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Revista Mexicana

de Ingeniera Qumica
Academia Mexicana de Investigacion y Docencia en Ingeniera Qumica, A.C.

Revista Mexicana de Ingeniera Qumica


Volumen 11, Numero 1, Abril 2012

ISSN 1665-2738

Vol. 11, No. 1 (2012) 75-88


CONTENIDO 1

Volumen 8, nmero 3, 2009 / Volume 8, number 3, 2009


LA DEFENSA ANTIOXIDANTE EN LAS PLANTAS: UNA HERRAMIENTA CLAVE 1

PARA LA FITORREMEDIACION
THE ANTIOXIDANT
213 Derivation DEFENSE equations
and application of the Stefan-Maxwell IN PLANTS: A KEY TOOL FOR
PHYTOREMEDIATION
(Desarrollo y aplicacin de las ecuaciones de Stefan-Maxwell)
M. del R. Peralta-Perez1 y T.L. Volke-Sepulveda2
Stephen Whitaker
1
Facultad de Ciencias Qumicas, Universidad Autonoma de Chihuahua. Circuito No. 1, Nuevo Campus
Universitario; Chihuahua 31125, Mexico. AP 669 y 1542-C.
2 Biotecnologa / BiotechnologyUniversidad Autonoma Metropolitana - Iztapalapa. San Rafael Atlixco 186, Col.
Departamento de Biotecnologa,
Vicentina, Mexico 09340 D.F.
245 Modelado de la biodegradacin en biorreactores de lodos de hidrocarburos totales del petrleo
Recibido 20 de Septiembre 2011; Aceptado 23 de Noviembre 2011
intemperizados en suelos y sedimentos
Resumen (Biodegradation modeling of sludge bioreactors of total petroleum hydrocarbons weathering in soil
La fitorremediacion es una alternativa viable para tratar suelos contaminados con metales/metaloides y compuestos organicos.
and sediments)
Durante la ultima decada, numerosos estudios han demostrado su potencial para remediar suelos; no obstante, para superar
S.A.
algunas de sus Medina-Moreno,
limitaciones S. Huerta-Ochoa,
es importante C.A. Lucho-Constantino,
continuar realizando L. Aguilera-Vzquez,
investigacion. De acuerdo A. Jimnez-
con las caractersticas del contaminante
y sitio a tratar, la fitorremediacion
Gonzlez y M. Gutirrez-Rojas ocurre a traves de diferentes procesos. Para contaminantes organicos, destacan la
fitodegradacion y la rizorremediacion, mientras que para metales/metaloides, la fitoextraccion y la fitoestabilizacion se encuentran
259 Crecimiento, sobrevivencia y adaptacin de Bifidobacterium infantis a condiciones cidas
entre las escasas alternativas aplicables. En cualquier caso, para que la fitorremediacion de un sitio sea posible, las plantas y
microorganismos involucrados
(Growth, deben
survival and tolerar alofcontaminante
adaptation en particular.
Bifidobacterium Unacidic
infantis to mecanismo que determina el grado de tolerancia
conditions)
de un organismo a un contaminante, es la activacion de una red de defensa antioxidante que elimina el exceso de especies
reactivas de L. Mayorga-Reyes,
oxgeno P. Bustamante-Camilo,
(ERO) producidas A. Gutirrez-Nava,
en presencia del contaminante. As, elE. Barranco-Florido
desequilibrio y A. Azaola-
en los niveles de ERO genera un
incremento en el estres
Espinosa oxidativo que, finalmente, conduce a severos danos celulares. El objetivo de este documento es revisar el
potencial265 Statistical approach to optimization of ethanol fermentation by Saccharomyces cerevisiae in the control del
de los diferentes procesos de fitorremediacion para tratar suelos contaminados, as como la importancia del
estres oxidativo como una estrategia de las plantas para tolerar la presencia de contaminantes.
presence of Valfor zeolite NaA
Palabras clave: fitorremediacion, suelos, metales, xenobioticos, estres oxidativo.
Abstract (Optimizacin estadstica de la fermentacin etanlica de Saccharomyces cerevisiae en presencia de
Phytoremediation
zeolitaisValfor
a feasible alternative
zeolite NaA) to treat soils polluted with metals/metalloids and organic compounds. During the
last decade, several studies have demonstrated its potential for soil remediation; however, to overcome some of its limitations
G. Inei-Shizukawa, H. A. Velasco-Bedrn, G. F. Gutirrez-Lpez and H. Hernndez-Snchez
is important to continue conducting research. According to the characteristics of the pollutant and the site to be treated,
phytoremediation occurs through different processes. For organic contaminants, rhizoremediation and phytodegradation have
been the leading options,
Ingeniera de procesoswhile for metals/metalloids
/ Process engineering phytoextraction and phytostabilization are among the few applicable
alternatives. In any case, in order to phytoremediate a site, the involved plants and microorganisms must be tolerant to the
271 Localizacin de una planta industrial: Revisin crtica y adecuacin de los criterios empleados en
particular pollutant. A mechanism that determines the tolerance degree of an organism to a pollutant is the activation of an
antioxidant esta decisin
defense network that removes the excess of reactive oxygen species (ROS) produced in presence of the pollutant.
Thus, the imbalance
(Plant siteinselection:
the ROS levels produces
Critical review an
andincrease in the
adequation oxidative
criteria usedstress
in thisthat eventually leads to severe cell damage.
decision)
The aim of this paper is to review the potential of the different phytoremediation processes to treat polluted soils, as well as the
J.R. Medina, R.L. Romero y G.A. Prez
importance of controlling the oxidative stress as a plant strategy to tolerate the presence of pollutants.

Keywords: phytoremediation, soils, metals, xenobiotics, oxidative stress.

Autora para la correspondencia. E-mail: tvs@xanum.uam.mx

Fax (55) 58 04 64 07

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1 Introduccion organicos (susceptibles de biodegradacion) e


inorganicos (no biodegradables). La mayor parte
La creciente industrializacion en la economa global de los contaminantes organicos (CO) son moleculas
durante el ultimo siglo ha conducido a un dramatico xenobioticas y toxicas para los organismos, y son
aumento en la liberacion al ambiente de diversos liberados al ambiente principalmente a traves de
contaminantes organicos e inorganicos, tales como derrames y por actividades agrcolas e industriales.
sales, metales pesados, solventes, hidrocarburos y Dependiendo de sus propiedades, pueden degradarse
pesticidas, entre otros. La mayora de estos en la rizosfera o ser absorbidos, degradados,
contaminantes no se degrada facilmente, conduciendo secuestrados y/o volatilizados por plantas. Este
a su acumulacion en los suelos (Gerhardt y col. tipo de contaminantes incluye residuos domesticos e
2009). Los metodos fisicoqumicos tradicionales industriales, derivados del petroleo, aguas residuales,
(incineracion, solidificacion/estabilizacion, lavado, pesticidas e insecticidas, entre otros. En contraste,
excavacion y entierro) para la limpieza de suelos los contaminantes inorganicos (CI) no se biodegradan,
contaminados son caros - 25 a 50 mil millones de pero pueden ser estabilizados o acumulados por la
USD por ano, a nivel mundial (Pilon-Smits, 2005) accion de ciertas plantas (Pilon-Smits, 2005). Muchos
- y, generalmente, se consideran como una primera CI se encuentran naturalmente en la corteza terrestre
accion para sitios muy contaminados. Por lo tanto, o la atmosfera, pero actividades humanas como la
no son muy adecuados para remediar grandes areas, minera, industria, agricultura y actividades militares
donde los contaminantes se encuentran dispersos en promueven su liberacion al ambiente. Estos incluyen
concentraciones bajas a moderadas. En tal caso, la compuestos como nitratos y fosfatos, cianuros,
fitorremediacion es una alternativa economicamente metales y metaloides y algunos isotopos radioactivos.
factible (Garbisu y Alkorta, 2001; Singh y col., 2003). En Europa, los contaminantes mas frecuentes en
La fitorremediacion implica la accion de varios suelos son aceite mineral (38%), metales y metaloides
procesos que utilizan plantas y los microorganismos (37%) e hidrocarburos aromaticos policclicos (HAP,
asociados a su rizosfera para remediar ambientes1 13%) (Mench y col., 2009).
FIGURAS
contaminados - principalmente suelo y agua -
2
mediante la remocion, transformacion, degradacion 600
o estabilizacion de contaminantes organicos e Total
500 Metales
inorganicos (Meagher, 2000; Mench y col., 2009).
Nmerodeartculos

Hidrocarburos
Aunque el uso de plantas para remediar suelos 400

contaminados con elementos radiactivos se exploro 300


desde los anos 50, el termino fitorremediacion se
200
adopto hasta los anos 80, y fue en la ultima decada
cuando su uso comenzo a expandirse rapidamente 100

(Gerhardt y col., 2009). A la fecha, esta tecnologa 0


se ha explorado, implementado y/o demostrado 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 2007 2008 2009 2010
como una alternativa efectiva y economicamente Aodepublicacin
3
rentable para la limpieza in situ de diversos tipos
de contaminantes, cuya expansion y aplicacion 4 ha Fig. 1. Numero de artculos
Figura 1 cientficos publicados
sido posible gracias a la creciente investigacion en por ano, en la ultima decada, en el tema de
5 fitorremediacion. Se muestran las publicaciones
el campo. Durante la ultima decada, se publico
totales en el tema, as como las relacionadas Fitovolatilizacin
con
un total de 3537 documentos cientficos (artculos, Absorcin, translocacin y
memorias en extenso y revisiones) en diversos campos la fitorremediacion de metales y de hidrocarburos.
transformacin de contaminantes
voltiles a formas menos txicas
de la fitorremediacion (Fig. 1), destacando los Fuente: ISI Web of Knowledge (2011). por la planta, para su liberacin
a la atmsfera
relacionados con metales (1527 publicaciones, con 18 Contaminantes orgnicos y
metales/metaloides voltiles
citas promedio por publicacion) e hidrocarburos (369, Ademas de la amplia gama de contaminantes
15 citas promedio), entre otros contaminantes como que puede tratarse, de su aceptacion publica y
pesticidas (121, 15 citas promedio), herbicidas (69, 16 de los Fitoextraccin
bajos costos para su implementacion, Fitodegradacin la
Destruccin de contaminantes
citas promedio), explosivos (65, 19 citas promedio) fitorremediacion
Extraccin ofrece
del contaminante del suelo porvarias ventajas
orgnicos por (Pilon-Smits,
su metabolismo
su absorcin, translocacin y acumulacin (transformacin o mineralizacin)
y bifenilos policlorados (60, 15 citas promedio) (ISI 2005; Mench
en los tejidos la planta 2009): (i) depende
areosyde col., de energa
en la planta
Metales y contaminantes orgnicos Contaminantes orgnicos
Web of Knowledge, 2011). solar y su mantenimiento
no voltiles es mnimo; (ii) puede
Los contaminantes pueden clasificarse como aplicarse in situ en grandes areas; (iii) es una opcion
Fitoestabilizacin Rizorremediacin
Disminucin de la biodisponibilidad Metabolismo y/o aumento en la captacin
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y/o toxicidad del contaminante por su o estabilizacin del contaminante por efecto
acumulacin en races, incorporacin a lignina sinrgico de la asociacin planta-
o humus, o precipitacin en la rizsfera microorganismos en la rizsfera
Principalmente metales Principalmente contaminantes orgnicos
6

7 Figura 2

3
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potencialmente permanente que reduce la erosion; ser inutil para otro. Por ejemplo, la fitoextraccion
(iv) evita la destruccion de la estructura del suelo y la fitoestabilizacion pueden ser procesos muy
y la contaminacion secundaria; (v) la generacion efectivos para la remocion de sales y metales pesados
de residuos y emisiones es mnima. Hoy en da, de un suelo, pero poco utiles en la limpieza de
varios procesos de fitorremediacion se encuentran a ciertos hidrocarburos y explosivos, para los que la
nivel demostrativo y algunas ya se aplican en grandes fitodegradacion o la rizorremediacion seran mucho
sitios (Mench y col., 2009). No obstante, entre mas efectivos.
las principales limitaciones para su aplicacion se Como puede verse, diversos contaminantes pueden
encuentran la lentitud del proceso, la toxicidad de ser metabolizados, estabilizados en el suelo o
altas concentraciones de contaminantes para plantas y extrados del mismo a traves de uno u otro proceso
microorganismos, y el riesgo de la posible entrada de de fitorremediacion, con la ventaja adicional de que
contaminantes en la cadena trofica (Singh y col., 2003; el uso de plantas permite el control de la erosion y
Pilon-Smits, 2005; Mench y col., 2009). Algunas la evapotranspiracion de grandes cantidades de agua.
de estas limitaciones pueden superarse, al menos en En el caso de CO, la fitorremediacion implica su
parte, a traves de un mayor entendimiento acerca de la captacion y translocacion a los tejidos aereos, para
forma en que las plantas y microorganismos asociados su metabolismo o volatilizacion y, en ocasiones, su
pueden acumular, excluir y metabolizar CO y CI. mineralizacion hasta moleculas como CO2 , NO3 y
Aunado a lo anterior, cada sitio contaminado NH4 (Eapen y col., 2007). CO de bajo peso molecular
es diferente y la forma de manejarlo requiere una pueden ser removidos del suelo y liberados a la
cuidadosa ponderacion de todos los factores relevantes atmosfera a traves de las hojas por evapotranspiracion
dentro de los lmites establecidos por la legislacion, (fitovolatilizacion). CO no volatiles pueden ser
la aceptacion social y el financiamiento disponible degradados o convertidos a formas menos toxicas
(Mench y col., 2009). Con base en lo anterior, en por va enzimatica (fitodegradacion) o secuestrados
este trabajo se revisan los procesos de fitorremediacion por la planta (fitoextraccion) (Gerhardt y col., 2009).
aplicables a suelos contaminados con CO y CI, as Otro proceso comun para CO, es la degradacion por
como la importancia del control del estres oxidativo microorganismos de la rizosfera (rizorremediacion),
como una estrategia de las plantas para tolerar y cuyo crecimiento es estimulado por componentes de
detoxificar dichos contaminantes. los exudados radiculares (Meagher, 2000; Eapen y
col., 2007).
Para CI como metales y metaloides, la
2 Procesos de fitorremediacion fitorremediacion implica: (i) la absorcion del
elemento por la planta, seguida por su translocacion
En general, la meta de cualquier tecnologa de y acumulacion en tejidos aereos (fitoextraccion) o,
remediacion, in situ o ex situ, implica la remocion en el caso de elementos volatiles (As, Se y Hg),
de los contaminantes (descontaminacion o limpieza), su transformacion a formas menos toxicas y su
o bien, la reduccion del riesgo asociado a su presencia liberacion a la atmosfera (fitovolatilizacion); (ii) la
limitando la exposicion (estabilizacion) (Vangronsveld transformacion a especies qumicas menos toxicas
y col. 2009). As, la fitorremediacion de un suelo y/o solubles por accion de exudados radiculares
puede lograrse a traves de la accion de uno o (fitoestabilizacion); (iii) la inmovilizacion del
varios de los siguientes procesos: fitodegradacion, elemento por su acumulacion en las races o su
fitoextraccion, fitovolatilizacion, fitoestabilizacion y/o incorporacion a lignina o humus (fitoestabilizacion)
rizorremediacion (Fig. 2). El proceso a traves del (Meagher, 2000; Kavamura y Esposito, 2010).
cual una planta actua sobre un contaminante en Todos estos procesos pueden mejorarse a traves
particular, depende del grado de contaminacion, de de la asociacion entre plantas y microorganismos
las caractersticas fisicoqumicas del contaminante y rizosfericos (rizorremediacion) (Kuiper y col., 2004;
del sitio contaminado, as como de las propiedades Kidd y col., 2009).
fenotpicas y genotpicas de cada especie vegetal, Entre los CO que han sido tratados por
tales como su grado de tolerancia y su capacidad fitorremediacion (Tabla 1), se encuentran moleculas
para captar, absorber, acumular y/o degradar los halogenadas como tricloroetileno (TCE), 2,4-
contaminantes (Meagher 2000; Vangronsveld y col. diclorofenol y bifenilos policlorados (PCB);
2009). De tal manera que un proceso efectivo para pesticidas como clorpirifos, 1,1,1-tricloro-2,2,-bis-
la remocion de un contaminante en particular puede (4-clorofenil)-etano (DDT) y dibromuro de etileno

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1 FIGURAS

2 (EDB); explosivos como trinitrotolueno (TNT), la Rosa y col., 2008) y Prosopis laevigata (Pb
dinitrotolueno (DNT),600 nitroglicerina y hexahidro- y Ni) (Buenda-Gonzalez y col., 2010). Este
1,3,5-trinitro-1,3,5-triazina (RDX);
Total hidrocarburos proceso puede mejorarse por adicion de agentes
aromaticos policclicos500(PAH),Metales
hidrocarburos del quelantes, no obstante, estos tambien aumentan la
petroleo (TPH) y detergentes (Eapen y col., 2007; lixiviacion de metales en el suelo y pueden afectar
Nmerodeartculos
Hidrocarburos
Gerhardt y col., 2009). 400 Por su parte, los CI el crecimiento vegetal, por lo que su uso debe
susceptibles de fitorremediarse incluyen metales como ser estrictamente controlado (Chen y col., 2004).
Pb, Zn, Cd, Cr, Co, Cu, 300 Ni y Hg, metaloides como Por su parte, la rizorremediacion ha mostrado
As y Se, elementos radioactivos (90 Sr, 137 Cs, 238 U) y ser particularmente efectiva para la remocion y/o
compuestos que contienen 200 sodio, nitratos, amonio y degradacion de CO, especialmente cuando se usa
fosfatos (Pilon-Smits, 2005). junto con tecnicas agronomicas adecuadas (Wenzel y
A la fecha, los procesos
100 de fitorremediacion con col., 2003; Gerhardt y col., 2009). Una estrategia
mayor atencion cientfica y comercial han sido la para inducir y favorecer la rizorremediacion es la
rizorremediacion y la fitoextraccion
0 (Tabla 1). Esta bioaumentacion con microorganismos que degradan
ultima es una de las pocas opciones para tratar sitios los contaminantes de interes. Los grupos microbianos
2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 2007 2008 2009 2010
contaminados con metales y metaloides mediante el mas estudiados en este campo son las rizobacterias
uso de plantas hiperacumuladoras1 como Brassica promotoras del crecimiento vegetal y los hongos
3 Aodepublicacin
juncea (hiperacumuladora de Pb, Ni y Cd), Thlaspi micorrcicos.
caerulescens (Zn), Helianthus annuus (Cr(III)) (de
4 Figura 1

5
Fitovolatilizacin
Absorcin, translocacin y
transformacin de contaminantes
voltiles a formas menos txicas
por la planta, para su liberacin
a la atmsfera
Contaminantes orgnicos y
metales/metaloides voltiles

Fitodegradacin
Fitoextraccin Destruccin de contaminantes
Extraccin del contaminante del suelo por orgnicos por su metabolismo
su absorcin, translocacin y acumulacin (transformacin o mineralizacin)
en los tejidos areos de la planta en la planta
Metales y contaminantes orgnicos Contaminantes orgnicos
no voltiles

Fitoestabilizacin Rizorremediacin
Disminucin de la biodisponibilidad Metabolismo y/o aumento en la captacin
y/o toxicidad del contaminante por su o estabilizacin del contaminante por efecto
acumulacin en races, incorporacin a lignina sinrgico de la asociacin planta-
o humus, o precipitacin en la rizsfera microorganismos en la rizsfera
Principalmente metales Principalmente contaminantes orgnicos
6
Fig. 2. Principales estrategias implicadas en la fitorremediacion de suelos. En el sistema suelo-planta-microorganismos,
7 Figura 2 metabolizado y/o acumulado en puntos especficos
un contaminante organico o inorganico puede ser transformado,
de dicho sistema.
1 Las plantas hiperacumuladoras incluyen especies que acumulan en sus tejidos aereos (%, peso seco): 1 de Mn o Zn, 0.1 de Cu, Co, Cr,
3
Ni o Pb, 0.01 de Cd (Wenzel y col., 2003).

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Tabla 1. Ejemplos de estudios de fitorremediacion realizados con residuos o suelos contaminados


(datos de la ultima decada).
Estrategia Contaminante(s) Planta(s) utilizada(s) Accion sobre el Referencia
contaminante
Fito- Residuos Brassica juncea Volatilizacion de Moreno y col.
volatilizacion mineros Hg (2005)
Suelo con Hbridos de Volatilizacion Marr y col.
creosota Populus sp. directa de (2006)
naftaleno
Fito-extraccion Suelo con As Pteris vittata Hiperacumulacion Ma y col. (2001)
(hiperacum. de de As en hojas
As)
Suelo con Pb Helianthus Proceso Chen y col.
annuus mejorado por (2004)
adicion de
EDTA
Residuos Cynodon Hiperacumulacion Archer y
mineros dactylon de Pb Caldwell (2004)
B. juncea Hiperacumulacion Hsiao y col.
(hiperacum. de de Cr y Ni (2007)
Pb, Ni y Cd) mejorada por
adicion de
quelantes
Suelo con Thlaspi Mayor Wenzel y col.
metales goesingense disolucion de Ni (2003)
(hiperacum. de en la rizosfera
Zn)
Arabidopsis Hiperacumulacion Fischerova y col.
halleri y T. de Cd (2006)
caerulescens
Salix caprea, Fitoextraccion Unterbrunner y
Salix spp. de Cd y Zn col. (2007)
Fito- Suelo con Pb Vetiveria Estabilizacion Rotkittikhun y
estabilizacion zizanioides por acumulacion col. (2007)
en races
Residuos V. zizanoides Mejora en la Chiu y col.
mineros exclusion de Pb y (2006)
Zn por la aplicacion
de composta y
lodos
Suelo con Fraxinus Mnima Mertens y col.
metales excelsior, Alnus translocacion de (2004)
glutinosa, Acer metales a la
pseudoplatanus parte aerea
y Robinia
pseudoacacia

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Anthyllis El co-cultivo de Frerot y col.


vulneraria y ambas especies (2006)
Festuca mejoro la
arvernensis estabilizacion de
Pb, Zn y Cd
Rizo- Suelo con HTP F. arundinacea Biodegradacion Huang y col.
remediacion mejorada por un (2005)
sistema aireacion-
bioaumentacion-
planta
Suelo con HTP y F. arundinacea y Mayor fitodegradacion Soleimani y col.
HAP F. pratensis por efecto de (2010)
Neotyphodium spp.
Suelo con HAP Astragallus Mayor Lee y col. (2008)
membranaceus, rizodegradacion Rezek y col.
Echinogalus de pireno y (2008)
cruss-galli; fenantreno en
Lolium perenne suelo con plantas
Suelo con PCP y Salix sp. y Mayor Mills y col.
metales Populus sp. rizodegradacion de (2006)
PCP y disolucion
de As, Cr, B y Cu
en suelos plantados
Suelo con Phaseolus Mayor Ferrera-Cerrato y
combustoleo coccineus rizodegradacion por col. (2007)
aplicacion de
fertilizantes
inorganicos
Residuos Sedum alfredii Mayor Li y col. (2010)
mineros (hiperacum. de fitoextraccion por la
Cd y Zn) asociacion con
bacterias
rizosfericas
Suelo con Cr y Zea mays Aumento en la Braud y col.
Pb fitoextraccion por (2009)
efecto de Ralstonia
metallidurans y P.
aeruginosa
Suelo con Cd y B. juncea Aumento en la Jiang y col.
Zn fitoextraccion por (2008)
hongos

Otro proceso de gran importancia, en particular como exclusoras2 . Para tal proposito, se ha
para la recuperacion de zonas mineras, debido a las demostrado el potencial de pastos y arboles que,
grandes extensiones afectadas, es la fitoestabilizacion ademas de tolerar condiciones de estres, tienen
(Tabla 1). Analogo al uso de plantas hiper- altas tasas de produccion de biomasa, sistemas
acumuladoras para la fitoextraccion, las plantas radiculares extensos y, en muchas ocasiones, una
adecuadas para fines de fitoestabilizacion se conocen baja translocacion del contaminante a la parte aerea
2 Este tipo de plantas sobrevive y acumula mnimas cantidades de metales en sus tejidos, aun en lugares muy contaminados (Wenzel y col.,

2003; Wei y col., 2005).

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(Euliss y col., 2008). Uno de los generos de pastos 3.1 Produccion de especies reactivas de
mas estudiados para tal proposito es Vetiveria (Chiu y oxgeno y sus efectos en las celulas
col., 2006) y tambien se ha demostrado la capacidad
de algunas especies de Festuca (Frerot y col., 2006). El estres oxidativo se define como el efecto
Entre los arboles, se ha demostrado que generos como toxico provocado por especies qumicas altamente
Fraxinus, Alnus, Acer y Robinia pueden ser adecuados reactivas producidas durante la reduccion del oxgeno
para fitoestabilizar residuos con metales (Mertens y molecular (O2 ) en los organismos aerobios, que
col., 2004). pueden ser o no radicales libres4 (Halliwell, 2006)
y se conocen como ERO (Rinalducci y col., 2008).
La reduccion del O2 ocurre en varios pasos (Fig. 4):
3 La defensa antioxidante y la (i) la primera reduccion produce radicales superoxido
tolerancia a contaminantes (O2 ) o hidroperoxido (HO2 ); (ii) de forma enzimatica
(por la superoxido dismutasa, SOD) o espontanea
Independientemente del proceso de fitorremediacion, (mediante la perdida de otro electron), el O2 es
para que este ocurra de forma eficiente, las plantas y dismutado a peroxido de hidrogeno (H2 O2 ) (Gechev
microorganismos involucrados deben ser tolerantes al y col., 2006); (iii) el H2 O2 puede ser transformado
contaminante en particular. Uno de los mecanismos al radical hidroxilo (OH) por la reaccion Fenton, o
a traves del cual los organismos toleran la presencia bien, eliminado por accion de catalasas o del ciclo
de contaminantes, es la activacion de sistemas de ascorbato-glutation (Blokhina y col., 2003; Rinalducci
defensa que suprimen o eliminan especies reactivas y col., 2008). El oxgeno singulete (1 O2 ) es otra
de oxgeno (ERO). La produccion celular de ERO ERO que no se relaciona con la transferencia de
es estimulada en respuesta a desbalances metabolicos electrones (e ), ya que es el primer estado excitado
generados por una condicion de estres que rompe la del O2 , producido por foto-activacion (Triantaphylides
homeostasis3 celular (Mittler, 2002; Meyer, 2008). y Havaux, 2009). En las plantas, las ERO se producen
Una serie de factores bioticos y abioticos (Fig. 3), en varios compartimentos celulares, principalmente
entre ellos la presencia de contaminantes, modifica el en cloroplastos y mitocondrias, a traves de la fuga
equilibrio entre la produccion y la eliminacion de ERO de e de las cadenas transportadoras al O2 . Los
e induce un fenomeno conocido como estres oxidativo cloroplastos son los principales productores de 1 O2
Herbvoros Alta irradiacin
(Rinalducci y col., 2008; Gill y Tuteja, 2010). en el fotosistema
Patgenos
II y de O2 en el fotosistema
Temperatura
I. La
respiracion mitocondrial
Metales txicos
tambien produce cantidades
Inundaciones
ERO
importantes de O . En el apoplasto,
Xenobiticos 2
la actividad de
Salinidad
oxidasas y peroxidasas
Viento
es la principal
Sequa
fuente de O2 ,
1
Herbvoros Alta irradiacin mientras que en los peroxisomas la fotorespiracion
Patgenos 2
Temperatura genera H2 O2 (Gechev Figura 3 2006; Halliwell, 2006).
y col.,
Metales txicos ERO Inundaciones
3
Xenobiticos Salinidad Radical In
superxido perxido
Viento Sequa 1O 3O
e- e-
2 2 O2- O22-
Oxgeno Dioxgeno Reaccin
singulete H+ 2H+
Fig. 3. Factores de estres
Figura bioticos
3 y abioticos que de Fenton
e-
incrementan la formacion de especies reactivas de HO2 H2O2
2H+
OH
Radical Perxido de Radical
oxgeno (ERO) en las plantas (modificado de Meyer, hidroperxido hidrgeno hidroxilo
4
2008).
Radical In
superxido perxido 5 Fig. 4. Produccion deFigura 4
especies reactivas de oxgeno
1O 3O
e- e-
2 2 O2- O22- (ERO) durante la reduccion de oxgeno molecular (O2 )
6
Oxgeno Dioxgeno Reaccin (Imlay, 2008; Gill y Tuteja, 2010).
singulete H+ 2H+ de Fenton O2 a H2O ASC NAD(P)H b
Estrs 1O
e- abitico FSII 2
HO2 H2O2 OH e -
APX MDAR
2H+ Aunque todas las ERO son muy reactivas, cada una
Radical Perxido de Radical
Foto- e- H2O2 MDA NAD(P) +

hidroperxido hidrgeno hidroxilo


respiracin tiene FSI
propiedades diferentes y reacciona con diferentes

moleculas. CicloEl O
2 tiene un tiempo de vida media
e - ASC + DHA GSSG NAD(P) +

Haber-Weiss
O2- OH DHAR GR
3 Proceso Figura 4 mantiene constantes las condiciones celulares necesarias
por el cual un organismo Fe3+ para la vida.
SOD

4 Un radical libre se refiere a una especie que contiene uno o mas electrones no apareados (Halliwell, 2006). ASC GSH NAD(P)H
H2O2
H2O2 GSSG NAD(P)+ c

a
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HO+O
2
b
2 OH
GPX GR
81
O2 H2O ASC NAD(P)H
Estrs 1O
abitico FSII 2 MDA + H2O GSSG + H2O H2O GSH NAD(P)H
APX MDAR
7
e-

Foto- e- H2O2 MDA NAD(P)


8 +
Figura 5
respiracin FSI

e- Ciclo ASC + DHA GSSG NAD(P)+ 4


Haber-Weiss
-
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(1/2 ) de 2- 4 s y aunque difcilmente reacciona con y col., 2009). As, la red de defensa antioxidante actua
lpidos, puede inactivar enzimas con centros Fe-S. El controlando las cascadas de oxidacion y protegiendo
H2 O2 (1/2 1 ms) es relativamente estable y su a las celulas contra danos oxidativos. Esta defensa
concentracion normal en las plantas se encuentra en el puede actuar (i) minimizando la produccion de ERO;
rango M - mM (0.5 M en cloroplastos). Esta ERO o (ii) eliminando las ERO producidas, reduciendo la
no reacciona facilmente con lpidos, carbohidratos posibilidad de un eventual dano celular (Mller, 2001;
o ADN, pero puede inactivar enzimas mediante la Gratao y col., 2005).
oxidacion de grupos tiolicos. El HO2 puede atravesar
membranas y oxidar lpidos por la sustraccion de I. Minimizacion de la produccion de ERO . La
protones de acidos grasos poli-insaturados (PUFA). primera lnea de defensa contra el estres
El 1 O2 (1/2 1 s) es particularmente reactivo oxidativo en plantas actua reduciendo la
con dobles enlaces conjugados como los de PUFA produccion de ERO mediante procesos como:
y aminoacidos aromaticos (Mittler, 2002; Mller y (i) adaptaciones anatomicas y fisiologicas;
col., 2007; Rinalducci y col., 2008). Las propiedades (ii) mecanismos que reorganizan el aparato
toxicas del O2 y el H2 O2 aumentan en presencia de fotosintetico o suprimen la fotosntesis; (iii)
metales redox-activos (Fe3+ y Cu2+ ), ya que forman el accion de un grupo de enzimas llamadas
radical OH a traves la reaccion Haber-Weiss5 (Fig. 4). oxidasas alternativas (AOX) que pueden desviar
El OH (1/2 1 ns) es la ERO mas reactiva, reacciona e que fluyen a traves de las cadenas
rapidamente con todo tipo de macromoleculas y no transportadoras durante la respiracion y usarlos
hay un mecanismo enzimatico que la elimine, por para reducir O2 a H2 O, evitando la formacion
lo que su sobreproduccion finalmente conduce a la de O2 (Mller, 2001; Mittler, 2002); (iv)
muerte celular (Gechev y col., 2006; Mller y col., prevencion de la formacion de OH mediante
2007; Sharma y Dietz, 2008; Gill y Tuteja, 2010). la eliminacion de O2 y H2 O2 y/o el secuestro
En cualquier caso, si la concentracion intracelular de iones que catalizan la reaccion Haber-Weiss,
de ERO no es controlada, la consecuencia directa es el por su union a protenas como ferritinas o
dano a estructuras celulares debido a la peroxidacion metalotioneinas (Gechev y col., 2006).
de lpidos, oxidacion de protenas y componentes del
II. Eliminacion de ERO. La eliminacion de ERO
ADN, as como la interrupcion de rutas metabolicas
actua como una segunda lnea de defensa, a
como la asimilativa del azufre (Blokhina y col., 2003;
traves de la accion de moleculas antioxidantes6
Mller y col., 2007; Imlay, 2008).
y de varias enzimas que interactuan
directamente con ERO y regeneran las formas
3.2 Mecanismos de defensa antioxidante reducidas de las moleculas antioxidantes
mediante el ciclo ascorbato-glutation (Blokhina
Es claro que el incremento la acumulacion de ERO y col., 2003).
representa una amenaza, por lo que un estricto control
en sus niveles es esencial para evitar su toxicidad Moleculas antioxidantes. En las celulas vegetales,
celular y asegurar sus funciones de senalizacion, los antioxidantes mas importantes que regulan la
como son el control de la proliferacion y muerte homeostasis de ERO son el ascorbato (ASC) y el
celular, la adaptacion a factores de estres abiotico glutation (GSH), ademas de taninos, flavonoides, -
y las respuestas al ataque de patogenos (Liu y tocoferol, carotenoides y precursores de la lignina
col., 2009; Gill y Tuteja, 2010). Los niveles (Apel y Hirt, 2004). Estas moleculas actuan como una
celulares de ERO son estrictamente regulados por una red que, a traves de una serie de reacciones redox, evita
compleja red de defensa antioxidante, que incluye el dano por ERO (Blokhina y col., 2003; Gratao y col.,
reacciones enzimaticas y moleculas amortiguadoras 2005). Los carotenoides y flavonoides neutralizan
antioxidantes que, junto con las enzimas productoras ERO como H2 O2 , OH y 1 O2 . El -tocoferol es el
de ERO, mantienen la homeostasis en todos los principal antioxidante liposoluble en las membranas
compartimentos celulares (Gechev y col., 2006; Mart fotosinteticas, donde elimina 1 O2 y protege los lpidos
5 Reaccion Haber-Weiss completa: O2 + H2 O2 OH + OH + O2 Esta reaccion es catalizada por Fe3+ mediante una reaccion Fenton y es
el principal mecanismo de produccion de OH en sistemas biologicos (Halliwell, 2006): O2 + Fe3+ O2 + Fe2+ H2 O2 + Fe2+ OH +
OH + Fe3+ (reaccion Fenton)
6 El termino anitoxidante describe cualquier compuesto capaz de disminuir los niveles de ERO sin que, por s misma, se convierta en un

radical destructivo (Gratao y col., 2005).

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contra peroxidacion (Gechev y col., 2006). El glutation (Fig. 5) (Gechev y col., 2006; Halliwell,
ASC es el mas abundante y poderoso antioxidante 2006; Mart y col., 2009).
hidrosoluble que protege las membranas mediante la Ciclo ascorbato-glutation. Este ciclo juega un papel
reduccion de la forma oxidada del -tocoferol y por la central en la integracion de la senalizacion redox y se
eliminacion directa de O2 y OH; es ademas sustrato considera la principal ruta de eliminacion del H2 O2
de la APX, que cataliza la reduccion de H2 O2 (Fig. producido a partir del O2 , a traves de una serie de
5). El GSH se considera la defensa mas importante reacciones redox que incluye la oxidacion de GSH y
contra ERO, ademas de estar involucrado en funciones ASC por H2 O2 (Fig. 5a) (Apel y Hirt, 2004; Tausz
vitales como el transporte y almacenamiento de azufre y col., 2004; Meyer, 2008). La conversion de H2 O2
reducido, la proteccion contra metales toxicos como a H2 O por la ascorbato peroxidasa (APX) ocurre
precursor de fitoquelatinas y la detoxificacion de por la oxidacion del ASC a monodehidro-ascorbato
xenobioticos a traves de reacciones de conjugacion por (MDA), que puede regenerarse por la monodehidro-
la glutation-S-transferasa (Mittler, 2002; Mart y col., ascorbato reductasa (MDAR) con NAD(P)H como
2009; Gill y Tuteja, 2010). reductor. El MDA puede dismutarse espontaneamente
Enzimas que interactuan con ERO. Como se en dehidro-ascorbato (DHA) por la oxidacion de GSH
menciono, las plantas poseen un complejo sistema a GSSG. Finalmente, la glutation reductasa (GR)
enzimatico antioxidante en diferentes compartimentos puede regenerar GSH a partir de glutation disulfuro
celulares. Se ha reportado que PRUEBASDEGALERADELMANUSCRITO:
entre 1 y 2% del (GSSG), usando NAD(P)H como agente reductor
O2 consumido por estos organismos conduce a la (Fig. 5b). La glutation reductasa (GR) tambien
formacion LADEFENSAANTIOXIDANTEENLASPLANTAS:UNAHERRAMIENTACLAVEPARALA
del radical O2 (Gill y Tuteja, 2010). La detoxifica H2 O2 a H2 O, usando directamente GSH
superoxido dismutasa (SOD) es la unica enzima FITORREMEDIACIN
en las como reductor (Fig. 5c). As, las formas oxidadas
plantas que dismuta el O2 en H2 O2 y O2 . El H2 O2 del ASC y el GSH son conducidas a sus estados

puede ser directamente catabolizado por catalasas reducidos iniciales, cerrando el ciclo y previniendo as
(CAT) o, en presencia de sustratos reductores, por la acumulacion
Rengln 473475 (Fig. 5). Con el propsito de aumentar ligeramente de H2 Ode
el tamao 2 (Apel y Hirt,
la Figura sin2004; Liu
alterar ely col.,
varios tipos de peroxidasas, en el ciclo ascorbato- 2009; Mart y col., 2009).
espaciodisponibleparasta,seanexalamismaimagenperoconunanchomenor

O2 a H2O ASC NAD(P)H b


Estrs 1O
abitico FSII 2
APX MDAR
-
e
e- H2O2 MDA NAD(P)+
Foto-
respiracin FSI

e- Haber- ASC + DHA GSSG NAD(P)+


Weiss
O2- OH DHAR GR
Fe3+
SOD

ASC GSH NAD(P)H


H2O2
H2O2 GSSG NAD(P)+ c
H2O + O2 OH
GPX GR

MDA + H2O GSSG + H2O H2O GSH NAD(P)H



5. Cualquier condicion de estres abiotico conduce a la sobreproduccion de ERO. El O formado puede ser
Fig. 2
dismutado
a H2 O2 por la superoxido dismutasa (SOD) o convertido en OH (a). El H2 O2 es eliminado por la catalasa
(CAT) o, en presencia de agentes reductores, por la ascorbato peroxidasa (APX) (b) o la glutation peroxidasa (GPX)
(c) dentro del ciclo ascorbato-glutation. MDA: monodehidro-ascorbato; DHA, dehidro-ascorbato; GSSG: glutation
disulfuro; MDAR: MDA reductasa; DHAR: DHA reductasa; GR: glutation reductasa; FS: fotosistema (Mittler,
2002; Tausz y col., 2004; Gill y Tuteja, 2010).

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3.3 Relacion entre la tolerancia de enzimas antioxidantes. Asimismo, el aumento


a contaminantes y la defensa en los niveles de GSH y de las enzimas que lo
antioxidante sintetizan contribuye a la proteccion contra las ERO.
Karavangeli y col. (2005) encontraron que la mayor
Como se ha visto, la exposicion de una planta tolerancia a alaclor en alamos se correlaciono con
a condiciones desfavorables puede inducir una un aumento en la expresion de la -glutamil-cistena
condicion de estres que, a su vez, aumenta la sintetasa. Esta misma enzima, junto con la GSH
produccion de ERO incrementando el estres oxidativo sintetasa, sobreexpresadas en B. juncea estimularon
celular. En general, los estudios en el tema muestran la tolerancia a atrazina, 1-cloro-2,4-dinitrobenceno
que el impacto bioqumico de cada contaminante sobre (CDNB), matolaclor y fenantreno (Flocco y col.,
las celulas vegetales es tan diverso como su naturaleza 2004).
qumica, pero existe una clara relacion entre el grado
de tolerancia y la eficiencia de la red de defensa
antioxidante. Conclusiones y perspectivas
La relacion entre el desequilibrio en el estado
celular redox y la fitotoxicidad por metales/metaloides En 2010 se publicaron casi 480 artculos en el
se ha estudiado ampliamente y existen varias tema de la fitorremediacion, contrastando con solo
revisiones recientes del tema (Gratao y col., 2005; 93 en 2000. Este aumento en la investigacion
Sharma y Dietz, 2008; Franco y col., 2009; durante la ultima decada, ha permitido un mayor
Mench y col., 2009). El principal mecanismo de conocimiento acerca de diversos aspectos en el tema,
toxicidad de estos contaminantes se relaciona con demostrando as la viabilidad de la tecnologa para
una sobreproduccion de ERO, la cual modifica las tratar suelos contaminados con niveles moderados de
defensas antioxidantes y provoca danos oxidativos contaminantes organicos e inorganicos, que puede
en macromoleculas y cambios en la homeostasis del aplicarse junto con o en lugar de costosos metodos
calcio y sulfhidrilos (Franco y col., 2009). Al respecto, fisicoqumicos. Esta tecnica depende de energa
la tolerancia en plantas tiene una fuerte correlacion solar, por lo que su mantenimiento y la generacion
con altos niveles de GSH (Sharma y Dietz, 2008). de residuos y emisiones son mnimos, ademas de
Por ejemplo, Sun y col. (2005) y Singh y col. que es una opcion potencialmente permanente que
(2006) relacionaron la sobreproduccion de GSH con reduce la erosion y destruccion del suelo. El proceso
la tolerancia a Pb y As por Sedum alfredii y Pteris mas estudiado y con resultados mas promisorios para
vittata, respectivamente. Otro trabajo con plantas de tratar sitios con CO ha sido la rizorremediacion,
Acacia farnesiana expuestas a Pb, tambien evidencio mientras que para el caso de metales y metaloides,
un papel clave del GSH en la detoxificacion de ERO a la fitoextraccion y la fitoestabilizacion se encuentran
traves de la GR (Maldonado y col., 2011). dentro de los escasos metodos aplicables y, por
Por otra parte, los CO tienden a ser menos lo tanto, mas estudiados. Los contaminantes mas
fitotoxicos debido, en parte, a que no se acumulan estudiados han sido herbicidas y HAP, ademas de
tan facilmente y a que suelen ser menos reactivos elementos como Cd, Zn, Ni y As.
(Pilon-Smits, 2005). Aunque la informacion acerca Una meta importante en el campo, es una mayor
del impacto de CO sobre las plantas es mas escasa, comprension - a nivel fisiologico, bioqumico y
muchos de sus efectos toxicos se relacionan con molecular - acerca de mecanismos de absorcion-
el estres oxidativo (Franco y col., 2009), as como exclusion, translocacion, acumulacion, detoxificacion
la tolerancia con la actividad antioxidante. Al y tolerancia al estres en plantas y los microorganismos
respecto, Alkio y col. (2005) y Liu y col. asociados, expuestos a un contaminante. Aunque
(2009) demostraron que la exposicion de Arabidopsis estos procesos y su regulacion aun no son del
thaliana a HAP estimulo la produccion de ERO. todo entendidos, la relacion entre el grado de
Marti y col. (2009) relacionaron el aumento en la tolerancia a un contaminante y la eficiencia de la
actividad de enzimas antioxidantes con la tolerancia red de defensa antioxidante esta demostrada. Esta
de plantas de Medicago sativa a lodos de petroleo. red controla la sobreproduccion de ERO inducida
En Nicotiana tabacum y Melilotus albus crecidas con por la presencia de contaminantes, asegurando as
fenol (Ibanez y col., 2011) y diesel (Hernandez-Ortega sus funciones de senalizacion y evitando el estres
y col., 2011) respectivamente, tambien se registro una oxidativo. Las observaciones al respecto, indican que
sobreproduccion de ERO que estimulo la actividad los organismos capaces de controlar eficientemente

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el nivel celular de ERO tienen potencial para su amended with manure compost and sewage
aplicacion en fitorremediacion, ya que pueden tolerar sludge: A greenhouse study. Bioresource
condiciones ambientales adversas. As, la integracion Technology 97, 158-170.
de estos conocimientos puede permitir optimizar estas
propiedades en las plantas y microorganismos y de la Rosa, G., Cruz-Jimenez, G., Cano-Rodrguez,
conducir a superar las limitantes para su aplicacion, I., Fuentes-Ramrez, R., Gardea-Torresdey, J.L.
abatiendo costos y mejorando los procesos implicados. (2008). Efecto de la edad de la planta
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