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SAUMELL, C.A.; FERNÁNDEZ, A.S. Hongos nematófagos para el control biológico de nemátodos parásitos de rumiantes.

Revista de Medicina Veterinaria, 81, 270-273, 2000.

HONGOS NEMATÓFAGOS PARA EL CONTROL BIOLÓGICO DE NEMÁTODOS PARÁSITOS DE RUMIANTES

Carlos A. Saumell(a) (*), A. Silvina Fernández(b)

(a)

Área de Parasitología y Enfermedades Parasitarias, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad

Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires, Pje. Arroyo Seco s/n, 7000 Buenos Aires, Argentina.
(b)

Meat Science, Department of Dairy and Food Science, Royal Veterinary and Agricultural University,

Rolighedsvej 30, 1958 Frederiksberg C, Dinamarca.

(*)

Autor para correspondencia. Correo electrónico: saumell@vet.unicen.edu.ar

Palabras claves: control biológico, nemátodos, parásitos, rumiantes, hongos nematófagos

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RESUMEN Las endoparasitosis de rumiantes han sido clásicamente controladas mediante el uso de antihelmínticos. Lamentablemente, el uso indiscriminado de tan útil herramienta ha llevado al desarrollo de resistencia antihelmíntica, que hoy día presenta una alta prevalencia en todo el mundo. Además, existen en la actualidad otras preocupaciones relacionadas al uso de drogas químicas, tales como ecotoxicidad y el aumento de la demanda pública hacia el consumo de productos ecológicos u orgánicos. En este contexto, es evidente la necesidad de medidas alternativas y/o complementarias para el control parasitario dentro de un programa integrado, utilizando el control alternativo junto a otras medidas tales como el manejo de las pasturas, así como la información epidemiológica disponible para asegurar que el control parasitario permanezca siendo efectivo. Entre las alternativas de control que están siendo estudiadas se destacan el desarrollo de vacunas, resistencia genética a las parasitosis, y control biológico. Este último método, basado en la utilización de hongos nematófagos que atacan a las formas larvarias de los parásitos en la pastura, es el contemplado por los autores en el presente trabajo, el cual presenta también las perspectivas para un futuro uso del control biológico en Argentina.

Key words: biological control, nematodes, parasites, ruminants, nematophagous fungi

SUMMARY Internal parasites of ruminants have classically been controlled by anthelmintic treatments. Unfortunately, the misuse of such a handy tool has led to development of anthelmintic resistance, which today presents a well-reported high prevalence around the world. Apart from this, there are other current concerns related to the use of chemical drugs, such as ecotoxicity and a growing public consumption of ecological - or organic - products. From all these points, it is obvious that alternative and/or complementary measures of parasitic control are required within the framework of an integrated program. This program would use alternative control together with other measures, i.e. grazing management and available epidemiological knowledge, to ensure that parasite control remains effective. Development of vaccines, genetic resistance to parasites, and biological control stand out amongst the alternatives that are currently being studied. Biological control, based on the use of nematophagous fungi acting over parasite larval

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Entre ellos. El conocimiento sobre el uso de agentes biológicos en la reducción de estados de vida libre en el ambiente creció considerablemente en los últimos 5 -10 años. 82. principales agentes microbianos considerados en la reducción del número de larvas infectantes de nemátodos tricostrongilídeos. 90). especialmente en sistemas de producción en pastoreo continuo (103). pasó de las observaciones en laboratorio a ensayos a campo. pero inconvenientes debido al uso de antihelmínticos tales como la aparición de resistencia antihelmíntica (23. is the topic of the present paper. ofreciendo una alternativa eficiente y segura en la reducción de la población de larvas infectantes de nemátodos gastrointestinales en las pasturas. la identificación de marcadores moleculares asociados a la resistencia de los parásitos. el control biológico parece ser una realidad a corto plazo (59). el fenómeno de aprehensión de larvas ejecutado por hongos nematófagos. han estimulado el desarrollo de métodos alternativos. 3 . En este período. El desarrollo de vacunas. El estado del conocimiento en cada una de estas alternativas es variable. los que tienen como meta la disminución de las larvas infectantes en las pasturas a través del uso de antihelmínticos.stages on pasture. 86. Sin embargo. INTRODUCCIÓN Diferentes programas con bases epidemiológicas establecieron esquemas de control para minimizar los efectos adversos de la gastroenteritis verminosa de rumiantes sobre la producción (72. residuos de estas drogas en los alimentos (75) y su acción deletérea sobre algunos organismos no blancos en el ambiente (53. 79. 73). apuntando a la reducción de la población de adultos en el animal (95) . The paper also shows the perspectives for the future use of biological control in Argentina. y la posible utilización de microorganismos en el control de las formas de vida libre en el ambiente son las principales medidas alternativas de prevención de los nemátodos tricostrongilídeos actualmente en estudio (36) . 56). Estos programas han resultado eficientes. entre los métodos que están siendo estudiados. en un intento por minimizar el uso de los antihelmínticos en las estrategias de control de los nemátodos parásitos tricostrongilídeos. siendo igualmente variable el tiempo de espera para un posible uso futuro de estas alternativas en el control de los nemátodos tricostrongilídeos.

han demostrado preocupación por la presencia de residuos de medicamentos veterinarios en alimentos de origen animal (75) . siendo necesario asociar los antihelmínticos con otras medidas. el uso de antihelmínticos ofrece una respuesta rápida y eficaz en el control del parasitismo clínico y subclínico.EL CONTROL TRADICIONAL DEL PARASITISMO INTERNO Y SUS LIMITACIONES La implementación de los actuales programas de control de endoparásitos en animales de producción ha sido facilitada por la existencia de una amplia variedad de productos antihelmínticos (57). Como los nemátodos gastrointestinales ocasionan graves perjuicios en el crecimiento de animales jóvenes (95). Sin embargo. aunque nada se sabe acerca de este problema en la producción bovina. tales como el manejo de las pasturas. 102) . el fenómeno de resistencia antihelmíntica en nemátodos gastrointestinales de ovinos ya se conoce (23.que pueden tornarse significativamente riesgosos para la salud humana. edad y/o raza. La práctica de tratamientos supresivos y en épocas inadecuadas. los antihelmínticos proporcionan soluciones puntuales y transitorias. de acuerdo con el manejo habitual de los establecimientos y no relacionada con la epidemiología de las especies. torna más difícil hallar soluciones concretas para frenar el desarrollo del fenómeno de resistencia. 82. 4 . otras limitaciones del uso de antihelmínticos se mencionan a continuación: 1) Resistencia antihelmíntica: La resistencia de cepas parasitarias a la mayoría de los grupos químicos de antihelmínticos constituye un problema mundial que ocurre principalmente en las regiones donde los animales son criados a pasto (19. 74. En Argentina. o pastoreo por más de una especie animal. leche o vísceras. todos ellos con alta eficacia contra nemátodos gastrointestinales. y no disminuyen el riesgo de reinfección de los animales si éstos son mantenidos en pasturas contaminadas. Además de no ser el único modo de control a usarse. Por lo tanto. 2) Residuos de drogas en alimentos: La tendencia del mercado es evaluar la presencia de residuos químicos en productos animales -carne. Esta preocupación determinó la creación de comités de especialistas encargados de evaluar los compuestos utilizados en el mercado y estimular el desarrollo de métodos de control no químicos (106. ninguno de ellos puede ser utilizado como única herramienta de control. 80. 90). 107). Organizaciones internacionales como la Organización para la Alimentación y Agricultura de las Naciones Unidas (FAO) y la Organización Mundial de la Salud (OMS).

357 ha). 5) Producción orgánica de alimentos: Aún cuando la producción orgánica en Argentina es pequeña en comparación con la producción convencional.866 ha) (93) . tales como microartrópodos. teniendo en cuenta el conocimiento farmacocinético. deberán ser estimuladas medidas que enfaticen el uso adecuado de las drogas. 4) Desarrollo de nuevos antiparasitarios: El desarrollo de nuevos compuestos resulta oneroso. 94). se incrementó en un 92% en 1998 (269. Así. existe una clara tendencia en aumento de la primera. y continúan siendo. 56. 98. 85). cuando sí deberán ocurrir pequeñas modificaciones químicas en los compuestos existentes (51). 3. ALTERNATIVAS AL CONTROL QUÍMICO DE LOS NEMÁTODOS Las limitaciones mencionadas han sido. 67. los cuales poseen actividad en la descomposición de las heces en el ambiente y la incorporación de materia orgánica en el suelo (31. 65. Esto se debe a que la elaboración de un nuevo compuesto requiere una inversión de 100-200 millones de dólares y al menos 10 años de desarrollo hasta alcanzar la forma comercial (51) . 2. tales como el tipo de alimentación. Desde hace algunas décadas. el conocimiento de mecanismos asociados con la 5 . 10). no existiendo perspectivas de grandes desarrollos en la próxima década (9. en este contexto. Estas son eliminadas principalmente a través de las heces como droga activa. eliminar el uso de los antihelmínticos. restricción alimenticia o parasitismo en los animales (1. por lo que todo intento de control parasitario debe hacerse en forma natural. la superficie destinada a ganadería orgánica en el país en 1995 (140. en varios laboratorios están siendo conducidos experimentos para el desarrollo de vacunas contra helmintos (24. el empleo de antihelmínticos en este tipo de producción no está permitido. De acuerdo a la Resolución SENASA 1286/93. 32. 84. estímulo para la búsqueda de alternativas en el control de las helmintosis a fin de reducir o. 53. los productos orgánicos deben obtenerse “sin el empleo de sustancias químicas sintéticas”. Varias opciones están siendo investigadas. en ciertos casos. 99. 100). el comportamiento metabólico de los antihelmínticos (58) y otros aspectos que puedan influir en su disponibilidad sistémica y eficacia.3) Efectos ecotóxicos: Las drogas antihelmínticas del grupo de las avermectinas poseen reconocida eficacia y comprobado poder residual. el primer año con registros orgánicos. Además. pudiendo alcanzar organismos no-blancos. principalmente estudios genéticos e inmunológicos en los animales y la identificación de enemigos naturales en la fase de vida libre de los parásitos.

76. 60.respuesta inmunológica de los animales parasitados helmintos (8. 29. de los animales. 101). Esos enemigos naturales requieren nuestra atención. 105) . 54. 61. 97) . protozoos (15). CONTROL BIOLÓGICO Se define como un método ecológico desarrollado por el hombre para disminuir la población parásita o plaga a densidades subclínicas aceptables o para conservar esta población en niveles no perjudiciales usando antagonistas naturales vivos (48). sólo en los últimos años se han intensificado sus estudios. 30. 77. por lo tanto. y la selección de animales resistentes a . Dado que los nemátodos tienen muchos enemigos naturales. hongos (6) . que podría influir mejorando la respuesta a la vacunación y favoreciendo la inmunidad de los animales (18.Para cumplir con éxito su ciclo. pues pueden ser utilizados como herramientas que reduzcan satisfactoriamente las cargas parasitarias de las pasturas y. encontrándose entre ellos bacterias (96. 13. 78). 41. HONGOS NEMATÓFAGOS 6 . También están desarrollándose estudios sobre la influencia de la suplementación proteica en la dieta. y artrópodos (64. 55. pueden mencionarse los escarabajos de heces animales (12. 70. Con respecto a los agentes bióticos que puedan actuar sobre las formas de vida libre de los tricostrongilídeos. 66). lombrices de tierra (40). y hongos (39. El concepto de control biológico es la profilaxis o prevención de las parasitosis. durante esta fase necesitan superar las dificultades originadas por factores abióticos y por una gran barrera biológica formada por microorganismos que bloquean o limitan el crecimiento de las poblaciones parasitarias (81) . varios agentes han sido estudiados como posibles agentes de control biológico. y su aplicación se fundamenta en el uso de microorganismos que puedan actuar en las fases de vida libre de los nemátodos parásitos. Dentro de los que han mostrado tener un efecto de reducción en las poblaciones larvales de parásitos de rumiantes. 46). Los nemátodos tricostrongilídeos desarrollan parte de su ciclo de vida en el ambiente -fase externa. 83) (35. nemátodos (97). a pesar de haber sido registradas las primeras investigaciones hace más de 100 años (33. El control biológico podrá ofrecer una alternativa eficiente y segura en la reducción de las poblaciones de larvas infectantes de nemátodos gastrointestinales en las pasturas. 110).

77). si se mantiene en bajo número. Los endoparásitos existen en el ambiente como esporos y deben alcanzar los nemátodos por adhesión o ingestión (6). 22) (Figura 2). 38) (Figura 1). 68. la mayoría de ellos sólo precisan tener contacto con los nemátodos para establecer infecciones. 92) y su patrón de colonización es influido por las condiciones climáticas (25. 38. Como desventaja. A pesar de ser susceptibles a las condiciones climáticas desfavorables en el ambiente. Para ese fin. Pueden ser clasificados como “predadores” o “endoparásitos”. Los estudios de mapeo para detectar hongos nematófagos que puedan actuar en el control 7 . se han usado cultivos de heces animales (Tabla 1). como la baja humedad y temperatura. no son patógenos para los animales (20).necesitan ser ingeridos para cumplir su ciclo de vida (4. Los hongos son habitantes naturales del suelo (37. aunque ésto en realidad puede considerarse una ventaja. 37). es decir. 89). algunos hongos endoparásitos -como los del género Harposporium. Los hongos son denominados “nematófagos” por tener la capacidad de producir órganos especializados para aprehender. ya que representan el ambiente más parecido al real donde la interacción hongos-parásitos tiene lugar. como son los anillos constrictores (6. se han llevado a cabo diferentes experimentos a fin de detectar la presencia de tales hongos y evaluar su capacidad predatoria contra larvas de tricostrongilídeos. ya que la población parasitaria remanente actuaría como estímulo permanente de la respuesta inmunológica contra los parásitos. hasta altamente especializadas. 5. En la búsqueda de hongos nematófagos para controlar parásitos de rumiantes. 91. Las estructuras predadoras desarrolladas por estos hongos pueden ser muy simples. Los hongos nematófagos exhiben una serie de ventajas a ser aprovechadas: Tienen ciclo de vida corto con alta actividad reproductiva. 62. La biología de los hongos nematófagos es conocida (38). su acción es más lenta cuando son comparados con los antihelmínticos. algunos son específicos -como los hongos endoparásitos-. Los predadores son especies que producen un sistema hifal extenso en el ambiente. las deposiciones fecales en la pastura. pueden ser aislados de heces de animales (50. tales como las especies que forman hifas adhesivas aseptadas. Sin embargo. producen esporos de resistencia (14) o quedan en una fase saprofítica en ausencia de sus hospedadores (11). 21. Además.Los hongos nematófagos consisten en una gran variedad y diversidad de hongos capaces de infectar y alimentarse de nemátodos. destruir y alimentarse de los nemátodos (6). y ya fueron descriptas más de 150 especies (6. no eliminan totalmente las poblaciones parasitarias sino que las reducen.

En estos estudios se ha logrado aislar muchas especies diferentes de hongos. (43. aparte de ser un predador altamente eficiente basándose en la formación de redes tridimensionales (Figura 3). Dinamarca (60. y Brasil (89. Estos trabajos se basan en la deposición sobre la pastura de materia fecal que contiene un número conocido tanto de huevos de nemátodos como de clamidosporos. Como las larvas presentan gran motilidad. Varios de los trabajos comúnmente llamados “de parcela” han demostrado que D. oligospora no posea la característica de producir clamidosporos. 92). (60. flagrans de aparecer intacto en las heces. flagrans produce abundante cantidad de esporos de resistencia (clamidosporos) (Figura 3) que soportan el pasaje a través del tracto gastrointestinal de los animales (60. hasta el momento. para luego aparecer en las heces y allí ejercer su acción predadora sobre las larvas de los parásitos (Figura 4). y por lo tanto no resista el pasaje a través del tracto digestivo de los animales. el hongo crece y comienza a desarrollar su sistema hifal en forma de red. 45) iniciaron ensayos con el hongo Arthrobotrys oligospora. El hecho de que A. Esto permite que el hongo pueda ser dosificado en forma sencilla y ser administrado a los animales. terminan quedando atrapadas en la red fúngica y son una fuente de nutrición del hongo. al compararse con heces controles que no contienen 8 .biológico sobre parásitos de rumiantes. en la pastura. 61) . todos ellos considerados potenciales agentes de control biológico. 91. se han llevado a cabo. el número de larvas en la materia fecal se reduce. comenzaron a desarrollarse estudios a campo. flagrans es altamente eficaz para reducir el número de larvas en la materia fecal y. obteniendo resultados muy dispares y generalmente pobres. 61. 88). Los trabajos realizados a campo para estudiar los efectos de los hongos nematófagos contra parásitos de rumiantes bajo condiciones naturales. 44. son relativamente pocos. 61). Nueva Zelandia (50). también disminuye la cantidad de larvas infectantes en el pasto. que observaron la capacidad de D. como consecuencia. D. en Francia (77) . La razón para esto es que. Mediante muestreos periódicos del pasto alrededor de las deposiciones fecales. Australia (62). se ha establecido como el candidato ideal. es posible estimar la reducción de larvas debido a la acción fúngica. hasta el presente sólo uno de ellos. Grønvold y cols. Duddingtonia flagrans. Los hongos llevan a cabo su acción sobre los parásitos de la siguiente manera: una vez que tanto el hongo predador como las larvas de los parásitos se encuentran en las heces de los animales. A partir de los trabajos de Larsen y cols. Canadá (68). Como consecuencia. De todos los hongos aislados. y por lo tanto. provocó que se abandonaran los planes para utilizarlo a gran escala.

en una disminución de la carga parasitaria adquirida por los animales en pastoreo. (109) realizaron un estudio para determinar un posible efecto de D. y los autores concluyeron que el uso del hongo no tiene efectos ambientales adversos. Estudios conducidos en Dinamarca (63. Hashmi y Connan (49) usaron A. no hay información sobre las especies de hongos nematófagos existentes en 9 . Así. oligospora y registraron una reducción del 51-62% en la infectividad del pasto. flagrans. Otros estudios llevados a cabo a fin de comparar el efecto de diferentes dosis fúngicas. También se han llevado a cabo estudios con animales en pastoreo. sobre nemátodos no-blancos del suelo. Cooperia oncophora. 55-64% y 78-94% (27). cladodes y Monacrosporium gephyropagum. Un aspecto muy importante en la implementación del uso de hongos nematófagos. Yeates y cols. bajo diferentes condiciones de estudio. madera en descomposición. Los resultados mostraron que no hubo cambios en la fauna nemátoda del suelo. 85%. 108) demostraron que el uso de D. flagrans contra parásitos de bovinos ha sido de 74-85% (47). fueron aisladas de heces ovinas. sino también otros factores tales como nivel inicial de larvas en las pasturas. sino un método adicional a ser integrado con otras medidas en un sistema de control parasitario sostenible. en el cual se reporta que tres especies fúngicas. CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS El propósito del control biológico no es ser un método alternativo en la lucha contra nemátodos parásitos. A. Fuera de este único reporte. Ambos estudios indicaron una carencia de efectos perjudiciales en la degradación fecal cuando el hongo fue usado para combatir estadíos de vida libre de Ostertagia ostertagi. Sin embargo. y carga animal (26). la eficacia de D. flagrans resultó en reducción de la infectividad de las pasturas. Arthrobotrys conoides. concluyeron que la administración oral de este hongo parece ser insuficiente para el propósito de control biológico. y en consecuencia. 30-40% y 73-84% (28). respectivamente. Fernández y cols. 71. 28) estudiaron si la presencia masiva de D. (27. flagrans afecta la degradación normal de las heces bovinas. mostraron que para aplicar correctamente el control biológico no solamente debe tenerse en cuenta la dosis fúngica a usar.hongos. y suelo. es el impacto ambiental que la presencia masiva de estos hongos en las heces animales pudiera ocasionar. a los cuales se les han administrado diferentes dosis fúngicas. 83% (7). En Argentina existe solamente un trabajo sobre la existencia de hongos nematófagos (34). usado para el control de nemátodos de ovinos. y Dictyocaulus viviparus.

Este procedimiento bien puede aplicarse en sistemas de pastoreo intensivo. Sin embargo. o cuando el encierro diario de animales forma parte de la rutina laboral en el campo. y tampoco han sido desarrollados estudios de control biológico de nemátodos parásitos de tricostrongilídeos. La necesidad de encontrar especies fúngicas autóctonas se debe a los inconvenientes tanto legales como científicos. los hongos podrán ser utilizados en formulaciones biológicas para el control de los nemátodos tricostrongilídeos de rumiantes en diferentes regiones y programas de manejo. en el marco de un sistema sostenible de control 10 . otras formulaciones fúngicas y sistemas de administración deben existir. deben ser planeados y llevados a cabo dentro de diferentes sistemas/niveles de producción. buscando minimizar los riesgos de la introducción. ya que nada se sabe sobre las alteraciones ecológicas que pueden acarrear la introducción en el ambiente de material genético procedente de otros países. Resulta indispensable. tales como cuarentena de esas cepas de hongos y detallados estudios de sus efectos sobre los microorganismos autóctonos en el ambiente son necesarios. Por lo tanto. entonces. la optimización de tales formulaciones es también un área prioritaria de investigación. en el futuro. Para que el control biológico funcione también en estos sistemas de producción. hacia los hongos que colonizan naturalmente las heces de animales. que limitan la introducción de hongos nematófagos aislados en otros países. Así. varias medidas de seguridad.diferentes lugares y substratos. Llegado el caso de que especies foráneas puedan ser introducidas en el territorio nacional. Hasta el momento. esto deja una gran brecha respecto a otros sistemas de manejo. tales como tratamientos antihelmínticos y manejo de pastoreo. se requerirá una introducción inicial controlada. tales como dispositivos de liberación lenta y/o bloques minerales. inicialmente. como así también hacia aquellas especies fúngicas que ya han demostrado tener una eficiente acción predadora sobre nemátodos parásitos. La búsqueda deberá orientarse. tales como pastoreo extensivo con gran número de animales. la realización de un mapeo en las principales regiones ganaderas del país con el objetivo de identificar las especies potencialmente útiles para el control biológico. Con respecto a su aplicación práctica. Estudios a campo combinando control biológico con otras estrategias. donde el encierro diario es simplemente imposible. los estudios se han llevado a cabo administrando el material fúngico en forma oral. De esta manera. junto con suplemento alimentario diario.

11 . será posible determinar el mejor momento para la aplicación del control biológico y lograr así un control parasitario óptimo.parasitario.

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contortus Dictyocaulus viviparus Strongyloides papillosus H. oligospora (104) A. ostertagi Haemonchus contortus H. oncophora Hongos Arthrobotrys oligospora (42) A. (60) A. oligospora (45) Arthrobotrys spp. oligospora (16) Harposporium anguillulae (17) A. 52) A. robusta. oligospora. A. contortus C. D. flagrans (25) 20 . contortus H.Tabla 1: Estudios de laboratorio usando cultivos de heces animales para probar el efecto de reducción de distintos hongos sobre larvas de parásitos de rumiantes Parásito Cooperia oncophora Ostertagia ostertagi O. oligospora. Monacrosporium eudermatum (69) Drechmeria coniospora (87) Duddingtonia flagrans (27.

Figura 3: Estructuras del hongo predador de nemátodos Duddingtonia flagrans.Leyendas para Figuras 1. Se observa también la presencia de un anillo abierto (ángulo superior derecho). los huevos de parásitos eclosionan y las larvas mudan sucesivamente hasta alcanzar el estadío infectivo (L3). Los clamidosporos del hongo se administran a los animales vía oral. observándose su conformación de tres células. Clamidosporos o esporos de resistencia (foto superior). 1996." 21 . Mientras tanto. J. 2. Estos esporos pasan intactos a través del tracto GI y son eliminados alexterior junto con los huevos de parásitos en las heces. 3 y 4: Figura 1: Nemátodo atrapado por Monacrosporium sp. mediante un anillo constrictor. atrapando a los distintos estadíos larvales. Figura 2: Nemátodo muerto por Harposporium anguillulae. con permiso del autor). 70: 291-297. desarrollo de la hifa fúngica. la cual presenta anillos tridimensionales (foto inferior) que formarán la red donde los nemátodes serán atrapados y destruidos. En heces. Helminthol. flagrans como agente de control biológico de parásitos gastrointestinales (GI) en el ganado”. y un anillo cerrado (a la izquierda del nemátodo). los clamidosporos germinan y el hongo crece y se expande en las heces. Figura 4: "Representación del funcionamiento de D.. Resultado: el número de L3 migrando posteriormente hacia la pastura se reduce como consecuencia de la acción predadora del hongo. Fotografía: José Bresciani (reproducido de Grønvold y cols. con una consiguiente reducción de la infectividad larvaria de las pasturas.

Figura 1 Figura 2 22 .

Figura 3 23 .

Figura 4 24 .