Seguimiento del impacto de la elevación andina en la evolución de las plantas neotropicales

Estudios filogenéticos recientes han revelado el papel principal desempeñado por el
levantamiento de los Andes en la extraordinaria diversificación de la flora Neotropical. Sin
embargo, estos estudios han considerado típicamente el levantamiento andino como un
evento único y limitado en el tiempo que fomenta la evolución de los elementos de las tierras
altas. Esto contrasta con las reconstrucciones geológicas que indican que el levantamiento
ocurrió en períodos discretos de oeste a este y que afectó a diferentes regiones en diferentes
momentos. Presentamos un enfoque para integrar la tectónica andina con reconstrucciones
biogeográficas de plantas neotropicales, utilizando la familia del café (Rubiaceae) como grupo
modelo. La distribución de esta familia abarca hábitats montañosos y montañosos, así como las
tierras bajas tropicales de América Central y del Sur, ofreciendo así una oportunidad única para
estudiar la influencia del levantamiento andino en toda la flora Neotropical. Nuestros
resultados sugieren que las Rubiaceae se originaron en los Paleotrópicos y utilizaron la
conexión boreotropical para llegar a América del Sur. Los patrones biogeográficos encontrados
corroboran la existencia de una barrera de dispersión duradera entre los Andes Norte y Central,
el "Portal Andino Occidental". El levantamiento de la Cordillera Oriental terminó con esta
barrera, permitiendo la dispersión de linajes boreotropicales hacia el Sur, pero Dio lugar a un
enorme sistema de humedales ("Lake Pebas") en la Amazonía occidental que impidió la
especiación in situ y la dispersión florística entre los Andes y la Amazonia durante al menos 6
millones de años. Aquí, proporcionamos evidencia de estos eventos en las plantas.

El levantamiento de los Andes tropicales en el Neogene tuvo un profundo impacto en la
historia del continente sudamericano. Cambió el curso del sistema amazónico de fluir hacia el
noroeste al sistema moderno que fluye hacia el lado atlántico (1, 2) y afectó el clima de la
región formando la única barrera a la circulación atmosférica en el hemisferio sur (3). Recientes
estudios filogenéticos han demostrado que la orogenia andina también tuvo un papel
importante en la evolución de la flora neotropical. Los neotrópicos tienen la mayor diversidad
de especies vegetales en el mundo (4). Tradicionalmente, esta riqueza se ha explicado en
términos de factores ambientales (5), pero últimamente se han desarrollado explicaciones más
integradoras que enfatizan el papel de los factores históricos y evolutivos en la formación de la
diversidad neotropical (6, 7). La "hipótesis del conservadurismo tropical", por ejemplo, sostiene
que hay más especies de plantas en el Neotrópico simplemente porque más linajes se
originaron y diversificaron allí, debido a la estabilidad climática a largo plazo de la región ya la
tendencia de las especies a conservar su Nichos climáticos durante el tiempo evolutivo (7, 8).
Ahora también está claro que parte de esta riqueza ha sido obtenida por la migración de linajes
de otras regiones biogeográficas (6). Por ejemplo, familias pantropicales de plantas como
Malpighiaceae, Fabaceae y Annonaceae (6, 9, 10, 11) se originaron en latitudes templadas
como parte de la antigua flora boreotropical (12-14) y posteriormente entraron en el
Neotropics via Las cordilleras de América Central y los recién formados Andes del Norte.

Un punto en común con estas hipótesis es el papel clave que la formación de los Andes
tropicales habría tenido en la diversificación histórica de la flora neotropical (15). Recientes
estudios filogenéticos han demostrado que el levantamiento andino actuó tanto como una vía
de dispersión para los linajes boreotrópicos (16, 17) como un motor para promover una
diversificación rápida, mediante especiación alopátrica y desplazamiento ecológico, en tierras

lo que provocó una serie de incursiones marinas y sistemas lacustres que bloquearon la dispersión de las plantas y modelaron la distribución de los modernos flora. Esto contrasta con las reconstrucciones geológicas que indican que el levantamiento tuvo lugar en períodos discretos. Aunque cosmopolita en la distribución. la Guayana y los Escudos Brasileños). Claramente. La subfamilia Ixoroideae muestra un patrón similar. tuvieron un impacto dramático en los patrones de drenaje de la región. Nuestros resultados revelan un nivel extraordinario de congruencia entre la evolución de las Rubiaceae neotropicales y el progresivo levantamiento andino de oeste a este. Contrastando. excepto para la tribu Naucleeae. las reconstrucciones detalladas se han visto obstaculizadas por la falta de resolución en muchos clados ricos en especies andinas (19).100 especies en 611 géneros y 3 subfamilias (30. 33). progresando de sur a norte y de oeste a este y afectando diferentes regiones en diferentes momentos (2. Estas incursiones marinas han sido discutidas en relación a su papel como vía en la transición evolutiva de hábitats marinos a hábitats de agua dulce de peces neotropicales (24. La distribución de este clado abarca hábitats montañosos y montañosos (los Andes. hasta el momento ningún estudio ha intentado documentar el efecto de estos eventos sobre la evolución de la flora neotropical. que han demostrado construir un clado fuertemente apoyado (34) y algunas veces se trata como una sola tribu (30). sin embargo. biogeográficos y de datación molecular para reconstruir la historia evolutiva de las tribus Cinchoneae e Isertieae. Comprendiendo unas 130 especies de pequeños árboles y arbustos divididos en 11 géneros [ver información de . Grupo de estudio La familia del café (Rubiaceae) es la cuarta familia más grande de plantas con flores. Los métodos biogeográficos actuales requieren filogenias bien resueltas y la incertidumbre en las relaciones filogenéticas dificulta la reconstrucción de la secuencia específica de sucesos geológicos de vicariancia y especiación. Además. la subfamilia grande Cinchonoideae es predominantemente Neotropical. Palicoureeae y Spermacocae). Las incursiones marinas episódicas. utilizamos una integración de métodos filogenéticos.23-28) . pero también podrían haber actuado como barreras a la dispersión o como eventos de vicariancia que fragmentan los rangos de Animales y plantas terrestres. aumentan durante las fases tectónicas extensionales que siguieron a períodos de levantamiento mayor.19). como lo demuestran las pruebas paleogeográficas y paleontológicas (1. 21.2. Aquí. su diversidad más alta se confina claramente a los trópicos. 29). han documentado el impacto del levantamiento andino en la flora amazónica de tierras bajas. los estudios biogeográficos previos sobre las radiaciones andinas han considerado típicamente la orogenia andina como un evento único y limitado en el tiempo. 26-28). En la Sudamérica tropical. ofrece una oportunidad única para desentrañar los procesos evolutivos que subyacen a la evolución botánica en la región. con unas 13. 22). el levantamiento debe haber afectado a estos taxa formando una nueva barrera biótica y cambiando profundamente la hidrología y el clima de la región (20). relacionadas con el nivel global del mar. 31). 24.altas (16-19) y montanas (11) ) Hábitats. que en conjunto forman uno de los principales clados de Neotropical Rubiaceae. así como bosques tropicales de tierras bajas (la Amazonia y el Choco). 3. Por lo tanto. En general. pero se concentra de otra manera al viejo mundo donde se originó probablemente (32. Cinchonoideae está representada por las tribus hermanas Cinchoneae e Isertieae. a pesar de las cada vez más detalladas reconstrucciones geológicas (2. generalmente en conexión con el levantamiento final de los Andes (Mioceno al Pleistoceno) (11. ya que comprende un clado neotropical rico en especies (la alianza '' Condaminae-Calycophylleae ''). Menos estudios. La subfamilia Rubioideae está pantropically distribuida y comprende algunos grupos altamente diversos en el Neotropics (por ejemplo. Parece sorprendente que. pero de otra manera se concentra en los paleotrópicos.

Este origen hipotético predice que (i) el grupo tiene una edad mínima de 100 Ma (37). (iii) varios fósiles de Cephalanthus indican la presencia de la tribu Naucleeae en Europa desde el Eoceno Tardío (39) (véase Texto SI). En ese momento.300 m (Fig. la migración de las plantas a través de la conexión directa a la tierra oa través de brechas de agua limitadas (6) podría haber sido posible a través del puente terrestre "Thulean" del norte del Atlántico (13. la dispersión de elementos boreotrópicos se considera más probable en todo el Atlántico Norte durante este período (13. las dispersiones a América del Sur (Fig. Nuestras estimaciones de tiempo de divergencia sugieren que los antepasados de Cinchonoideae llegaron al noroeste de América del Sur alrededor del Eoceno Temprano / . Aunque los climas durante el Eoceno temprano eran más calientes que hoy (38). es decir. estas líneas de evidencia sugieren fuertemente que las Rubiaceae usaron los corredores proporcionados por la vegetación boreotropical y el puente de tierra del Atlántico Norte como una vía para llegar a Norteamérica en el Paleoceno Tardío / Eoceno Temprano (Figura 2I). 42). mientras que las Cinchoneae se concentran principalmente en los hábitats montañosos de los Andes septentrionales y centrales. evolucionando en aislamiento desde la separación de América del Sur de África. 33- 35 Ma (43)]. 41) oa través del puente terrenal bergiano '' (42).8.? 88 Ma (37)]. Alrededor del Eoceno climático óptimo. la hipótesis de origen boreotrópico predice que i) los grupos sudamericanos se derivan de parientes del norte con táboros del Viejo Mundo como grupos hermanos. I y II) corrobora un origen boreotropical en las tres predicciones: (i) nuestra filogenia muestra las tribus hermanas neotropicales Cinchoneae e Isertieae anidadas dentro de un clado de tribus principalmente centroamericanas y antillanas. mientras que la edad mínima de Cinchonoideae se estima como 51. y (ii) los linajes Viejo y Nuevo Mundo son recíprocamente monofiléticos (6). véase la Tabla S2). ii) la divergencia entre los grupos Viejo y Nuevo Mundo ocurrió entre 40 y 50 Ma.8. que favoreció el intercambio de elementos florísticos tropicales entre estas masas terrestres (38). Hermana de la tribu esencialmente africana Naucleeae y de la subfamilia paleotropical Ixoroideae. En contraste.1 Ma. y (iii) los fósiles terciarios tempranos se han encontrado en Norteamérica. 2II) pueden haber sido facilitadas por las Antillas Proto-Mayores en el Eoceno Temprano y más tarde por las Antillas Mayores y la Cordillera Avies alrededor del límite Eoceno / Oligoceno [GAARlandia.apoyo (SI) Tabla S1]. Eurasia meridional y África noroccidental (40). alcanzando los 3. Beringia estaba en una paleolatitud considerablemente más alta que el puente de Thulean. 63. Hasta el Eoceno Tardío o el Oligoceno Temprano.6) Ma. un cinturón continuo de vegetación boreotropical cubrió gran parte del sur de Norteamérica.3 (47. las Cinchoneae e Isertieae son componentes ecológicos importantes de una amplia gama de hábitats.0-68. . (Ii) nuestras estimaciones de tiempo de divergencia sitúan al ancestro común más reciente (MRCA) de las Rubiaceae en el Paleoceno Temprano (66. Algunas especies son también económicamente importantes como fuente de quinina. enumeró las Rubiaceae neotropicales como un grupo derivado de Gondwana. Y finalmente. siguiendo a Raven y Axelrod (36). Desde América del Norte. La distribución de Isertieae se concentra en las tierras bajas de la cuenca del Amazonas y la Guayana oriental. S1 y S2). Resultados y discusión Gentry (35). lo que también es apoyado por el hecho de que los fósiles más antiguos de Cephalanthus se han encontrado en Europa (39). Por lo tanto. Nuestra reconstrucción biogeográfica (Fig.54. En conjunto. Europa o Asia (6). mucho después de que la última cadena de islas conocida entre África y América del Sur posiblemente existiera [Cretácico Superior.

nodo 26 en la Figura S4). crearon una incursión marina del Caribe que limitaba la dispersión de tierras hacia el este (1. Fig. como lo demuestra el hecho de que muchos taxones montanos exhiben centros de endemismo a ambos lados de la WAP (véase SI Text para una discusión ampliada). presumiblemente en los nuevos hábitats creados por la Cordillera Central (Figura 1III). los niveles del mar. con la mayoría de los eventos de especiación confinados a hábitats montanos en los Andes septentrionales y centrales (Fig. algunos estudios han propuesto que las incursiones marítimas del Pacífico invadieran un corredor de tierras bajas entre los Andes septentrionales y centrales a la latitud del sur de Ecuador / norte del Perú [1. El levantamiento del WAP se observa entonces como al menos 5 migraciones independientes desde los Andes Norte a los Andes Centrales dentro de los géneros Cinchona y Ladenbergia (Figura 1IV). la adaptación ecológica a altitudes superiores parece haber sido la clave para su diversificación. La mayor parte de los Andes aún no se habían formado. Nuestra reconstrucción biogeográfica de la subfamilia Cinchonoideae (Fig. Amazonia) entre los MRCA de las tribus Cinchoneae e Isertieae (Fig. Sin embargo. 24) y otra incursión del Pacífico que bloqueaba la dispersión hacia el sur (24.5 ° S . a veces llamada Incaic II (21. 28]. 1 III y IV y Fig.9-53. 2.2 Ma. casi simultáneamente con el final sugerido de incursiones marinas en el WAP (1. Pero a partir del Eoceno medio. que es sorprendentemente coincidente con el levantamiento de la Cordillera Oriental en los Andes del Norte (Fig. 21)]. (2. 46. La mayoría de las optimizaciones indican que el MRCA de Cinchoneae estaba confinado a los Andes del Norte. S5). 2III). es muy probable que su MRCA se reconstruya como confinada a la Amazonia de las tierras bajas (Figura 2III). Esta fase se extendió longitudinalmente. todas las reconstrucciones del área ancestral de la tribu Cinchoneae ocurren -en parte o exclusivamente. Los 5 eventos están fechados en torno al Mioceno Medio / Tardío (12-10 Ma.en los Andes del Norte (Figura 1III). S5). Para la tribu Cinchoneae. 21. unos 50 m por encima de los actuales (44). excepto algunas montañas bajas en las regiones que ahora corresponden a los Andes centrales y meridionales (3. donde radió por primera vez en el Oligoceno Tardío. La diversificación en Isertieae se produjo principalmente en el Mioceno Medio y Tardío. 50). 45. Portal Andino Occidental. S4 y Tabla S2). 1III y Fig. 46) (Fig. La indicación de estas incursiones proviene de las ocurrencias fósiles de organismos marinos y palynomorphs (23. Varias preguntas siguen sin respuesta sobre la extensión geográfica y la duración de los entornos marinos en el WAP (24. 2. Fig. la MRCA de las tribus Isertieae y Cinchoneae se reconstruye como adaptada a las tierras bajas (ver Fig. lo que sí está claro es que constituyó una barrera biogeográfica importante y duradera. 44. 21). A lo largo del Oligoceno y del Mioceno Temprano. En el caso de Isertieae. 46) y evidencia paleosedimentary (1. lo que sugiere que las especies En esos grupos no fueron capaces de . Se sugiere que el WAP se elevó y las incursiones marinas terminaron en relación con el levantamiento de las cordilleras orientales de los Andes centrales y septentrionales a partir del Mioceno Medio (13-11 Ma) (2. 2III) o "Guayaquil Gap" (23). 50). Desde el Eoceno hasta el Mioceno Medio. denominado "Portal Andino Occidental" (WAP. 1IV. 50)]. S5).Medio (49. lo que parece explicar la disyunción geográfica (Andes vs. En esa época. 48). Las zonas de tierras bajas estaban cubiertas por bosques tropicales húmedos de dosel cerrado (47). 49).1. dando origen a los géneros Kerianthera e Isertia (Figura 1III y Figura S5) . Los hábitats montanos recién formados deben haber actuado como una barrera ecológica para los taxones de las tierras bajas. y en la región norte provocó el levantamiento de la Cordillera Central (21.3. 50). la orogenia andina pasó por una fase importante de construcción de montañas. Curiosamente. 1III) corrobora la existencia de una barrera de dispersión entre los Andes septentrional y central coincidente con la WAP y proporciona indicios para la persistencia de esta barrera hasta el Mioceno Medio. 21.

Esto supuestamente provocó el surgimiento del margen occidental del Escudo Guayanés. Hasta el final del Oligoceno (? 24 Ma). 28). Luego. lo que sugiere que estas distribuciones son el resultado de la expansión reciente del rango probablemente después del secado de Lago Pebas. conocidos como "Lake Pebas" o "Pebas Sea" (24-28). se infiere que varios antepasados de la tribu Cinchoneae se han extendido en ambas áreas. la mayoría de los autores coinciden en que la Amazonia occidental estaba completamente inundada por algún tipo de sistema de humedales desde al menos el Medio a Mioceno Superior y que este sistema estaba conectado a la incursión marina del Caribe en el norte. como Campanulaceae. De hecho. desplazó el drenaje de la Cuenca Amazónica hacia el este y condujo a la desaparición del Lago Pebas (27. Pero después de eso. Por otro lado. Hasta el límite Mioceno Temprano / Medio. Del mismo modo. En las plantas. 1V). S4) y así posdata el cierre de la barrera Pebas. en el Mioceno Temprano (? 23 Ma) los cambios geotectónicos en la Cuenca del Amazonas asociados con el levantamiento continuo de la Cordillera Oriental en los Andes Centrales (28) hicieron que la Amazonia occidental se sumergiera gradualmente. 27.3 Ma. 2V ). cuando el sistema Amazonas moderno entró en vigor (28). varios nodos ancestrales en Remijia se reconstruyen como ocurriendo en ambos lados de la barrera (Fig. sin embargo. Alstroemeriaceae. también debería haber actuado como una barrera biótica a la dispersión de organismos terrestres entre los Andes y las regiones orientales de la Amazonia y la Guayana. Tropaeolaceae. Fig. basados en sucesiones fósiles de moluscos y filogenias de ADN de peces neotropicales (23. un sistema fluvial denominado paleo- orinoco dominaba el drenaje del noroeste de la Amazonía y las cuencas andinas del cabo hacia el lago Maracaibo. este patrón ha sido reconocido en muchas familias. y Grossulariaceae (ver SI Text for references).cruzar el WAP durante su tiempo de radiación. parecen haber persistido en la Amazonía occidental occidental hasta al menos 7 Ma. El restablecimiento final de las conexiones terrestres entre los Andes y la Amazonia se evidencia por al menos 7 eventos de colonización independientes en Cinchoneae e Isertieae desde el Mioceno Superior (Figura 1V). Este proceso creó un sistema enorme (> 1 millón de km2) de lagos de larga duración y humedales de al menos 17 a 11 Ma. que cerró la conexión caribeña del paleo-orinoco. pero estos nodos se datan después de la frontera Mioceno / Plioceno (? 5. . Passifloraceae. La mayoría de las especies endémicas de Isertieae se encuentran actualmente en la Guiana y en las tierras bajas del Amazonas oriental (Figura S1A). Sin embargo. afectando principalmente a las Cordilleras Andinas Orientales (a veces denominadas fases quechuas II y III). todos los linajes ancestrales de Cinchoneae e Isertieae parecen haber ocupado los Andes o la Amazonia. A partir del Mioceno Superior (11-7 Ma).28) (Fig. mientras que las distribuciones de la amazonia occidental y central están representadas principalmente por especies muy extendidas. Loasaceae. Las condiciones acuáticas. Estudios previos han proporcionado indicaciones para el papel potencial que desempeña el lago Pebas como una vía para que los organismos marinos se dispersen en biotopos de agua dulce. coincidiendo con el tiempo en que se propone que el lago Pebas haya existido. 24. Calceolariaceae. Si se trata de un sistema puramente fluvio-lacustre (de agua dulce) o si los marinos están presentes también es un tema de debate (24. hubo un nuevo período de elevación rápida de las montañas. En las aves. 26). si este sistema de humedales fuera tan grande e interconectado como se sugirió. de sur a norte y de oeste a este . esta área ha sido reconocida desde hace mucho tiempo como un punto de rotación entre las regiones biogeográficas Andina del Norte y Central del endemismo (51). la existencia de una barrera de dispersión entre los Andes y las tierras bajas de la Amazonía durante el Mioceno Medio es corroborada por nuestras reconstrucciones biogeográficas (Figura 1IV). en la costa caribeña. pero no ambos. Lago Pebas.

que ahora están muy extendidas en Centroamérica. Se utilizó el análisis de dispersión-vicariancia [DIVA (61. lo que dio lugar a una robusta filogenia donde el 80% de todos los nodos de árbol fueron fuertemente apoyados (bayesiano posterior probabilidad de los valores. que abarca casi todos los continentes.8S-ITS2. el surgimiento de nuevas tierras en Centroamérica después del cierre del istmo de Panamá (3. Para superar este problema. 52) proporcionó áreas adecuadas para la dispersión hacia el norte de los linajes sudamericanos. Las tasas evolutivas se estimaron con el algoritmo Penalización Probabilidad implementado en r8s (56). 1. un género con un registro fósil excepcionalmente rico y fiable a partir del Eoceno tardío (Figura S4). El ingrupo incluyó representantes de todas las subfamilias Rubiaceae. rbcL. probablemente se dispersaron poco después del establecimiento de esa conexión terrestre (Fig.000 árboles aleatoriamente muestreados de la distribución estacionaria bayesiana fueron fechados de forma independiente y los resultados resumidos para obtener valores medianos e intervalos de credibilidad del 95% de las edades de los nodos (Figura S4 y Tabla S2).5Ma) (21. El muestreo incompleto de taxones puede causar problemas en los métodos de inferencia histórica. 60). Para superar la incertidumbre asociada con la estimación filogenética. S2334 y M4437. las referencias 9 y 19). ITS1-5.894 caracteres. generando credibilidad apoyo valores para las relaciones filogenéticas alternativas. para incorporar la incertidumbre topológica y de longitud de rama en nuestras estimaciones de edad. El conjunto de datos y los árboles están disponibles en TreeBase (www. Además. En este caso. las edades absolutas se estimaron mediante el uso de frutos fósiles y semillas de Cephalanthus. Treebase. nuestro conjunto de datos comprendió unos 3-3. 55). 1 Inset) para el análisis biogeográfico basado en los patrones de distribución existentes de Rubiaceae y en la historia geológica (3. Especies tales como Joosia umbellifera e Isertia haenkeana. trnL-F y rps16 (Tabla S3). Finalmente. utilizamos áreas . Esto es particularmente problemático en una familia grande como Rubiaceae. una restricción de edad máxima de 78 Ma se aplicó de forma independiente en el nodo basal del árbol basado en la edad de la corona de Gentianales (58). intentamos maximizar la congruencia con otros estudios biogeográficos en América del Sur (59. Ver SI Text para una descripción detallada de los métodos filogenéticos y de datación utilizados. 21). basándose en la evidencia de que las Rubiaceae son el grupo hermano del resto de Gentianales (por ejemplo. se utiliza un enfoque que las medias DIVA reconstrucciones biogeográficas y temporales sobre una muestra bayesiana de árboles altamente probables (en este caso n? 1. Por lo tanto. ref. 62)] para inferir distribuciones ancestrales y eventos históricos involucrados en la historia biogeográfica de Rubiaceae. ya que reduce la precisión de las reconstrucciones de los estados ancestrales (véase la referencia 64 para una vista diferente).Finalmente.000). O el cuchillo de malla? 85%). Se definieron once áreas (Fig. con énfasis en la subfamilia Cinchonoideae en la que todas las tribus estaban representadas (Figura 1).5 veces más caracteres que los estudios similares (por ejemplo. Se ha sugerido que la calibración exacta de los fósiles es un factor clave en la estimación de la edad (57). Materiales y métodos Los análisis filogenéticos se realizaron bajo parsimonia y métodos Bayesianos como se implementó en PAUP * (53) y MrBayes3 (54). lo que reduce la incertidumbre en las optimizaciones DIVA (63).org). La integración sobre la distribución posterior de los árboles a menudo revela la preferencia por un solo conjunto o más restringido de soluciones. Siempre que fue posible. El conjunto de datos final comprendía 62 especies y 5. 2V). derivados de matK. Se utilizaron géneros representativos de 4 familias de Gentianales como outgroup.

Las reconstrucciones ancestrales DIVA demostraron ser muy estables a la adición de taxa faltantes. se realizó una serie de simulaciones heurísticas en las que se añadieron taxones hipotéticos de áreas subrepresentadas a nodos clave en la filogenia de estas dos tribus. al menos para los nodos involucrados en el escenario WAP y Lake Pebas (Figura S7). PL demostró ser en gran parte insensible al muestreo de taxones. Como Linder et al. para probar la sensibilidad de nuestras reconstrucciones DIVA a taxones que faltan. la tribu Naucleeae). donde se encuentran la mayoría de Ixoroideae (así como el primer clade divergente en Cinchonoideae. 2) no sería significativamente alterado por la adición de taxones que faltan. También estimamos el sesgo geográfico en nuestra muestra para las tribus neotropicales Cinchoneae e Isertieae.abarcadoras fuera de los Neotrópicos. (65). Figura S6 y Texto SI para una discusión detallada de los patrones de distribución en estas tribus). Esto nos da confianza en que el escenario biogeográfico presentado aquí (Fig. . También examinó el efecto de los taxones que faltaban en las estimaciones de tiempo de divergencia mediante la eliminación aleatoria de taxones de la muestra original y el cálculo de los tiempos de divergencia en estos conjuntos de datos reducidos. el enfoque principal de este artículo. y para la mayoría de los nodos las edades estimadas estaban dentro del intervalo de confianza del 95% del conjunto completo de datos (ver SI Text para más detalles sobre simulaciones). Los resultados mostraron que nuestro muestreo de taxones es bastante representativo de la distribución real de las especies dentro de cada género y tribu (ver Tabla S4. Además.