma das poucas exceções da
produção de iridoides fora das superordens Corniflorae, Loasiflorae,
Gentianiflorae e Lamiiflorae. Nota-se a ausência de qualquer referência
para a produção de taninos, em contraposição à produção básica de taninos hidrolisáveis da superordem. Por outro lado, de acordo com a química flavonoídica de Buxales, torna-se difícil entender a proximidade de
Buxaceae junto das outra família da superordem e da ordem, já que seu
padrão de proteção das hidroxilas flavonoídicas é totalmente por metilação.
A análise quimiossistemática das famílias de Rosiflorae confirma o
posicionamento da superordem como um dos dois centros de primitividade das angiospermas, já consagrados pelos estudos botânicos.

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Capítulo VII
O valor da quimiossistemática na
determinação de relações taxonômicas entre
famílias da superordem Myrtiflorae
Introdução | Perfil químico | Análise quimiossistemática | Perfil flavonoídico | Perfil triterpenoídico | Perfil alcaloídico | Conclusões

Introdução
A busca de um sistema de classificação vegetal que possa refletir os
aspectos evolutivos de um determinado táxon tem na distribuição dos
seus metabolitos especiais uma ferramenta valiosa. É digno de nota o sucesso obtido na utilização de dados micromoleculares em sistemas de
classificação vegetal, especialmente em níveis hierárquicos baixos (LEVIN, 1966; POTTER & MARBRY, 1972; WINK et al., 1995). Entretanto,
ao se considerar o emprego de micromoléculas como caracteres taxonômicos em níveis hierárquicos elevados, é necessário estar atento a uma
série de dificuldades inerentes à complexidade do trabalho. O extenso
paralelismo e convergência entre as principais linhagens limitam a possibilidade de estabelecer esquemas filogenéticos satisfatórios (GERSHENZON & MARBRY, 1983). Além disso, a quantidade de dados referentes à química micromolecular dos grupos vegetais é insuficiente para
produzir generalizações a esses níveis taxonômicos, não obstante o grande número de trabalhos desenvolvidos nas últimas décadas.
A aplicação de métodos de análise numérica ao universo de dados micromoleculares tem possibilitado uma visão mais fidedigna das relações
entre os táxons e os aspectos evolutivos envolvidos. A análise cladística
dos dados químicos deveria ser comumente empregada nos estudos fi171
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logenéticos dos grupos vegetais, possibilitando um aproveitamento maior
desses dados, pois o uso de dados micromoleculares para fins taxonômicos tem sido desproporcionalmente pequeno se comparado com sua
quantidade. Entretanto, um dos principais obstáculos à implementação
de uma análise cladística baseada em metabolitos especiais é o fato de
eles serem estatisticamente não-independentes, isto é biogeneticamente
relacionados (BARKMAN, 2001).
Por outro lado, o conhecimento da biossíntese das diversas micromoléculas, a sua distribuição e o seu relativo grau de avanço evolutivo são
importantes para inferir tendências filogenéticas (GERSHENZON &
MABRY, 1983). No entanto, metabolitos especiais de um dado tipo estrutural têm-se manifestado em diferentes ocasiões e em diversas partes
do reino vegetal, demonstrando que a presença de uma dada classe de
micromoléculas em um único táxon não é o mais comum; por exemplo,
os glicosídios cardiotônicos são encontrados em poucos gêneros de um
número reduzido de famílias não relacionadas, como Scrophulariaceae,
Apocynaceae, Asclepiadaceae, Brassicaceae, Ranunculaceae, Liliaceae,
Celastraceae e algumas outras (WINK, 2003).
Assim, o levantamento do perfil químico de uma superordem, por
exemplo, abrange um universo muito grande de dados que necessitam
ser decodificados à luz dos vários métodos analíticos, a fim de se obterem análises mais acuradas e harmonizar aspectos paradoxais.
A superordem Myrtiflorae (sensu DAHLGREN, 1980) congrega três
ordens com cerca de 10.000 espécies. Entretanto, somente em cinco das
catorze famílias estudadas foi possível, a partir de estudos quimiossistemáticos, apontar certas tendências evolutivas (CRUZ, 2002). Atualmente,
a escassez de dados químicos e o número reduzido de espécies estudadas são fatores limitantes para um estudo mais amplo da superordem.
Apesar disso, a presença de padrões de distribuição de metabolitos secundários serve de base para uma análise comparativa mais detalhada
entre alguns táxons. Assim sendo, o presente trabalho é baseado no levantamento bibliográfico de dados químicos no período de 1907 a 2008,
através de consultas ao Chemical Abstracts e revistas especializadas.

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Perfil Químico
A superordem Myrtiflorae pertence à classe Magnoliopsida, subclasse
Magnoliideae (sensu DAHLGREN, 1980), estando situada externamente
ao bloco rosifloreano. Abrange catorze famílias divididas em três ordens,
quais sejam, Myrtales, Haloragales e Rhizophorales. No total, são aproximadamente 10.000 espécies de hábitos variados e distribuição pantropical e temperada. Algumas de suas famílias têm presença marcante na flora brasileira, a exemplo das famílias Myrtaceae e Melastomataceae.
Apesar de a superordem ser conhecida pela presença maciça de taninos hidrolizáveis, foram encontrados vários derivados flavonoídicos de
tipos estruturais bem diversificados (CRUZ, 2002) (Tabela 1).
Tabela 1.
Número de ocorrências dos tipos flavonoídicos para a superordem
Myrtiflorae.
Classe

Nº de ocorrências (NO)

Flavonóis
Flavonas
Flavanonas
Chalconas
Antocianinas
Bisflavonoides
Diidroflavonol
Flavana
Flavonoides totais

1537
310
36
17
130
14
01
01
2046

Ocorrem também alcaloides dos tipos tropânico, piperidínico, pirrolizidínico e fenilquinolizidínico. Minoritariamente, podem ser encontrados diterpenoides, lignanas e neolignanas, cumarinas, naftoquinonas,
xantonas, entre outros (CRUZ, 2002) (Figura 1).

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Figura 1. Percentagem de ocorrências de metabólitos especiais para a superordem
Myrtiflorae.

A ordem Myrtales é a mais representativa das ordens de Myrtiflorae,
abrangendo cerca de 9.200 espécies distribuídos em doze famílias (sensu DAHLGREN, 1980): Myrtaceae, Psiloxylaceae, Oliniaceae, Melastomataceae, Penaeaceae, Crypteroniaceae, Lythraceae, Sonneratiaceae,
Punicaceae, Combretaceae, Onagraceae, e Trapaceae. Distribuem-se por
regiões tropicais, subtropicais e temperadas, sendo que algumas espécies podem ser encontradas nas regiões ártico-alpinas. No Brasil, ocorrem espécies das famílias Myrtaceae, Melastomataceae, Onagraceae,
Lythraceae e Combretaceae (BARROSO, 1991). Apresentam hábitos arbóreos ou lenhosos, com poucos espécimes aquáticos. É considerada
uma das ordens que menos controvérsias suscitam quanto à sua caracterização e delimitação (DAHLGREN & THORNE, 1984). O perfil químico de Myrtales é caracterizado pela presença maciça de flavonoides,
o que pode qualificá-los como marcadores químicos para a ordem.
Majoritariamente, são encontrados flavonóis representados principalmente por derivados 3-O-glicosilados de quercetina e, em menor proporção, de miricetina e kaempferol. As flavonas apresentam estruturas
mais diversificadas que os flavonóis, ocorrendo principalmente glicosídeos de luteolina e apigenina. Além disso, algumas poucas famílias produzem flavonas C-glicosiladas, C-metiladas e O-metiladas. Outros tipos
flavanoídicos são as flavanonas, as chalconas, as antocianinas, os bisflavonoides, diidroflavonol e flavana (Tabela 2).
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Tabela 2.
Número de ocorrências dos tipos flavonoídicos para a ordem
Myrtales.
Classe

Nº de ocorrências (NO)

Flavonóis
Flavonas
Flavanonas
Chalconas
Antocianinas
Bisflavonoides
Diidroflavonol
Flavana
Flavonoides totais

1533
309
36
17
130
14
01
01
2041

Além dos flavonoides, ocorrem de modo expressivo os mono- e sequiterpenoides nos óleos essenciais de duas famílias, quais sejam,
Myrtaceae e Psiloxilaceae, os triterpenoides, principalmente em
Combretaceae (NO=158) e Myrtaceae (NO=125), os alcaloides com
um perfil bem diversificado e restrito a três famílias - Punicaceae
(NO=9), Combretaceae (NO= 15) e Lythraceae (NO=49) - e os taninos do tipo hidrolizável, sendo a presença de ácido elágico bastante comum. A ocorrência de derivados do floroglucinol (NO=108) é bastante característica de Myrtaceae. Por sua vez, os estilbenoides (NO=27) e
os fenantrenoides (NO=27) estão presentes em Combretaceae, e os derivados cianogênicos em Oliniaceae (NO=5) e Haloragaceae (NO=3)
(CRUZ, 2002). Dentre as famílias de Myrtales, cinco delas apresentam
números de ocorrências expressivos em relação a diversas classes micromoleculares, prestando-se assim a uma análise quimiossistemática
mais acurada. Tais famílias são Onagraceae, Lythraceae, Myrtaceae, Melastomataceae e Combretaceae.
A família Onagraceae apresenta principalmente espécies de hábito herbáceo, com alguns poucos espécimens arbustivos que se distribuem por
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regiões temperadas e subtropicais, sendo encontradas também em regiões ártico-alpinas, como as espécies do gênero Epilobium. Cerca de 600
espécies estão distribuídas por 20 gêneros, que se agregam em nove tribos (MELCHIOR, 1964).
O perfil químico da família é caracterizado pela presença maciça de
flavonoides (NO=1119), (Figura 2), com destaque para os flavonóis
(NO=955), quase exclusivamente do tipo 3-O-glicosilado, distribuídos
pelos diversos gêneros. As flavonas (NO=82) são encontradas nos gêneros Fuchsia, Gaura, Ludwigia e Circaea, mas em Epilobium foi constatada
uma única ocorrência. Em Fuchsia seção Skinnera, as espécies distribuídas pela Nova Zelândia produzem flavonas sulfatadas, o que as distingue dos outros táxons dessa família (AVERETT et al., 1986). Apresentam
um padrão de substituição mais diversificado que os flavonóis, em que
ocorrem como derivados O-glicosilados de apigenina e luteolina, derivados C-glicosilados nas posições 6 e/ou 8 e agliconas livres (CRUZ,
2002). As antocianinas (NO=67) estão distribuídas por vários gêneros,
mas no gênero Epilobium foram constatadas poucas ocorrências. Ocorre
ainda uma chalcona denominada isosalipurposídeo, que está presente
em duas das sete tribos (HARBORNE, 1984) e raras flavanonas.
Registra-se também a presença de cafeoiltaninos (NO=47), característicos desse táxon (GOTTLIEB et al., 1996) e taninos hidrolizáveis; no entanto, as ocorrências de triterpenoides são raras para o grupo.

Figura 2. Percentagem de ocorrências para os metabolitos especiais da família Onagraceae.
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Constituída por cerca de 30 gêneros e 500 espécies (BARROSO,
1991), a família Lythraceae caracteriza-se por um hábito predominantemente herbáceo, com poucos arbustos e árvores, distribuídos por regiões
pantropicais. A química da família é representada pelos flavonoides, alcaloides, taninos e triterpenoides (Figura 3).

Figura 3. Percentagem de ocorrências para os metabolitos especiais da família Lythraceae.

Os flavonóis (NO=188) constituem a principal classe flavonoídica encontrada em Lythraceae, principalmente nos gêneros Diplusodon e Cuphea.
São derivados 3-O-monoglicosilados, diglicosilados e triglicosilados de
quercetina e, em menor proporção, de miricetina e kaempferol. (Figura
4). Caracteristicamente estão presentes no gênero Cuphea glicosídeos de
rhamnetina e isorhamnetina (SANTOS et al., 1995). Os alcaloides
(NO=49) presentes em Lythraceae são lactonas bifenilquinolizidínicas e
são exclusivos do táxon (MALONE & ROTHER, 1994) (Figura 5).
A ocorrência de triterpenóides em Lythraceae é relativamente pequena (NO=19); entretanto, destaca-se a presença maciça de ácidos graxos,
como o ácido láurico, oléico, mirístico, linoléico e linolênico no gênero
Cuphea. Registra-se também a presença de taninos hidrolizáveis
(NO=36), de naftoquinonas no gênero Lawsonia e cumarinas (DOU et
al., 2005).
A família Myrtaceae, uma das maiores famílias da ordem Myrtales,
abrange mais de 3.000 espécies distribuídas por cerca de 125 gêneros
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Figura 4. Flavonoides em Lythraceae.

Figura 5. Alcaloides bifenilquinolizidínicos em Lythraceae.

(BRUMMIT, 1992). São árvores e arbustos que se estendem por áreas
subtropicais e tropicais, distribuindo-se por dois centros principais de
desenvolvimento: a Austrália e a América tropical (BARROSO, 1991).
Apresenta um perfil químico variado constituído por flavonoides (NO=
300), triterpenoides (NO= 125), mono- e sesquiterpenoides, taninos
(NO= 121), cromenos (NO= 15), cumarina, estilbenoides (NO= 15),
derivados do floroglucinol (NO= 108), dibenzofuranos (NO= 4) e benzoquinona (Figura 6).
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Figura 6. Percentagem de ocorrências de metabolitos especiais para a família Myrtaceae.

Os flavonoides estão representados por flavonóis do tipo 3-O-glicosilados
nos gêneros Myrtus, Eugenia, Campomanesia, Hexachlamys, Metrosideros,
Marliera e Plinia. No gênero Eucalyptus ocorrem derivados 3 e/ou 7-O-glicosilados e 4’-O-glicosilados. Além disso, flavonóis 3- e/ou 7-O-metilados foram encontrados no gênero Melaleuca e C-metil flavonóis no gênero
Callistemon. A família caracteriza-se também pela presença de flavonas C-metiladas e/ou O-metiladas nas posições 6, 7, e/ou 8 do anel A (WOLLENWEBER et al., 2000) (Figuras 7, I e IV). Estão presentes flavanonas C- e O-metiladas (MUSTAFA et al., 2005), sendo que no gênero Melaleuca resíduos de
ß- tricetonas estão ligados ao anel A dessas substâncias (Figura 7, II). Têm-se
também chalconas (Figura 7, III), antocianinas, diidroflavonóiis, e nos gêneros Acca e Psidium são encontradas isoflavonas (LAP IK et al., 2005).

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Figura 7. Flavonoides em Myrtaceae.

Os triterpenoides de Myrtaceae frequentemente apresentam ésteres de
ácido cinâmico, cumárico e ferúlico, além de grupos acetilas na posição 3;
entretanto, as saponinas são raras. Myrtaceae é uma das poucas famílias
de Myrtales que apresentam espécies produtoras de óleos essenciais, com
destaque para os gêneros Eucalyptus, Myrtus, Melaleuca, Metrosideros,
Campomanesia, dentre outros. Esses óleos são ricos em monoterpenos
(DAHLGREN & THORNE, 1984).
Registra-se a ocorrência expressiva de derivados parcialmente metilados do ácido elágico (BHATIA, 1972), e também de ácido gálico e seus
derivados galoilglicose, taninos elágicos (YOSHIDA et al., 2008), catequinas e epicatequinas. Os derivados do floroglucinol caracteristicamente
estão presentes no gênero Eucalyptus (GHISALBERTI, 1996), sendo encontrados em outros gêneros como Syzygium (ZOU et al., 2006). Essas
substâncias provêm de uma via mista envolvendo terpenoides (Figura 8).
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Figura 8. Derivados do
floroglucinol em Myrtaceae.

A família Melastomataceae congrega aproximadamente 4.500 espécies
distribuídas por cerca de 200 gêneros (GOLDBERG, 1986). São espécies de hábitos variados, que vão desde o herbáceo até o arbustivo, com
algumas espécies arbóreas e mais raramente epífitas e trepadeiras. No
Brasil encontram-se 68 gêneros e mais de 1.500 espécies, desde a
Amazônia até o Rio Grande do Sul (ROMERO & MARTINS, 2002).
Apesar do número expressivo de espécies, existem poucos estudos a respeito do seu perfil químico. Os flavonoides (NO=335) constituem as
substâncias de maior ocorrência na família, apresentando ainda taninos
(NO=35) e triterpenoides (NO=5) (Figura 9).

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Figura 9. Percentagem de ocorrência de metabolitos especiais para a família
Melastomataceae.

Os flavonóis são em sua maioria do tipo 3-O-glicosilados e, por vezes,
3- e 7-O-glicosilados nos gêneros Lavoisiera, Microlicia, Trembleya e
Melastoma. Derivados 6-O-metilados são encontrados nos gêneros
Lavoisiera, Trembleya e Microlicia. As flavonas caracterizam-se por apresentar um padrão de substituição do tipo 6- ou 7-O-glicosilado, e algumas são derivados 6-O-metilados presentes nos gêneros Microlicia,
Trembleya e Lavoisiera. No entanto, flavonas C-metiladas só foram encontradas no gênero Lavoisiera. Ocorrem ainda flavanonas e antocianinas aciladas. Os taninos presentes são do tipo hidrolizáveis (YOSHIDA
et al., 2005) e triterpenoides podem ser encontrados no gênero Miconia
(CUNHA et al., 2006).
Frequentemente encontrada em mangues e regiões áridas, a família
Combretaceae congrega cerca de 20 gêneros e 475 espécies (BARROSO, 1991) de distribuição pantropical e hábito arbustivo e arbóreo, com
algumas lianas. Os principais gêneros são Terminalia e Combretum, que
englobam cerca de 450 espécies. O perfil químico de Combretaceae é
baseado nos triterpenoides (NO=158) e, em menor proporção, nos flavonoides (NO=55) e taninos (NO=82). Minoritariamente ocorrem alcaloides (NO=15), fenantrenoides (NO=27), estilbenoides (NO=27), neolignanas e diterpenoides (Figura 10).

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Figura 10. Percentagem de ocorrências de metabolitos especiais
para a família Combretaceae.

Os triterpenoides em Combretaceae estão representados pelos triterpenos e seus derivados glicosilados, as saponinas. Os triterpenos do tipo
cicloartano (NO=52) estão presentes principalmente no gênero
Combretum, enquanto os triterpenos do tipo oleanano (NO= 78) ocorrem basicamente no gênero Terminalia. As saponinas estão presentes nos
gêneros Terminalia, Combretum (ASRES & BUCAR, 2005) e no gênero
Pteleopsis (LEO et al., 2006). Outros tipos biogenéticos encontrados são
ursano, lupano e damarano, que ocorrem principalmente no gênero
Combretum. Os flavonoides estão representados principalmente pelos flavonóis (NO=24) e flavonas NO=18), mas encontram-se também bisflavonoides, flavanonas, chalcona, antocianina e flavanas. Os flavonóis são
do tipo 3- e 7-O-metilados presentes no gênero Combretum (Figura 11,
III) e 3-, 6-7-, e 8-O-metilados no gênero Calycopteris (Figura 11, II).
Os flavonóis 3-O-glicosilados ocorrem em Combretum e Terminalia,
(Figura 11, I). As flavonas são em sua maioria C-glicosiladas, a exemplo
da vitexina (Figura 11, IV), da isovitexina, da orientina e da isoorienti183
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na. A produção de bisflavonoides é típica do gênero Calycopteris, tendo
sido isoladas diversas substâncias (MAYER, 2004) (Figura 12).

Figura 11. Flavonoides em Combretaceae.

Figura 12. Bisflavonoides isolados do gênero Calycopteris (Combretaceae).
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Vários gêneros da família apresentam espécies taníferas, como Terminalia, Combretum, Anogeissus, Guiera e Pteleopsis. Os taninos encontrados
são em sua maioria taninos elágicos, principalmente em Terminalia. No
gênero Combretum, além dos taninos elágicos, ocorrem catequinas e epigalocatequinas. O gênero Guiera caracteriza-se pela produção de derivados galoila do ácido quínico. Os alcaloides presentes consistem principalmente em derivados piperidínicos que apresentam um resíduo
flavanoídico ligado ao anel, ocorrendo no gênero Buchenavia.
Caracteristicamente, a família produz fenantrenoides e estilbenoides
e seus derivados diidrogenados. Foram isolados ainda diterpenos do tipo clerodano no gênero Bucida (HAYASHI et al., 2002).
Na ordem Myrtales, destaca-se também a família Punicaceae com seus
alcaloides do tipo piperidínico e, em menor proporção, os do tipo tropânico, além da presença de taninos elágicos. Por sua vez, a família Trapaceae caracteriza-se pela riqueza de taninos hidrolizáveis.
A superordem Myrtiflorae (sensu DALHGREN, 1980) abrange outras
duas ordens: a ordem Rhizophorales e a ordem Haloragales. A ordem
Rhizophorales compreende uma única família, Rhizophoraceae, que
apresenta cerca de 15 gêneros e 140 espécies de hábito lenhoso e distribuição pantropical, concentrando-se principalmente no Sudeste da Ásia.
Essa família é conhecida por suas espécies de mangue, pertencentes à
tribo Rhizophorae; entretanto, somente 4 dos 15 gêneros da família
apresentam espécies que vivem exclusivamente em áreas de mangue
(SCHWARZBACH & RICKLEFS, 2000). O perfil químico da família diverge daquele encontrado para as famílias da ordem Myrtales devido à
presença de alcaloides (NO= 15) pirrolidínicos e pirrozilidínicos, a escassez de derivados do ácido elágico, tão comuns em Myrtales, e a considerável ocorrência de proantocianidinas (NO= 25), raras em outros táxons de Myrtiflorae. Foi registrada também a presença de diterpenoides
(NO= 8) do tipo beierano, secolabdano, kaurano e isopimarano, assim
como triterpenos (NO= 7) do tipo oleanano, lupano e taraxerano, além
de alguns flavonoides e derivados sulfatados (Figura 13).

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Figura 13. Percentagem de ocorrências de metabolitos especiais para a família
Rhizophoraceae.

A ordem Haloragales está representada por uma única família, Haloragaceae. O perfil químico da família caracteriza-se pela presença de
derivados glicosídicos de arilpropanoides (ácidos caféico, cumárico e sinapílico), cuja porção glicosídica encontra-se frequentemente esterificada por grupos galoilas. Além disso, ocorrem também carotenoides, como
os licopersenos, derivados cianogênicos e taninos do tipo hidrolizáveis
(Figura 14).

Figura 14. Percentagem de ocorrências de metabólitos especiais para a família
Haloragaceae.
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Análise quimiossistemática
Perfil flavonoídico
A ordem Myrtales é dentre as ordens de Myrtiflorae a que apresenta o
maior número de espécies e de ocorrências de metabolitos secundários. A
presença de flavonoides é marcante, com predomínio da produção de flavonóis (GORNALL et al., 1979). Por sua vez, a ocorrência de miricetina,
bem como de flores actinomórficas com grande número de estames, ovário com muitos lóculos e óvulos e predominância do hábito arbóreo caracterizam a relativa primitividade do táxon. Outro aspecto a ser considerado é a diversidade dos tipos flavonoídicos em Myrtales que corrobora
essa primitividade, pois em táxons considerados mais evoluídos a tendência é a simplificação do perfil flavonoídico (SANTOS et al., 1995).
Nas famílias Onagraceae e Lythraceae, praticamente só ocorrem flavonóis O-glicosilados (Tabela 3), enquanto os derivados O-metilados aparecem com alguma frequência em Myrtaceae e Melastomataceae (Tabela
4). Além disso, alguns flavonóis C-metilados foram encontrados em
Myrtaceae (Tabela 4). As flavonas presentes em Myrtaceae caracterizamse por ser em sua grande maioria derivados C-metilados, que não estão
presentes em nenhum outro táxon da ordem Myrtales, com exceção do
gênero Lavoisiera na família Melastomataceae (Tabela 5). Além de
Myrtaceae, essas flavonas C-metiladas podem ser encontradas nas famílias Didieraceae, Ericaceae, Clusiaceae e Pinaceae (SARKER et al., 2001).
Pode-se concluir que a ocorrência de flavonoides C-metilados na família
Myrtaceae é um aspecto característico desse táxon (WOLLENWEBER et
al., 2000). As famílias Onagraceae e Lythraceae apresentam principalmente
flavonas O-glicosiladas e C-glicosiladas, sendo que em Onagraceae os derivados C-glicosilados estão presentes somente em dois gêneros: Ludwigia e
Circaea. A presença de glicoflavonas em Onagraceae é característica de táxons mais primitivos; entretanto, a ausência dessas substâncias em Fuchsia
é notável, já que o gênero apresenta caracteres relativamente primitivos
(AVERETT & RAVEN, 1984) (Tabela 6). Por sua vez, Melastomataceae destaca-se pela ocorrência de flavonas O-glicosiladas, principalmente em
Lavoisiera e de derivados O-metilados (Tabela 5).
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Tabela 3.
Tipos de substituição em flavonóis de Combretaceae, Lythraceae e
Onagraceae.

O-glicosilada (O-GLc), O-metilada (O-Me), O-glicosilada e O-metilada (O-GLc/O-Me),
C-glicosilada (C-GLc), C-metilada (C-Me), O-metilada e C-metilada (O-Me/ C-Me).

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Tabela 4.
Tipos de substituição em flavonóis de Myrtaceae e Melastomataceae.

O-glicosilada (O-GLc), O-metilada (O-Me), O-glicosilada e O-metilada (O-GLc/O-Me),
C-glicosilada (C-GLc), C-metilada (C-Me), O-metilada e C-metilada (O-Me/C-Me).

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Tabela 5.
Tipos de substituição em flavonas de Combretaceae, Myrtaceae e
Melastomataceae

O-glicosilada (O-GLc), O-metilada (O-Me), O-glicosilada e O-metilada (O-GLc/O-Me),
C-glicosilada (C-GLc), C-metilada (C-Me), O-metilada e C-metilada (O-Me/C-Me).

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Tabela 6.
Tipos de substituição em flavonas de Onagraceae e Lythraceae.

O-glicosilada (O-GLc), O-metilada (O-Me), O-glicosilada e O-metilada (O-GLc/O-Me),
C-glicosilada (C-GLc), C-metilada (C-Me), O-metilada e C-metilada (O-Me/C-Me).

A família Combretaceae caracteriza-se pela ocorrência de vários flavonóis
O-metilados (DAHLGREN & THORNE, 1984), e a presença de bisflavonoides no gênero Calycopteris faz deles um marcador quimiossistemático
para o táxon. As antocianinas que ocorrem na ordem Myrtales são encontradas principalmente na família Onagraceae, na qual cianidina 3-O-glicosídeo
é o derivado mais comum em vários gêneros como Calylophus, Gaura,
Gongylocarpus, Hauya e Xylonagra (AVERETT & RAVEN, 1984). Destacamse ainda as antocianinas aciladas da família Melastomataceae. Espécies do
gênero Leptospermum em Myrtaceae produzem flavanonas com hidroxilação
tanto em C-2 quanto em C-3, o que é raro na natureza (MUSTAFA et al.,
2003). Pode-se notar que, apesar de a ordem Myrtales apresentar um perfil
flavonoídico dominado pelos flavonóis mais simples, as famílias Myrtaceae,
Combretaceae e Melastomataceae produzem tipos biogenéticos mais diversificados, em contraste com as famílias Lythraceae e Onagraceae.
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Perfil triterpenoídico
Na família Combretaceae, os triterpenos são muito importantes do
ponto de vista quimiossistemático. Algumas espécies do gênero Combretum produzem somente triterpenos do tipo cicloartano, que se caracterizam pela presença de hidroxila na posição 1. Outras espécies produzem triterpenos do tipo oleanano com o mesmo padrão de substituição,
sendo que a presença de um grupo hidroxila na posição 1 em esqueletos pentacíclicos é raro (Figura 15).

Figura 15. Triterpenos do tipo cicloartano e oleanano com substituinte em 1 a.

Tal padrão de substituição em esqueletos tetra e pentacíclicos sugere
uma ligação biogenética entre esses dois grupos de substâncias no táxon (ROGERS & SUBRAMONY, 1988). Por sua vez, o gênero Terminalia produz principalmente triterpenos do tipo oleanano, sendo que
não foram encontradas substâncias do tipo cicloartano. O padrão de
substituição é do tipo O-glicosilação nas posições 3 e 28 do esqueleto
triterpenoídico, formando saponinas.
Na família Myrtaceae predominam os triterpenos sob a forma de geninas livres, a exemplo do ácido ursólico, muito comum no táxon e principalmente no gênero Eucalyptus. Frequentemente ocorrem ésteres de
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ácido cinâmico, cumárico e ferúlico, assim como grupos acetila na posição 3, típicos da família. Entretanto, poucas saponinas foram encontradas em Myrtaceae, o que contrasta com a família Combretaceae, rica nessas substâncias (CRUZ, 2002). Em Lythraceae, o gênero Cuphea é rico
em ácidos graxos – por exemplo, ácido láurico, ácido oléico, acido linoléico e ácido linolênico (GONZALES et al., 1994) –, assim como o gênero Oenothera em Onagraceae.
Perfil alcaloídico
Na ordem Myrtales, somente as famílias Lythraceae, Combretaceae e
Punicaceae produzem determinados tipos de alcaloides. A família
Lythraceae é rica em alcaloides do tipo lactonas bifenilquinolizidínicas,
sendo importantes do ponto de vista quimiossistemático, pois são substâncias com estruturas químicas diferenciadas e que caracterizam determinados táxons. Assim, os gêneros Decodon, Heimia e Largerstroemia geram cis e trans- fenilquinolizidinóis esterificados com um derivado
C6-C3, enquanto o gênero Lythrum produz cis-fenilquinolizidinóis substituídos por uma unidade C6-C4, além de derivados piperidínicos substituídos nos dois átomos de carbono por unidades C6-C4 (GUPTA et
al., 1979). Essa gama de estruturas químicas deve-se não só a estereoquímica de C-10 no anel quinolizidínico, mas também aos substituintes
presentes no anel fenílico (MALONE & ROTHER, 1994). Por sua vez,
na família Combretaceae os alcaloides estão presentes no gênero
Buchenavia, que produz substâncias do tipo piperidínico com uma porção flavonoídica ligada ao anel (Figura 16) e no gênero Guiera, no qual
são encontrados alcaloides do tipo harmano (FIOT et al., 2006) Em
Punicaceae, os alcaloides consistem em derivados piperídinicos, como a
peletierina e seus derivados, e em menor proporção, alcaloides do tipo
tropânico, como a higrina.

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Figura 16. Alcaloides em Combretaceae.

Conclusões
Do ponto de vista quimiossistemático, pode-se notar que as famílias
Myrtaceae e Combretaceae, predominantemente arbóreas, apresentam
um perfil químico rico e variado, especialmente em relação à química flavonoídica, abrangendo substâncias com diferentes padrões de substituição, tais como O-metilações, C-metilações e C-glicosilações. Por sua vez,
na família Onagraceae, predominantemente herbácea, e em Lythraceae,
o perfil flavonoídico é mais homogêneo devido à presença maciça de
substâncias O-glicosiladas. A família Melastomataceae tem sido pouco
estudada do ponto de vista químico, mas o seu perfil flavonoídico caracterizado predominantemente por derivados O-glicosilados, apresenta
também uma proporção importante de substâncias metiladas, o que lhe
confere uma característica híbrida com relação às outras famílias.

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Capítulo VIII
Quimiossistemática de Plumbaginales
Introdução | Perfil Químico de Plumbaginales | Parâmetros Quimiossistemáticos | Análise Quimiossistemática
Selma Ribeiro de Paiva
Maria Raquel Figueiredo
Maria Auxiliadora Coelho Kaplan

Introdução
Quimiossistemática
As plantas vasculares constituem um grupo de organismos com inúmeros representantes vivos e pouca certeza acerca de sua filogenia.
Segundo Gottlieb et al. (1996), a classificação de angiospermas foi caracterizada como abominable mystery por Darwin, e ainda hoje é necessário declarar sempre qual dos vários arranjos hierárquicos de taxa está
sendo seguido.
Inicialmente, dados da química macromolecular eram usados na delimitação de taxa nos diversos sistemas de classificação propostos (HARBONE, 1984). A Quimiossistemática moderna, a Micromolecular, permitiu avaliar as correlações existentes entre a evolução química e a evolução
morfológica de taxa. Nessa nova abordagem, não é utilizado um critério
exclusivo de presença e ausência, como ocorria nos sistemas de classificação mais antigos, que muitas vezes utilizavam aspectos morfológicos
como parâmetros únicos. Atualmente os sistemas de classificação visam
a inferir sobre prováveis tendências evolutivas em plantas. A Quimiossistemática Micromolecular vem contribuindo significativamente para a ampliação de conhecimentos para a elaboração de um sistema de
classificação natural.
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Como uma área isolada de conhecimento, a Quimiossistemática Micromolecular, apesar de ser aplicada tanto para plantas como para animais,
tem sua principal utilização na área de Botânica devido à fabulosa diversidade dos metabolitos especiais elaborados pelas plantas. O maior valor da abordagem quimiossistemática pode ser visto quando os caracteres químicos apresentam boa correlação com dados obtidos a partir de
outras fontes, como, por exemplo, caracteres anatômicos ou morfológicos (HARBORNE, 1984).
Os metabolitos especiais têm sido amplamente utilizados no estabelecimento de relações sistemáticas. Esse grupo diversificado de produtos naturais dos quais os alcaloides, os terpenoides, os flavonoides e outros derivados fenólicos, além de outras substâncias consideradas não essenciais
aos processos metabólicos básicos, têm sido extensivamente usados como
caracteres taxonômicos em estudos sistemáticos. Esses caracteres quimiotaxonômicos são relevantes não apenas quando restritos a determinada taxa, mas também, e principalmente, quando apresentam ampla distribuição
aliada à grande diversificação estrutural dos representantes. Grandes descontinuidades entre grupos e o extensivo grau de paralelismo e de convergência entre as principais linhagens fazem com que seja mais complexo
o estabelecimento de uma classificação filogeneticamente precisa. A construção de sistemas de classificação para angiospermas requer, portanto,
uma avaliação cuidadosa dos mais diferentes tipos de dados, e a informação sobre a produção de metabolitos especiais deve, certamente, ser levada em consideração nesse processo (GERSHENZON, 1983).

A ordem Plumbaginales
Aspectos Morfológicos
A maioria dos sistemas de classificação inclui em Plumbaginales apenas a família Plumbaginaceae. Esta se encontra normalmente representada por ervas perenes ou anuais, arbustos ou subarbustos, que podem
eventualmente se apresentar escandentes ou semi-escandentes.
Segundo Alcântara & Segadas-Vianna (1971), as folhas são herbáceas,
simples, com ou sem estípulas, pecioladas a sésseis, com filotaxia alterna
ou fasciculada. As flores são agregadas em inflorescências, simples ou
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compostas, terminais ou axilares, do tipo panículas ou racemos. Elas são
muitas vezes vistosas e coloridas, hermafroditas, heteroclamídeas, actinomorfas, cíclicas e pentâmeras. O cálice gamossépalo é persistente, glanduloso, pentalobado, às vezes com lobos secundários. A corola é gamopétala com tubo longo e estreito, ou então com as pétalas livres,
terminando em forma de unha; regular, contorta, convoluta ou imbricada.
O androceu é isostêmone, com estames epipétalos, mais ou menos aderidos ao tubo da corola. As anteras são introrsas, ditecas com deiscênica
longitudinal. Os filetes são retos e os grãos de pólen ovais ou dimorfos
em certas espécies. O gineceu apresenta ovário súpero, séssil, formado
por cinco carpelos unidos, pentalobado, unilocular e uniovulado. Os estiletes, em número de cinco, são unidos pela base ou separados, opostos
às sépalas, muitas vezes pilosos ou glandulosos. Os estigmas são filiformes ou capitados. A heterostilia é uma característica às vezes presente.
O óvulo é solitário, anátropo, basilar, com funículo filiforme. O fruto é
do tipo cápsula, incluso no cálice, frequentemente glanduloso-piloso. A
semente é única e envolta por dois tegumentos; o endosperma é amiláceo,
raramente ausente. Os cotilédones foliares são planos e o embrião é reto.
Aspectos Anatômicos
A característica mais marcante da família Plumbaginaceae é a ocorrência, tanto nas folhas como no caule, de glândulas epidérmicas que secretam mucilagem e/ou sais de cálcio (METCALFE & CHALK, 1985). Essas
glândulas já foram descritas para os gêneros Plumbago, Limonium e
Armeria. São glândulas multicelulares, e estruturas semelhantes também
podem ser visualizadas em espécies das famílias Tamaricaceae e
Frankeniaceae, diferindo em alguns detalhes anatômicos e histológicos
(LAET et al.,1995). Fora essas famílias, em que tais glândulas são características, elas aparecem somente esporadicamente em algumas outras
famílias de Angiospermas (FAHN, 1979).
Estudos anteriores (PAIVA, 1999) demonstraram que a anatomia de
P. scandens e P. auriculata é influenciada pelo ambiente e pelos seus aspectos fisiológicos, sendo em P. scandens acompanhada pela sua plasticidade fenotípica.
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Aspectos Taxonômicos
São comuns as controvérsias, em termos de classificação, para a ordem Plumbaginales. Um ponto bastante polêmico envolve o número de
famílias pertencentes à Plumbaginales, ou a subdivisão de Plumbaginaceae em subfamílias.
Segundo Cronquist (1981), a ordem seria formada por apenas uma
família, Plumbaginaceae, que apresenta duas subfamílias: Plumbagoideae
e Armerioideae. A subfamília Plumbagoideae também pode ser chamada Plumbaginoideae, enquanto a subfamília Armerioideae também é conhecida como Limonioideae (DAHLGREN, 1983) ou Staticoideae (KUBITZKI, 1993). Existem evidências que reforçam essa subdivisão. As
diferenças mais conspícuas são a presença de racemos e gineceu com um
único estilete com ápice lobado em Plumbagoideae, enquanto em Limonioideae encontram-se inflorescências cimosas ou em panículas e gineceu com estiletes diferenciados. Além disso, ramos vegetativos e reprodutivos são semelhantes em Plumbagoideae e muito distintos em
Limonoideae (LAET et al., 1995). As diferenças entre as duas subfamílias seriam então basicamente de caráter morfológico. O levantamento
químico da ordem, entretanto, evidencia novas diferenças que podem
justificar essa distinção. Até a presente data não se encontra na literatura
registro da produção de naftoquinonas nos gêneros Armeria e Limonium,
pertencentes à subfamília Limonoideae. Esse fato pode corroborar a classificação proposta por Dahlgren (1983), que afirma serem as subfamílias
bem distintas e que as diferenças observadas são grandes o suficiente
para tratá-las como famílias independentes: Plumbaginaceae e Limoniaceae. A maioria dos taxonomistas refere-se à Plumbaginales como
constituída por apenas uma família, somente R. Dahlgren (1980) e G.
Dahlgren (1989) consideram duas famílias. A Tabela 1 mostra algumas
classificações recentes de taxonomistas.

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Tabela 1.
Posicionamento sistemático de Plumbaginaceae segundo diferentes
taxonomistas.
Categorias
taxonômicas

Dahlgren,
1980

Dahlgren,
1989

Cronquist,
1988

Judd,
1999

Classe
Subclasse
Superordem
Ordem

Magnoliopsida
Magnoliidae
Malviflorae
Plumbaginales

Magnoliatae
Magnoliidae
Plumbaginanae
Plumbaginales

Magoliopsida
Caryophyllidae
Plumbaginales

Caryophyllanae
Polygonales

A listagem abaixo demonstra os gêneros e sinonímias de representantes de Plumbaginaceae:
Acantholimon Boiss.
Aegialitis R.Br.
Aeoniopsis Rech.f. (SUS) = Bukiniczia Lincz.
Afrolimon Lincz. = Limonium Mill.
Armeria Willd.
Bamiania Lincz.
Bubania Girard
Bukiniczia Lincz.
Cephalorhizum Popov & Korovin
Ceratostigma Bunge
Chaetolimon (Bunge) Lincz.
Dictyolimon Rech.f.
Dyerophytum Kuntze
Eremolimon Lincz. = Limonium Mill.
Ghaznianthus Lincz.

Gladiolimon Mobayen
Goniolimon Boiss.
Ikonnikovia Lincz.
Limoniastrum Fabr.
Limoniopsis Lincz.
Limonium Mill.
Muellerolimon Lincz.
Neogontscharovia Lincz.
Plumbagella Spach
Plumbago L.
Popoviolimon Lincz.
Psylliostachys (Jaub. & Spach) Nevski
Statice L. = Limonium Mill.
Vassilczenkoa Lincz.
Vogelia Lam. (SUH) = Dyerophytum Kuntze

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Outro ponto muito discutido está relacionado ao posicionamento sistemático de Plumbaginaceae e Plumbaginales e suas possíveis relações com
outras ordens de angiospermas. Discute-se a possibilidade de relações estreitas entre Plumbaginales, Primulales, Polygonales e Caryophyllales.
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Apesar de as relações entre Plumbaginales e Primulales parecerem improváveis, a hipótese ainda não foi completamente descartada, uma vez que
existem evidências químicas a apontar o contrário. Além disso, essa hipótese foi originalmente baseada em similaridades florais entre os taxa.
O sistema de classificação de Dahlgren foi o primeiro modelo detalhado que organizou os grupos de angiospermas de acordo com suas relações e onde caracteres químicos também foram incluídos. Nesse sistema,
as dicotiledôneas encontram-se divididas em 25 superordens, enquanto as
monocotiledôneas estão agrupadas em 10 (DAHLGREN, 1995). Rolf
Dahlgren, em 1980, inclui Plumbaginales dentro de Malviflorae (Figura
1); entretanto, Gertrud Dahlgren (1989) eleva a ordem Plumbaginales à
categoria de superordem, Plumbaginanae, e a aproxima das ordens Caryophyllales e Polygonales, sugerindo possíveis afinidades entre elas (Figura 2). Em 1995, a própria G. Dahlgren afirma que a posição de Plumbaginales na superordem Malvanae era, e ainda é, incerta. Cronquist
(1988) concorda com o posicionamento próximo a Caryophyllales; entretanto, utiliza o nível hierárquico de subclasses. Assim, a ordem Plumbaginales estaria incluída na subclasse Caryophyllidae, juntamente com
Caryophyllales e Polygonales. Judd (1999) apresenta uma classificação diferenciada, incluindo Plumbaginaceae dentro de Polygonales. Segundo esse
autor, existem evidências a partir de cpDNA, 18S rDNA, sequências de ácidos aminados do citocromo c, além de parâmetros morfológicos que sugerem relações entre Caryophyllales e Polygonales, especialmente com as
famílias Plumbaginaceae e Polygonaceae. O autor sugere ainda uma proximidade química entre Plumbaginaceae e Droseraceae (ordem Polygonales),
devido à produção de naftoquinonas pelos taxa em questão. De acordo com
o APG (Angiosperm Phylogeny Group), a família Plumbaginaceae está incluída, juntamente com Polygonaceae em Caryophyllales (APG, 2009).

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Figura 1. Diagrama de classificação proposto por Rolf Dahlgren (1980), demonstrando o
posicionamento sistemático de Plumbaginales.

Figura 2. Diagrama para classificação de angiospermas proposto por Gertrud Dahlgren
(1989), demonstrando o novo posicionamento da ordem Plumbaginales.
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Ocorrência
A distribuição das espécies de Plumbaginaceae é muito ampla. Nas
restingas do Sudeste brasileiro, a família Plumbaginaceae é representada
por duas espécies: Plumbago scandens L. e Limonium brasiliensis (Boiss)
Kuntze.
Segundo Lefèbvre & Vekemans (1995), o gênero Limonium apresenta
cerca de 300 espécies encontradas principalmente na região do
Mediterrâneo até a Ásia Central, em estepes e pântanos salobros. O gênero Plumbagella consiste de uma única espécie anual (P. micrantha
Spach), que ocorre no Tibete, na região do Altai. Já Ceratostigma Bunge
(= Valoradia Hochst.) é um gênero encontrado em regiões da Ásia. A
área de distribuição do gênero Vogelia Lam. (= Dyerophytum Kuntze) inclui África do Sul e também Arábia e Índia. Espécies de Armeria são encontradas em uma área que se estende da Grécia e Turquia até Marrocos
e Europa, e grande parte na Espanha e em Portugal. Esse gênero é essencialmente de clima mediterrâneo, sendo Armeria maritima (Mill.)
Willd. a única espécie que se expande para altas latitudes.

Perfil Químico de Plumbaginales
Com relação ao metabolismo especial de Plumbaginales, apresenta pouca diversidade de classes de micromoléculas. Até o momento foi verificada
a presença de naftoquinonas, flavonoides, terpenoides e esteroides, sendo
as duas últimas classes menos significativas (PAIVA, 1995). É importante
ressaltar que poucos estudos químicos foram realizados com representantes de Plumbaginales, sendo a maior parte das referências encontradas atribuída aos gêneros Plumbago, Limonium, Armeria e Ceratostigma.
As naftoquinonas são substâncias cuja unidade básica é estruturalmente caracterizada por dois anéis, um deles aromático e o outro apresentando duas carbonilas, sendo chamado anel quinônico (Figura 3). Os
representantes de Plumbaginaceae apresentam uma rica produção desses metabolitos, especialmente nas raízes, os quais podem ser encontrados sob a forma de monômeros, dímeros ou trímeros. Naftoquinonas
também podem ser encontradas em Ancistrocladaceae, Dioncophyllaceae, Droseraceae, Ebenaceae, Juglandaceae e Bignoniaceae.
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Figura 3. Estrutura básica de uma naftoquinona.

A diversidade biossintética da síntese de fenólicos é bem ilustrada pelas naftoquinonas produzidas por plantas. Esses pigmentos fenólicos podem ser formados por qualquer uma de quatro rotas distintas. A primeira via do acetato-malonato, envolve a síntese de plumbagina, que ocorre
nas raízes de espécies de Plumbago. O segundo caminho, conhecido como rota do ácido o-succinilbenzóico, inicia-se a partir do ácido chiquímico e pode ser representado pela produção de juglona em Juglans regia (Juglandaceae). Uma terceira via ocorre em Chimaphila (Pyrolaceae),
na produção de uma dimetilnaftoquinona, a chimaphilina, formada a partir da fenilalanina. A quarta rota biossintética se inicia a partir do ácido
p-hidroxibenzóico e é responsável pela produção de chiconina em espécies de Boraginaceae (MANN et al., 1993).
As Figuras 4 e 5 ilustram algumas naftoquinonas produzidas por plantas de Plumbaginales.

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Figura 4. Exemplos de naftoquinonas (monômeros) produzidas por representantes de
Plumbaginales.

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Figura 5. Naftoquinonas di- e triméricas produzidas por espécies de Plumbaginales.

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Os flavonoides são substâncias de biossíntese mista. São estruturalmente caracterizados pela presença de dois anéis aromáticos hidroxilados (anéis A e B), unidos por um terceiro anel C, heterocíclico, exceto
para chalconas e derivados. Suas hidroxilas podem se apresentar desprotegidas ou protegidas pelos mecanismos de glicosilação e/ou metilação. Essa classe de metabolitos pode apresentar uma grande diversidade
estrutural, resultando nos diversos tipos flavonoídicos (flavonóis, flavonas, flavanonas, isoflavonas, flavanas, antocianinas, antocianidinas, auronas, proantocianidinas, entre outros). Em Plumbaginales predominam as
flavonas e flavonóis, cujas estruturas básicas estão representas na Figura
6. Em Plumbaginales verifica-se uma vasta ocorrência dessas micromoléculas sendo os flavonóis os tipos flavonoídicos mais frequentes. A Figura
7 ilustra alguns flavonoides produzidos por espécies de Plumbaginales.

Figura 6. Estruturas básicas de tipos flavonoídicos predominantemente produzidos por
plantas de Plumbaginales.

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Figura 7. Exemplos de flavonoides produzidos por plantas de Plumbaginales.

Os terpenoides, também conhecidos como terpenos, compreendem
uma classe química diversificada e de ampla distribuição no reino vegetal. São substâncias constituídas basicamente por unidades formadoras,
contendo 5 átomos de carbono, chamada de isopreno (Figura 8).

Figura 8. Unidade básica formadora dos terpenoides (isopreno).
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Os terpenoides são classificados de acordo com o número de unidades isoprênicas, que apresentam:
Hemiterpenos = 5C; monoterpenos = 10C; sesquiterpenos = 15C; diterpenos = 20C; sesterpenos = 25C; triterpenos = 30C; tetraterpenos = 40C
Sua biossíntese é oriunda da via do acetato/mevalonato, através de
unidades isoprênicas ligadas principalmente de uma maneira específica
conhecida como “cabeça-cauda”. Os triterpenos apresentam como precursor o esqualeno, um hidrocarboneto com 30 átomos de carbono que
é formado a partir da união cauda-cauda de dois grupos trans-farnesila.
Plumbaginales apresenta-se caracterizada pela presença de triterpenoides, com pequena variabilidade estrutural. Foram isolados ∝-amirina e ßamirina de Plumbago auriculata (HILAL et al., 1998) e lupeol, ∝-amirina,
ß-amirina e taraxasterol de Plumbago zeylanica (DINDA e SAHA, 1990). A
Figura 9 ilustra alguns terpenoides descritos para Plumbaginales.

Figura 9. Exemplos de triterpenos isolados de espécies de Plumbaginales.

Os esteroides são caracterizados por uma estrutura básica que consiste na presença de 4 anéis com ausência de metilas nos carbonos 4 e 14,
além de uma cadeia lateral em C7 (Figura 10). Em Plumbaginales podem
ser encontrados os tipos mais comuns, normalmente apresentando-se em
misturas. São exemplos de esteroides de Plumbaginales: sitosterol, estigmasterol, campesterol e sitosterol glicosilado (PAIVA, 2003) (Figura 11).

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Figura 10. Estrutura básica de um esteroide.

Figura 11. Principais esteroides isolados de espécies de Plumbaginales.

Análise Quimiossistemática
Do ponto de vista químico, a ordem Plumbaginales apresenta como
marcadores quimiossistemáticos os flavonoides e as naftoquinonas. Essas
classes de substâncias são assim eleitas devido à sua representatividade
e diversidade estrutural. A química dessa ordem revela a produção de
metabolitos especiais, tanto da via biossintética do chiquimato quanto
da via do acetato. A Tabela 2 mostra o número de ocorrência das diversas classes químicas em gêneros de Plumbaginales, enquanto a Figura
12 demonstra a distribuição das classes químicas produzidas por espécies de Plumbaginales.

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Tabela 2.
Número de ocorrência das substâncias produzidas por espécies de
Plumbaginales.
Gêneros
Acantholimon
Aegialitis
Armeria
Ceratostigma
Dyerophytum
Goniolimon
Limonium
Plumbagella
Plumbago
Psylliostachys

Flavonoides Naftoquinonas
3
4
53
20
5
4
39
4
63
2

Terpenoides

Esteroides

1
11

10
1

1
37

Outros

6

6

9

6

13

¡™
Ω≈
Figura 12. Distribuição das classes químicas em Plumbaginales.

Com relação aos índices morfológicos da ordem Plumbaginales, foi conferido um Índice de Sporne (IS) de 60. Já o Índice de Herbacidade (IH)
atribuído para Plumbaginales foi de 62.5, valor intermediário que caracteriza a predominância de arbustos sobre ervas.
As naftoquinonas produzidas por Plumbaginales podem se apresentar
sob a forma de monômeros, dímeros ou trímeros, geralmente metiladas
no anel quinônico. Em Plumbaginales, essa classe metabólica apresenta
um alto grau de oxidação (AEo ≈ -0.198). A Figura 13 demonstra a distribuição de formas quinônicas em Plumbaginales.
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Figura 13. Distribuição de formas
quinônicas em Plumbaginales.

Até o momento não existem registros na literatura para a presença de
naftoquinonas em espécies de Limonium e Armeria. Essa classe química,
entretanto, é bem representada em Plumbago (Figura 14), e a naftoquinona plumbagina (2-metil-5-hidroxi-1,4-naftoquinona) é a substância
que mais apresenta estudos, já tendo sido isolada de várias espécies e
com várias atividades biológicas descritas, como leishmanicida (CHANBACAB & PEÑA-RODRIGUEZ, 2001), tripanossomicida (SPÚLVEDABOZZA & CASSELS, 1996), antimalárico (SURAVERATUM et al., 2000),
antitumoral (KAVIMANI et al., 1996), bactericida (DURGA et al., 1990),
sendo também efetiva contra insetos (KUBO et al., 1980). A Tabela 3
mostra a distribuição de naftoquinonas em espécies de Plumbaginales.
Os flavonoides constituem um grupo de substâncias de relevância em
Plumbaginales, sendo os flavonóis os tipos flavonoídicos de maior representatividade (Figura 15). Observam-se com frequência flavonoides
triidroxilados no anel B, além do predomínio de flavonóis sobre flavonas (Figura 16), fatores que conferem primitividade à ordem como um
todo. Por outro lado, essas substâncias raramente apresentam transformação do anel A, apresentando, portanto, o padrão básico de substituição nas posições 5, 7, 3´, 4´.
Figura 14. Distribuição de
naftoquinonas nos gêneros de
Plumbaginales.

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Tabela 3.
Ocorrência de naftoquinonas em espécies de Plumbaginales.
Espécies

Substâncias

Ceratostigma minus

Plumbagina, isoshinanolona,
epi-isoshinanolona, plumbasídeo A,
plumbasídeo B, plumbasídeo C

Ceratostigma willmotianum

Plumbagina, isoshinanolona,
epi-isoshinanolona

Ceratostigma plumbaginoides,

Plumbagina

Dyerophytum africanum, Plumbagella
micrantha, Plumbago auriculata
(= P. capensis), P. coerulea,
P. europaea, P. pearsonii
(= P. suffruticosa), P. pulchella
Plumbago indica (= P. rosea)

Plumbagina, 2-metilnaftazarina,
zeylanona, roseanona, droserona,
elliptinona, epi-isoshinanolona,
isoshinanolona, 6-hidroxiplumbagina,
2,3-epoxiplumbagina, 3-O-3´bidroserona

Plumbago scandens

Plumbagina, epi-isoshinanolona,
isoshinanolona, zeylanona

Plumbago zeylanica

Plumbagina, 2-metilnaftazarina,

(= P. viscosa)

plumbazeylanona, 1,2,(3)-tetraidro-3,3´bisplumbagina, zeylanona, 3,3´bisplumbagina, chitranona, 3cloroplumbagina, droserona, elliptinona,
isoshinanolona, isozeylanona,
isoshinanolona monometil éter,
isoshinanolona dibenzoato, isoshinano
lona diacetato, maritinona, diidrostero
na, metilen-3,3´-bisplumbagina

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Figura 15.
Distribuição de tipos
flavonoídicos em
Plumbaginales.

Figura 16. Relação flavona/flavonol em Plumbaginales.

Os flavonoides da ordem Plumbaginales são caracterizados por uma
alta ocorrência de hidroxilas livres, o que foi indicado pelo baixo valor
calculado para o parâmetro de avanço evolutivo referente à proteção de
hidroxilas flavonoídicas (AEPT = 0,2). Entretanto, foi verificada a presença de ambos os mecanismos de proteção, sendo o de glicosilação o
mais frequente. Análise da proteção de hidroxilas flavonoídicas observou que cerca de 53% são protegidas: 26% por glicosilação, 13% por
metilação e 14% por proteção dupla (Figura 17). Esse fato sugere certa
primitividade, uma vez que a proteção por glicosilação requer maior gasto energético. A proteção por metilação é, portanto, um processo mais
avançado de proteção fenólica. É marcante a substituição da proteção
por glicosilação pela proteção por metilação, fato demonstrado pela alta
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Figura 17. Mecanismos de proteção de hidroxilas flavonoídicas em Plumbaginales.

porcentagem de proteção dupla, sugerindo que, apesar de primitiva, essa ordem pode se encontrar em uma fase de transição.
Análise dos dados químicos referentes aos gêneros de Plumbaginales
evidenciou algumas peculiaridades que justificam a divisão em duas famílias. Não foi verificada a presença de naftoquinonas nos gêneros
Limonium e Armeria. Além disso, não foram encontradas referências sobre a presença de leucoantocianidinas e triterpenos em Limonium, não
significando necessariamente que essas substâncias não sejam produzidas por essas plantas. Não se pode relacionar diretamente a falta de informações com o fator presença ou ausência de determinada classe metabólica, uma vez que os estudos quimiossistemáticos são baseados a
partir de dados de literatura. A Tabela 4 demonstra os dados da produção metabólica de Limonium e Armeria descritos na literatura.
Análise da composição metabólica de Plumbaginales em comparação
com outras ordens, como Polygonales, Caryophyllales e Primulales, além
das ordens Euphorbiales, Malvales, Thymelaeales, Rhamnales, Urticales,
Elaeagnales, Dilleniales e Paeoniales, revelou dados que podem sugerir,
em função da produção metabólica, o melhor posicionamento sistemático de Plumbaginales (Figura 2).
A Tabela 5 mostra a composição micromolecular de Plumbaginales em
comparação com Polygonales e Caryophyllales. Essas duas últimas ordens não produzem naftoquinonas; entretanto, os representantes de
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Tabela 4. Substâncias isoladas de Armeria e Limonium.
Espécie

Substância isolada

Referência

Armeria maritima

ácido hidroxipipecólico
3,5-di-O-glucosilmalvidina
miricetina, quercetina, kaempferol,
isorhamnetina (todos glicosilados) 1995
kaempferol, apiina, luteolina,
7-O-glicosiluteolina, miricetina, apigenina,
glicosilsitosterol, sitosterol, estigmasterol,
ácido gálico, ácido elágico, metil galato,
etil galato, 3-O-rhamnosilmiricetina, e
3-O-b-D-sorbosilmiricetina0
miricetina, rutina, miricitrina, isorhamnetina,
quercetina
delfinidina, petunidina
cianidol, delfinidol

Fowden, 1958
Harborne, 1967
Lauranson et al.

Limonium axillare

Limonium gmelini

Kandil et al., 2000

Chumbalov & Kil,
1962
Beck et al,. 1962
Chumbalov & Kil,
1962
Beck et al., 1962
Aizenman et al.,
1968
Lin et al., 2000

Limonium latifolia

cianidina, delfinidina
diuretina

Limonium sinense

isodiidrosiringetina, miricetina,
samarangenina B, 3-O-arhamnopiranosilmiricetina, ácido gárlico, (-)
epigalocatequina, 3-O-arhamnopiranosilquercetina,
N-trans-cafeoiltiramina, N-transferuloiltiramina, 3-O-galoil-(-)
epigalocatequina miricetina, quercetina,
Lin & Chou, 2000
3-O-a-rhamnopiranosilmiricetina, 3-O-bgalactopiranosilmiricetina, 3-O-barabinopiranosilmiricetina, apigenina,
naringenina, 3-O-a-rhamnopiranosilquercetina,
leuteolina, homoeriodictiol, eriodictiol, ácido
gálico, 3-O-(2”-O-p-hidroxibenzoil)-arhamnopiranosilmiricetina
delfinidina
Beck et al., 1962
sitosterol, ácido siríngico, 3-OHsu et al., 1985
glucosilsitosterol, 6-b-hidroxiestigmast-4en-3-ona

Limonium sinuatum
Limonium wrightii

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Tabela 5.
Composição micromolecular de Plumbaginales, Polygonales e
Caryophyllales.
Taxa
Ales
- aceae

Classes Metabólicas

Quinonas

Flavonoides

Terpenoides

Esteroides

+

+

+

+

Naftoquinonas
Metilação no
anel quinônico

Hidroxilas livres
Triidroxilação do anel B
Relação flavona/flavonol
baixa

+
Antraquinonas

+
Proteção por glicosilação
Relação flavona/flavonol
baixa

+
Sesquiterpenos

+
Simples

-

+
Proteção por glicosilação e
metilação
Anel B sem hidroxilação
Relação flavona/flavonol alta

+
Triterpenos

+
Simples e
complexos
Ecdisteróides

PLUMBAGINPlumbagin-

POLYGONPolygon-

CARYOPHYLLCaryophyll-

Simples

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Polygonales produzem outro tipo quinônico, as antraquinonas. Em
Polygonales é frequente a proteção de hidroxilas flavonoídicas por glicosilação, o que normalmente ocorre na posição 3. Segundo Soares
(1992), Caryophyllales é caracterizada por uma química flavonoídica pobre, apesar da considerável variedade de tipos estruturais, sendo verificado um alto índice de proteção de hidroxilas flavonoídicas, tanto por
glicosilação quanto por metilação. A triidroxilação no anel B é rara tanto
em Polygonales quanto em Caryophyllales. Assim como para Plumbaginales, em Polygonales há predominância de flavonóis sobre flavonas,
ocorrendo exatamente o inverso para Caryophyllales.
Com relação aos terpenoides e esteroides, em Polygonales os sesquiterpenoides são bastante frequentes, enquanto Caryophyllales produz
uma ampla diversidade de tipos terpenoídicos, principalmente triterpenoides, sendo representados principalmente por saponinas derivadas do
oleanano (SOARES, 1992). Além disso, Polygonales sintetiza esteroides
triviais, enquanto Caryophyllales produz, além de esteroides simples (colestanos), outros com estruturas mais complexas, como é o caso dos ecdiesteroides.
A diferença mais importante entre os perfis químicos apresentados
por Plumbaginales, Polygonales e Caryophyllales é, sem dúvida, a acentuada exploração da via do chiquimato por Caryophyllales, o que leva
à produção de diversas substâncias, como alcaloides isoquinolínicos e
betalaínas, estas últimas características desse grupo vegetal. Exce tuando-se os registros existentes relacionados à Amanita muscaria
(Fungi-Agariales), esses pigmentos parecem ser exclusivos de Caryophylliflorae (exceção somente para Molluginaceae e Caryophyllaceae)
(SOARES, 1992). Segundo Dahlgren (1995), Caryophyllanae é uma
superordem uniforme e taxonomicamente distinta, e sua relação com
Polygonales e Plumbaginales tem sido marcada pela presença de flavonoides e citocromo c.
Do ponto de vista botânico, Polygonaceae apresenta caracteres florais
que lembram os de Caryophyllaceae. A estrutura anatômica que parece
fornecer maior suporte para essa relação é a ocorrência ocasional de espessamento secundário anômalo em ambas as famílias.
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Análise da composição química de 5 das 8 ordens (excetuando-se
Plumbaginales) que, segundo Dahlgren (1980), constituem a superordem Malviflorae, indicou uma grande diversidade metabólica (Tabela
6). Euphorbiales é constituída por 6 famílias, sendo Euphorbiaceae a
mais representativa. Essa família apresenta-se caracterizada quimicamente por terpenoides, sendo os mono- e sesquiterpenos restritos ao gênero
Croton, enquanto os di- e triterpenos são considerados marcadores quimiossistemáticos da família. Há ainda a produção de flavonoides, com a
predominância de flavonóis, alcaloides variados, cumarinas, lignanas e
quinonas. Vale ressaltar que essas últimas classes metabólicas são de
ocorrência restrita a alguns taxa (Malafaia, 1994). Já Thymelaeales apresenta-se formada por uma família, Thymelaeaceae, constituída por cerca
de 90 gêneros e 500 espécies. Seus representantes produzem uma grande diversidade de tipos cumarínicos, diterpenos e flavonoides, principalmente flavonas, flavanas e bisflavanonas. Elaeagnales também é formada
por uma única família, Elaeagnaceae, que apresenta 3 gêneros e cerca de
50 espécies, caracterizadas pela presença de alcaloides indólicos e flavonoides (EVANS, 1989).
Malvales é formada por 13 famílias, Elaeocarpaceae, Tiliaceae, Malvaceae, Bombacaceae, Plagiopteraceae, Bixaceae, Cochlospermaceae,
Cistaceae, Sphaerosepalaceae, Sarcolaenaceae, Huaceae, Dipterocarpaceae e Sterculiaceae. A composição química das plantas dessas famílias é basicamente caracterizada por alcaloides, terpenoides, principalmente sesqui- e triterpenos e flavonoides.
Rhamnales é constituída por uma família, Rhamnaceae. O metabolismo especial das plantas da ordem resume-se na produção de flavonoides, alcaloides, terpenoides (mono- e triterpenos) e quinonas (antra- e
naftoquinonas).
A ordem Primulales, segundo Dahlgren (1980), é constituída por cinco famílias, Myrsinaceae, Primulaceae, Aegicerataceae, Theophrastaceae
e Coridaceae, sendo Primulaceae a mais representativa. Essa família apresenta cerca de 20 gêneros e 1.000 espécies, distribuídas principalmente
nas regiões temperadas. Sua composição micromolecular é bem representada por triterpenoides e flavonoides. Há, entretanto, a produção de
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saponinas em algumas espécies e de derivados hidroquinônicos. Já
Myrsinaceae apresenta-se constituída de benzoquinonas, saponinas, triterpenos e alcaloides (HEGNAUER, 1969).
Tabela 6.
Composição micromolecular de Plumbaginales e demais ordens de
Malviflorae (sensu Dahlgren, 1980).
TAXA
ALES
- aceae

CLASSES METABÓLICAS
QUINONAS

FLAVONOIDES

TERPENOIDES

ALCALOIDES

+

+

+

Raro

OUTRAS
C LASSES

PLUMBAGINNaftoquinonas
PlumbaginEUPHORB-

Triterpenos

(apenas uma
ocorrência)
Mono-, sesqui+
di- e triterpenos

+
Naftoquinonas

+

Cumarinas
Lignanas

-

+

Diterpenos

-

-

+

+

+

Cucurbitacinas
Cumarinas
Cucurbitacinas
-

-

+

Sesqui- e
triterpenos

+

Cucurbitacinas

+

+

Mono- e

+

-

EuphorbiTHYMELAEThymelaeELAEAGNElaeagnMALVMalv-

RHAMNNafto- e
antraquinonas

triterpenos

Rhamn-

Levando em consideração a composição micromolecular dos representantes de Primulales, observa-se certa coerência entre Plumbaginales
e Primulales (Tabela 7), o que também foi verificado por Hutchinson,
Benson e Thorne, o que justifica a inclusão de Plumbaginaceae em
Primulales. Enquanto afinidades entre Plumbaginales e Primulales pare224
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cem cada vez mais improváveis, segundo Giannasi et al. (1992), a possibilidade ainda não foi completamente descartada, como afirmam Thorne
(1981) e Cronquist (1988). As relações entre Primulales e Plumbaginales
têm como suporte evidências químicas (THORNE, 1981), mas essas afinidades foram inicialmente postuladas com base em similaridades florais entre os taxa (PAX, 1897).
Tabela 7.
Composição micromolecular de Plumbaginales e Primulales.
TAXA
ALES
- aceae

CLASSES METABÓLICAS

QUINONAS

FLAVONOIDES

ALCALOIDES

PLUMBAGIN-

+

+

Raro
(uma ocorrência)

Plumbagin-

Naftoquinonas
+

-

+

+

PRIMUL-

+

Primul-

Derivados hidroquinônicos

MYRSIN

+

Myrsin-

Benzoquinonas

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Conclusão
A ordem Plumbaginales, de acordo com o seu metabolismo secundário, demonstra claramente dentro das Angiospermas maiores afinidades
pelo Bloco Rosifloreano do que com o Bloco Magnoliano. O caráter primitivo atribuído a Plumbaginales do ponto de vista químico apresenta
nuances, sugerindo que a ordem encontra-se em fase de transição. Do
ponto de vista químico, o posicionamento da superordem Plumbaginanae nas proximidades de Caryophyllanae e Polygonanae, conforme
proposto por Dahlgren (1989), ainda não apresenta sustentação, porém
parece ser bastante interessante a sua inclusão junto à Primulanae. A permanência de Plumbaginales em Malvanae, conforme sugerido por Rolf
Dahlgren (1980), parece ser satisfatória, até que a utilização de novos
parâmetros permitam uma classificação mais coerente para a ordem que
justifique a modificação de seu posicionamento.

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Capítulo IX
Quimiossistemática Micromolecular e
Tendências Evolutivas da Superordem
Zingiberiflorae (sensu Dahlgren)
Introdução | Perfil Químico | Biossíntese e Ocorrência | Aspectos Quimiossistemáticos e Tendências Evolutivas | Conclusão
Helena Regina Pinto Lima
Maria Auxiliadora Coelho Kaplan

Introdução
Dentro do estudo da expressão gênica de organismos, a busca de correlações entre evolução de estruturas micromoleculares e evolução morfológica mostra-se cada vez mais como uma promissora linha de pesquisa (GOTTLIEB, 1989; GOTTLIEB, 1990; GOTTLIEB et al., 1996). Os
metabolitos especiais são formados a partir do metabolismo primário
através de vias especializadas e apresentam distribuição restrita a alguns
taxa. Esses metabolitos funcionam como sinalizadores e são produzidos
em diferentes compartimentos celulares, de onde são facilmente transportáveis. Para Stace (1989), a ocorrência de representantes de classes
de substâncias em um organismo não significa um simples caráter, mas a
indicação de preferência por uma determinada via metabólica, o que pode envolver muitas enzimas (e genes). Verpoorte & Maraschin (2001)
citaram que os metabolitos especiais vegetais têm recebido grande atenção dos especialistas em biologia molecular nos últimos anos, em função
de sua importância na agricultura e na medicina. A partir de pesquisas
de engenharia genética vegetal, têm sido possível: a combinação de genes relacionados ao metabolismo especial com outros genes promotores, a supressão de genes por DNA antissenso para bloquear catabolis231
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mo e vias competitivas, o acréscimo de cópias de um gene presente no
hospedeiro com intuito de aumentar a produção de enzima e a introdução de um segmento de uma via biossintética em uma planta que já expressa parte dessa via.
A interface do metabolismo dos carboidratos e a biossíntese das substâncias aromáticas é mediada pela 7-fosfato de 3-desoxi-D-arabinoeptulose sintase (DAHP sintase), reagindo 4-fosfato de eritrose e fosfoenolpiruvato (PEP). A ativação da fenilalanina amônia-liase por radiações
eletromagnéticas na via do chiquimato levou à produção de metabolitos
especiais, que propiciaram a sobrevivência das plantas na superfície terrestre (HRAZDINA & WAGNER, 1985; ABREU, 1994; GOTTLIEB et
al., 1996). A progressiva ocupação da terra pelos organismos vivos data
de aproximadamente quatrocentos a quinhentos milhões de anos, entre
os períodos Siluriano e Devoniano Inferior (EDWARDS & SELDEN,
1992; BORIN, 1993; GOTTLIEB et al., 1996; OLIVEIRA, 1996). Houve
uma progressão evolutiva na qual os vegetais desenvolveram sistemas
radiculares, cutina, e sintetizaram os flavonoides, que absorveram radiação ultravioleta e agiram como filtros de luz (Mc CLURE, 1986; LOWRY et al., 1980; SWAIN & COOPER-DRIVER, 1981). A origem e evolução das plantas terrestres, segundo Kubitzki (1987), dependeram
totalmente do metabolismo dos arilpropanoides. A desaminação da fenilalanina e da tirosina catalisada pelas enzimas fenilalanina amônia-liase
(PAL) e tirosina amônia-liase (TAL), respectivamente, resultou na formação de unidades monoméricas aromáticas precursoras da lignina, e
de outras substâncias derivadas do ácido cinâmico (ABREU, 1994; SAKUTA, 2000).
Os metabolitos especiais têm sido considerados uma ferramenta para
o estabelecimento de propostas evolutivas para diversos grupos botânicos (SAMPAIO-SANTOS et al., 1995; FIGUEIREDO et al.,1995; DAN et
al., 1995; MENEZES et al., 1995; SOARES, 1996). Os estudos morfológicos, anatômicos, citológicos, químicos e moleculares, sobre a superordem Zingiberiflorae têm contribuído para o estabelecimento da filogenia
(DAHLGREN & CLIFFORD, 1982; TOMLINSON, 1962; RAGHAVAM
& VENKATASUBBAN, 1943; MERH et al., 1986; KRESS, 1995; PU232
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GIALLI, 1998). O levantamento de dados químicos para os táxons permitiu definir os flavonoides e terpenoides como importantes marcadores quimiossistemáticos (HARBORNE et al., 1975; PUGIALLI, 1991;
PUGIALLI et al., 1993).
Neste capítulo será avaliada a expressão evolutiva do metabolismo
especial em espécies de Zingiberiflorae através da análise de gradientes
químicos para os marcadores taxonômicos micromoleculares.
Perfil Químico
Os flavonoides têm se mostrado bons marcadores em níveis de família e tribo para a superordem Zingiberiflorae (Figura 1). As famílias
Strelitziaceae, Musaceae e Heliconiaceae produzem geralmente flavonóis
e as demais, entretanto, apresentam maior variedade estrutural flavonoídica, como em Zingiberaceae, que produz flavonóis, flavonas, diidroflavonas e diidroflavonóis, e Costaceae e Marantaceae, com flavonas C- e
O- glicosiladas (PUGIALLI et al., 1991; PUGIALLI et al., 1994).
Em Zingiberaceae, esses tipos flavonoídicos caracterizam-se por apresentar grupos hidroxila e metoxila nas posições 4’; 3’,4’ e 3,4’,5’, respectivamente, ou ausência total de substituintes no anel B. Algumas outras classes
de substâncias derivadas da via do ácido chiquímico também merecem destaque nessa família (Figura 1), entre as quais destacam-se os arilpropanoides C6C3, um dímero alfableno C6C4 e as alfa-pironas, todas encontradas
em Alpinia (DE BERNARDI et al., 1976; CHAU, 1975; MORI et al., 1978).
A classe dos diarilheptanoides (2 C6C3 + C1) tem sido encontrada nos rizomas de Alpinia, Zingiber e Curcuma, e os arilalcanoides somente no último gênero (ITOKAWA et al., 1981a; ITOKAWA et al., 1981b; ITOKAWA et
al., 1985; UERHARA et al., 1987; KUROYANAGI & NATORI, 1970; RAVINDRANATH & SATYANAYANA, 1980; CHEN et al., 1983).
As substâncias derivadas da via metabólica acetato/mevalonato, ocorrentes em Zingiberiflorae, incluem: monoterpenoides, sesquiterpenoides
e diterpenoides (tipo labdano e estrobano) em Zingiberaceae; triterpenoides e esteroides em Musaceae e Costaceae (PUGIALLI, 1991).
Os triterpenoides de Costaceae assemelham-se aos de Musaceae, como,
por exemplo, o cicloartenol (PUGIALLI et al., 1995), e outros apenas ca233
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racterísticos de Costus speciosus (31-nor-cicloartenona. cicloartanol e cicloaudenol). Sapogeninas do tipo costugenina e diosgenina foram isoladas de
poucas espécies de Costus (DASGUPTA & PANDEY, 1970; TSCHESCHE
& PANDEY, 1978; GUPTA et al., 1981; SINGH et al., 1980).

Figura 1. Classes de metabolitos especiais da superordem Zingiberiflorae.

Biossíntese e Ocorrência
Os flavonoides são metabolitos de ampla distribuição no Reino
Vegetal (IWASHINA, 2000; YOSHITAMA, 2000). A biossíntese dessas
substâncias foi estabelecida baseando-se em estudos quimiogenéticos,
com precursores marcados. Os estudos mostraram que a sua formação
decorre de uma via biossintética mista, a partir de precursores provenientes da via do acetato e de arilpropanoides derivados da via do ácido
chiquímico (Figura 2). A condensação de três moléculas de malonilCoA
com 4-cumaroilCoA, mediada pela chalcona sintase (CHS), dá origem a
uma chalcona (HARBORNE, 1988; STAFFORD, 1990; DOONER &
ROBBINS, 1991). A sua estrutura básica consiste de dois anéis aromáticos conectados por três átomos de carbono (Figura 2). A reação de
acetilCoA e CO2 forma malonilCoA sob ação da acetilCoA carboxilase,
em presença de ATP e Mg2+. A condensação de três unidades de malonilCoA origina por ciclização o anel A dos flavonoides. A PAL catalisa
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a formação do ácido trans-cinâmico a partir de L-fenilalanina. A conversão do ácido cinâmico ao ácido 4-hidroxicinâmico (ácido p-cumárico)
foi primeiramente descrito por Nair & Vining (apud HARBORNE et al.,
1975) nos estudos com extratos de folhas de espinafre. A enzima ácido
cinâmico-4-hidroxilase (CA4H) é dependente do citocromo P450, e os
genes codificadores dessa enzima foram isolados e sequenciados em
Populus tremuloides Michaux, P. kitakamiensis e Catharanthus roseus (L.) G.
Don f. (DEWIK, 1998). p-Cumarato:CoA ligase foi inicialmente isolada
da cultura de células em suspensão de Petroselinum crispum (Miller) A.
W. Hill (HAHLBROCK & GRISENBACH apud EBEL & HAHLBROCK,
1977). Essas duas isoenzimas também foram encontradas em culturas de
células de soja (Glycine max (L.) Merr.), durante um período curto do
seu ciclo de vida (HAHLBROCK et al., 1971; HAHLBROCK & KUHLEN apud HARBORNE et al., 1975; HAHLBROCK & GRISEBACH,
1979). A síntese de p-cumaroilCoA mediada por essas isoenzimas depende de ATP e Mg2+. O anel B dos flavonoides e mais os três átomos
de carbono originam-se desses precursores arilpropanóidicos. Nas flores
escarlates de Verbena hybrida Groenl. & Ruempler a chalcona sintase
(CHS) usa como substrato (in vivo), 4-cumaroilCoA e cafeoilCoA; porém, nesse órgão, há uma perda de atividade da enzima 3’-hidroxilase
(HARBORNE, 1988). Stafford (1990) citou também a possibilidade de
utilização pela CHS de outros substratos, como o cafeoilCoA e o
feruloilCoA. Em Petunia sp., Ipomoea spp, Trifolium subterraneum L.,
Pueraria lobata (Willd.) Ohwi, Glycine max (L.) Merr. e Solanum tuberosum L. foram caracterizados genes mútiplos para chalcona sintase (HARBORNE, 1988; DEWIK, 1998). Existem casos nos quais apenas um gene encontra-se envolvido com a síntese dessa enzima, como Oryza sativa
L.. Stafford (1990) relacionou alguns genes controladores dessa isoenzima em Matthiola (f), Antirrhinum (niv), Zea mays L. (c2), Petunia,
Phaseolus, Dianthus (i) e Callistephus (ch). A sequência de ácidos aminados da isoenzima foi deduzida em Matthiola incana (L.) R. Br. via clone
de cDNA, e apresenta 82% de homologia com a CHS de outras plantas
(DEWIK, 1992). A caracterização dos elementos cis e fatores trans envolvidos na expressão CHS possibilitou o delineamento do estágio ter235
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minal das vias de transdução sinalizadoras, destacando sua indução por
estímulos ambientais (SAKUTA, 2000).
Na etapa seguinte, ocorre uma isomerização da chalcona em (2S)-flavanona, catalisada pela chalcona isomerase (chalcona-flavanona isomerase-CHI). A flavanona é hidroxilada na posição 3 pela flavanona-3ß-hidroxilase (F3H), que é uma dioxigenase dependente de 2-oxoglutarato
e requer cofatores como oxigênio, Fe2+ e ascorbato. Dewik (1998) citou que estudos recentes detectaram os genes codificadores de F3H em
Arabidopsis thaliana (L.) Heynh., Bromheadia finlaysoniana Rchb. f., Zea
mays L., Medicago sativa L. e Dianthus caryophyllus L. Stafford (1990) citou que, em Antirrhinium, enquanto o gene eos controla a etapa de ação
da 3’-hidroxilase, o gene inc orienta a hidroxilação para a posição 3. A
coloração marfim das plantas é resultante da produção de flavanonas,
flavonas e algumas auronas sob ação dos genes inc/inc, Eos/Eos.
Nas células dos vegetais superiores há dois tipos de reações da oxigenase, completamente independentes, que catalisam a síntese da flavona e usam os mesmos substratos. A dioxigenase flavona sintase I (FNS
I), que parece estar restrita a família Apiaceae, necessita de 2-oxoglutarato e Fe2+ mais solúvel. Por outro lado, a maioria dos vegetais superiores e inferiores tem a formação da flavona catalisada pela monoxigenase
citocromo P450, flavona sintase II (FNS II), que necessita de um substrato reduzido (NADPH) como doador de elétrons e do oxigênio molecular. Ambas as enzimas nunca ocorrem lado a lado nos mesmos organismos (MARTENS & MITHÖFER, 2005).
A conversão de 3-hidroxiflavanonas (diidroflavonóis) a flavonóis via
flavonol sintase também exige a presença de cofatores como O2, 2-oxoglutarato, Fe2+ e ascorbato. Segundo Dewik (1998), a diidroflavonol-4redutase (DFR) é dependente da NADPH, convertendo diidroflavonol a
3,4- diidroxiflavana (leucoantocianidina). As proantocianidinas (taninos
condensados) são produzidas pela condensação de unidades de 3-hidroxiflavana (catequina) com 3,4- diidroxiflavana (STAFFORD, 1990).
Skadhauge et al. (1997) estudaram a atividade da leucoantocianidina redutase (LCR) em folhas, flores e sementes de cinco espécies de leguminosas, relacionando essa enzima com a formação de proantocianidinas
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(PAs). Os autores explicaram a ação da enzima LCR sobre um protótipo
(procianidina B-3), formado por redução de diidroxiflavonol, originando a (+)-catequina. A condensação da catequina com a leucocianidina é
mediada pela enzima de condensação (CON). As PAs foram encontradas nas sementes de Hedysarum sulfurescens, Lotus japonicus (Regel) K.
Larsen, Lotus uliginosus Hoffman, Medicago sativa L.e Robinia pseudoacacia L.. Nas flores, as PAs foram sintetizadas nas células de parênquima,
com exceção de H. sulfurescens, enquanto as antocianinas estavam localizadas nas células epidérmicas.
Styles & Ceska (1977) estudaram o controle genético da síntese dos
flavonoides em milho abrangendo diversas partes da planta. Os autores
destacaram a importância da utilização de fenótipos derivados da biossíntese de metabolitos especiais em tais estudos, porque há um amplo
intervalo de variações hereditárias que tem pequeno ou nenhum efeito
no crescimento e desenvolvimento do organismo. Os resultados mostraram 25 genes diferentes responsáveis pela síntese de flavonoides. A ação
funcional e reguladora desses genes varia em termos de substâncias, suas
concentrações e especificidade de tecidos em diferentes órgãos. Os loci
R e B aparecem funcionalmente duplicados, controlando a produção e a
concentração das antocianinas. Um terceiro locus P controla a produção
de flobafenos (substâncias fenólicas) ocorrentes na espiga e no pericarpo do milho. Stafford (1990) citou que a coloração rosa das flores de
espécies selvagens de Antirrhinum (Scrophulariaceae) é resultante da
produção de antocianinas e flavonóis controlados pelo seguinte genótipo Inc/Inc e eos/eos. A autora relacionou outros estudos envolvendo a
biossíntese das antocianinas, como nas flores de Callistephus (Asteraceae), o gene Ch controlando a produção de chalcona sintase e os genes
F e G a 3-hidroxi-4- flavanona redutase. Em Glycine max (L.) Merr.
(Leguminosae), o alelo T é responsável pela síntese de 3-glucosilcianidina, que promove uma pigmentação preta nos tricomas que recobrem
as sementes. Esse alelo já havia sido caracterizado como responsável pelo controle da hidroxilação de kaempferol e de quercetina nas folhas.
Nas flores de Matthiola incana (L.) R. Br. (Cruciferae), o gene e parece
regular a conversão de 3-hidroxiflavanona ao seu respectivo flavan-3,4237
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Figura 2. Via biossintética dos flavonoides.
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diol. Seis loci foram identificados como controladores dos padrões de
coloração das flores em Pisum sativum L., sendo os principais A, B, Cr,
Am, Ar e Ce. Estudo com cultura de células de cenoura em suspensão revelou que somente o gene gDcPAL3 é responsável pela indução da síntese de antocianina pela aplicação de 2,4-D (OZEKI et al., 2000).
Hradzdina et al. (1978) estudaram a localização de enzimas em compartimentos celulares nas pétalas de Hippeastrum e Tulipa, assim como
nas folhas da última. Os resultados mostraram que as enzimas envolvidas nos três estádios da síntese dos flavonoides seriam inicialmente flavanona sintase, seguida de chalcona-flavanona isomerase e, finalmente,
de UDP-glicose: antocianidina-3-O- glucosiltransferase. A biossíntese
das três enzimas estava associada ao citossol e não ao vacúolo. Os dados
reforçaram a hipótese de ter esse compartimento o pH ótimo (7 ou acima) para a produção de enzimas envolvidas com a biossíntese de flavonoides. Hrazdina et al. (1980) isolaram cloroplastos intactos de Pisum
sativum L. cv Mid freezer, Phaseolus vulgaris cv Early Gallatin, Brassica
oleracea cv Red Danish e Spinacia oleracea cv Bloomsdale. As enzimas flavanona sintase, UDPG: flavonoide glucosiltransferase, S-adenosilmetionina (SAM): ácido caféico metiltransferase e SAM: quercetina metiltransferase mostraram alta atividade na fração sobrenadante do homogeneizado
nas quatro plantas. Ao contrário, nas preparações feitas com o cloroplasto, tanto o estroma quanto as frações de membrana estavam isentas de
atividade. Wagner & Hrazdina (1984) fizeram análises bioquímicas em
pétalas de Hippeastrum e levantaram a possibilidade de haver uma associação entre o retículo endoplasmático e o cloroplasto, in vivo, servindo
de sítios para o metabolismo dos arilpropanoides e flavonoides. Hrazdina & Wagner (1985) reforçaram a hipótese de que um complexo multienzimático situado na membrana do retículo endoplasmático estaria
associado com a síntese de metabolito especial citado no trabalho anterior. A PAL e uma glicosiltransferase se localizariam no lume do retículo
e a cinamato-4-hidroxilase permaneceria embebida na membrana. Os estudos ultraestruturais no hipocótilo e folhas de Brassica (SMALL & PECKET, 1982) reforçaram a ocorrência de antocianoplastos como compartimento intracelular que contêm as últimas enzimas da biossíntese das
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antocianinas. Essas substâncias ficariam separadas do ambiente ácido do
suco vacuolar. Harborne (1988) também citou que as antocianinas estariam localizadas no vacúolo celular das células epidérmicas, intensificando a coloração da flor. Em alguns casos, no entanto, as antocianinas foram encontradas no mesofilo como em espécies de Liliaceae. Em
Fagopyrum, Brassica e Pisum foi detectada chalcona sintase nas células
iniciais do meristema apical; em seguida, as células epidérmicas formadas apresentaram antocianinas (ZOBEL & HRAZDINA, 1992). Nas folhas de algumas espécies de cereais, como Avena sativa L., Hordeum vulgare L. e Secale cereale L., ocorriam flavonas glicosiladas na epiderme;
porém, outras flavonas e flavonóis glicosilados ficavam restritos ao mesofilo (HARBORNE & WILLIAMS, 1995). Rutina (flavonol glicosilado), segundo Harborne (1988), era produzida em tricomas foliares de
algumas espécies de tomate. Schmid & Amrhein (1995) confirmaram
que os plastídeos nos vegetais superiores são os compartimentos que
contêm enzimas da via do chiquimato, baseados no isolamento e caracterização de cDNA e genes codificadores. Os resultados conduzem a especulação de que esses metabolitos especiais seriam sintetizados, pelo
menos em parte, no citoplasma e transportados para o vacúolo. Alguns
flavonoides podem ser depositados na superfície foliar; essas substâncias lipofílicas normalmente são flavonas e flavonóis O-metilados (HARBORNE & WILLIAMS, 1995).
A química lignoídica derivada da via biossintética do chiquimato teve
provavelmente seu clímax nas plantas lenhosas primitivas. Posteriormente, houve um acréscimo gradual da via do acetato/mevalonato (policetídica e terpenoídica), e daí para a frente os dois caminhos evolutivos
foram seguidos de alternância (GOTTLIEB et al., 1996). A tendência
evolutiva das plantas floríferas segue uma redução e especialização dos
órgãos. Essas modificações morfológicas são acompanhadas por variações químicas, com encurtamento progressivo da via do chiquimato e a
maior utilização da via do acetato-mevalonato (Figura 3). Nas plantas
herbáceas há predomínio dessa última via e intensificação nos processos
oxidativos, levando a uma maior diversificação química.

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Figura 3. Esquema biossintético de formação do metabolismo especial (GOTTLIEB et al.,
1996).

A via para biossíntese dos terpenoides inicia-se com a condensação
de três moléculas de acetilCoA para formar hidroximetilglutarilCoA, que
é reduzido a ácido mevalônico em presença de hidroximetilglutarilCoA
redutase. Fosforilações e descarboxilações subsequentes, com a eliminação da função oxigenada no carbono 3, fornecem como produto o difosfato de isopentenila e, por isomerização, forma o difosfato de dimetilalila. A ação de várias feniltransferases promove a condensação das
unidades de difosfato de isopentenila originando tijolos construtores
dos terpenoides, como difosfato de geranila e difosfato de farnesila
(CROTEAU, 1992; Mc GARVEY & CROUTEAU, 1995). Esses deriva241
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dos em C10 e C15 são os precursores imediatos dos monoterpenoides e
sesquiterpenoides, respectivamente (Figura 4).
Os estudos sob a caracterização dos genes envolvidos com a biossíntese dos terpenoide ainda são limitados. Em alguns trabalhos que tratam de óleos essenciais foram determinados os genes controladores da
biossíntese dos componentes monoterpenoídicos (HEFENDEHK &
MURRAY, 1976; LAWRENCE, 1981). Croteau & Gershenzon (1994)

Figura 4. Via biossintética dos terpenoides.
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tentaram correlacionar os dados genéticos às enzimas envolvidas na biossíntese do monoterpenos. Chappell (1995) citou que o sequenciamento
de ciclases relacionadas aos monoterpenos, sesquiterpenos e diterpenos
foi obtido a partir de três genes clonados por métodos convencionais
(COLBY et al., 1993). As ciclases catalisam reações pelo ataque eletrofílico de um carbocátion gerado pela eliminação do grupo substituinte difosfato. Algumas sequências de ácidos aminados de genes foram determinadas (Figura 5), possibilitando a caracterização de enzimas e os
produtos finais das reações (CHAPPEL, 1995).
A Figura 5 mostra um esquema do alinhamento da sequência de ácidos aminados correspondendo aos exons ou regiões análogas de algumas enzimas. As barras verticais em negrito correspondem às posições
dos introns dentro dos genes de Nicotiana sp e Ricinus sp. As barras ver-

Figura 5. Representação esquemática do alinhamento da sequência de ácidos aminados
para algumas enzimas.
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ticais normais nos genes de Mentha sp e Penicillium sp delimitam os domínios de proteínas correspondentes para calcular os escores correspondentes. Os números dentro das caixas indicam o número de ácidos aminados codificados por um exon (apenas Nicotiana sp e Ricinus sp) ou
regiões correspondentes das proteínas de Mentha sp e Penicillium sp. As
percentagens referem-se a escores de identidade entre os domínios identificados e H, C e DDXXD referem-se a histidina conservada, cisteína e
resíduos ricos em aspartato dentro das proteínas ciclase da planta
(CHAPPEL, 1995).
Gottlieb & Salatino (1987) descreveram a constituição dos óleos
essenciais como misturas de metabolitos especiais, constituídas geralmente por terpenoides (mono- e sesquiterpenos) e/ou lignoides (alile propenilfenóis), além de cumarinas e outras substâncias menos
repre sen tativas. Provavelmente, há 3.800 milhões de anos, bactérias
anaeróbicas semelhantes às do gênero Clostridium da atualidade já
produziam isoprenoides e fenilalanina. As condições anóxicas favoreceram o uso preferencial da via do mevalonato, envolvendo condensações e produção de terpenoides. A fenilalanina teria permanecido
como metabolito final do caminho do chiquimato, provavelmente em
decorrência da disponibilidade de amônia no ambiente ou pela falta
de desaminase apropriada.
Apenas com as algas surgiram os óleos essenciais formados por mono- e sesquiterpenos (∝-pineno, limoneno, geraniol e linalol), localizados em idioblastos de Sargassum, Laminaria, Porphira e Digenia. Em
Bryophyta e Pteridophyta esses tipos terpenoídicos ocorrem em certos
grupos. Nas samambaias (ordem Filices), os óleos são encontrados em
tricomas glandulares (GOTTLIEB & SALATINO, 1987). A produção e a
localização desses metabolitos em cavidades e canais ocorreram em gimnosperma (Coniferopsida e Cycadopsida). As angiospermas apresentam
uma diversidade em estruturas anatômicas, evoluindo de células oleíferas, cavidade e canais secretores a tricomas glandulares (SIMÕES &
SPITZER, 1999; TOWER & ELLIS apud VERPOORTE MARASCHIN,
2001). Apesar de os óleos essenciais serem raros entre as monocotiledôneas, aparecem em plantas de superordens importantes: Ariflorae (Ara244
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liales), Zingiberiflorae (Zingiberaceae), Commeliniflorae (raro em Cyperaceae) e Poales (frequente em Poaceae). Na família Zingiberaceae, esses metabolitos ocorrem em células oleíferas (TOMLINSON, 1956,
1962; 1969; GOTTLIEB & SALATINO, 1987) da epiderme na lâmina
foliar, pecíolo e bainha. Idioblastos oleíferos podem ser também observados internamente no clorênquima que circunda o aerênquima do pecíolo e da bainha, e no córtex do rizoma e da raiz. Cutter (1986) citou a
ocorrência de idioblastos contendo oleorresina no córtex de Zingiber.
Zarate & Yeoman (1996) observaram um aumento na produção de gingerol e shogaol, componentes do óleo em cultura de tecidos de Zingiber
officinale Roscoe, nos quais ocorreram diferenciações morfológicas.

Aspectos Quimiossistemáticos e Tendências Evolutivas
A ordem Zingiberales é considerada um grupo distinto dentro das monocotiledôneas com base nos dados morfológicos e moleculares (CLIFFORD, 1977; DAHLGREN & CLIFFORD, 1982; KRESS, 1990, 1995;
SOLTIS et al., 1997; KRESS et al., 2001). Quimicamente, apresentava
controvérsias com relação ao seu possível parentesco com as ordens
Commelinales, Liliales e Bromeliales (WILLIAMS & HARBORNE, 1977;
MARTINEZ, 1985). A partir do conhecimento da química flavonoídica,
Zingiberales foi posicionada entre os blocos Commelinifloreano e
Liliifloreano (DAHLGREN, 1980; DAHLGREN & CLIFFORD, 1982;
PUGIALLI & et al., 1991, PUGIALLI et al. 1994). Os dados micromoleculares têm reforçado a separação das oito famílias em dois grupos: grupo I (Strelitziaceae, Musaceae, Heliconiaceae e Lowiaceae) e grupo II
(Zingiberaceae, Costaceae, Marantaceae e Cannaceae).
Poucos estudos fitoquímicos foram realizados com os representantes
das famílias Strelitziaceae e Musaceae, havendo citações para as duas famílias de flavonóis e proantocianinas, e um alcaloide primitivo do tipo
isoquinolínico, somente em Musaceae (PUGIALLI et al., 1994). As antocianidinas foram bastante estudadas por Simmonds (1954) e por
Williams & Harborne (1988), e entre as oito famílias da ordem
Zingiberales, delfinidina foi encontrada somente em Marantaceae,
Musaceae e Strelitziaceae, como, por exemplo, nas pétalas de Strelitzia
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regina foi encontrada 3-O-rutinosildelfinidina. Já nas brácteas de Musa
coccinea Andrews foram identificadas pelargonidina e cianidina, além de
outras combinações, como de cianidina e delfinidina (M. laterita E.E.
Cheesman, M. balbisiana Colla e M. velutina H. Wendl. & Drude); delfinidina e cianidina metilada (M. acuminata Colla); e de peonidina e malvinidina (M. ornata Roxb. e M. violascens Ridley). As famílias Musaceae e
Strelitziaceae apresentam inúmeros caracteres morfológicos e químicos
basais. Judd et al. (2009) referiram Strelitziaceae como possível grupoirmão do clado que contém Heliconiaceae-Cannaceae-MarantaceaeZingiberaceae-Costaceae, e a família Musaceae é tida como possível grupo-irmão da ordem. Os dados morfológicos e moleculares mostram
tendências diferentes à proposta colocada por Merh et al. (1986) para as
famílias Musaceae, Strelitziaceae e Marantaceae, que as incluiu no mesmo nível na sua árvore filogenética, baseando-se apenas em dados químicos. Os dados reunidos na Tabela 1 também mostram uma tendência
diferente da proposta feita pelo autor para as três famílias.
A família Heliconiaceae foi inicialmente desmembrada por Nakai
(1941), que se baseou nos caracteres morfológicos (orientação das flores), e depois a adição dos caracteres anatômicos por Tomlinson (1962)
ratificou essa categorização. Apesar de fazer parte do grupo mais basal
de Zingiberales (PUGIALLI, 1991), foram encontrados sinais de início
de especialização. Estudos sobre morfologia floral (MELLO FILHO,
1972; SANTOS, 1978) apontaram a presença de um verticilo externo formado por um estame ímpar abortado e transformado numa peça lamelar, denominado estaminódio. Mello Filho (1988), após analisar diversas
espécies de Heliconia, considerou que a flor na realidade é a reunião de
duas flores, uma delas funcional e a outra reduzida e inclusa no interior
do perigônio de flor normal. Essa organização floral denominou-se dianthos. O autor considerou, sob o ponto de vista evolutivo, um caráter importante para a individualização da família Heliconiaceae. Posteriormente, Kress (1990), com sua análise filogenética, estabeleceu uma nova
classificação, tratando as famílias Musaceae, Strelitziaceae e Lowiaceae
como um grupo parafilético, e a família Heliconiaceae foi colocada como
um grupo-irmão de outras quatro famílias denominadas de grupo “gen246
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gibre” (Cannaceae, Marantaceae, Costaceae e Zingiberaceae). Em seguida, Kress (1995) juntou dados moleculares (sequência de DNA- gene
rbcl) aos dados morfológicos, reinterando a proposta para família
Heliconiaceae como um grupo-irmão. Para Judd et al. (2009), as relações entre essas famílias ainda não estão bem estabelecidas.
Estudos fitoquímicos realizados em órgãos aéreos e subterrâneos de
Heliconia bihai (L.) L., H. latispatha Bentham e H. psittacorum L. f. identificaram flavonoides em todas essas estruturas (WILLIAMS & HARBORNE, 1980; SANABRIA et al., 1998). Pugialli (1998) constatou a presença de 3-O-rutinosilquercetina e 3,3’-O-dimetilquercetina nas folhas de
Heliconia richardiana Miq. e H. psittacorum L.f., respectivamente. Esses
primeiros registros de ocorrências de proteção às hidroxilas livres com
grupos substituintes O-glicosila e O-metila em H. richardiana e H. psittacorum (Tabelas. 1, 3) vêm corroborar o posicionamento da família nas
proximidades do grupo “gengibre”, como tratado por Kress (1990,
1995).
Do ponto de vista morfológico, a família Marantaceae apresenta caracteres derivados, como a redução e diversificação na morfologia floral,
além da especialização dos vasos (PUGIALLI, 1991)
Quimicamente difere das demais pela frequente ocorrência de O- e
C-glicosilflavonas e flavonoides sulfatados. Características dessa família
também são as antocianidinas e suas agliconas (3-rutinosildelfinidina, 3rutinosilpetunidina e 3-rutinosilmalvidina) encontradas nos diferentes
gêneros (WILLIAMS & HARBORNE, 1977; PUGIALLI, 1998).
Registros de 3-O-glucosilmiricetina, 3-O-rutinosilmiricetina e 3-Orutinosilquercetina, em diversas espécies de Calathea e Maranta, mostram a ampla produção de flavonóis nessa família (WILLIAMS & HARBORNE, 1977; PUGIALLI, 1998). Alguns autores consideram miricetina
um tipo flavonoídico basal (HARBORNE, 1972; GORNALL et al., 1979).
Entretanto, em Marantaceae ocorrem outros tipos mais derivados, como
as flavonas apigenina e luteolina (mono e diglicosilada; e sulfatadas), importantes para redefinir o posicionamento da família dentro da ordem
(WILLIAMS & HARBORNE, 1977). Ambas as agliconas flavônicas foram identificadas em Ischnosiphon leucophoeus Körn. e em Calathea fati247
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mae H. Kenn. & J.M.A. Braga; contudo, somente apigenina foi encontrada em Maranta bicolor Ker Gawl. (PUGIALLI, 1998).
Pugialli (1998) identificou pela primeira vez presença de tricina glicosilada na posição 5 nas folhas de C. fatimae, M. bicolor e I. leucophoeus.
A detecção de tricina estabeleceu um pequeno aumento no parâmetro
de avanço evolutivo referente à metilação (Tabelas 1, 3). Muitos autores
consideram mais evoluídas as famílias produtoras de flavonas (especialmente tricina), 6-hidroxiflavonoides e flavonoides sulfatados (WILLIAMS & HARBORNE, 1988; STAFFORD, 1990).
Harborne (1972) e Gornall & Bohm (1978) resumiram as tendências
evolutivas dos tipos flavonoídicos (Tabela 2). A avaliação desses tipos
ocorrentes na família Marantaceae dá um posicionamento elevado ao táxon, do ponto de vista químico.
Zingiberaceae dentre as oito famílias da ordem Zingiberales é aquela
que apresenta maior diversidade química. Com relação aos marcadores
quimiossistemáticos flavonoídicos, nota-se que os tipos estruturais primitivos, como flavonóis, vão sendo gradualmente substituídos por flavonas,
diidroflavonas e diidroflavonóis. Além disso, a tendência da família em utilizar a metilação como um mecanismo de proteção das hidroxilas fenólicas determinou a sua posição em um nível mais evoluído (PUGIALLI,
1993). O gênero Alpinia (tribo Alpineae) mostra claramente essa variação, incluindo a presença de diidroflavona, preferencial proteção de OH
flavonoídica por metilação e ausência de substituintes no anel B. Outras
classes químicas derivadas da via do ácido chiquímico, biossinteticamente
mais simples, também ocorrem no gênero, como os arilpropanoides, alfapironas e um dímero do alfableno (PUGIALLI et al., 1991). Dentro da tribo Alpineae há uma grande diversidade nos tipos de inflorescência, em
Alpinia, é terminal com muitas flores na axila de cada bráctea e as bractéolas têm forma tubular ou de copo. Apesar de Holttum (1950) ter considerado esses caracteres morfológicos basais, o gênero, do ponto de vista
químico, mostra uma tendência evolutiva com proteção às hidroxilas dos
flavonóis por metilação e com a ausência de substituição no anel B.
Nas folhas Renealmia chrysotricha Petersen foram caracterizadas agliconas como quercetina e miricetina (PUGIALLI, 1998). Havia, até en248
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

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tão, apenas uma citação de flavonóis (WILLIAMS & HARBORNE, 1977)
para espécie, sendo identificadas agliconas como kaempferol e quercetina. Harborne (1972) considerou todos esses flavonóis caracteres basais
(Tabela 2). Aliados à química, alguns caracteres morfológicos do gênero
Renealmia, como a presença de inflorescência basal, com uma ou muitas
flores na axila de cada bráctea e as bractéolas com a forma tubular, contribuem para reiterar o status primitivo.
Foram calculados os índices de oxidação (IO) de diterpenos, do tipo
labdano e estrobano, que ocorrem em alguns gêneros de Zingiberaceae
(PUGIALLI, 1991) e o valor mais elevado encontrado para o IO foi de 1,20 e -1,44, em Hedychium e Alpinia, respectivamente. A partir desses índices, foram calculados o parâmetro de avanço evolutivo (AEo) para os
gêneros igual a AEo –1,27. Índice elevado como esse só havia sido registrado em grupo de plantas mais evoluídas, como Asteridae (AEo –1,26).
Quando se compara o valor encontrado em monocotiledôneas (AEo
–1,37) com o índice encontrado nos gêneros estudados, pode-se sugerir
um avanço evolutivo em relação aos demais táxons. Novos estudos fitoquímicos para os demais gêneros facilitarão a compreensão do avanço evolutivo com relação à especialização do esqueleto em Zingiberaceae.

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Tabela 1.
Tipos de flavonoides e parâmetros de avanço evolutivo relativos às
famílias de Zingiberiflorae.
Famílias

F

f

H

h

A

AEP

Strelitziaceae

Ka Qu

__

__

__

Ci

0

0

0

1,00

Musaceae

Ka Qu og

__

__

__

Pg Ci Pe Dp Pt

0,25

0,20

0,22

0,96

__

0,30

0,20

0,40

0,90

Pg Ci Pe Dp Pt

0,46

0,22

0,49

0,83

om
Heliconiaceae

AEG

AEM AED

Mv og om

Ka Qu om __

__

__

Ch Dch

Om

og
Zingiberaceae Ka Qu Mi __
Ga og om

Fn

Mv og om

Costaceae

Ka Qu

Ap cg

__

__

Ci Dp og

0,30

0,30

0

0,97

Cannaceae

Ka Qu

__

__

__

Ci

0

0

0

1,00

Marantaceae

Ka Qu Mi Ap Is Vi

__

__

Pg Ci Dp Pt Mv

0,27

0,22

0,30

0,88

Tr og om

Ir Lu Or

og om

cg og su

F= Flavonol; f= flavonas; H= Diidroflavonóis; h= Diidroflavonas; A= Antocianinas; AEP= Parâmetro de
Avanço Evolutivo (Proteção); AEG;= Parâmetro de Avanço Evolutivo (Glicosilação); AEM= Parâmetro de
Avanço Evolutivo (Metilação); AED = Parâmetro de Avanço Evolutivo (Desproteção); Ka=Kaempferol; Qu=
Quercetina; Mi=Miricetina; Tr= Tricina; Ga= Galangina; Ap= Apigenina; Lu= Luteolina; Is= Isovitexina;
Ir= Isorientina; Vi= Vitexina; Or=Orientina; Pg= Pelagornidina; Ci= Cianidina; Pe= Peonidina; Dp=
Delfinidina; Pt= Petunidina; Mv= Malvinidina; Ch= Chalcona; Dch= Diidrochalcona; Fn= Flavonona;
Og= o-glicosila; om= o-metila; cg= c-glicosila; su= sulfatado.

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Tabela 2.
Caracteres Flavonoídicos Indicadores de Tendências Evolutivas em
Zingiberiflorae.
Caracteres

Primitivos (basais)

Derivados

Antocianinas em flores
cianidina
Proantocianidinas em folhas presente
Flavonóis/flavonas em folhas flavonóis incluindo miricetina

C-Glicosilação em folhas
Flavanonas
O-Glicosilação
O-Metilação
Substituição no anel B
4’/ 3’4’
3’4’5’
Ausência

delfinidina / pelargonidina
ausente
kaempferol/quercetina somente

flavona ausente
presente
presente
ausente
ausente

flavona presente
ausente
ausente
presente
presente

presente
ausente
ausente

ausente
ausente
presente

(HARBORNE, 1972); (GORNALL & BOHM, 1978).

Tabela 3.
Quantificação do grau de proteção das hidroxilas flavonoídicas encontradas em Heliconiaceae e Marantaceae.
Aglicona

Qu
Qu
Mi

Substituintes nas Posições

3
Orut
OMe
OGlc

5

7

3’

OH
OH
OH

OH
OH
OH

OH OH
OMe OH
OH OH

4’

Órgão-Folha
Espécie (Família)

5’

IM

IG

IP

ID

____
____
OH

0
0,40
0

0,20
0
0,17

0,20
0,40
0,17

0,80
0,60
0,83

H. richardiana (HE)
H. psittacorum (HE)
Calathea sp 3 (MA)
C. rufibarba (MA)

Tr

OH

OGli OH

OMe OH

OMe 0,33

0,17

0,50

0,50

C. rotundifolia (MA)
C. fatimae (MA)
M. bicolor (MA)
I. leucophoeus (MA)

HE= Heliconiaceae; MA= Marantaceae; IM= Índice de Metilação; IG= Índice de Glicosilação; IP= Índice
de Proteção; ID= Índice de Desproteção; Qu= Quercetina; Mi=Miricetina; Tr= Tricina; OH= hidroxila;
OGli= O-glicosídeo; OMe= O-metila; Orut= O-rutinosil; OGlc= O- glicosila

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Conclusão
Os estudos realizados sobre polaridade evolutiva em Zingiberiflorae,
baseados nos parâmetros de avanço evolutivo flavonoídico, sugerem um
posicionamento diferenciado do que foi apresentado por Dahlgren em
seu diagrama. Os baixos índices referentes a glicosilação, metilação e
proteção total, aliados ao elevado índice de desproteção das hidroxilas
flavonoídicas, reiteram o deslocamento da superordem localizada na periferia para o interior do diagrama.
As famílias Zingiberaceae e Marantaceae apresentam maior número de
caracteres morfológicos e químicos derivados, que reforçam o posicionamento diferenciado sob o ponto de vista evolutivo dentro da ordem.
A presença de substâncias flavonoídicas, com grupos substituintes Oglicosila e O-metila em espécies de Heliconiaceae, indica evolução progressiva e sugere um posicionamento da família próximo às famílias do
grupo “gengibre”, corroborando os dados moleculares.

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Capítulo X
Origem Botânica de Âmbares Brasileiros –
aplicação da Quimiotaxonomia em Estudos
Paleontológicos
Introdução | A importância da quimiotaxonomia no estudo do âmbar |
Aspectos quimiotaxonômicos na determinação da origem botânica de
âmbares Brasileiros | Conclusão

Ricardo Pereira
Ismar de Souza Carvalho
Antonio Carlos Sequeira Fernandes
Débora de Almeida Azevedo

Introdução
O âmbar é o produto do processo de fossilização de resinas sintetizadas por vegetais (LANGENHEIM, 1990). Resinas vegetais, por sua
vez, podem ser definidas como misturas de terpenoides voláteis e não
voláteis e/ou substâncias fenólicas que: (i) são usualmente secretados
em estruturas especializadas localizadas tanto internamente quanto na
superfície da planta, tais como canais, cavidades, tricomas e células epidérmicas; e (ii) apresentam significativo potencial em interações ecológicas (LANGENHEIM, 2003).
As substâncias resinosas são derivadas de carboidratos produzidos
fotossinteticamente, sendo que terpenoides e fenóis são biossintetizados
por meio de diferentes rotas metabólicas (LANGENHEIM, 2003).
Embora os terpenoides apresentem uma enorme diversidade de estruturas químicas, eles são unidos por uma origem biossintética comum que
permite serem agrupados em categorias de acordo com o número de uni261
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dades isoprenoides que os constituem. A multiplicidade de terpenoides
naturais decorre da variação no modo de condensação das unidades isoprenoides (C5H8), originando mono, sesqui, di, tri, tetra e politerpenos
(LANGENHEIM, 1969). Em termos bioquímicos (Figura 1), o precursor do isopreno é o ácido mevalônico, derivado do metabolismo do acetato nas plantas. O isopentenil-pirofosfato constitui a unidade estrutural
de todos os terpenoides. A ligação entre o isopentenil-pirofosfato e o dimetilalil-pirofosfato fornece o geranil-pirofosfato, que é a substância de
partida na síntese da maioria dos terpenos produzidos pelas plantas
(LANGENHEIM, 1969; 1990). Mono (C10), sesqui (C15), di (C20) e
politerpenos são o resultado de condensações do tipo cabeça-cauda de
unidades isoprenoides, enquanto triterpenos (C30) e tetraterpenos
(C40) são formados por dimerizações do tipo cauda-cauda de unidades
C15 e C20 (LANGENHEIM, 1969).
Diversas rotas metabólicas estão envolvidas na síntese de constituintes fenólicos nas resinas. A rota do ácido chiquímico, por exemplo, é fonte de ácidos amino-aromáticos, como a fenilalanina (Figura 1). Um importante passo na formação de muitos componentes fenólicos nas resinas
é a conversão enzimática da fenilalanina a ácido cinâmico, uma reação
catalisada pela enzima fenilalanina-amônia-liase. O ácido cinâmico origina então fenilpropanoides, que podem formar diversas substâncias fenólicas pela quebra de ligações carbono-carbono na cadeia lateral de um
fenil-propanoide (LANGENHEIM, 2003).
As resinas têm seu processo de fossilização iniciado a partir de reações de polimerização, seguidas por processos de maturação quando estas são soterradas. A polimerização aparentemente é rápida, ocorrendo
por meio de reações via formação de radicais livres que são foto-inicializadas quando a resina recém-exudada pela planta endurece ao ser exposta à luz solar e ao ar (CLIFFORD et al., 1997). A resina, originalmente produzida pela árvore e depositada no solo em torno dela, pode ser
posteriormente carreada para um rio nas proximidades e transportada
para o interior de uma bacia de sedimentação. Em alguns casos, fragmentos das árvores que produziram a resina, tais como troncos e galhos,
também podem ser transportados, depositando-se no mesmo ambiente.
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Figura 1. Rota biossintética para a produção dos terpenoides e substâncias fenólicas
presentes nas resinas vegetais. Adaptado de Langenheim (1969; 1990; 2003).

Com o tempo, os sedimentos vão gradualmente soterrando tanto a madeira quanto a resina. Por fim, a resina torna-se âmbar e a madeira, lignita
(LANGENHEIM, 2003). O âmbar é geralmente preservado em sedimentos, como arenitos, folhelhos e lamitos formados em baías ou estuários, em
deltas ou em desembocaduras de rios continentais em zonas costeiras. Há
ainda a possibilidade de preservação do âmbar em calcários formados em
ambientes lacustres (MARTILL et al., 2005; PEREIRA et al., 2006).
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Langenheim (2003) aponta ainda para o fato de que a formação de
um depósito de âmbar é uma combinação fortuita de diversos fatores,
envolvendo, por exemplo: florestas com árvores que produzam resinas
(tais como coníferas); resinas com os requisitos químicos necessários para a fossilização; proximidade da área-fonte com um ambiente de deposição, onde as resinas possam ser concentradas e acumuladas; e condições de soterramento desprovidas de oxigênio, pois este pode deteriorar
as resinas.
Entre as mais antigas evidências para síntese de resinas citam-se fósseis das famílias Cordaitaceae e Medullosaceae, que juntas constituem a
maior parte das plantas com sementes em florestas tropicais do
Carbonífero. Materiais aparentando ser resinosos, por exemplo, ocorrem
em troncos atribuídos a Cordaites. Além disto, tais troncos mostram também canais secretores com provável armazenamento de resinas (LANGENHEIM, 1990). Por outro lado, no Devoniano Médio-Superior são
conhecidos traqueídeos de progimnospermófitas com a presença de possíveis inclusões micrométricas de resinas fossilizadas (STUBBLEFIELD
et al., 1985), bem como um registro de âmbar na Bacia do Parnaíba
(Formação Cabeças) (VIANA et al., 2001). Este registro brasileiro constitui-se no mais antigo do mundo. Resinas fósseis foram relatadas também para o Carbonífero Superior da Inglaterra por Van Bergen et al.
(1995), encontradas em associação com petíolos de pteridospermas da
família Medullosaceae (Myeloxylon). Nos períodos Permiano, Triássico e
Jurássico, as ocorrências de âmbar são escassas.
Embora algumas famílias modernas de coníferas tenham surgido entre o Permiano e o Triássico, todas as famílias já estavam presentes a partir do Cretáceo (MUSSA, 2004). A intensa produção de resinas em algumas áreas aparentemente está relacionada com o aquecimento
climático ocorrido a partir do Cretáceo Inferior (LANGENHEIM, 2003).
Entre os depósitos de âmbar desse período, destacam-se os da Espanha
(Álava, País Basco), Oriente Médio (Israel, Líbano e Jordânia), Estados
Unidos (Planície Costeira Atlântica, Wyoming, Mississipe e Planície
Costeira Ártica), Canadá, Myanmar (antiga Birmânia) e Rússia. Diversas
coníferas foram propostas como produtoras dos âmbares do Cretáceo,
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sendo que a família Araucariaceae é a principal fonte sugerida para a
maioria dos registros. Nesse período ocorrem ainda âmbares originados
pelas famílias Podocarpaceae, Cupressaceae, Pinaceae, entre outras.
Ressalta-se aqui que somente coníferas têm sido sugeridas como fonte botânica para os âmbares do Cretáceo, ainda que as angiospermas já
estivessem presentes no Cretáceo Inferior. Âmbares indiscutivelmente originados de angiospermas somente aparecem no registro geológico a partir do Cenozoico (Oligo-Mioceno) (LANGENHEIM, 2003). Entre os depósitos de âmbar do Cenozoico, destacam-se os da República
Dominicana, Nova Zelândia e região do mar Báltico (Rússia, Polônia e outros países). Angiospermas do gênero Hymenaea (Fabaceae) foram apontadas como produtoras dos âmbares dominicanos, enquanto parte dos
âmbares bálticos e da Nova Zelândia foram produzidos por gimnospermas da família Araucariaceae (gênero Agathis) (LANGENHEIM, 2003).
No Brasil, o âmbar ocorre desde o Devoniano ao Mioceno, estando
distribuído entre diversas bacias sedimentares. As principais ocorrências
foram datadas como do Cretáceo, tendo sido relatadas por Carvalho
(1998), Carvalho et al. (2000), Martill et al. (2005), Pereira (2006) e
Pereira et al. (2006; 2009) para âmbares provenientes das bacias do
Amazonas (Formação Alter do Chão), Araripe (Formação Santana,
Membro Crato), Parnaíba (Formação Itapecuru) e Recôncavo (Formação
Maracangalha). Para informações mais detalhadas sobre proveniência e
contexto geológico dos âmbares brasileiros, consulte-se a revisão feita
por Pereira et al. (2007).

A importância da quimiotaxonomia no estudo do âmbar
Como complemento aos estudos morfológicos e anatômicos, a quimiotaxonomia é uma ferramenta comum e muito importante em estudos
sistemáticos de fósseis vegetais. Certas classes de substâncias, como fenóis, ligninas e terpenoides, são valiosas para elaboração de propostas
quimiotaxonômicas. A matéria orgânica isolada de fósseis vegetais (como impressões carbonizadas de folhas, madeira e ramos, bem como o
âmbar) é adequada para investigações quimiotaxonômicas, pois estes podem conter geoterpenoides que permitem associação com moléculas pre265
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cursoras conhecidas, os chamados bioterpenoides (OTTO & SIMONEIT,
2001; OTTO et al., 2002; 2003; 2005).
Os terpenoides, quando na geosfera, são submetidos a diversas formas de degradação química durante processos diagenéticos (KILLOPS
& KILLOPS, 1991). Com isso, muitos grupos funcionais são perdidos e
os terpenoides são transformados em derivados aromáticos ou saturados. Durante os processos de fossilização/polimerização, no entanto, a
resina resiste a muitas dessas modificações, retendo uma composição
química muito próxima da original. Assim, sabendo-se a composição molecular do âmbar, é possível estabelecer possíveis famílias vegetais produtoras a partir de estudos quimiotaxonômicos. Isso permite que se trace a história da produção de resinas pelas árvores através do tempo
geológico, determinando sua origem e compreendendo as transformações geoquímicas que aconteceram durante a diagênese dos terpenoides, que são seus principais constituintes (GRIMALT et al., 1988). A
Figura 2 exemplifica os esqueletos hidrocarbônicos de algumas das principais classes de diterpenoides encontradas no âmbar, utilizados em estudos quimiotaxonômicos.

Figura 2. Esqueletos hidrocarbônicos dos principais diterpenoides encontrados no âmbar.
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Diversas técnicas espectroscópicas são utilizadas na determinação estrutural do âmbar, tais como espectroscopia de absorção no infravermelho e ressonância magnética nuclear de carbono-13 (MARTINEZ-RICHA et al., 2000; TREVISANI et al., 2005). No entanto, essas técnicas
não permitem o reconhecimento de componentes individuais nos âmbares, apresentando, assim, limitações para elaboração de propostas de classificação quimiotaxonômica. A cromatografia em fase gasosa acoplada à
espectrometria de massas (CG-EM); por outro lado, permite a separação e identificação de componentes individuais presentes nas resinas fósseis, possibilitando a elucidação de sua estrutura molecular (OTTO et
al.. 2002).
Estabelecer padrões de distribuição de terpenoides em coníferas, por
exemplo, é uma tarefa muito complexa, uma vez que para alguns grupos
de gimnospermas os dados encontrados na literatura são escassos.
Substâncias individuais encontradas no âmbar e em associação com fósseis vegetais costumam ser relacionadas a certas classes estruturais, sendo estas agrupadas de acordo com presumíveis rotas de síntese bioquímica. O mesmo pode ser dito quanto aos terpenoides presentes em
angiospermas. Detalhes sobre aspectos quimiotaxonômicos dos diversos
grupos de coníferas podem ser obtidos na revisão feita por Otto & Wilde
(2001). Neste texto, será dado destaque aos terpenoides característicos
das famílias de gimnospermas: Podocarpaceae, Cupressaceae, Pinaceae e
Araucariaceae, por serem algumas das principais famílias botânicas que
produziram âmbar no registro geológico e por incluírem os possíveis
grupos produtores dos âmbares encontrados no Brasil.

Aspectos quimiotaxonômicos na determinação da origem
botânica de âmbares brasileiros
Vários estudos envolvendo CG-EM tentaram estabelecer as afinidades
paleobotânicas de âmbares de diversos locais do mundo, com diferentes
idades, a partir de suas composições moleculares (MILLS et al., 1984;
GRIMALT et al., 1988; CZECHOWSKI et al., 1996; OTTO & SIMONEIT, 2002; OTTO et al., 2003; BRAY & ANDERSON, 2008). No Brasil,
esses estudos começaram com Carvalho (1998) e Carvalho et al. (2000),
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analisando âmbares das bacias do Parnaíba e Recôncavo. Posteriormente,
Pereira (2006) e Pereira et al. (2006; 2009) realizaram estudos sobre a
origem botânica e quimiotaxonomia de âmbares das bacias do Amazonas, Araripe e Recôncavo.
De acordo com esses autores, a composição molecular dos âmbares
analisados é baseada em:
1. fenóis, ácidos carboxílicos e ácidos graxos;
2. alquis-benzenos, alquis-naftalenos e alquis-hidronaftalenos; e
3. terpenoides, representados por mono, sesqui e diterpenoides.
Fenóis, ácidos carboxílicos e ácidos graxos (Figura 3) foram detectados em âmbares brasileiros provenientes das bacias do Amazonas,
Araripe e Recôncavo (PEREIRA, 2006; PEREIRA et al., 2009). Substâncias como o ácido benzoico (1), 4-hidroxi-3-metoxibenzaldeído (2),
ácido vanílico (3) e o isoeugenol (4), quando presentes no âmbar, são
interpretados como produtos oriundos da degradação da lignina. Essas
substâncias, portanto, estão amplamente distribuídas nos vegetais superiores, possuindo valor quimiotaxonômico limitado (OTTO & SIMONEIT, 2001). Ácidos graxos, como os ácidos palmítico (5) e esteárico

Figura 3. Fenóis, ácidos carboxílicos e graxos identificados em âmbares das bacias do
Amazonas, Araripe e Recôncavo por Pereira (2006).
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(6), quando encontrados em âmbar, sugerem uma origem em graxas presentes nas folhas de vegetais superiores, também não fornecendo informações quimiotaxonômicas.
Alquis-benzenos, alquis-naftalenos e alquis-hidronaftalenos (Figura
4) são produtos diagenéticos originados de várias classes de sesquiterpenoides e diterpenoides. Segundo Otto et al. (2002), esses produtos
não podem ser associados a classes de terpenoides específicas, pois a estrutura básica das moléculas que os originaram foi severamente alterada
por oxidação durante a diagênese. São muito comuns, principalmente
nas amostras de âmbares mais antigas, como as do Cretáceo brasileiro,
por apresentarem alto grau de maturação. Pereira et al. (2009) e Carvalho
(1998) encontraram grande variedade dessas substâncias em âmbares
cretácicos das bacias do Amazonas, Araripe, Parnaíba e Recôncavo.
Os monoterpenos são importantes constituintes de resinas produzidas por coníferas. No entanto, sendo substâncias muito voláteis, raramente são preservadas no âmbar, não sobrevivendo às transformações
diagenéticas. Quando monoterpenos (Figura 5) como fenchona (25),
cânfora (26), álcool fenchílico (27) e borneol (28) estão presentes na
composição molecular dos âmbares, é possível que tenham ficado ocluídos na matriz não volátil da resina, que é suficientemente estável e resiste aos processos de degradação (ANDERSON et al., 1992). Dada à
sua ampla distribuição entre as gimnospermas, os monoterpenos não são
úteis como marcadores quimiotaxonômicos.
Entre as classes de diterpenoides presentes em coníferas, destacamse os labdanos, pimaranos e isopimaranos, abietanos regulares e fenólicos, bem como kauranos e filocladanos (SIMONEIT et al., 1986) (Figura
2). Essas classes de diterpenoides apresentam uma distribuição característica de acordo com a família analisada (OTTO & WILDE, 2001)
(Tabela 1).

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Figura 4. Alquis-benzenos, alquis-naftalenos e alquis-hidronaftalenos identificados em
âmbares brasileiros por Carvalho (1998) e Pereira (2006).
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Figura 5. Monoterpenos identificados em âmbares brasileiros por Carvalho (1998) e
Pereira (2006).

Tabela 1.
Distribuição de algumas classes de diterpenoides entre famílias de
gimnospermas.
Terpenoides

Pinaceae

Araucariaceae

Podocarpaceae

Cupressaceae

Labdanos
Pimaranos e isopimaranos
Abietanos regulares
Kauranos e filocladanos
Abietanos fenólicos

P
P
P
A
A

P
P
P
P
A

P
P
P
P
P

P
P
P
P
P

(a): Ocorrência nas famílias: P = Presente; A = Ausente.

No caso dos âmbares analisados por Pereira et al. (2009), foram reportados diterpenoides pertencentes às classes do pimarano, isopimarano e labdano, bem como abietanos regulares, kauranos e filocladanos
(Figura 6). Esse perfil químico indicaria, a princípio, que gimnospermas
das famílias Araucariaceae, Podocarpaceae e Cupressaceae podem ter sido as possíveis produtoras das resinas que originaram os âmbares. No
entanto, não foram detectados sesquiterpenoides da classe dos cedranos
e cuparanos em nenhuma das amostras. O a-cedreno (46), cupareno (47)
e ácido cuparênico (48), por exemplo, são sesquiterpenos restritos à família Cupressaceae (GRANTHAM & DOUGLAS, 1980) (Figura 7).
Dessa forma, sua ausência nas amostras pode servir para descartar a família Cupressaceae como fonte botânica dos âmbares.
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Figura 6. Diterpenoides identificados em âmbares brasileiros por Pereira et al. (2009).

Figura 7. Sesquiterpenos característicos para a família Cupressaceae, segundo Grantham
& Douglas (1980).

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Além disso, na caracterização da origem botânica do âmbar, também
são utilizadas informações provenientes da paleobotânica e palinologia
por meio do registro fossilífero. Plantas fossilizadas e palinomorfas, presentes na mesma camada sedimentar em que os âmbares são encontrados, podem ser indicativas de possíveis origens para estes. Os sedimentos onde os âmbares das bacias do Amazonas, Araripe e Parnaíba foram
coletados apresentam grãos de pólen e folhas fossilizadas associados com
as famílias Araucariaceae e Podocarpaceae, corroborando os resultados
obtidos pela análise química.
Com isso, a partir de dados quimiotaxonômicos e paleobotânicos, pode-se afirmar que as famílias Podocarpaceae ou Araucariaceae estão entre
as possíveis produtoras dos âmbares encontrados no Brasil reportados por
Pereira et al. (2009). Determinar uma única família como produtora específica não é possível, uma vez que as únicas evidências diretas e inequívocas
para determinação de uma fonte botânica, em particular para o âmbar, consistem em lenhos fossilizados ou outras partes dos vegetais contendo resinas nos tecidos nas quais estas são sintetizadas (LANGENHEIM, 2003).

4. Conclusões
A quimiotaxonomia é uma importante ferramenta para estudos botânicos. Aplicada à Paleontologia, a quimiotaxonomia em conjunto com a
geoquímica orgânica subsidia os estudos de floras pretéritas a partir da
análise do âmbar. A elaboração de propostas quimiotaxonômicas para
âmbares brasileiros é importante para a reconstrução da história da produção de resinas pelas gimnospermas em nossas bacias sedimentares.
Considerando que a maior parte das ocorrências de âmbar no Brasil é
proveniente do período Cretáceo, essa importância torna-se ainda maior
se considerarmos o fato de que registros de resinas fósseis nesse período geológico são raros.

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Capítulo XI
Evolução da lignina de gimnospermas
Introdução | Oxidação | Metilação | Modelos de complexidade molecular das ligninas | Perfil anatômico das espécies de gimnospermas | Perfil
botânico de gimnospermas | Períodos geológicos | Lignina de gimnospermas | Teor de lignina, metoxila e índices de lenhosidade estimados
em nível de família, ordem e classe de gimnospermas | Conclusão
Heber dos Santos Abreu
Marcos Antônio Maria
Maria Beatriz de Oliveira Monteiro
Regina Paula Willemen Pereira
Kelly Carla Almeida de Souza
Hulda Rocha e Silva
Fábio de Almeida Abreu

Introdução
No período Siluriano (411-439 milhões de anos atrás), as plantas vasculares apresentavam baixo hábito de crescimento e continham em torno de 10-15% de lignina. Essas plantas sobreviveram sob baixas condições de teor de oxigênio atmosférico (17,81%), entretanto, no período
Devoniano as plantas vasculares alcançaram até 40% de lignina e decaíram na era Mesozóica (ROBINSON, 1990). Algumas mudanças fenotípicas, tais como variação anatômica entre plantas lenhosas e a biossíntese de biopolímeros da parede celular, ocorreram com melhor eficiência
funcional, em resposta as variáveis adversidades do ambiente em cada
período geológico (BOLWELL et al., 2001).
Um dos parâmetros para estudo sobre evolução vegetal tem sido a lignificação. A lignificação é um processo bioquímico que sempre esteve
intrinsecamente ligada à evolução dos tecidos vasculares, ocorrendo predominantemente em células de quase todos os órgãos das plantas, mais
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abundantemente em caules e raízes (RAES et al., 2003). A lignina, além
de ter contribuído para adaptação das plantas à vida terrestre no processo
evolutivo, também impermeabilizou a parede celular e habilitou o transporte de água e soluções pelo sistema vascular (SARKANEN & LUDWIG,
1971; LEWIS & SARKANEN, 1998). Martone et al., 2009, recentemente
descobriram a presença de lignina em organismos não vasculares conhecido como Calliarthron cheilosporioides (algas vermelhas). Essa descoberta
coloca em cheque o desenvolvimento especializado da parede celular das
células de plantas vasculares que interessantemente diverge mais do que
um bilhão de anos atrás em relação às plantas vasculares.
O estudo da evolução molecular da lignina parte da premissa que essa complexa classe de substância apresenta características peculiares, por
ter composição enzimaticamente formada e também por ser um biopolímero oxi-dependente, estável, hidrofóbico, fundamentalmente aromático e
de alta massa molecular, tendo como função aumentar a estabilidade e a
rigidez do sistema multimolecular da parede celular, que evolutivamente se associa às características fenotípicas das plantas superiores. Neste
presente capítulo, as ligninas de gimnospermas são alvos de discussão.
Nas últimas décadas, houve extraordinários esforços na clonagem de
genes envolvidos na rota biossintética dos monolignóis, procurando, assim, atingir a cinética enzimática de proteínas correspondentes e seus
papéis no controle da deposição na parede celular e da composição da
lignina (ANTEROLA et al., 2002; HUMPHREYS & CHAPPLE, 2002;
BOERJAN et al., 2003). Como conseqüência, o caminho biossintético
dos monolignóis tem sido reescrito, embora a rota exata desses precursores seja ainda matéria de debate (RAES et al., 2003; WHETTEN et al.,
1998). Com a ajuda de ensaios enzimáticos e a produção de plantas
transgênicas, o entendimento dos mecanísmos in vivo das enzimas tem
sido de grande valia, entretanto, o papel individual de genes tem sido
mais difícil de alcançar, sendo essa uma limitação que pode ser somente
superada em espécies de plantas como o Arabidopsis. Uma forte expressão de genes na rota biossintética dos monolignóis em caules e possivelmente os cDNAs da lignificação são relativamente representados em
compartimentos da raiz, devido à ausência de outros processos, como a
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fotossíntese, ou como poderia ser concluído da análise do mutante
(AtC4H::GUS) (NAIR et al., 2002).
A lignificação é um dos processos que caracteriza a diferenciação vascular nas plantas (YE, 2002; DONALDSON, 2001). A lignina, componente participativo do final da xilogênese, possui papel importante e ao mesmo tempo antagônico com relação às suas propriedades finais desejáveis,
sendo necessária para o desenvolvimento saudável da planta, porém, rejeitada pela indústria de polpa celulósica e de outros setores de produção (PEREIRA, 2003). Na maturidade, os elementos traqueais perdem
seus núcleos e o conteúdo citoplasmático desaparece, deixando no interior da célula uma espécie de tubo oco (Lume). As enzimas proteolíticas
atuam nas organelas, sendo partes aderidas à parede interna, formando a
camada verrugosa (BUCHANAN et al., 2000). Essas células podem ser
identificadas pelas suas características morfológicas, in vitro, e também
pela presença de muitos marcadores bioquímicos. Além disso, o advento
de microformas do amplo genoma tornará possível estudar as diferenças
transcrições, que são resultantes de perturbações genéticas simples.
Freqüentemente, o fenótipo pleiotrópico de mutantes pode ser explicado
em nível molecular (ANTEROLA et al., 2002). Como primeiro passo para estudar o papel de componentes familiares individuais, foi aplicada tecnologia de abordagem por bioinformática para identificar, em Arabidopsis,
todos os genes componentes de uma linhagem que regulam a biossíntese
de monolignóis atualmente conhecidos (RAES et al., 2003).
O modelo de formação da lignina na parede celular (polimerização)
idealizado por Freudenberg (1968) preconizava como um produto do
acoplamento ao acaso entre radicais fenóxidos a semelhança dos DHPs
(Polímero por Oxidação Desidrogenativa) sintetizados in vitro (métodos
contínuo ou descontínuo) (SARKANEN & LUDWIG, 1971). Algumas
dúvidas levantadas sobre a existência de uma possível contribuição protéica na polimerização da lignina partem da premissa da existência de
um possível controle protéico (proteínas dirigentes) sobre os acoplamentos entre radicais, conforme preconizam Lewis e Sarkanen (1998)
para ligninas. Pesquisas com reguladores de crescimento em mudas de
Eucalyptus spp., como demonstraram Pereira (2005) e Monteiro (2005),
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pode ser uma linha para futuros estudos relacionando aumento e diminuição do teor da lignina.
A hipótese da participação de proteínas na condução dos acoplamentos entre radicais fenóxidos tem sido contestada por vários autores
(HATFIELD & VERMERRIS, 2001). Os acoplamentos entre radicais fenóxidos superiores à dimerização com a participação de proteínas dirigentes não são aceitos, em face das propriedades que sustentam a ausência de atividade ótica da lignina, o mecanismo de polimerização na
formação do bloco polimérico, entre outros fatores. As proteínas dirigentes, auxiliando as enzimas, promovem o acoplamento estéreoespecífico em lignanas (LEWIS & SARKANEN, 1998). A presença de glicoproteínas (extensinas-RPHpr) na parede celular nas regiões de
lignificação abre nova frente de discussão sobre o papel das proteínas e
a lignificação. Uma possível participação destas proteínas tem sido influenciada pela existência de um centro de nucleação constituído por
diisotirosina, que se caracteriza por uma ponte intermolecular. Isto leva
a crer que existe possivelmente um controle sobre os acoplamentos entre radicais fenóxidos. Outras hipóteses versam sobre a participação da
celulose ou até mesmo da própria lignina como colchão matriz, controlando por igual a própria deposição em camadas na parede celular (LEWIS & SARKANEN, 1998). O entendimento sobre a participação das
proteínas dirigentes na formação da lignina necessita de mais base experimental. O nosso grupo vem desenvolvendo pesquisas neste campo
da biossíntese da lignina a partir de simulação de ambiente celular. A
Tabela 1 mostra os principais tipos conhecidos de proteínas estruturais
e sua localização na parede celular.
Tabela 1.
Proteínas estruturais da parede celular (TAIZ & ZEIGER, 2004).
CLASSES DE PROTEÍNAS

LOCALIZAÇÃO CELULAR

HRPG (glicoproteína rica em hidróxiprolina)
PRP (proteína rica em prolina)
GRP (proteína rica em glicina)

Floema, câmbio, esclereides
Xilema, fibras, córtex
Xilema

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Oxidação
No compartimento citoplasmático, o processo respiratório descreve
ação sobre a formação dos precursores e conseqüentemente o consumo
energético usado durante o processo de lignificação. A retenção, por
exemplo, dos carbonos para a síntese de lignina via fenilalanina é inferior a 73,2%; 65,7% e 60,7%, enquanto a via da tirosina a energia fica na
ordem de 81,6%; 74,5% e 67,8%, respectivamente para os álcoois p-cumarílico, coniferílico e sinapílico. Todo este custo metabólico envolve a
produção de precursores intermediários via clivagem da sacarose, formação de ATP e NADPH sobre o custo energético destinado à formação
da lignina. O conceito de energia respiratória no processo de lignificação foi descrito criteriosamente no artigo de Amthor (2003).

Oxidação horizontal
Para melhor entendimento do papel do oxigênio na formação da lignina, consideramos dois processos de oxidação: Oxidação horizontal e
vertical. Processos que são elaborados no citoplasma e na parede celular,
respectivamente. O primeiro processo refere-se à formação dos precursores da lignina, mediados por sistemas enzimáticos (FAL, TAL, 4CL,
CCR, CAD, OMT, F5H) no compartimento citoplasmático. O segundo
envolve, de acordo com o nosso ponto de vista, um sistema semienzimático (peroxidase [isoenzimas] e ou lacases entre outras) da parede celular, na medida em que a formação da lignina depende da atuação das
oxidases.
O oxigênio ativa a formação de sistemas antioxidantes na parede celular, aumentando os níveis de peróxido de hidrogênio (H2O2) e de lignina (GROSS, 1977 e 1979; DONALDSON, 2001). A acumulação, composição e arquitetura molecular da lignina em diferentes táxons
provavelmente sofreram modificações ao longo do tempo. A variação do
teor de oxigênio na atmosfera desde milhões de anos e o seu papel na
acumulação de lignina em diferentes táxons e nos níveis de metilação,
são discutidos mais adiante neste capítulo. Nesse contexto, plantas modernas (angiospermas) apresentam-se com moderados níveis de acumulação, composição Guaiacila/Siringila (G/S) e estruturas mais simples.
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Isso se deve ao processo oxidativo e a um desenvolvimento enzimático
que levaram à formação de ligninas adaptadas às diversidades ambientais durante milhões de anos, com conseqüente diminuição de gasto
energético, menor toxidez e maior atividade antioxidante (GOTTLIEB,
1989; GOTTLIEB et al., 1995).
Na etapa da polimerização da lignina, o oxigênio possivelmente atua
aumentando os níveis de lignificação da célula. A Figura 1 mostra o possível papel do O2 durante a formação dos precursores no citoplasma e
da lignina na parede celular.

Figura 1. Proposta de oxidação horizontal e vertical durante a formação da lignina.

Metilação
As O-metiltransferases (OMTs) possuem importante papel no processo de destoxificação de fenóis na célula vegetal, catalisando a transferência do grupo metil da metionina para o fenol correspondente. Em gimnospermas, a OMT mede somente reações sobre fenóis diidroxilados. A
atuação das OMTs em plantas pode ser visto segundo o status evolutivo
do sistema enzimático. O ácido caféico, por exemplo, pode ser metilado
a ácido ferúlico pela 3-O-metiltransferase (C-COMT; EC 2. 1.1.68) ou
metilar o ácido 5-hidroxi-ferúlico à sinapato em alguns exemplos. Sob o
282
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ponto de vista da engenharia genética, a OMT pode ser atenuada proporcionando a formação de ligninas com composições anormais (WHETTEN & SEDEROFF, 1995). A modulação da atividade de COMT (F5H)
sobre os precursores da lignina favorece, por exemplo, em Arabidopsis a
formação de lignina siringílica. A atenuação da atividade da COMT e a
detecção de (CCoAOMT)-CoA/5-hidroxiferuloil-CoA-O-metiltransferase pode ser responsável pela síntese de ácido ferúlico. Em Pinus, a OMT
compartilha com a atividade de CCoAOMT durante a metilação (BOUDET, 1998). A formulação de base genética é suficientemente hábil para
expressar enzimas adequadas às pressões do ambiente. Isto corrobora
com a ideia que a evolução enzimática contribuiu com a composição das
ligninas em diferentes táxons botânicos. Nós interpretamos esse fato como descrito na Figura 2.
Em plantas geneticamente modificadas, a OMT (EC 2.1.1.68), por técnica anti-senso, pode promover a modificação da lignina. Vários ensaios
de clonagem de DNA para manipulação de OMT têm sido realizados in
vitro e in vivo (SEDEROFF et al., 1994). A manipulação genética envolvendo a COMT mostra-se como potencial tecnológico para modificar e
reduzir a composição da lignina (DIXON et al., 1994).

Figura 2. Provável ciclo de evolução das OMTs em plantas.
283
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

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As enzimas FAL, C3H, F5H, OMT, 4CL, CCR, C4H e CAD (Tabela 1)
participam da formação dos precursores da lignina dentro do compartimento citoplasmático. A CAD (EC 1.1.1.195), por exemplo, regula a composição da lignina G:S, cujo polimorfismo sugere que CAD apresenta especificidade diferenciada na comparação da lignina de gimnospermas e
angiospermas. Em Eucalyptus, a CAD2 mRNA foram detectados em tecidos do xilema e folhas e, em outros casos, a CAD afetou a composição
da lignina (PILLONEL et al., 1991; SEDEROFF et al., 1994; HALPIN et
al., 1994; HIGUCHI, 1994; KIM et al., 2003; LAPIERRE et al., 2004).
Em alguns exemplos de seqüenciamento de cDNA, a CAD compartilha
com 67% de similaridade em tabaco - esta enzima apresenta mais afinidade por coniferaldeído do que sinapaldeído. Uma possível multiforma
de CAD pode ser encontrada em vários vegetais e em diferentes tecidos
(SEDEROFF et al., 1994; KIM et al., 2003; HALPIN et al., 1994; HIGUCHI, 1994; LAPIERRE et al., 2004).
A desativação de outras enzimas podem também alterar a formação
da lignina. Para maiores informações, recomendamos os artigos de revisão: (SEDEROFF et al., 1994; HATFIELD & VERMERRIS, 2001; DONALDSON, 2001). As enzimas do complexo citoplasmático que são associadas à formação dos precursores da lignina apresentam funções
específicas desde a fenilalanina até a formação dos monolignóis. A Tabela
2 sintetiza as funções de cada enzima desta seqüência metabólica.

284
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

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Tabela 2.
Enzimas que atuam sobre a formação dos precursores da lignina no
citoplasma (MONTEIRO et al., 2004).
SIGLA

ENZIMA

COMPARTIMENTO

FUNÇÃO

CELULAR

FAL

Fenilalanina amônia-liase

Citoplasma

Desaminação mediando a

C3H

4-Hidroxicinamato-

Citoplasma

Hidroxilação do ácido
Produção da lignina siringila,

formação do ácido cinâmico.
3-hidroxilase

p-cumárico.

F5H

Ferulato-5-hidroxilase

Citoplasma

OMT

5-Adenosil-metionina:

Citoplasma

responsável pela 5-hidroxilação.
Enzima bifuncional metilando

cafeato/5-Hidroxiferulato

o ácido caféico e o ácido

-O-metiltransferase

5-hidroxiferúlico, ou os tioésteres
correspondentes.

4CL

Hidroxicinamoil:

Citoplasma

CoA ligase

Catalisa a formação de ésteres
de CoA dos ácidos: p-cúmarico,
caféico, ferúlico,
5-hidroxiferúlico e sinápico.

CCR

Hidroxicinamoil:

Citoplasma

CoA redutase

Catalisa a conversão de ésteres
de cinamoil-CoA para
cinamaldeído sendo a primeira
da parte específica da
biossíntese da lignina.

CAD

Cinamilálcool

Citoplasma

desidrogenase

Catalisa o último passo da
biossíntese do monolignol, isto
é, a redução de aldeído ao
álcool correspondente.

C4H

Cinamato-4-Hidroxilase

Citoplasma

Conversão do ácido cinâmico a
ácido p-cumárico.

Os monolignóis (C6C3), álcoois cumarílico, coniferílico e sinapílico
são precursores terminais e majoritários da lignina (Figura 3); entretanto, em plantas mutantes de Pinus taeda (RALPH, 1997), fenóis como o
álcool diidroconiferílico e 2-metoxibenzaldeído, já foram detectados.
Ligninas com esta constituição são denominadas de anormais ou não tra285
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

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dicionais. Neste capítulo, tratamos apenas da evolução molecular da lignina normal de gimnospermas, táxon com status evolutivo entre pteridófitas e angiospermas, predominantemente com lignina do tipo
Cumarila/Guaiacila (C/G).

Figura 3. Precursores da lignina e respectivos sítios reativos (*).

Oxidação vertical
Parede celular (Formação do Peróxido de Hidrogênio)
O peróxido de hidrogênio (H2O2) é considerado um potencial agente oxidante capaz de danificar a célula, porém coordenado à peroxidase,
ele desencadeia o processo de formação da lignina entre outras substâncias correlatas (lignanas). Entretanto, a polimerização não essencialmente necessita do peróxido deste sistema enzimático. Enzimas como lacase
ou poliamina oxidase podem também desencadear a formação da lignina na parede celular (BOERJAN et al., 2003). A síntese do H2O2 ocorre
na parede celular através de uma complexa reação com a participação de
NAD(P)H e Mn2+. Sob catálise da enzima malato desidrogenase, o
NADH é formado para permitir subseqüente formação de H2O2.
Estudos demonstram que H2O2 é formado principalmente em células
xilemáticas e floemáticas, com baixa atividade em tecido parenquimatoso. Assim, o malato deve estar predominantemente associado à parede
celular de células do xilema que sob mecanismo radicalar, dar-se-á a síntese de H2O2 pela redução do superóxido O2=. Vários fenóis podem
também estimular a formação de H2O2 (GROSS, 1979). O álcool coniferílico, por exemplo, exibe um pronunciado efeito. Várias evidências in286
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

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dicam a existência de duplo mecanismo de oxidação do NADH (GROSS,
1977; 1979).
Peroxidase
São enzimas glicosiladas distribuídas em plantas, microrganismos e
animais, existentes nos tecidos com diferentes formas moleculares, reagem a eventos externos como mudanças no fotoperíodo, ataque de patógenos, etc. As peroxidases são enzimas glicoprotéicas globulares, com
massa de aproximadamente 42KDa, e são responsáveis pela produção
de radicais fenóxidos em várias situações. Vários estudos sobre a ação
da peroxidase-H2O2 na formação de polifenóis são descritos na literatura (BARCELÓ et al., 2004 ). No caso das ligninas, a peroxidase catalisa reações oxidativas, causando redução do peróxido de hidrogênio.
Isoenzimas de peroxidase básicas são capazes de oxidar unidades moleculares siringílica, que já estão presentes em gimnospermas basais. Isto
é uma observação que coaduna com a ideia de que estas enzimas foram
pobremente presente em um ancestral, antes da irradiação das sementes
das plantas. Isto também sugere que o ganho evolucionário da ramificação dos monolignóis levou à biossíntese do álcool sinapílico, e naturalmente às ligninas siringílicas. Isso não só foi possível, porém, favorecido
porque as enzimas responsáveis por esta polimerização previamente já
tinham sido envolvidas. Neste cenário não é surpresa que essas enzimas
responsáveis pela formação da lignina nas plantas tenham sido conservadas durante a evolução das plantas (BARCELÓ et al., 2004).
2(Álcool coniferílico)

Peroxidase –H2O2

2(Álcool coniferílico). + H2O + Peroxidase

Lacase
Oxiredutases são enzimas multicomplexadas e incluem, entre outras
oxidases, o ácido ascórbico e ceruloplasmina. Pode ser dividida em dois
grupos principais, que mostram diferenças claras, isto é, de plantas superiores e fungos (MAYER & HAREL, 1979; SOLOMON & GROSSMAN,
1996). As lacases ocorrem amplamente em fungos, entretanto, são freqüentemente encontradas em quantidades reduzidas em plantas. Prova
287
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conclusiva da ocorrência de lacase em plantas demonstra que a enzima
pode oxidar fenóis em combinações com o oxigênio. Lacase é envolvida
no processo de pigmentação de esporos de fungos, na regeneração de
protoplastos de tabaco e na lignificação da parede celular e deslignificação durante a podridão branca da madeira.

Modelos de complexidade molecular
Os precursores dos álcoois cumarílico, coniferílico e sinapílico apresentam sítios reativos que podem constituir em ligações preferenciais envolvendo os átomos de carbono da cadeia lateral (C-7, C-8 e C-9), os
átomos (C-1, C-3 e C-5) e oxigênio do anel aromático (Figura 4). A formação molecular das ligninas primitivas, por exemplo, baseia-se no mais
alto valor de NTLI (Número Teórico de Ligações Intermonoméricas)
(ABREU et al., 1999). Neste contexto, as ligninas cumarílicas são formadas segundo cinco centros reativos, apresentando-se com estruturas moleculares extremamente complexas, formando extensa rede de ligações
cruzadas na parede celular, enquanto os demais alcoóis dão origem às
moléculas de lignina mais simples em termos de rede de ligações inter e
intramoleculares.

Figura 4. Formação de radicais fenóxidos na parede celular.
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Assim o número máximo de combinações ou ligações intermonoméricas sob base teórica na proporção (1:1) entre os radicais precursores, diminui a partir dos precursores álcool cumarílico para o álcool sinapílico,
como mostra a Figura 5. Isto revela que a variação composicional tem
papel importante na estrutura molecular da lignina.

C – Lignina Cumarila; G – Lignina Guaiacila; S – Lignina Siringila
Figura 5. Número Teórico de Ligações Intermonoméricas em ligninas (NTLI)
(ABREU et al., 1999).

Perfil anatômico das espécies de gimnospermas
Dentro de um grupo botânico, as plantas podem apresentar grande
diversidade de estruturas anatômicas caulinares. A disposição dos elementos anatômicos estruturais em determinado lenho pode ser considerada ferramenta para classificação e identificação de plantas, simplesmente por observação macro e microscópica das seções transversal,
longitudinal e radial do tronco principal. Algumas características anatômicas de gimnospermas e angiospermas estão descritas na Tabela 3
(BURGER & RICHTER, 1991; CHAMBERLAIN, 1975).

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Tabela 3.
Características anatômicas entre gimnospermas e angiospermas.
Estrutura anatômica/

Uniforme e simples

Principais elementos
Traqueídes e fibras

90 %

Parênquimas

10 %

Vasos condutores
Traqueídes e fibras

Longas em relação ao seu diâmetro

Comprimento
Largura
Células parenquimatosas (comprimento)

1 a 9 mm
30 a 60 mm
0,01 a 0,15 mm

Vasos (comprimento)

Ausente

Raios (classificação)

Unisseriados

Perfil botânico de gimnospermas
Gimnospermas englobam quatro classes representadas por Cycadopsida (Cycadophytes), Ginkgopsida (Ginkgos), Coniferopsida (Coniferophytes) e Gnetopsida (Gnetophytes). Estas classes estão descritas abaixo,
em ordem cronológica de evolução.
Classe Cycadopsida
A classificação atual propõe duas famílias em Cycadopsida (RAVEN et
al., 1978; MAUSETH, 1991; SCAGEL et. al., 1980; CHAMBERLAIN,
1975). Essa classificação pode ser vista da seguinte forma conforme a
Tabela 4.

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Tabela 4.
Classificação da Cycadopsida.
ORDEM

FAMÍLIAS

GÊNEROS

Cycadales

Cycadaceae

Bowenia

Stangeriaceae

Cycas
Ceratozamia
Dioon
Encephalartos
Lepidozamia
Macrozamia
Zamia
Stangeria

Essas espécies foram numerosas no Mesozóico, denominada época de
Idade das Cycadaceae e/ou dos “dinossauros”. Durante os períodos
Cretáceo e Terciário ocorreu um declínio acentuado no número de espécies. Atualmente a Cycadopsida apresenta-se com aproximadamente
100 espécies distribuídas em 9 gêneros, concentrando-se em regiões tropicais e subtropicais (RAVEN et al., 1978; MAUSETH, 1991; SCAGEL
et. al., 1980; CHAMBERLAIN, 1975). A Tabela 5 mostra a distribuição
atual das Cycadopsida (SCAGEL et al., 1980).
Tabela 5.
Distribuição das Cycadopsida no globo terrestre
(SCAGEL et. al., 1980).
GÊNERO

DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA

Cycas

Austrália, Índia, Madagascar, China e Japão

Bowenia e Macrozamia
Encephalartos e Stangeria
Zamia

Austrália
África
EUA, Índia, México, América Central, parte
setentrional da América do Sul e Chile
Parte ocidental de Cuba
México

Microcycas
Ceratozamia e Dioon

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Classe Ginkgopsida (Ginkgo)
O Ginkgo é o único sobrevivente atual de uma linha evolutiva que provavelmente originou-se no Paleozóico Superior e comum durante a
maior parte do Mesozóico, especialmente no período Jurássico médio
(RAVEN et al., 1978; MAUSETH, 1991; SCAGEL et. al., 1980; CHAMBERLAIN, 1975). Seu antecessor é desconhecido, muito embora, apresentam características comuns, tanto as Cycadopsida quanto as
Coniferopsida (SCAGEL et. al., 1980; CHAMBERLAIN, 1975).
Classe Coniferopsida (Coníferas)
A classe Coniferopsida, em grande parte, constitui a maior e mais significativa das classes de gimnospermas contemporâneas, incluindo 8 famílias, nas quais verificam-se 7 atuais e uma representada pelo gênero
fóssil da família Lebaquiaceae. As Coniferopsida encontram-se diversificadas em pouco mais de 50 gêneros e um número de espécies superior
a 800. Nesse grupo encontram-se as mais imponentes árvores entre as
plantas vasculares, entre as quais a Sequoia sempervirens, com ocorrência
na costa da Califórnia e no sudoeste do Oregon, nos Estados Unidos da
América. Essa árvore atinge, em média, 117m de altura e 11m de diâmetro (RAVEN et al., 1978; MAUSETH, 1991; SCAGEL et. al., 1980;
CHAMBERLAIN, 1975). A família Lebaquiaceae, que existiu entre o período carbonífero superior e o período Jurássico, é referida como os antecessores imediatos de todas as famílias das coníferas atuais, com a exceção das espécies da ordem Taxales (SCAGEL et. al., 1980;
CHAMBERLAIN, 1975).
Existem evidências que as coníferas dever-se-iam estender durante o
período Permiano, ocasião em que a crescente aridez mundial parecia
indicar um poderoso estímulo para a evolução (RAVEN et al., 1978;
MAUSETH, 1991; CHAMBERLAIN, 1975). As Coniferopsida atualmente apresentam uma distribuição geográfica atual semiglobal, como mostra a Tabela 6 (SCAGEL et al., 1980).

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Tabela 6.
Distribuição geográfica das Coniferopsida (SCAGEL et al., 1980).
FAMÍLIA

NÚMERO DE
GÊNEROS

Pinaceae
Taxodiaceae

10
10

Cupressaceae

16

Araucariaceae

2

Podocarpaceae

7

Cephalotaxaceae

1

Taxaceae

5

DISTRIBUIÇÃO
GEOGRÁFICA
Todo Hemisfério norte
China, Japão, Formosa, Alemanha,
Estados Unidos da América e México
Distribuída entre os
hemisférios
Quase em todo Hemisfério
Meridional
Hemisfério Meridional,
América Central e Índia
China, Japão e parte tropical
do Himaláia
Principalmente no Hemisfério Norte

Classe Gnetopsida
A classe Gnetopsida contém 3 grupos enigmáticos de plantas, com cerca de 70 espécies constituídas por 3 gêneros: Ephedra, com pouco mais
de 40 espécies distribuídas em regiões subáridas e úmida em vários continentes; Welwitschia mirabilis ocorre em áreas desertas do sudoeste da
África; e Gnetum, com cerca de 30 espécies, freqüente em todos os trópicos úmidos do mundo (CHAMBERLAIN, 1975; RAVEN et al., 1978,
MAUSETH 1991). Embora tais gêneros estejam agrupados na mesma
classe, dever-se-ia provavelmente colocá-los em separado, pois cada um
difere grandemente dos outros, tanto no que se refere à sua estrutura
quanto à forma de reprodução (CHAMBERLAIN, 1975; RAVEN et al.,
1978; MAUSETH, 1991). Registros fósseis fornecem indícios de que seu
aparecimento data do período Jurássico superior (CHAMBERLAIN,
1975; BOLDET, 1998; BRUMMIT, 1992).

Períodos geológicos
O Paleozóico (570-245 milhões de anos), por exemplo, marcou-se pela presença predominante de Pteridophyta e Licopsida. A era Mesozóica
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(245-74 milhões de anos) caracterizou-se pela presença marcante de
gimnospermas, predominando árvores tais como dos gêneros Sequoia
(família Taxodiaceae) e Podocarpus, assim como Agathis australis (Araucariaceae, nos períodos Triássico ou Jurássico) (ROBINSON, 1990). A
partir do período Cretáceo superior (97 milhões de anos atrás), as angiospermas apresentaram alto nível de diversidade morfológica e abundância relativa. No Paleoceno (65-56,5 milhões de anos) e Eoceno (56,535,4 milhões de anos), observou-se a presença de gimnospermas e
angiospermas de hábitos arbustivos e arbóreos, em que o gênero Pinus
(Pinaceae -gimnospermas) caracteriza-se por apresentar teor de lignina
entre 20 e 30% (ROBINSON, 1990). Entre o Oligoceno (35,4-23,3 milhões de anos) e o Mioceno (23,3-5,2 milhões de anos), angiospermas
herbáceas e Poaceae sofreram as mais significativas modificações morfológicas (ROBINSON, 1990).

Lignina de gimnospermas
Teor de lignina
Dados revelaram que as espécies de gimnospermas apresentam alto
teor de lignina, tendo como média 28,50%. Além disso, observou-se que
as médias do teor de lignina superam a média encontrada nas angiospermas, apesar de poucas espécies terem sido estudadas. O perfil lignoídico de gimnospermas também varia em nível de família. O teor mais alto deve-se às espécies localizadas ao centro da classe evolutiva, enquanto
os teores mais baixos são das famílias de menor e maior status evolutivo. A família Cycadaceae, por exemplo, que está situada ao extremo da
escala evolutiva (primitiva), apresenta baixa porcentagem de lignina.
Cephalotaxaceae, Podocarpaceae, Taxodiaceae e Cupressaceae apresentam o maior teor, diminuindo nas famílias mais evoluídas de gimnospermas. Os teores de lignina decaem a partir de Araucariaceae, com valor
mínimo em Witschiaceae e significativamente em Gnetaceae. Uma grande diminuição foi também notada em Pinaceae. Em nível hierárquico
mais alto, a ordem Ginkgoales (representatividade 100%), Taxales e
Coniferales apresentam teores de lignina menores a partir do Coniferales
até Welwitschiales (100% representada), seguido por Gnetales.
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Em se tratando de classe, a maior porcentagem de lignina também
ocorre em Ginkgopsida, diminuindo a partir de Coniferopsida até
Gnetopsida. A variação observada, excetuando Cycadopsida, mostra que
gimnospermas mais primitivas tendem a possuir maior teor de lignina. Os
dados mostram tendência de aumento dos teores de lignina de
Cycadopsida à Ginkgopsida e com diminuição em Gnetopsida seguido por
Coniferopsida. O teor de lignina médio das gimnospermas foi estimado
em 23,54%, com representatividade de 63 das 760 espécies (aproximadamente 8,30% do total). As famílias Pinaceae, Taxodiaceae e Ephedraceae
apresentam alto teor de metoxila (Figura 6). As duas curvas definidas pelo teor de lignina e teor de metoxila revelam tendências opostas, entretanto, a partir de Cupressaceae a Ephedraceae, ambas as curvas exibem o mesmo comportamento. Nota-se que há uma variação crescente do teor de
lignina nas espécies arbóreas, entre 13,89-15,1%, todavia, em face do número baixo de espécies estudadas, aproximadamente 2% do total, os dados não representam estatisticamente a forma ideal de avaliação.

Cycadaceae (Cyca), Ginkgoaceae (Gink), Taxaceae (Taxa), Cephalotaxaceae (Ceph),Podocarpaceae
(Podo), Taxodiaceae (Taxo), Cupressaceae (Cupr),Araucariaceae (Arau), Pinaceae (Pina),
Welwitschiaceae (Welw),Ephedraceae (Ephe) e Gnetaceae (Gnet).

Figura 6. Teor médio de lignina (KL) e de metoxila (% OMe de KL) de espécies arbóreas
pertencentes às famílias de gimnospermas.
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Nas espécies arbóreas de gimnospermas, o aumento do teor de metoxila está associado a uma diminuição gradativa do teor de lignina
(Figuras 7 e 8). A partir de Welwitschiaceae, pode ser observado um ligeiro aumento do teor de lignina e metoxila.

Figura 7. Teor médio de lignina e metoxila (KL) e LMM, respectivamente, para as ordens
estudadas de gimnospermas.

Figura 8. Valores médios de metoxila e de lignina de Klason (%OMe de KL) para as classes estudadas em gimnospermas. A faixa cronológica deste estudo está compreendida entre
350 e 86 milhões de anos.
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Correlação entre teor de lignina, metoxila e Índices
de Lenhosidade, em nível de família, ordem e classe de
gimnospermas
Um estudo de correlações baseado em valores de teor de lignina e índice de lenhosidade permitiu verificar a existência muito próxima entre
a morfologia e o perfil lignoídico correspondente. A comparação com níveis hierárquicos mais elevados revelou mais significativas para ambas
as características químicas e morfológicas. As Figuras 9, 10 e 11 retratam
o comportamento dos teores de lignina e de metoxila associados ao índice de lenhosidade das famílias, ordens e classes de gimnospermas.

Figura 9. Teores médios aritméticos para lignina e metoxila de Klason, correlacionados
com índice de lenhosidade (IL) para espécies arbóreas pertencentes às famílias de gimnospermas.

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Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

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Cycadaceae (Cyca), Ginkgoaceae (Gink), Taxaceae (Taxa), Cephalotaxaceae (Ceph), Podocarpaceae
(Podo), Taxodiaceae (Taxo), Cupressaceae (Cupr), Araucariaceae (Arau), Pinaceae (Pina),
Welwitschiaceae (Welw), Ephedraceae (Ephe) e Gnetaceae (Gnet).

Figura 10. Teores médios para lignina e metoxila correlacionados com índice de lenhosidade para as espécies arbóreas das ordens de gimnospermas.

Figura 11. Teores médios para lignina e metoxila correlacionados com índice de lenhosidade para as espécies arbóreas das classes de gimnospermas.
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Por essa correlação, observou-se que a variação do teor de lignina tende a se comportar da mesma forma que a variação do Índice de
Lenhosidade. Todavia, o teor de metoxila que define o perfil composicional da lignina mostra-se de forma oposta e crescente, desde Cycadaceae
até Gnetaceae. O gráfico referente à Figura 11 pode ser mais elucidativo
ao observar que o Índice de Lenhosidade e o teor de lignina mantêm-se
numa relação com a mesma tendência. Essas duas relações apresentam-se
inversas à variação percentual do teor de metoxila. As duas curvas apresentam tendências de crescimento de Cycadopsida g Ginkgopsida e decaem na ordem Ginkgopsida g Coniferopsida g Gnetopsida. Excetuando-se a classe Cycadopsida, a relação torna-se mais significativa à
medida que esses valores para lignina decrescem em uma ordem cronológica de evolução. Entretanto, o teor de metoxila aumenta segundo a seqüência Cycadopsida g Ginkgopsida g Coniferopsida g Gnetopsida.
Em relação às classes estudadas de gimnospermas, com exceção de
Cycadopsida, o teor de lignina decai à medida que o teor de metoxila aumenta na ordem de táxons mais primitivos para as mais evoluídas.
Na faixa compreendida entre 245 e 223,4 milhões de anos (Figura 12),
observa-se que ocorreu um rápido aumento, praticamente linear, do teor
de lignina, associado a um aumento gradativo do teor de metoxila e diminuição do teor de oxigênio atmosférico. Entre 223,4-173,5 milhões
de anos, aproximadamente, o teor de lignina decaiu provavelmente em
decorrência de uma oscilação em ordem crescente do teor de oxigênio
atmosférico. O teor de metoxila aumentou quase que linearmente com a
curva do teor oxigênio. De 173,4 a 125 milhões de anos (surgimento das
primeiras angiospermas) ocorreu um suave aumento do teor de metoxila em conseqüência da variação do teor de O2 atmosférico, que por outro lado causou uma diminuição lenta do teor de lignina. Esta comparação mostrou que as plantas lignificaram-se mais intensivamente nos
períodos onde houve maior % de oxigênio. Estes dados permitiram serem comparados, por compartilharem a mesma idade cronológica do surgimento das plantas das famílias de gimnospermas. Em conjunto, esses
dados permitiram tecer as considerações de que o oxigênio atmosférico
influenciou no processo de lignificação e que as gimnospermas estudadas
299
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:12 PM Page 300

(contemporâneas) mantiveram, sem alterações, suas taxas de lignificação
até a presente data. Isso revela também que essas variações interferiram
na carga genética dessas plantas.
A partir de certo período, o teor de lignina nas plantas permaceu relativamente normalizado, acompanhando a estabilidade do oxigênio durante
milhões de anos. Por outro lado, o teor de metoxila sofreu um aumento à
medida que as plantas adquiriram mecanismos enzimáticos mais evoluídos durante a variação do teor de oxigênio atmosférico (Figura 12).

Figura 12. Expressão do efeito do teor de oxigênio atmosférico em % em milhões de anos,
sobre o teor de lignina e metoxila em famílias de gimnospermas segundo escala cronológica
de evolução.

Conclusão
Os dados apresentados mostram que os teores de lignina caminham
em uma ordem próxima, em que, no geral, de gimnosperma mais primitiva a menos primitiva, ocorrendo diminuição do teor de lignina associado a um crescente aumento de teor de metoxila. Esses fatos mostram que
o aumento do teor de metoxila está diretamente ligado à evolução das
gimnospermas. Esse mecanismo de proteção constitui uma estratégia
300
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:12 PM Page 301

usada pelas plantas como forma de dificultar o desenvolvimento de um
processo oxidativo.
Uma provável variação do perfil da arquitetura molecular, definida como conseqüência da composição da lignina, revela que as gimnospermas
mais evoluídas caracterizam-se por possuírem ligninas altamente evoluídas; tal fato pode ser considerado de grande importância para a sistemática química e botânica, assim como na utilização tecnológica de madeiras. Os dados revelaram que o teor de lignina não representa uma
variação que possa contribuir com a quimiossistemática, ao contrário do
teor de metoxila, que diferencia perfis estruturais. Uma das ligações que
caracteriza a natureza estrutural da lignina é a ligação ß-O-4 (éter aril
fenilpropano). A relação da ligação ß-O-4 (%) com a Flexibilidade
Molecular da Lignina sugere também que as ligninas de gimnospermas
mais primitivas possuem mais alta complexidade molecular do que as
ligninas de gimnospermas mais evoluídas. A ligação ß-O-4 serve, portanto, como parâmetro para atribuir a complexidade estrutural e a linearidade molecular. O maior teor de metoxila, por sua vez, está diretamente ligado ao maior teor de ligação de unidade ß-O-4 e refletirá na
flexibilidade molecular e possíveis níveis de facilidade de biodegradação. Isso mostra que plantas mais evoluídas possuem ligninas com NTLI
menor, maior Índice de Flexibilidade e maior linearidade molecular.

301
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:12 PM Page 302

Tabela 9.
Idade Geológica verso variação do teor de oxigênio atmosférico.
PERÍODO

ÉPOCA

IDADE GEOLÓGICA

% O2 MÉDIO

(Faixa de idades em milhões de anos)
Quaternário
Neogêneo
Paleogêneo

Cretáceo
Jurássico

Triássico

Permiano
Carbonífero
Devoniano

Holoceno

0,01

20,77

Pleistoceno

1,64

21,04

Plioceno

3,4 - 5,2

21,48

Mioceno

6,7 - 23,3

23,04

Oligoceno

29,3 - 35,4

24,93

Eoceno

38,6 - 56,5

26,22

Paleoceno

60,5 – 65

25,72

Superior

74 – 97

24,88

Inferior

112 - 145,6

23,25

Superior

152,1 - 157,1

23,00

Médio

161,3 – 178

21,36

Inferior

187 – 208

17,10

Superior

209,5 – 235

17,34

Médio

239,5 - 241,1

20,71

Inferior

245

22,44

Superior

250 – 256

25,08

Inferior

260 – 290

33,06

Superior

295 – 323

32,54

Inferior

333 - 362,5

21,69

Superior

367 - 377,5

20,10

Médio

381 – 386

15,97

Inferior

390,5 - 408,5

15,68

Siluriano

Superior

411 – 424

17,62

Siluriano

Inferior

430,5 – 439

17,78

Ordoviciano

Superior

443 – 464

17,84

Médio

468,5 – 476

18,04

Inferior

493 – 510

18,16

Cambriano

Superior

517

18,20

Médio

536

18,23

Inferior

570

18,28

302
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Cycadales

Cycadopsida (Cycadophytes)
Ginkgoales
Coniferales

Ginkgopsida (Ginkgos)

Coniferopsida (Coniferophytes)

1944)

ORDEM

CLASSE

36,1
34,8
21,7
30,0
31,2
30,65

33,55
30,85

Cephalotaxus drupacea
Callitris rhomboidea
Juniperus sp.
J. communis
Libocedrus chilensis
Tetraclinis articulata

Thuja plicata
T. occidentalis

Cephalotaxa ceae
Cupressaceae

30,8

32,8

15,6

%KL

27,6

Agathis australis

Ginkgo biloba

Cycas revoluta

ESPÉCIE

Araucária araucana

Araucariaceae

Araucariaceae

Ginkgoaceae

Cycadaceae

FAMÍLIA

Leopold & Malmström, 1952)
(Sarkanen & Ludwig, 1971;
Harlow, 1970)

(Creighton et al., 1944;

Leopold & Malmström, 1952)

Creighton et al., 1944;

(Sarkanen & Ludwig, 1971;

(Leopold & Malmström, 1952)

(Leopold & Malmström, 1952)

(Nikitin, 1966)

(Creighton et al., 1944)

(Leopold & Malmström, 1952)

(Leopold & Malmström, 1952)

(Creighton et al., 1944)

(Creighton et al., 1944)

(Nikitin, 1966; Creighton et al.,

REFERÊNCIA

Tabela 10.
Ocorrência de ligninas em espécies arbóreas de gimnospermas - estudo dos valores percentuais médios
aritméticos de lignina de Klason (%KL por MA).

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:12 PM Page 303

303

Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

CLASSE

(continuação)

Tabela 10.

ORDEM
29,64

30,3
30,9
29,0
29,1
29,9
26,83
27,8
24,5
29,5
27,5
15,0
27,73
28,7
27,85

28,7

Abies balsamea

A. halophylla
A. nephrolepis
A. nordmanna ra
A. sachaliensis
A. sibirica
Larix dahurica
Larix. laricina
L. occidentalis
L. sibirica
Picea abies
P. engelmanni
P. excelsa
P. fennica
P. glauca

P. jesoensis

Pinaceae

%KL

ESPÉCIE

FAMÍLIA

304

Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

(Sarkanen & Ludwig, 1971)
(Sarkanen & Ludwig, 1971)
(Nikitin, 1966)
(Leopold & Malmström, 1952)
(Sarkanen & Ludwig, 1971)
(Nikitin, 1966; Browning, 1975)
(Nikitin, 1966)
(Sarkanen & Ludwig, 1971;
Nikitin, 1966; Creighton et al.,
1944; Harlow, 1970)
(Nikitin, 1966)

(Nikitin, 1966)
(Nikitin, 1966)

(Nikitin, 1966)
(Nikitin, 1966)
(Nikitin, 1966)

(Nikitin, 1966)

(Sarkanen & Ludwig, 1971;
Browning, 1975; Harlow, 1970)

REFERÊNCIA

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:12 PM Page 304

Podocarpaceae

Pinaceae

28,3
26,25
30,7

27,0
26,0
31,7

P. thunbergii
P. sibirica
P. strobus

Pseudotsuga menziesii
P. taxifolia
Tsuga canadensis

Phyllocladus romboidalis 32,3
Podocarpus amarus
32,1

18,9
28,4
27,8
32,5
23,7
31,7
29,9
26,57
27,3
25,3
29,2
27,55

P. mariana
P. obovata
P. sitchensis
P. schrenkiana
Pinus banksiana
P. caribaea
P. contorta
P. koraiensis
P. lambertiana
P. radiata
P. rigida
P. sylvestris

(Sarkanen & Ludwig, 1971)
(Nikitin, 1966)
(Browning, 1975)
(Nikitin, 1966)
(Sarkanen & Ludwig, 1971)
(Sarkanen & Ludwig, 1971)
(Sarkanen & Ludwig, 1971)
(Nikitin, 1966)
(Sarkanen & Ludwig, 1971)
(Sarkanen & Ludwig, 1971)
(Browning, 1975)
(Nikitin, 1966; Brauns &
Brauns, 1960) (Leopold &
Malmström, 1952)
(Sarkanen & Ludwig, 1971)
(Nikitin, 1966)
(Nikitin, 1966; Browning,
1975; Creighton et al., 1944;
Harlow, 1970)
(Sarkanen & Ludwig, 1971)
(Leopold & Malmström, 1952)
(Sarkanen & Ludwig, 1971;
Nikitin, 1966)(Browning,
1975; Creighton et al., 1944;
Leopold & Malmström, 1952;
Harlow, 1970)
(Leopold & Malmström, 1952)
(Sarkanen & Ludwig, 1971;
Creighton et al., 1994)

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:12 PM Page 305

305

Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

CLASSE

(continuação)

Tabela 10.

306

Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Taxales

ORDEM

Taxaceae

Taxodiaceae

FAMÍLIA

31,1
30,95

32,5

Taxus baccata

T. canadensis

37,0

Taxodium districhum
Cedrus deodara

35,4

(Leopold &
Malmström, 1952)
(Leopold &
Malmström, 1952)
(Leopold &
Malmström, 1952)
(Nikitin, 1966;
Leopold &
Malmström, 1952)
(Nikitin, 1966;
Creighton et al.,
1944)

(Nikitin, 1966; Creighton
et al., 1944)

(Creighton et al., 1944)
(Creighton et al., 1944)
(Sarkanen & Ludwig, 1971;
Creighton et al., 1944)
(Sarkanen & Ludwig, 1971;
Leopold & Malmström, 1952)
(Sarkanen & Ludwig, 1971)

REFERÊNCIA

Sequoiadendron giganteum

31,8

Sequoia sempervirens

35,6

P. totara
34,8

34,9
39,45
30,7

P. acutifolium
P. macrophyllus
P. peduncula tus

Cryptomeria sp.

%KL

ESPÉCIE

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Gnetopsida (Gnetophytes)

Gnetaceae

Ephedraceae

Welwitschiales Welwitschiaceae

Ephedrales

24,7

Gnetales
Gnetum indicum

16,5

23,3

E. trifurca

Welwitschia mirabilis

25,0

Ephedra sp.

(Sarkanen &
Ludwig, 1971;
Creighton et al.,
1944)
(Sarkanen &
Ludwig, 1971;
Creighton et al.,
1944)

(Creighton et al.,
1944)
(Sarkanen &
Ludwig, 1971;
Creighton et al.,
1944)

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:12 PM Page 307

307

Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:12 PM Page 308

Tabela 11.
Descrição do teor de lignina [Klason (KL)] das famílias estudadas
de gimnospermas, tendo como base de cálculo os dados aritméticos
(%KL por MA) e ponderados (%KL por MP) referentes à Tabela 1.
ORDEM

FAMÍLIA

% KL

Cycadales

Cycadaceae

15,6

Ginkgoales

Ginkgoaceae

32,8

Taxales

Taxaceae

31,1

Coniferales

Cephalotaxaceae

36,1

Podocarpaceae

35,64

Taxodiaceae

34,73

Cupressaceae

36,1

Araucariaceae

29,2

Pinaceae

27,7

Welwitschiaceae

16,5

Ephedrales

Ephedraceae

24,15

Gnetaceae

24,7

308
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:12 PM Page 309

Tabela 12.
Ocorrência de ligninas em espécies arbóreas de gimnospermas estudo dos valores para metoxila de lignina de Klason (%OMe de KL).
CLASSE

ORDEM

FAMÍLIA

ESPÉCIE

%OMe REFERÊNCIA
de KL

Ginkgopsida

Ginkgoales

Ginkgoaceae

Ginkgo biloba

10,9

(Ginkgos)
Coniferopsida

(Sarkanen &
Ludwig, 1971)

Coniferales

Cupressaceae

Juniperus sp.

11,0

(Sarkanen &
Ludwig, 1971)

(Coniferophytes)
Pinaceae

Abies concolor

10,1

(Sarkanen &

A. sp.

16,4

(Nikitin, 1966)

Picea excelsa

15,7

(Browning, 1975)

P. sitchensis

14,9

(Browning, 1975)

P. sp.

14,2

(Nikitin, 1966)

Pinus radiata

15,9

(Sarkanen &

Ludwig, 1971)

Ludwig, 1971)
P. rígida

14,6

P. sp.

15,1

(Browning, 1975)
(Nikitin, 1966)

P. strobus

16,7

(Browning, 1975)

P. thunbergii

15,0

(Sarkanen &

Pseudotsuga

12,3

(Sarkanen &

Ludwig, 1971)
menziesii

Ludwig, 1971)

Taxodiaceae

Cryptomeria sp.

14,7

(Sarkanen &

Ephedraceae

Ephedra procera 15,1

(Sarkanen &

Ludwig, 1971)
Gnetopsida
(Gnetophytes)

Ephedrales

Ludwig, 1971)

309
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:12 PM Page 310

Tabela 13.
Teores para metoxilas de Lignina de Madeira Moída (%OMe de
LMM) em gimnospermas.
CLASSE

ORDEM

Coniferopsida Coniferales
Coniferophytes

FAMÍLIA

ESPÉCIE

Cupressaceae Thuja plicata

Pinaceae

% OMe
de LMM
15,98

Larix occidentalis 16,16

Picea abies

15,64

P. excelsa

15,78

P. jesoensis

15,56

P. mariana

15,56

P. sp.
15,53
Pinus ponderosa 15,05

Taxodiaceae

P. sylvestris

15,57

Pseudotsuga
menziesii

15,07

Tsuga
heterophylla

15,00

Sequoia
sempervirens

12,48

310
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

REFERÊNCIA

(Sarkanen & Ludwig,
1971; Björkman,
1957; Sarkanen et al.,
1967; Björkman &
Person, 1957; Brauns
& Brauns, 1960)
(Sarkanen & Ludwig,
1971; Sarkanen et al.,
1967)
(Sarkanen & Ludwig,
1971; Björkman &
Person, 1957; Faix
et al., 1988)
(Sarkanen & Ludwig,
1971; Björkman,
1957; Brownell, 1965)
(Sakakibara et al.,
1981)
(Sarkanen & Ludwig,
1971; Brownell, 1965;
Björkman & Person,
1957; Brauns &
Brauns, 1960)
(Ludwig et al., 1964)
(Sarkanen & Ludwig,
1971)
(Sarkanen & Ludwig,
1971; Björkman,
1957; Björkman &
Person, 1957; Brauns
& Brauns, 1960)
(Sarkanen & Ludwig,
1971; Sarkanen et al.,
1967)
(Sarkanen & Ludwig,
1971; Björkman,
1957; Sarkanen Et Al.,
1967; Björkman &
Person, 1957; Brauns
& Brauns, 1960)
(Sarkanen et al.,
1967)

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Tabela 14.
Ocorrência de ligninas em espécies arbóreas de Gimnospermas estudo dos valores para metoxila de lignina de ácido tioglicólico
(OMe de ácido tioglicólico).
CLASSE

ORDEM

FAMÍLIA

ESPÉCIE

%OMe DE REFERÊNCIA
ÁC.TIOGLICÓLICO

Cycadopsida

Cycadales

Cycadaceae

(Cycadophytes)
Ginkgopsida

10,5

revoluta
Ginkgoales Ginkgoaceae

(Ginkgos)
Coniferopsida

Cycas

Ginkgo

Ludwig, 1971)
10,9

biloba
Coniferales Cupressaceae Juniperus

(Coniferophytes)

Abies

11,0

10,1

11,6

11,3

12,15

(Gnetophytes)

Ephedrales Ephedraceae

Ephedra
procera

(Sarkanen &
Ludwig, 1971)

11,4

canadensis
Gnetopsida

(Sarkanen &
Ludwig, 1971)

sylvestris
Tsuga

(Sarkanen &
Ludwig, 1971)

excelsa
Pinus

(Sarkanen &
Ludwig, 1971)

decidua
Picea

(Sarkanen
& Ludwig, 1971)

concolor
Larix

(Sarkanen &
Ludwig, 1971)

communis
Pinaceae

(Sarkanen &

(Sarkanen &
Ludwig, 1971)

15,1

(Sarkanen
& Ludwig, 1971)

311
Abordagem Quimiossistemática e Evolução Química de Fanerógamas

Miolo Quimiossistematica (modificação gráfica):Layout 1 10/20/11 3:12 PM Page 312

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Revisores científicos

Dra. Ana Lúcia Cunha Dornelles – UFRRJ – Seropédica – RJ
Dra. Ariane Luna Peixoto – JBRJ – Rio de Janeiro – RJ
Dra. Luci Senna – Museu Nacional/UFRJ – Rio de Janeiro – RJ
Dra. Maria Isabel Sampaio dos Santos – UFRJ – Rio de Janeiro – RJ
Dra. Mara Zélia de Almeida – UFBA – BA
Dra. Maria Raquel Figueiredo – FIOCRUZ – Rio de Janeiro – RJ
Dra. Rosane Nora Castro – UFRRJ – Seropédica – RJ

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este livro é uma publicação da
edur / ufrrj.
impresso na cidade de barreiros,
são josé, santa catarina em setembro de 2011.
foi usado papel offset, 75g/m

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e a fonte bodoni old face be,
c. 10.5 /15 pt.