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44 January - February 2009

ECOLOGY, BEHAVIOR AND BIONOMICS

Hormigas: Relaciones Especies-rea en Fragmentos de


Bosque Seco Tropical
FABIO H LOZANO-ZAMBRANO1, PATRICIA ULLOA-CHACN2, INGE ARMBRECHT2
1
Instituto de Investigacin de Recursos Biolgicos Alexander von Humboldt, Calle 28 A No. 15 09, Sede Principal
Instituto Humboldt, Bogot, Colombia; fabiohlozano@yahoo.com; 2Dept. de Biologa, Univ. del Valle, Apartado areo
25360, Cali, Colombia; pachacon@univalle.edu.co; inge@univalle.edu.co

Edited by Kleber Del Claro UFU

Neotropical Entomology 38(1):044-054 (2009)

Ants: Species-Area Relationship in Tropical Dry Forest Fragments

ABSTRACT - We analyzed the effect of fragmentation on ant species-area and specimen frequency-
area relationships in nine patches of tropical dry forest in the middle Cauca river basin in Colombia.
Species richness and specimen relative frequency of ants were positively correlated with area, whereas
no significant correlation was found between species richness and the degree of isolation calculated
for the forest patches. As the fragmentation affects different functional groups in different ways, we
analyzed the species-area relationship for separate functional groups of ants. According to the habitat
requirements we found that the species richness increased faster as area increased for ants inhabiting
decomposing wood, followed by ants associated with trees, while species richness of ants living under
dead leaves did not correlate with area. According to the food preference, species richness was positively
correlated with area for the army ant group, while no significant correlation was found for solitary
hunters or for leaf-cutting ants. Ant species richness and specimen density were calculated from equal
size samples and examined in relation to the habitat area. An inverse correlation was found only for
specimen density, the opposite of what was expected. To our knowledge this is one of the first studies
showing differential responses of functional groups of ants to habitat loss. Moreover, it emphasizes
the conservation value of small forest fragments for ants in a tropical dry forest.

KEY WORDS: Formicidae, fragmentation, isolation, species richness, functional group

RESUMEN - Analizamos el efecto de la fragmentacin sobre las relaciones especies-rea y frecuencia


relativa-rea de hormigas en nueve fragmentos de bosque seco tropical en la cuenca media del ro
Cauca, Colombia. La riqueza y frecuencia relativa total de hormigas se correlacion positivamente
con el rea ms no con el grado de aislamiento. Como la fragmentacin afecta diferencialmente grupos
funcionales, se encontr que segn el hbitat que ocupan son ms afectadas en su orden las especies
que viven en troncos en descomposicin y la vegetacin arbrea, mientras que las especies de hormigas
asociadas a la hojarasca, no mostraron relacin significativa con el rea. Segn las preferencias en
la obtencin de alimento, las especies cazadoras en grupo, mostraron correlacin con el rea de los
fragmentos, mientras que hormigas cazadoras solitarias y cultivadoras de hongos, no se correlacionaron
significativamente. En contraste a lo esperado, la densidad de individuos y especies de hormigas,
basadas en muestras de igual tamao, fueron relacionadas con el rea, encontrando una relacin no
significativa para la densidad de especies y una correlacin inversa significativa para la densidad de
individuos. Segn nuestro conocimiento, este es uno de los primeros estudios que muestra respuestas
diferenciales de grupos funcionales de hormigas a la prdida del rea, adems que se enfatiza el gran
valor de los pequeos fragmentos para la conservacin de la diversidad de hormigas en el bosque
seco tropical.

PALABRAS CLAVE: Formicidae, fragmentacin, aislamiento, riqueza de especies, grupo funcional

La deforestacin casi siempre resulta en fragmentacin Los fragmentos pueden contener subgrupos anidados de la
del bosque original en pequeos y aislados parches o biota nativa que se encontraba en el bosque original (Schelhas
fragmentos de hbitat embebidos en una matriz modificada. & Greenberg 1996, Turner & Corlett 1996) y la sobrevivencia
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de esta biota depende parcialmente del grado de aislamiento, rea, diversidad y abundancias de escarabajos en fragmentos
de la frecuencia e intensidad de perturbaciones humanas y de de 1, 10, 100 y 1000 ha de bosque de Manaus (Klein
la naturaleza de la vegetacin circundante (Turner & Corlett 1989). Se ha estudiado muy poco las respuestas de grupos
1996). Sin embargo, la relacin positiva especies-rea en funcionales en hormigas a la fragmentacin y menos an en
sistemas insulares es una de las generalizaciones empricas el ecosistema de bosque seco tropical, que es considerado
ms robustas en ecologa (Rosenzweig 1995). el ms amenazado de los grandes hbitats de tierras bajas
La fragmentacin del hbitat reduce la riqueza de especies (Janzen 1988).
y el tamao de las poblaciones, pero no todas las especies En este estudio analizamos los efectos de la fragmentacin
son igualmente afectadas (Didham et al 1998). La teora sobre las relaciones especies-rea y frecuencia de capturas-
predice que las especies ms afectadas por los procesos rea de hormigas en una regin de bosque seco tropical de
de la fragmentacin son aquellas de niveles trficos altos Colombia, y ponemos a prueba las siguientes predicciones:
(Holt et al 1999), las especializadas en sus hbitats o en 1) la riqueza de especies de hormigas se incrementa con el
requerimientos para la alimentacin (Lawton 1995), las rea de los fragmentos y decrece con el grado de aislamiento
especies con limitadas habilidades de dispersin (Thomas de los mismos; 2) la fragmentacin del bosque afecta
2000), las especies con rangos geogrficos restringidos diferencialmente la riqueza de especies de hormigas de
(Lawton 1995) y las especies con baja densidad de poblacin acuerdo a preferencias en los hbitats siendo en su orden ms
(Steffan-Dewenter &Tscharntke 2000). afectadas las especies de vegetacin arbrea > de hojarasca
Muchos estudios de patrones especies-rea se han > y de troncos en descomposicin; 3) la fragmentacin
enfocado sobre un taxn en particular, o sobre gremios o del bosque afecta diferencialmente la riqueza de especies
grupos funcionales (Holt et al 1999) porque los taxa o grupos de hormigas que tienen preferencias en la obtencin
funcionales pueden resaltar diferencias esenciales en sus del alimento en los fragmentos, siendo en su orden ms
dinmicas espaciales y respuestas a la heterogeneidad del afectadas las especies cazadoras en grupo (legionarias) >
hbitat (Kareiva 1994), facilitando as la deteccin de grupos las cazadoras solitarias > y las cultivadoras de hongos; 4)
de especies vulnerables a la extincin. la riqueza y frecuencia de captura de especies de hormigas
La relacin entre el nmero de especies (S) y el rea por rea, basados en tamaos de muestra que incrementan
(A) se describe por la formula S = cAz o en la forma de proporcionalmente con el rea, tendrn mayor valor de z que
doble logaritmo como log S = log c + zlog A (Mac Arthur los basados en muestras de igual tamao.
& Wilson 1967). La constante z (pendiente en la regresin
lineal) describe el poder de la escala de la riqueza de
especies con el rea, z es independiente de la unidad usada Material y Mtodos
para medir el rea (Rosenzweig 1995). La teora ecolgica
proporciona tres explicaciones para el incremento de la Area de estudio. El presente estudio se realiz en la cuenca
riqueza de especies con el rea del hbitat (Connor & McCoy media del ro Cauca en nueve fragmentos de vegetacin
1979): (1) la hiptesis del muestreo, dado que grandes reas catalogados como zona de vida de bosque seco tropical
requieren grandes muestras de individuos, el incremento en (Espinal 1967), con caractersticas de bosque maduro o
la riqueza de especies con el rea refleja simplemente un secundario viejo, en colectas espordicas durante los meses
incremento en el tamao de la muestra (Rosenzweig 1995), de marzo, abril, mayo, junio, septiembre y octubre (ao
(2) la hiptesis de la heterogeneidad del hbitat postula que 1997), febrero, abril, mayo, junio, octubre y noviembre (ao
la heterogeneidad del hbitat probablemente se incrementa 1998) y febrero, abril, junio, agosto, septiembre, octubre,
con el rea (Williamson 1981, Rosenzweig 1995) y (3) diciembre (ao 1999). Los fragmentos de bosque se localizan
la hiptesis del rea per se (MacArthur & Wilson 1967) en los municipios de La Virginia, Departamento de Risaralda
predice que la riqueza de especies es una funcin de la (El Trapiche 0.64 ha; Crcega 0.79 ha; La Carmelita 1.83
dinmica de colonizacin-extincin (Holt 1993). La teora ha; Miralindo Dos 5.85 ha; Miralindo Uno 7.77 ha; Aguas
de biogeografa de islas tambin supone que la densidad Claras 9.18 ha y Alejandra 13.34 ha) y el municipio de
poblacional para especies individuales permanece constante Zarzal, Departamento de Valle del Cauca (Las Pilas 12.20
con el incremento del rea (Connor et al 2000). Dado que ha y El Medio 12.70 ha).
la riqueza de especies es una funcin positiva del rea, esto
implica que la densidad de un grupo de especies incrementa Diseo de muestreo. Los fragmentos de bosque fueron
en reas grandes (Hanski 1994). medidos en el campo con ayuda de un decmetro y una brjula
Los estudios sobre los efectos de la fragmentacin en para geologa, mediante la lectura de la distancia y los grados
insectos, adems de ser escasos, han presentado variabilidad de orientacin entre dos personas equidistantes por el borde del
en los resultados encontrados, ya que no necesariamente bosque, que se desplazaban hasta cubrir el permetro. Los datos
se ha observado una disminucin en la diversidad con la fueron procesados para obtener el rea, mediante el programa
fragmentacin (Kattan 1998, Armbrecht & Ulloa-Chacn Autocad 12 para Windows. El clculo del grado de aislamiento
1999, Pardo-Locarno et al 2000, Brown & Hutchings 1997). de cada fragmento de estudio, se realiz utilizando fotografas
Armbrecht & Ulloa-Chacn (1999) no encontraron relacin areas de la regin, ao 1995. Estas se pasaron por un scanner
entre el rea de los fragmentos y el nmero de especies en y con el programa de Office 2000 (Photo Suite) se superpuso
fragmentos de 6 ha a 15 ha de bosque seco de Colombia, una grilla (2 x 2 mm) que permiti obtener los datos para el
mientras que Klein (1989) encontr una correlacin entre cmputo del ndice de aislamiento de cada fragmento (I). El
46 Lozano-Zambrano et al - Hormigas: Relaciones Especies-rea en Fragmentos de Bosque Seco Tropical

ndice se calcul utilizando la siguiente formula: Grupos funcionales. Para analizar el efecto de la fragmentacin
sobre las comunidades de hormigas mediante las relaciones
I = -dij Aj especies-rea, nosotros propusimos una primera clasificacin
de las especies de bosque seco tropical en algunos grupos
Donde (Aj) es el tamao de los fragmentos de bosque vecinos funcionales: a) de acuerdo a su preferencia en la presencia
y (dij) es la distancia al fragmento de estudio (i) (Steffan- en el hbitat: se clasificaron como habitantes de hojarasca,
Dewenter & Tscharntke 2000). La formula hace posible el de troncos en descomposicin y de vegetacin arbrea y b)
anlisis del efecto combinado del rea y la distancia, de modo de acuerdo a su preferencia en la obtencin del alimento: se
que los valores de (I) bajos reflejan fragmentos muy aislados clasificaron como cazadoras solitarias, cazadoras en grupo
y viceversa, valores altos de (I) reflejan fragmentos poco (legionarias) y cultivadoras de hongos. Esta clasificacin se
aislados. Con base en el rea de este estudio el clculo fue realiz basndonos en informacin previa de caractersticas
arbitrariamente restringido a un radio de 67,450 ha alrededor ecolgicas de algunas especies (Hlldobler & Wilson 1990)
de cada uno de los fragmentos de estudio. y por los datos de registros de hbitat y mtodo de captura,
En cada fragmento se realizaron dos transectos lineales obtenidos durante la realizacin del presente estudio para el
con sitios de muestreo (10 x 2 m) separados por 20 m entre bosque seco tropical. Las especies de hormigas de las cuales no
s. Para la captura de hormigas, en cada sitio de muestreo se pudo contar con informacin previa de su ecologa en este
se ubic una trampa de cada (pitfall), dos atrayentes con ecosistema y/o presentaban datos insuficientes en el estudio,
cebo atn (uno arbreo y uno epigeo), cinco arrastres de no se clasificaron en los grupos funcionales propuestos y no
hojarasca en diferentes lugares en los 20 m2 (cinco litros se tuvieron en cuenta en este anlisis.
en total cernidos en un saco cernidor para Winkler) y se
realiz 15 minutos de bsqueda visual y captura manual Anlisis estadstico. Los anlisis estadsticos de los datos
en diferentes sustratos (troncos en descomposicin, ramas, fueron realizados usando el software SYSTAT 8.0 (SYSTAT
suelo, vegetacin, etc.). La abundancia relativa de las 1998). Se examin la normalidad de las variables mediante
especies se midi como la frecuencia de capturas para cada la prueba de Wilk-Shapiro en el programa Statistix para
especie, por consiguiente para cada sitio de muestreo la Windows (1998). Cuando fue necesario, se us transformacin
frecuencia mxima por especie es de cinco (cinco mtodos logartmica para alcanzar la distribucin normal. Para el
de captura por sitio). anlisis de las relaciones entre el total de especies, la frecuencia
El nmero de sitios de muestreo realizados se ajustaron al total de las especies, la riqueza de especies y la frecuencia
rea de cada uno de los fragmentos para las comparaciones de captura con muestras de igual tamao y el anlisis de los
especies-rea, desarrollando para el Trapiche (23), Crcega grupos funcionales de hormigas y el rea se usaron regresiones
(28), Carmelita (30), Miralindo Dos (70), Miralindo Uno lineales simples de nmero de especies vs. rea del fragmento,
(71), Aguas Claras (70), Las Pilas (102), El Medio (115) ambos transformados a logaritmo en base 10. Igualmente,
y Alejandra (115). Este esfuerzo de muestreo represent se realiz una correlacin de Spearman para relacionar el
aproximadamente un cubrimiento del 1% del rea para cada grado de aislamiento de los fragmentos con el nmero de
uno de los nueve bosques. especies registradas y el nmero de especies exclusivas de
Con los datos de riqueza y frecuencia total registrada cada fragmento.
para cada uno de los fragmentos se realizaron las curvas
para relacionar estas variables con el rea. Igualmente, para
examinar el efecto del tamao de la muestra, se tomaron Resultados
al azar 20 sitios de muestreo en cada fragmento (lo que
equivale a un tamao de muestra de 400 m2 por fragmento). Efecto del tamao del fragmento y el grado de aislamiento.
Como la medida del nmero de especies y la frecuencia de Para los nueve fragmentos de bosque seco se registr un
captura en una muestra de igual tamao es una medida de total de 6568 presencias de hormigas pertenecientes a 218
densidad, se determin la densidad de riqueza de especies y especies. Este dato aumenta en un 37% (81 especies) la
densidad de frecuencia de capturas por m2. Con estos datos mirmecofauna reportada por Armbrecht & Ulloa-Chacn
se desarrollaron curvas especies-rea para compararlas con (1999) para los fragmentos de bosque seco de la cuenca
las curvas realizadas con muestras ajustadas al tamao de media del ro Cauca. Las hormigas registradas pertenecen a
los fragmentos. 11 subfamilias de Formicidae. Myrmicinae, con 103 especies,
Las hormigas colectadas se determinaron en el laboratorio represent el 47% de las capturas, Formicinae, con 23
hasta el nivel taxonmico de gnero usando las claves de especies, el 11%, Pseudomyrmecinae, con 15 especies, el 7%,
Lattke (Jaff et al 1993), Hlldobler y Wilson (1990), Bolton Dolichoderinae, con 15 especies, el 7%, Ecitoninae, con 13
(1994, 2003) y Palacio & Fernndez (2003). En muchos casos especies, el 5%, Cerapachyinae, con una sola especie, menos
se enviaron especmenes a taxnomos y especialistas para la del 1% y el clado Poneroide y el subclado Ectatomminoide,
confirmacin o identificacin a nivel especfico (Longino J, con 48 especies, el 22% aproximadamente. Myrmicinae
Evergreen State College Washington; Hamton R J, Mackay representa cerca de la mitad de la fauna de hormigas para
W P, University of Texas at El Paso y Fernndez, F, Instituto los fragmentos de bosque seco, patrn similar al estudio de
Alexander von Humboldt, Colombia). La coleccin se Armbrecht (1995), donde se report a esta subfamilia con
encuentra depositada en el Museo de Entomologa de la el 48% de la diversidad.
Universidad del Valle (MEUV). Las especies ms abundantes fueron las mirmicinas
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Wasmannia auropunctata (Roger) (9.2%), Atta cephalotes 130


(L.) (4.3%), Solenopsis (Westwood) sp.10 (4%), la
120
dolicoderina Dolichoderus bispinosus (Oliver) (5.2%)
y la hormiga cazadora Pachycondyla constricta (Mayr) 110
(3.7%). La riqueza de especies de hormigas se correlacion

N especies
100
positivamente con el rea de los fragmentos (r = 0.801, F
= 12.532, P = 0.009, n = 9) (Fig 1a). La abundancia de las 90
especies de hormigas en los fragmentos, expresada en este
80
estudio como la frecuencia de captura de cada especie en
los diferentes mtodos de muestreo, se correlacion con el 70
rea de los fragmentos (r = 0.962, F = 86.154, P < 0.000,
60
n = 9) (Fig 1b). Sin embargo, la riqueza de especies no se 0 10 20 30 40 50
correlacion con el grado de aislamiento de los bosques del ndice de aislamiento
estudio (rs = -0.167, P > 0.50, n = 9. Valor crtico, (rs) 0.05, 9
Fig 2 Relacin entre el nmero de especies registradas y el
= 0.700) (Fig 2), al igual que el grado de aislamiento de los ndice de aislamiento de cada fragmento.
fragmentos no se correlacion con el nmero de especies
exclusivas en ellos (rs = -0.507, 0.20 > P > 0.10).
Las relaciones especies-rea pueden depender al tamao de los bosques (Fig 1a, b) y muestras de igual
notablemente del tamao de la muestra. Nosotros tamao en los nueve fragmentos del estudio (20 sitios de
evaluamos este problema tomando muestras ajustadas muestreo al azar = 400 m2). La curva de la densidad de
especies vs. el rea, obtenida con muestras de igual tamao,
no se correlacion (r = 0.495, F = 2.276, P = 0.175, n =
9) (Fig 3a); por el contrario, la densidad de frecuencia de
130 a captura de especies arroj una fuerte correlacin negativa
120
con el rea de los fragmentos (r = 0.864, F = 20.528, P =
0.003, n = 9) (Fig 3b).
110
N de especies

Relaciones especies-rea en grupos funcionales. Del


100 total de hormigas registradas en este estudio, se clasific el
90
61% de las especies (133) en algunos grupos funcionales,
como una primera aproximacin a la clasificacin de
80 las comunidades de hormigas del bosque seco tropical.
Nosotros analizamos si las especies de hormigas reaccionan
70 diferencialmente a la fragmentacin del bosque como una
funcin de sus caractersticas ecolgicas tal como el hbitat
60 que ocupan. Un total de 16 especies se registraron como
0 5 10 15
habitantes de troncos en descomposicin, 36 especies
de hojarasca y 57 asociadas a la vegetacin arbrea
b
(Tabla 1). Los resultados no revelaron una correlacin
significativa entre el rea y las especies asociadas a la
Frecuencia de captura

hojarasca (S = 10.965 A0.058, r = 0.189, F = 0.260, P = 0.626)


1000 (Fig 4b), mientras que las especies asociadas a los troncos
en descomposicin y la vegetacin arbrea mostraron una
fuerte correlacin positiva con el rea de los fragmentos (S
= 3.404 A0.246 , r = 0.769, F = 10.129, P = 0.015 y S = 25.763
500 A0.073 , r = 0.808, F = 13.179, P = 0.008, respectivamente)
(Fig 4a, c).
Para las preferencias en la obtencin del alimento, un
total de 13 especies se registraron como cazadoras en grupo,
0 18 especies cultivadoras de hongos y 55 especies como
0 5 10 15 cazadoras solitarias (Tabla 1). Los resultados revelaron
rea (ha)
una correlacin significativa entre el rea y las especies
Fig 1 (a) Relacin entre el nmero de especies de hormigas cazadoras en grupo (S = 1.738 A0.398, r = 0.729, F = 7.958,
(S) y el rea de los fragmentos de bosque seco (A); S = 76.913 P = 0.026) (Fig 5a), en cambio, las especies cultivadoras de
A0.123, r = 0.801, F = 12.532, P = 0.009, n = 9. (b) Relacin entre hongos y las cazadoras solitarias no se correlacionaron con
la frecuencia de hormigas colectadas (S) (medida de abundancia)
el rea de los fragmentos (S = 9.183 A-0.005, r = 0.028,
y el rea de los fragmentos de bosque seco (A); S = 420.727 A0.32,
r = 0.962, F = 86.154, P < 0.0001, n = 9. Las graficas siguen
F = 0.006, P = 0.942 y S = 17.539 A0.095, r = 0.469, F =
una ecuacin de la forma S = cAz. 1.972, P = 0.203, respectivamente) (Fig 5b, c).
48 Lozano-Zambrano et al - Hormigas: Relaciones Especies-rea en Fragmentos de Bosque Seco Tropical

0.40 a hormigas en el paisaje del bosque exhiben una mayor tasa


de colonizacin, utilizando los hbitats de la matriz para el
movimiento entre fragmentos de hbitat.
0.35 En contraste, los resultados para las muestras de igual
tamao presentaron un resultado imprevisible al mostrar
Especies por m

un decrecimiento de la densidad de hormigas con el rea de


0.30
los fragmentos. Aparentemente, la densidad de especies de
hormigas no se relaciona con el rea con muestras de igual
tamao, resultado similar al encontrado por Armbrecht &
Ulloa-Chacn (1999), donde no se encontr una relacin
0.25
significativa entre el rea de los fragmentos y el nmero
de especies de hormigas, y s (1999), que no encontr
diferencias entre el tamao de los parches del estudio y
0.20 especies de escarabajos que viven en troncos. Por el contrario,
0 5 10 15
el resultado obtenido de una relacin estadsticamente inversa
b entre la densidad de capturas (medida de la abundancia) y el
rea, no apoya las predicciones de la teora de biogeografa
Frecuencia de captura por m

de islas, que prev que la densidad de poblacin no cambia


con el rea del hbitat (MacArthur & Wilson 1967) y la
1.5 teora de metapoblaciones que predice un decrecimiento de
la densidad de la poblacin en hbitats pequeos y aislados
debido a una reduccin de la inmigracin (Hanski 1994).
Sin embargo, otras publicaciones apoyan el resultado de este
estudio. Didham et al (1998) reportaron un incremento en la
1.0
densidad de escarabajos en pequeos fragmentos, Steffan-
Dewenter & Tscharntke (2000) encontraron que la densidad
de poblacin de mariposas oligfagas y polfagas decrece
con aumento del rea del hbitat, sin embargo mariposas
0.5 especialistas como las monfagas incrementaron la densidad
0 5 10 15 con el tamao del hbitat.
rea (ha)
El aumento en la densidad de poblaciones de hormigas
Fig 3 (a) Relacin entre la densidad de especies de hormigas
en los fragmentos ms pequeos es el resultado del efecto
por m2 (S) y el rea de los fragmentos de bosque seco (A);
S = 0.338 A-0.068. (b) Relacin entre la densidad de captura de
de borde (e.g. s 1999). La densidad de invertebrados se
hormigas (S) (medida de abundancia) por m2 y el rea de los incrementa significativamente hacia el borde del bosque
fragmentos de bosque seco (A); S = 1.520 A-0.186. Las graficas (Didham 1997), como resultado de un incremento en la
siguen una ecuacin de la forma S = cAz. productividad en el borde del bosque y la acumulacin
de individuos del paisaje circundante (Didham et al 1998,
Steffan-Dewenter & Tscharntke 2000). Seguramente, los
fragmentos de bosque seco del estudio y en general de la
Discusin cuenca media del ro Cauca, por la mnima escala de tamao
promedio, se encuentran muy afectados por efectos de borde,
El nmero de especies y la frecuencia de captura de y probablemente un gran porcentaje de la biodiversidad que
hormigas se incrementaron con el rea de los fragmentos conservan correspondan a especies generalistas de la matriz,
para muestras ajustadas al tamao de los bosques. Nuestros las cuales estn reduciendo la diversidad beta.
datos confirmaron la a menudo relacin encontrada entre El grado de aislamiento de los fragmentos de bosque seco
la riqueza de especies y el rea del hbitat. El valor de z no explic diferencias en la riqueza de especies de hormigas.
es un parmetro til para la comparacin independiente Segn la prediccin, esperbamos que la riqueza de especies
de la escala de las relaciones especies-rea (Rosenzweig disminuyera con un aumento en el grado de aislamiento de los
1995). En nuestro estudio, el valor de z para la riqueza de fragmentos. Buscando otra posible alternativa, se relacion
hormigas con muestras ajustadas al rea, fue de 0.12, dato el grado de aislamiento con el nmero de especies exclusivas
que se encuentra en el esperado rango entre 0.1 y 0.2 para registradas para cada uno de los fragmentos, esperando
islas de hbitat del continente (Rosenzweig 1995). Para encontrar una relacin positiva entre grado de aislamiento y
nuestro conocimiento, son escasos los estudios de relaciones nmero de exclusividades, sin embargo, la relacin tampoco
especies-rea de hormigas en bosques fragmentados; sin fue significativa. Estudios previos con una medida diferente
embargo, en estudios en islas se han encontrado valores de z de aislamiento, mostraron relacin entre estas dos variables
de 0.40 en Branford and Guilford Townships, en el Condado para especies de mariposas (Thomas et al 1992) y otros,
de New Haven, Connecticut (Goldstein 1975) y 0.28 en las como el de Steffan-Dewenter & Tscharntke (2000), con igual
Indias Occidentales (Wilson 1988). Este resultado sustenta medida de aislamiento a este estudio, tampoco encontraron
las predicciones de que tpicamente, comunidades en islas relaciones significativas con comunidades de mariposas. En
tienen un mayor valor de z, y probablemente los grupos de el paisaje fragmentado de la cuenca media del ro Cauca, la
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Tabla 1 Especies de hormigas colectadas en el estudio y categorizadas en los diferentes grupos funcionales.
Grupos funcionales
Preferencia en hbitat Preferencia en obtencin de alimento
Especies de hormigas
Troncos Vegetacin Cazadoras Cultivadoras
Hojarasca Legionarias
descomposicin arbrea solitarias hongos
Subfamilia Cerapachyinae
Cylindromyrmex whymperi Cameron X

Subfamilia Dolichoderinae
Azteca forelii Emery X
Azteca instabilis F Smith X
Azteca sp. (6 spp.) X
Dolichoderus bispinosus Olivier X
Linepithema dispertitum Forel X
Tapinoma melanocephalum Fabricius X

Subfamilia Ecitoninae
Eciton burchelli Westwood X X
Eciton sp. X
Eciton sp. X X
Labidus sp. (3 spp.) X
Labidus sp. (5 spp.) X X
Neivamyrmex sp. (2 spp.) X X

Subfamilia Formicinae
Brachymyrmex heeri Forel X
Camponotus curviscapus Emery X
Camponotus nitidior Santschi X
Camponotus lindigi Mayr X
Camponotus novogranadensis Mayr X
Myrmelachista sp. X
Paratrechina sp. X

Subfamilia Myrmicinae
Acanthognathus brevicornis Smith X X
Acanthognathus sp. X
Acromyrmex octospinosus Reich X X
Apterostigma sp. X X
Atta cephalotes L. X
Carebara sp. X
Cephalotes cristatus Emery X
Cephalotes maculatus F Smith X
Cephalotes minutus Fabricius X

Continua
50 Lozano-Zambrano et al - Hormigas: Relaciones Especies-rea en Fragmentos de Bosque Seco Tropical

Tabla 1 Continuacin.

Grupos funcionales
Preferencia en hbitat Preferencia en obtencin de alimento
Especies de hormigas
Troncos Vegetacin Cazadoras Cultivadoras
Hojarasca Legionarias
descomposicin arbrea solitarias hongos
Cephalotes sp. X
Cephalotes umbraculatus Fabricius X
Crematogaster carinata Mayr X
Crematogaster curvispinosa Mayr X
Crematogaster distans Mayr X
Crematogaster evallans Forel X
Crematogaster limata F Smith X
Crematogaster sp. (3 spp.) X
Cyphomyrmex rimosus Spinola X X
Cyphomyrmex sp. (4 spp.) X
Cyphomyrmex sp. (3 spp.) X X
Hylomyrma reitteri Mayr X X
Leptothorax sp. X
Leptothorax sp. X
Leptothorax sp. X
Megalomyrmex incisus Smith X X
Megalomyrmex sp. (3 spp.) X X
Monomorium sp. (2 spp.) X
Mycocepurus smithii Forel X X
Octostruma balzani Emery X X
Pheidole susannae Forel X
Pheidole sp. X
Procryptocerus regularis Emery X
Pyramica eggersi Emery X X
Pyramica sp. X
Pyramica sp. X X
Pyramica subedentata Mayr X X
Pyramica trieces Brown X
Sericomyrmex amabilis Wheeler X X
Sericomyrmex sp. X X
Solenopsis geminata Fabricius X X
Solenopsis sp. X X
Solenopsis sp. (2 spp.) X
Solenopsis sp. (2 spp.) X
Strumigenys sp. X
Strumigenys trinidadensis Wheeler X
Trachymyrmex sp. (4 spp.) X

Continua
January - February 2009 Neotropical Entomology 38(1) 51

Tabla 1 Continuacin.

Grupos funcionales
Preferencia en hbitat Preferencia en obtencin de alimento
Especies de hormigas
Troncos Vegetacin Cazadoras Cultivadoras
Hojarasca Legionarias
descomposicin arbrea solitarias hongos
Wasmannia auropunctata Roger X X X

Clado Poneroide y subclado


Ectatomminoide
Anochetus simoni Emery X X
Anochetus sp. X
Ectatomma quadridens Fabricius X X
Ectatomma tuberculatum Olivier X
Gnamptogenys haenschi Emery X X
Gnamptogenys horni Santschi X X
Gnamptogenys sp. (2 spp.) X
Hypoponera sp. (2 spp.) X X
Pachycondyla apicalis Latreille X X
Pachycondyla carinulata Roger X X
Pachycondyla chyzery Forel X X
Pachycondyla constricta Mayr X X
Pachycondyla foetida L. X X
Pachycondyla harpax Fabricius X X
Pachycondyla impressa Roger X X
Pachycondyla obscuricornis Emery X X
Pachycondyla stigma Fabricius X X
Pachycondyla unidentata Mayr X X
Pachycondyla villosa Fabricius X X
Prionopelta antillana Forel X X
Probolomyrmex boliviensis Mann X X X
Thaumatomyrmex ferox Mann X X

Subfamilia Pseudomyrmecinae
Pseudomyrmex boopis Roger X X
Pseudomyrmex elongatus Mayr X X
Pseudomyrmex filiformis Fabricius X X
Pseudomyrmex gracilis Fabricius X X
Pseudomyrmex ita Forel X X
Pseudomyrmex kuenckeli Emery X X
Pseudomyrmex oculatus F. Smith X X
Pseudomyrmex pallens Mayr X X
Pseudomyrmex sp. (2 spp.) X
Pseudomyrmex sp. (3 spp.) X X
52 Lozano-Zambrano et al - Hormigas: Relaciones Especies-rea en Fragmentos de Bosque Seco Tropical

35 30 9
a b c
8

7
30 20
N especies

4
25 10
3

20 0 1
0 5 10 15 5 10 15 5 10 15
rea (ha)
Fig 4 Relacin entre el nmero de especies (S) y el rea de los fragmentos (A). (a) Hormigas asociadas a la vegetacin; (b)
hormigas asociadas a la hojarasca; (c) hormigas asociadas a troncos en descomposicin. Las graficas siguen una ecuacin de la
forma S = cAz.

9 14 30
a b c
8 13
7 12 25
6
N especies

11
5
10 20
4
9
3
2 8 15

1 7

0 6 10
0 5 10 15 5 10 15 5 10 15
rea (ha)
Fig 5 Relacin entre el nmero de especies (S) y el rea de los fragmentos (A). (a) Hormigas legionarias; (b) hormigas
cultivadoras de hongos; (c) hormigas cazadoras. Las graficas siguen una ecuacin de la forma S = cAz.

heterogeneidad de las matrices puede estar jugando un papel las hormigas pueden actuar como herbvoros, agentes
definitivo en la diversidad de ensamblajes de hormigas que defensivos, proveedores de macronutrientes, en muchos casos
persisten en el paisaje, y probablemente la distancia y el rea llegando a una fuerte especializacin (Hlldobler & Wilson
de los fragmentos no son factores tan determinantes. 1990). Probablemente, en este grupo de hormigas asociadas
Las especies de hormigas asociadas a los troncos en a la vegetacin se puedan encontrar un mayor nmero de
descomposicin y a la vegetacin arbrea fueron las ms especializaciones trficas, que segn modelos tericos
negativamente afectadas por la disminucin del rea de publicados (Holt et al 1999) son las especies ms afectadas
los fragmentos, mientras que las especies asociadas a la por la disminucin en el rea. Ramrez (1998), en los mismos
hojarasca no se vieron afectadas. Adems, las hormigas fragmentos de bosque seco de este estudio, encontr un
asociadas a los troncos en descomposicin mostraron un gran nmero de interacciones en la vegetacin arbrea (e.g.
valor de z mayor al de hormigas asociadas a la vegetacin asociacin con plantas heliconias, anidamiento en races,
arbrea. Interpretamos que estos resultados diferenciales anidamiento en domacios, aprovechamiento de nectarios
se deben a que los troncos en descomposicin ofrecen un extraflorales, relaciones planta-homptero-hormiga), sin
sustrato importante de anidamiento para las hormigas de altos embargo report que las asociaciones principalmente son
niveles trficos (Osorio 1998) y la diversidad de especies de carcter dbil y ms bien oportunistas.
en este microhbitat depender de la abundancia y calidad En la relacin especies-rea no significativa para las
de este recurso en los diferentes fragmentos. En el caso de especies de hojarasca, la temperatura puede estar jugando un
la vegetacin arbrea, las interacciones entre hormigas y papel muy significativo, ya que este es uno de los factores ms
plantas son de una extraordinaria diversidad, ya que aqu importantes para la distribucin y el nmero de especies de
January - February 2009 Neotropical Entomology 38(1) 53

comunidades de insectos de hojarasca (Ananthakrishnan 1996). alta dependencia de estas hormigas a los ambientes con
En el caso de los fragmentos del estudio, que se encuentran en cobertura boscosa. Probablemente, su comportamiento
una escala similar de tamao, pueden estar siendo igualmente caracterstico de cazadora generalista pueda ser un factor
afectados por el impacto de los consecuencias abiticas del aprovechado para beneficiarse de la mayor diversidad de
efecto de borde (Kattan 1998), ya que la proporcin del rea potenciales presa presente en fragmentos de menor tamao.
expuesta a este efecto es relativamente similar (relacin entre Sin embargo, algunos microhbitats particulares puedan ser
el rea del fragmento y su permetro). Enrquez (1998), en mejores predictores del nmero de especies cazadoras por
los mismos bosques de este estudio, no encontr diferencias rea en los fragmentos, fenmeno que todava se encuentra
significativas entre la temperatura, la humedad y el pH del sin explorar.
suelo entre los diferentes fragmentos relacionados con las Nuestros resultados enfatizan el gran valor de los
hormigas de hojarasca, hecho que podra explicar el no haber pequeos fragmentos de bosque seco para la conservacin
encontrado tendencias claras en cuanto a la riqueza de este de la diversidad de hormigas. El ensamblaje de especies
gremio en los diferentes fragmentos. de hormigas est fuertemente afectado por el rea de los
Por otro lado, nuestros anlisis respecto a las preferencias fragmentos, sin embargo respuestas funcionales de grupos
en la obtencin del alimento mostraron que las especies particulares de hormigas no presentan un patrn claro con
cazadoras en grupos (legionarias) fueron negativamente respecto a las relaciones especies-rea. Estudios del paisaje,
afectadas por la reduccin del rea de los fragmentos, que exploren procesos como los efectos de borde, las
mientras que las especies cazadoras solitarias y las dinmicas de movimiento de las especies a travs de la matriz,
cultivadoras de hongos no lo fueron. El comportamiento metapoblaciones y estudios autoecolgicos de algunas
de forrajeo y la estabilidad de las poblaciones presa pueden especies en los fragmentos, nos brindarn informacin sobre
ser factores que afectan la riqueza de hormigas legionarias las posibilidades reales de permanencia de estas hormigas en
en los fragmentos. Aunque las especies de legionarias no el paisaje fragmentado de la cuenca media del ro Cauca.
generan competencia interespecfica por su alimento (e.g.
por cucarachas, grillos y hormigas), en su comportamiento
de forrajeo evitan cruzar su propio camino y reincursionar Agradecimientos
en las mismas zonas, donde en su irrupcin diezmaron las
poblaciones de sus presas (Franks 1982). Esta situacin La presente investigacin fue posible gracias a la
de abundancia de presas y tiempo de recuperacin de las cofinancioacin del Programa Nacional del Medio Ambiente
incursiones puede limitar, en algunos casos, el nmero de y del Hbitat de COLCIENCIAS (Proyecto: 1106-13-197-96)
colonias y de especies de legionarias en los fragmentos ms y la Universidad del Valle. Se agradece tambin a la Embajada
pequeos. Adems, estudios previos, como el de Armbrecht Real de los Pases Bajos, GEF y el Banco Mundial por la
(1995), no reportaron presencias de colonias de hormigas financiacin del proyecto Conservacin y Uso Sostenible
legionarias en los potreros, matrices antropognicas ms de la Biodiversidad en los Andes Colombianos, en el marco
comunes en la cuenca media del ro Cauca. del cual se desarrollaron convenios de cooperacin entre el
En el caso de las hormigas cultivadoras de hojas, podemos Instituto de Investigacin de Recursos Biolgicos Alexander
citar tres razones que pueden apoyar la no diferencia entre von Humboldt y la Universidad del Valle.
la riqueza de especies debida al rea de los fragmentos: a)
las especies cultivadoras de hongos menos evolucionadas no
cortan hojas y son muy generalistas en cuanto a los productos Referencias
que utilizan para cultivar el hongo (e.g. cuerpos de insectos,
excremento de insectos, pedazos de fruta), generalmente Ananthakrishnan T H (1996) Forest litter insect communities.
encontrados en la hojarasca y el suelo (Hlldobler & Wilson Oxford & IBH Publishing Co. PVT. Ltd, New Delhi, 174p.
1990). Esta situacin apoya los resultados de Holt et al
(1999), quien propone que las especies generalistas son las Armbrecht I (1995) Comparacin de la mirmecofauna en fragmentos
menos afectadas por los efectos del rea; b) las especies que boscosos del valle geogrfico del ro Cauca, Colombia. Bol Mus
cortan material vegetal fresco no dependen exclusivamente Entomol Univ Valle 3: 1-14.
de una fuente alimenticia y atacan la mayora de clases de Armbrecht I, Ulloa-Chacn P (1999) Rareza y diversidad de
vegetacin (Hlldobler & Wilson 1990) y c) las especies hormigas en fragmentos de bosque seco colombianos y sus
cortadoras de hojas tienden a escoger plantas que contengan matrices. Biotropica 31: 646-653.
bajas concentraciones de sustancias repelentes (terpenoides),
por lo cual los estados sucesionales tempranos son ms s S (1999) Invasin of matriz species in small habitat patches.
atractivos (Hlldobler & Wilson 1990), y estos podran estar Cons. Ecol. (online) 3: 1-13. Available from the Internet. URL:
mejor representados en los bosques pequeos. http:/www.consecol.org/vol3/iss1/art1.
Para el caso de las especies cazadoras, se esperaba Bolton B (1994) Identification guide to the ant genera of the word.
encontrar una relacin especies-rea tomando en cuenta Harvard University Press, Cambridge, Massachusetts, 222p.
los resultados de Osorio (1998) quien encontr una
correlacin positiva, aunque con muestras de igual tamao, y Bolton B (2003) Synopsis and classification of Formicidae. Mem
Armbrecht (1995), quien report a Ectatomma tuberculatum Amer Entomol Inst 71: 1-370.
(Olivier), como la nica especie cazadora presente en las Brown K S, Hutchings R W (1997) Disturbance, fragmentation,
matrices circundantes a los fragmentos, sugiriendo una and the dynamics of diversity in Amazonian forest
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