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Critical Reviews in Plant Sciences

ISSN: 0735-2689 (Print) 1549-7836 (Online) Journal homepage: http://www.tandfonline.com/loi/bpts20

Taxonomy and Biogeography of Apomixis


in Angiosperms and Associated Biodiversity
Characteristics

Diego Hojsgaard, Simone Klatt, Roland Baier, John G. Carman & Elvira
Hörandl

To cite this article: Diego Hojsgaard, Simone Klatt, Roland Baier, John G. Carman & Elvira
Hörandl (2014) Taxonomy and Biogeography of Apomixis in Angiosperms and Associated
Biodiversity Characteristics, Critical Reviews in Plant Sciences, 33:5, 414-427, DOI:
10.1080/07352689.2014.898488

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Critical Reviews in Plant Sciences, 33:414–427, 2014
Published with license by Taylor & Francis
ISSN: 0735-2689 print / 1549-7836 online
DOI: 10.1080/07352689.2014.898488

Taxonomy and Biogeography of Apomixis in Angiosperms


and Associated Biodiversity Characteristics

Diego Hojsgaard,1 Simone Klatt,1 Roland Baier,2 John G. Carman,3


and Elvira Hörandl1
1
Georg August University Göttingen, Albrecht-von-Haller Institute for Plant Sciences, Department
of Systematic Botany, Göttingen, Germany
2
Gesellschaft für wissenschaftliche Datenverarbeitung mbH Göttingen (GWDG), Arbeitsgruppe
Anwendungs- und Informationssysteme, Göttingen, Germany
3
Plants, Soils and Climate Department, Utah State University, Logan, UT, USA

Table of Contents

I. INTRODUCTION ................................................................................................................................................................................................. 415

II. EVALUACIÓN DE OCURRENCIAS.........................................................................................................................................................417


A. Recolección de datos y construcción de bases de datos................................................................................................................417
B. Análisis de los datos.......................................................................................................................................................................................417

III. DISTRIBUCIONES FILOGENÉTICAS ...................................................................................................................................................419


A. Nuevos registros...............................................................................................................................................................................................419
B. Apomixis en Genera, Familias y Órdenes.............................................................................................................................................420
C. Diversidad familiar y Apomixis.................................................................................................................................................................421
D. Biogeografía y Apomixis.......................................................................................................................................................................421

IV. APOMIXIS Y EVOLUCIÓN....................................................................................................................................................................422


A. Patrones en niveles taxonómicos superiores .................................................................................................................................422
B. Sistemas de Apomixis-sexo ................................................................................................................................................422
C. Apomixis Biodiversity Parallels General Biodiversity......................................................................................................................424
D. La teoría de la transición expandida ..........................................................................................................................................424

V. PERSPECTIVAS PARA LA INVESTIGACIÓN FUTURA ..........................................................................................................425

Agradecimientos ............................................................................................................................................................................................... 425

FUNDING .............................................................................................................................................................................................................................. 425

REFERENCES .................................................................................................................................................................................................................... 425


APOMIXIS, TAXONOMIC DIVERSITY, AND BIOGEOGRAPHY 415

En apomictos gametofíticos, la formación del endospermo puede


La apomixis en las angiospermas es una reproducción asexual de la requerir la fertilización de núcleos polares (apomixis
semilla. Su importancia para la evolución angiosperma y la biodiversidad pseudogamma) o puede desarrollarse independientemente
ha sido difícil de evaluar principalmente debido a la insuficiente (apomixis autónoma). Los embriones adventicios de apománticos
documentación taxonómica. Por lo tanto, reunimos literatura que
informaba las ocurrencias de apomixis entre las angiospermas y
esporofíticos se forman a partir de células nucales o
transferíamos la información a una base de datos de Internet (http:// integumentarias, y su formación generalmente ocurre en paralelo
www.apomixis.uni-goettingen.de). Luego buscamos correlaciones entre las con la formación de embriones sexuales. Tanto la embrión sexual
ocurrencias de apomixis y medidas bien establecidas de diversidad como la adventicia requieren endosperma, cuya formación
taxonómica y biogeografía. Se descubrió que la apomixis está generalmente implica la fertilización de los núcleos polares. Las
taxonómicamente extendida, sin una clara tendencia a grupos específicos y
que ocurre con la sexualidad en todos los niveles taxonómicos. La embrión
especies que exhiben embriones adventicios a menudo producen
adventicia fue la forma más frecuente (148 géneros) seguida de apospory embriones múltiples por semilla. Por lo tanto, se considera una
(110) y diplospory (68). Las tres formas están dispersadas forma de poliembrionia, y está muy extendida entre las plantas
filogenéticamente, pero esta dispersión está fuertemente asociada a tropicales (Naumova, 1992). La poliembrionia, sin embargo,
medidas de biodiversidad. En todos los órdenes y familias que contienen también puede surgir de vías sexuales, p. a partir de casos raros de
apomícticos, el número de géneros que contienen apomítos se correlacionó
positivamente con el número total de géneros. En general, las órdenes,
megasporocitos gemelos funcionales (MMC) o mediante la
familias y subfamilias de Asteraceae, Poaceae y Orchidaceae que contienen fertilización de un sinérgico que ha asumido propiedades parecidas
apomictos son más grandes, es decir, poseen más familias o géneros que las al huevo.
órdenes, familias o subfamilias que no son apócritas. Además, se descubrió Los apomicet gametofíticos, excepto en algunos casos, son
que muchos géneros que contienen apomítos son altamente cosmopolitas. poliploides, y a menudo se relacionan con especies que presentan
En este sentido, el 62% ocupa múltiples zonas geográficas. El número de
géneros que contienen apománticos esporofíticos o gametofíticos disminuyó
otras anormalidades del desarrollo como la polisporía (Carman,
de los trópicos al ártico, una tendencia que es paralela a la biodiversidad 1997). Las apomixis gametófitas y esporofíticas son hereditarias,
general. Mientras que las angiospermas parecen estar predispuestas a pasar pero generalmente se expresan facultativamente, en plantas
del sexo a la apomixis, también hay evidencia de reversiones a la sexualidad. individuales, junto con el sexo (Ozias-Akins y van Dijk, 2007). La
Tales reversiones pueden ser el resultado de eventos de desestabilización confusión que surge de la facultativa y la existencia de múltiples
genética o epigenética que acompañan a la hibridación, poliploidía u otras
alteraciones citogenéticas. Debido al aumento de la heterogeneidad genética
vías de apomixis ha obstaculizado la recopilación de datos
y genómica dentro de las plantas, las ampliaciones de los pastizales y las cuantitativos fiables para relacionar la apomixis con diversos
diversi fi caciones a nivel de especie y género pueden ocurrir más fenómenos evolutivos y biogeográficos.
rápidamente con la reversión a la sexualidad. Las representaciones de La apomixis y la sexualidad no son rasgos exclusivos, ya que
apomictos significativamente enriquecidas entre taxones muy diversos y casi todas las plantas apomícticas exhiben sexualidad facultativa.
geográficamente extensos, desde los géneros hasta los pedidos, respaldan
esta conclusión.
En las plantas apospóricas, el proceso sexual en los óvulos
generalmente aborta durante la meiosis o la formación del saco
Keywords angiospermas, biodiversidad, biogeografía, base de datos en línea,
embrionario temprano, y se reemplaza por la formación de un saco
evolución, poliploidia, filogenia, partenogénesis geográfica embrionario apospórico, que ocurre más o menos simultáneamente.
En algunos óvulos, se forma un saco embrionario reducido, y estos
pueden producir embriones 1n recombinantes por partenogénesis
haploide o polihaploide o embriones 2n recombinantes después de
I. INTRODUCTION la fertilización. En otros óvulos, un saco embrionario reducido y
La apomixis en las angiospermas es la reproducción a través uno o más sacos embrionarios apósoos pueden formarse en
de semillas formadas asexualmente (Asker y Jerling, 1992). Al paralelo, pero la vía apomíctica suele ser más exitosa (por ejemplo,
excluir la propagación vegetativa por de fi nición, la apomixis Hojsgaard et al., 2013). Sin embargo, la poliembrionia es común en
es el desarrollo de un embrión a partir de un óvulo no reducido plantas apospóricas, y ocasionalmente un óvulo individual
y no fertilizado (apomixis gamofitica) o de una célula somática contendrá embriones producidos sexualmente y apóstolmente. En el
del óvulo (apomixis esporofítica). Apomixis combina los caso del diplosporio, la sexualidad facultativa ocurre a frecuencias
beneficios de la dispersión de semillas con los de la más bajas o más altas debido a la finalización de una meiosis sexual
reproducción asexual (Mogie, 1992). Los mecanismos normal y la formación del saco embrionario seguida de
celulares de la apomixis se han estudiado durante más de 100 partenogénesis y la formación de un embrión 1n haploide
años y se han revisado recientemente (Ozias-Akins, 2006; recombinante (o polihaploide) o por fertilización y la formación de
Tucker y Koltunow, 2009; Rodríguez-Leal y Vielle-Calzada, un embrión 2n recombinante (Aliyu et al., 2010).
2012). En resumen, la apomixis gametofítica implica el En poblaciones naturales de apomicetos, los estudios genéticos
desarrollo de un saco embrionario no reducido (apomeiosis) y que usan análisis de compatibilidad de caracteres han confirmado la
la formación de un embrión a partir del óvulo no reducido, aparición regular de genotipos recombinantes y variantes de ploidía
dentro del saco embrionario, sin fertilización (partenogénesis). (Bashaw et al., 1992; Van der Hulst et al., 2000; Paun et al., 2006;
El saco embrionario no desarrollado puede desarrollarse a Aliyu et al. ., 2010; Paule et al., 2011; Cosendai et al., 2013). Tales
partir de una célula somática del nu-cellus, que reemplaza a la variaciones sugieren que los elementos reproductivos del sexo y la
megaspora (apospory). Alternativamente, la célula madre de apomixis, es decir, la meiosis, la singamia, la apomeiosis y la
megaspora puede sufrir una meiosis restitucional o una partenogénesis, implican diferentes mecanismos de control
división similar a la mitótica, dando como resultado una espora genéticos y epigenéticos que pueden desacoplarse.
funcional no reducida (diplospory).
416 D. HOJSGAARD ET AL.

Este fenómeno está bien documentado experimentalmente La apomixis facultativa en plantas perennes proporciona estabilidad
(Ogawa et al., 2013). Por lo tanto, la apomeiosis seguida de la reproductiva a largo plazo para la colonización de áreas extensas.
singamia conduce a un aumento de la ploidia (descendencia 2n Dicha estabilidad a largo plazo también puede proporcionar tiempo
+ n; BIII), mientras que la meiosis seguida de partenogénesis para que se formen y prueben múltiples variantes genéticas y
conduce a una reducción de la ploidia (1n + 0, descendencia genómicas, por ejemplo, progenie con recombinaciones genéticas
haploide o polihaploide). Tales casos de apomixis parcial y únicas y / o translocaciones genómicas, inversiones, aneuploidía, etc.
sexo parcial ocurren regularmente en poblaciones de prueba de Algunas de estas pueden ser revertientes sexuales con Polygonum
progenie (Bicknell y Koltunow, 2004) y en poblaciones normal -forma de saco embrionario o con formación de saco
naturales (Cosendai y Höorandl, 2010; Paule et al., 2011). El embrionario inusual en el desarrollo, por ejemplo, polisporioso.
punto de interés aquí es que los procesos sexuales y varias Después de la reversión a la sexualidad obligada, dichos linajes
combinaciones de procesos sexuales y apomícticos ocurren con genéticamente enriquecidos y recombinados pueden diversificarse más
poca frecuencia o regularmente en la mayoría de las especies rápidamente que sus antepasados e​ strictamente sexuales (Carman,
apomícticas. 1997; Höorandl y Hojsgaard, 2012). Por lo tanto, la amplitud de
La apomixis fue descrita por primera vez en Antennaria por distribución y la riqueza de géneros y especies en familias que
Juel en 1898 (Nogler, 2006). En 1941, la apomixis había sido contienen apomictos podrían aumentar razonablemente como
reportada en 44 géneros de 23 familias (Stebbins, 1941). El consecuencia directa de la apomixis. Para esta revisión, hemos
tratamiento seminal de Gustafsson de la apomixis en las actualizado la literatura de ocurrencias de apomixis y la hemos
angiospermas (Gustafsson, 1946; 1947a; b) enumeró 73 relacionado con la biodiversidad en varios niveles taxonómicos. Tales
géneros agamospermos de 25 familias (excluidas las especies relaciones no han sido extensamente caracterizadas previamente.
vivíparas), y proporcionó descripciones exhaustivas de las vías Un interés más profundo en los aspectos biogeográficos y
de desarrollo, los orígenes evolutivos y las preferencias ecológicos de la apomixis surgió en las últimas décadas del siglo XX.
ecológicas. Asker y Jerling (1992) reconocieron 108 gen-era en En consecuencia, se encontró que algunos apomicts tienen
el que la apomixis ocurre en al menos una especie (a la que se distribuciones más grandes en latitudes más altas que sus parientes
hace referencia en este documento como géneros que contienen sexuales y han poblado abundantemente áreas previamente glaciadas
apomítos), y enumeró 26 registros cuestionables adicionales. (Bierzychudek, 1985; Kearney, 2005; Höorandl, 2006; H orandl et al.,
Naumova (1992) reconoció 116 géneros con apomixis 2008). El término "partenogénesis geográfica" se utiliza para describir
esporofítica, y Carman (1997) enumeró 222 géneros que este fenómeno, pero se ha estudiado extensamente en solo unos pocos
contienen apománticos esporofíticos o gametofíticos. géneros (Höorandl et al., 2008). Para la mayoría de los taxones
Las distribuciones filogenéticas de apomictos y su apomícticos, la información sobre los patrones de distribución no se ha
relevancia evolutiva y biogeográfica siguen sin estar claras. La reunido previamente o sigue siendo muy escasa para permitir
visión condenada de Darlington (Darlington, 1939), Stebbins generalizaciones. En apomictas tropicales, los patrones biogeográficos
(Stebbins, 1950) y Grant (Grant, 1981), de que la apomixis es de las plantas apomícticas están en gran parte inexplorados, y los
un callejón sin salida evolutivo, se basaba en la suposición de registros de poliembriones sin información detallada sobre biotipos
que la pérdida de heterogeneidad del genotipo en las apomícticos han desdibujado los patrones (Carman, 1997). La
poblaciones provocaría la pérdida de potencial para adaptarse capacidad colonizadora superior y la poliploidía pueden convertir a los
al cambio ambiental. Por lo tanto, se creía que los linajes apomicidos en invasores formidables (Richards, 2003), como ha
ágamas estaban condenados a la extinción. Esta visión, de un ocurrido en todos los continentes (Chapman et al., 2003; Brock, 2004;
sistema estático y cerrado, ha sido revisada por documentos Rambuda y Johnson, 2004; Hao et al., 2011). Pero generalizar estas
teóricos más recientes (Carman, 1997; Whitton et al., 2008; observaciones a la mayoría de apomictas es prematuro. Las encuestas
Höorandl y Hojsgaard, 2012), que se basan en observaciones biogeográficas necesarias simplemente no se han llevado a cabo.
empíricas de que los complejos agámicos albergan Aquí proporcionamos un estudio exhaustivo de la literatura que
considerables la variabilidad genética (Grant, 1981; Höorandl y describe la ocurrencia y la biogeografía de géneros que contienen
Paun, 2007) y representan sistemas dinámicos y flexibles. apomítos, y discutimos las hipótesis que relacionan las filogenias y los
Tres familias grandes, Poaceae, Asteraceae y Rosaceae, patrones biogeográficos con la biodiversidad en múltiples niveles
contienen la mayoría de los géneros conocidos que contienen taxonómicos. Específicamente, probamos si las angiospermas en
apomítos, y esto ha llevado a especular que existe una general están predispuestas a la apomixis o si una predisposición
predisposición al desarrollo en estas familias o que la apomixis favorece estadísticamente a ciertas familias. Además, examinamos las
es más probable que surja en familias grandes (Richards , frecuencias de las tres formas principales de apomixis (apospory,
1997; Ozias-Akins y van Dijk, 2007). También se ha postulado diplospory, embryony adventitious) y las relacionamos con supuestas
que una diseminación rápida de la apomixis en los clados preferencias taxonómicas y biogeográficas. También probamos las
mayores podría explicar el patrón observado (van Dijk y correlaciones positivas entre las frecuencias de la apomixis y la
Vijverberg, 2005). Recientes reconstrucciones filogenéticas de biodisciplina a través de los apóstoles y los clados hermanos que no
los principales clados (órdenes) de angiospermas (Höorandl y tenían apócrito entre las órdenes y las familias. Se esperan tales
Hojsgaard, 2012) apoyan la visión de una distribución correlaciones si se producen reversiones de apomixis-a-sexo altamente
ampliamente dispersa de la apomixis sobre toda la filogenia de exitosas. Finalmente, informamos frecuencias de géneros que
las angiospermas, junto con la rápida propagación en familias contienen apomítos que ocupan múltiples zonas geográficas y
numerosas. Sin embargo, no se han realizado previamente analizamos hipótesis para interpretar los patrones observados.
análisis de correlación entre las ocurrencias de apomixis y las
medidas generales de biodiversidad.
APOMIXIS, TAXONOMIC DIVERSITY, AND BIOGEOGRAPHY 417

La base de datos construida para esta revisión está


públicamente disponible (http://www.apomixis.uni-
goettingen.de) e incluye listas de géneros que contienen
apomítos, tipos de apomixis encontrados y referencias
originales.

II. EVALUACIÓN DE OCURRENCIAS


A. Recolección de datos y construcción de bases de datos
Actualizamos la aparición de apomixis en angiospermas como se
representa en Carman (1997) al buscar en la Web of Knowledge
(Thomson Reuters (http://www.webofknowledge.com/), Scientific
Commons (St. Gallen, Institute for Media and Communications
Management) , http: //en.scienti fi ccommons.org/), Redalyc
(Universidad Autónoma del Estado de México, http://www.redalyc.org/
home.oa, versión 2.0 © 2012), Ingenta Connect (http : //
www.ingentaconnect.com/), y The Reference in Scienti fi c Document
Supply (Centro Nacional Francés para la Investigación Científica, CNRS,
http://www.refdoc.fr/). Se accedió a los artículos que no estaban en el
dominio público a través del Biblioteca de la Universidad de Goettingen,
la Biblioteca de la Universidad de Viena o la Biblioteca Merrill de la
Universidad Estatal de Utah. Se realizaron búsquedas en la literatura
hasta diciembre de 2012. Los registros se mantuvieron a nivel de género.
Para los registros que se originaron antes de 1997, solo el se reporta la
primera documentación de apomixis por género, y solo registros con reli
suficiente habilidad fueron aceptados. Los criterios para la aceptación
incluyeron veri fi cación mediante investigaciones microscópicas del saco
embrionario y / o desarrollo de embriones, detección de semillas
citometría de flujo (Matzk et al., 2000), pruebas de progenie molecular o figura. 1. Apomixis entre las órdenes de angiospermas. Los óvalos indican
experimentos bien documentados de aislamiento y emasculación. Los clados hermanas que contienen y no contienen apomixis; Los óvalos rellenos
indican politomías. (A) apospory. (D) diplospory. (E) embryony adventitious.
registros preliminares basados e​ n la observación indirecta (p. Ej., Ampliado de H? Orandl y Hojsgaard (2012).
Clonalidad en poblaciones silvestres, falta de tubos de polen en estigmas,
etc.) se incluyeron como inciertos, pero estos se excluyeron de las
investigaciones estadísticas. Los registros de poliembrionia sin pruebas de B. Análisis de los datos
embrionaria adventicia se informan por separado. No incluimos informes Se compararon las frecuencias de familias y géneros que
de partenogénesis haploide ocasional en plantas sexuales. Los registros de contienen apomítos entre órdenes. En la sistemática moderna,
Asteraceae rechazados por Noyes (2007) se incluyeron en la categoría estas unidades taxonómicas representan casi exclusivamente
incierta para alentar la re-investigación detallada. Consideramos que todos clados, es decir, son grupos filogenéticos que reflejan procesos
los apomictos angiospermosos son facultativos, con la posible excepción de diversificación comunes y representan entidades anidadas
de Alchemilla (Asker y Jerling, 1992), lo que significa que tanto las jerárquicamente. Nos abstuvimos de la taxonomía a nivel de
semillas producidas sexualmente como apomícticamente pueden formarse especie debido a (i) la escasez de información sobre la
en la misma planta. Dado que la apomixis como un estado de carácter apomixis a nivel de especie, y (ii) las dificultades para definir
reproductivo no es exclusiva, nos abstuvimos de las pruebas filogenéticas especies en complejos agamicos donde la evolución reticulada
estándar de diversificación, por ejemplo, Johnson et al. (2011). Todos los y otros procesos de especiación están ocurriendo (Grant, 1981;
registros se transfirieron al sistema taxonómico de familias y órdenes ¨orandl, 1998). Para proporcionar una visión general,
como en APG III (Bremer et al., 2009), y los registros publicados desde mapeamos los registros en el árbol filogenético de la
1997 se trazaron por año de publicación. clasificación APG III como en H orandl y Hojsgaard (2012), y
Las referencias reportadas en Carman (1997) fueron reexaminadas y agregamos información sobre los tipos de apomixis (Figura 1).
rastreadas a la literatura original, y solo se incluyen documentos originales Los análisis filogenéticos más detallados sobre las tasas de
en nuestra base de datos. Los tipos de apomixis expresados también se diversificación (como en Johnson et al., 2011) son difíciles de
informan. Los registros se importaron a Oracle y la aplicación de consulta realizar debido a la facultativa, que existe a nivel poblacional e
en línea se generó utilizando Oracle Application Express (APEX). individual. La apomixis sexual y facultativa simplemente no
son estados de carácter binarios exclusivos. Por lo tanto, no
pueden correlacionarse con las tasas de especiación y extinción
en un árbol filogenético....
418 D. HOJSGAARD ET AL.

Para probar la hipótesis de que la apomixis es causal de la


diversidad (Höorandl y Hojsgaard, 2012), seleccionamos apócritos y
clados hermanos que no contienen apócrito en el árbol filogenético
(Figura 1). En casos de politomías (ver Figura 1), se evaluó cada
combinación entre ramas. Se aplicó una prueba de normalidad de
Shapiro-Wilk a números de géneros y familias, y las similitudes en las
medianas se probaron usando una Prueba de Rango Firmado de
Parejas Emparejadas de Wilcoxon de una cola no paramétrica donde
se supuso que las diferencias en los puntajes se distribuían
simétricamente alrededor de su mediana. Los números de géneros por
familia fueron como en Heywood (2007) a excepción de ajustes
menores para acomodar el sistema APG III. Una gráfica de Q-Q que
compara el número de géneros apomict con no apomict por orden
sugiere que los datos no se distribuyen normalmente (X ~ N (0,1)). La
FIG. 2. Descubrimientos de apomixis en géneros donde anteriormente no se había
hipótesis de que la apomixis ocurre preferentemente en ciertas órdenes informado (1997-2012).
se probó mediante la correlación de rangos (rs) de Spearman no
paramétrica. Se trazaron los números de géneros que contienen Los genes en Poaceae estaban de acuerdo con la Clasificación
apomicto por orden contra el número total de géneros por orden para Filogenética Mundial de Poaceae (http://archive.is/4yN5E), y los géneros
las 63 órdenes angiospermas. Se evaluaron los modelos de regresión y en Asteraceae y Orchidaceae estaban de acuerdo con el sitio web
se usaron tres estadísticas residuales, distancia de Mahalanobis, Angiosperm Phylogeny (http://www.mobot.org/ MOBOT / research /
distancia de Cook y DFFit estandarizado para detectar la presencia de APweb /). Los árboles filogenéticos fueron modificados después de
valores atípicos y explicar sus influencias sobre la predictibilidad del Panero y Funk (2008) para Asteraceae, el Grupo de trabajo de filogenia
modelo.
de pasto (GPWG II, 2012) para Poaceae, y Freudenstein et al. (2004) para
Las familias se agruparon en 21 categorías según el número
Orchidaceae.
de géneros por familia (riqueza familiar). Luego se calculó el
La información de biogeografía para géneros que contienen apomítos fue
porcentaje de familias en cada categoría que contiene apomicetos
tomada de Mabberley (2008) y Tropicos.org (Missouri Botanical Garden,
(presencia de apomixis), y se comparó la riqueza familiar y la
presencia de apomixis mediante la correlación de rangos de http://www.tropicos.org) con ajustes taxonómicos menores como se
Spearman. Tres familias, Asteraceae (eudicot con apomixis describió anteriormente. Las distribuciones de estos géneros se
gametofítica), Poaceae (monocotiledónea con apomixis clasificaron luego según la zona fl oral (Meusel, 1978) con el objetivo de
gametofítica) y Orchidaceae (monocotiledónea con apomixis determinar si el número de géneros que contienen apomítos aumenta o
esporofítica), se analizaron luego para patrones de apomixis disminuye al pasar de climas cálidos a más fríos. Este análisis se basó en
intrafamiliares mediante la regresión de los números de géneros los géneros que contienen apomíto por zona climática solamente, no en
que contienen apomítos por subfamilia contra total números de las frecuencias de los géneros que contienen apomenta en relación con el
géneros por subfamilia. número total de géneros en las zonas respectivas.
TABLE 1
Nuevos registros de familias que contienen apomítos agregados desde Carman (1997)
Family Order Genera Type Reference
Bignoniaceae Lamiales Tabebuia AE Salomão and Allem, 2001
Cannabaceae Rosales Humulus A or D Wettstein, 1925
Erythroxylaceae Malpighiales Erythroxylum A Berry et al., 1991
Juglandaceae Fabales Juglans A San and Dumanoglu, 2006; Guoliang et al., 2010
Lauraceae Laurales Lindera A Dupont, 2002
Lecythidaceae Ericales Cariniana AE Salomão and Allem, 2001
Magnoliaceae Magnoliales Woonyoungia A Zeng et al., 2003
Orobanchaceae Lamiales Orobanche, Cistanche D Jensen, 1951; Pazy, 1998
Phyllanthaceae Malpighiales Uapaca AE Maliro and Kwapata, 2000
Potamogetonaceae Alismatales Potamogeton D Teryokhin et al., 2002
Rubiaceae Gentianales Coprosma A or D Heenan et al. 2002, 2003
Sapindaceae Sapindales Magonia AE Salomão and Allem, 2001
Note.A = Apospory; D = Diplospory; AE = Embryony adventitious. Para obtener referencias completas, consulte la base de datos de
apomixis (http://www.apomixis.uni-goettingen.de).
APOMIXIS, TAXONOMIC DIVERSITY, AND BIOGEOGRAPHY 419

FIG. 3. Percentages of apomict-containing families and genera by order.

Las seis zonas climáticas incluidas fueron: arco-tic (incluida la El número total de géneros varió de 12.758 a 13.150
región antártica), boreal, templado (incluidas las zonas submeridional, dependiendo de la circunscripción. Cincuenta y un géneros se
templada cálida y austral), meridional (incluida la región mediterránea), agregaron a la lista de Carman (1997) como apomictos
subtropical (incluido N-o boreosubtropical y S- o zona recientemente identificados (Figura 2; 67 artículos), y se
austrosubtropical) y tropical. identificaron otros 35 que se habían notificado entre 1918 y
1997, pero que no se incluyeron en Carman (1997). Por lo
R R
tanto, se han agregado 86 géneros. Estos representan 12 nuevas
Los análisis estadísticos se realizaron utilizando IBM SPSS familias que contienen apomictos de entre 10 órdenes (Tabla
Statistics, Versión 20 para Windows. Para todos los casos evaluados, se 1). De acuerdo con nuestra lista actualizada, embriones
evaluó la significación a los niveles de probabilidad p ≤ 0.05 adventicios, apospory, diplospory, apospory y diplospory
(significativo) yp ≤ 0.01 (altamente significativo). juntos ocurren en 148, 110, 68 y 17 géneros, respectivamente.
La embrionía adventicia y la apomixis gameto-fítica también
III. DISTRIBUCIONES FILOGENÉTICAS se presentan juntas en algunos géneros, es decir, no son rasgos
A. Nuevos registros exclusivos. El tipo de apomixis no se conoce para unos pocos
Treinta y dos órdenes (52%), 78 familias (19%) y 293 géneros géneros donde la evidencia experimental confirma la apomixis,
y otros cinco géneros, cuyos resultados se publicaron desde
(≈2.2%) contenían especies apomícticas.
1998-2012, expresan características de desarrollo sugestivas de
apomixis, pero aún no se han llevado a cabo estudios de
verificación. Registramos estos en la base de datos como
"incierto".
420 D. HOJSGAARD ET AL.

Estas tres formas de apomixis ocurren en 24, 17 y 28 órdenes,


respectivamente, que son paralelas a las distribuciones en los
niveles de familia y género. En algunos clados, la apomixis se
reconstruye como ancestral. Pero aquí, el rasgo a menudo se
pierde en ciertas ramas terminales, por ejemplo, Canellales,
Arecales, Oxalidales, Cornales y Garryales (Figura 1).

B. Apomixis en Genera, Familias y Órdenes


Entre los 32 pedidos que contenían apomictos, las familias que
contenían apomicto oscilaban entre 6.25-100% con una media de
28.3% (Figura 3). Curiosamente, las tres órdenes que contienen las
tres familias más pobladas de apomixis, Poaceae, Asteraceae y
Rosaceae, también contienen múltiples familias en las que no se ha
informado de la apomixis. Hasta la fecha, Poaceae y Asteraceae son
las únicas familias que contienen apomítos en los Poales (16
familias) y Asterales (11 familias). Cuatro de nueve familias en
Rosales contienen apomicts. Los pedidos con las frecuencias más
altas de familias que contienen apomítos eran pequeños, por
ejemplo, Dipsacales (ambas familias), Dioscoreales (2 de 3
familias) y Sapindales (5 de 9 familias).
FIG. 4. Géneros que contienen apomíto versus géneros totales por orden. Dos El número de géneros que contienen apomítos en las órdenes que
valores atípicos, A y P, se eliminaron del conjunto de datos antes de la
contienen apomítos se correlacionó positivamente con el número
regresión de potencia. (A) Asterales. (P) Poales.
total de géneros en las órdenes respectivas. Esto ocurrió sin tener en
cuenta si el número total de géneros se consideró 13.150 (Figura 4,
La apomixis se encuentra dispersa en toda la filogenia y rs = 0.66, p <0.01) o 12.758 (rs = 0.68, p <0.01). Sin embargo, los
aparece tanto en los grupos de tallos basales como en los valores de frecuencia (números de géneros que contienen apomítos
clados derivados de monocotiledóneas y dicotiledóneas (Figura divididos por números totales de géneros en las órdenes respectivas)
1). La embryony adventitious es el modo predominante de se correlacionaron negativamente con los números totales de
apomixis en fabids, malvids, y lamiids. Aparte de esto, las géneros (rs = -0.513, p <0.11). Dos órdenes fueron en gran parte
claras tendencias filogenéticas no son evidentes, es decir, responsables de esta correlación negativa: Asterales, con 1829
apospory, diplospory y adventicia embryony se producen en géneros pero con solo una de las 11 familias que contienen
los siete clados principales de angiospermas y en la mayoría de apomictos (1.5% de géneros), y Poales, con 930 géneros pero con
los grandes pedidos (Figura 1). solo una de 16 familias con apomictos (6.25% de géneros).

FIG. 5. Biodiversidad familiar y apomixis. (línea gris) Categorías de familia basadas en números de géneros por familia. (línea negra) Porcentaje de familias en
cada grupo que contiene especies apomícticas. (línea punteada) Porcentaje de familias angiospermas que contienen apomictos.
APOMIXIS, TAXONOMIC DIVERSITY, AND BIOGEOGRAPHY 421

En contraste, se observaron altas frecuencias de géneros que


contienen apomítos por orden en órdenes pequeñas, por ejemplo,
Buxales (16.7%) donde seis géneros y 100 especies se agrupan en dos
familias. Las frecuencias de los géneros que contienen apomítos en la
mayoría de los pedidos fueron bajas, lo que corresponde a un patrón
de distribución taxonómica amplia para la apomixis en muchos
órdenes, más que a una concentración de apomixis en pocos pedidos.
Las correlaciones de rangos de Spearman entre números de géneros
que contienen apomítos y números totales de géneros entre las
órdenes que contienen apomítos revelaron coeficientes de correlación
muy significativos similares para gametofíticos (rs = 0.477, p <0.05) y
esporofíticos (rs = 0.475, p < 0.05) apomixis.
Como se muestra mediante el análisis de la gráfica Q-Q del
conjunto de datos completo y las pruebas de Shapiro-Wilk de órdenes
hermanas, no se pudo suponer la normalidad en el nivel de confianza
1-α = 0,99 (SW = 0,757; P <0,01). Las pruebas de Wilcoxon revelaron
que los valores medios para familias y géneros de clados hermanas (W
= 3, Z = -2.8241, p = 0.0024, N = 12) son significativamente más altos
en los clados apomícticos, y muestran una probabilidad
excepcionalmente baja de aleatoriedad para estos valores . Por lo
tanto, la apomixis está fuertemente asociada con la biodiversidad.

C. Diversidad familiar y Apomixis


La mayoría de las familias de angiospermas carecen de diversidad,
por ejemplo, 252 familias (61%) contienen solo 1-5 géneros. En este
sentido, la presencia de apomixis en las familias se correlacionó
positivamente con el número de géneros por familia (Figura 5). El
cincuenta por ciento de las familias con> 40 géneros contenían al menos
un apomict. Esto aumentó al 63% para familias con> 80 géneros, y
todas las familias con> 250 géneros contenían apomictos. Del mismo
modo, los estudios de casos de tres familias muy diversas revelaron
fuertes correlaciones entre la presencia de apomixis en taxones
intrafamiliares y el número total de géneros en estos taxones (Figura 6).
Sin embargo, estas correlaciones no cuentan toda la historia. Los niveles
promedio de biodiversidad entre las familias también son importantes.
Por ejemplo, un género seleccionado al azar de un gran grupo de
géneros compuesto de una combinación de familias de baja diversidad,
por ejemplo, 1-5 géneros cada uno, tenía menos probabilidades de ser
apomíctico que si se lo seleccionara de un grupo de géneros de tamaño
similar. tomado de entre familias o subfamilias que contienen muchos
géneros.
D. Biogeografía y Apomixis
Se distribuyeron géneros que contenían pomicitos en todo el
mundo con 38, 13 y 11% en 2, 3 y> 3 zonas climáticas,
respectivamente. También tendieron a ocurrir principalmente
en zonas tropicales a templadas. Pocos géneros que contienen
apomítos se encontraron en las zonas boreales a árticas en
comparación con las zonas de latitudes más bajas (Figura 7A,
B). La apomixis esporofítica y gametofítica exhibió patrones
de distribución similares a través de las zonas climáticas
FIG. 6. Apomixis in subfamilies. (A) Asteraceae. (B) Poaceae. (C)
Orchidaceae. (correlación paramétrica de Spearman r = 0.95, p <0.05) siendo
la apomixis esporofítica ligeramente más abundante en los
trópicos y la apomixis gametofítica ligeramente más abundante
en otros lugares (Figura 8).
422 D. HOJSGAARD ET AL.

FIG. 7. Geographic distributions of apomict-containing genera. (A) By climatic zone. (B) By occupation of one to multiple climatic zones.

IV. APOMIXIS Y EVOLUCIÓN Por lo tanto, la totipotencia y la flexibilidad epigenética de las


células de las plantas hacen posibles varias rutas hacia la
A. Patrones en niveles taxonómicos superiores apomixis. Una intervención directa durante la meiosis, como
La apomixis está muy extendida y dispersa taxonómicamente entre los ocurre en diplospory, es quizás más difícil de lograr en las
pedidos, y encontramos pruebas contundentes de que ha surgido varias veces sin poblaciones de plantas naturales. Por lo tanto, diplospory es la
vínculos claros con familias de plantas específicas. Sin embargo, el árbol vía menos frecuente. El sistema MiMe artificial de producción
filogenético (Figura 1) sugiere que la apomixis es potencialmente antigua en de embriones clónicos en semillas de Arabidopsis requiere una
algunos clados mayores, especialmente los que conducen a commelinids, fabids combinación de mutaciones en tres genes de meiosis (d'Erfurth
y lamiids. Si bien la sexualidad es ancestral en las angiospermas, cómo y cuándo et al., 2009). Como se señaló anteriormente, es poco probable
surgió la apomixis en este grupo es menos cierta. Lo que podemos decir es que que estas combinaciones de mutaciones ocurran en poblaciones
las formas estables de apomixis evolucionaron repetidamente de novo durante la naturales porque la selección actuaría contra cada paso
evolución angiospermática (hipótesis de orígenes múltiples de novo) o su intermedio (Van Dijk y Vijverberg, 2005). La meiosis en sí
expresión en linajes típicamente sexuales se desencadenó repetidamente durante misma está muy conservada en los eucariotes (Malik et al.,
la evolución (hipótesis de vías conservadas). El último sugiere que la formación 2007), y en plantas facultativamente diplospóricas, los pasos de
de gametos sin reducción junto con la partenogénesis (apomixis básica) es una la meiosis tienden a omitirse en lugar de alterarse (Carman,
antigua competencia epigenética heredada de antepasados a​ ngiospermosos con 1997).
innovaciones en los tipos de apomixis que surgen a partir de entonces (Carman Al igual que la apomixis en general, apospory, diplospory y
et al., 2011). En este sentido, es notable que la embryony adventicia es el tipo embryony adventicia están taxonómicamente generalizados
más frecuente de apomixis. El desarrollo directo de embriones se ha informado a (Figura 1), y sus mecanismos de regulación genética o
partir de otros tejidos vegetales, por ejemplo, de anteras (Soriano et al., 2013), epigenética difieren (Ozias-Akins y van Dijk, 2007). La
hojas y otros órganos (Tisserat et al., 1979). En general, la embryony se puede hipótesis de una predisposición taxonómica para la evolución de
activar en muchas células de planta independientes de la fertilización (Carman, la apomixis dentro de ciertos clados con factores genéticos
1990). inductores de apomixis que se mueven rápidamente dentro de
El segundo aspecto de la apomixis gametofítica, es decir, el desarrollo estos clados (Van Dijk y Vijverberg, 2005) no está respaldada
partenogenético de un óvulo, también se produce de forma espontánea en plantas por nuestra compilación. Por el contrario, nuestros datos
sexuales de otra manera (Asker y Jerling, 1992). A este respecto, se sabe que los sugieren que las angiospermas en general tienen la capacidad de
patrones de metilación y otras marcas epigenéticas participan en la regulación cambiar de sexo a apomixis. Pero esta capacidad,
del desarrollo de embriones y endospermas (Law y Jacobsen, 2010). A particularmente con respecto a la apomixis gametofítica, es más
diferencia de los mamíferos, donde la contribución de los padres es esencial para pronunciada en clados grandes, diversos y genómicamente
la embriónia, la impresión genómica en las plantas parece ser necesaria para la complejos (Figuras 5 y 6).
formación del endospermo solamente, y no para la formación de embriones
(Engelst¨adter, 2008). La independencia de una contribución epigenómica B. Sistemas de Apomixis-sexo
paterna puede permitir una mayor flexibilidad en la evolución de las vías
reproductivas asexuales alternativas. La baja frecuencia de apomixis que observamos a nivel
Sorprendentemente, nuestros datos indican que apospory es más frecuente de género (alrededor del 2%) probablemente se deba a (i)
que diplospory. El apóstol implica la activación del desarrollo de gametofitos en submuestreo, como lo sugiere el aumento lineal en
una célula nucelar en lugar de en la megaspora, y también implica la expresión apicultos recientemente descubiertos por año entre 1997 y
diferencial de familias de genes que regulan el desarrollo sexual (Grimanelli, 2012 (Figura 2) junto con la metodología problemas de
2012). reconocimiento de la apomixis (Leblanc, 2000; Matzk et
al., 2000; Höorandl et al., 2008), (ii) limitaciones naturales
que inhiben los cambios de la sexualidad a la apomixis
(van Dijk y Vijverberg, 2005; Engelst¨adter, 2008;
Höorandl et al., 2008; Höorandl, 2009), y (iii) la
diseminación de linajes apomícticos seguidos de
reversiones a la sexualidad y una mayor diversificación.
APOMIXIS, TAXONOMIC DIVERSITY, AND BIOGEOGRAPHY 423

A este respecto, se ha formulado la hipótesis de que la recombinación


entre apomictos facultativos, junto con una amplia hibridación,
aumenta la diversidad genética y el potencial de adaptación
(Höorandl y Paun, 2007). Además, los taxones apomícticos pueden
diversificarse rápidamente acumulando mutaciones que podrían
llevar a divergencias alélicas ventajosas (por ejemplo, Mark Welch y
Meselson, 2001; Pellino et al., 2013) así como a las perjudiciales (es
decir, el trinquete de Muller). La apomixis parcial agrega un mayor
nivel de complejidad, ya que las combinaciones de apomeiosis con la
singamia o meiosis con partenogénesis pueden aumentar rápidamente
la diversidad de la ploidía (Bicknell y Koltunow, 2004; Cosendai y
Hóorandl, 2010; Paule et al., 2011). Dicha fl exibilidad de las vías
del desarrollo aboga por la discusión de nuevas hipótesis para
explicar las supuestas relaciones entre la apomixis y la biodiversidad.
Un modelo para la apomixis como facilitador de la diversificación
a través de ciclos de poliploidía y reversiones al sexo fue propuesto
por Carman (1997). Höorandl y Hojsgaard (2012) ampliaron esta
idea sugiriendo que los poliploides apomícticos sirven como
FIG. 8. Números de géneros que exhiben apomixis esporofítica o gametofítica por exploradores pioneros de nuevos nichos mediante los cuales
zona climática. Tenga en cuenta que algunos géneros abarcan múltiples zonas expanden rápidamente las áreas de distribución de sus poblaciones
climáticas, y 32 géneros presentan apomixis tanto esporófitas como gametofíticas.
sexuales progenitoras al ocupar nuevos nichos ecológicos y
geográficos (partenogénesis geográfica). A partir de entonces, las
De acuerdo con esta última posibilidad, la alta diversidad de taxones inversiones para completar la sexualidad, acompañadas y
junto con la presencia de apomixis puede ser una firma de posiblemente causadas por perturbaciones citogenéticas y genómicas
diversificación normal y esperada que resulta de ciclos de apomixis sustanciales (Carman, 1997), permiten el establecimiento de nuevas
originadas en neoploploidía seguidas por reversiones a la sexualidad poblaciones sexuales en nuevos hábitats sin las desventajas a largo
(Carman, 1997; Höorandl y Hojsgaard, 2012). . Dado que los puntos plazo de la asexualidad. Los nuevos recombinantes sexuales,
(i) y (ii) han sido discutidos en otra parte, discutimos aquí la nueva especies potencialmente nuevas o incluso nuevos géneros, están
hipótesis de que la apomixis mejora la diversificación. genéticamente aislados de las poblaciones sexuales originales y
La diversificación resulta de la especiación menos la extinción. Si predispuestos a un destino evolutivo divergente. Se han reportado
la apomixis conduce a altas tasas de extinción, siendo igual todo lo ejemplos empíricos de reversiones de la apomixis al sexo para
demás, los taxones con apomixis deberían ser menos diversos que los Pennisetum (Taliaferro y Bashaw, 1966), Pilosella (Chapman et al.,
taxones sin ella. Sin embargo, los datos de ocurrencia de apomixis 2003) y Paspalum (Ortiz et al., 2013), lo que apoya la noción de que
revisados a​ quí sugieren lo contrario. Las familias con apomixis deben la sexualidad es el valor predeterminado modo en apomicts
tener tasas de especiación sexual extraordinariamente altas, para facultativos (Koltunow et al., 2011). Por lo tanto, parece probable
compensar las tasas de extinción, o la apomixis desempeña de alguna recurrir a la apomixis facultativa para obligar al sexo, con
manera un papel positivo y previamente no detectado en la evolución. expansiones de la diversidad de especies que acompañan. Esta
La distribución prevalente de la apomixis entre las familias posibilidad ha sido ampliamente ignorada por los biólogos evolutivos
angiospermas grandes sugiere un rol positivo. Las correlaciones entre (Car-man, 1997). Hasta qué punto puede explicar las antiguas
el número de géneros que contienen apomítos y el número total de divergencias dentro de clados grandes, que hoy continúan
géneros en las familias (o subfamilias) que contienen apomítos fueron manteniendo altas frecuencias de apomixis, por ejemplo, asteridos,
altas (Figuras 5 y 6). Curiosamente, se observó una correlación rosidos y monocotiledóneas (Figura 1), es una cuestión difícil pero
similar entre los helechos de poliestichoide, es decir, entre la riqueza importante para futuras investigaciones.
de especies y la aparición de apogamia (apospory seguido de em- Muchas especies de Oenothera imitan la asexualidad a través de
bryony adventicio de una célula no adherente del gametofito no sistemas de heterocigosidad de translocación permanente, que
reducido). Sin embargo, la apomixis en este grupo no se asocia con restringen la recombinación a los telómeros. Los letales equilibrados
mayores tasas de diversificación sino más bien con la evolución en estos sistemas imponen la endogamia mediante la formación de
reticular y el establecimiento de híbridos poliploides (Liu et al., gametos masculinos y femeninos genéticamente compatibles únicos.
2012). Estudios recientes sugieren que la asexualidad funcional en
Las altas frecuencias de los géneros que contienen apomítos Oenothera junto con las reversiones a la reproducción sexual aceleran
encontrados en subfamilias ricas en género (Figura 6) pueden la diversificación de especies (Johnson et al., 2011). Williams (1975)
ocurrir simplemente debido a mayores oportunidades para pasar a propuso un modelo general que explica los efectos de los cambios
la apomixis. Por lo tanto, no podemos inferir que la apomixis sola entre los modos de reproducción. Si los cambios de la asexualidad al
ocasione la diversificación. Sin embargo, una combinación de sexo son más frecuentes que los cambios del sexo a la asexualidad,
ambos rasgos podría ser superior a la sexualidad obligada entonces la frecuencia del sexo en las puntas de la filogenia será
(Cosendai et al., 2013). mayor que la frecuencia de la apomixis.
424 D. HOJSGAARD ET AL.

Sin embargo, esto último también puede explicarse por las tasas de En segundo lugar, las oscilaciones climáticas durante episodios
especiación sexual que exceden las tasas de formación de apóstatas. múltiples de glaciación del Pleistoceno causaron migraciones de plantas
Estos argumentos pueden explicar por qué en casos de familias muy a gran escala acompañadas de una extensa hibridación secundaria por
diversas, las frecuencias de apomixis siguen siendo bajas, incluso entre contacto. Muchos de los híbridos gruesos semi-estériles a estériles
las subfamilias más diversificadas. Si la apomixis ocasionalmente sirve resultantes alcanzaron altos niveles de fertilidad después de la
como una etapa transicional que promueve una mayor sexualidad y poliploidización (Stebbins, 1985; Carman, 1997; Hewitt, 2004).
especiación (Carman, 1997), entonces se esperarían las bajas frecuencias La apomixis ocurre en géneros genéticamente diversos pero también
de apomixis observadas porque los linajes apomícticos envejecidos en géneros altamente cosmopolitas, es decir, aquellos cuyas especies
habrán vuelto a la sexualidad o habrán sido purgados por el trinquete de abarcan múltiples nichos ecológicos y cubren grandes áreas geográficas.
Muller, es decir, acumulación de mutaciones deletéreas (Muller, 1964). En este sentido, se encontró que el 62% de los géneros que contienen
La falta de mecanismos eficientes de reparación del ADN durante la apomíctonos ocupan múltiples zonas climáticas (Figura 7). Muchos
meiosis es probablemente otra desventaja selectiva de la apomixis científicos han observado la tendencia de los apomicts a colonizar áreas
(Höorandl y Hadacek, 2013). Colectivamente, estas consideraciones más extensas que sus parientes sexuales (Bierzychudek, 1985, Bayer et
sugieren que altos números de géneros por familia o subfamilia pueden, al., 1991; Urbani et al., 2002; Höorandl, 2006), y esto se refleja aún más
en algunos casos, representar una firma para reversiones de apomixis-a- en: su fuerte invasividad (Peters, 2001, Chapman et al., 2003, Brock
sexuales pasadas seguidas de especiación rápida, especialmente en 2004, Rambuda y Johnson, 2004, Hao et al., 2011). Las poblaciones de
familias o subfamilias donde la apomixis es prevalente. plantas que exhiben apomixis facultativa se benefician de ambos modos
de reproducción: mientras que la apomixis permite una expansión
C. Apomixis Biodiversity Parallels General Biodiversity rápida del rango, la sexualidad mantiene una variación genética
Debido a su mayor amplitud ecológica y estabilidad taxonómica, se suficiente para responder a la variabilidad ambiental (Cosendai et al.,
utilizaron géneros en lugar de especies para caracterizar la diversidad. 2013). Tomados en conjunto, la apomixis permite expansiones
Nuestros resultados indican que la biodiversidad de la apomixis es espaciales rápidas y, al revertirse a la sexualidad, parece conducir a la
paralela a la biodiversidad total, es decir, que el mayor número de formación de nuevos linajes sexuales geográficamente aislados que se
géneros que contienen apomítos se encuentra en los trópicos, y esto se diversifican aún más mediante la especiación ecológica y alopátrica
aplica tanto a la apomixis esporofítica como a la gametofítica (Figuras (Höorandl y Hojsgaard, 2012).
7 y 8). Por lo tanto, el postulado de que la apomixis gametofítica es
más abundante en las regiones más frías, mientras que la apomixis D. La teoría de la transición expandida
esporofítica es más abundante en los trópicos (Bierzychudek, 1985; La información evolutiva y biogeográfica contenida en la
Richards, 1997) no es compatible. En términos de números totales de la base de datos respalda una versión expandida de la hipótesis de
era del género que contiene apomítos, ambas formas son más la fase de transición de Carman (1997). Tal como señalan
abundantes en los trópicos. Sin embargo, las especulaciones generales Höorandl y Hojsgaard (2012), esta expansión implica una serie
de que los géneros que contienen apomítos representan mayores de pasos evolutivos:
porcentajes de géneros totales en latitudes más altas en comparación
1. 1. Polidoidización y / o cambios asociados a la hibridación a la
con las zonas climáticas de latitudes más bajas (Bierzychudek, 1985; apomixis facultativa
Asker y Jerling, 1992) siguen siendo probables, y estas especulaciones 2. 2. Diversificación de linajes apomícticos por mutación,
se volverán cuantificables una vez que se obtienen números totales de reordenación cromosómica y aneuploidía, e hibridación y
géneros que residen en cada zona climática. En los trópicos, la retrocruzamiento, que acompañan a la sexualidad facultativa
apomixis puede conferir una ventaja selectiva al proporcionar 3. 3. Expansión de rango de complejos agamicos
4. 4. Reestabilización ocasional de vías meióticas en algunos linajes
seguridad reproductiva en situaciones de limitación de polen (Whitton
5. 5. Inversión completa en la sexualidad monospórica o la
et al., 2008), que ocurren en bosques tropicales ricos en géneros debido sexualidad polispórica, que puede evolucionar como
a las bajas densidades de especies y los tiempos irregulares de consecuencia del desarrollo reproductivo asincrónico en algunos
floración. La embrión adventicia, que es especialmente frecuente en los linajes
trópicos, a menudo se combina con la poliembrionía (Naumova, 1992), 6. 6. Especiación alópatra de poblaciones sexuales recién formadas
que podría aumentar la producción de plántulas y la aptitud y geográficamente aisladas
7. 7. Mayor diversificación de especies biológicas y la eventual
reproductiva. evolución de nuevos géneros
Carman (1997) observó que los apomictos esporofíticos tienden a
ser diploides diploides con un alto número de bases cromosómicas,
mientras que los apomicetos gametofíticos tienden a ser neoploides
(poliploides con un bajo número de bases cromosómicas). Por lo tanto, En el extremo opuesto de este proceso evolutivo está la extinción.
las frecuencias más altas de las neoploploides en las regiones templadas Pero la presencia de apomixis en familias de plantas con los más
a árticas (Brochmann et al., 2004) pueden explicar las frecuencias más altos niveles de diversidad apoya la hipótesis de que la apomixis a
altas de la apomixis gametófita en comparación con la espomixis menudo mejora la diversificación. Asteraceae, la familia más grande
esporofítica en estas regiones. El aumento de las tasas de de angiospermas con c. 23,000 especies, sirve como un ejemplo.
poliploidización ocurre en latitudes más altas por al menos dos razones. Todas las fases del desarrollo (apomixis inicial, apomixis funcional,
En primer lugar, las temperaturas frías mejoran la formación de polen polisporios) están presentes en los clados principales de Asteraceae
no reducido, que es un importante contribuyente a la poliploidización (H ora anoy y Hojsgaard, 2012), lo que respalda la hipótesis de la
(Ramsey y Schemske, 1998). fase de transición.
APOMIXIS, TAXONOMIC DIVERSITY, AND BIOGEOGRAPHY 425

Además, los cuatro clados principales de las Asteraceae reflejan una


fuerte correlación entre la apomixis y la diversidad (Figura 6A). Las
asteráceas se distribuyen en todos los continentes, excepto en la
Antártida (Panero y Funk, 2008), y la partenogénesis geográfica se
V. PERSPECTIVAS PARA LA INVESTIGACIÓN FUTURA
observa con frecuencia (Bierzy-chudek, 1985; Höorandl et al., 2008).
La base de datos de géneros que contienen apomítos, que
De hecho, 34 de 39 casos documentados de partenogénesis geográfica
hemos reunido, es fácilmente accesible y debería estimular la
en angiospermas provienen de las subfamilias Asteroideae y
investigación adicional de sistemas modelo y no modelo. La
Cichorioideae de Asteraceae (Höorandl et al., 2008). El predominio de
verificación de registros inciertos en la base de datos es una
apomixis au-tonomous en Asteraceae, donde la necesidad de polen se
prioridad importante. En las próximas versiones, nuestro
elimina completamente, aumenta claramente la probabilidad del
objetivo es incluir registros a nivel de especie, lo que permitirá
establecimiento de la colonia en áreas remotas.
un mayor ajuste de los patrones de biodiversidad. El conjunto
En Poaceae, se conocen tres casos de partenogénesis geográfica
de datos también sirve como una columna vertebral para
(Höorandl et al., 2008). Aquí, los géneros respectivos también
acomodar información adicional, como números de
pertenecen a los clados más grandes, es decir, Pooideae y Panicoideae
cromosomas, niveles de ploidía, sistemas de incompatibilidad
(Figura 6B). Además, el género panicoide Paspalum contiene el mayor
y formas de vida.
número de especies apomícticas de cualquier género angiospermo (47
Los apomictos ocurren en algunos de los géneros y géneros
especies, Ortiz et al., 2013). El sistema genético más frecuente en
más ricos en especies. Los ejemplos incluyen Paspalum,
Paspalum consiste en citotipos sexuales diploides, que en general
Panicum y Axonopus en Poaceae, Senecio, Taraxacum,
están restringidos geográficamente, y citoplos plomloides apomícticos
Hieracium, Eupatorium y Antennaria en Asteraceae, y
(principalmente tetraploides), que generalmente ocupan áreas
Ranunculus en Ranunculaceae. Una tarea ambiciosa para
geográficas más grandes. Sin embargo, en cuatro de 23 especies que
análisis futuros será determinar si la riqueza de especies
forman complejos agamicos a través de asociaciones de citotipos
intragenéricas se correlaciona con el número de especies
apomícticos sexuales, los citotipos sexuales están representados por
apomícticas como se esperaba de acuerdo con la hipótesis de la
tetraploides. Hasta el momento, no se han encontrado diploides de
reversión del apomixis-sexo. Esto requerirá pruebas de
estas especies. Curiosamente, los apomicts exhiben niveles de ploidía
detección embrionarias y de progenie a gran escala junto con
más altos que sus contrapartes sexuales tetraploides (Ortiz et al.,
estudios filogenéticos. Se espera que dichos estudios arrojen
2013). Citológicamente, estos tetraploides sexuales muestran apomixis
información importante sobre el papel de la apomixis en la
parcial (por ejemplo, Quarin, 1994). En el marco de la hipótesis de la
evolución reticulada y la diversificación de especies y géneros
transición expandida, estos datos se interpretan como casos en los que
angiospermas.
los citotipos de Paspalum tetraploides se han revertido a la sexualidad
Finalmente, esperamos estimular análisis biogeográficos
seguidos por (i) divergencia morfológica de las antiguas especies
más profundos de taxones apomícticos. Las evaluaciones a
diploides parentales y (ii) formación de nuevos complejos agamicos a
nivel poblacional de la apomixis son cruciales para comprender
mayor niveles de poliploidización.
los patrones de distribución dentro y entre las especies, y
Con respecto a la apomixis esporofítica, la base de datos de
nuestra base de datos proporciona un punto de partida para
partenogénesis geográfica es insuficientemente completa para extraer
tales estudios detallados y comparativos.
conclusiones. Al igual que las reversiones a la sexualidad, la
partenogénesis geográfica puede ser una estrategia oportunista que no
necesariamente se realiza en todos los complejos. EXPRESIONES DE GRATITUD
Stebbins (1950) afirmó que la apomixis nunca ha tenido como
resultado la evolución de nuevos géneros. Esto es probablemente Víctor the best. B)
incorrecto. La evidencia revisada en este documento sugiere que la
apomixis perpetúa plantas duraderas y reproductivamente estables que
generalmente producen clones, pero también con poca frecuencia,
aunque perpetuamente, generan variantes genéticas nuevas y únicas,
es decir, genes y genoma recombinantes, que se prueban mediante
selección natural en habi-tats nuevos y diversos. Muchos de estos
pueden volver a la sexualidad con lo que el proceso evolutivo
continúa, tal vez en algunos casos a un ritmo acelerado. En este
sentido, la apomixis puede funcionar como un trampolín
reproductivamente estable en la evolución de nuevas especies y
géneros con amplia hibridación, poliploidia, reordenamientos
genéticos y genómicos, y reversiones a la sexualidad, todo lo cual
puede promover la divergencia genética, genómica y del hábitat. -
niveles de adaptación.