You are on page 1of 99

UNIVERSIDAD SIMÓN BOLÍVAR

DECANATO DE ESTUDIOS DE POSTGRADO


COORDINACIÓN DE BIOLOGÍA
MAESTRÍA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS

TRABAJO DE GRADO

GAMETOGENESIS Y DESARROLLO
EMBRIONARIO DE CHICOREUS BREVIFRONS
(CAENOGASTROPODA, MURICIDAE).

Por

Lic. María Gabriela Nieves Molina

Mayo 2017
ii

UNIVERSIDAD SIMÓN BOLÍVAR


DECANATO DE ESTUDIOS DE POSTGRADO
COORDINACIÓN DE BIOLOGÍA
MAESTRÍA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS

GAMETOGENESIS Y DESARROLLO EMBRIONARIO


DE CHICOREUS BREVIFRONS
(CAENOGASTROPODA, MURICIDAE).

Trabajo de Grado presentado a la Universidad Simón Bolívar por:

Lic. María Gabriela Nieves Molina

como requisito parcial para optar al grado académico de

Magíster en Ciencias Biológicas

Con la asesoría de las Profas

PhD. Patricia Miloslavich

PhD. Ana Carolina Peralta

Mayo 2017.
iii
iv
v

UNIVERSIDAD SIMÓN BOLÍVAR


DECANATO DE ESTUDIOS DE POSTGRADO
COORDINACIÓN DE BIOLOGÍA
MAESTRÍA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS

GAMETOGENESIS Y DESARROLLO EMBRIONARIO DE CHICOREUS


BREVIFRONS (CAENOGASTROPODA, MURICIDAE).
Por: Nieves Molina María Gabriela
Carnet Nº: 12-88887
Tutor: Patricia Miloslavich
Co-tutor: Ana Carolina Peralta
Mayo 2017

RESUMEN
Chicoreus brevifrons es un gasterópodo que forma parte de la pesca incidental resultante de la pesca
de arrastre artesanal de la pepitona Arca zebra en el oriente del país, así como también es un recurso
pescado selectivamente en zonas aledañas. Existe poca información sobre su reproducción y
composición nutricional, pero debido a la gran abundancia de individuos en estas zonas, y del
consumo local, es una especie de interés biológico y económico. El objetivo principal del presente
trabajo fue estudiar el desarrollo gametogénico y desarrollo embrionario de Chicoreus brevifrons
(Caenogastropoda, Muricidae) en la localidad pesquera de Chacopata, Edo. Sucre, Venezuela.
Mediante análisis histológicos de sus gónadas se realizó la determinación de la talla mínima de
madurez sexual y el ciclo gametogénico en grupos provenientes de la pesca de arrastre y de pesca
selectiva. Para la descripción del desarrollo embrionario, se estudió el desarrollo y sobrevivencia de
los embriones a diferentes temperaturas (24ºC o control, 26°C y 30°C). Como información
adicional se realizó un análisis proximal de su contenido nutricional donde se determinó su
composición proteica, lipídica, de humedad y cantidad de minerales del tejido del pie (crudo y
cocido). La talla mínima de madurez fue de 79,1 y 57,7 mm para hembras y machos
respectivamente en la pesca de arrastre y L50 de 82,34mm para las hembras, mientras que en el
grupo proveniente de la pesca selectiva, la talla mínima fue de 73,44 y 60,43 mm y el L50 de 74,45
y 67,24 mm para hembras y machos respectivamente. Los embriones pasan por varias fases de
velígeras intracapsulares antes de eclosionar como juveniles reptantes con un tiempo de desarrollo
de 7 a 11 semanas aproximadamente. A mayor temperatura, la sobrevivencia de los embriones se
vio afectada (30°C 10%). El tejido del pie de C. brevifrons contiene un 85,21 + 5 y 76,51 + 8 % de
proteínas, 4,26 + 1 y 4,94 % de grasas, 74,23 + 2 y 73,57 + 2 % humedad, 86,82 y 78,86 %
digestibilidad en tejido crudo y cocido respectivamente; debido a su alto contenido nutricional es un
alimento apto para la dieta diaria. En conclusión, C. brevifrons posee valor alimenticio, puede
desarrollarse con relativa facilidad en condiciones de laboratorio, cuidando el hecho de que es
sensible al aumento de temperatura del agua. En términos regulatorios pesqueros, se recomienda
una talla mínima de captura de 85 mm.

Palabras Claves: Muricidae, Reproducción, Madurez Sexual, Gametogénesis, Desarrollo


Embrionario.
vi

DEDICATORIA

A mí
(Como recordatorio de la fuerza y el poder que habita
en mí de la mano de mi fé y mi Dios)
vii

AGRADECIMIENTOS

Quiero agradecer a Dios, por darme salud, fuerza, la valentía y el coraje para luchar y
alcanzar mis metas y ser testimonio de su palabra durante el proceso

Agradezco a mis padres, mi hermana, mi familia y mi novio, por el apoyo brindado durante
estos años, por su paciencia, por el entendimiento y sobre todo por el apoyo que me dieron.

Mis más sinceras gracias a mi tutora y mi co-tutora por ser ejemplo tanto en el ámbito
académico como en el personal, por ayudarme a lograr esta meta y por su paciencia y
empuje cuando más me hizo falta.

Además quiero agradecer al equipo que conforma el Lab de Biología Marina y el Lab de
Sensores Remotos, por cualquier ayuda brindada durante estos largos años, por la amistad,
por el cariño. Muchas Gracias!

Muchas gracias a mi Alma Mater Universidad Simón Bolívar, por recibirme de nuevo con
los brazos abiertos y permitirme crecer en una etapa diferente de mi vida.

Agradezco mucho al Centro de Investigaciones Ecológicas Guayacán (CIEG), a Abel


Vásquez y demás personal que labora en este centro, quienes estuvieron siempre dispuestos
a ayudarme y al pendiente en mis salidas de campo.

Gracias a los pescadores de la pepitona Arca zebra del pueblo de Guayacán, por los
individuos capturados y cedidos a este trabajo de grado.

También quiero agradecer a Julia Alvarez, Laura Milano, Jorge Díaz, Carlos Mora, Gloria
Mariño, Solei Henriquez, Emanuel Valero y Daniela Betancourt, quienes en algún momento
fueron voluntarios en mis salidas de campo, permitiéndome lograr este objetivo.

Y finalmente pero no menos importante, gracias a mis amigos por sus palabras de aliento,
por sus consejos y por su amistad, los cuales me dieron apoyo y ánimo para salir adelante y
alcanzar esta meta.

A todos Gracias! Muchas Gracias!


viii

INDICE GENERAL
RESUMEN..............................................................................................................................v
DEDICATORIA.....................................................................................................................vi
AGRADECIMIENTOS........................................................................................................vii
INDICE GENERAL............................................................................................................viii
INDICE DE TABLAS.............................................................................................................x
INDICE DE FIGURAS..........................................................................................................xi
INTRODUCCION GENERAL...............................................................................................1
PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA................................................................................7
OBJETIVOS...........................................................................................................................9
Objetivo General.....................................................................................................................9
Objetivos específicos..............................................................................................................9
MATERIALES Y MÉTODOS..............................................................................................10
Área De Estudio....................................................................................................................10
En campo:..............................................................................................................................11
CAPITULO I: GAMETOGENESIS Y TALLA MINIMA DE MADUREZ SEXUAL........12
1.1 Introducción....................................................................................................................12
1.2 Metodología....................................................................................................................13
1.2.1 Colecta de organismos.................................................................................................13
1.2.2 Procesamiento de Datos...............................................................................................14
1.3.2.1 En el Laboratorio.......................................................................................................14
1.2.3 Análisis de Datos..........................................................................................................15
1.3 Resultados.......................................................................................................................16
1.3.1 Descripción del desarrollo gametogénico de C. brevifrons..........................................16
1.3.1.1.Oogénesis..................................................................................................................16
1.3.1.2 Espermatogénesis......................................................................................................20
1.3.2 Estadíos de maduración gonadal para machos y hembras de C. brevifrons.................23
1.3.3 Talla mínima de madurez sexual..................................................................................26
1.4 Discusión.........................................................................................................................28
1.4.1. Descripción del desarrollo gametogénico de C. brevifrons.........................................28
1.4.2. Estadíos de maduración gonadal en C. brevifrons......................................................30
1.4.3. Talla mínima de madurez sexual.................................................................................30
1.5 Conclusiones...................................................................................................................32
CAPITULO II: DESARROLLO EMBRIONARIO..............................................................33
2.1 Introducción....................................................................................................................33
2.2 Metodología...................................................................................................................35
2.2.1 Colecta de Puestas........................................................................................................35
2.2.2 Procesamiento de las muestras.....................................................................................35
2.2.3 Análisis de Datos..........................................................................................................36
2.3 Resultados.......................................................................................................................36
2.4 Discusión.........................................................................................................................47
2.5 Conclusiones..................................................................................................................53
ix

CONCLUSIONES GENERALES........................................................................................54
INFORMACIÓN ADICIONAL:..........................................................................................55
ANÁLISIS PROXIMAL DEL CONTENIDO NUTRICIONAL.........................................55
3.1 Introducción....................................................................................................................55
3.2 Metodología....................................................................................................................56
3.2.1 Procesamiento de datos................................................................................................56
3.2.1.1 En Campo..................................................................................................................56
3.2.1.2 En Laboratorio..........................................................................................................57
3.3 Resultados.......................................................................................................................61
3.3.1 Determinación de la Humedad.....................................................................................61
3.3.2 Actividad del Agua.......................................................................................................61
3.3.3 Análisis proximal del tejido del pie de C. brevifrons...................................................62
3.3.4 Minerales......................................................................................................................62
3.3.5 Digestibilidad “in vitro”...............................................................................................63
3.4 Discusión.........................................................................................................................64
3.5 Conclusiones..................................................................................................................69
BIBLIOGRAFÍA...................................................................................................................70
ANEXOS...............................................................................................................................84
Anexo 1.................................................................................................................................84
x

INDICE DE TABLAS

Tabla I.I Descripción de los estadíos de maduración gonadal observados en hembras de C.


brevifrons.............................................................................................................................23
Tabla I.II Descripción de los estadíos de maduración gonadal observados en machos de C.
brevifrons.............................................................................................................................23
Tabla I.III. Talla mínima de madurez sexual de individuos de C. brevifrons capturados con
dos tipos de arte de pesca distintos. Pesca de Arrastre de pepitona y Pesca de Buceo
Selectiva...............................................................................................................................26
Tabla II.I Estadíos de desarrollo embrionario observados en C. brevifrons.......................37
Tabla II.II Tiempo de eclosión y juveniles eclosionados de tres tratamientos de temperatura
(24ºC o Control, 26ºC o T1 y 30ºC o T2) en C.
brevifrons..............................................................................................................................45
Tabla II.III Parámetros reproductivos de algunas especies de Gasterópodos.......................51
Tabla III.I. Actividad del agua (AW) del músculo del pie de C. brevifrons.........................62
Tabla III.II. Análisis proximal del músculo del pie de C. brevifrons en estado crudo y
cocido....................................................................................................................................62
Tabla III.III. Contenido mineral del músculo del pie de C. brevifrons.................................63
Tabla III.IV. Porcentaje de digestibilidad “in vitro” del músculo del pie de C. brevifrons y
de la enzima Caseína.............................................................................................................63
xi

INDICE DE FIGURAS

Figura 1. Distribución mundial de la familia Muricidae.........................................................3


Figura 2. Chicoreus brevifrons (Lamarck, 1822)....................................................................4
Figura 3. Distribución de C. brevifrons en Venezuela.............................................................5
Figura 4. Ubicación de las áreas de estudio de C. brevifrons al norte de la Península de
Chacopata Edo. Sucre, Venezuela..........................................................................................10
Figura 1.1. Corte histológico de la gónada femenina de C. brevifrons...........................…..18
Figura 1.2 Oocitos de C. brevifrons en diferentes etapas de la vitelogénesis.......................20
Figura 1.3 Túbulo espermatogénico de un macho de C. brevifrons......................................21
Figura 1.4. Detalle del túbulo espermatogénico de un macho de C. brevifrons donde se
observa el proceso de espermatogénesis.................................…………………..............…22
Figura 1.5. Etapas del ciclo de madurez gonadal de hembras de C. brevifrons....................24
Figura 1.6. Etapas de desarrollo gonadal de machos de C. brevifrons..................................25
Figura 1.7. Porcentaje de Hembras maduras de C. brevifrons extraídas por dos diferentes
tipos de arte de pesca (selectiva y de arrastre artesanal) en el norte del Edo. Sucre-
Venezuela..............................................................................................................................27
Figura 1.8. Porcentaje de Machos maduros de C. brevifrons extraídos por dos diferentes
tipos de arte de pesca (selectiva y de arrastre artesanal) en el norte del Edo. Sucre-
Venezuela.............................................................................................................................27
Figura. 2.1. Estadíos embrionarios de C. brevifrons ..........................................................39
Figura. 2.2. Longitud (Largo) en µm de los diferentes estadíos de desarrollo embrionario de
C. brevifrons bajo tres condiciones de temperatura; control (24ºC), T1 (26ºC) y T2
(30ºC)....................................................................................................................................40
Figura. 2.3. Cápsula de una puesta de C. brevifrons............................................................41
Figura. 2.4. Puesta de C brevifrons en acuario.....................................................................41
Figura 2.5. Curvas de probabilidad de sobrevivencia de los embriones en el tiempo (medido
en semanas) en los diferentes tratamientos de temperatura (CC: 24ºC; T1: 26ºC y T2: 30ºC)
a los cuales fueron sometidas las ovicápsulas de C. brevifrons en condiciones de
xii

laboratorio....................................................................................….....................................42
Figura. 2.6. Cápsula de una puesta de C. brevifrons.............................................................43

Figura 2.7 Comparación de embrión vivo con embriones con mal desarrollo o
atrofiados..............................................................................................................................45

Figura. 2.8. Puesta de C. brevifrons en acuario.....................................................................46

Figura 2.9. Curvas de probabilidad de sobrevivencia de los embriones en el tiempo (medido


en semanas) en los diferentes tratamientos de temperatura (CC: 24oC; T1: 26oC y T2:
30oC) a los cuales fueron sometidas las ovicápsulas de C. brevifrons en condiciones de
laboratorio.............................................................................................................................47
xiii

“Porque ninguna cosa es imposible para
Dios”
                                                   Lc 1.37
1

INTRODUCCION GENERAL

Los moluscos gasterópodos son un grupo muy diverso, con un estimado de 13.000
géneros y 150.000 especies en la clase (Bieler, 1992; Arrighetti, 2009), de las cuales 35.800
especies son marinas (Gofas, 2009). Dentro del phylum Mollusca, los gasterópodos son el
único grupo que se ha podido adaptar a los tres ambientes: marino, dulceacuícola y terrestre
(García-Cubas y Reguero, 2004). La característica más notable en los gasterópodos es el
proceso de torsión, en donde, al desarrollarse el embrión, la masa visceral rota 180º, de
modo que la cavidad del manto y el ano quedan encima de la cabeza (Campbell y Reece,
2007). El plan general de los gasterópodos está representado por ojos, tentáculos, un
sistema nervioso y un sistema anatómico con un pie muscular bastante desarrollado (Sutty,
1990). La morfología de la concha es un cono enrollado de manera helicoidal, con
crecimiento en espiral y no simétrico (Abbott, 1974). El plan corporal de la concha de la
mayoría de los gasterópodos comienza en el ápice, también denominado protoconcha, hasta
el canal sifonal, separándose en dos grandes partes: la espira y la vuelta corporal o última
vuelta (García-Cubas y Reguero, 2004).

La especie de este estudio, Chicoreus brevifrons, se encuentra bajo la siguiente


clasificación taxonómica:

Phylum: MOLLUSCA
Clase: Gastropoda Cuvier, 1798
Subclase: Caenogastropoda Cox, 1960
Orden: Neogastropoda Wenz, 1938
Superfamilia: Muricoidea Refinesque, 1815
Familia: Muricidae Refinesque, 1815
Género: Chicoreus Montfort, 1810
Especie: Chicoreus brevifrons Lamarck, 1822
2

La familia Muricidae es una de las familias de alta diversidad de especies dentro de


los gasterópodos, con alrededor de 1651 especies (WoRMS, 2017), y 11 subfamilias:
Coralliophilinae (234), Ergalataxinae (140), Haustrinae (9), Muricinae (407), Muricopsidae
(247), Ocenebridae (138), Pagodulinae (101), Rapaninae (119), Triptorotyphinae (9),
Trophoninae (184) y Typhinae (64). Todas las especies son exclusivamente marinas (Tan,
2000), encontrándose a diferentes profundidades (Pastorino y Scarabino, 2008; Houart y
Gofas, 2009), en sustratos duros o rocosos, así como ambientes fango -arenosos,
fanerógamas marinas y alrededores de raíces de mangle (Rabi et al., 1996; Gómez, 1999).

Su distribución es mundial (Fig. 1); algunas especies como Stramonita haemastoma


son cosmopolitas, encontrándose en el mar Mediterráneo, mar Caribe, Golfo de México,
norte del Océano Atlántico, costas de Sudáfrica y la Patagonia Argentina (Houart y Gofas,
2009).
3

Figura 1. Distribución mundial de la familia Muricidae. Datos obtenidos mediante OBIS (2016). Mapa
construido con QGIS.

Los murícidos han ganado importancia en muchas áreas como en la medicina,


dónde algunas especies son utilizadas para la elaboración de medicamentos de acción anti-
cancerígena (Benkendorf et al., 2011). En otras áreas como la pesca, las especies son
explotadas como recursos alimentarios; sus conchas son empleadas como adornos, piezas
decorativas y joyería (Mahamoud et al., 2013), y algunas especies son relevantes como
tintura comercial, por los pigmentos que se pueden extraer de ellas (García-Ibañez et al.,
2004).

Chicoreus brevifrons (Fig. 2) es un murícido gasterópodo que se encuentra


generalmente en aguas someras, sobre sustratos duros, en praderas de Thalassia testudinum,
en fondos arenosos y fangosos, lagunas protegidas y ambientes de manglar (Abbott, 1974;
Radwin y D’Attilio, 1976; Fisher y Garibaldi, 1992; y D’Armas et al., 2009). Tiene un
4

tamaño que varía entre 74,2 a 145,0 mm aproximadamente (Flores, 1978). A nivel mundial
se encuentra ampliamente distribuido en el Atlántico desde el sur de Florida, hasta la costa
norte de Brasil (Ablanque y Barrero 1995, Gómez 1999). En Venezuela, está presente en
abundancia en toda la zona centro-oriental (Prieto et al., 2001 y 2005) y en la zona
occidental del país (OBIS, 2016 Fig. 3).

Figura 2. Chicoreus brevifrons (Lamarck, 1822)(Foto tomada por: María Gabriela Nieves).
5

Figura. 3. Distribución de C. brevifrons en Venezuela. Datos tomados de OBIS (2016), mapa construído con
QGIS.

La especie es dioica, sin diferenciación externa pero sí interna (Adiyodi y Adiyodi


1992). Es un carnívoro depredador del bivalvo Arca zebra, que se encuentra asociado a
dichos bancos en abundancia de individuos (Prieto et al., 2001). Se considera una especie
importante desde el punto de vista económico y en el campo de la acuicultura, debido a que
es una especie prolífica, comestible y relativamente abundante (Ordaz et al., 2010).
Estudios sobre ésta especie en nuestro país se han enfocado en su reproducción (Flores,
1978; Penchaszadeh, 1981 y Maldonado et al., 2016), nutrición (D'Armas et al., 2009,
Henríquez, 2014) y presencia de metabolitos secundarios de interés farmacéutico (Ordaz et
al., 2010). El interés en la especie ha aumentado en los últimos años con la búsqueda de
alternativas alimentarias que se puedan cultivar o explotar de manera sostenible, para lo
cual el aporte de una información más completa acerca de su reproducción, es uno de los
6

primeros pasos para la inclusión de la especie en la acuicultura, así como la determinación


de su contenido nutricional, dado que esta especie es componente regular de la dieta de los
pobladores de la costa, siendo susceptible de ampliar su consumo a un público mayor, sobre
la base de una producción convenientemente diseñada.

C. brevifrons es una especie abundante en el oriente de Venezuela (Prieto et al.,


2001). Actualmente, en esta zona, se encuentra sometida a dos tipos de pesca. En la
primera, es producto de la pesca incidental de la pesca de arrastre artesanal de pepitona
Arca zebra (Nieves, 2012). Y en la segunda, los pescadores locales, suelen capturarla
selectivamente con un equipo de buceo ligero, empleando algunas veces un compresor que
les permite permanecer por más tiempo en el medio marino y hacer extracción manual,
individuo por individuo. No existen suficientes datos oficiales que determinen la cantidad
de individuos que se extraen en estas pesquerías, pero su captura va en aumento, y estas
prácticas pueden llegar a agotar la población de la zona, por lo cual se debe comenzar a
establecer lineamientos que permitan una extracción sostenible, para asegurar la
permanencia en su medio de poblaciones funcionales a largo plazo, incluso bajo esquemas
de su aprovechamiento e inclusión regular en la dieta familiar.
7

PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

El gasterópodo Chicoreus brevifrons es un recurso pesquero de interés biológico y

económico debido a que es una especie prolífica, comestible y relativamente abundante,

que desempeña un papel ecológico importante en la cadena trófica. Esta especie se

encuentra bajo fuerte presión pesquera, debido a que forma parte de la fauna acompañante

de la pepitona (Arca zebra), la cual se pesca artesanalmente por arrastre en la zona oriental

de Venezuela, con una extracción de 225 organismos/bote/noche (Nieves, 2012), con la

consecuente afectación sobre las poblaciones de la especie en la zona. También ha sido

objeto de pesca selectiva en pequeñas localidades aledañas a los bancos del bivalvo Arca

zebra, y a pesar de la práctica regular de este tipo de explotación, los datos que se conocen

no son oficiales y la información sobre su biología y reproducción es muy superficial.

La talla mínima de madurez sexual es una variable determinante para el diseño de

dispositivos de regulación pesquera, tendientes a evitar la capacidad de recuperación de las

poblaciones naturales, y su eventual colapso como servicio ambiental. Esta variable se

establece a partir del estudio y conocimiento del ciclo gametogénico. En C. brevifrons no

hay hasta la fecha estudios que describan su ciclo gametogénico, por lo cual se pretende

estudiar estos aspectos en la especie, para sugerir una talla mínima de captura en ambas

pesquerías que permita un desarrollo sostenible de la misma.

Dados los escenarios que se plantean en el año 2021 con respecto al cambio
8

climático y el aumento de la temperatura del agua de los océanos, se incrementa el interés

en la respuesta ante el estrés térmico de esta especie, sobre todo en las primeras etapas de

su ciclo de vida (donde la especie es más susceptible), y el rol biológico que desempeña en

la cadena trófica y en el ecosistema. El desarrollo embrionario está influenciado por

factores externos, y la temperatura es considerada la principal variable que afecta el

desarrollo de los gasterópodos. En C. brevifrons no se tiene información detallada sobre su

desarrollo embrionario, por lo cual el presente trabajo explora los estadíos embrionarios a

una temperatura de 24ºC, similar a la observada en el ambiente natural de la especie y la

influencia del aumento de la temperatura (26ºC y 30ºC) sobre estos estadíos.

La extracción no regulada y sin control de la especie por las diferentes pesquerías,

aunada al aumento de la temperatura de los océanos, presenta una amenaza para su

sobrevivencia. El estudio de su biología reproductiva permite conocer y comprender la

situación actual de la población de C. brevifrons y comenzar a generar estrategias futuras

que permitan su permanencia en poblaciones funcionales en la zona.


9

OBJETIVOS

Objetivo General

Estudiar el desarrollo gametogénico y desarrollo embrionario de Chicoreus


brevifrons (Caenogastropoda, Muricidae) en la localidad pesquera de Chacopata, Edo.
Sucre, Venezuela.

Objetivos específicos

1. Describir las etapas de desarrollo gametogénico y determinar la talla mínima de madurez


sexual en hembras y machos de Chicoreus brevifrons en dos áreas geográficas sometidas a
diferente tipo de extracción.

2. Determinar parámetros reproductivos básicos como el tiempo de desarrollo embrionario,


talla, número de embriones/ovicápsula, descripción de los embriones y tamaño de la
ovicápsula en puestas de Chicoreus brevifrons.

3. Determinar el efecto del aumento de la temperatura del agua en el desarrollo embrionario


de Chicoreus brevifrons, bajo tres condiciones de temperatura (24ºC o control, 26ºC, 30ºC).
10

MATERIALES Y MÉTODOS

Área De Estudio

El área de muestreo está conformada por dos zonas (Fig. 4). La primera corresponde
al banco de pepitona (Arca zebra) sobre el cual se realiza tradicionalmente la pesca
artesanal de arrastre. Esta primera zona se localiza al norte del pueblo de Chacopata, en la
Península de Araya, Estado Sucre, entre el sur de la Isla de Margarita y el este de la Isla de
Coche (10.729044, -63.850110, como coordenadas referenciales de un área de
aproximadamente 1000 km2 de extensión.). La segunda zona corresponde a un pequeño
banco ubicado al norte de Guayacán, cerca de Isla Caribe (10.667645, -63.845453,
coordenada referencial), donde organismos de C. brevifrons son extraídos selectivamente
por algunos pescadores de la zona, con un equipo de buceo ligero, y cuya extensión es de
200 km2 aproximadamente. Ambas zonas presentan profundidades variables entre 4 y 8 m,
y dado el fenómeno de surgencia, el agua presenta cambios de temperatura que oscilan de
23-26 ºC entre diciembre y marzo, y de 27-30ºC en abril (Miloslavich y Klein 2008).

Figura 4. Ubicación de las áreas de estudio de C. brevifrons al norte de Chacopata, Península de


Araya, Edo. Sucre, Venezuela.
11

En campo:

Los individuos fueron colectados en dos grupos: El primer grupo se obtuvo de la


pesca de arrastre artesanal de pepitona (Arca zebra), en la cual organismos de Chicoreus
brevifrons son capturados incidentalmente. A través de un acuerdo con los pescadores
locales, estos nos cedieron un lote de caracoles vivos capturados en la faena de pesca del
22 de febrero del 2013.

El segundo grupo, se obtuvo mediante buceo con snorkel, en conjunto con uno de
los pescadores de la zona, que extrae individuos de C. brevifrons por pesca selectiva, en la
faena de pesca del 24 de Octubre del 2013.

Posterior a la obtención de los individuos, estos fueron medidos y pesados con un


vernier digital (0,01 cm) y una balanza analítica (0,01g). Se tomó la medida de longitud
máxima de la concha de cada individuo, desde su ápice, hasta el extremo del canal sifonal.

Los organismos fueron conservados en un refrigerador a una temperatura de -4 ºC


para bajar su metabolismo y causar el menor impacto al momento de abrirlos. Se les extrajo
de su concha y se disectó la zona de la gónada, la cual fue fijada en una solución de formol
en agua de mar al 10% para su traslado y posterior análisis en el laboratorio.
12

CAPITULO I: GAMETOGENESIS Y TALLA MINIMA DE MADUREZ SEXUAL

1.1 Introducción

Los moluscos gasterópodos componen un grupo de organismos con gran variedad y


diversidad de estrategias reproductivas (Todd, 1987). Existen especies hermafroditas dentro
del grupo, sin embargo, la mayoría de las especies han sido descritas como especies
dioicas, o de sexos separados (Webber, 1977). El dimorfismo sexual en las conchas y
caracteres externos puede estar ausente o no ser evidente (Fretter, 1984), por lo cual, el
estudio de las gónadas y el ciclo gametogénico puede ser una de las estrategias más
efectivas para la comprensión del ciclo reproductivo en dichas especies.

El ciclo gametogénico en gasterópodos comprende en general una primera etapa de


acumulación de nutrientes que serán empleados en la gametogénesis; el proceso de
gametogénesis propiamente (el cual es el proceso de formación de las células germinales),
una etapa donde los gametos ya maduros se evacuan y luego un período de baja actividad o
reposo (Giese y Pearse, 1974). La identificación y determinación de estas etapas y su
asociación a estaciones anuales, permite establecer las épocas de fecundación y desove en
una especie (Panta, 2012). Dichos procesos se encuentran a su vez influenciados por
factores internos de los individuos, pero también externos, como la temperatura (Giese y
Pearse, 1974).

La gametogénesis femenina transcurre con la formación de las oogonias las cuales,


mediante una serie de cambios que se producen coordinados con las etapas de la meiosis,
permiten que el oocito se desarrolle y se convierta en un oocito maduro (Adiyodi y
Adiyodi, 1983). En los machos, el proceso de espermatogénesis (gametogénesis masculina)
transcurre principalmente desde la formación de las espermatogonias y su desarrollo por
distintas etapas hasta la diferenciación en espermatozoides (Gilbert y Raunio, 1992).
13

La talla mínima de madurez sexual es un dato que se emplea, por lo general, en la


administración y manejo de las pesquerías, proporcionando información que permite
establecer ciertos controles sobre la población en estudio, con el fin de mantener los stocks
de una determinada especie en una zona definida (Appeldoorn, 1988). La talla mínima de
madurez puede ser estimada mediante el estudio de los procesos histológicos de dos
maneras: la primera es la observación de la menor talla existente en la cual el organismo
presenta gónadas maduras. La segunda opción, es mediante un análisis de regresión
logística, estimando la probabilidad de que un organismo este maduro o no, con base en su
talla, y determinar el punto en el cual el 50% de la población se encuentra madura. La
determinación del SL50% (talla a la cual el 50% de los individuos de una población se
encuentran sexualmente maduros) permite establecer la talla mínima de captura de una
especie sujeta a algún tipo de pesquería (Arrighetti, 2009).

El siguiente capitulo tiene como finalidad la determinación de los estadíos del ciclo
gametogénico en C. brevifrons, y la determinación de la talla mínima de madurez sexual en
la especie, proveniente de dos zonas sometidas a diferentes tipos de pesca.

1.2 Metodología

1.2.1 Colecta de organismos

Se obtuvieron 70 individuos provenientes de la pesca de arrastre artesanal de


pepitona, realizada en la zona Nº 1 y 44 individuos provenientes de la pesca selectiva
realizada en la zona Nº 2, anteriormente descritas.
14

1.2.2 Procesamiento de Datos

1.3.2.1 En el Laboratorio

Para el análisis histológico, se realizaron pequeños cortes transversales de


aproximadamente 2 x 3 mm de la gónada de cada espécimen. Se aplicó el siguiente
protocolo histológico:

 Deshidratación
Las muestras pasaron por una concentración creciente de alcoholes de la
siguiente manera:

Alcohol al 70% durante hora y media.


Alcohol al 80% durante una hora.
Alcohol al 96% durante una hora.
Alcohol al 100 % (absoluto) durante una hora.

 Aclaramiento
Se sumergió en Xilol durante 30 min.

 Infiltración
Los organismos colectados en la zona Nº1 se infiltraron utilizando el protocolo del kit de
resina epóxica SPI-Chem™Araldite® 6005 DDSA (Ver anexo 1). Mientras que los de la
zona Nº 2 se infiltraron siguiendo este mismo protocolo, pero usando una resina comercial
denominada Americana Gemelos®.

Posterior al proceso de la infiltración, el tejido se trasvasó a un molde de silicona para su


solidificación y posterior montaje en un micrótomo Leica RM2125 donde se realizaron
cortes de 4-5μm de espesor.
15

 Tinción
Se empleó el método de tinción Hematoxilina – Eosina (Howard y Smith, 1983)
posterior a esto, las muestras fueron observadas y fotografiadas en Microscopio óptico Zeis
10-63X.

1.2.3 Análisis de Datos

La talla mínima de madurez se registró de dos maneras:


1) De acuerdo al individuo más pequeño sexualmente maduro (tomando como
medida la longitud ápice-sifón); para ello, se consideraron individuos maduros los que
presentaron las siguientes características en sus gónadas: en hembras; aquellas donde se
encontraron oocitos vitelogénicos con núcleo y nucléolo bien diferenciado en su mayoría.
En machos, aquellos donde se observaron folículos con espermatogonia, espermatocitos,
espermátidas y espermatozoides en mayor proporción.

2) Mediante un modelo de regresión logística con el cuál se calcula la talla de la


concha en la cual el 50% de los individuos están sexualmente maduros, aplicando la
siguiente ecuación:

P=1/1+e -r(SL-SL50) (1.1)

Donde: P=Proporción de individuos maduros


r= Constante
SL= Longitud de la concha (mm)
SL50= Longitud de la concha a la cual el 50% de los individuos están
maduros sexualmente.

De esta ecuación se despejó SL50 y se calculó la longitud de la concha a partir de la


16

cual los organismos son considerados maduros (debido a que el 50% de individuos se
encuentran maduros en esta talla; Vazzoler, 1996).

Adicional a esto, se realizó la descripción de las etapas del desarrollo gametogénico


(oogénesis y espermatogénesis) de la especie, mediante la observación al microscopio
óptico.

1.3 Resultados

1.3.1 Descripción del desarrollo gametogénico de C. brevifrons.

1.3.1.1.Oogénesis

En Chicoreus brevifrons se observaron cuatro estadios de desarrollo pertenecientes a


la gametogénesis femenina, los cuales son; Oogonias, Oocito previtelogénico, Oocito
vitelogénico I y Oocito vitelogénico II.

Los folículos presentaron dos tipos de forma: en algunos casos se observaron con
forma ovoide alargada y en otras la forma fue más redondeada. El diámetro medio del
folículo fue de 222,44 + 38 µm. En su interior se observan de 3 a 4 oocitos separados por
una fina membrana. En el borde del folículo (Fig. 1.1A) se observan las células de la pared
del folículo, con formas alargadas y cuboidales, un núcleo definido de cromatina dispersa y
coloreado con un azul-morado intenso (Fig. 1.1B).

Las oogonias
Son células con forma ovoide donde el núcleo ocupa casi toda la célula y la
17

cromatina se presenta condensada, el citoplasma es escaso, casi imperceptible. Se


encuentran rodeadas de células de la pared en la periferia de los folículos. Presentan un
diámetro promedio de 16,08 + 9 µm.

Los oocitos previtelogénicos


Son células que se desarrollan a partir de las Oogonias. Se observa una mayor
cantidad de citoplasma, en comparación al estadío anterior; el núcleo presenta cromatina en
forma granular y el nucléolo es homogéneo. Se encuentran en asociación a las células de la
pared pero no completamente rodeada por estas. Presentan forma triangular o redondeada
con un diámetro promedio de 46,56 + 15 µm (Fig. 1.2 A y B).
18

Figura 1.1. Corte histológico de la gónada femenina de C. brevifrons. A: Detalle del folículo de hembra
madura. F. Folículo. Cp. Células de la pared del folículo. Nótese la forma y tamaño de los folículos que se
encuentran delimitados por las células de la pared. B: Detalle de las Células de la Pared. N. Núcleo. cit.
Citoplasma. C: Oogonias de C. brevifrons. OvII. Oocito vitelogénico II. Oo. Oogonia. Cp. Células de la
pared.

Vitelogénesis
Cuando el oocito entra en proceso de vitelogénesis, comienza a aumentar su
tamaño, y el citoplasma de la célula, presenta gránulos de vitelo de diferente tamaño.
Existen diferentes tipos de oocitos vitelogénicos, de acuerdo al grado de vitelogénesis.
19

Oocito vitelogénico I
Este tipo de oocito presenta un tamaño promedio de 71,48 + 11 µm, contiene
gránulos de vitelo de pequeño tamaño (X= 6 + 2 µm) los cuales están en baja proporción
en el citoplasma. El núcleo y nucléolo son perfectamente visibles (Fig. 1.2C). A partir de
esta etapa el oocito se considera maduro.

Oocito vitelogénico II
Esta célula presenta una gran cantidad de gránulos de vitelo dispersos en el
citoplasma. Se observan gránulos de vitelo de pequeño tamaño (como los observados en la
etapa anterior) y adicional, gránulos de vitelo de gran tamaño (X= 20 + 3 µm). El tamaño
promedio del oocito observado en esta etapa fue de 102,43 + 20 µm. (Fig. 1.2D).
20

Figura 1.2 Oocitos de C. brevifrons en diferentes etapas de la vitelogénesis. A: Oocito previtelogénico en


forma triangular. B: Oocito previtelogénico en forma redondeada. C: Oocito vitelogénico I, se observan
núcleo y nucléolo y un citoplasma con gránulos de vitelo de pequeño tamaño. D: Oocito vitelogénico II, el
citoplasma está completamente lleno de gránulos de vitelo de pequeño y gran tamaño. Ovp. Oocito
previtelogénico. OvI. Oocito vitelogénico I. OvII. Oocito vitelogénico II. Cp. Células de la pared. N. Núcleo.
n. Nucléolo. cit. Citoplasma. gvp. Gránulos de vitelo de pequeño tamaño. gvg. Gránulos de vitelo de gran
tamaño.

1.3.1.2 Espermatogénesis

En Chicoreus brevifrons el testículo de un individuo macho está compuesto por


varios túbulos espermatogénicos, rodeados de epitelio germinal y diferenciados entre sí por
tejido intersticial (Fig. 1.3) y con un diámetro promedio de 206 + 47 µm. Es en estos
túbulos donde se encuentran contenidas las células espermatogénicas denominadas:
21

espermatogonias, espermatocitos, espermátidas y los espermatozoides.

Figura 1.3 Túbulo espermatogénico de un macho de C. brevifrons. Ce. Conducto


espermático. Te. Túbulo espermatogénico. Lu. Lumen del túbulo. Epg. Epitelio germinal.

Las espermatogonias
Están dispuestas desde la periferia del túbulo o folículo en contacto con la
membrana basal, hasta el centro del lumen. Contienen la cromatina dispersa y están
constituidas por finos gránulos que se tiñen intensamente. El núcleo es esférico y ocupa la
mayor parte de la célula por lo cual se observa poco citoplasma. Presentan un tamaño
promedio de 4,22 + 1 µm. (Fig 1.4).

Los espermatocitos
Presentan un núcleo esférico y mayor citoplasma que las espermatogonias. La
cromatina se encuentra condensada en diferentes grados, por lo cual se observa en algunos
casos cromatina condensada en parches. Se encuentran presentes entre todos los estadíos
22

celulares, desde la periferia del túbulo hasta el lumen del mismo (Fig. 1.4).

Las espermátidas
Presentan un núcleo de menor tamaño en comparación a los estadios anteriores. Se
presentan en dos tipos, de acuerdo a la condensación de la cromatina y la forma del núcleo:
Tipo I, también denominadas espermátidas en anillo (por la forma de media luna o anillo
que presenta el núcleo, donde la cromatina de la periferia se encuentra más condensada que
la central) y las Tipo II, en las cuales el núcleo se observa más alargado y la condensación
de la cromatina es más homogénea. Es común encontrar las espermátidas dispuestas en la
región del lumen; en raros caso se pueden observan entre las espermatogonias (Fig. 1.4)

Los Espermatozoides
Los espermatozoides presentan un núcleo alargado con un único y largo flagelo. El
citoplasma es reducido. La forma observada es filiforme. Se observan agrupados con las
cabezas orientadas hacia la pared del túbulo y los flagelos hacia el centro del lumen. (Fig.
1.4).

Figura 1.4. Detalle del túbulo espermatogénico de un macho de C. brevifrons donde se


observa el proceso de espermatogénesis. Eg: Espermatogonias; Ec: Espermatocitos; Em1 y
Em2: Espermátidas tipo 1 y 2; Ez: Espermatozoides.
23

1.3.2 Estadíos de maduración gonadal para machos y hembras de C. brevifrons.

Mediante el análisis histológico de las gónadas de individuos C. brevifrons se


determinaron diferentes estadíos o etapas de maduración gonadal. La descripción de estas
etapas, de acuerdo al sexo del individuo se encuentran descritas en las tablas I.I y I.II.

Tabla I.I Descripción de los estadíos de maduración gonadal observados en hembras de C.


brevifrons.
Estadío Descripción
No se observan oocitos diferenciados, estos comienzan a formarse. Las células
de la pared son gruesas, algo dispersas y existe poco citoplasma. Hacia el
Inmaduro
centro del folículo está presente un haz de luz algo transparente o hialino que se
denomina espacio hialino (Fig. 1.5).
Se observan pequeños oocitos previtelogénicos de forma triangular, por lo
Pre-maduro general se encuentran ubicados en la pared del folículo, casi unidos a las
células de la pared. El nucléolo no se encuentra bien diferenciado (Fig. 1.5).
Se observan oocitos vitelogénicos I y II dentro del folículo divididos por una
membrana que está bien detallada. Los gránulos de vitelo pueden presentar
Maduro
tamaños variados y encontrarse en gran abundancia dentro del oocito. El núcleo
y el nucléolo se encuentran bien diferenciados y definidos (Fig. 1.5).

Tabla I.II Descripción de los estadíos de maduración gonadal observados en machos de C.


brevifrons.
Estadío Descripción
Se observan túbulos espermatogénicos definidos de forma circular, las
Inmaduro
espermatogonias son las que lo ocupan la totalidad de éste (Fig. 1.6).
El túbulo se observa en una forma ovoide, con espermatogonias, espermátidas
y espermatocitos, en algunos casos se observaron túbulos espermatogénicos
Pre-maduro
con espermatozoides pero en menor proporción que los túbulos inmaduros
(Fig. 1.6)
Se observan los folículos con los cuatro principales tipos de célula presentes en
Maduro
la espermatogénesis: espermatogonias, espermatocitos, espermátidas, y en el
24

medio del folículo hacia el haz de luz se observan los espermatozoides (Fig.
1.6).

Figura 1.5. Etapas del ciclo de madurez gonadal de hembras de C. brevifrons. A: Hembra
inmadura de C. brevifrons. Cp. Células de la pared. Eh. Espacio hialino. B: Hembra pre-
madura. C: Hembra en estado maduro. Nótese que los folículos se encuentran llenos de oocitos
vitelogénicos de tipo I y II.
25

Figura 1.6. Etapas de desarrollo gonadal de machos de C. brevifrons. A: Macho


inmaduro. Nótese que el túbulo espermatogénico se observan espermatogonias
únicamente. B: Macho pre-maduro. Nótese algunas células como
espermatogonias y espermatocitos, sin presencia de espermatozoides. Macho
maduro. Nótese los túbulos espermatogénicos llenos de espermatozoides,
además de encontrarse todos los estadíos celulares anteriores
26

1.3.3 Talla mínima de madurez sexual

Con el criterio anterior de las etapas de madurez gonadal, se clasificaron los


individuos de acuerdo a su sexo. En la tabla I.III se presenta la talla mínima en la cual se
observó individuos maduros sexualmente, tomando en cuenta los sitios de pesca de donde
se extrajeron los ejemplares.

Tabla I.III. Talla mínima de madurez sexual de individuos de C. brevifrons capturados con
dos tipos de arte de pesca distintos. Pesca de Arrastre de pepitona y Pesca de Buceo
Selectiva.
Talla mínima Min – Max
Arte de Pesca Sexo N
(mm) (mm)

Arrastre Femenino 44 79,1 79,1-143,83


Masculino 26 57,7* 57,7-125,1
Selectiva Femenino 21 73,44 30,41-89,14
Masculino 23 60,43 48,36-87,57
N: Número de individuos estudiados
*. Todos los individuos colectados fueron sexualmente maduros

Realizando una regresión logística y posteriormente aplicando la ecuación descrita


en el aparte (1.1) se determinó la talla a la cual el 50% de la población se encuentra
sexualmente madura (Fig 1.7 y 1.8).
27

Figura 1.7. Porcentaje de Hembras maduras de C. brevifrons extraídas por dos diferentes tipos
de arte de pesca (selectiva y de arrastre artesanal) en el norte del Edo. Sucre- Venezuela. La
línea punteada indica el punto de intersección y la longitud a la cual el 50% son hembras
maduras (SL50).

Figura 1.8. Porcentaje de Machos maduros de C. brevifrons extraídos por dos diferentes tipos de arte
de pesca (selectiva y de arrastre artesanal) en el norte del Edo. Sucre- Venezuela. La línea punteada
indica la intersección y la longitud a la cual el 50% son machos maduros (SL 50). Nótese que los
machos extraídos por pesca de arrastre son todos individuos maduros (puntos de color azul).
28

1.4 Discusión

1.4.1. Descripción del desarrollo gametogénico de C. brevifrons.

Los análisis histológicos de las gónadas de C. brevifrons determinaron que la


especie presenta el mismo patrón de desarrollo gametogénico observado en otros
gasterópodos prosobranquios: periodo de crecimiento, maduración y emisión de gametos
(Zetina et al., 1998, Elhasni et al., 2013).

Ambos sexos presentaron estructuras tubulares descritas en otros neogastropodos


(Voltzow, 1994). Las células de la pared se encuentran alrededor de los folículos
confiriendo soporte mecánico y protección, otras funciones son atribuidas a estas células
como la formación de la membrana secundaria, la síntesis de metabolitos y la reabsorción
de oocitos abortivos (Giese y Pearse 1977). Sin embargo, estas funciones no se pudieron
observar ni determinar en este estudio. Existen dentro de los moluscos tres tipos de arreglos
en cuanto a la disposición de las células de la pared con los oocitos (Jong-Brink et al.,
1983): en el primero tipo el oocito se encuentra rodeado por una gran cantidad de células de
la pared; en el segundo tipo, las células de la pared se pueden distinguir en un determinado
número alrededor del oocito y finalmente, el tercer tipo se distingue por un pequeño y
reducido número de células de la pared que solo están presentes en las primeras etapas de la
oogénesis (Arrighetti y Penchazadeh, 2010). C. brevifrons presenta oocitos completamente
rodeados de células de la pared, las cuales suelen aumentar en número a medida que el
oocito crece y avanza el proceso vitelogénico; este tipo de arreglo celular se encuentra
descrito como el primer tipo y se observa en otros gasterópodos como Adelomelon beckii
(Arrighetti, 2009), Voluta musica (Peralta, 2012).

En la oogénesis los oocitos aumentan de tamaño a medida que se van desarrollando,


se observa que el citoplasma se reduce y se incluye un gran número de gránulos de vitelo,
29

los cuales servirán de alimento a los embriones una vez realizado el proceso de fecundación
de los óvulos (Gilbert y Raunio, 1997). Este proceso se observa a través de los estadíos
celulares: oogonias, oocito previtelogénico, oocito vitelogénico I (también denominado
oocito en vitelogénesis temprana), y oocito vitelogénico II (oocito en vitelogénesis tardía),
los cuales se encuentra presentes en otros murícidos como Trophon geversianus (De la
Barra et al., 2014).

El tamaño del oocito vitelogénico II (maduro) en este estudio es de 100 µm


aproximadamente, lo cual en comparación a otras investigaciones similares en murícidos,
es menor. Ceratostoma rorifluum presenta oocitos entre 150 -160 µm (Lee, 2008); en
Ocenebra japonica el promedio es de 140 µm (Lee, 2004) y en Thais clavigera se reportó
un tamaño de 130 -140 µm (Lee, 1999). Otros gasterópodos presentan incluso tamaños más
grandes de oocitos maduros como Astraea undosa, en la cual los oocitos pueden llegar a
medir hasta 269 µm (Belmar-Pérez et al., 1991) y Naticarius unifasciata donde alcanzan un
tamaño de 800 µm (Panta, 2012). Sin embargo en Tegula euryomphala se reportan tamaños
de oocitos maduros por debajo de lo observado en este estudio, siendo el tamaño promedio
de 81 µm aproximadamente (Rojas y Romero, 2015).

El diámetro de los túbulos espermatogénicos coincide totalmente con el reportado


por Covarrubias y Romero (2009) para la especie Sinum cymba (Familia: Naticidae) el cual
fue de 206,0 ± 114,7 μm mientras que el de este estudio es de 206,0 + 47 μm. Sin
embargo, en S. cymba la organización intratubular no es la observada en la mayoría de los
prosobranquios, en donde los estados más tempranos de la espermatogénesis se encuentran
en el borde de los túbulos y a medida que avanza el desarrollo, los estadíos más tardíos se
encuentran orientados hacia el lumen (Gilbert y Raunio, 1992). En C. brevifrons se observa
este tipo de organización, al igual que en especies como Melongena corona bispinosa
(Tapia y Aldana, 2007), Buccinanops cochlidium (Averbuj et al., 2010) y Voluta musica
(Peralta, 2012).
30

1.4.2. Estadíos de maduración gonadal en C. brevifrons.

Tres etapas de maduración gonadal fueron observadas y descritas en este estudio


para C. brevifrons. Estas descripciones concuerdan con las tres primeras etapas descritas en
las especies Melongena corona bispinosa (Tapia y Aldana, 2007), Turbinella angulata
(Santos-Valencia et al., 2009), Buccinanops cochlidium (Averbuj, 2009), Voluta musica
(Peralta, 2012) y Zidona dufresnei (Roche, 2013). Las dos últimas etapas que estos autores
señalan, no fueron observadas en este estudio. Estas etapas son: Evacuación y Reabsorción.
Una de las conjeturas realizadas, es que no se pudieron observar, debido a que no se tienen
datos mensuales de estadíos gonadales en esta especie. Las especies presentan ciclos
gametogénicos anuales con ciertos picos o periodos bien definidos (Arrighetti y
Penchazadeh, 2010), por lo general, estos períodos están vinculados a los cambios de
temperatura del agua (Vélez-Arellano et al., 2011). A pesar de que se observaron puestas de
C. brevifrons en el campo durante todo el año, puede ser que la población presente cierta
estacionalidad en su ciclo reproductivo y por esta razón no se observaron estos estadíos
gametogénicos en los individuos y fechas colectadas.

1.4.3. Talla mínima de madurez sexual.

La determinación de la talla mínima de madurez sexual en una población permite en


el área de pesquería, el establecimiento de tallas mínimas de captura. Además de otros
parámetros poblacionales como las tasas de crecimiento y mortalidad, el buen manejo y
control de la extracción de un recurso proporciona la sustentabilidad y prevalencia de la
especie (Belmar-Pérez et al., 1991).

Los organismos evaluados en este estudio fueron extraídos de dos zonas aledañas
bajo diferentes artes de pesca. Sin embargo, dada la cercanía de las zonas, podría tratarse de
la misma población explotada de diferentes maneras.
31

El primer caso de madurez observado en las hembras de C. brevifrons obtenidas


mediante la pesca de arrastre fue a los 79,1 mm, talla que es mayor a la obtenida mediante
la pesca selectiva (73,44 mm). Por su parte, en los machos de C. brevifrons se observó que
el individuo maduro más pequeño midió 57,7mm, obtenido por pesca de arrastre, siendo
esta talla menor a la del individuo maduro más pequeño obtenido mediante pesca selectiva
(60,43 mm). Es de notar, que no se observaron individuos machos inmaduros colectados
con pesca de arrastre.

Mediante el cálculo del SL50, las hembras provenientes de la pesca de arrastre


presentaron una talla más alta (82,34mm) que las hembras de la pesca selectiva (74,45mm).
En el caso de los machos, sólo se pudo estimar el SL50 a los machos provenientes de la
pesca selectiva, cuya talla fue de 67,24mm. Con base en lo anterior, se recomienda
establecer como talla mínima de captura 85mm para esta especie en ambos tipos de pesca.

La talla del inicio de la maduración sexual es variable entre especies e incluso puede
variar entre las poblaciones de la misma especie, dado que está sujeta a condiciones
reproductivas del organismo en el momento de la evaluación, a la estructura de tallas y
factores ambientales (Rabi et al., 1996; Ortiz-Galarza et al., 2011, Elhasni et al., 2013).

De todos los individuos colectados en ambos tipos de pesca, se observa que los
machos presentan menor talla de madurez que las hembras. Estos resultados concuerdan
con estudios realizados en otros gasterópodos, en los cuales los machos presentaron menor
talla de madurez que las hembras (Zetina et al., 1998; Peralta, 2012; Elhasni et al., 2010,
2013). Algunos autores como Gímenez & Penchazadeh (2003) y Averbuj (2010) atribuyen
esta desigualdad en la madurez a la inversión reproductiva que deben hacer las hembras en
estructuras como la cápsula de la glándula y los caracteres secundarios que se derivan de
ella.
32

1.5 Conclusiones

El ciclo gametogénico coincide con el reportado en otros murícidos y gasterópodos,


en el cual la oogénesis transcurre en el desarrollo de las oogonias hasta un oocito
vitelogénico II (maduro) el cual presenta un promedio de 102,43 + 20 μm. Por su parte la
espermatogénesis presenta los 4 tipos celulares comúnmente observados: Espermatogonias,
espermatocitos, espermátidas y espermatozoides.

Se observaron tres etapas en la maduración sexual para hembras y machos:


Inmaduro, Pre-maduro y Maduro sexualmente. No se observaron las etapas de Evacuación
y Reabsorción que están presentes en otros gasterópodos.

Se recomienda que la talla mínima de captura para esta especie en la zona oriental
de Venezuela sea mayor a 85mm.
33

CAPITULO II: DESARROLLO EMBRIONARIO

2.1 Introducción

La fecundación en los Murícidos es interna. A través de la copulación, el macho


deposita el esperma en la bolsa copulatrix o receptáculo seminal de la hembra, quien utiliza
luego los espermatozoides para la fecundación (Aungtonya, 1997). Una hembra puede
llegar a almacenar el esperma viable del macho por un periodo de 8-14 meses (Radwin y
D'Attilio, 1976). Luego viene la encapsulación de los huevos, que es la estrategia más
utilizada en murícidos en la que la cápsula le confiere protección a los embriones contra el
medio exterior (Mahmoud et al.,, 2013). En muchos caenogastrópodos, el huevo presenta
su propia reserva alimenticia y se encuentra encerrado en una cápsula o membrana
individual. Para algunas especies de neogastrópodos esta capacidad se encuentra ausente, y
una gran cantidad de huevos son embebidos en una sola cápsula compuesta con sustancias
nutritivas y alimenticias (Radwin y D'Attilio, 1976). La cápsula es producida por por la
glándula de la cápsula, la cual segrega el material para la encapsulación de los huevos
(Winner, 1985).

Tres tipos de desarrollo embrionario en gasterópodos han sido observados:


planctotrófico, lecitotrófico y directo (Mileikowsky, 1971; Todd, 1987). La larva típica es
la velígera, aunque algunas especies planctotróficas presentan larva trocófora y en
desarrollos lecitotróficos, pueden estar presentes las dos larvas, mientras que en casos con
desarrollo directo, el individuo eclosiona como un juvenil reptante (Fretter y Graham,
1962). Sin embargo, algunas especies con este tipo de desarrollo, pueden presentar también
ambos tipos larvales en sus etapas embriogénicas, antes de la eclosión como adulto
pequeño (Roche, 2013).

El desarrollo embrionario es la etapa más importante del ciclo de vida de cualquier


34

organismo. Los primeros estadíos, son muy susceptibles a los cambios ambientales, por lo
que la sobrevivencia de los individuos en estas primeras etapas, se encuentra en alto riesgo
(Hoegh-Guldberg y Pearse, 1995; Vidal et al., 2002). De las variables ambientales con
mayor influencia, se considera que la temperatura es la que ejerce un mayor efecto sobre el
desarrollo (Spight (1975). En peces, la temperatura controla el tiempo de incubación de los
huevos y determina la sobrevivencia de embriones y larvas. Cuando los organismos están
sometidos a temperaturas que no son las óptimas para la especie, el desarrollo embrionario
puede acelerarse o retardarse, produciendo embriones y larvas deformes, bajos porcentajes
de eclosión y elevada mortalidad (Abdo-de la Parra et al 2012; Azócar et al., 2014).

Los escenarios para el año 2100 propuestos por el Panel Intergubernamental de


Expertos sobre el Cambio Climático, mencionan una acidificación de los océanos y un
aumento promedio de la temperatura del agua en 0,6–2,0 °C por encima del promedio
actual (IPCC, 2014). Dicho aumento en la temperatura crea incertidumbre sobre las
especies actuales y su sobrevivencia, dado que estos cambios producen alteraciones en los
modos de vida de los organismos marinos, cambiando su dinámica en el ecosistema
(Bautista, 2008).

El estudio de los aspectos reproductivos y desarrollo embrionario es importante no


solo por la contribución de la información biológica de la especie estudiada, sino porque
esta información también permite desarrollar técnicas que ayuden al control de la
sobreexplotación y restablecimiento como especie comercial. Hasta ahora, poco se conoce
sobre el desarrollo embrionario y reproducción de C. brevifrons, la cual, como ya se anotó
anteriormente, es un recurso pesquero que además presenta potencial para la acuicultura,
como alternativa para aliviar la presión pesquera.

A continuación se describen los estadios de desarrollo embrionario en C. brevifrons,


así como la determinación de algunos parámetros reproductivos (tiempo del desarrollo
hasta la eclosión, tamaño del huevo, tamaño de los embriones, tamaño a la eclosión, etc.) y
35

la sobrevivencia de las primeras etapas de esta especie bajo condiciones de temperaturas


más altas (Control: 24 ºC, y aumento a 26 y 30 ºC).

2.2 Metodología

2.2.1 Colecta de Puestas

Se obtuvieron ocho masas ovígeras recién puestas en el campo en la Zona Nº 1


(descrita anteriormente) con un equipo de buceo ligero. Estas fueron transportadas al
laboratorio en donde se mantuvieron en acuario con temperatura controlada según el
siguiente esquema: dos (2) acuarios a Temperatura Control (24ºC), tres (3) acuarios a
Temperatura T1 (26ºC) y tres (3) acuarios a Temperatura T2 (30ºC).

2.2.2 Procesamiento de las muestras

Semanalmente se extrajeron cinco (5) cápsulas de la masa ovígera de cada


tratamiento y se observaron bajo lupa en aumento de 1,0 y 1,6 X. Se registró la
sobrevivencia de los embriones (estado vivo o muerto; definiendo embriones como todo
aquel estadio después de los huevos segmentados, a partir de Prevelígera o Velígera
Temprana, generalmente con movilidad) y se preservó la cápsula y todo su contenido en
viales con formol en agua de mar al 6%. Posteriormente, se contó la cantidad de huevos y
la cantidad de embriones y se realizaron medidas del ancho y largo de la cápsula, del
diámetro de los huevos y del ancho y largo de los embriones. Se realizó un registro
fotográfico de los distintos estadíos para una mejor descripción de su etapa de desarrollo.
36

2.2.3 Análisis de Datos

Se describieron los diferentes estadíos de desarrollo según las características


descritas en Naegel y Gómez (2004); Cumplido et al (2011) y Roche (2013). La cantidad
de huevos por cápsula, tamaño de la cápsula, tamaño de los huevos y tamaño de los
embriones fueron promediados y reportados con su desviación estándar.

Para la determinación del efecto de la temperatura sobre el desarrollo embrionario,


se aplicó una prueba de sobrevivencia a partir del estadio de Velígera Temprana (se
excluyeron huevos y primeros estadios de desarrollo, debido a que es difícil determinar si
éstos se encontraban vivos o muertos, ya que en esta etapa aún no tienen movilidad) que no
es otra cosa que la probabilidad de sobrevivencia del embrión en el tiempo de estudio. Esto
fue realizado mediante el programa R project.

2.3 Resultados

Se observó un total de 7 estadíos de desarrollo embrionario, no encontrándose todos


presentes en los tres tratamientos de temperatura; 24ºC o control, 26ºC o T1 y 30ºC o T2.
La Tabla II.I señala las descripciones, promedios de talla y embriones por cápsula en los
tres tratamientos. En el grupo control (24°C) se observaron todos los estadíos embrionarios
(Fig 2.1), mientras que en el tratamiento T1 (26°C) solo se observaron hasta el estadío de
Velígera Tardía (Fig 2.2 ) y en el tratamiento T2 (30°C) hasta Velígera Temprana (Fig 2.3).

El crecimiento de los estadíos es exponencial. Los primeros estadíos están alrededor


de los 260 µm y los últimos estadíos alrededor de los 2000-3000 µm (Fig. 2.4).
37

Tabla II.I. Descripción de los estadíos embrionarios de C. brevifrons bajo tres temperaturas (24ºC, 26ºC y 30ºC). X: Promedio + Desviación
estándar, (Mínimo-Máximo), N: Número de individuos, en el caso de los embriones por cápsula N es el número de Cápsulas, NP: No está
presente.

ESTADÍO DESCRIPCIÓN TAMAÑO (µm) EMBRIONES POR CÁPSULA

CC T1 T2 CC T1 T2

X: X: X: X: X: X:
Huevo/ Presentan forma redondeada y de color blanco-amarillento. No se 261 + 22 252 + 10 250 + 3 624 + 280 643 + :217 503 + 345
Gástrula observa núcleo. (219 -375) (219-313) (219- 250) (242-1269) (101-946) (45- 1032)
N: 302 N: 392 N: 300 N: 10 N: 13 N: 10

Los individuos presentan forma redondeada un poco irregular. En X: X: X: X: X: X:


algunos casos, se puede distinguir el velo ciliado, de pequeño 313 + 51 258 + 15 251 + 6 23 + 19 68 + 81 294 + 357
Trocófora
tamaño, y mediante el cual comienza la ingesta de huevos (250-375) (250- 313) (250-313) (5-47) (2-274) (2-785)
nutritivos. N: 4 N: 45 N: 98 N:6 N: 17 N:7

Los embriones presentan un estomago o saco alimenticio que


ocupa las 3/4 partes del volumen total de su cuerpo, éste se
encuentra completamente lleno huevos que no se desarrollaron y X: X: X: X: X: X:
Velígera sirven ahora como huevos nutritivos. La movilidad es reducida y 1269 + 346 1181 + 405 1108 + 344 8+5 6+4 7+5
Temprana los ojos están presentes. Se observa la presencia de un velo ciliado (438-2000) (250-2125) (250-2000) (1-18) (1-19) (1-21)
que posee forma bilobulada con un surco central a modo de canal N: 202 N:382 N: 494 N: 29 N:50 N: 60
que dirige el alimento hacia la boca. En algunos individuos se
observa pigmentación en la zona cefálica.
38

Se observa en este estadio una concha transparente o traslúcida


X: X: X: X:
que más adelante se irá desarrollando y calcificando. Los órganos
1531 + 202 1844 + 207 7+1 6+7
Velígera Tardía comienzan a torcerse y acomodarse de manera espiral ( proceso de NP NP
(1063-1875) (1563-2188) (6-8) (1-11)
torsión), aunque aún no son distinguibles. El canal sifonal se
N: 16 N: 10 N: 2 N: 2
observa tenuemente.

Los embriones ya presentan una concha más gruesa, de color X: X:


blanquecino pálido. El pie está desarrollado, pero no presentan el 1757 + 263 11 + 4
Pedivelígera NP NP NP NP
opérculo aún. El velo comienza a retraerse y el proceso de torsión (1000-2500) (5- 17)
está casi completo. Se observa el canal sifonal con mayor detalle. N:155 N: 21

X:
El embrión presenta una concha calcificada de un color pardo 5
2375 + 153
Preeclosión amarillo, el velo se encuentra reabsorbido y se comienza a notar NP NP (5) NP NP
(2188-2500)
los tentáculos y el sifón N: 1
N:4

X X:
Individuo eclosionado. El organismo es reptante y su concha 3063 X: X:
2545 + 385 2271 + 787 1
Juvenil presenta un color marrón o naranja, se diferencia la protoconcha, (3063) 6+7 3+1
(1750-3438) (1375-3375) (1)
el pie y opérculo de color claro. N: 1 (1-19) (2-4)
N: 36 N:6
39

Figura. 2.1. Estadíos embrionarios de C. brevifrons a temperatura control de 24ºC. A: Huevo/Gástrula. B:


Trocófora. C: Velígera temprana (Prevelígera). D: Velígera Tardía. E: Pedivelígera. F: Pre-eclosión. G:
Juvenil.
40

Figura. 2.2. Estadíos embrionarios de C. brevifrons a temperatura de 26ºC. A: Huevo/Gástrula. B:


Trocófora. C: Velígera temprana (Prevelígera). D: Velígera Tardía. Nota: Los demás estadíos se
encuentran ausentes.
41

Figura. 2.3. Estadíos embrionarios de C. brevifrons a temperatura de 30ºC. A: Huevo/Gástrula. B:


Trocófora. C: Velígera temprana (Prevelígera). Nota: Los demás estadíos se encuentran ausentes.

Figura.2.4. Longitud (Largo) en µm de los diferentes estadíos de desarrollo embrionario de C.


brevifrons bajo tres condiciones de temperatura; control (24ºC), T1 (26ºC) y T2 (30ºC). H/G:
Huevo/Gástrula; T: Trocófora; VTE: Velígera Temprana; VTA: Velígera Tardía; PV: Pedivelígera; PE:
Pre-eclosión y J: Juvenil. Nota: Los datos aportados se refieren al promedio de las tallas. Los estadíos
donde no hay datos, se refiere a que no se observaron dichos estadíos.
42

Figura 2.5. Estadíos embrionarios de C. brevifrons en el tiempo (semanas) en los diferentes tratamientos de temperatura: 24ºC o Control, 26ºC o T1 y 30ºC o T2. Datos
representados en Rojo corresponden al Control, Azul a T1 y Verde a T2. Los porcentajes expresados se refieren al porcentaje del estadío con respecto al número inicial
de huevos de cada tratamiento. La línea punteada corresponde a datos no observados pero esperados.
43

Se promediaron las dimensiones de la cápsula (Fig. 2.6) de todas las puestas


obtenidas en el grupo de control (Fig. 2.8), resultando 8,34 + 1 mm para el largo y 7,13 +
0,62 mm para el ancho, para un total de 85 cápsulas.

Se observó que el 3,1 % de los embriones (presentes en 4 cápsulas) del Tratamiento


Control (24ºC) presentaron deformaciones y/o atrofia en su desarrollo (Fig. 2.7); este
porcentaje se vio incrementado en el tratamiento T1 (26ºC) con un 34,7% (55 cápsulas) y
en el tratamiento T2 (30ºC) un 14,1% (31 cápsulas). Los embriones observados con estas
deformaciones o atrofia en su crecimiento, presentaron tamaños menores que los embriones
normales y se observaron a lo largo del experimento en casi todas las semanas en los
tratamientos T1 y T2, mientras que en el tratamiento control, sólo se observaron en las
semanas 2 y 3.

Figura. 2.6. Cápsula de una puesta de C. brevifrons.


44

En las 8 semanas que duró el seguimiento de las ovicápsulas, sólo las dos puestas
del tratamiento control llegaron a eclosionar a partir de la semana 7. Sin embargo, se
observó la eclosión de otras puestas en las siguientes semanas. De las ovicápsulas del
tratamiento de temperatura a 26ºC (T1), sólo eclosionó un acuario a la semana 11, y a 30ºC
(T2) lograron eclosionar dos acuarios en la semana 10. En las últimas semanas del
experimento la mayoría de las ovicápsulas presentaron un color rosado y todos los
embriones dentro de estas se encontraban muertos y en algunos casos deshechos. De los
tratamientos de temperatura alta (26ºC y 30ºC) muy pocos embriones lograron eclosionar
(Tabla II. II).

A lo largo de las semanas que duró el experimento, se observan todas las etapas de
desarrollo embrionario en el tratamiento control (24ºC), las cuales transcurrieron en un
tiempo de 7 semanas. E el tratamiento T1 (26ºC), si bien se observó un individuo juvenil
eclosionado en la semana 11, en la mayoría de las semanas se observa el estadío de velígera
temprana, lo cual ocurre también en el tratamiento T2 (30ºC)(Fig. 2.5).
45

Figura 2.7 Comparación de embrión vivo con embriones con mal desarrollo o atrofiados. A.
Embrión normal en estadío velígera temprana. B. Embrión con mal formación. C. Embrión de poco
tamaño y mucho vitelo, no consumió la cantidad suficiente de huevos nutritivos para su buen
desarrollo.

Tabla II.II Tiempo de eclosión y juveniles eclosionados de tres


tratamientos de temperatura (24ºC o Control, 26ºC o T1 y 30ºC o T2) en
C. brevifrons.CC: Control 24ºC; T1: Temperatura 26ºC; T2:
Temperatura 30ºC; N Juvenil: Número de juveniles eclosionados. N
puestas observadas: Número de puestas ovígeras que si presentaron
juveniles eclosionados. N puestas totales: Número de puestas ovígeras
totales en el experimento.
Tiempo de
N puestas N puestas
Tratamiento eclosión N Juvenil
observadas totales
(semanas)
CC 7 36 2 2
T1 11 1 1 3
T2 10 6 2 3
46

Figura. 2.8. Puesta de C brevifrons en acuario.

En cuanto a la sobrevivencia de los embriones en los tres tratamientos, la curva de


Temperatura a 30ºC (T2) decrece con mayor rapidez a partir de la semana 4, en
comparación a las curvas de temperaturas de 24ºC y 26ºC (CC y T1). En un tiempo de 8
semanas la probabilidad de sobrevivencia de los embriones sometidos a una temperatura
promedio de 30ºC (T2), presentan alrededor de un 10%, mientras que embriones sometidos
a temperaturas de 26ºC un 70% y los sometidos a 24ºC casi 80% de sobrevivencia (Fig.
2.9).
47

Figura 2.9. Curvas de probabilidad de sobrevivencia de los embriones en el tiempo (medido en semanas)
en los diferentes tratamientos de temperatura (CC: 24ºC; T1: 26ºC y T2: 30ºC) a los cuales fueron
sometidas las ovicápsulas de C. brevifrons en condiciones de laboratorio.

2.4 Discusión

El desarrollo embrionario de C. brevifrons pasa por diversas etapas las cuales se van
diferenciando por una serie de cambios morfológicos y de talla, que permiten categorizarlo
en siete (7) estadíos embrionarios: Huevo/Gástrula, Trocófora, Velígera Temprana
(Prevelígera), Velígera Tardía, Pedivelígera, Pre-eclosión y Juvenil. En la última etapa el
individuo es un juvenil reptante lo cual concuerda con un tipo de desarrollo directo.

A lo largo del desarrollo embrionario se observa la presencia de huevos nutritivos,


los cuales son huevos no viables que sirven de alimento a los embriones (Webber,1977). El
consumo de estos huevos fue observado en la etapa de Velígera Temprana. Penchaszadeh
(1981) y Cipriani (1989) ya habían reportado huevos nutritivos en C. brevifrons. El origen
de estos huevos no viables, no ha sido determinado aún, pero existen diversas hipótesis
48

planteadas, entre las cuales están: i) Esperma no viable fertiliza estos huevos, por lo cual el
proceso de desarrollo no es viable (Hyman,1935). ii) La determinación de esta condición de
huevos nutritivos viene dada por factores genéticos intrínsecos del huevo (Staiger, 1951).
iv) Son huevos no fertilizados (West, 1979). v) La determinación de huevos nutritivos
ocurre en la cápsula (Hadfield,1989).

El tamaño de la cápsula se encuentra estrechamente relacionado al tamaño y


factores intrínsecos de la madre (Gallardo, 1979; Cumplido et al., 2010), y la interacción de
estos factores con otros como la disponibilidad de alimento, temperatura y disponibilidad
de oxígeno (Leiva et al., 1998). En este estudio no se evaluaron las condiciones de las
madres, por lo que se recomienda en futuros estudios, tomar en cuenta la relación madre-
puesta y evaluar su influencia en el desarrollo.

En gasterópodos, el tiempo de eclosión no solo está relacionado a la especie sino a


las condiciones ambientales del medio en el que los individuos se desarrollan, siendo una
variable clave la temperatura y la disponibilidad de oxígeno (Gallardo (1979). A medida
que aumenta la temperatura, el tiempo de desarrollo se disminuye (Przelawski, 2004).
Cancino y Gallardo (2013) realizaron un experimento donde evaluaron la influencia de tres
temperaturas (12ºC, 15ºC y 18ºC), sobre oviposturas de la especie Chorus giganteus. En
sus conclusiones señalan que a bajas temperaturas, el desarrollo ocurre más lento, es decir,
los embriones permanecen más tiempo en sus cápsulas, mientras que a altas temperaturas,
el tiempo de desarrollo intracapsular se acorta. En C. brevifrons, esto no se observa. Lo
datos obtenidos en este estudio señalan que el aumento de la temperatura, alarga el tiempo
de desarrollo embrionario, de manera que los embriones no se desarrollan correctamente y
no avanzan en sus etapas, sino que se estancan en una misma etapa y mueren. Muy pocos
embriones logran eclosionar. En los tratamientos de temperatura alta (26ºC y 30ºC), la
etapa predominante en las observaciones fue la de velígera temprana, escasos individuos
avanzaron en su desarrollo, éstos se mantuvieron en esta etapa y luego murieron. El gran
porcentaje de individuos mal desarrollados o atrofiados, parece indicar que la temperatura
49

no permitió su desarrollo normal, ya que estos embriones no se alimentaron correctamente


y no avanzaron en sus etapas, teniendo la misma disponibilidad de alimento que los del
grupo control (24ºC).

Comparando el tiempo de desarrollo con otras especies de gasterópodos, se observa


que es menor a especies como B. undatum, T. geversianus y C. giganteus (Tabla II.III). Las
dos primeras presentan desarrollo directo, mientras que C. Giganteus, desarrollo indirecto.
El promedio de diámetro de los huevos en estas tres especies y C. brevifrons es muy
cercano, encontrándose alrededor de los 270 µm. Con respecto a Z. Dufresnei, H. trunculus,
H. nigritus, P. pansa, y N. crassilabrum el tiempo de eclosión en estas especies es menor al
de este estudio, y de estas, P. pansa y Z. dufresnei presentan promedio cercano del número
de huevos. Maldonado et al. (2016), reportan 45 días como tiempo de eclosión para C.
brevifrons (Laguna de la Restinga, Isla de Margarita) a una temperatura de 27ºC. En este
estudio, los embriones bajo 26ºC tardaron más días en eclosionar (77 días). Esto puede
deberse a la influencia de otros factores ambientales, o a las fluctuaciones normales de
temperatura que los embriones atraviesan en el medio natural, mientras que en el
laboratorio, la temperatura se mantuvo constante en los experimentos.

El crecimiento de los embriones no presentó mayores variaciones en los primeros


estadíos. No fue hasta el desarrollo en Velígera Temprana (Prevelígera) que se observa un
cambio importante en la talla de los embriones, y es a partir de esta etapa en la cual el
embrión comienza moverse. El crecimiento es exponencial bajo las tres temperaturas
estudiadas. En las puestas sometidas a temperaturas de 30ºC, los embriones no continuaron
su desarrollo hacia estadíos más avanzados, y aún cuando estos sí se desarrollaron a
temperaturas de 26ºC, fueron muy pocos individuos.

Al observar las curvas de probabilidad de sobrevivencia (Fig. 2.9), se observa el


efecto que causa el aumento de la temperatura en C. brevifrons, aumento que disminuye
significativamente la probabilidad de sobrevivencia de los embriones. En las puestas bajo
50

temperaturas de 30ºC, la sobrevivencia se reduce al 10% mientras que las sometidas a


temperaturas de 26ºC parecieran tener una conducta parecida al grupo control (24ºC),
donde la probabilidad de sobrevivencia se encuentra entre los 70 y 80 %. En la población
de C. brevifrons presente en la Laguna de la Restinga en la isla de Margarita, los individuos
se desarrollan normalmente en temperaturas de 27ºC (Maldonado et al., 2016), por lo cual
se puede considerar que esta temperatura se encuentra dentro de su rango óptimo de
desarrollo, mientras que temperaturas por encima de los 30ºC se encuentran por encima del
rango natural y pueden comprometer el desarrollo embrionario y la sobrevivencia de los
embriones.
51

Tabla II.III Parámetros reproductivos de algunas especies de Gasterópodos. X: Promedio + desviación estándar; (Min-Max); ND:
Dato no disponible en el estudio; *: Medida original reportada en semanas.
Temperatura Tiempo de Nº de Diámetro
Tamaño de la cápsula Tipo de
Especie Localización de Desarrollo Desarrollo huevos por del huevo Referencia
(mm) Desarrollo
(ºC) (Días) cápsula (µm)
Largo Ancho
Buccinum Southampton Smith y Thatje
undatum Water UK 6 135-150* 5-10.5 ND (475-2639) 200-260 Directo 2013
Bahia de San X: 18.63 + X: 16.6 +
Zidona Antonio. 2.12 (14.52- 1.76 (13.32-
dufresnei Argentina ND 35 23.72) 21.54) X: 260 Directo Roche, 2013
Laguna X:4.91 + X: 358.57 +
Hexaplex Bizerta, 0.77 (3.7- X: 4.73 + 102.45 Lahbib et al.,
trunculus Tunisia 18-23 49* 6.7) 0.64 (3.5-6.7) (225-544) ND ND 2010

Trophon Punta Cuevas X:270 + 10 Cumplido et


geversianus Argentina 100-120 ND ND (152-240) (240-320 Directo al., 2011
Baja X: 149.8 +
Plicopurpura California 6.7 (137- Naegel y
pansa Sur, Mexico 21-23 36-65 ND ND 400 159) Indirecto Gómez 2004
Isla Los Góngora-
Hexaplex Redos Sinaloa X: 150.5 Gómez et al.,
nigritus México 30 9 +12.1 X: 49.3 + 5.8 ND ND Indirecto 2011
Chorus Bahia de San Leiva et al.,
giganteus Juan, Chile 12 80 ND ND ND 210-270 Indirecto 1998
Nucella X: 240
crassilabrum Mehuín Chile ND 55-80 5-12.8 ND (134-1116) (204-293) Directo Gallardo, 1979
52

Laguna de la
Restinga, Isla
Chicoreus de Margarita, Maldonado et
brevifrons Venezuela 27 45 ND ND ND ND Directo al., 2016

Norte de X: 260,55 +
Chacopata, X: 624 + 22 µm
Chicoreus Edo Sucre. X: 7.13 + 280 (242- (218,8-375
brevifrons Venezuela 24 49 X: 8.34 + 1 0.62 1269) N=10 N =302) Directo Este estudio
X: 252,15 +
Norte de 10 µm
Chacopata, X: 643 + (218,75-
Chicoreus Edo Sucre. X: 8.63 + X: 7.31 + 217 (101- 312,5; N
brevifrons Venezuela 26 77 1.22 0.72 946) N=13 =392) Directo Este estudio
X: 249,79 +
Norte de 3 µm
Chacopata, X: 503 + (218,75-
Chicoreus Edo Sucre. X: 8.42 + X: 7.42 + 345 (45- 312,5; N
brevifrons Venezuela 30 70 0.85 0.88 1032) N=10 =300) Directo Este estudio
53

2.5 Conclusiones

Los embriones de C. brevifrons presentan un tiempo de desarrollo desde el huevo


hasta la eclosión que varía de 7 a 11 semanas (49 a 77 días). La cantidad de huevos por
cápsula varía entre 500 y 650 aproximadamente, cada uno con un diámetro promedio entre
250-260 µm. El desarrollo es directo y los juveniles eclosionan como juveniles reptantes a
una talla que varía entre 2200 y 3000 µm.

La temperatura es un factor que influye en el desarrollo embrionario. El aumento de


la temperatura retrasa el tiempo de desarrollo y eventualmente lo interrumpe, por lo que no
se alcanzan todos los estadíos. A temperaturas de 30ºC la sobrevivencia disminuye al 10% y
los embriones se mantienen en la etapa de velígera temprana. En temperaturas de 24ºC y 26
ºC, la sobrevivencia está alrededor de los 70- 80%, sin embargo a los 26ºC se observa un
alto porcentaje de embriones mal desarrollados (34,7%), la prevalencia del estadío de
velígera temprana y muy pocos individuos eclosionados.
54

CONCLUSIONES GENERALES

La talla mínima de madurez determinada, permite sugerir una talla de captura por
encima de los 85mm, de manera de asegurar la madurez sexual de los individuos
capturados y permitir la recuperación de la población .

El aumento de la temperatura del agua en el desarrollo embrionario retarda la


eclosión de los individuos, se estancan en los primeros estadíos de desarrollo y disminuye
la sobrevivencia de los embriones. A temperaturas de 30ºC la sobrevivencia es del 10%,
mientras que a temperaturas de 26º se encuentra alrededor del 70% y a temperatura 24ºC
(temperatura del ambiente en el que viven) 80%.

Lo resultados obtenidos señalan la vulnerabilidad de la especie ante la fuerte presión


pesquera y el aumento de la temperatura del océano, por lo cual se proyecta que C.
brevifrons puede ser una especie en gran peligro en un futuro no lejano.
55

INFORMACIÓN ADICIONAL:

ANÁLISIS PROXIMAL DEL CONTENIDO NUTRICIONAL

3.1 Introducción

Restos fósiles de moluscos han sido encontrados y vinculados al ser humano como
recurso alimenticio, instrumento de trabajo y como material de ornamentación, aunque su
análisis e interpretación social y cultural, a través de la historia, no ha sido descrito con
detalle (Jover y Lujan, 2010). Estas evidencias nos demuestran que desde tiempos
anteriores, los moluscos han formado parte de la dieta alimenticia del ser humano
(Mohammad y Mohamed, 2016).

El incremento de las poblaciones humanas repercute en todas las áreas y el sector


alimentario es uno de los principales focos en este aspecto, ya que las poblaciones crecen
exponencialmente y los recursos alimenticios se hacen cada vez menores. Por esta razón, se
ha despertado un interés en la búsqueda de nuevas fuentes de alimento que sean sostenibles
(FAO, 2016). El aumento del consumo de alimentos de origen marino, se ha visto
favorecido por el bajo costo y por el contenido nutricional que presenta, ya que el hombre
moderno va adquiriendo una conciencia de alimentación sana y balanceada, donde se toma
en cuenta el valor y la calidad nutricional del alimento, fortaleciendo de esta manera la
preferencia hacia el pescado y productos marinos (Padidela y Thummala, 2015).

Los moluscos presentan buena fuente de proteínas, vitaminas y minerales, y muchas


especies son consideradas verdaderas exquisiteces culinarias (Ab Lah et al., 2017). Cada
día se incrementan las especies de gasterópodos de interés comercial en acuicultura, por su
rápido desarrollo, por ser muy fáciles de mantener bajo condiciones de laboratorio y por
56

presentar un alto contenido nutricional (Cudney-Bueno y Rowell, 2008).

Al momento de organizar una dieta balanceada, es importante conocer los aportes


nutricionales de cada alimento, de manera de cubrir con las necesidades mínimas de los
compuestos que necesita el organismo para su buen funcionamiento (Hernández, 2004), por
ello, deben realizarse estudios acerca de los valores nutricionales de una especie antes de
recomendar su consumo para los seres humanos (Kamalkanth et al., 2014).

En Venezuela, desde hace varios años, el consumo de C. brevifrons es frecuente en


el oriente del país (Gómez-Gaspar, 1999). Los estudios acerca de su composición
nutricional se reducen al valor de ácidos grasos, el cuál fue reportado por D'Armas et al.
(2009). Dada la frecuencia y cantidad del consumo de ésta especie en dicha zona se hace
necesario realizar estudios del contenido nutricional que permitan establecer mejores
controles para la ingesta y dieta humana.

3.2 Metodología

3.2.1 Procesamiento de datos

3.2.1.1 En Campo

Se recolectaron (08) caracoles sin distinción de talla ni sexo, provenientes de la


faena de pesca de arrastre artesanal de la pepitona, realizada en la zona Nº1. Se les disectó
la zona del músculo del pie y fueron separados en dos grandes grupos; el primero, marcado
como “frescos”, a los cuales se les realizaron los análisis directamente; y el segundo grupo,
marcados como “cocidos” al que se le realizaron los análisis luego de que fueran hervidos
en agua de mar por 40 min. Aproximadamente.
57

3.2.1.2 En Laboratorio

Las muestras se mantuvieron en un congelador donde fueron preservadas hasta que


se les realizó el proceso de liofilización. Una vez secas al vacío, se pulverizaron con un
molino eléctrico y se les realizaron los siguientes análisis, haciendo tres determinaciones en
cada estudio.

 Determinación de Humedad
Se determinó el contenido de humedad según el procedimiento descrito por la
AOAC (No 950.46. 2005). Se pesaron entre 2 - 5 g de muestra liofilizada, deshidratada
previamente en estufa de presión atmosférica, a 100 ° C durante 4 horas y luego a
intervalos de 1 hora hasta obtener peso constante. Los resultados son expresados en g/100g.
Se realizó este procedimiento por triplicado. Se calculó el porcentaje de humedad mediante
la siguiente fórmula:

%H = Pérdida de peso (g) x 100 (3.1)


Peso de muestra (g)

 Determinación de la Actividad del Agua


Se realizaron mediciones de la actividad del agua con el equipo DECAGON CX2. Se tomó
la muestra y se colocó en el fondo de la copa de manera homogénea. Se encendió el equipo
y se tomaron medidas de la actividad del agua. Se realizó este procedimiento dos veces.
58

 Determinación de Proteínas
Se determinó por el método de micro-Kjeldhal, descrito por la AOAC (No 940.25.
2005), aplicando el factor de conversión 6,25. Se pesó entre 20 y 40 mg de muestra en
papel encerado, a la cual se le añadieron 0,5 g de catalizador (sulfato de potasio), 3 piedras
de carborundum y 1 ml de ácido sulfúrico concentrado. Luego, se calentó en un
microdigestor hasta la completa carbonización de la muestra. Después en la destilación,
fueron agregados en el erlenmeyer recibidor del destilado, 10 ml de ácido bórico al 2% y
gotas del indicador de proteínas. El producto de la digestión que se encuentra en el balón
digestor se trasvasó al embudo de alimentación donde se le añadieron 10 ml de NaOH al
40%, el equipo se encendió y se recogió 50 ml del destilado (amoníaco) aproximadamente
en 10 min. Seguidamente, se procedió con la titulación de todo el nitrógeno atrapado en la
solución de ácido bórico con ácido clorhídrico 0,01 N (estandarizado) hasta obtener una
coloración gris pálida. Los resultados se expresan en g/100g de muestra. Para calcular el
porcentaje de nitrógeno, se empleó la siguiente ecuación y posterior conversión del
nitrógeno a proteína mediante el factor seleccionado.

Porcentaje de nitrógeno %N (p/p) = (V HCL m – V HCL b ) x N HCl x 14x 100 (3.2)


Peso de muestra (mg)

Donde:
VHCLm: Es el Volumen de la muestra desplazado hasta donde ocurre el cambio de color en
la titulación.
VHCLb: Es el Volumen del blanco desplazado donde ocurre el cambio de color en la
titulación.
N HCL: Normalidad del HCL utilizado en la titulación.
59

 Determinación de Grasas
Se estimó utilizando el método de extracción clorofórmica (extracción líquido-
líquido), donde se pesaron 2gr del tejido del músculo del pie, se colocó en un tubo de
ensayo (con tapa) de capacidad 60mL, en el cual fueron agregados 20 mL de cloroformo,
10 mL de etanol y 8 mL de agua. Se tapó el tubo y se agitó mecánicamente por 10 min.
Luego de esto se añadieron nuevamente 10 mL de cloroformo y 10 mL de agua, se agitó
fuertemente y se procedió a dejar en reposo por 30 min (donde se observó la completa
separación de las capas clorofórmica, metanólica y acuosa). La solución se filtró por papel
Whatman Nº1 y el filtrado fue recogido en un cilindro graduado con escala menor a 10mL.
Luego de recoger todo el filtrado, se procedió a medir la capa clorofórmica. Con una pipeta
Pasteur al vacío se extrajo la capa superior (capa metanólica) y se agregaron 0,5 g. de
Sulfato de sodio anhidro. La mezcla anterior fue filtrada por un papel Whatman Nº1, de
este filtrado se extrajeron 5 mL que fueron colocados en un beaker de capacidad 50 mL
(pesado y tarado previamente). Estos beakers fueron colocados en estufa convencional a
100 ºC, por un periodo de 10min aprox. Se enfriaron y se pesaron hasta llegar a peso
constante. El porcentaje de grasa fue calculado en base al volumen total de capa
clorofórmica, al volumen de cloroformo colocado en el beaker y a los gramos de grasa
usando la siguiente fórmula.

% grasa = Peso de grasa(g) x Volumen total cloroformo (mL) x 100 (3.3)


Peso de muestra (g) x Volumen cloroformo en beaker (mL)

 Determinación de Cenizas
Se realizó mediante incineración en mufla a 500 – 550°C pesando el residuo según
el procedimiento descrito por la AOAC (N O 938.08.2005). Para ello se pesó alrededor de 1
g de muestra en la cual fue destruida la materia orgánica contenida en éstas por
carbonización gradual, seguido de la incineración a 550 °C en la mufla. De esta manera se
60

obtuvieron residuos de cenizas de color blanquecino. Para la cuantificación se efectuó el


siguiente cálculo expresado en g/100g de cenizas en la muestra:

g Cenizas/100 g = Peso (crisol + cenizas) – peso de crisol vacío (g) x 100 (3.4)
Peso demuestra (g)
 Determinación de Minerales
La detección de calcio, potasio, magnesio, zinc, cobre, manganeso y hierro se
realizó por emisión atómica ICP (Espectrofotómetro acoplado a Plasma Inducido), según el
método descrito por la AOAC (N O 999.11. 2005). Para las distintas determinaciones se
tomó la muestra proveniente de la determinación de cenizas. Se le añadieron 5 ml de HCl:
(1:1) y se calentó hasta sequedad (Aproximadamente 2 horas). Nuevamente fueron
añadidos 5 ml de HCl: (1:1) y se calentó suavemente durante 30 min. La solución restante
fue filtrada a través de papel Whatman N° 41, en un balón aforado de 100 ml. Por otra
parte, se prepararon soluciones estándar para cada mineral. Las concentraciones (mg/L) de
todas las soluciones de cenizas y de los patrones fueron leídas en el equipo, variando la
longitud de onda de acuerdo a cada uno de los minerales determinados. Los resultados son
expresados en mg/100g de muestra.

 Digestibilidad in vitro
Se determinó siguiendo el método de Hsu et al., (1977). Para ello se prepararon
soluciones acuosas de 10 mL de concentrado de proteína del tejido muscular del pie de C.
brevifrons con concentración de 6,21 mg de proteína/mL y se ajustó el pH a 8 con HCl 0,1
N con agitación en baño de agua a 37°C. Se preparó 1 mL de una solución multienzimática
que contenía una mezcla de 1.6 mg/mL tripsina (tipo IX Sigma T-8642, USA), 3.1 mg/mL
-quimiotripsima (tipo II Sigma C-7762, USA) y 1.3 mg/mL de peptidasa (grado III Sigma
P-8642, USA) y se ajustó a pH 8. Esta solución se mantuvo en un baño de hielo. Una vez
efectuado lo anterior, se añadieron 10 mL de la suspensión proteica y se mantuvo en
agitación a 37°C con el mL de la solución multienzimática midiéndose la caída del pH con
61

un potenciómetro digital durante un periodo de 10 min. Adicionalmente, se realizó la


digestibilidad in vitro de la caseína fosforilada como sustrato para evaluar la funcionalidad
de las enzimas (tripsina, quimiotripsima y peptidasa) siguiendo el protocolo antes
mencionado. Se calculó la digestibilidad aparente in vitro (Y) a partir de la ecuación:

Y= 210,464 – 18,103X (3.5)

Donde:
Y= % de digestibilidad in vitro.
X= pH de la suspensión proteica inmediatamente después de 10 minutos de digestión con la
solución multienzimática.

3.3 Resultados

3.3.1 Determinación de la Humedad

El porcentaje de humedad determinado en el músculo del pie de C. brevifrons fue de


74,23 + 2 % en el tejido crudo y de 73,57 + 2 % en el tejido cocido.

3.3.2 Actividad del Agua

Los resultados de la determinación de la actividad del agua en el músculo del pie de


C. brevifrons en estado crudo y cocido se encuentran expresados en la Tabla III.I.
62

Tabla III.I. Actividad del agua (AW) del músculo del pie de C. brevifrons.
Actividad de agua (AW)
Crudo 0,60
Cocido 0,45

3.3.3 Análisis proximal del tejido del pie de C. brevifrons.

Los resultados señalan que C. brevifrons presenta gran cantidad de contenido


proteico y bajo porcentaje en grasas. El tejido crudo presenta mayor cantidad de proteínas
que el cocido y menos cantidad de grasas (Tabla III.II).

Tabla III.II. Análisis proximal del músculo del pie de C. brevifrons en estado crudo y
cocido.
Crudo Cocido
Composición
X + DE (%) X + DE (%)
Proteínas 85,21 + 5 76,51 + 8
Grasas 4,26 + 1 4,94*
Cenizas 9,71 + 0,42 9,68 + 0,02
*Una sola determinación; Valores expresados en base seca (g/100g proteína)

3.3.4 Minerales

El Potasio es el mineral con mayor cantidad de mg. presente en el músculo del pie
de C. brevifrons, seguido por el Calcio y posteriormente el Magnesio. Un total de 7
minerales se encontraron presentes en ambos tipos de tejido (Tabla III.III).
63

Tabla III.III Contenido mineral del músculo del pie de C. brevifrons


Crudo Cocido
Contenido mineral
mg/100g mg/100g
K 3707,77 2601,45
Ca 1909,25 1444,2
Mg 893,25 1341,7
Fe 17,78 14,3
Zn 8,32 6,97
Mn 7,91 6,5
Cu 1,86 0,63

3.3.5 Digestibilidad “in vitro”

El porcentaje de digestibilidad en el tejido crudo resultó ser mayor que el del tejido
cocido. Ambos tejidos poseen un porcentaje elevado, cercano al presentado por la enzima
caseína, empleada en este estudio como referencia. (Tabla III.IV).

Tabla III.IV Porcentaje de digestibilidad “in vitro” del músculo del pie de C. brevifrons y de
la enzima Caseína.
% de Digestibilidad “in vitro”
Crudo 86,82%
Cocido 78,86%
Caseína 91,35%
64

3.4 Discusión

El agua es un elemento esencial para las funciones metabólicas y reacciones


químicas de los organismos (Palpandi et al., 2010) y además influye en reacciones que
favorecen el crecimiento bacteriano ayudando a la rápida descomposición del alimento
(Ocaño et al., 2001). La determinación de la humedad presente en el tejido estudiado es
importante porque permite conocer la cantidad de agua disponible en el organismo y de esta
manera establecer parámetros de frescura que proporcionen información de importancia
para el consumo humano (Murray y Burt, 2001). En C. brevifrons el contenido de humedad
es considerado alto (74,23 + 2 % en el tejido crudo y de 73,57 + 2 % en el tejido cocido), lo
cual favorece el crecimiento bacteriano y el deterioro del producto si no se maneja
adecuadamente. Sin embargo, estos valores se encuentran por debajo del límite establecido
por la FDA (Agencia de Drogas y Alimentos por sus siglas en inglés “Food and Drug
Administration”) el cual está fijado en 79% (Pacheco-Aguilar et al., 2001). Además, se
puede ubicar por debajo de valores reportados por otras especies de moluscos como el
bivalvo Cerastoderma glaucum con 86,94% (Mohammad y Mohamed, 2016), y el volútido
Cymbium melo (=Melo melo) que presenta un contenido de humedad de 76.55 ± 2,26% en
el músculo del pie (Palpandi et al., 2010). Presenta un mayor porcentaje del que poseen los
gasterópodos Tahis carinifera (=Indothais lacera) con 63.88% (Mohammad y Mohamed,
2016), Lunella torquata con 68,50 + 0,64%, Lunella undulata con 70,83 + 0,95% y Turbo
militaris con 73,08 + 1,15% (Ab Lah et al., 2017). Las diferencias en el porcentaje de
humedad entre especies están relacionadas con factores intrínsecos de cada organismo,
influenciado por factores externos (ambientales) así como con el grosor del músculo
estudiado (Cabello et al., 2009). Mientras que las diferencias entre el tejido crudo y cocido
que se presentaron en este estudio se deben a la pérdida de agua natural al momento de la
cocción.
65

La actividad del agua (aw) es una expresión de la humedad en equilibrio de un


producto y se encuentra determinada por la presión parcial del vapor de agua en su
superficie (Badui, 2006). Depende de la composición, temperatura y del contenido de agua
que presente el tejido (Barbosa-Cánovas et al., 2007), y nos ayuda a calificar un producto
por su calidad en cuanto a tiempo de conservación (Gómez, 1992). Los niveles de actividad
del agua obtenidos en este estudio se consideran apropiados y óptimos porque se observa
un bajo nivel de actividad del agua que indica una baja cantidad de agua disponible para el
desarrollo microbiano, ningún patógeno (Ej, Staphylococcus aureus) puede crecer a un
nivel de actividad de agua menor a 0.85 (Bush y Keener, s/f).

Los análisis proximales son pruebas bioquímicas que se le realizan a los alimentos
de manera de conocer su composición nutricional y establecer parámetros de calidad para el
consumo humano (FAO, 2014). Son importantes desde el punto de vista nutricional de los
seres humanos (Srilatha et al., 2013), y en el desarrollo, crecimiento y buen funcionamiento
del organismo (Babu et al., 2010). Principalmente, los análisis proximales evalúan el
contenido de proteínas, carbohidratos, lípidos y cenizas (FAO, 2014), los cuales pueden
variar de acuerdo a la especie, talla del animal, estado de maduración, temperatura del
ambiente, disponibilidad, calidad del alimento y del tejido estudiado (Giese y Hart, 1967).

Las proteínas son biomoléculas esenciales en el mantenimiento y subsistencia de los


seres vivos, en la estructura del organismo y conforman un elemento esencial en las células
(Babu et al., 2010; Srilatha et al., 2013 y Mohammad y Mohamed, 2016). Por esto, son un
componente irreemplazable en la dieta humana (Hernández y Sastre, 1999). Cerca del 60%
de la población de países en vías de desarrollo, presentan una dieta alimenticia, en la cual,
el 40% o más de las proteínas animales ingeridas, son proteínas provenientes del pescado o
mariscos (Periyasami et al., 2011). En la actualidad, ha ido creciendo la demanda por
alimentos de buena calidad y bajo costo, por lo cual, se ha ido expandiendo la explotación
66

de los recursos acuáticos debido al cumplimiento de estos requerimientos (Babu et al.,


2010).

El contenido proteico de C. brevifrons es alto en proteínas. Un porcentaje mayor, se


encuentra en el tejido crudo, y esto se debe a que el tejido cocido atraviesa un proceso en el
cual las altas temperaturas (100ºC aprox.) generan cambios en la configuración de las
proteínas (Baudi, 2006).

Al comparar los resultados de este estudio con otros similares en especies de


gasterópodos se observa que C. brevifrons presenta mayor contenido proteico que el
reportado en especies como Turbo sarmaticus con 74,81% de proteínas (McLachalan y
Lombard, 1980), Babylonia spirata con rangos de porcentaje proteico que van desde 47% a
57% de acuerdo a la época del año (Shanmugam et al., 2006), Turbo bruneus, la cual posee
un 54,69 % de proteínas en machos y 54,70% en hembras (Ramesh y Ravichandran,
2008), Thais mutabilis (=Indothais lacera) con 34,53% en machos y 33,59% en hembras
(Kamalkanth et al., 2014), Hemifuses pugilinus(=Volegalea cochlidium) entre 30-40% de
proteínas en hembras y machos (Sekar et al., 2011), y Ficus ficoides (=Ficus ficus), con un
rango de 44,98-47,50% en machos y 35,14-38,48% en hembras (Selvy y Jeevanandham,
2016). Todo estos valores son reportados para el tejido del músculo del pie.

Como la calidad de la proteína depende de la composición de sus aminoácidos y


digestibilidad (Latham, 2002), se recomienda hacer un estudio detallado de los tipos de
proteínas contenidas en el músculo del pie de C. brevifrons, así como de la composición de
los aminoácidos de estas proteínas.
67

Las grasas o lípidos (como también se denominan) son compuestos constituidos


principalmente por carbono, hidrógeno y oxígeno, los cuales forman cadenas alifáticas o
aromáticas (Baudi, 2006) desempeñando funciones vitales en los tejidos (Latham, 2002).
Los lípidos en la dieta, juegan un rol importante en el metabolismo, crecimiento y bienestar
de los organismos, debido a que proveen de energía y de estructuras que forman la
membrana celular (Castro et al., 2013). La grasa de origen marino es rica en compuestos
que contienen Omega-3 (n-3). Estos ácidos grasos poliinsaturados no pueden ser fabricados
ni sintetizados por el cuerpo humano, por lo cual deben ser ingeridos como alimento (Babu
et al., 2010; Chedoloh et al., 2011; Srilatha et al., 2013). El tejido del músculo del pie de
los gasterópodos contiene, por lo general, menos del 10% de grasas (Mclachlan y Lombard
1980; Ramesh y Ravichandran, 2008), en gasterópodos herbívoros, suele estar entre el 5-
9%, mientras que para los carnívoros se presenta entre el 0,5-5% (Ab lah et al., 2017). El
porcentaje de grasas obtenido en el músculo del pie de C. brevifrons se encuentra en el
rango esperado para un organismo gasterópodo carnívoro, sin embargo, D'Armas et al.,
(2009), determinaron el porcentaje de grasas en esta misma especie, en individuos
provenientes de Punta Arena, Península de Araya, el cuál fue de 0.87-1,85% siendo éste
mucho más bajo que el aquí obtenido. Esto puede ser explicado por la influencia que
presentan los factores ambientales y nutricionales en los organismos (Palpandi et al., 2007).

El contenido de ceniza permite determinar la cantidad de materia orgánica mineral


que presenta un determinado tejido, y se realiza como paso previo al análisis de los
minerales como tal. Los moluscos son considerados alimentos con alto contenido de
minerales y por ello se recomienda su análisis y determinación (Cabello et al., 2009)

Los minerales forman parte importante de la dieta alimentaria del ser humano, están
presentes en las hormonas, enzimas y otros activadores enzimáticos de gran importancia
(Srilatha et al., 2013). Las deficiencias en uno o más minerales pueden ocasionar diversas
patologías, y daños estructurales a nivel celular (CECOPESCA, 2012).
68

El mineral más abundante en C. brevifrons fue el Potasio (K). Este mineral es


considerado un macromineral (necesario en grandes cantidades en la dieta del ser humano).
Entre sus funciones está la de mantener la presión normal en el interior y el exterior de las
células, regular el balance de agua en el organismo, disminuir el exceso de sodio, así como
también participar en el mecanismo de contracción y relajación de los músculos (Gil-
Hernández, 2010). La ingesta diaria recomendada de este mineral es alrededor de los 3 g al
día (National Health and Medical Research Council, 2006)

El segundo mineral presente en grandes cantidades fue el Calcio (Ca). Este mineral
(Macromineral también) es el catión más abundante en el organismo (Gil-Hernández, 2010)
y presenta funciones importantes en la coagulación sanguínea normal, el metabolismo
energético, el proceso de división y diferenciación celular, mantenimientos de los huesos,
etc. (CECOPESCA, 2012). Los niveles recomendados de consumo diario de calcio según
Latham (2002) son 400 a 500 mg en adultos, 400 a 700 mg en niños y 800 a 1 000 mg en
mujeres embarazadas y madres lactantes. Dado el contenido de Ca en el pie de C.
brevifrons, el consumo regular de este alimento podría cumplir con estos requerimientos si
se le ingresa a nuestra dieta humana.

El tercer mineral abundante en C. brevifrons fue el Magnesio (Mg). Éste se


encuentra presente sobre todo en los huesos y en gran parte de los tejidos humanos (Gil-
Hernández, 2010). El magnesio contribuye al funcionamiento normal del sistema nervioso,
al funcionamiento de los músculos y el mantenimiento de los huesos entre otras cosas
(CECOPESCA, 2012). Las ingestas recomendadas de magnesio son de 350 mg/día para los
hombres, 300 mg/día para las mujeres, y unos 150 mg/día para los niños (Gil-Hernández,
2010).

El resto de minerales presente en C. brevifrons (Fe, Zn, Mn, Cu), son considerados
microminerales, ya que no se necesitan grandes cantidades en la dieta diaria, sin embargo,
69

son igualmente importantes en los procesos metabólicos y celulares del organismo


(Latham, 2002) y han sido reportados en alimentos provenientes del mar (Ab Lah et al.,
2017)

La evaluación de la digestibilidad permite estimar la facilidad, con la cual, las


proteínas contenidas en un determinado alimento son convertidas en sustancias útiles para
el organismo (Castro y Ávila, 1994). Los resultados determinan un alto porcentaje de
digestibilidad de las proteínas contenidas en el músculo del pie de C. brevifrons. Al
comparar ambos tejidos con la enzima Caseína, la cual presente una alta digestibilidad en el
organismo humano. Una buena forma de determinar la calidad de una proteína contenida en
un alimento es evaluando su digestibilidad (Latham, 2002). Por lo general, los alimentos
provenientes del medio marino presentan altos porcentajes de digestibilidad, por la
composición de las proteínas que contienen (CECOPESCA, 2012).

3.5 Conclusiones

El músculo del pie de C. brevifrons es un alimento altamente recomendado para la


ingesta y la inclusión en la dieta diaria, debido a que presenta alto contenido proteico y bajo
contenido lípido, así como posee también macrominerales y microminerales importantes en
el metabolismo humano. El alto porcentaje de digestibilidad, sugiere que presenta proteínas
de calidad que son beneficiosas para su consumo.
70

BIBLIOGRAFÍA

Abbott, T. 1974. American Seashell. Van Nostrand Reinhold Company. pp. 663.

Ab Lah, R; J, Smith.; D, Savins; A, Dowell, D, Bucher y K, Benkerndorff. 2017.


Investigation of nutritional properties of three species of marine turban sanils for human
consumption. Food Science & Nutrition. 5(1): 14-30.

Ablanque, F y Borrero, F. 1995. Influencia de la selectividad por sustrato de fijación de la


Pteria colymbus (Bivalvia: Pteriidae) en la región de Santa Marta, Caribe colombiano. VI
COLACMAR 1:11.

Acosta, V; A, Prieto; L, Ruíz y H, Gil. 2007. Moluscos asociados a la pepitona Arca zebra
(Mollusca Bivalvia) en Chacopata, Edo Sucre, Venezuela. Saber, Universidad de Oriente
Venezuela. Vol. 19 (1): 21-26.

Adiyodi, K. G y R. G, Adiyodi. 1983. Reproductive biology of invertebrates. Volume I:


Oogenesis, oviposition and oosorption. Jhon Wiley & Sons Ltd. 518 pp.

Adiyodi, K y R, Adiyodi. 1992. Volume V: Sexual differentation and behaviour in


Reproductive biology of invertebrates. Wiley-interscience publication.

AOAC (Association of Official Analytical Chemist Inc.) 2005. Official Methods of


Analysis. 18th. Current through revision 3, 2010. Willian Horwitz y George W. Latimer
(Ed). Washington D.C.

Appeldoorn, R. 1988. Age determination, growth, mortality and age of first reproduction in
adult Queen Conch, Strombus gigas L., of Puerto Rico. Fisheries Research, 6 (4), 363-378.

Arrighetti F, y P, Penchaszadeh. 2010. Gametogenesis, seasonal reproduction and imposex


of Adelomelon beckii (Neogastropoda:Volutidae) in Mar del Plata, Argentina. Aquatic
Biology 9:63-75.

Arrighetti, F. 2009. Reproducción, ultraestructura y crecimiento del caracol gigante


Adelomelon beckii (Broderip, 1836) aguas afuera de Mar del Plata, Argentina. Tesis
doctoral, Universidad de Buenos Aires. 193pp.

Aungtonya, C. 1997. Structure of the capsule gland of Chicoreus capucinus (Lamarck,


1822) and Chicoreus ramosus (Linnaeus, 1758). Phuket Marine Biological Center Special
Publication 17:89-92.

Averbuj, A. 2009. Biología reproductiva, crecimiento y dieta del caracol ciego Buccinanops
71

cochlidium (Dillwyn,1817) (Gastropoda: Nassariidae) en el Golfo San José, Patagonia


Argentina. Universidad de Buenos Aires.

Averbuj, A.; G, Bigatti y P, Penchazadeh. 2010. Gametogenic cycle and size at first
maturity of the Patagonic edible snail Buccinanops cochlidium from Argentina. Mar Biol.
157: 2229-2240.

Babu, A; K, Kesavan; D, Annadurai; y S, Rajagopal. 2010. Bursa spinosa – A


mesograstropod Fit for Human Consumption. Advance Journal of Food Sciencie and
Technology. 2(1): 79-83.
Badui D. S.2006. Química de los alimentos 4a ed. Mexico: Pearson Education XVII., 715
p.

Barbosa-Cánovas, G; A, Fontana; S, Schmidt; y T, Labuza. 2007. Water activity in foods.


Blackwell Publishing and the Institu of food Technologists. 438 pp.

Benkendorff, K; Mclver, C y Abbott, C. 2011. Bioactivity of the Murex Homeopathic


Remedy and of Extracts from an Australian Muricid Mollusc against Human Cancer Cells.
Evidence-Based Complementary and Alternative Medicine. Vol 2011: 12 pp.

Belmar-Pérez, J., S. Guzmán del Próo & I. Martínez. (1991). Madurez gonádica y ciclo
reproductor del caracol panocha (Astraea undosa Wood, 1928; Gastropoda: Turbinidae) en
Bahía Tortugas, BCS. Anales del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología 18 (2): 169-
187.

Bieler, R. (1992). Gastropod phylogeny and systematics. Annu. Rev. Ecol. Syst., 23: 311-
338

Bush, D. y K, Keener. (s/f). Tecnologías de la conservación y el procesamiento de los


alimentos. Serie emprendimientos alimenticios. Department of Food Science. 5 pp.

Byrne, M., Ho, M., Selvakumaraswamy, P., Nguyen, H. D., Dworjanyn, S. A., & Davis, A.
R. 2009. Temperature, but not pH, compromises sea urchin fertilization and early
development under near-future climate change scenarios. Proceedings of the Royal Society
B: Biological Sciences, 276(1663), 1883–1888.

Cabello, A.; R, Villarroel; B, Figuera; M, Ramos; Y, Márquez; y O, Vallenilla. 2009.


Parámetros de frescura de moluscos. Mundo Lácteo y Cárnico. 10 pp.

Campbell, N y J, Reece. 2007. Biología. Editorial Médica Panamericana. 1532 pp.

Cancino, J.; Gallardo, J. y Torres, F. 2003. Combined effects of dissolved oxygen


concentration and water temperature on embryonic development and larval shell secretion
72

in the marine snail Chorus giganteus (Gastropoda: Muricidae). Marine Biology, 142(1),
133-139.

Cantillanez, M y Avendaño, M. 2013. Role of temperature in the reproductive cycle of


Thais chocola (Gastropoda, Muricidae) in Chanavaya, Tarapacá, Chile. Lat. Am. J. Aquat.
Res., 41(5): 854-860.

Castro, E. y Ávila, 1994. Control de calidad de insumos y dietas acuicolas. FAO.

Castro, M; A, Maafs; y C, Galindo. 2013. Perfil de ácidos grasos de diversas especies de


pescados consumidos en México. Rev. Biol. Trop. Vol. 61 (4): 1981-1998.

CECOPESCA. Centro Técnico Nacional de Conservación de Productos de Pesca y la


agricultura. 2012. Las cualidades nutricionales de los productos procedentes de la pesca
extractiva y de la acuicultura: binomio beneficio- riesgo. Ministerio de Agricultura,
Alimentación y Medio Ambiente. Gobierno de España. Madrid. 64 pg.

Chedoloh, R; T.T, Karrila; y P, Pakdeechanuan. 2011. Fatty acid composition of important


aquatic animals in Southern Thailand. Int. Food Res. J., 18: 783-790.

Cipriani, R. 1989. Estudio comparativo de la reproducción y forma entre individuos de


Chicoreus (Phyllonotus) (Gastropoda: Muricidae) provenientes de diferentes localidades de
la costa Venezolana. Tesis de Grado para obtener al titulo de Licenciado en Biología.
Universidad Simón Bolívar. 166 pp.

Covarrubias, A y M, Romero. 2009. Anatomía del sistema reproductor femenino y


masculino de Sinum cymba (Menke, 1828) (Gastropoda: Naticidae). Revista de biología
marina y oceanografía. 44 (3): 673-683.

Cudney-Bueno, R y K, Rowell. 2008. The black murex snail, Hexaplex nigritus (Mollusca,
Muricidae), in the Gulf of California, Mexico: II. Growth, logevity, and morphological
variations with implications for management of a rapidly delining fishery. Bulletin of
marine sciencie. 83(2): 299-313.

Cumplido, M; Pappalardo, P; Fernandez, M; Averbuj, A y Bigatti, G. 2011. Embryonic


development, feeding and intracapsular oxygen availability in Thophon gersianus
(Gastropoda: Muricidae). Journal of Molluscan Studies 77: 429-436.

D’Armas, H., D, Yáñez; D, Reyes; y G, Salazar. 2009. Composición de ácidos grasos de los
caracoles marinos Phyllonotus pomum y Chicoreus brevifrons (Gastropoda: Muricidae.
Venezuela. 10 pp.

D’Asaro, C.N. 1966. The egg capsules, embryogenesis, and early organogenesis of a
73

common oyster predator, Thais haemastoma floridana (Gastropoda: Prosobranchia). Bull.


Mar. Sci., 16(4):884–914.

De la Barra, P.; Giménez, J.; Knack, H y F, Arrighetti. 2014. Vitellogenesis and changes in
lipid and protein content of oocytes of Trophon gerversianus (Neogastropoda: Muricidae)
in Golfo San José (Chubut, Argentina). Helgol Mar Res. 68:179-185.

Denhel, P. 1955. Rates of growth of gastropods as a function of latitude. Physiological


Zoology, 115-144.

Elhasni, K; M, Ghorbel; P, Vasconcelos; O, Jarboui. 2010. Reproductive cycle and size at


first sexual maturity of Hexaplex trunculus (Gastropoda: Muricidae) in the Gulf of Gabès
(southern Tunisia). Invertebrate Reproducción and Development, 54 (4), 213-225.

Elhasni, K; P, Vasconcelos; M, Ghorbel; O, Jarbout. 2013. Reproductive cycle of Bolinus


brandaris (Gastropoda: Muricidae) in the Gulf of Gabès (souther Tunisia). Mediterranean
Marine Science, 14 (1), 25- 35.

FAO. Food and Agriculture Organization of the United Nations. 2014. Manual de técnicas
para laboratorio de nutrición de peces y crustáceos. Food & Agriculture Org.

FAO. Food and Agriculture Organization of the United Nations. 2016. El estado mundial de
la pesca y la acuicultura. Food & Agriculture Org. 224 pp.

Fernandez, M; Calderón, R; Cancino, J y Jeno, K. 2007. The effect of temperature on the


development of encasulated embryos of Concholepas concholepas along a latitudinal cline.
Marine Ecology Progress Series. Vol. 348:229-237.

Fisher, W y Garibaldi, L. 1992. Guía de campo de las especies comerciales marinas y de


aguas salobres de la costa septentrional de sur América. Edit. Food y Agriculture Org. 602
pp.

Flores, C. 1978. Cápsulas ovígeras de gastropoda prosobranquia de las aguas costeras de


Venezuela. Tesis de Grado para obtener el grado de Magister Scienciatum de la Universidad
de Oriente.

Fretter V, y A, Graham. 1962. British Prosobranch Molluscs: Their functional anatomy and
ecology. Ray Society; Vol 1. 755 pp.

Fretter, V. 1984. The Mollusca, Vol 7. Academic Press, London.

Gallardo, C. 1973. Desarrollo intracapsular de Concholepas concholepas (Brugière)


(Gastropoda, Muricidae). Museo Nacional de Historia Natural, Santiago de Chile, Publ.
74

Ocas., 16: 3–16.

Gallardo, C.S. 1979. Developmental pattern and adaptations for reproduction in Nucella
crassilabrum and other muricacean gastropos. Biol. Bull. 157:453-463.

García-Cubas, A y M, Reguero. 2004. Catálogo ilustrado de moluscos gasterópodos del


Golfo de México y Mar Caribe. Universidad Nacional Autónoma de México.158pp.

García-Ibañez, S; Flores-Garza, R; Flores-Rodríguez, P y Valdés-González, A. 2004.


Densidad y tallas de Plicopurpura patula pansa relacionadas con el sustrato y oleaje en la
costa rocosa de Guerrero, México. Hidrobiológica. 14(2): 127-136.

Giese, A. C. y Hart. 1967. Seasonal changes in component indices and chemical


composition in Mytilus edulis. J. Exp. Mar. Biol. Ecol., 1: 34 – 46.

Giese, A.C., Pearse, J.S. 1974. Introduction: General Principles. In: Reproduction of Marine
Invertebrates. Editado por A.C. Giese y J.S. Pearse, 1: 1-49. Academic Press: New York.

Gil-Henández, A. 2010. Tratado de nutrición. Tomo II: Composición y calidad nutritiva de


los alimentos. Editoral Panamericana. 741 pp.

Gilbert, S. 1949. Developmental biology. 6Th ed. Sinauer Associates, Inc. 749pp.

Gilbert, S. F., y Raunio, A. M. 1997. Embryology: Constructing the Organism. Sinauer


Associates Inc., Sunderland, MA.

Giménez, J., y P. E, Penchaszadeh. 2003. Size at first sexual maturity in Zidona dufresnei
(Caenogastropoda: Volutidae) of the south-western Atlantic Ocean (Mar del Plata,
Argentina). J. Mar. Biol. Ass. UK, 83: 293-296.

Gofas, S. 2009. Gastropoda. Accessed through: World Register of Marine Species at


http://www.marinespecies.org/aphia.php?p=taxdetails&id=101 on 2017-03-21

Gómez, R. 1992. Actividad del Agua de los alimentos. Métodos de determinación.


Alimentaria. 77- 81.

Góngora-Gómez, A; García-Ulloa, M; Domínguez-Orozco, A. y Camacho-Sánchez, F.


2011. Aspectos reproductivos cuantitativos del caracol murex negro, Hexaplex nigritus
(Phillippi, 1845) en condiciones de laboratorio. Ciencia y Mar XV (44): 31-34.

Hadfield, M. G., & Iaea, D. K. 1989. Velum of encapsulated veligers of Petaloconchus


(Gastropoda), and the problem of re-evolution of planktotrophic larvae. Bulletin of Marine
Science, 45(2), 377-386.
75

Henríquez, S. 2014. Caracterización químico-nutricional del músculo cocido del caracol


Chicoreus brevifrons. Venezuela. Tesis de Licenciatura. Universidad Simón Bolívar. 98pp.

Hernández, M. 2004. Recomendaciones nutricionales para el ser humano. Invest Biomed.


23 (4): 266-292.

Hernández, M., y A, Sastre. 1999. Tratado de nutrición. Díaz de Santos S.A. Madrid. 1445
pp.

Hyman, O.W. 1935. Natural partial fertilization in Fasciolaria tulipa. Journal of


Morphology. 41: 267-281.

Hoegh-Guldberg, O. V. E., y Pearse, J. S. 1995. Temperature, food availability, and the


development of marine invertebrate larvae. American Zoologist, 35(4), 415–425.

Houart, R.; y S, Gofas. 2009. Stramonita haemastoma (Linnaeus, 1767). In: MolluscaBase.
Accessed through: World Register of Marine Species at
http://www.marinespecies.org/aphia.php?p=taxdetails&id=140417 on 2017-03-21.

Howard, D. & C. Smith. 1983. Histological techniques for marine bivalve mollusks. NOAA
Tecnical Memorandum NMFS/NEC. 25:25-97.

Hsu, H. W., Vavak, D. L., Satterlee, L. D., & Miller, G. A. 1977. A multienzyme technique
for estimating protein digestibility. Journal of Food Science, 42(5), 1269-1273.

IPCC. Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático. 2007. Cambio


climático 2007 informe de síntesis. Ginebra: IPCC.

Jong-Brink, M., Boer, H.H., Joose, J. 1983. Mollusca. Oogenesis, oviposition and
oosoption.Vol I. En: Reproductive Biology of invertebrates. pp. 297-320. Wiley y Sons,
London.

Jover, F. J; y A, Luján. 2010. El consumo de conchas marinas durante la Edad del Bronce
en la fachada mediterránea de la Península Ibérica. Complutum Vol. 21(1): 101:122.

Kamalkanth, S; A, Christy; M, Muniyan y S, Chandravathani. 2014. Biochemical


composition of intertidal muricid gastropod Thais mutabilis (link) in Tranquebar,
Nagapattinam district, Southeast Coast of Tamilnadu India. International Journal of
Modern Research and Reviews. Vol. 2(1): 8-14.

Lahbib, Y; Abidili, S; y Trigui, N. 2010. Laboratory study of the intracapsular development


and juvenule growth of the banded murex, Hexaplex trunculus. Journal of the world
76

aquaculture society. Vol 41(1):18-34.

Latham, M. 2002. Nutrición humana en el mundo en desarrollo. Colección FAO:


Alimentación y nutrición Nº29.

Lee, J.H. 1999. Gametogenesis and reproductive cycle of the rock shell, Reisha (Thais)
clavigera (Neogastropoda: Muricidae), on the west coast of Korea. Korean Journal of
Biological Sciences, 3:4, 375-383.

Lee, J.H. 2004. Gametogenesis and reproductive cycle of the murex shell (Ocenebra
japonica) (Neogastropoda: Muricidae). J. Kor. Fish. Soc. 37 (5), 385-392.

Lee, J.H. 2008. Gametogenesis and reproductive cycle of the murex shell (Ceratostoma
rorifluum) (Neogastropoda: Muricidae). J. Kor. Fish. Soc. 41(4), 253-260.

Leiva, G; J, Muñoz; y J, Navarro. 1998. Desarrollo intracapsular y mecanismos de eclosión


del caracol trumulco Chorus giganteus (Gastropoda: Muricidae), bajo condiciones de
laboratorio. Revista Chilena de Historia Natural. 71: 157-167.
Leiva, G. y J, Castilla. 2002. A review of the world marine gastropod fishery: evolution of
the catches, management and the Chilean experience. Rev. Fish Biol. Fisher., 11: 283-300.

Licet, B; V, Acosta; A, Prieto y N, García. 2009. Contribución al conocimiento de los


macromoluscos bentónicos asociados a la pepitona Arca zebra del banco natural de
Chacopata, Península de Araya, Venezuela. Zootecnia Tropical. Vol 27 (2): 195-203.

López, D. J. 2009. Descripción histológica de los estadios de maduración gonadal en los


pulpos Octupus bimaculoides y Octupus rubescens. Tesis de Maestría. Baja California,
México.

Mahmoud, M; Mohammed, T y Yassien, M. 2013. Spawning frecuency, larval development


and growth of Muricid gastropod Chicoreus ramosus (Linnaeus, 1758) in the laboratory at
Hurghada, Northen Red Sea, Egypt. Egyptian Journal of Aquatic Research. 39:125-131.

Maldonado, A.; Crescini, R.; Villalba, W. y Fuentes, Y. 2016. Aspectos reproductivos de


Chicoreus brevifrons (Lamarck, 1822)(Neogastropoda: Muricidae) de la laguna de La
Restinga, Isla de Margarita, Venezuela. Rev. Mar. Cost. Vol 8 (1): 41-50.

Manríquez, P; Delgado, A; Jara, M. y Castilla, J. 2008. Field and laboratory pilot rearing
experiments with early ontogenic stages of Concholopas concholepas (Gastropoda:
Muricidae). Aquaculture 279:99-197.

McLachlan, A. y H. W, Lombard. 1980. Seasonal variations in energy and biochemical


components of an edible gastropod, Turbo sarmaticus (Turbinidae). Aquaculture, 19: 117-
77

125.

Mileikowsky, A. 1971. Types of larval development in marine bottom invertebrates, their


distribution and ecological significance: a re-evaluation. Marine Biology 10: 193-213.

Miloslavich, P. y Klein, E. 2008. Ecorregiones Marinas del Caribe Venezolano. In: Klein E.
(ed) Prioridades de PDVSA en la conservación de la biodiversidad en el Caribe venezolano.
Petróleos de Venezuela, S. A. – Universidad Simón Bolívar – The Nature Conservancy. ,
Caracas, Venezuela, p 16-19

Mohammad, S. y Y, Mohamed. 2016. Proximate evaluation of some economical seafood as


a human diet and as an alternative prospective valuable of fish meal. Journal of fisheries
and aquatic science 11 (1): 12-27.

Murray, J. y J.R. Burt. 2001. The composition of fish. Torry Advisory Note No. 38,
Ministry of Technology, Torry Research Station, UK. 14 pp.

Naegel, L. y P, Gómez. 2004. Embriogénesis y desarrollo larvario intracapsular de


Plicopurpura pansa (Gould, 1953) (Prosobranchia, Muricidae) en condiciones de
laboratorio. Ciencias del Mar., 30(2), 297-310.

National Health and Medical Research Council. 2006. Nutrient reference values for
Australia and New Zealand: Including recommended dietary intakes. Commonwealth of
Australia.

Nieves, M. G. 2012. Captura incidental de gasterópodos asociados a la pesca artesanal de la


pepitona (Arca zebra) en Chacopata, Venezuela. Tesis de Grado para optar al titulo de
Licenciada en Biología. Universidad Simón Bolívar. pp. 52.

Ocaño H., V, Pacheco, A, Ramón. y M, Alfonso. 2001. Bioquímica posmortem en


pectínidos. Los moluscos pectínidos de Iberoamérica: Ciencia y acuicultura. Capitulo 20.
Editorial LIMUSA. México. 431-450 pp.

Ordaz, G; H, D’Armas; D, Yáñez; J, Hernández, A, y Camacho. 2010. Metabolitos


secundarios, letalidad y actividad antimicrobiana de los extractos de 3 corales y 3 moluscos
marinos de Sucre, Venezuela. Revista Biología Tropical. 58 (2): 677-688.

Ortiz-Galarza, K.; J, Iannacone.; A, Perea y B, Buitrón-Díaz. (2011). Biología reproductiva


de la “concha corazón” Trachycardium procerum (Sowerby, 1833) (cardiidae, pelecypoda)
de Chimbote, Perú. The Biologist (Lima). 9 (1): 66-97.

Pacheco-aguilar, R; V, Ocaño-higuera y A, Maeda-Martinez. 2001. Los Moluscos


Pectínidos de Iberoamérica: Ciencia y Acuicultura A.N . Maeda-Martinez (ed) Cap 21:431-
78

450.

Padidela, S. y R.R. Thummala, 2015. Proximate, amino acid, fatty acid and mineral
analysis of bivalve Parreysia cylindrica from Waddepally and Kaleshwaram lake. World J.
Pharm. Pharmaceut. Sci., 4: 1388-1401.

Palpandi, C.; S, Vairamani; y A, Shanmugan. 2010. Proximate composition and fatty acid
profile of different tissues of the marine neogastropod Cymbium melo (Solander, 1786).
Indian J. Fish. 57(3): 35-39.

Panta, R. P. 2012. Estudio biológico pesquero del caracol Natica (Naticarius) unifasciata
en el estuario del río Chone para fines de Manejo. Tesis de Maestría. Universidad de
Guayaquil. 90 pp.

Pastorino, G y Scarabino, F. 2008. Two new deep-sea muricids (Gastropoda) from


Argentina. The Nautilius 122(2): 107-114.

Penchaszadeh, P. 1981. Estudios sobre modalidades reproductivas de gasterópodos


prosobranquios del caribe sur. Trabajo de Ascenso. Universidad Simón Bolívar. pp.101.

Peralta, A. C. 2012. Ecología, reproducción y amenazas potenciales concernientes a Voluta


musica (Caenogastropoda-Volutidae) en el noreste de la península de Araya, Venezuela.
(Tesis Doctoral). Universidad Simón Bolívar. 158pp.

Periyasamy, N; M, Srinivasan; K, Devanathan; y S, Balakrishnan. 2011. Nutricional value


of gastropod Babylonia spirata (Linnaeus, 1758) from Thazhanguda, Southeast coast of
India. Asian Pacific Journal of Tropical Biomedicine: 249-252.

Prieto, A; L, Ruíz, y N, García. 2005. Diversidad y abundancia de moluscos de la epifauna


en la comunidad sublitoral de Punta Patilla, Venezuela. Revista Biología Tropical. Vol. 53
(1-2): 135-140.

Prieto, A; L, Ruíz; N, García y M, Alvarez. 2001. Diversidad malacológica en una


comunidad de Arca zebra (Mollusca: Bivalvia) en Chacopata, Edo. Sucre, Venezuela.
Revista Biología Tropical. Vol. 29 (2): 591-598.

Prieto, A; L, Ruíz; N, García y M, Alvarez. 2001. Diversidad malacológica en una


comunidad de Arca zebra (Mollusca: Bivalvia) en Chacopata, Edo. Sucre, Venezuela.
Revista Biología Tropical. Vol. 29 (2): 591-598.

Przeslawski, R. 2004. A review of the effects of environmental stress on embryonic


development within intertidal gastropod egg masses. Molluscan Research, 24, 43–63.
79

Rabí, M; C, Yamashiro; M, Quioz. 1996. Revisión de la biología y pesquería del recurso


Chanque concholepas concholepas (Bruguière, 1789) (Mollusca: Gastropoda: Muricidae).
Informe Progresivo Instituto del Mar de Perú Nº31, 3-23.

Radwin, G y D’Attilio, A. 1976. Murex shells of the world: an ilustrated guide to the
Muricidae. Stanford University Press. 284 pp.

Ramesh, R. Y S, Ravichandran. 2008. Seasonal variation on the proximate composition of


Turbo brunneus. International Journal of Zoological Research. 4(1): 28-34.

Roche, M. A. 2013. Historia de Vida de Zidona dufresnei Donovan, 1823 (Molluca:


Gastropoda) en la Bahía San Antonio, una especie de creciente interés comercial. Tesis para
optar al titulo de Magistes en Ciencias. Universidad Nacional de la Plata. 179 pp.

Rojas, R. B y M.S. Romero. 2015. Alteraciones histopatológicas de la gónada de Tegula


euryomphala (Gastropoda: Trochidae) parasitada por un Opecoelidae (Digenea).
Hidrobiológica. 25 (1): 31-38.

Santos-Valencia, J.; I, Martínez.; M, Enríquez.; y D, Aldana. 2009. Ciclo reproductor de


Turbinella angulata (Mollusca: Gastropoda) en Campeche, Golfo de México. Proceedings
of the 62nd gulf and caribbean fisheries institute. 408-414.

Sekar, V; V, Ravi; A, Dhinakaran; R, Rajasekaran; y C, Elaiyaraja. 2011. Nutritive profiles


in different size groups and body parts of common whelk Hemifuses pugilinus (Born, 1778)
from Pazhayar, Southeast coast of India. Online Journal of Animal and Feed Research. Vol.
2(2): 189-196.

Selvi, K. Y P, Jeevanandham. 2016. Protein, Carbohydrate and Lipid Analysis of Ficus


ficoides (Lamarck, 1822) from Vanjiure, Southeast Coast of India. Int. J. Curr. Microbiol.
App. Sci. 5(5): 284-292.

Shanmugam, A; T, Bhuvaneswari; M, Arumugam; R.A, Nazeer; y S, Sambasivam. 2006.


Tissue chemistry of Babylonia spirata (Linnaeus). Indian J. Fish., 53(1) : 33-39.

Smith, K. E.; Thatje, S. y Hauton, C. 2013. Thermal tolerance during early ontogeny in the
common whelk Buccinum undatum (Linnaeus 1785): bioenergetics, nurse egg partitioning
and developmental success. Journal of Sea Research 79:32-39.

Smith, K.E, y Thatje, S. 2013. Nurse egg consumption and intracapsular development in
the common whelk Buccinum undatum (Linnaeus 1758). Helgoland Marine Research
67:109-120.

Staiger, H. 1951. Cytologische und morphologische untersuchungen zur determination der


80

nahreier bei prosobranchiern. Zeitschrift für Zellforschung und Mikroskopische Anatomie.


35: 496–549.

Srilatha, G; K, Chamundeeswari; K, Ramamoorthy; G, Sankar; y D, Varadharajan. 2013.


Proximate, Amino Acid, Fatty Acid and Mineral Analysis of Clam, Meretrix casta
(Chemnitz) from Cuddalore and Parangipettai Coast, South East Coast of India. J Mar Biol
Oceanogr 2:2.

Sutty, L. 1986. Seashell treasures of the Caribbean. Editado por T, Abbott. 128pp.

Tan, K. 2000. Species checklist of muricidae (Mollusca: Gastropoda) in the South China
Sea. The Raffles Bulletin of Zoology. Sumpplement no 8: 495-512.

Tapia, M. A y D, Aldana. 2007. Ciclo reproductor del gasterópodo marino Melongena


corona bispinosa (Neogastropoda: Melongenidae) en la Laguna de Chelem, Yucatán,
México. 59Th Gulf and caribbean fisheries institute. 273-278.

Thompson, E. 1967. Direct development in a nudibranch, Cadlina laevis, with a discussion


of developmental processes in Opisthobranchia. Journal of the Marine Biological
Association of the United Kingdom, 47, 1-22.

Todd, C. 1987. Reproductive energetics and larval strategies of nudibranch molluscs:


effects of ration level during the spawning period in Onchidoris muricata (Müller) and
Adalaria proxima (Alder an Hancock). American Malacological. 5 (2): 293-301pp.

Vazzoler, A. E. A. de M. (1996). Biologia da reproduçao de peixes teleosteos: teoria e


pratica. Maringa: Editora da Universidade Estadual de Maringa.

Vélez-Arellano, N., L, Mendoza-Santana.; E, Ortíz-Ordóñez y S, Guzmán. 2011. Ciclo


gonádico de Tegula aureotincta (Mollusca: Gastropoda) en Bahía Asunción, Baja
California Sur, México. Hidrobiológica. 21 (2): 178-184.

Voltzow, J. 1994. Gastropoda: Prosobranchia. Microscopic Anatomy of Invertebrates.


Mollusca I 5: 111-252.

Webber, H.H. 1977. Gastropoda: Prosobranchia. En: Reproduction of Marine Invertebrates,


Vol. IV (A. C. Gieses y J.S. Pearse, eds.). Academic Press, New York..1-97.

West, D. L. (1979). Nutritive egg determination in Colus-stimpsoni (prosobranchia,


buccinidae). In American zoologist. (Vol. 19(3): 956-956.

Winner, B. E. 1992. A field guide to molluscan spawn. (Vol. 1). Beatrice E Winner.
81

Zetina, A; T, Brulé; D, Aldana. 1998. Reproducción del Caracol Chivita Melongena corona
bispinosa (Phillippi, 1844) en la ciénaga de Chuburná Yucatán, México. Proceeding of the
50th Gulf and Caribbean Fisheries Institute. 574-583.
82
83
84

ANEXOS

Anexo 1

SPI - Chem SPI – Pon TM 812 Kit


85
86