El carbono radioactivo del cristalino del

tiburn
de
Groenlandia
(Somniosus
microcephalus) revela aos de longevidad.
El tiburn de Groenlandia (Somniosus microcephalus), una especie
emblemtica de los Mares rticos, crece lentamente y alcanza hasta los 500
centmetros (cm) de longitud total, sugiriendo un ciclo de vida mucho mayor
que el de otros vertebrados. La datacin por carbono radiactivo de los
ncleos del cristalino de 28 hembras de tiburn de Groenlandia (81 a 502 cm
de longitud total) revel un ciclo de vida de al menos 272 aos. nicamente
los tiburones ms pequeos (220cm o menos) mostraron rastros del carbono
radiactivo del impulso atmico, proveniente de un marcador temporal a
inicios de los aos 1960. Los rangos de edad en los tiburones previos al
impulso (reportado su punto medio y extensin de 95.4% como rango de
probabilidad) revelaron que la edad de madurez sexual es de al menos 156
22 aos, y que el animal de mayor talla (502 cm) es el ms viejo con 392
120 aos. Nuestros resultados muestran que el tiburn de Groenlandia es el
vertebrado ms longevo conocido, y suscita preocupacin respecto a la
conservacin de dicha especie.

El tiburn de Groenlandia (Squaliformes, Somniosus microcephalus) est

ampliamente distribuido en el Atlntico Norte, con una distribucin
vertical oscilando de desde la superficie hasta al menos 1916 m de
profundidad. Las hembras crecen ms que los machos, y los adultos
tpicamente miden entre 400 y 500 cm, haciendo de este tiburn el ms
grande de las especies de peces nativos de aguas rticas. Ya que su
reporte de crecimiento anual es de 1 cm, su longevidad es
probablemente excepcional. En general, la biologa del tiburn de
Groenlandia se entiende vagamente, y la longevidad y la edad de la
primera reproduccin son completamente desconocidas. La especie est
categorizada como Informacin deficiente en la Lista Roja Noruega.
Las cronologas convencionales de crecimiento de la zona no pueden
utilizarse para determinar la edad de los tiburones de Groenlandia
debido a su falta de tejidos calcificados. Para eludir este problema,
estimamos la edad a partir de una cronologa obtenida de los ncleos
del cristalino aplicando tcnicas de datacin por carbono radiactivo. En
vertebrados, el ncleo del cristalino est compuesto por protenas
cristalinas metablicamente inertes, cuyo centro (el ncleo embrionario)
se forma durante el desarrollo prenatal. Este tejido retiene las protenas
sintetizadas a la edad aproximada de 0: una caracterstica del cristalino

que ha sido explotada para contrarrestar dificultades para datar la edad

de otros vertebrados.
Nuestra cronologa de tiburones se construy a partir de la medicin de
istopos en los ncleos del cristalino de 28 especmenes hembras (81 a
502 cm de longitud total, tabla S1) colectadas durante encuestas
cientficas en Groenlandia durante 2000-2013 (fig. S1) (Ver materiales
suplementarios). Usamos los niveles de carbono radioactivo ( 14C)
[reportados como porcentaje de carbono moderno (pMC)] para estimar
las edades y los istopos, 13C y 15N (tabla S1), para evaluar la fuente del
carbono (materiales suplementarios). Los bajos niveles de 13C y los
abundantes niveles de 15N establecieron que la fuente del carbono
radiactivo en el ncleo embrionario fue de origen alimentario y
representa un nivel trfico elevado. En otras palabras, los rastros del
istopo estn dictados por la dieta de la madre del tiburn, y no por los
animales de muestra. Establecimos como fecha terminal de nuestro
anlisis el ao 2012, porque las muestras fueron colectadas durante un
periodo de 3 aos. La cronologa presume que el tamao y la edad estn
posiblemente correlacionados.
Desde la mitad de los aos 1950, el carbono radiactivo proveniente de
bombas, producto de pruebas atmosfricas de armas termonucleares
fue asimilado en el ambiente marino, creando un impulso atmico
distintivo para las cronologas basadas en carbono. El periodo del rpido
incremento del carbono radioactivo es una marca de tiempo bien
establecida para la validacin de la edad de animales marinos. Las
cronologas de carbono radiactivo de origen alimentario (reflejando en
la cadena trfica) y las cronologas reflejando el carbono radiactivo
inorgnico disuelto en las aguas superficiales mixtas y aguas profundas,
han mostrado que la fecha del punto inicial del impulso atmico (cuando
el carbono radioactivo producto de bombas se vuelve detectable en una
cronologa) es simultneo por algunos aos y no posterior a inicios de
1960 a lo largo de la regin ms al norte del Atlntico Norte (Fig, 1).
Hembras sexualmente maduras > 400 cm han sido atrapadas por toda
la plataforma continental de Groenlandia a profundidades entre 132 y ~
1200 m [Tabla S1]. Su dieta y sus rastros de istopos inestables son
comparables a los de otros predadores topes marinos como el tiburn
cailn (Lamna nasus), el tiburn blanco (Carcharodon carcharias), la
mielga (Squalus acanthias) y la ballena beluga (Delphinapterus leucas),
para los cuales el punto inicial del impulso atmico ha sido establecido

(Fig. 1). Por lo tanto, consideramos tambin los inicios de 1960 como una
fecha apropiada para el punto de inicio del impulso atmico para la
cronologa del tiburn de Groenlandia.
Los dos animales ms pequeos (nos. 1 y 2) tiene los niveles ms altos
de carbono radiactivo (>99 pMC), lo que implica que son efectivamente
los ms afectados por el impulso atmico (Fig.2). Sin embargo, dada la
variabilidad de las curvas del impulso atmico (Fig.1) ninguna edad
exacta puede ser asignada a estos animales, solamente se indica que
nacieron despus de inicios de 1960. El tercer animal en la cronologa
(no-. 3, 95.06 pMC), por otra parte, tiene un nivel de carbono radiactivo
levemente superior a los tiburones restantes (nos. 4 a 28, pMC < 95),
ubicando su ao de nacimiento cerca de la misma fecha del punto de
inicio del impulso atmico (inicios de 1960, Fig.2). Por consiguiente,
asignamos al tiburn no. 3 (longitud total 220 cm) una edad de ~ 50
aos en 2012 y consideramos a los 25 animales ms grandes como
tiburones nacidos antes de la bomba (impulso atmico).
Estimamos la edad de los tiburones previos al impulso basados en la
calibracin de la curva de carbono radiactivo Marine13 ( i), que evala
materia basada en carbono pre datando el impulso atmico que se
origina de las aguas superficiales mixtas. La sincronicidad observada del
punto de inicio del impulso atmico (Fig. 1) apoya la presuncin que
cambios naturales temporales del carbono radiactivo de antes de la
bomba se imprimen en las cadenas trficas marinas con un retraso
insignificante. Sostenemos que la curva Marine13 puede contribuir a la
estimacin de la edad de los tiburones previos al impulso a pesar de las
dificultades asociadas con (i) la baja variacin en la curva de carbono
radioactivo en los ltimos 400 aos ; y (ii) que el grado de disminucin
del carbono radioactivo en aguas superficiales mixtas contemporneas
(reservas locales- desviaciones de edad, R) difiere entre regiones, lo
que significa que la fuente de carbono en el ncleo del cristalino refleja
cadenas trficas de niveles de R potencialmente diferentes. Por
consiguiente, los niveles de carbono radiactivo de animales previos al
impulso deben ser calibrados como una serie de tiempo bajo un set de
restricciones biolgicas y ambientales.
Usamos OxCal (versin 4.2) para hacer esta calibracin. El programa usa
estadstica Bayesiana combinando conocimientos previos con
distribuciones de probabilidad de edades calibradas, para proveer una
informacin posterior sobre la edad. Restringimos los rangos de edad de

acuerdo a presunciones acerca del crecimiento von Bertalanffy, tamao

en el nacimiento, la edad del animal no. 3 deducida del punto inicial del
impulso atmico (restricciones biolgicas) y los posibles niveles de R
de un pasado reciente (restricciones ambientales). Esto constituye el
modelo Bayesiano que est detallado en los materiales suplementarios.
Las calibraciones de medidas de los niveles de pMC sencillos sin las
restricciones biolgicas se muestran como distribuciones de probabilidad
de rangos de edad muy amplios (distribuciones azul claro, Fig. 3).
Cuando se impone el modelo, estimaciones de edad ms restringidas y
angostas se producen para cada individuo previo al impulso, mostrados
como posteriores distribuciones de probabilidad de edad (distribuciones
azul oscuro,) en la Fig. 3 y posteriores rangos de edad calibrados al
95.4% (2) de probabilidad en la tabla S2. OxCal tambin calcul los
ndices de concordancia para cada tiburn (A index) y para el modelo de
calibracin (Amodel). Esto nos permiti evaluar la consistencia entre los
rangos de edad modelados y Marine13, adems de las concordancias
internas entre los datos del modelo (tabla S2). Para probar el efecto del
parmetro arreglado de edad (tiburn no. 3), se realiz un anlisis
sensitivo (materiales suplementarios y Fig. S2), mostrando que el
resultado general de la longevidad extrema del tiburn de Groenlandia
es slida sin importar la fecha exacta del punto inicial del impulso
atmico (1958-1980).
El modelo estim asintticamente que la longitud total es de 546 42
cm (promedio SD), una talla que concuerda con los records ms
grandes de tiburones de Groenlandia, y la edad estimada (reportado su
punto medio y extensin de 95.4% como rango de probabilidad) de los
dos tiburones de Groenlandia ms grandes es de 335 75 aos (no. 27,
493 cm) y 392 120 aos (no.28, 502 cm). Adems, dado que se
report que las hembras alcanzan la madurez sexual a longitudes > 400
cm, la edad correspondiente sera de al menos 156 22 aos (no. 19,
392 cm) (tabla S2). El A model fue de 109.6% , lo que demuestra que los
ejemplares estn dentro de una buena concordancia interna, implicando
que las edades estimadas son fiables.
La validez de nuestra estimacin de edades para tiburones de
Groenlandia, est sustentada por otras lneas de evidencia. Por ejemplo,
encontramos que los tiburones <300 cm tenan menos de 100 aos
(tabla S2). Tales edades estimadas son indirectamente corroboradas con
los escasos niveles de 13C (tabla S1), posiblemente reflejando el efecto

Suess, otra marca temporal qumica disparada por las emisiones de

combustibles fsiles, impresa en las cadenas trficas marinas desde
inicios del siglo 20. Adicionalmente, la acumulacin de altos niveles de
contaminantes antropognicos puede sugerir que las hembras de ~ 300
cm son mayores de 50 aos. Juntos, estos hallazgos parecen corroborar
un ciclo de vida estimado de al menos 272 aos para los tiburones de
Groenlandia que alcanzan ms de 500 cm de largo.
Nuestros resultados demuestran que el tiburn de Groenlandia est
entre los vertebrados ms longevos, sobrepasando incluso a la ballena
de Groenlandia (Balaena mysticetus, cuya longevidad estimada es de
211 aos). La esperanza de vida del tiburn de Groenlandia est
excedida slo por la almeja de Islandia (Artica islndica, con 507 aos).
Nuestras estimaciones sugieren fuertemente una aproximacin
preventiva a la conservacin del tiburn de Groenlandia, porque stos
son comnmente cazados por accidente por las pesqueras del rtico y
subrtico de peces demersales y ha sido sujeto de varias iniciativas de
explotacin comerciales recientes.

Fig. 1. Cronologas de carbono radiactivo del Ocano Atlntico Norte.

Se muestran los niveles de carbono radiactivo (pMC) de diferentes orgenes
(inorgnico y alimentario) en los ltimos 150 aos. Los smbolos abiertos
(conectados) reflejan el carbono radiactivo en los carbonatos marinos (fuente
de carbono inorgnico) en las aguas superficiales mixtas y en las aguas
profundas (26, 36-38). Los Smbolos slidos reflejan los archivos biognicos de
carbono radioactivo de origen dietario (11,14, 22, 24). La lnea punteada

vertical indica el punto inicial del impulso atmico en la cadena trfica marina
a inicios de los aos 1960.

Fig. 2. Carbono radiactivo en los ncleos del cristalino de los tiburones

de Groenlandia. Se muestran los niveles de carbono radioactivo (pMC SD,
tabla S1) de 28 hembras trazados contra la longitud total (TL). Los animales
individuales estn identificados por los nmeros al lado de los smbolos. Nos. 1
y 2 son de origen posterior al impulso, y nmeros 4 a 28 son de origen previo
al impulso. Consideramos al tiburn no. 3 como originario de inicios de 1960,
siendo la fecha ms reciente del punto inicial del impulso atmico (lnea
punteada vertical).

Fig. 3 rangos de edad Bayesianos de los tiburones previos al impulso.

Se muestra el ao estimado de nacimiento contra la longitud total (TL) para los
tiburones antes del impulso (nos. 4 a 28). En azul claro se muestra la
distribucin de la probabilidad de edad en rango individual para cada tiburn, y
en azul oscuro se muestran las distribuciones de probabilidad de edad
posteriormente modelada. Las distribuciones corregidas de edad (input en el
modelo) de un tiburn recin nacido (42 cm, 2012 1) y el tiburn no. 3
muestran una distribucin de probabilidad de edad posterior para cada uno.
(Inset)El output del modelo Amodel, Lmax y el rango de ao de nacimiento
para el tiburn no. 28. Tambin ver materiales suplementarios.