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ARTCULO DE REVISIN

D.R. TIP Revista Especializada en Ciencias Qumico-Biolgicas, 17(1):77-91, 2014

FUMONISINAS SNTESIS Y FUNCIN EN LA INTERACCIN


Fusarium verticillioides-MAZ

Ma. Eugenia de la Torre-Hernndez, Diana Snchez-Rangel,


Eduardo Galeana-Snchez y *Javier Plasencia-de la Parra
Departamento de Bioqumica, Facultad de Qumica, Universidad Nacional
Autnoma de Mxico. Ciudad Universitaria, Deleg. Coyoacn, C.P. 04510,
Mxico, D.F. E-mail: *javierp@unam.mx

RESUMEN
Fusarium verticillioides es el principal hongo patgeno que afecta la productividad del maz en el
mundo. Este hongo penetra a la planta por distintas rutas e infecta races, tallo y mazorca. El patgeno
produce varias toxinas en el tejido y en los granos del maz, lo que disminuye su calidad. Las fumonisinas
son las toxinas mayoritarias excretadas por el hongo. Un grupo de genes forma el locus FUM en el
cromosoma 1 de F. verticillioides"{"eqfkec"ncu"gp|kocu"tgurqpucdngu"fg"nc"u pvguku"fg"ncu"hwoqpkukpcu0"
Ukp"godctiq."nc"ecpvkfcf"fg"hwoqpkukpc"rtqfwekfc"gu"cnvcogpvg"xctkcdng"gpvtg"egrcu"fgn"jqpiq0"
Nc"tgiwncekp"fg"nc"u pvguku"gu"ow{"eqornglc"{"fgrgpfg"fg"hcevqtgu"codkgpvcngu"{"pwvtkekqpcngu."cu "
como de mltiples vas de sealizacin que ejercen tanto regulacin positiva como negativa. Las
fumonisinas son consideradas factores de virulencia, ya que su produccin se asocia con una mayor
capacidad de infeccin de F. verticillioides"gp"rn pvwncu"fg"oc |0"Ukp"godctiq."guvg"rcrgn"pq"gu"enctq"
gp"nc"kphgeekp"{"rwftkekp"fg"nc"oc|qtec0"Gp"oc |."ncu"hwoqpkukpcu"vkgpgp"vtgu"dncpequ"oqngewnctgu"
swg" uqp" nc" gupicpkpc" N/cekn" vtcpuhgtcuc." nc" CVRcuc" fg" rtqvqpgu" fg" ogodtcpc" rncuo vkec" {" ncu"
/3.5/inwecpcucu"d ukecu0"Ncu"vtgu"gp|kocu"vkgpgp"hwpekqpgu"ukqnikecu"tgngxcpvgu"{"rctvkekrcp"gp"nc"
respuesta de defensa de la planta.
Palabras Clave: Fumonisina, Fusarium verticillioides, maz, micotoxina.

ABSTRACT
Fusarium verticillioides is the main fungal pathogen that affects the productivity of maize worldwide. The
hwpiwu"rgpgvtcvgu"vjg"rncpv"d{"fkhhgtgpv"tqwvgu"cpf"kphgevu"tqqvu."uvgo"cpf"eqd0"Vjg"rcvjqigp"rtqfwegu"
several toxins in tissue and corn kernels, which affect their quality. Fumonisins are the major toxins produced
d{"vjku"hwpiwu0"Vjg"cdknkv{"vq"rtqfweg"vjgo"fgrgpfu"qp"vjg"rtgugpeg"qh"ugxgtcn"igpgu"gpeqfkpi"vjg"
gp|{ogu"tgurqpukdng"hqt"dkqu{pvjguku0"Vjg"tgiwncvkqp"qh"vjg"u{pvjguku"ku"xgt{"eqorngz"cpf"fgrgpfu"qp"
gpxktqpogpvcn"cpf"pwvtkvkqpcn"hcevqtu."cu"ygnn"cu"ownvkrng"ukipcnkpi"rcvjyc{u0"Vjku"ku"tggevgf"d{"vjg"jkij"
xctkcdknkv{"kp"hwoqpkukp"rtqfwevkqp"coqpi"F. verticillioides"uvtckpu0"Hwoqpkukpu"ctg"xktwngpeg"hcevqtu"dgecwug"
their production is associated with a greater capacity to infect maize seedlings. However, this role is not
clear for ear infection and rotting. In maize, fumonisins have three molecular targets: sphinganine N-acyl-
vtcpuhgtcug." rncuoc" ogodtcpg" rtqvqp" CVRcug" cpf" vjg" dcuke" /3.5/inwecpcugu0" Vjgug" vjtgg" gp|{ogu"
have important physiological functions and also participate in the plant defense response against fungal
pathogens.
Key Words: Fumonisin, Fusarium verticillioides, maize, mycotoxin.

Nota: Artculo recibido el 28 de octubre de 2013 y aceptado


el 09 de diciembre de 2013.
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78 TIP Rev.Esp.Cienc.Qum.Biol. Vol. 17, No. 1

INTRODUCCIN
usarium verticillioides es un ascomiceto perteneciente varan de acuerdo con el medio de cultivo. Por ejemplo, en agar

F a la subdivisin Deuteromycota, que agrupa a aquellos


hongos en los que no hay descrita una fase sexual o,
bien, sta es muy rara1. F. verticillioides cae en esta
ltima categora, porque s presenta una fase sexual llamada
papa-dextrosa el micelio es blanco, al inicio, y forma pigmentos
que van desde gris hasta violeta (Fig. 1C y 1D). En cambio,
en algunos cultivos ya envejecidos, la hifa del hongo produce
melanina para conformar estructuras llamadas esclerocios2.
teleomorfo, o forma perfecta, muy difcil de encontrar en la
naturaleza y se requieren condiciones especiales para observarla La taxonoma de Fusarium es sumamente compleja. De ah
in vitro0"Nc"hqtoc"vgngqotec"tgekdg"qvtq"pqodtg"fg"ipgtq"{" que haya sido tema de debate durante muchos aos, porque
especie: para F. verticillioides es Gibberella moniliformis, que el concepto de especies ha cambiado dentro de un gnero,
es heterotlico, ya que el apareamiento ocurre entre colonias dependiendo de los grupos de investigadores. Un trabajo nodal
de distintos grupos. En el estado anamorfo, o de reproduccin en la taxonoma de este gnero fue el tratado de Wollenweber
asexual, hay abundante produccin de microconidias; stas son & Reinking (1935)3," gp" gn" swg" nqu" cwvqtgu" kfgpvkectqp" 87"
clulas ovaladas con la base aplanada y agrupadas en cadenas gurgekgu" citwrcfcu" gp" 38" ugeekqpgu0" Ecfc" ugeekp" kpenw c"
(Fig. 1A y 1B). Algunas cepas tambin generan macroconidias especies con caractersticas comunes, y algunas como F.
con apariencia larga y delgada, y con cinco o seis septos. verticillioides, F. thapsinum, F. proliferatum y F. subglutinans
Muestran dos clulas: una apical, que es curva, y otra basal, en pertenecen a la seccin Liseola. Adems, la nica diferencia
forma de pie. Este tipo de conidias se producen con estructuras entre F. verticillioides y F. proliferatum es que en esta ltima
que aparentan racimos denominados esporodoquios. La especie las cadenas de microconidias son ms cortas que en la primera4.
no produce clamidoconidias, pero con frecuencia las clulas
contenidas en una hifa engrosada son confundidas como tales. La especie F. verticillioides se distribuye por todo el mundo,
Las caractersticas y la morfologa de la colonia de esta especie y con alta frecuencia es aislada del maz, prcticamente de

Figura 1. Fusarium verticillioides. Microconidias de F. verticillioides producidas en esporodoquios (A) y en cadenas (B). Cultivos
de F. verticillioides en agar papa-dextrosa (C-D).
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junio, 2014 De la Torre-Hernndez, M.E. et al.: Fumonisinas en la interaccin Fusarium-maz 79

cualquier rgano de la planta. Es el principal patgeno del el acceso a las clulas del pericarpio y la hifa del hongo crece
cultivo y limitante de la productividad porque ocasiona prdidas gp"nc"uwrgtekg"fg"nc"ewv ewnc"rctc"rqfgt"ceegfgt"cn"itcpq."c"
cuantiosas que varan ao con ao. Se le conoce como un travs de la parte inferior del canal estilar, incluso en ausencia
patgeno necrtrofo por la capacidad que tiene de causar la de lesiones mecnicas7.
owgtvg"fgn"vglkfq"jqurgfgtq"{."nwgiq."uqdtgxkxg"eqoq"ucrtqvq"
en el rastrojo. Sin embargo, durante los periodos tempranos de 3. Infeccin del tallo y la mazorca por dao mecnico. Al
la infeccin el hongo adquiere una fase biotrofa, al grado de alimentarse, varios insectos plagas del maz horadan las
swg"rwgfg"uqdtgxkxkt"eqoq"gpfvq"gp"nc"ugoknnc"{"gp"gn"vcnnq" mazorcas y los tallos de la planta. Este dao mecnico funciona
de las plantas sin causar daos visibles. Cuando las condiciones como ruta de entrada para las conidias de F. verticillioides.
ambientales son favorables, infecta los tejidos de la planta y Adems, hay insectos que actan como vectores del hongo, ya
es capaz de provocar pudricin en rganos como la raz, el ugc"fkurgtu pfqnq"c"nq"nctiq"fg"nc"uwrgtekg"fg"nc"rncpvc"jcekc"
tallo y la mazorca. Tal circunstancia resulta de la compleja los granos como Ostrinia spp., el gusano barrenador o, bien,
interaccin entre varios factores como son la virulencia de la transportndolo a travs de grandes distancias como el gusano
cepa, el genotipo y la etapa del desarrollo del maz, as como las de la raz (Diabrotica sp.). Otros vectores descritos son el
condiciones ambientales5-7. El clima caliente y hmedo
favorece la pudricin de la mazorca durante el periodo
de llenado de grano8-10.

RUTAS DE ENTRADA Y COLONIZACIN DEL PATGENO


Uno de los aspectos que favorece la infeccin y la
alta incidencia de F. verticillioides en el maz es que
el hongo utiliza mltiples rutas de entrada a la planta
para colonizar distintos tejidos y, de esa manera, causa
diversas enfermedades a lo largo de su desarrollo
(Figura 2). A continuacin se describen las principales
rutas de infeccin:

1. Infeccin sistmica de las plntulas. Ocurre durante


y desde la germinacin de la semilla, y a lo largo del
establecimiento de la plntula. Como el hongo sobrevive
ya sea en la semilla o en el suelo, se encuentra
estratgicamente posicionado para infectar a la planta.
F. verticillioides penetra de forma directa el pericarpio y
a las clulas de la epidermis de la raz tres das despus
de que se siembran las semillas inoculadas. Las hifas
colonizan las clulas del parnquima del escutelo y
llegan hasta el crtex. Sin embargo, la colonizacin
de la endodermis y de las regiones vasculares ocurre
en raras ocasiones11. Entre 25 y 30 das, las races y el
mesocotilo ya se hallan colonizados y pueden mostrar
sntomas de pudricin, dependiendo de la cantidad de
inculo y de factores ambientales. En el tallo no hay
muchas hifas, de ah que la infeccin puede cursar de
manera asintomtica hasta ciertos tejidos12. Aunque el
hongo es capaz de translocarse por el tallo y llegar a la
nueva mazorca en desarrollo; el nico sitio que parece
limitar su paso es el tejido de transicin entre la corona Figura 2. Rutas de entrada de Fusarium verticillioides a la planta de
de la plntula y el tallo5,13. maz. 1. Infeccin sistmica de plntulas. El hongo sobrevive en la
semilla o en el suelo de donde accede a la plntula e infecta las
races. 2. Infeccin a travs del estigma. Las conidias del hongo
2. Infeccin de la mazorca por medio del estigma. La va
son depositadas en el estigma (E) y penetran a travs de la parte
ms comn para que F. verticillioides infecte a la mazorca inferior del canal estilar (CE). C: carpelo, SE: saco embrionario. 3.
es a travs del estigma. Lo anterior sucede cuando el Infeccin a travs de heridas. El hongo accede al tallo y/o a la
inculo areo y las conidias transportadas por el agua de mazorca a travs de lesiones mecnicas causadas por insectos
lluvia se depositan en el estigma. De esa forma se facilita al alimentarse (Ver detalles en el texto).
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gusano elotero en sus fases de larva y de adulto, los trips


y los gorgojos. La funcin de vector se apoya en el hecho de
que el hongo sobrevive en los rganos externos de los insectos
mencionados14,15. Otras evidencias que favorecen el papel de
los insectos en la incidencia y severidad de la infeccin por
F. verticillioides son: 1) el control de trips con insecticida, que
reduce la poblacin de insectos y la enfermedad38; 2) el maz
igpvkecogpvg"oqfkecfq."swg"rtqfweg"nc"rtqvg pc"Et{Kc*d+nc"
ewcn"eqpgtg"tgukuvgpekc"cn"iwucpq"dcttgpcfqt"gwtqrgq."vkgpg"
menor incidencia y severidad de pudricin de la mazorca
provocado por F. verticillioides13.

Evidentemente las rutas de infeccin mencionadas no son


excluyentes y en el campo las plantas son atacadas a travs
de una o ms de estas vas y por distintas cepas del patgeno.
Figura 3. Estructura qumica de las fumonisinas del grupo B.
MICOTOXINAS: UN ARSENAL QUMICO
A diferencia de otros hongos que son estrictamente biotrofos,
F. verticillioides no genera estructuras especializadas que es la ms estudiada27,28. Los niveles de produccin de la toxina
faciliten la entrada al tejido y a las clulas. Sin embargo, es capaz FB1 son muy variables entre las cepas de F. verticillioides, ya
de producir cantidades importantes de enzimas lticas y toxinas que algunas de ellas no la sintetizan, o bien, lo hacen a niveles
que contribuyen al proceso infeccioso. Entre las micotoxinas muy bajos; en cambio, otras generan grandes cantidades de la
que sintetiza la especie se hallan el cido fusrico, la fusarina toxina. La Tabla I ilustra esa diversidad, pues recopila varios
C, las naftoquinonas, la moniliformina y las fumonisinas. guvwfkqu"eqp"egrcu"ckuncfcu"gp"fkuvkpvcu"tgikqpgu"igqit ecu."
Estas ltimas son las ms abundantes17-20. La presencia de esos las que presentan variaciones de hasta tres rdenes de magnitud
compuestos en productos agrcolas causa gran preocupacin, en los niveles de FB1.
debido a los efectos que ocasionan cuando animales y humanos
los consumen. Lo anterior ha fomentado la investigacin en BIOSNTESIS DE FUMONISINAS
torno a los efectos, el modo de accin y el metabolismo de esta La capacidad de sintetizar fumonisinas depende de la presencia
micotoxina, as como al desarrollo de mtodos analticos para fg"wpc"ugtkg"fg"igpgu."citwrcfqu"gp"wpc"tgikp"fg"68"mrd"gp"
uw"fgvgeekp"{"ewcpvkecekp"gp"oc |"{"rtqfwevqu"fgtkxcfqu"fg" el cromosoma 1 de F. verticillioides y que forman el locus
ste21,22. Otro aspecto relevante de la biologa de las fumonisinas FUM 29-310"Nqu"igpgu"eqfkecp"ncu"gp|kocu"kpxqnwetcfcu"gp"
es su posible papel en la virulencia de F. verticillioides, mismo la sntesis de las micotoxinas y de otras protenas que median
que se revisar ms adelante. la secrecin y la resistencia a las mismas.

LAS FUMONISINAS, UNA FAMILIA DIVERSA DE TOXINAS El anlisis de la secuencia de los productos de los genes del
En 1988, un grupo de investigadores sudafricanos aislaron y locus FUM permiti predecir las funciones de estos ltimos.
rwtkectqp"ncu"hwoqpkukpcu"fg"ewnvkxqu"fg"F. verticillioides Tambin facilit el diseo de experimentos para comprobar
cuando buscaban el agente causal de la leucoencefalomalacia dichas funciones mediante el anlisis funcional y la generacin de
equina, que se asociaba con el consumo de maz mohoso23. Ese egrcu"eqp"owvcekp"gp"cniwpq"fg"nqu"igpgu0"Gn"vtcdclq"htwevke"
mismo ao se dilucid la estructura qumica de las toxinas24 en la dilucidacin de la ruta biosinttica de las fumonisinas32.
{." fgufg" gpvqpegu." ug" jcp" fguetkvq" o u" fg" 82" oqnewncu" Estas ltimas se sintetizan a partir de unidades de acetato para
relacionadas estructuralmente con la fumonisina47.48. Sin formar un polictido lineal dimetilado, que se condensa con el
embargo, slo ciertas cepas del hongo producen muchas aminocido L-alanina, seguido de hasta cinco reacciones de
de esas molculas y en condiciones particulares de cultivo. qzkigpcekp"{"fqu"guvgtkecekqpgu0"Gn"rtkogt"rcuq"gu"ecvcnk|cfq"
Las fumonisinas ms abundantes de incidencia natural son rqt"wpc"rqnkevkfq"ukpvcuc"*RMU+."eqfkecfc"rqt"gn"igp"FUM1
las del grupo B, derivadas de la mayora de las cepas de (Figura 4). Se trata de una enzima modular que tiene varios
F. verticillioides. Las fumonisinas B contienen un esqueleto dominios catalticos: /egvqcekn"ukpvcuc."ceknvtcpuhgtcuc"{"rtqvg pc"
lineal de 20 carbones, con un amino en el C-2 y residuos de acarreadora de acilos, responsables de la extensin de la cadena
ekfq"vtkectdqz nkeq"guvgtkecfqu"gp"E/36"{"E/37"*Hkiwtc"5+0" del polictido33. Hacia abajo del gen FUM1 se ubican otros genes
Guvqu"eqorwguvqu"fkgtgp"rqt"nc"rtgugpekc"q"nc"cwugpekc"fg" swg"eqfkecp"gp|kocu"rctvkekrcpvgu"gp"nc"u pvguku"fg"hwoqpkukpcu0"
un grupo hidroxilo en los C-5 y C-10. Dentro de esta familia El producto del gen FUM8 es una aminotranferasa que acarrea
predominan las fumonisinas B1, B2 y B3, pero la B1 (FB1) el grupo amino de la alanina al polictido de 18 carbonos, por
conforma ms del 75% del total de las fumonisinas; asimismo, medio de la condensacin descarboxilativa. Despus ocurren
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Medio de produccin de Rango de produccin


No. de cepas Origen de las cepas
fumonisinas de fumonisinas
Coleccin de cultivos del RINDMRC,
40 Embriones de maz 20 - 7100 mg/g
Sudfrica34
34 Semillas de maz, Mxico35 Maz quebrado 10 - 5810 mg/g

51 Mazorcas de maz, Irn58 Maz quebrado 3;9"/";883"oi1i

89 Mazorcas de maz, Mxico37 Arroz estril 0.1 - 4047 mg/g

79 Morogo, Sudfrica38 No reportan 336"/"5::82"pi1i

12 Semillas de cereales39 Semillas de sorgo esterilizadas 30;4"/"8027"oi1i

38 Esprragos, China40 Maz quebrado 25 - 3850 mg/g

84 Mazorcas de maz, Alemania41 Maz quebrado Hasta 21 mg/g

43 Mazorcas de maz, India42 Embriones de maz estriles 355"/"3839"oi1i

38 Mazorcas y rastrojo de maz, Brasil43 Maz quebrado 4063"/"5;;8"oi1i

35 Mazorcas de maz, Espaa44 Ogfkq"fg"eqorqukekp"fgpkfc 0.8 - 199 ppm

100 Mazorcas de maz, Brasil45 Arroz estril 204"/"984"oi1i

48 Embriones de maz, Italia68 Harina de maz 0.11 - 82 mg/kg

25 Mazorcas de maz, Uganda47 Semillas de maz esterilizadas 19 - 100 mg/kg

Tabla I. Comparacin de los niveles de produccin de fumonisinas entre diferentes cepas de F. verticillioides aisladas de
diversas fuentes.

oxidaciones en las posiciones C-14 y C-15, posiblemente por En la naturaleza sobreviven cepas de F. verticillioides incapaces
la accin del producto del gen FUM648. El intermediario 3-ceto de sintetizar fumonisinas porque tienen una mutacin en el gen
ug"tgfweg"c"wp"itwrq"jkftqzknq"rqt"wpc"tgfwevcuc"eqfkecfc" FUM1 o, bien, carecen del locus FUM 29,54. Tambin ocurren
por el gen FUM140,49. owvcekqpgu"gp"qvtqu"igpgu"fgn"nqewu."eqoq"cswgnnqu"swg"eqfkecp"
las oxigenasas responsables de la hidroxilacin en C-10 y C-5
Los productos de los genes FUM7, FUM10, FUM11 y FUM14 del esqueleto; lo anterior provoca que no produzcan FB1 y,
rctvkekrcp"gp"nc"guvgtkecekp"fg"nqu" ekfqu"vtkectdqz nkequ0"Gu" entonces, acumulan FB2 y FB328.
probable que estos ltimos provengan de derivados del cido
ctrico como el cido acontico, pero an no se demuestra REGULACIN DE LA BIOSNTESIS DE FUMONISINAS
de manera concluyente33,50. El gen FUM11 determina un Como lo ilustra la Tabla I, la produccin de fumonisinas por
transportador de tricarboxilatos, mismo que podra estar distintas cepas de F. verticillioides es muy variable y los rangos
involucrado en la transferencia de sustratos a travs de los pueden abarcar hasta tres rdenes de magnitud, an cuando
diferentes compartimentos celulares51. Adems de los genes las cepas crezcan bajo las mismas condiciones en un sustrato
estructurales, en el locus FUM se hallan los genes FUM19 y natural como maz o en un medio de cultivo de composicin
FUM210"Gn"rtkogtq"eqfkec"wp"vtcpurqtvcfqt"fgn"vkrq"CDE." fgpkfc0"Hcevqtgu"codkgpvcngu"rqt"glgornq."rJ."fkurqpkdknkfcf"
que podra actuar en la excrecin de la toxina para evitar su de agua y nutrientes tambin regulan la sntesis de fumonisinas.
acumulacin en la clula del hongo52. El producto de FUM21 Asimismo, hay genes fuera del locus FUM que participan, a
gu"wp"hcevqt"fg"vtcpuetkrekp"fgn"vkrq"p*KK+/4E{u8."tgiwncfqt" distintos niveles, en las vas de sealizacin que conducen a
de la expresin de los genes estructurales del locus. La funcin la expresin de los genes del locus FUM y a la generacin de
de este gen se describe ms adelante53. fumonisinas77.78 (Figura 5).
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82 TIP Rev.Esp.Cienc.Qum.Biol. Vol. 17, No. 1

A
21

10

12

20

13

14

15

16

17

18

19
11
1

9
M

M
FU

FU

FU

FU

FU

FU

FU

FU

FU

FU

FU

FU

FU

FU

FU

FU

FU
46 kpb

B O

HO Acetato

O Fum1
O

OH (CH2 )7
HO
NH2

L-Alanina Fum8
O

(CH2 )7
O OH
NH 2
FB1 O O

Fum6 OH OH O OH

O OH

(CH2 )7 NH 2 OH O OH

NH 2 OH O O
O OH
Fum13
OH OH

(CH2 )7
Fum3
O OH
NH 2 OH O O

Fum2 Fum14 OH O OH
OH OH
Fum10
(CH2 )5 FB3
O OH NH 2 OH O OH
NH 2 OH OH O O

O O
HO OH O OH

Figura 4. Biosntesis de fumonisinas. A. Estructura genmica del locus FUM en el cromosoma 1 de F. verticillioides. B. Ruta
biosinttica de las fumonisinas. Se indican los pasos en los que participan los productos de los genes del locus FUM.

INFLUENCIA DE CONDICIONES AMBIENTALES Y NUTRICIONALES la produccin de la toxina. La relacin C:N tambin afecta
Gn"rJ"kpw{g"gp"nc"u pvguku"fg"hwoqpkukpcu="jc{"wpc"octecfc" la sntesis: si sta es baja ocurre la supresin. Cuando F.
produccin de la toxina en pH cido (4.5), en contraste con el verticillioides crece en granos de maz en estadios tempranos
pH alcalino, mayor a 8. La protena Pac1 de F. verticillioides de desarrollo, con bajo contenido de almidn, se da una pobre
tiene una alta identidad global con otros homlogos de hongos generacin de fumonisina58. El gen AREA de F. verticillioides
que poseen funciones de activacin transcripcional en respuesta codifica la protena que contiene una regin altamente
al pH ambiental. El gen PAC1 acta como represor de la sntesis conservada entre los reguladores del metabolismo de nitrgeno
de fumonisina, pues la mutante en ste produce ms toxina que y que incluye un dominio de unin a la caja GATA en los
la cepa silvestre, tanto en granos de maz como en un medio promotores. Las cepas de F. verticillioides con mutacin en el
sinttico amortiguado a pH cido (4.5). El gen FUM1 es un gen AREA producen menores cantidades de la toxina, por lo que
blanco potencial de este regulador porque en la cepa mutante este gen es un regulador positivo de la sntesis de fumonisina59.
hay niveles mayores del transcrito57.
Tambin el tipo de carbohidratos presentes en los granos de maz
La fuente de nitrgeno constituye un factor nutricional que kpw{g"gp"nc"rtqfweekp"fg"hwoqpkukpc0"Rqt"glgornq."nc"ecpvkfcf"
kpw{g"gp"nc"u pvguku"fg"hwoqpkukpcu."{c"swg"gn"coqpkq"tgrtkog" de esta toxina es muy baja en un medio de cultivo cuya nica
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Hkiwtc"70"Tgiwncekp"fg"nc"u pvguku"fg"hwoqpkukpcu0"Nc"iwtc"tguwog"nqu"tgiwncfqtgu"rqukvkxqu"{"pgicvkxqu"fg"nc"gzrtgukp"fg"nqu"
genes FUM"{"nc"u pvguku"fg"hwoqpkukpcu"g"kpfkec"uw"rqukdng"nqecnk|cekp"gp"nc"enwnc0"Ncu"gejcu"eqpvkpwcu"kpfkecp"wp"ghgevq"
rqukvkxq"okgpvtcu"swg"ncu"n pgcu"vtwpecfcu"wp"ghgevq"pgicvkxq0"Ncu"n pgcu"{"gejcu"fkueqpvkpwcu"kpfkecp"wpc"x c"swg"pq"ug"jc"
caracterizado completamente. (Ver detalles en el texto).

fuente de carbono es la amilosa. Sin embargo, aumenta de manera transcripcional Zfr1, que es un regulador positivo de la sntesis
ukipkecvkxc"ewcpfq"gn"jqpiq"etgeg"gp"coknqrgevkpc"q"fgzvtkpc=" de fumonisinas y entre sus blancos podran estar incluidos
esta ltima es producto de la hidrlisis de la amilopectina. Del los genes del locus FUM. Las cepas mutantes del gen ZFR1
mismo modo, la transcripcin de los genes FUM8 y FUM12 muestran crecimiento y desarrollo normal en granos de maz,
aumenta durante el desarrollo del grano, conforme se acumula pero menor nivel de fumonisina: apenas un 10% con respecto
amilopectina y alcanza un mximo en el estado dentado58. a la cepa silvestre84. Asimismo, el factor transcripcional
HXK1 es otro gen que participa en la percepcin de azcares Sda1 requerido para el catabolismo del sorbitol participa
y contribuye en la regulacin de la sntesis de fumonisinas. negativamente en la regulacin de la sntesis de fumonisina.
Eqfkec" wpc" jgzqekpcuc." gp|koc" fgn" ogvcdqnkuoq" rtkoctkq" La cepa mutante en este gen produce mayor cantidad de FB1
que participa en el crecimiento, el desarrollo y la patognesis. que la cepa silvestre y es incapaz de crecer en sorbitol como
La mutacin de HXK1 afecta el crecimiento del hongo en nica fuente de carbono85. Otro factor transcripcional que
presencia de varias fuentes de carbono como fructosa, glucosa, regula positivamente la sntesis de fumonisinas es el producto
sacarosa o maltotriosa y tambin ocurre la reduccin del 80% del gen FUM21. Las cepas de F. verticillioides con mutacin
en la sntesis de la fumonisina B182. en FUM21 producen muy poca fumonisina y alcanzan niveles
bajos del transcrito de los genes FUM1 y FUM8, los que son
El anlisis de mutantes en el gen FST1." swg" eqfkec" wp" esenciales para la sntesis de la micotoxina53. Fum21 podra
transportador de carbohidratos, tambin apoya el papel de unirse al promotor del gen FUM1 que tiene sobrerrepresentada
los azcares en la sntesis de FB1. Las cepas con mutacin la secuencia CGGATA, donde la triada CGG es reconocida
en FST1 no se ven afectadas en el crecimiento ni en la rqt" nqu" hcevqtgu" vtcpuetkrekqpcngu" fgn" vkrq" p*KK+/4E{u80"
colonizacin del grano, pero s en la produccin de FB183. Asimismo, la mutacin de esta secuencia cis en el promotor
Es posible que la percepcin o toma de carbohidratos sea de FUM1 causa menor transcripcin del gen cuando el hongo
un factor que contribuya en la biosntesis de la micotoxina. crece in planta o in vitro86.
La expresin del gen FST1 se halla controlada por el factor
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84 TIP Rev.Esp.Cienc.Qum.Biol. Vol. 17, No. 1

CASCADAS DE SEALIZACIN QUE REGULAN LA SNTESIS DE Debido a que la fosforilacin/desfosforilacin de protenas es


FUMONISINAS clave en la mayora de las cascadas de sealizacin, tambin se
La percepcin del medio ambiente y los nutrientes que resultan ha estudiado el papel de protenas fosfatasas en la regulacin
en la expresin de genes del locus FUM y en la sntesis de de la biosntesis de fumonisinas. El gen CPP1" eqfkec" nc"
fumonisinas requiere de una sealizacin celular. Hay varios subunidad cataltica de la fosfatasa 2A de F. verticillioides y
genes cuyos productos participan en estas rutas de sealizacin y los niveles de transcrito de este gen se incrementan en las cepas
regulan la produccin de la micotoxina. Entre ellos se encuentra mutantes que producen menos FB1. La actividad represora se
FCC1,"gn"swg"eqfkec"wpc"rtqvg pc"vkrq"ekenkpc"E"rwgu"eqpvkgpg" eqpto." {c" swg" egrcu" owvcpvgu" gp" guvg" igp" rtgugpvcp" wpc"
tres dominios conservados de ciclinas: una caja de ciclina,una elevacin en la expresin de genes FUM y de produccin de
regin rica en PEST y una caja de destruccin. FCC1 se expresa FB1, con respecto a la cepa silvestre8:. Dado que las fosfatasas
de manera constitutiva durante el crecimiento y es un regulador fg" rtqvg pcu" vkgpgp" gurgekekfcf" cornkc" swg" fgrgpfg." gp"
positivo de la sntesis de fumonisina, pues cepas mutantes en parte, de la subunidad regulatoria, tambin se ha investigado
este gen presentan reduccin en la expresin del gen FUM1 y en gn"rcrgn"fg"nqu"igpgu"swg"eqfkecp"guvc"uwdwpkfcf0"Gn"igpqoc"
los niveles de FB1. Parece que FCC1 participa en la sealizacin de F. verticillioides contiene dos genes: PPR1 y PPR2; ambos
de la percepcin ambiental, ya que cuando la mutante crece eqfkecp" uwdwpkfcfgu" tgiwncvqtkcu" {" gn" cp nkuku" fg" owvcpvgu"
en medio mnimo a pH 3 la conidiacin y produccin de FB1 revel funciones diferenciales entre ellas, pues solamente en
son restablecidas87. El modo de accin de las ciclinas es a la mutante PPR2 aumenta la sntesis de FB1, similar a lo que
travs de su interaccin fsica con una cinasa dependiente de se observa con la mutante CPP1. Los resultados sugieren que
ciclina (CDK). El gen FCK1"eqfkec"nc"rtqvg pc"swg"eqpvkgpg" las dos subunidades regulatorias tienen acciones distintas, que
un motivo de unin a ciclina y un dominio de cinasa Ser/Thr inciden sobre el desarrollo y la produccin de FB18;.
homlogo a otras CDKs. La protetna Fck1 forma un complejo
con Fcc1 y la mutacin del gen FCK1 tambin resulta en menor REGULACIN EPIGENTICA DE LA SNTESIS DE FUMONISINAS
rtqfweekp"fg"HD30"Rctc"fgpkt"nc"x c"gp"nc"swg"rctvkekrc"gn" Como en otros eucariontes, en el control de la expresin
complejo Fcc1/Fck1 es necesario descubrir el blanco de esta gentica del metabolismo secundario de los hongos tambin
cinasa. Es posible que FCK1 acte directamente sobre algn contribuye el estatus de la cromatina, a travs de la acetilacin/
regulador transcripcional del cluster FUM como FUM21, desacetilacin de histonas. En presencia de tricostatina A un
o bien, sobre un regulador global de la expresin gnica, y inhibidor de la desacetilasa de histonas, suben los niveles de
los efectos en la expresin de genes FUM sean secundarios88. transcrito de los genes FUM1 y FUM21 y, en menor grado, de
FUM8, as como los de las fumonisinas. Los resultados son
Qvtcu"x cu"fg"ugcnk|cekp"korqtvcpvgu"gp"jqpiqu"ncogpvququ" consistentes con el hecho de que el grado de acetilacin de las
asociados con virulencia y metabolismo secundario son histonas en los genes FUM1 y FUM21 es mayor en condiciones
aquellas en las que participan las protenas G. El gen GBP1 fg"kpfweekp"fg"u pvguku"fg"HD30"Nq"cpvgtkqt"eqptoc"swg"nc"
de F. verticillioides"eqfkec"wpc"rtqvg pc"fg"58:"cokpq ekfqu." remodelacin de la cromatina juega un papel claro y diferencial
con alta similitud a las protenas G monomricas de hongos en la regulacin de los genes FUM 70.
ncogpvququ0"Gn"igp"ug"gzrtguc"hwgtvgogpvg"fwtcpvg"nc"dkqu pvguku"
de FB1 y su mutacin causa un incremento discreto (58%) Esta regulacin epigentica tambin se sustenta en la funcin
en la produccin de FB1, con respecto a la cepa silvestre. Se de la protena LaeA, la que tiene actividad de metiltransferasa
asocia con la elevada expresin de los genes FUM1 y FUM8 y contribuye al control de la biosntesis de esterigmatocistina
y los datos indican que GBP1 es un regulador negativo de la en Aspergillus nidulans71. La enzima se encuentra en el
biosntesis de FB155. ncleo y ah su actividad es regulada por su interaccin con
las protena velvet, las que, a su vez, controlan el desarrollo
La transduccin de seales, mediada por las protenas G y el metabolismo secundario, altamente conservados en
heterotrimricas, tambin participa en la regulacin de la sntesis hongos. En F. verticillioides, el homlogo FvVE1 es esencial
de fumonisinas. Las cepas mutantes de F. verticillioides en para la produccin de las toxinas, ya que la mutacin suprime
el gen GBB1."swg"eqfkec"nc"uwdwpkfcf" "fg"wpc"rtqvg pc"I" por completo la sntesis de fumonisinas. Adems, FvVE1 es
heterotrimrica, producen 14 veces menos FB1 que las cepas necesario para la expresin del gen FUM21 y otros genes
silvestres, y en las primeras ocurre la reduccin sustancial de la estructurales del locus FUM 72.
expresin de los genes FUM1 y FUM8. Lo anterior revela que
la va de sealizacin en la que participa la protena G regula ASOCIACIN ENTRE LA PRODUCCIN DE FB1 Y LA VIRULENCIA
positivamente la sntesis de FB1. Esta ruta de sealizacin EN MAZ
rqft c" ugt" gurge ec"fg" nc" u pvguku" fg" nc" okeqvqzkpc."{c" swg" Debido a que las fumonisinas se consideran metabolitos
parmetros de desarrollo como el crecimiento radial y la masa secundarios, en un principio se asumi que la FB1 se produca
de micelio no cambian con respecto a la cepa silvestre89. durante la fase tarda de la interaccin Fusarium-maz, es decir,
en la etapa saproftica del hongo. Sin embargo, evidencias
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junio, 2014 De la Torre-Hernndez, M.E. et al.: Fumonisinas en la interaccin Fusarium-maz 85

recientes muestran que la expresin de los genes FUM y la Sin embargo, su papel en la virulencia no se ha extrapolado al
sntesis de fumonisina ocurren en los periodos tempranos de evaluar la pudricin del tallo. Las cepas de F. verticillioides, con
la infeccin in planta73-75 e, incluso, durante la fase endoftica cantidades variables de fumonisina, tambin causan lesiones
en la plntula de maz8. de diversas magnitudes en el mismo tejido. Sin embargo, no
existe correlacin entre la capacidad de producir fumonisinas
El papel de la FB1 como elemento de virulencia en la infeccin in vitro y la severidad de la enfermedad80.
por F. verticillioides se ha debatido durante muchos aos. Un
factor de virulencia es una molcula producida por un patgeno, En otro estudio comparativo entre cepas de F. verticillioides
el cual incrementa su capacidad para causar enfermedad al que generan o no distintas fumonisinas, se evalu la capacidad
kpvgthgtkt"eqp"hwpekqpgu"gurge ecu"fg"nc"enwnc"jqurgfgtc"{." del hongo de causar infeccin y pudricin de mazorcas. Las
entonces, promueve la colonizacin del microorganismo en cepas se inocularon por el canal estilar y todas las cepas que no
el tejido vegetal. Las pruebas para sustentar su papel en la producen FB1 fueron capaces de infectar y causar pudricin de
xktwngpekc"uqp<"3+"gxkfgpekcu"dkqsw okecu"fgn"ghgevq"vqvzkeq" manera similar a la cepa productora de las tres micotoxinas81.
de la fumonisina en clulas y tejidos de maz, y 2) evidencias Del mismo modo, en un estudio distinto se compar una cepa
genticas que describen el fenotipo de cepas de F. verticillioides; de F. verticillioides productora de FB1 con otra cepa isognica
estas ltimas tienen una limitada o nula capacidad de producir mutante, cuya sola diferencia es que tiene interrumpido el gen
fumonisina. FUM1 y, por eso, no produce fumonisinas. Ensayos en campo
muestran que la cepa mutante posee un comportamiento similar
EVIDENCIAS BIOQUMICAS DEL PAPEL DE LA FUMONISINA EN a la cepa silvestre en su habilidad para infectar las mazorcas y
LA VIRULENCIA ecwuct"uw"rwftkekp0"Nc"gxkfgpekc"eqptoc"swg"ncu"hwoqpkukpcu"
Xctkqu"vtcdclqu"fqewogpvcp"nqu"ghgevqu"vqvzkequ"fg"nc"HD3" son dispensables para causar infeccin y pudricin de la
en distintos tejidos de maz y diversas etapas del desarrollo. mazorca82.
Gp"ewnvkxqu"fg"ecnnqu"fg"oc |."wpc"fquku"fg"HD3"35" O"ecwuc"
la reduccin del 50% en su crecimiento98, y hasta 75% de En contraste con el estudio anterior, la transformacin con el
inhibicin en la elongacin radicular de semillas de maz locus completo FUM de cepas que no lo contienen dentro de
durante la germinacin77. En plntulas de maz tratadas con su genoma, aporta evidencia gentica robusta sobre el papel
ncu"eqpegpvtcekqpgu"fg"203."3."32"{"322" O"fg"HD3."nc"vqzkpc" ukqnikeq"fg"nc"hwoqpkukpc"gp"nc"xktwngpekc"fg"F. verticillioides.
provoca la disminucin en la longitud de la raz y el tallo, segn La especie Fusarium musae se halla estrechamente relacionada
la cantidad de toxina. Con las dosis ms altas ocurre hasta 80% con F. verticillioides, pero es incapaz de infectar el maz y no
de inhibicin del crecimiento de la raz y 95% del tallo78. La produce fumonisina. La complementacin de esta especie con
HD3."crnkecfc"gp"gn"ciwc"fg"tkgiq"c"wpc"eqpegpvtcekp"4;" O." una secuencia genmica que contiene el locus FUM ntegro
ocasiona la reduccin del 23% en la altura del tallo y del 59% genera una cepa productora de FB1 capaz de colonizar plntulas
en el peso de la raz, as como la aparicin de lesiones necrticas de maz, causando todos los sntomas de la infeccin: lesiones
en las hojas74. Aparentemente, esos efectos dependen del modo pgetvkecu."cvtqc"{"dncpswgcokgpvq"fgn"vglkfq54.
de aplicacin de la micotoxina, ya que cuando la FB1 se asperja
en plntulas de maz, no se observan los mismos sntomas de Las evidencias presentadas sugieren que las fumonisinas s
vqvqzkekfcf79. contribuyen a la virulencia en los procesos de infeccin y
colonizacin de plntulas de maz, pero son dispensables para
EVIDENCIAS GENTICAS DEL PAPEL DE LA FUMONISINA EN la infeccin y pudricin del tallo y la mazorca. Es importante
LA VIRULENCIA resaltar, sin embargo, que para todos los ensayos de pudricin
Para estudiar la contribucin de las fumonisinas en la virulencia en el tallo y la mazorca se utilizan mtodos de inoculacin muy
de F. verticillioides se han utilizado cepas que varan en la agresivos, como la inyeccin de las conidias directamente en
produccin de la toxina e, inclusive, variantes incapaces de el tejido o a travs del estigma. Lo anterior impide evaluar la
sintetizarla. Tambin, se han incluido cepas con una mutacin capacidad del hongo patgeno para superar barreras fsicas
en el gen FUM1, incapaces de generar la micotoxina. y otras respuestas inducidas de la planta hospedera. Nuevas
evidencias que apoyan el papel de la FB1 en la virulencia de
Se aprovecha el ciclo sexual del hongo y una cruza realizada F. verticillioides son la alta incidencia de cepas toxignicas
entre dos cepas: una fum1+ con otra fum1-, genera una progenie en tejidos de maz sintomticos y los niveles elevados de FB1
con amplio rango de virulencia y de capacidad de sintetizar presentes en tejidos de maz83,84.
fumonisinas. En ensayos en plntulas de maz, slo las cepas
productoras de fumonisina son virulentas y aquellas que no BLANCOS MOLECULARES DE LA FUMONISINA B1
sintetizan la toxina son incapaces de infectar a las plantas8. El principal modo de accin de la toxina FB1 es la inhibicin
Los estudios apoyan la hiptesis de que la generacin de fg"nc"gp|koc"gupicpkpc"N-acil transferasa, la cual participa en
fumonisinas es necesaria para la virulencia en plntulas de maz. la biosntesis de novo"fg"gupiqn rkfqu0"Nc"gp|koc"ecvcnk|c"nc"
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86 TIP Rev.Esp.Cienc.Qum.Biol. Vol. 17, No. 1

tgceekp"fg"eqpfgpucekp"gpvtg"nc"dcug"gupiqkfgc"fg"ecfgpc" la ESN y el AS inducen la activacin de una nucleasa en tejidos


nctic"*DEN+"gupicpkpc"*GUP+"{"rcnokvqkn"Eq/C."rctc"igpgtct" de maz, que puede ser la responsable de la degradacin del
ceramida; de ah que su inhibicin desencadena la acumulacin ADN genmico durante los eventos de muerte celular. Los
fg"gupicpkpc"{"qvtcu"DEN85. El incremento y el desbalance resultados establecen que la FB1 provoca la acumulacin de
de estos lpidos bioactivos explican muchos de los efectos de BCL. Lo anterior, activa alguna va que conduce a la muerte
la FB1 en clulas animales:8.:9. En plantas, la FB1 tambin celular y en la que participa el AS; adems, provoca la activacin
kpjkdg"nc"gupicpkpc"N-acil transferasa y causa acumulacin de diversas hidrolasas, entre ellas, la nucleasa89. Debido a que
de BCL88-90. Adems, en maz la FB1 tiene otros dos blancos la toxina FB1 activa vas de sealizacin de defensa en maz, la
moleculares: la ATPasa de protones de membrana plasmtica91 y induccin de stas con la consecuente muerte celular del tejido
las /3.5/inwecpcucu"d ukecu75. A continuacin se muestran con xgigvcn"hcxqtgeg"cn"jqpiq."swg"gu"wp"dwgp"ucrtqvq0
mayor detalle estos efectos y su posible papel en la virulencia
de F. verticillioides en maz. Efectos similares tambin suceden en plantas de maz irrigadas
eqp"wpc"uqnwekp"fg"HD3"4:" O"rwgu"kpfweg"nc"crctkekp"fg"
30" Nc" gupicpkpc" P/cekn" vtcpuhgtcuc" eqoq" dncpeq" lesiones necrticas en las hojas, reduccin en el tamao de la
celular de la FB1 planta, as como de la masa radicular. De igual manera, los
Nqu" gupiqn rkfqu" uqp" oqnewncu" cph nkecu" ew{c" guvtwevwtc" niveles de PSN y ESN aumentan 3 y 8 veces, respectivamente,
fundamental se conforma con una base de cadena larga (BCL), la en relacin con las plantas no tratadas74. Muchos de los efectos
cual es un aminoalcohol de cadena hidrocarbonada (2-amino-1,3- se reproducen cuando se inoculan las plantas de maz con cepas
hidroxialcano). Hay gran diversidad en la estructura de BCLs, de F. verticillioides productoras de fumonisinas. La severidad de
ya que pueden contener insaturaciones en las posiciones C4-C5 los sntomas se correlaciona con la cantidad de FB1 detectada en
q"E:/E;"{1q"jkftqzkncekp"gp"nc"rqukekp"E60"Nqu"gupiqn rkfqu" nc"tc |."cu "eqoq"eqp"nqu"pkxgngu"fg"gupicpkpc"{"vqgupiqukpc"
son componentes esenciales del sistema de endomembranas en en el tejido vegetal74,75,90.
plantas y otros eucariontes, pues constituyen ms del 40% de los
lpidos de la membrana plasmtica92,93. Adems de proporcionar El efecto sistmico que se observa por la irrigacin con FB1
integridad estructural, la evidencia reciente revela que los o infeccin por F. verticillioides se puede explicar por qu
gupiqn rkfqu"owguvtcp"hwpekqpgu"ownvkhcevkecu0"Rqt"glgornq." nqu" pkxgngu" fg" gupicpkpc" {" vqgupiqukpc." {" uwu" fgtkxcfqu"
se hallan enriquecidos en las balsas lipdicas o microdominios fosforilados, son translocados a las hojas de las plantas90.
membranales regiones de membrana altamente ordenadas, Entonces, es posible que los sntomas como deformacin
importantes para la organizacin y funcin de las protenas de y lesiones necrticas en las hojas se deban a la presencia y
ugcnk|cekp"gp"nc"uwrgtekg"fg"ncu"enwncu"xgigvcngu."rctc"gn" al desbalance de las BCL en este tejido. Lo anterior tambin
vt eq"vtcpuogodtcpcn"{"vt eq"kpvtcegnwnct94,95. Asimismo, los explicara por qu no se observan estos sntomas por aspersin
gupiqn rkfqu"{"uwu"kpvgtogfkctkqu"dkqukpvvkequ"uqp"ogfkcfqtgu" de la micotoxina directamente en las hojas79.
de procesos celulares en plantas, por ejemplo, la muerte celular
programada y la transduccin de seales dependientes del cido 2. La ATPasa de H+ de membrana plasmtica como
abscsico (ABA);8/322. blanco celular de la FB1
La ATPasa de H+ es una enzima membranal que transporta
La biosntesis de novo"fg"nqu"gupiqn rkfqu"eqornglqu"eqokgp|c" protones del citoplasma al apoplasto; hidroliza ATP para
con la formacin de la BCL en el retculo endoplsmico a partir energizar este transporte. Su funcin es fundamental para
de la condensacin de la serina con palmitoil-CoA, para formar mantener un potencial membranal negativo y un gradiente
nc"5/egvqgupicpkpc0"Guvc"oqnewnc"uwhtg"wpc"tgfweekp"{"nc" transmembranal de pH, el que se requiere para la elongacin
gupicpkpc"igpgtcfc"ug"ceknc"eqp"wp" ekfq"itcuq"cevkxcfq"rqt" fgn"vglkfq"{"qvtqu"rtqeguqu"ukqnikequ101.
EqC"rctc"rtqfwekt"egtcokfc0"Nc"gupicpkpc"N-aciltransferasa,
enzima blanco de la toxina FB1, cataliza la reaccin. La La FB1 inhibe in vitro la actividad de la ATPasa de H+, aislada
inhibicin causa la acumulacin de BCL, principalmente de vesculas de membrana plasmtica de embriones de maz con
gupicpkpc"{"vqgupiqukpc"*RUP+."swg"uqp"ncu"o u"cdwpfcpvgu" 24 horas de germinacin. De acuerdo con los datos cinticos, la
gp"enwncu"xgigvcngu"*Hkiwtc"8+0"Nc"crnkecekp"fg"HD3"32" O"gp" inhibicin es de naturaleza no competitiva y reversible con una
embriones de maz ocasiona el incremento de hasta seis veces en Kk"fg"3907" O"*Hkiwtc"8+0"Ug"jcnnc"cuqekcfc"eqp"fqu"ukvwcekqpgu<"
los niveles de ESN y PSN a las 48 horas, que es el mismo lapso la disminucin in vivo en la elongacin radicular del 44% y 47%
en el que ocurren la degradacin del ADN genmico, la muerte c"32"{"62" O"fg"HD3."tgurgevkxcogpvg."{"eqp"nc"tgfweekp"fg"
del tejido y la produccin de cido saliclico (AS). Esta ltima jcuvc"gn"9:'"gp"nc"cekfkecekp"fgn"ogfkq91. La inhibicin de
gu"wpc"vqjqtoqpc"swg"cevkxc"fkhgtgpvgu"x cu"fg"ugcnk|cekp." esta enzima podra contribuir a acortar la elongacin de la raz
mismas que pueden desembocar en muerte celular, como aquella y el tallo, observada en plantas infectadas con F. verticillioides
que se observa en la reaccin de hipersensibilidad, caracterstica o tratadas con FB1.
de las reacciones de defensa en las plantas. Tanto la FB1 como
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junio, 2014 De la Torre-Hernndez, M.E. et al.: Fumonisinas en la interaccin Fusarium-maz 87

Figura 6. Blancos moleculares de la fumonisina en clulas de maz. La FB1 secretada por el hongo durante la infeccin ejerce
accin inhibitoria en tres blancos moleculares en la planta hospedera: la ATPasa de H+."nc"gupicpkpc"P/cekn"vtcpuhgtcuc"{"ncu"
/3.5/inwecpcucu"d ukecu0"Nc"kpjkdkekp"gp"nc"gupicpkpc"N-acil transferasa causa acumulacin de BCLs que activa la va del
UC0"Gn"UC"kpfweg"c"uw"xg|"nc"cevkxkfcf"fg"wpc"kuqhqtoc" ekfc"fg" /3.5/inwecpcuc."rtqdcdngogpvg"tgurqpucdng"fg"nc"igpgtcekp"
de elicitores derivados del glucano. Tambin el SA induce la actividad de nucleasas que contribuyen a la degradacin del
CFP"igpokeq"{"owgtvg"egnwnct0"Hkpcnogpvg."nc"HD3"rqft c"kpjkdkt"fktgevcogpvg"nc"cevkxkfcf"fg"ncu"kuqhqtocu"d ukecu"fg" /3.5"
glucanasas en el espacio extracelular facilitando la colonizacin. Flechas slidas: indican activacin, induccin o acumulacin
de compuestos o transcritos, mientras que la gejcu"pq"eqpvkpwcu representan interacciones hipotticas.

Cfgo u"fg"nc"cekfkecekp"fgn"gurcekq"crqrn uvkeq."nc"CVRcuc" importante de la pared celular fngica, que representa entre el
de H+ tambin participa en la respuesta de defensa de las 72'/82'"fgn"rguq"ugeq. Adems de esta actividad que inhibe
plantas contra microorganismos. La enzima acta en la el crecimiento del hongo, las glucanasas liberan de la pared
percepcin de algunos patgenos fngicos pues se activa en celular oligosacridos que actan como elicitores y activan
los primeros minutos posteriores al tratamiento con ciertas respuestas de defensa104,105.
molculas derivadas de hongos102. Asimismo, la ATPasa de H+
interacta en la membrana con otras protenas involucradas La fumonisina B1 modula la actividad de tres /3.5/inwecpcucu"
en la respuesta de defensa103. Debido a la importancia de la de maz mediante dos mecanismos independientes"*Hkiwtc"8+.
ATPasa de H+ gp"nc"ukqnqi c"fg"nc"rncpvc"{"gp"uw"fghgpuc." Experimentos in vitro demuestran que la FB1 exgena inhibe
constituye un blanco contra el cual varios patgenos han nc" cevkxkfcf" fg" fqu" /3.5/inwecpcucu" d ukecu" eqp" wpc" KE50
gxqnwekqpcfq"rctc"ukpvgvk|ct"oqnewncu"swg"kpvgtgtcp"eqp" fg"75" O0"In vivo,"nc"HD3"kpfweg"nc"cevkxkfcf"fg"wpc" /3.5/
su actividad101. glucanasa cida. Esta misma enzima se activa tambin con
un anlogo del cido saliclico (AS). Lo anterior sugiere que
50" Ncu" /3.5/inwecpcucu" eqoq" dncpeq" egnwnct" fg" una va de sealizacin, mediada por el AS, se induce con la
la FB1 FB1, probablemente precedida por la acumulacin de bases
Las /3.5/inwecpcucu" uqp" gp|kocu" eqp" cevkxkfcf" jkftqn vkec" gupiqkfgcu0"Nc"kphgeekp"rqt"F. verticillioides en tejidos de maz
que se inducen durante la respuesta de defensa de las plantas, ecwuc"ghgevqu"ukoknctgu"gp"nc"cevkxkfcf"fg"ncu" /3.5/inwecpcucu"
rtkpekrcnogpvg"cpvg"gn"cvcswg"fg"jqpiqu"ncogpvququ0"Gn"dncpeq" cidas y bsicas, que se correlacionan con la expresin de genes
de las enzimas es el glucano, el polisacrido estructural ms FUM y la produccin de FB1 in vivo75.
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88 TIP Rev.Esp.Cienc.Qum.Biol. Vol. 17, No. 1

CONCLUSIONES proliferatum on corn. Part I: The effect of initial headspace


De acuerdo con la evidencia generada hasta ahora, es razonable oxygen concentration. Int. J. Food Microbiol. 114."382389"
(2007).
deducir que la FB1 es un factor de virulencia de F. verticillioides:
11. Murillo, I., Cavallarin, L. & San Segundo, B. Citology of
existe una relacin positiva entre el desarrollo de sntomas en infection of maize seedlings by Fusarium verticillioides and
plntulas de maz, la presencia de la toxina y la acumulacin immunolocalization of the pathogenesis-related PRms protein.
de BCL. La FB1 inhibe la biosntesis de novo"fg"gupiqn rkfqu" Phytopathology. 89, 737-747 (1999).
y genera el desbalance en los niveles endgenos de estos 12. Oren, L., Ezrati, S., Cohen, D. & Sharon, A. Early events in the
korqtvcpvgu"ogvcdqnkvqu."gurge ecogpvg."gp"nc"cewowncekp" Fusarium verticilliodes maize interaction characterized by
fg"dcugu"gupiqkfgcu"fg"ecfgpc"nctic0"Nq"cpvgtkqt"eqpfweg"c" wukpi"itggp"wqtguegpv"rtqvgkp/gzrtguukpi"vtcpuigpke"kuqncvg0"
cascadas de sealizacin que derivan en muerte celular, por lo Appl. Environ. Microbiol. 69."38;7/3923"*4225+0
que F. verticillioides puede tomar ventaja para proliferar en un 13. Munkvold, G.P., McGee, D.C. & Cariton, W.M. Importance of
different pathways for maize kernel infection by Fusarium
estado parastico. La FB1 tiene blancos moleculares en diferentes
moniliforme. Phytopathology. 87, 209-217 (1997).
eqorctvkogpvqu"egnwnctgu."jgejq"swg"rqft c"ugt"uwekgpvg"rctc" 14. Gilbertson, R.L., Brown, M. Jr., Ruppel, E.G. & Capinera, J.L.
generar un escenario en el cual las respuestas de defensa de la Association of corn stalk rot Fusarium spp. and western corn
planta son suprimidas o evadidas, facilitando la colonizacin rootworm beetles in Colorado. Phytopathology. 76, 1309-1314
del hongo necrtrofo. *3;:8+0
15. Munkvold, G.P. & Desjardins, A.E. Fumonisins in Maize. Can we
AGRADECIMIENTOS reduce their occurence? Plant Dis. 81."778/787"*3;;9+0
El trabajo de investigacin del autor responsable Javier Plasencia 380"Hcttct."L0L0"("Fcxku."T0O0"Tgncvkqpujkru"coqpi"gct"oqtrjqnqi{."
est apoyado por el Centro Internacional de Mejoramiento de western flower thrips and Fusarium ear rot of corn.
Phytopathology. 81."883/888"*3;;3+0
Maz y Trigo (Convenio IMIC). Asimismo, se agradece el apoyo
17. Rabie, C.J., Marasas, W.F.O., Thiel, P.G., Lbben, A. & Vleggaar,
de los proyectos CONACYT (50503-Z) y DGAPA-PAPIIT R. Moniliformin production and toxicity of different Fusarium
(IN220010). Se agradece al Mtro. Felipe de la Torre por la species from Southern Africa. Appl. Environ. Microbiol. 43,
elaboracin de la Figura 2. 517-521 (1982).
18. Bacon, C.W., Marijanovic, D.R., Norred, W.P. & Hinton, D.M.
REFERENCIAS Production of fusarin C on cereal and soybean by Fusarium
1. Deacon, J.W. Modern Mycology (Blackwell, Boston, 1997). moniliforme. Appl. Environ. Microbiol. 55, 2745-2748 (1989).
2. Leslie, J.F & Summerell, B.A. The Fusarium Laboratory Manual 19. Bacon, C.W., Porter, J.K., Norred, W.P. & Leslie, J.F Production
*Dncemygnn"Rwdnkujkpi."Cogu."4228+0"3uv"Gfkvkqp0 of fusaric acid by Fusarium species. Appl. Environ. Microbiol.
3. Wollenweber, H. & Reinking, O.A. Die Fusarien, ihre Beschreibung, 62."625;/6265"*3;;8+0
Schadwirkung und Bekampfung (Paul Parey, Berlin, 1935). 20. Desjardins, A.E. Fusarium mycotoxins: chemistry, genetics and
4. Nelson, P.E., Toussoun, T.A. & Marasas, W.F.O. Fusarium species: biology (American Phytophatological Society, St. Paul, MN,
Cp" knnwuvtcvgf" ocpwcn" hqt" kfgpvkecvkqp" *Vjg" Rgppu{nxcpkc" 4228+0
State University Press, Pennsylvania, 1983). 21. Reddy, K.R.N. et al. Mycotoxin contamination of commercially
70" Mgfgtc." E0L0." Ngunkg." L0H0" (" Enckp." N0G0" Igpgvke" fkxgtukv{" qh" important agricultural commodities. Toxin Rev. 28."376/38:"
Fusarium Section Liseola (Gibberella fujikuroi) in individual (2009).
maize stalks. Phytophatology 84."825/829"*3;;6+0 22. Reddy, K.R.N. et al. An overview of mycotoxin contamination
80" Fgulctfkpu."C0G0."Rncvvpgt."T0F0."Pgnuqp."V0E0"("Ngunkg."L0H0"Igpgvke" in foods and its implications for human health. Toxin Rev. 29,
analysis of fumonisin production and virulence of Gibberella 45/48"*4232+0
fujikuroi mating population A (Fusarium moniliforme) on 23. Gelderblom, W.C. et al. Fumonisins--novel mycotoxins with
maize (Zea mays) seedlings. Appl. Environ. Microbiol. 61, cancer-promoting activity produced by Fusarium moniliforme.
9;/:8"*3;;7+0 Appl. Environ. Microbiol. 54."3:28/3:33"*3;::+0
7. Duncan, K.E. & Howard, R.J. Biology of maize kernel infection 24. Bezuidenhout, S. C. et al. Structure elucidation of the fumonisins,
by Fusarium verticillioides. Mol. Plant-Microbe Interact. 23, mycotoxins from Fusarium moniliforme. J. Chem. Soc. Chem.
8/38"*4232+0 Commun. 11, 743-745 (1988).
8. Bacon, C.W., Yates, I.E., Hinton, D.M. & Meredith, F. Biological 25. Bartk, T., Szcsi, A., Szekeres, A., Mesterhzy, A. & Bartk,
control of Fusarium moniliforme in maize. Environ. Health M. Detection of new fumonisin mycotoxins and fumonisin-
Persp. 109, 325-332 (2001). like compounds by reversed-phase high-performance liquid
9. Torres, M.R., Ramos, A.J., Soler, J., Sanchis, V. & Marn, S. SEM chromatography/electrospray ionization ion trap mass
study of water activity and temperature effects on the initial spectrometry. Rapid Commun Mass Spectrom. 20."4669/4684"
growth of Aspergillus ochraceus, Alternaria alternata and *4228+0
Fusarium verticillioides on maize grain. Int. J. Food Microbiol. 480"Tjggfgt." L0R0." Octcucu." Y0H0Q0" (" Xkuogt." J0H0" Rtqfwevkqp" qh"
81, 185-193 (2003). fumonisin analogs by Fusarium species. Appl. Environ.
10. Samapundo, S., De Meulenaer, B., Atukwase, A., Debevere, J. & Microbiol. 68, 2101-2105 (2002).
Fgxnkgijgtg."H0"Vjg"kpwgpeg"qh"oqfkgf"cvoqurjgtgu"cpf" 27. Marn, S.V., Sanchis-Vinas, I., Canela, R. & Magan, N. Effect on
their interaction with water activity on the radial growth and water activity and temperature on growth and fumonisin B1 and
fumonisin B1 production of Fusarium verticillioides and F. B2 production by Fusarium proliferatum and F. moniliforme
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junio, 2014 De la Torre-Hernndez, M.E. et al.: Fumonisinas en la interaccin Fusarium-maz 89

in grain. Lett. Appl. Microbiol. 21, 298-301 (1995). from corn grains of different geographic origins in Brazil. Int.
28. Proctor, R.H., Plattner, R.D., Desjardins, A.E., Busaman, M. & J. Food Microbiol. 145, 921 (2011).
Butchko, R. Fumonisin production in the maize pathogen 680"Eqxctgnnk."N0"et al. Characterization of Fusarium verticillioides
Fusarium verticillioides: genetic basis of naturally occurring strains isolated from maize in Italy: fumonisin production,
chemical variation. J. Agric. Food Chem. 54."4646/4652"*4228+0 pathogenicity and genetic variability. Food Microbiol. 31,
29. Proctor, R.H., Desjardins, A.E., Plattner, R.D. & Hohn, T.M. A 17-24 (2012).
poliketide synthase gene required for biosynthesis of fumonisin 47. Atukwase, A., Muy, C. & Kaaya, A.N. Potential for fumonisin
mycotoxins in Gibberella fujikuroi mating population A. Fungal production by strains of Gibberella fujikuroi species complex
Genet. Biol. 27, 100-112 (1999). isolated from maize produced in Uganda. J. Biol. Sci. 12, 225-
30. Proctor, R.H., Brown, D.W., Plattner, R.D. & Desjardins, A.E. 231 (2012).
Co-expression of 15 contiguous genes delineates a fumonisin 48. Uhlig, S. et al." Kfgpvkecvkqp" qh" gctn{" hwoqpkukp" dkqu{pvjgvke"
biosynthetic gene cluster in Gibberella moniliformis. Fungal intermediates by inactivation of the FUM6 gene in Fusarium
Genet. Biol. 38, 237-249 (2003). verticillioides. J. Agric. Food Chem. 60, 10293-10301 (2012).
31. Seo, J.A., Proctor, R.H. & Plattner, R.D. Characterization of four 49. Butchko, R.A., Plattner, R.D. & Proctor, R.H. FUM13 encodes
clustered and coregulated genes associated with fumonisin a short chain dehydrogenase/reductase required for C-3
biosynthesis in Fusarium verticillioides. Fungal Genet. Biol. carbonyl reduction during fumonisin biosynthesis in Gibberella
34."377/387"*4223+0 moniliformis. J. Agric. Food Chem. 51."5222/5228"*4225+0
32. Du, L. et al. Biosynthesis of sphinganine-analog mycotoxins. J. 50. Blackwell, B.A., Edwards, O.E., Fruchier, A., ApSimon, J.W.
Ind. Microbiol. Biotechnol. 35."677686"*422:+0 & Miller, J.D. NMR structural studies of fumonisin B1 and
33. Huffman, J., Gerber, R. & Du, L. Recent advancements in the related compounds from Fusarium moniliforme. Adv. Exp.
biosynthetic mechanisms for polyketide-derived mycotoxins. Med. Biol. 392."97/;3"*3;;8+0
Biopolymers 93."986/998"*4232+0 51. Bojja, R.S., Cerny, R.L., Proctor, R.H. & Du, L. Determining
34. Thiel, P.G. et al. Survey of fumonisin production by Fusarium the biosynthetic sequence in the early steps of the fumonisin
species. Appl. Environ. Microbiol. 57, 1089-1093 (1991). pathway by use of three gene-disruption mutants of Fusarium
35. Desjardins, A.E., Plattner, R.D. & Nelson, P.E. Fumonisin verticillioides. J. Agric. Food Chem. 19."4:77/4:82"*4226+0
production and other traits of Fusarium moniliforme strains 52. Stergiopoulos, I., Zwiers, L.H. & De Waard, M.A. Secretion of
from maize in northeast Mexico. Appl. Environ. Microbiol. pcvwtcn"cpf"u{pvjgvke"vqzke"eqorqwpfu"htqo"ncogpvqwu"hwpik"
60."38;7/38;9"*3;;6+0 by membrane transporters of the ATP-binding cassette and
580"Ijkcukcp."U0C0"et al. Fumonisin production by Fusarium species major facilitator superfamily. Europ. J. Plant Pathol. 108,
isolated from freshly harvested corn in Iran. Mycopathologia 719734 (2002).
159, 3140 (2005). 53. Brown, D.W., Butchko, R.A., Busman, M. & Proctor, R.H.
37. Snchez-Rangel, D., SanJuan-Badillo, A. & Plasencia, J. Fumonisin The Fusarium verticillioides FUM gene cluster encodes a
production by Fusarium verticillioides strains isolated from p*KK+4E{u8"rtqvgkp"vjcv"chhgevu"HWO"igpg"gzrtguukqp"cpf"
maize in Mxico and development of a polymerase chain fumonisin production. Eukaryot. Cell 6, 1210-1218 (2007).
reaction to detect potential toxigenic strains in grains. J. Agric. 54. Glenn, A.E., et al. Transformation mediated complementation
Food Chem. 53.":787/:793"*4227+0 of a FUM gene cluster deletion in Fusarium verticillioides
38. van der Walt, A.M. et al. Fumonisin-producing Fusarium strains restores both fumonisin production and pathogenicity on maize
and fumonisins in traditional African vegetables (morogo). seedlings. Mol. Plant-Microbe Interact. 21, 8797 (2008).
South African J. Sci. 102."373/377"*4228+0 55. Sagaram, U.S., Butchko, R.A.E. & Shim, W.B. The putative
39. Prom, L.K., Isakeit, T., Wheeler, M., Puckhaber, L.S. & Liu, J. monomeric G-protein GBP1 is negatively associated with
Mycotoxigenic potential of ten Fusarium species grown on fumonisin B1 production in Fusarium verticillioides. Mol.
sorghum and in vitro. Plant Pathol. J. 7."3:5/3:8"*422:+0 Plant Pathol. 7."5:35:;"*4228+0
40. Wang, J., Wang, X., Zhou, Y., Du, L. & Wang, Q. Fumonisin 780"Rkeqv." C0." et al. Factors of the Fusarium verticillioides-maize
detection and analysis of potential fumonisin-producing environment modulating fumonisin production. Crit. Rev.
Fusarium spp. in asparagus (Curctciwu" qhekpcnku L.) in Microbiol. 36, 221-231 (2010).
Zhejiang Province of China. J. Sci. Food Agric. 90.":58:64" 57. Flaherty, J.E., Pirttil, A.M., Bluhm, B.H. & Woloshuk, C.P. PAC1,
(2010). a pH regulatory gene from Fusarium verticillioides. Appl.
41. Goertz, A. et al. Fusarium" urgekgu" cpf" o{eqvqzkp" rtqngu" qp" Environ. Microbiol. 69, 52225227 (2003).
comercial maize hybrids in Germany. Eur. J. Plant Pathol. 58. Bluhm, B.H. & Woloshuk, C.P. Amylopectin induces fumonisin
128, 101111 (2010). B1 production by Fusarium verticillioides during colonization
42. Nayaka, S.C. et al." Fgvgevkqp" cpf" swcpvkecvkqp" qh" hwoqpkukpu" of maize kernels. Mol. Plant-Microbe Interact. 18, 1333-1339
from Fusarium verticillioides in maize grown in southern (2005).
India. World J. Microbiol. Biotechnol. 26, 7178 (2010). 59. Kim, H. & Woloshuk, C.P. Role of AREA, a regulator of nitrogen
43. Ono, E.Y.S. et al. Fusarium verticillioides strains isolated from metabolism, during colonization of maize and fumonisin
corn feed: characterization by fumonisin production and RAPD biosynthesis in Fusarium verticillioides. Fungal Genet. Biol.
Fingerprinting. Braz. Arch. Biol. Technol. 53.";75/;82"*4232+0 45, 947-953 (2008).
44. Jurado, M. et al. Genetic variability and fumonisin production by 820"Mko."J0"Uokvj."L0G0."Tkfgpqwt."L0D0."Yqnqujwm."E0R0"("Dnwjo."
Fusarium proliferatum. Food Microbiol. 27, 5057 (2010). B.H. HXK1 regulates carbon catabolism, sporulation, fumonisin
45. de Oliveira Rocha, L. et al. Molecular characterization and B1production and pathogenesis in Fusarium verticillioides.
fumonisin production by Fusarium verticillioides isolated Microbiology 157."487:488;"*4233+0
Document downloaded from http://www.elsevier.es, day 24/04/2017. This copy is for personal use. Any transmission of this document by any media or format is strictly prohibited.

90 TIP Rev.Esp.Cienc.Qum.Biol. Vol. 17, No. 1

830"Dnwjo." D0J0." Mko." J0." Dwvejmq." T0C0" (" Yqnqujwm." E0R0" Planta 235.";87/;9:0"*4234+0
Involvement of ZFR1 of Fusarium verticillioides in kernel 980"xcp"Cuej."O0C0L0."Tklmgpdgti."H0J0L0"("Eqwvkpjq."V0C0"Rj{vqvqzkekv{"
colonization and the regulation of FST1, a putative sugar of fumonisin B1, moniliformin, and T-2 toxin to corn callus
transporter gene required for fumonisin biosynthesis on maize cultures. Phytopathology 82, 1330-1332 (1992).
kernels. Mol. Plant Pathol. 9, 203211 (2008). 77. Doehlert, D.C., Knutson, C.C. & Vesonder, R.F. Phytotoxic effects
840"Hncjgtv{." L0G0" (" Yqnqujwm." E0R0" Tgiwncvkqp" qh" hwoqpkukp" of fumonisin B1 on maize seedling growth. Mycopathologia
biosynthesis in Fusarium verticillioides by a zinc binuclear 127, 117-121 (1994).
cluster-type gene, ZFR1. Appl. Environ. Microbiol. 70, 78. Lamprecht, S.C., et al. Phytotoxicity of fumonisins and TA-toxin
4875487;"*4226+0 to corn and tomato. Phytopathology 84, 383-391(1994).
850"Ocncrk/Ykijv."O0."Uokvj."L0."Ecordgnn."L0."Dnwjo."D0J0"("Ujko." 79. Abbas, H.K. & Boyette, C.D. Phytotoxicity of fumonisin B1 on
Y0D0"Ufc3."c"E{u4/Jku4"kpe"pigt"vtcpuetkrvkqp"hcevqt."ku" weed and crop species. Weed Technol. 6, 548-552 (1992).
involved in polyol metabolism and fumonisin B1 production 80. Jardine, D.J. & Leslie, J.F. Aggressiveness to mature maize plants
in Fusarium verticillioides. PLoS ONE 8."g89878"*4235+0 of Fusarium strains differing in ability to produce fumonisin.
860"Oqpvku."X0."Rcuswcnk."O0."Xkugpvkp."K0."Mctnqxum{."R0"("Ectfkpcng."H0" Plant Dis. 83."8;2/8;5"*3;;;+0
Kfgpvkecvkqp"qh"c"cis-acting factor modulating the transcription 81. Desjardins, A.E. & Plattner, R.D. Fumonisin B1-nonproducing
of FUM1, a key fumonisin-biosynthetic gene in the fungal strains of Fusarium verticillioides cause maize (Zea mays)
maize pathogen Fusarium verticillioides. Fungal Genet. Biol. ear infection and ear rot. J. Agric. Food Chem. 48, 5773-5780
51, 4249 (2013). (2000).
870"Ujko." Y0D0" (" Yqnqujwm." E0R0" Tgiwncvkqp" qh" hwoqpkukp" D3" 82. Desjardins, A.E., Munkvold, G.P., Plattner, R.D. & Proctor, R.H.
biosynthesis and conidiation in Fusarium verticillioides by a FUM1a gene required for fumonisin biosynthesis but not
cyclinlike (Ctype) gene, FCC1. Appl. Environ. Microbiol. for maize ear rot and ear infection by Gibberella moniliformis
67."38293834"*4223+0 kp"gnf"vguvu0"Mol. Plant-Microbe Int. 15."33793386"*4224+0
880"Dnwjo."D0J0"("Yqnqujwm."E0R0"Hem3."c"E/v{rg"e{enkp/fgrgpfgpv" 83. Desjardins, A.E. & Plattner, R.D. Distribution of fumonisins in
kinase, interacts with Fcc1 to regulate development and maize ears infected with strains of Fusarium moniliforme
secondary metabolism in Fusarium verticillioides. Fungal that differ in fumonisin production. Plant Dis. 82, 953-958
Genet. Biol. 43."368376"*4228+0 (1998).
890" Ucictco."W0U0"("Ujko."Y0D0"Fusarium verticillioides GBB1, a gene 84. Nascimento, V., et al. Characterization and genetic variability of
encoding heterotrimeric G protein B subunit, is associated Fusarium verticillioides strains isolated from corn and sorghum
with fumonisin B1 biosynthesis and hyphal development in Brazil based on fumonisins production, microsatellites,
but not with fungal virulence. Mol. Plant Pathol. 8, 375-384 mating type locus, and mating crosses. Can. J. Microbiol. 52,
(2007). 9;:/:26"*4228+0
8:0"Ejqk."[0G0"("Ujko."Y0D0"Hwpevkqpcn"ejctcevgtk|cvkqp"qh"Fusarium 85. Wang, E., Norred, W. P., Bacon, C.W., Riley, R.T. & Merrill, A.H.
verticillioides CPP1, a gene encoding a putative protein Jr. Inhibition of sphingolipid biosynthesis by fumonisins.
phosphatase 2A catalytic subunit. Microbiology 154."548558" J.Biol. Chem. 266,"366:8/366;2"*3;;3+0
(2008). :80"T{ncpf." N0M0." Hqz."V0G0." Nkw." Z0." Nqwijtcp."V0R0" (" Mguvgt." O0"
8;0"Ujkp."L0J0"et al. Protein phosphatase 2A regulatory subunits perform Dysregulation of sphingolipid metabolism in cancer. Canc.
distinct functional roles in the maize pathogen Fusarium Biol. Ther. 11, 138-149 (2011).
verticillioides. Mol. Plant Pathol. 14, 518529 (2013). 87. Hla, T. & Dannenberg, A.J. Sphingolipid signaling in metabolic
70. Visentin, I. et al. Transcription of genes in the biosynthetic pathway disorders. Cell Metabol. 16, 420-434 (2012).
for fumonisin mycotoxins is epigenetically and differentially 88. Abbas, H.K., et al. Fumonisin- and AAL-toxin-induced disruption
regulated in the fungal maize pathogen Fusarium verticillioides. of sphingolipid metabolism with accumulation of free sphingoid
Euk. Cell 11, 252-259 (2012). bases. Plant Physiol. 106, 10851093 (1994).
71. Bayram, O. & Braus, G.H. Coordination of secondary metabolism 89. de la Torre-Hernndez, M.E., Rivas-San Vicente, M., Greaves-
and development in fungi: the velvet family of regulatory Fernndez, N., Cruz-Ortega, R. & Plasencia, J. Fumonisin B1
proteins. FEMS Microbiol. Rev. 36, 124 (2012). induces nuclease activation and salicylic acid accumulation
72. Myung, K., et al. FvVE1 regulates biosynthesis of the mycotoxins through long-chain sphingoid base build-up in germinating
fumonisins and fusarins in Fusarium verticillioides. J. Agric. maize. Physiol. Mol. Plant Pathol. 74, 337345 (2010).
Food Chem. 57, 50875094 (2009). 90. Zitomer, N.C., et al. Translocation of sphingoid bases and their
73. Williams, L.D., Glenn, A.E., Bacon, C.W., Smith, M.A. & Riley, 1-phosphates, but not fumonisins, from roots to aerial tissues
R.T. Fumonisin production and bioavailability to maize of maize seedlings watered with fumonisins. J. Agric. Food
seedlings grown from seeds inoculated with Fusarium Chem. 58."9668/96:3"*4232+0
verticillioides and grown in natural soils. J. Agric. Food Chem. 91. Gutirrez-Njera N, et al. Fumonisin B1, a sphingoid toxin, is a
54."78;6/7922"*4228+0 potent inhibitor of the plasma membrane H+-ATPase. Planta
74. Williams, L.D., et al. Fumonisin disruption of ceramide biosynthesis 221."7:;7;8"*4227+0
in maize roots and the effects on plant development and 92. Sperling, P., Franke, S., Luthje, S. & Heinz, E. Are glucocerebrosides
Fusarium. J. Agric. Food Chem. 55."4;59/4;68"*4229+0 the predominant sphingolipids in plant plasma membranes?
75. Snchez-Rangel, D., Snchez-Nieto, S. & Plasencia, J. Fumonisin Plant Physiol. Biochem. 43, 1031-1038 (2005).
B1, a toxin produced by Fusarium verticillioides, modulates 93. Chen, M., Cahoon, E.B., Saucedo-Garca, M., Plasencia, J. &
ock|g" /3.5inwecpcug"cevkxkvkgu"kpxqnxgf"kp"fghgpug"tgurqpug0" Gavilanes-Ruiz, M. Plant sphingolipids: structure, synthesis
Document downloaded from http://www.elsevier.es, day 24/04/2017. This copy is for personal use. Any transmission of this document by any media or format is strictly prohibited.

junio, 2014 De la Torre-Hernndez, M.E. et al.: Fumonisinas en la interaccin Fusarium-maz 91

and function. In: Wada, H., Murata, N., eds. Lipids in (2010).
photosynthesis: essential and regulatory functions. (2009). 100. Saucedo-Garca, M., et al."ORM8."urjkpicpkpg"cpf"NED4c"igpg"
Dordrecht, the Neatherlands Springer; 77-115. from serine palmitoyltransferase are required in the signaling
94. Mongrand, S., et al."Nkrkf"tchvu"kp"jkijgt"rncpv"egnnu<"rwtkecvkqp"cpf" pathway that mediates cell death induced by long chain bases
characterization of Triton X-100-insoluble microdomains from in Arabidopsis. New Phytol. 191, 943-957 (2011).
tobacco plasma membrane. J. Biol. Chem. 279."58499584:8" 101. Elmore, J.M. & Coaker, G. The role of plasma membrane H+-
(2004). ATPase in plant-microbe interactions. Mol. Plant. 4."638/649"
95. Borner, G.H., et al. Analysis of detergent-resistant membranes in (2011).
Arabidopsis. Evidence for plasma membrane lipid rafts. Plant 102. Vera-Estrella, R., Barkla, B.J. Higgins, V.J. & Blumwald, E.
Physiol. 137."326338"*4227+0 Plant defense response to fungal pathogens (activation of
;80"Pi."E0M0"("Jgvjgtkpivqp."C0O0"Urjkpiqnkrkf/ogfkcvgf"ukipcnnkpi" host-plasma membrane H+-ATPase by elicitor-induced enzyme
in plants. Ann. Bot. 88."7987"*4223+0 dephosphorylation). Plant Physiol. 104, 209-215 (1994).
97. Coursol, S., Fan, L.M., LeStunff, H., Spiegel, S., Gilroy, S., 103. Liu, J. et al. RIN4 functions with plasma membrane H+-ATPases
Assman, S.M. Sphingolipid signalling in Arabidopsis guard to regulate stomatal apertures during pathogen attack. PLoS
cells involves heterotrimeric G proteins. Nature 423."873876" Biol. 7, e1000139 (2009).
(2003). 104. Ferreira, R. et al. The role of plant defence proteins in fungal
98. Townley, H.E., McDonald, K., Jenkins, G.I., Knight, M.R. & pathogenesis. Mol. Plant Pathol. 8."899/922"*4229+0
Leaver, C.J. Ceramides induce programmed cell death in 105. Leubner-Metzger, G. & Meins, F. Functions and regulation of plant
Arabidopsis cells in a calcium-dependent manner. Biol. Chem. "/3.5/inwecpcugu"*RT/4+"kp"Rcvjqigpguku/tgncvgf"rtqvgkpu"kp"
386."383/388"*4227+0 rncpvu"*gfu0"kp"Fcvvc."U0M0"("Owvjwmtkujpcp."U0+"6;98"*ETE"
99. Pata, M.O., Hannun, Y.A. & Ng, C.K.Y. Plant sphingolipids: Press, Boca Raton, 1999).
decoding the enigma of the Sphinx. New Phytol. 185."833852"