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anales de psicología © Copyright 2004: Servicio de Publicaciones de la Universidad de Murcia.

Murcia (España)
2004, vol. 20, nº 2 (diciembre), 261-272 ISSN edición impresa: 0212-9728. ISSN edición web (www.um.es/analesps): 1695-2294

La imagen por resonancia magnética en el estudio de la esquizofrenia


Pilar Salgado-Pineda y Pere Vendrell*
Universidad de Barcelona

Resumen: La resonancia magnética ha tenido una amplia Title: Magnetic resonance imaging in the study of schizo-
aplicación en el ámbito de la esquizofrenia para investigar phrenia.
sus bases neuroanatómicas y funcionales. Los estudios es- Abstract: The magnetic resonance has had an extensive
tructurales han evolucionado desde las mediciones semiau- application in the file of schizophrenia to investigate its
tomáticas de estructuras aisladas hasta las sofisticadas téc- neuroanatomical and neurofunctional bases. The structural
nicas de análisis automático vóxel a vóxel, denominadas studies have evolved from the semiautomatic measure-
voxel-based morphometry. Actualmente, existen hallazgos con- ments of isolate structures until the sophisticated tech-
sientes y confluentes sobre la existencia de diversas anoma- niques of automatic analysis using the so called voxel-based
lías estructurales que implican esencialmente el tálamo, el morphometry. At the moment, there are several confluent
hipocampo, la región del cingulado anterior y también re- evidences on the existence of diverse structural anomalies
giones corticales temporales y parietales. La afectación es- that mainly involve the thalamus, the hippocampus, the an-
tructural tiene un predominio izquierdo. Las técnicas de terior cingulate region, in addition to parietal and temporal
resonancia magnética funcional (RMf) han dado lugar a cortical regions. The structural impairment has a left pre-
avances notables sobre las anomalías de activación cere- dominance. The technique of functional magnetic reso-
bral. En general, se observan varias regiones hipofunciona- nance (fMRI) has provided evidence on the anomalies of
les ante tareas neuropsicológicamente deficitarias. Por el cerebral activation. In the neuropsychological tasks that the
contrario, a igualdad de ejecución de los pacientes esquizo- patients perform poorer, the pattern observed was cerebral
frénicos respecto a sus controles se observan patrones de hipoactivity. On the contrary, when the performance of
hiperactividad que pueden interpretarse como un sobrees- patients is similar to that of the controls hyperactivity pat-
fuerzo compensatorio. Las técnicas de difusión por reso- terns are observed that can be interpreted as a compensa-
nancia magnética han permitido detectar anomalías en la tory mechanism. The diffusion techniques have allowed
sustancia blanca indicativas de alteraciones en la conectivi- detecting white matter anomalies that indicate alterations
dad cerebral. En resumen, la resonancia magnética es una in the cerebral connectivity. In summary, the magnetic
técnica no invasiva de relativo fácil uso que ha facilitado la resonance is anon-invasive technique off relative easy use
investigación de las bases psicobiológicas de la esquizofre- that has facilitated the investigation of the psychobiological
nia y ha abierto un enorme potencial en el abordaje neuro- bases of schizophrenia and it has opened an enormous po-
científico del trastorno más importante en el ámbito de la tential in the neuroscience research of the most important
psiquiatría. psychiatric illness.
Palabras clave: Resonancia magnética; neuroimagen; neu- Key words: Magnetic resonance imaging; neuroimaging;
ropsicología; esquizofrenia. neuropsychology; schizophrenia.

Introducción lenguaje y/o comportamiento desorganizado)


parecen reflejar un exceso o distorsión de las
La esquizofrenia implica una serie de manifes- funciones normales, mientras que los negativos
taciones psicopatológicas heterogéneas y mal (aplanamiento afectivo, alogia, abulia) parecen
delimitadas que se presentan en un determina- reflejar una disminución o pérdida de las mis-
do curso temporal. Según el DSM-IV, las ca- mas (American Psychiatry Association; DSM-IV).
racterísticas de la esquizofrenia son una mezcla La resonancia magnética inicialmente se usó
de signos y síntomas peculiares. Los síntomas en la esquizofrenia para el estudio de las ano-
se clasifican normalmente en dos amplias cate- malías cerebrales estructurales. La generación
gorías: los positivos y los negativos. Los sínto- de imágenes mediante resonancia magnética
mas positivos (ideas delirantes, alucinaciones, (IRM) se basa en el análisis de las ondas elec-
tromagnéticas que proceden de la relajación de
* Dirección para correspondencia [Correspondence la materia que, estando bajo la influencia de un
address]: Pere Vendrell. Departament de Psiquiatria i campo magnético, ha sido estimulada previa-
Psicobiologia Clínica, Facultat de Medicina. Universi- mente mediante impulsos de radiofrecuencia.
tat de Barcelona, Casanova 143, 08036 Barcelona (Es-
paña). E-mail: pvendrell@ub.edu
La señal que se recoge proviene de los proto-
nes de hidrógeno, por lo que su intensidad de-

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pende principalmente de la densidad de estos jidos humanos fibrosos (como los músculos o
protones, pero puede verse profundamente la sustancia blanca cerebral), la difusión del
modificada por el entorno de los mismos. De agua es más rápida en el sentido paralelo de las
este modo, el análisis de la señal de relajación fibras que en el resto, es decir, hay una difusión
aporta información sobre la composición de los anisotrópica. El análisis mediante un tensor de
tejidos estudiados. Esta técnica no utiliza nin- difusión aporta información sobre la dirección,
gún tipo de radiación y proporciona imágenes grado de anisotropía (y por lo tanto estado de
en cualquier plano y ofrece una resolución es- la fibra) y dirección primaria de la materia estu-
pacial superior a las otras técnicas (Desgrez, diada (Le Bihan et al., 2001).
Bittoun y Idy-Peretti, 1991)
El descubrimiento de que, dada la diferen- Objetivo de la presente revisión
cia de sus propiedades magnéticas, el porcenta-
je de señal de relajación magnética de la de- La esquizofrenia es una de las enfermedades
oxihemoglobina decaía más rápidamente que el psiquiátricas que mayor interés científico y nú-
de la oxihemoglobina (Thulborn, Waterton, mero de investigaciones ha generado. Se han
Matthews y Radda, 1982), llevó al desarrollo llevado a cabo numerosos estudios para tratar
del uso de la deoxihemoglobina como un agen- de elucidar posibles anomalías estructurales y
te de contraste interno en estudios neurofun- funcionales en el cerebro de los pacientes es-
cionales. La introducción de la técnica de Re- quizofrénicos. El presente estudio trata de sin-
sonancia Magnética funcional (RMf) supuso la tetizar los resultados de la investigación neu-
posibilidad de estudiar la activación cerebral sin roanatómica y neurofuncional de la esquizofre-
uso de contrastes externos ni dosis radioacti- nia llevada a cabo con ayuda de la técnica de la
vas. Esta técnica esta basada en el estudio del resonancia magnética.
nivel de oxigenación de la sangre para eviden-
ciar la activación neuronal (de ahí el nombre Hallazgos de resonancia magnética
BOLD, Blood Oxygenation Level-Dependent
Contrast, “Contraste dependiente del nivel de
estructural en la esquizofrenia
oxigenación en sangre”). La RMf presenta,
aparte de la inocuidad, como ventajas sobre las Los hallazgos neuroanatómicos procedentes de
técnicas funcionales PET (Positron Emision los estudios estructurales de resonancia magné-
Tomography) y/o SPECT (Single Photon Emi- tica (RM) más importantes en la esquizofrenia
sion Computerized Tomography) la posibilidad incluyen dilatación ventricular, anomalías en el
de hacer estudios de sujeto único, dados su lóbulo temporal medial (amígdala, hipocampo y
gran poder localizador y relación señal/ruido; circunvolución parahipocámpica), la circunvo-
además dada la no invasividad y la rapidez de lución temporal superior, el lóbulo parietal (en
adquisición de la técnica, se pueden realizar un particular el lóbulo parietal inferior y sus subdi-
gran número de adquisiciones, permitiendo el visiones de la circunvolución angular y de la
promedio de activación intrasujeto (Kwong et circunvolución supramarginal) y regiones cere-
al., 1992; Ogawa et al., 1992). Para evaluar la ac- brales subcorticales incluyendo el cerebelo, los
tivación cerebral, se compara la señal recogida ganglios basales, el cuerpo calloso, el tálamo y
en una condición de base con la recogida en el cavum del septum pellucidum (para revisión,
una condición de activación. ver Harrison 1999; Shenton, Dickey, Frumin y
Otra técnica basada en el estudio de los te- McCarley, 2001; Lencz, Bilder y Cornblatt,
jidos mediante la RM es la IRM de Difusión, 2001).
que permite evaluar el estado del tejido cerebral
a partir de los movimientos de difusión de las
moléculas del agua (debidos a los movimientos
brownianos) de manera no invasiva. En los te-

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Dilatación ventricular fuertemente correlacionada con la reducción


del volumen de la amígdala, hipocampo y cir-
Uno de los hallazgos más replicados en los es- cunvolución parahipocámpica. Flaum et al.
tudios de neuroimagen en esquizofrenia, es la (1995) describieron una correlación entre la
dilatación ventricular. Los ventrículos cerebra- sintomatología positiva y la reducción del vo-
les de los pacientes suelen ser mayores (en su- lumen de la circunvolución temporal superior.
perficie o volumen) que los de los sujetos con- Finalmente, Holinger et al. (1999) hallaron una
troles normales. Esta dilatación ventricular ha reducción del volumen de la circunvolución
sido descrita tanto para los ventrículos laterales temporal superior derecho en pacientes esqui-
como para el tercer ventrículo. Además, la dila- zofrénicos zurdos al compararlos con sujetos
tación de las astas temporales de los ventrículos control zurdos. Esta reducción estaba asociada
laterales parece ser más prominente en el con el trastorno del pensamiento.
hemisferio izquierdo, es decir se observa una
asimetría exagerada respecto a la normal Iz- Plano Temporal
quierdo > Derecho. La ventriculomegalia pare-
ce estar presente desde el inicio y no ser pro- En la esquizofrenia se ha descrito una dis-
gresiva, no hay relación entre el tamaño au- minución en la normal asimetría del plano
mentado y la duración de la enfermedad o la temporal (izquierdo mayor que derecho) (p. ej,
medicación antipsicótica (Van Horn y McMa- DeLisi, Hoff, Neale, Kushner, 1994; Kwon et
nus, 1992) al., 1999; Hirayasu et al., 2000;). DeLisi et al
(1994) diferenciaron entre una menor asimetría
Anomalías corticales anterior y una mayor asimetría posterior de esta
región en los pacientes con esquizofrenia al
Lóbulo temporal compararlos con los sujetos control. La dismi-
nución de la asimetría del plano temporal en la
Circunvolución temporal superior esquizofrenia se ha correlacionado también con
los trastornos del pensamiento (Rossi et al.,
Algunos estudios han descrito la existencia de 1994)
una reducción en el volumen de la circunvolu-
ción temporal superior, aunque esta reducción Lóbulo frontal
parece ser más evidente y consistente cuando
se evalúa únicamente la sustancia gris de esta Las diferencias en el córtex prefrontal pare-
región. La disminución en el volumen de la cen ser demasiado sutiles para ser detectadas
sustancia gris de la circunvolución temporal directamente, pero correlacionan con reduc-
superior se ha observado ya en pacientes de ciones en áreas del lóbulo temporal izquierdo
primer episodio, y también en sujetos con dia- que están neuroanatómica y neurofuncional-
gnóstico de trastornos de personalidad esquizo- mente relacionadas. En este sentido, Wible et al.
típica medicados y no medicados. Barta, Pearl- (1995), a pesar de no hallar diferencias volumé-
son, Powers, Richards y Tune (1990) encontra- tricas en el lóbulo frontal entre pacientes y su-
ron una reducción del 11% del volumen de la jetos control, observaron que la sustancia gris
circunvolución temporal superior que correla- del lóbulo frontal izquierdo mostraba una fuer-
cionaba en la región anterior con las alucina- te correlación con la reducción volumétrica de
ciones auditivas. Shenton et al. (1992) hallaron amígdala, hipocampo, circunvolución parahi-
una reducción del 15% que correlacionaba en pocámpica y circunvolución temporal superior,
la región posterior con el trastorno del pensa- izquierdos. También hallaron una correlación
miento. Esta reducción volumétrica de la cir- entre la disminución del volumen prefrontal iz-
cunvolución temporal superior estaba además quierdo y la sintomatología negativa. De forma
similar, Breier et al. (1992) encontraron una co-

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rrelación entre el volumen del córtex prefrontal una disminución bilateral en el volumen del
y el lóbulo temporal, además obtuvieron corre- núcleo caudado (McCarley et al., 1999).
laciones entre la sustancia blanca prefrontal de-
recha y el volumen de la amígdala y el hipo- Tálamo
campo ipsilaterales.
Andreasen et al. (1994) hallaron una reduc-
Lóbulo Parietal ción en el volumen del tálamo en los pacientes
con esquizofrenia. Este grupo de investigación
El córtex parietal inferior pertenece al cór- sostiene que el tálamo es una región crítica en
tex de asociación heteromodal, una región cor- la esquizofrenia debido a sus recíprocas co-
tical altamente organizada e interconectada que nexiones entre los núcleos talámicos ventral an-
incluye la sección superior del lóbulo temporal terior y dorsomedial y el córtex prefrontal, así
posterior, el córtex prefrontal, el área de Broca como por las conexiones córtico-talámicas-
y el lóbulo parietal inferior. Pearlson, Pretty, corticales que sirve de nexo entre los lóbulos
Ross y Tien (1996), hipotetizaron que las ano- occipital y frontal. La reducción volumétrica
malías del córtex de asociación heteromodal del tálamo ha sido posteriormente replicada
constituirían el déficit primario de la esquizo- por otros investigadores.
frenia. Jeste et al (1998) hallaron una correlación
Respecto al análisis de las asimetrías cere- entre el tamaño del núcleo talámico y la edad
brales como posible substrato de la esquizofre- de inicio, así como déficit en lectura, abstrac-
nia, Niznikiewick et al. (2000) hallaron ausencia ción y flexibilidad cognitiva. Portas et al. (1998)
de la normal asimetría (izquierdo mayor que han encontrado una correlación entre un tama-
derecho) de la circunvolución angular en pa- ño talámico reducido y menor cantidad de sus-
cientes masculinos comparados con sujetos tancia blanca prefrontal. Snyder et al (1998)
control. Frederikse et al (2000) describieron describieron la ausencia de la comisura interta-
asimismo una reducción en la asimetría de esta lámica o masa intermedia y dilatación del tercer
región así como reducción de la sustancia gris, ventrículo en un subgrupo de pacientes de
también en pacientes varones. primer episodio. Meisenzhal et al. (2000), si
bien no encontraron diferencias significativas
Estructuras subcorticales entre el grupo de pacientes y el grupo control
en esta deficiencia, sí evidenciaron que los pa-
Ganglios Basales cientes sin comisura intertalámica mostraban
una mayor sintomatología negativa que los pa-
Se ha descrito un incremento en el volumen de cientes que sí la tenían. Gur et al. (1998) obser-
los ganglios basales que parece estar en relación varon que un mayor tamaño en el núcleo talá-
con la medicación neuroléptica. Chakos et al. mico y en el putamen correlacionaba con una
(1994) evaluaron pacientes esquizofrénicos de mayor sintomatología positiva. Nosotros (Sal-
primer episodio y hallaron un incremento del gado-Pineda et al., 2003) observamos también
5,7 % en el tamaño del caudado tras 18 meses una reducción bilateral del volumen talámico
en que los sujetos recibieron medicación. Este en los sujetos esquizofrénicos tras el primer
resultado ha sido confirmado por Hokama et al brote y sin haber estado nunca medicados.
(1995) que describieron un incremento en el Finalmente, en los familiares de sujetos con
tamaño de los núcleos caudado, putamen y pá- esquizofrenia se ha hallado también un menor
lido en pacientes medicados. Sin embargo, en tamaño del tálamo en comparación con un
pacientes tratados con medicación atípica no se grupo control (Staal, Hulshoff Pol, Schnack,
da este incremento en el volumen de los gan- van der Schot y Kahn, 1998).
glios basales (Gur et al., 1998). Por el contrario,
en los pacientes no medicados, se ha descrito

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Complejo amígdala-hipocampo los datos es casi completamente independiente


del usuario, cosa que evita las variaciones inter
Se ha descrito anomalías en estructuras del e intraobservadores (Ashburner y Friston,
lóbulo temporal medial como la amígdala, el 2000). La VBM fue originalmente concebida
hipocampo y la circunvolución hipocámpica. para detectar disminución del grosor cortical
La reducción volumétrica en el complejo amíg- sin considerar los cambios de volumen. Esto se
dala hipocampo parece estar ya presente en los consiguió con la corrección de las diferencias
pacientes de primer episodio. También en estas espaciales y volumétricas mediante normaliza-
estructuras se ha observado un efecto de latera- ción espacial de las imágenes. La VBM se ha
lización, en concreto una mayor atrofia del convertido en un valioso instrumento en el
hemisferio izquierdo, particularmente en los campo de la morfometría (Ashburner y Friston,
pacientes varones (Rossi et al., 1994). 2001) y es la herramienta más adecuada para la
Suddath, Christison, Torrey, Casanova y detección de diferencias en la densidad de la
Weinberger (1990), en estudios con gemelos sustancia gris de estructuras que forman parte
monocigóticos discordantes para la enfermedad de redes neuronales. De esta técnica han surgi-
mostraron una reducción volumétrica bilateral do variantes que posibilitan modular las poten-
en el hipocampo del gemelo con esquizofrenia. ciales deformaciones volumétricas introducidas
Finalmente, Velakoulis et al. (1999) describen por el proceso de la normalización espacial, op-
reducción bilateral del volumen del hipocampo timizando su uso no sólo a la comparación de
tanto en pacientes crónicos como en pacientes cambios regionales en la intensidad regional de
de primer episodio. Algunos autores han suge- la señal de resonancia magnética (densidad re-
rido que los problemas en el neurodesarrollo gional) sino también cotejar posibles cambios
posiblemente asociados a complicaciones in en volumen regional de la sustancia estudiada
útero o en el parto, pueden contribuir a las (Good et al., 2001).
anomalías estructurales observadas en el hipo- En la esquizofrenia la VBM ha sido usada
campo en estos pacientes. generalmente para investigar globalmente las
posibles alteraciones estructurales (Sowell et al.,
Morfometría cerebral general: Uso 1999; Wright et al., 1999; Hulshoff et al., 2001;
de la Voxel-Brain Morphometry Paillère-Martinot et al., 2001; Wilke et al., 2001),
pero también se ha usado para relacionar la
La mayoría de las investigaciones llevadas a ca- morfometría con el estado clínico de los pa-
bo con pacientes esquizofrénicos, se han cen- cientes. Wilke et al. (2001) estudiaron la relación
trado en regiones específicas y se han basado entre la gravedad de la enfermedad y la morfo-
en las actuales hipótesis. En ellas se ha usado la logía cerebral. Paillère-Martinot et al. (2001) es-
delimitación manual de regiones de interés ce- tudiaron también la relación entre síntomas clí-
rebrales (“regions of interest”, ROI), que, inevi- nicos y anomalías anatómicas.
tablemente, reduce la reproducibilidad debido a Los estudios con VBM han descrito decre-
las diferencias en el grado de experiencia de los mentos en la densidad de sustancia gris en la
investigadores y a las variaciones intraobserva- corteza prefrontal, córtex temporal e insular del
dores. Por el contrario, la voxel-based morphometry hemisferio izquierdo (Wright et al., 1999; Paillè-
(VBM) permite el análisis conjunto de todo el re-Martinot et al., 2001; Wilke et al., 2001) hipo-
cerebro (Wright et al., 1999; Paillère-Martinot et campo y circunvolución parahipocámpica iz-
al., 2001; Wilke et al., 2001). La VBM aplica quierda de los pacientes (Paillère-Martinot et al.,
modelos estadísticos para evaluar diferencias 2001; Wilke et al., 2001; Hulshoff et al., 2001),
cerebrales significativas mediante un análisis circunvolución temporal, amígdala e ínsula del
vóxel a vóxel en todo el cerebro. Una de sus hemisferio derecho (Wright et al., 1999; Huls-
principales ventajas es que el procesamiento de hoff et al., 2001;), tálamo y circunvolución cin-
gulada posterior bilateralmente (Hulshoff et al.,

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2001). Incremento en la sustancia gris en los temporal inferior y medio. En el sistema para-
ganglios basales y el cerebelo (Wilke et al., límbico, el cingulado anterior derecho y central
2001). Reducción bilateral de la sustancia blan- izquierdo difirieron igualmente respecto al gru-
ca en el lóbulo frontal. Respecto al LCR, se ha po control. Finalmente las regiones subcortica-
descrito un incremento en las astas posteriores les que se mostraron reducidas en la muestra
de los ventrículos laterales (Sowell et al., 1999; esquizofrénica fueron los núcleos talámicos y
Paillère-Martinot et al., 2001) caudado bilateralmente.
Wilke et al. (2001) encontraron que una
menor puntuación en el Global Assessment of Hallazgos de resonancia magnética
Functioning (evaluación del grado de afecta- funcional (RMf) en la esquizofrenia
ción clínica de la enfermedad) se asociaba con
un menor volumen de sustancia gris en la cir- Áreas primarias
cunvolución frontal inferior y en el lóbulo pa-
rietal inferior. Paillère-Martinot et al. (2001) en- Tareas motoras
contraron una correlación negativa entre la
puntuación en la escala de síntomas negativos Wenz et al. (1994) llevaron a cabo una tarea
PANSS (Positive and Negative Syndrome Sca- motora con sujetos diestros y hallaron en los
le) y el volumen de sustancia gris en regiones pacientes con esquizofrenia una significativa-
adyacentes a ambos lados del cingulado ante- mente menor activación cortical de las áreas
rior y de la cápsula interna derecha. sensoriomotas, especialmente en el movimiento
Nosotros (Salgado-Pineda et al, 2003) de la mano no-dominante. Estos investigadores
hallamos, en una muestra de pacientes masculi- calcularon la activación regional hemisférica y
nos esquizofrénicos paranoicos no-medicados, hallaron asimetría en la activación para los mo-
una disminución en la densidad regional de sus- vimientos tanto ipsi como contralaterales. Esta
tancia gris cortical del cingulado anterior, la cir- asimetría resultó ser opuesta entre pacientes y
cunvolución frontal inferior izquierda y el cór- controles.
tex del claustrum derecho. A nivel subcortical, Schroeder, Wenz, Schad, Baudendistel y
el pulvinar, el hipocampo y región parahipo- Knopp (1995) estudiaron una tarea de oposi-
cámpica, así como la cabeza del núcleo cauda- ción para evaluar uno de los descritos como
do izquierdos se vieron también reducidos; del signos neurológicos “blandos” (soft signs) que
mismo modo el núcleo dorsomedial del tálamo, han sido descritos como altamente prevalentes
mostró una disminución bilateral. Encontra- en la esquizofrenia, particularmente en formas
mos una fuerte correlación entre la densidad no paranoides. Comprenden p.ej. movimientos
regional de sustancia gris del tálamo y las cir- coreiformes leves, trastornos de la marcha, re-
cunvoluciones angular, supramarginal, frontal flejos primitivos, automatismos, apraxia, parpa-
inferior y postcentral del hemisferio izquierdo deo frecuente, disminución de los movimientos
con el índice de atención sostenida d’ del CPT, sacádicos, etc. La activación fue significativa-
índice que se ha considerado como un indica- mente inferior en todos los pacientes tanto en
dor de labilidad para la esquizofrenia. el área sensoriomotora como en el área motora
Los resultados morfológicos fueron en par- suplementaria. Estos autores también hallaron
te replicados en una muestra heterogénea de el efecto de la asimetría invertida descrito por
pacientes esquizofrénicos comparado a sujetos Wenz et al (1994). Algunos estudios, sin embar-
control (Salgado-Pineda et al., 2004) usando la go, no han hallado diferencias significativas en-
técnica optimizada según el protocolo de Good tre los pacientes con esquizofrenia y los sujetos
et al. (2001). En este estudio las disminuciones control en cuanto a activación del córtex sen-
en los pacientes englobaban principalmente el soriomotor (Buckley et al., 1997).
hemisferio izquierdo, comprendiendo el córtex
frontal dorsolateral, el parietal inferior y el

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Estimulación visual simple vado que los pacientes con esquizofrenia no


presentan el incremento normal de activación
Renshaw, Yurgelum-Todd y Cohen (1994) frontal que se observa en los sujetos control
llevaron a cabo un estudio de estimulación vi- (Mitchell, Elliot y Woodruff, 2001).
sual simple y hallaron una mayor activación del
área visual primaria en los pacientes con esqui- Atención
zofrenia que en los sujetos control.
Los trastornos de la atención parecen ser
Estimulación auditiva inherentes a la patología esquizofrénica. No só-
lo se ha descrito una discapacidad de los pa-
David et al. (1996) y David (1999) hallaron cientes afectados por esta enfermedad en la
que la activación cerebral en el córtex temporal discriminación entre información relevante e
superior y la circunvolución de Heschl en res- irrelevante (Grace, 2000); sino que además la
puesta a una estimulación auditiva se veía signi- consistencia del déficit atencional ha llevado a
ficativamente atenuada durante las alucinacio- postular este trastorno como un indicador bio-
nes auditivas; este efecto no ocurría en perío- lógico de la enfermedad, concretamente se ha
dos sin alucinaciones. Woodruff et al. (1997) hipotetizado que la capacidad atencional soste-
describieron que las alucinaciones auditivas al- nida medida con la familia de test Continuous
teraban la respuesta cortical al habla externa. Performance Test (CPT) podría ser un marca-
dor de labilidad para la esquizofrenia.
Tareas neuropsicológicas Utilizando una versión modificada del test
de Stroop, Weiss et al. (2003), hallaron un in-
Fluencia verbal cremento de la activación bilateral en el córtex
frontal y el cingulado anterior de los pacientes
Yurgelun-Todd et al. (1996) llevaron a cabo esquizofrénicos respecto a los sujetos control.
un estudio de RMf durante tareas de fluencia Los autores postulan que esta sobre activación
verbal (generación de palabras versus cuenteo). por parte de los sujetos esquizofrénicos, en au-
En este estudio, evaluaron la activación, en su- sencia de un déficit en la resolución del conflic-
jetos control y pacientes, del córtex prefrontal y to Stroop, es debida a una mayor demanda
de la circunvolución temporal superior izquier- neuronal para una realización equiparable a la
dos; así como la conectividad funcional. La ac- de los sujetos sanos.
tivación resultó menor en los pacientes, a pesar Volz et al. (1999), usaron una versión del
de un rendimiento similar en el número de pa- CPT y hallaron que los esquizofrénicos, respec-
labras generadas. to a los controles, mostraban un decremento
en la activación en el córtex prefrontal medial y
Memoria verbal el cingulado del hemisferio derecho, así como
en el tálamo izquierdo. Nosotros (Salgado-
La alteración de la memoria en la esquizo- Pineda et al. 2004), con una versión del Identi-
frenia no constituye un trastorno neuropsico- cal Pairs CPT, hallamos un patrón de hipo acti-
lógico excesivamente llamativo. La disociación vación de los pacientes esquizofrénicos respec-
de memoria que parece estar más afectada en la to a los sujetos control que comprendía diver-
esquizofrenia es la llamada memoria declarativa sas regiones especialmente en el hemisferio de-
(dependiente del buen funcionamiento hipo- recho: córtex dorsolateral y medial frontal, cin-
cámpico). gulado anterior y temporal; subcorticalmente se
En la evaluación mediante IRMf de la me- observó una reducción bilateral de la actividad
moria en pacientes esquizofrénicos, se ha utili- en el tálamo y de la cabeza del caudado dere-
zado evocación verbal de listas de palabras y la cho. De manera bilateral también se observó
producción de palabras. En ellas se ha obser- una hipoactividad en el córtex parietal inferior.

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Como se ha comentado anteriormente, otro


Evaluación de las alucinaciones verbales mediante resultado de las exploraciones de las alucina-
RMf ciones auditivas mediante RMf es una atenua-
ción bilateral de la activación auditiva durante
Las alucinaciones auditivas parecen estar el episodio alucinatorio. Este fenómeno ha sido
mediadas por una red cortical y subcortical que descrito como indicador de una competencia
incluye el cingulado anterior, córtex temporal fisiológica por un sustrato neuronal común, o
bilateral, tálamo derecho, colículos inferiores, alternativamente, una competición psicológica
hipocampo y circunvolución parahipocámpica por una fuente atencional común (David,
izquierdos. Globalmente los estudios neuro- 1996).
funcionales postulan que las alucinaciones pa-
recen implicar áreas que normalmente subya- Estudio de las emociones
cen en la percepción normal del habla, así co-
mo áreas auditivas del hemisferio derecho que Los pacientes esquizofrénicos muestran di-
estarían implicadas en el procesamiento de as- ficultades no sólo en la expresión y el senti-
pectos prosódicos del lenguaje (David, 1999). miento de sus propias emociones, sino también
Algunos investigadores han sostenido que en la percepción de las emociones ajenas. Aun-
las alucinaciones pueden ser concebidas como que la mayoría de autores consideran que en la
un fallo en la atribución de la procedencia de la esquizofrenia hay un déficit emocional, no
fuente emisora, de modo que el paciente perci- queda claro si esta disfunción es específica o se
biría como externa su propia habla interna. Es- debe a una disfunción neurocognitiva generali-
ta hipótesis está basada en estudios neurofun- zada (Mandal, Pandey, Prasad, 1998; Morrison,
cionales, en los que los sujetos esquizofrénicos Bellack, Mueser, 1988). Los estudios de neu-
mostraron un patrón de activación durante la roimagen funcional mediante resonancia mag-
autogeneración verbal contrario al observado nética han hallado anomalías en el sistema lím-
en los sujetos control. La percepción de habla bico, particularmente en la amígdala y región
externa implica activación en el área temporal periamigdalina. Varios estudios hacen referen-
superior mientras que el habla autogenerada cia a una hipo activación (Russell et al., 2000;
implica una disminución de la activación en el Schneider et al., 1998; Gur et al., 2002) mientras
córtex temporal junto a una activación del área otros muestran una hiperactivación de la amíg-
de Broca y el cingulado anterior. Sin embargo, dala (Kosaka et al., 2002). Se ha descrito inclu-
en los sujetos esquizofrénicos con alucinacio- so un patrón propio de activación de los pa-
nes se da una activación del córtex temporal cientes esquizofrénicos respecto a los sujetos
superior ante el habla autogenerada. Se hipote- control; este patrón mostraría una ausencia de
tizó que un fallo en la autorregulación del dis- activación de las estructuras límbicas junto a
curso interno que implicaría una modulación una hiperactivación del córtex prefrontal
frontal de las áreas temporales podría ocasionar (Johnston, Katsikitis y Carr, 2001; Andreasen,
una incorrecta atribución al origen del habla 2002). Los autores de estos estudios han postu-
percibida. El hecho de que durante las alucina- lado que el déficit de reconocimiento de las ex-
ciones se observe una activación que implicaría presiones emocionales faciales podría ser debi-
redes corticales y subcorticales, apoya la visión do a una disrregularización en la conexión de
de las alucinaciones como la disfunción de un los sistemas límbico y neocortical.
proceso cognitivo (como podría ser la monito-
rización de verbalizaciones autogeneradas) más
que como resultado de un foco epileptiforme
en el córtex auditivo (Woodruff, 1997; Shergill,
Bullmore, Simmons, Murray y McGuire, 2000).

anales de psicología, 2004, vol. 20, nº 2 (diciembre)


La imagen por resonancia magnética en el estudio de la esquizofrenia 269

Hallazgos del tensor de difusión por en los estudios postmortem y los obtenidos
resonancia magnética en la esquizo- con otras técnicas de neuroimagen funcional
más invasivas. Las anomalías estructurales y
frenia funcionales en el cerebro de los pacientes es-
quizofrénicos son bastante heterogéneas de
La aplicación de esta técnica en el estudio de la forma similar a la heterogeneidad cognitiva,
esquizofrenia ha mostrado anomalías en la in- conductual y emocional de la propia enferme-
tegridad de la sustancia blanca de estos pacien- dad.
tes (Ardekani, Nierenberg, Hoptman, Javitt y Se han propuesto varias teorías en explica-
Lim, 2003; Minami et al., 2003), especialmente ción de estas anomalías. Por ejemplo, Andrea-
en el cingulado anterior (Wang et al., 2004; Sun sen et al. (1994), han sugerido las anomalías del
et al., 2003; Kubicki et al., 2003). Se ha descrito tálamo y sus conexiones con el córtex y el ce-
asimismo desconexiones frontoparietales y rebelo como una importante fuente para expli-
frontotemporales (Burns et al., 2003; Kubicki et car los déficits cognitivos presentes en la en-
al., 2002) y correlaciones, entre el grado de fermedad. Buchsbaum (1990) se han centrado
anomalías de la región parahipocámpica con la en las anomalías del lóbulo frontal, los ganglios
actividad alfa anterior (Begre et al., 2003). Tam- basales y las conexiones del lóbulo temporal en
bién de la sustancia blanca frontal del hemisfe- la explicación de la mayoría de déficits obser-
rio izquierdo con la dosis farmacéutica (Minami vados en los pacientes esquizofrénicos. Wein-
et al., 2003) y con los síntomas negativos (Wol- berger, Berman, Suddath y Torrey (1992) pro-
kin et al., 2003). Finalmente, las anomalías del ponen la esquizofrenia como una encefalopatía
cingulado correlacionan con los déficits de del neurodesarrollo y proponen un modelo
atención y la memoria de trabajo (Kubicki et al., principalmente basado en las desconexiones
2003). temporales. Para Feinberg (1982) la enferme-
Otros autores no han hallado alteraciones dad esquizofrénica podría ser fruto de un neu-
en la integridad de la sustancia blanca cerebral rodesarrollo anómalo debido a un fallo en la
de los sujetos esquizofrénicos (Foong et al., poda neuronal. Crow (1998) también postula
2002) ni tampoco en el cerebelo (Wang et al., un fallo en el desarrollo neuronal, pero focali-
2003). zado en el lóbulo temporal.
Todas estas teorías se han visto reforzadas
Conclusiones por la posibilidad de la aplicación de las técni-
cas de neuroimagen, que permiten el estudio
A pesar de ser una de las enfermedades psi- cerebral y sus anomalías in vivo. El hecho de
quiátricas más estudiadas, la esquizofrenia sigue que la resonancia magnética sea sensible a estas
siendo un gran enigma en la investigación neu- anomalías hace deseable su uso como técnica
rocientífica. Los estudios con las diferentes va- de elección para el estudio de esta y segura-
riantes surgidas de la técnica de la imagen por mente de otras enfermedades psiquiátricas, da-
resonancia magnética, han confirmado las do su carácter no invasivo.
anomalías estructurales y funcionales descritas

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