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C. R. Acad. Sci.

Paris, Sciences de la Terre et des planètes / Earth and Planetary Sciences 332 (2001) 647–656
 2001 Académie des sciences / Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS. Tous droits réservés
S1251-8050(01)01580-4/FLA

Paléontologie / Palaeontology
(Paléontologie des Vertébrés / Vertebrate Palaeontology)

Histomorphogenesis of embryos of Upper Jurassic
Theropods from Lourinhã (Portugal)
Armand de Ricqlèsa,∗ , Octávio Mateusb,c, Miguel Telles Antunesb,d , Philippe Taquetd,e
a ER « Formations squelettiques », UMR CNRS 8570 et Collège de France, université Paris-7, case 7077, 2, place Jussieu,
75251 Paris cedex 05, France
b Centro de Estudos Geológicos, Faculdade de Ciências e Tecnologia (Universidade Nova de Lisboa), Quinta da Torre,
2825-114 Caparica, Portugal
c GEAL, Museu da Lourinhã, Rua João Luis de Moura, 2530 Lourinhã, Portugal
d Academia das Ciências de Lisboa, Lisboa, Portugal
e Institut de paléontologie du Muséum national d’histoire naturelle, UMR CNRS 8569, 8, rue Buffon 75005 Paris, France

Received 28 February 2001; accepted 28 February 2001
Communicated by Philippe Taquet

Abstract – Remains of dinosaurian embryos, hatchlings and early juveniles are currently
the subject of increasing interest, as new discoveries and techniques now allow to analyse
palaeobiological subjects such as growth and life history strategies of dinosaurs. So far,
available ‘embryonic’ material mainly involved Ornithopods and some Theropods of Upper
Cretaceous age. We describe here the histology of several bones (vertebrae, limb bones)
from the tiny but exceptionally well preserved in ovo remains of Upper Jurassic Theropod
dinosaurs from the Paimogo locality near Lourinhã (Portugal). This Jurassic material allows
to extend in time and to considerably supplement in great details our knowledge of early
phases of growth in diameter and in length of endoskeletal bones of various shape, as
well as shape modelling among carnivorous dinosaurs. Endochondral ossification in both
short and long bones involves extensive pads of calcified cartilages permeated by marrow
buds. We discuss the likely occurrence of genuine cartilage canals in dinosaurs and of an
avian-like ‘medullary cartilaginous cone’ in Theropods. Patterns of periosteal ossification
suggest high initial growth rates (20 µm·day−1 or more), at once modulated by precise and
locally specific changes in rates of new bone deposition. The resulting very precise shape
modelling appears to start early and to involve at once some biomechanical components.
 2001 Académie des sciences / Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS

histology and bone growth dynamics / dinosaurs / Theropods / embryos / Jurassic

Résumé – Histomorphogenèse du squelette d’embryons de dinosaures Théropodes du Juras-
sique supérieur de Lourinhã (Portugal). Les restes de dinosaures à l’état d’embryons, de nouveau-
nés et de juvéniles sont actuellement l’objet d’un intérêt soutenu, car ce type de matériel permet
d’analyser la paléobiologie des dinosaures, en particulier la croissance et les traits d’histoire de
vie. Le matériel disponible jusqu’à présent comprenait principalement des restes d’embryons et de
juvéniles d’Ornithopodes et de quelques Théropodes du Crétacé supérieur. Nous décrivons ici l’his-
tologie osseuse d’embryons in ovo de Théropodes (dinosaures carnivores) du Jurassique supérieur
du gisement de Paimogo près de Lourinhã (Portugal). Ce matériel jurassique permet de reculer dans
le temps et d’augmenter de façon détaillée notre connaissance de l’ostéogenèse précoce et de l’ac-
quisition de la forme, chez les dinosaures carnivores, par l’analyse des croissances diamétrale et

∗ Correspondence and reprints.
E-mail addresses: Ricqles@ccr.jussieu.fr (A. de Ricqlès), taquet@cimrs1.mnhn.fr (P. Taquet).

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une couche bien développée de cartilage calcifié. recém-nascidos e indivíduos muito jovens – têm vindo a suscitar crescente interesse. (ou régions osseuses) présentent une organisation très ré. la ca. Ossification périostique et croissance de l’éclosion et suggère une vitesse d’ostéogenèse élevée diaphysaire en direction radiaire. d’autres os ou régions ont. Daí resulta modelação muito precisa da forma. associée à un mince dépôt d’os enchondral [1. ossos dos membros) a partir de restos minúsculos mas excepcionalmente bem preservados in ovo. / C. Os padrões de ossificação perióstea sugerem altas velocidas iniciais de crescilento (20 µm·dia−1. Un argument en faveur de cette in- bulaire) ou présente une spongiosa. plutôt qu’à de simples baies d’érosion vité médullaire est libre de travées osseuses (diaphyse tu. pés chez les oiseaux. Paris. En général.2) et disposés longitudinalement. (figure 2. Ce cartilage est parcouru naire. 20] (figure 1. a Ornitópodes e alguns Terópodes di Cretácico superior. Permite. 8. Leurs pa- dépôt d’os lamellaire d’ostéones (figure 2.3). L’os périostique cortical est com- parable ou identique à celui des oiseaux aux stades proches 1. peuvent être observés dans l’épaisseur des travées os- nomènes de dérive latérale de la cavité médullaire sont à seuses. au contraire. sei. Dans l’ensemble.  2001 Académie des sciences / Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS histologia e dinâmica de crescimento ósseo / dinossauros / Terópodes / embriões / Jurássico Version abrégée endostéales irrégulières. moins hypertrophié (figure 1. Selon les os et les régions. spongiosa. desde logo. Sci. plus ou téristiques d’un « os embryonnaire ». A. Certains os rois sont localement le siège d’une érosion du cartilage. Sciences de la Terre et des planètes / Earth and Planetary Sciences 332 (2001) 647–656 longitudinale dans des os endosquelettiques de morphologies variées.5). Les travées sont formées d’un Certains de ces espaces tubulaires proviennent de la moelle tissu osseux généralement isotrope en lumière polarisée et osseuse et fonctionnent comme des baies d’érosion péné- à grosses logettes périostéocytaires. a qual parece começar cedo e envolver.  2001 Académie des sci- ences / Éditions scientifiques et médicales Elsevier SAS histologie et dynamique de croissance osseuse / dinosaures / Théropodes / embryons / Jurassique Sumário – Restos de dinossauros – embriões. d’origine médullaire. por modificaçóes precisas e localmente específicas das velocidades de deposição de osso novo. de texture très lacu. entièrement primaire. Descrevemos nesta nota a histologia de vários ossos (vértebras. est constitué de tra. Ossification enchondrale et croissance veau-nés et de juvéniles dont l’histologie osseuse est pré- épiphysaire sentée ici appartiennent à des Théropodes (dinosaures car- nivores) du Jurassique supérieur du gisement de Paimogo. produisant un pa. Acad. em Terópodes. 19. também.4). déterminant une dis. perto da Lourinhá. 3. Le cortex. 12] (figure 2. no que concerne ao conhecimento das primeiras fases do crescimento (em diâmetro e comprimento) de ossos endoesqueléticos de forma variada. alguns componentes biomecânicos. Discutimos a provável ocorrência de verdadeiros canais de cartilagem em dinossauros e. l’élargissement et la position laminaire . Les tubes situés le plus distalement au sein du médullaire montre des signes clairs de résorption (lacunes cartilage. Il n’y a pas encore de trant dans le cartilage en direction épiphysaire. de telle sorte que la porosité est élevée – physe [19. de um “cone cartilaginoso medular” à semelhança das aves. de dinossauros terópodes do Jurássico superior de Paimogo. Les restes de dinosaures à l’état d’embryons. de nou- 2. médullaire primitive ou avec la surface conservée de l’épi- laires nombreux. signant l’accroissement de son diamètre aux à de véritables canaux du cartilage tels qu’ils sont dévelop- dépens du cortex profond. ou des globuli os- tron réticulaire [7. au moins de l’ordre de 20 µm·j−1 . Até agora. formée de fines travées terprétation est l’accroissement de diamètre de ces canaux 648 . em ossos curtos e longos. la périphérie de la cavité croissance. Des îlots de cartilage calcifié. novas descobertas e novas técnicas permitem actualmente analizar temas de índole palaeobiológica tais como o crescimento e as estratégias da história de vida dos dinossauros. ou mais). En direction diaphysaire. pourraient correspondre de Howship). com pormenores numerosos. moduladas. 20] gulièrement concentrique des travées. par une série de tubes allongés. les images histologiques sont très mettre en rapport avec des croissances différentes sur les comparables à celles observées chez les jeunes oiseaux en faces opposées de l’os. desde então. confluence des baies d’érosion conduit à une structure de une organisation spatiale très irrégulière. en relation avec la cavité vées osseuses minces laissant entre elles des espaces vascu.1). Este material jurássico permite ampliar no tempo e muito acrescentar.1). de Ricqlès et al. aprofundar o conhecimento da modelaçáo da forma de dinossauros carnívoros. Les corticales sont carac. A ossficação encondral envolve. o material embriológico disponível dizia respeito. Les extrémités des os longs sont toutes constituées par près de Lourinhã (Portugal) [26]. De nombreux phé. au moins 50 % – (figure 2. en position épiphysaire. R. sobretudo. extensas almofadas de cartilagem calcificada infiltrada por “botões” de medula.

et ciation d’une tête fémorale fortement excentrée latérale. Certaines régions de la mé. îlots de cartilage. une croissance longitudinale rapide . accord avec des conclusions phylogénétiques obtenues sur si ces tubes sont bien originellement des canaux du carti. La pré. les parois la. Acad. 22. dans les os longs et courts. la possibilité d’une crois. cer. Malgré la précision des détails ana- de croissance non minéralisé – non conservé). 38. caniques. Lourinhanosaurus et les embryons révèle des proportions servé. 20.2). Paris.8 et 2. os embryonnaires. Sciences de la Terre et des planètes / Earth and Planetary Sciences 332 (2001) 647–656 en direction de la surface épiphysaire (figures 1. la construction histolo- gique de ces détails anatomiques diffère entièrement chez 3. mais le maintien des caracté- forme ristiques morphologiques tout au long de la « trajectoire ontogénique » est frappant. (2) l’ossification enchon- drale met en jeu. des critères indépendants [13. les embryons pourraient donc être rapportés interne (figure 2. Ces détails (figures 1. tique suggère des taux initiaux de croissance radiale très 4. Ceci suggère que le contrôle La différence morphologique entre os courts (vertèbres) (génétique) s’exerçant sur la forme est à la fois puis- et os longs (membres) apparaît directement corrélée à sant. de Ricqlès et al. Il est également possible d’observer les détails his. donc d’en déduire la morphologie adulte finale. ment est assurée par une région de résorption métaphy. Sci. tel Allosaurus de la Cleveland Lloyd l’ensemble évoquant quelque peu une structure « en poutre Quarry. plus ou moins envahies par des os longs et. être testée par la mise en évidence d’une croissance isomé- male du fémur présentent une organisation spatiale de leurs trique des centra chez un théropode pour lequel une série de travées se répartissant localement en une série de V ou W.7. ils ont déjà été colonisés par les éléments conjonctivo. podes adultes sont désormais connus à proximité [24.2) préfigurent déjà. 40]. 8]. A. R. identiques des centra chez les embryons et Lourinhano- ral diffèrent clairement de celles du grand trochanter in. « embryons » de Théropodes jurassiques de Lourinhã. losaurus. outre nique observé [15. dont la la fossilisation). parfaitement différenciée dès le stade ob. croissance est connue. Les structures épiphysaires évoquent égale. au genre portugais sur ce critère. tomiques mis en place dès le stade embryonnaire étudié. lage. gineux médullaire suggère un rapprochement de ces Thé- Toutefois. en enchondral à la périphérie de ces structures indique que. 36. d’emblée des composantes biomécaniques. ontogénique » selon une relation d’iso. 29]. 39]. dans une moindre mesure. des caractéristiques anatomiques qui sont tilagineux médullaire » de type avien [15].2) et du quatrième trochanter. est la précision des taphyse présentent une grande lacune centrale. 37]. sition des baies d’érosion intracartilagineuses et enfin aux l’absence d’une série de croissance ne permet pas de sa- vitesses relatives des ossifications périostiques et enchon. selon des modalités proches de térales des vertèbres sont typiques d’un os « foetal » ou celles observées chez les oiseaux et suggérant également « embryonnaire » de nature primaire (non remaniée). / C.1 et 1. voir si ces détails se conservent le long de la « trajectoire drales [2. 1. Bien entendu. précoce et permanent.ou d’allométrie. la différen. Les structures de l’extrémité proximale du fût fémo. et d’un « cône cartilagineux médullaire » chez les Théro- ment. la présence fréquente d’un mince dépôt osseux ropodes avec la condition des os longs des oiseaux [20]. 649 . Différenciations régionales et modelage de la l’embryon et chez l’adulte. Enfin. podes est probable . principalement propres aux Théropodes. leur excellente qualité de conservation. à échelle réduite. des bourgeons médullaires. 40]. Enfin. 19. saire spécifique. hy. 30. qui sont d’emblée « intégrées » dans sa structure En résumé : (1) la typologie de l’os d’apposition périos- même. Sous l’hypothèse d’une croissance isométrique tologiques responsables de la mise en place du trochanter des vertèbres. (4) le modelage précis de la forme sance longitudinale extrêmement active [1–3. Conclusions élevés (au moins 20 µm·j−1 ) . la pré- pervascularisé et susceptible d’être déposé à très grande sence de véritables canaux du cartilage chez les dinosaures vitesse [7. à la dispo. d’importantes Les types de tissus périostiques constituant les diaphyses régions de cartilage calcifié. mais qui avaient été auparavant constitué de cartilage non calcifié (et donc pas conservé par observées et décrites sur des spécimens adultes. dont la présence a déjà été suggérée chez taille peut varier d’un facteur 100 par rapport à celle des le Théropode crétacé Troodon [20. une analyse bivariée des corps vertébraux chez Allosaurus. Ce squelette osseux semble donc vra aussi tenir compte du fait que plusieurs types de Théro- se différencier très précocement sous contraintes biomé. 25]. Ceci suggère l’existence d’un « cône car. alors qu’elles diffèrent chez les embryons et Al- terne. semble se mettre en place très précocement et intégrer sence probable de canaux du cartilage et d’un cône cartila. Toutefois. occupée par détails anatomiques spécifiques de chaque os et région os- du sédiment et pouvant contenir localement de modestes seuse. L’analyse du statut systématique des embryons de- de Warren » (figure 2. au moins pour les os longs. Dans le fémur. un des aspects les plus remarquables des vasculaires en provenance de la moelle au stade ontogé. ce qui n’est pas contradictoire l’épaisseur du cartilage calcifié conservé chez le fossile avec l’influence d’une « mécanomorphose » (épigénétique) (elle-même sans doute proportionnelle à celle du cartilage suggérée ci-dessus. Cette hypothèse pourrait taines structures des spongieuses dans la métaphyse proxi. 20. saurus. (3) de même.2).

hyp- silophodontids. growth dynamics and life history traits among fos. been described [1. During the last ten years or so. 110. Lourinhã’s embryos are most often found as tiny as defined by embryologists. This has transversales de la métaphyse stimulated much needed comparative and experimen. such studies have 98. 98. regardless of the fact that this material. Paris. isolated skeletal elements within eggs or in close The discovery of exquisitely preserved dinosaur association with them. 17. so far. 27] and works dented interest for the study of early ontogeny of di. Vertebrae / Vertèbres tal studies of modern animals (notably birds) histoge. the spectacular bipedal carnivo. in all likelyness. 99. tological study of such a material. 98.4 3 cross-sections / 3 sections intrinsic bone tissue variability within the skeleton. it is not within the torid and therizinosaur embryonic material have also scope of this paper to deal with detailed descriptions. Determined long bones / Os longs déterminés lary [34]. 98. 3.1 : right femoral 4 cross-sections / 4 sections transversales shaft / diaphyse fémur and of in ovo material has allowed research to focus droit on issues of dinosaurs growth and life history strate. A bivariate analy- 650 . de Ricqlès et al.2 : vertebra / 6 cross-sections of centrum / 6 sections ial via simple uniformitarian hypotheses [7. R. Acad. the Paimogo eggs locality in contemporaneous layers rous dinosaurs now widely regarded as closely linked (Sobral unit: Late Kimmeridgian/Tithonian) and de- to the ancestry of birds [13. 38. 31–33]. 27].1 : femur proximal 6 longitudinal sections of epiphysis / gies. although ible amount of minute information brought by the his- some sauropod (titanosaur?). scribed as Lourinhanosaurus [23]. 14. the value of bone Tableau. Undetermined long bone shafts (stylo. Introduction Table. as a basis towards extrapolation to fossil mater.1 : dorsal (?) 9 cross-sections of centrum / 9 sections nesis. 28. here the term ‘embryos’ in a wide sense [5] to describe fossil skeletal material found in ovo. the material belongs to the ual) has been discovered just six kilometres from Theropodan clade. in connection with hotly debated issues such as region / région 6 sections longitudinales de l’épiphyse dinosaur physiology and the close phylogenetic rela. However. could ben. proximale fémur 3 cross-sections of metaphysis / 3 sections tionships of Theropods to birds [5. Sciences de la Terre et des planètes / Earth and Planetary Sciences 332 (2001) 647–656 1. and others). 16. Sci. are Theropods and morphological details allow to per Jurassic age [26. north the eggs of clutches (or clutch clusters) discovered of Lisbon (Portugal) [26] is an event of unprece. First the material is of Up. vertebrae / vertèbre transversales du centrum tionship between bone tissues typologies and growth (dorsale ?) rates. troodontid and ovirap. Liste du matériel étudié histologiquement et sections (lames histology to interpret palaeobiological issues such as minces) présentées dans ce travail. in 1993 [26]. 9. 29].5 4 cross-sections / 4 sections lack of standardization of techniques and vocabu. few studies. On the other hand. vertebra / vertèbre 6 sections longitudinales du centrum dented number and diversity [5]. Accordingly. Material and thin sections used for the histological study presented here.4 : caudal (?) 6 longitudinal sections of centrum / in ovo or presumably hatchling material in unprece. However. in order to get quantitative values on the rela.or zeugopodials) / Os longs sil vertebrates has been widely recognized [4. 29]. currently in progress demonstrate that the embryos nosaurs for several reasons.3 3 cross-sections / 3 sections cial factors. indéterminés (diaphyses : éléments stylo.2 6 cross-sections / 6 sections been traditionally hampered by several circumstan.1 : right femur 5 longitudinal sections of epiphysis / efit from complete growth series [19] or could analyse proximal half / moitié 5 sections longitudinales de l’épiphyse important factors of histological variability linked to proximale fémur droit 3 cross-sections of shaft / 3 sections anatomical sampling [18]. 12]. transversales de la diaphyse creasing number of discoveries of juvenile dinosaurs 101.ou zeugopodiens) This is especially true for the study of (non-avian) 98. vertèbre transversales du centrum ‘Dinosaur embryos’ have been recognized for a 99. near the city of Lourinhã. within the matrix between embryos in Paimogo. is not very far 2. Accordingly. only the most salient aspects need to be According to palaeontological practice. / C. Materials and methods from the hatchling period and has far overpassed the actual embryonic stage of ontogenetic development. Second. 84. which extends the tempo. 8]. A smallish-sized al- ral range of ‘dinosaurian embryology’ almost 80 mil. hadrosaurids. losauroid (perhaps an incompletely grown individ- lion years back. most of (caudale ?) the material so far studied is of Upper Cretaceous age and belongs to Ornithopods (dryosaurs. but modern research has unveiled 99. put them close to Allosaurus. including availability of fossil material. the in. we will use pointed out here.3 : vertebra / 8 cross-sections of centrum / 8 sections vertèbre transversales du centrum long time [35]. 13.1 2 cross-sections / 2 sections transversales dinosaurs [10. In view of the incred. A. 39]. Published data [26. 99.

Figure 1. Vertèbre. detail of the periosteal cortex forming the lateral wall of the centrum and of the endochondral material forming the periphery of the chordal canal.2. Extrémité proximale du fémur. Allosaurus.3.T. Section 84.1. témoignage probable de la présence in vivo d’un « cône cartilagineux médullaire ». Section 99. However. it is still safer not to refer the eggs and em- strongly supports affinities with this genus rather than bryos to this or another taxon at the genus and species with e. 7. Section 99. 5. Le vaste canal chordal est entouré par un cortex profond d’origine enchondrale et par un cortex superficiel d’origine périostique. La base des apophyses (ou régions d’insertion des arcs neuraux) est encore formée de cartilage calcifié. Cartilage calcifié parcouru par des canaux transphysaires. Section 84. R. accroissant leur diamètre en direction de la surface épiphysaire. de Ricqlès et al. 2. Marrow cavities have been filled up by matrix (calcite). 6. / C. section longitudinale. detail of a region of the epiphyseal end formed by calcified cartilage crossed by transphyseal canals expanding towards the surface. which has preserved in situ local endochondral bone trabeculae (right) and an island of early-differentiated calcified cartilage (left). Section 99. Hypertrophied calcified cartilage and thin endochondral bone deposition at the periphery of the transphyseal canals. The base of vertebral apophyses (or insertion of neural arches) is still made of calcified cartilage. Idem. 8. Section 84.4. 2. 4. Cartilage calcifié traversé par de courts canaux transphysaires initiant l’ossification enchondrale. Vue générale d’une section transversale du centrum dans sa région moyenne.L. Cross-section of the centrum close to the ‘epiphyseal’ surface.L. Longitudinal section in the proximal femoral epiphysis. Idem.1. Vertèbre. A wide chordal canal is surrounded by an inner endochondral cortex and an outer periosteal cortex. Paris. General view. 7.6.T. Cartilage calcifié hypertrophié et mince dépôt enchondral à la périphérie des canaux transphysaires. Longitudinal section in the proximal femoral epiphysis.L. 4. Sciences de la Terre et des planètes / Earth and Planetary Sciences 332 (2001) 647–656 Figure 1.L. for reasons discussed ranks. section longitudinale dans l’épiphyse.1. Détail des nombreux canaux transphysaires. Section 84. 3.1.8. 1. 8. détail d’une région de l’extrémité épiphysaire. Vue générale.3. Idem. Longitudinal section in the centrum. Acad.1.1. 6. Détail de la région épiphyso-métaphysaire. another region of the epiphyseal end. Section 99. Detail in the epiphysis–metaphysis region of transition. Section 99. 651 .8. Idem. Extrémité proximale du fémur. section longitudinale dans le centrum au niveau de la surface « épiphysaire ».6. Le trochanter interne est à gauche.g. close to the ‘epiphyseal’ surface facing the next vertebra. Calcified cartilage crossed by short transphyseal canals linked to early endochondral ossification.1. General view of a centrum cross-section close to its centre. 5. détail du cortex périostique formant la paroi latérale externe du centrum et du matériel enchondral périchordal situé plus en profondeur.L. dont certains sont déjà associés à un début d’ossification enchondrale. affrontée à la vertèbre suivante. a likely evidence of the occurrence in vivo of a ‘cartilaginous medullary cone’.T. Idem. A.2. Espaces « médullaires » remplis de calcite ayant respecté in situ des travées osseuses enchondrales (à droite) et îlot résiduel de cartilage calcifié peu hypertrophié (à gauche). sis of the proportions of the embryo’s vertebral centra below. internal trochanter on the left.L.T. Section 99. 1. Vertebra. autre région de l’extrémité épiphysaire. Idem. some of them being already involved into the early deposition of endochondral bone. Sci. Section transversale du centrum près de la surface « épiphysaire ». Vertebra. 3.6. Vertebra.4. Vertèbre.1.6. Detail of numerous transphyseal canals.

typical of ‘embryonic bone’ surrounding a more or 652 . yielding a to- raphy. Acad. Six undetermined long bone shafts All shaft cross-sections show a bony cortex quite (cross sections). measurements and photog. The 3. A. the bone fragments selected for the histological tal of seventy thin sections (table). Sci. de Ricqlès et al. three femora and four vertebrae (lon. Paris. Sciences de la Terre et des planètes / Earth and Planetary Sciences 332 (2001) 647–656 After anatomical study. Periosteal bone ossification and sections were then ground and polished and observed growth in diameter of the shaft under the compound microscope in ordinary and po- larized light [41]. R. gitudinal and cross sections) were used. study were embedded in epoxy resin and sub serially sawed on a thin low speed diamond powder disk. / C.

5). L’os est déposé en fines travées irrégulières séparées par d’importants espaces vasculaires. Sciences de la Terre et des planètes / Earth and Planetary Sciences 332 (2001) 647–656 less well-marked marrow cavity (figure 2. probablement occupée in vivo par le cône cartilagineux médullaire.3. de Ricqlès et al. Femoral shaft cross section. producing an offseting relative to ametral growth and compensate for the marrow cavity the cortex. Diaphyse d’un os long indéterminé.1. The marrow cavity may be free of bony trabeculae. The shape. Section transversale passant par le fût osseux principal (×) et par le trochanter interne (+). some sections tilage (figures 1. Idem.T. 8. The medullary cavity in the shaft (×) was likely filled up in vivo by the ‘cartilaginous medullary cone’.4). détail d’une travée osseuse périmédullaire enchondrale contenant des globuli ossei (G) associés à des restes de cartilage (C). est entourée de travées enchondrales à globuli ossei (cf.8). Generally. marking the pe- of the bone trabeculae are quite variable from bone riphery of the initial cartilaginous anlage.3. section transversale. Bone cartilaginous anlage (figure 2. Overview of the cortex forming a tube lining a free marrow cavity. Cross section of the shaft of an undetermined long bone. The cor.4).T. 3. Section 98.5). Section transversale. section transversale. Ligne de Kastchenko marquant la limite de la maquette cartilagineuse (flèche) entourée par le cortex périostique profond. Diaphyse fémorale. lateral drift.1.0.T. figure 2. No osteonal bone deposition.4. number and organization place of the Kastchenko’s line [12].1.7). Cortex primaire périostique très vascularisé. Lateral drift of the marrow cavity actively laid down at the periphery to allow bone di- is often obvious.1. the tirely lacking. The central cavity (×. Aspect général du cortex formant un tube limitant une cavité médullaire « libre ». Acad. destroyed by perimedullar erosion (–). 8. Cross-section of femoral shaft. Paris. 5. Incorporation into the cortex of a large oblique nutrient canal (×). The concave surface of the trochanter experiences resorption – and the convex phase apposition +. l’ensemble étant entouré par un mince cortex périostique. and the outermost bone trabeculae form pro- ducing a reticular organization of the tissue [7.1–1. evidence of new forming bone being 12] (figure 2. A. Cortex externe d’origine périostique formé de fines travées séparées par de larges espaces vasculaires (cf. 8] (figure 2. supporting their nae.8).1.1. Diaphyse d’un os long indéterminé. Cortex périostique profond trabéculaire à disposition irrégulière. 2. evidence for its diametral growth by ero. Kastchenko’s line (arrow) marks the limit of the cartilaginous anlage surrounded by the deep periosteal cortex. Diaphyse fémorale.1.5. Endochondral ossification and sion of the innermost cortex. probablement occupée in vivo par le cône cartilagineux médullaire) est limitée latéralement par quelques travées enchondrales associées à des baies d’érosion. 8. 1. could still a very regularly concentrical orientation.1. likely filled in vivo by the cartilaginous medullary cone) is lined outwardly by endochondral trabeculae and erosion bays. Début d’incorporation dans le cortex d’un gros canal nourricier oblique (×).5). The bone is laid down as fine trabeculae spread apart by wide vascular spaces. Section 110. 7.3). globuli ossei close to the tiny remnants of under polarized light.1. Proximal end of a femur.1. early endochondral origin [12]. truding spikes. figure 2.T. Détail du cortex périostique.4. Cross-section through the main shaft (×) and the internal trochanter (+). Sci.1). the vascular canals ure 2. It is surrounded by endochondral trabeculae with globuli ossei (cf.3. On such sections. 4.3). Section 101. Région épiphysaire proximale d’un fémur. organisé localement en « lames » concentriques assez régulières (comparer avec la figure 2.2. figure 2. R.2. Section 110. also freely open into the sub periosteal space (fig- ure 2. within some trabeculae are composed of a bone matrix isotropic trabeculae.5. / C.4). whose vascular spaces longitudinal growth open directly in the marrow cavity (figure 2. Idem. 7. This cartilage contains a great Figure 2. section transversale. Les travées internes du trochanter commencent à s’organiser spatialement.6).1).T. Deposition of primary osteonal bone is still en.7). Cross section of femoral metaphysis. Section 101. figure 2.8). figure 2. Fémur. Some have onset of periosteal ossification on the shaft. Section 110.4). elles-mêmes entourées par un mince cortex périostique (cf. Cross-section of femoral shaft. in. Section 101. Section 101.T. itself growing asymetrically to match the increase in diameter [7.T.6). La cavité osseuse métaphysaire (×).0. Detail of the periosteal bone cortex. Figure 2.1. themselves surrounded by a thin periosteal cortex (cf.0. 653 .0. 4. others have a quite irregular pathway. La cavité centrale (×. External cortex of periosteal origin made of fine trabeculae set apart by wide vascular spaces (cf.T. is organized in a variable number of thin trabec. Cavité médullaire à minces travées endostéo-enchondrales. Diaphyse fémorale. Section 98.T. Indeed. Section 110. 1. The marrow cavity contains numerous thin endosteo-endochondral trabeculae. Cross-section of the shaft of an undetermined long bone. before the to bone and even on the same section. 8. so as to form a rather cancellous or spongy dochondral ossification within the shaft of the former tissue – porosity at least 50 % – (figure 2. tinct from the periosteal bony trabeculae of the sur- ulae set apart from each others by numerous vascular rounding cortex and are the result of the initial en- spaces. Nombreuses logettes périostéocytaires.T. The well-vascularised primary periosteal cortex is here organized into a fairly regular system of circumferential laminae (compare with figure 2. have a well-developed system of cancelous bony tra- tex. La face concave du trochanter interne est résorptive – et sa face convexe + en apposition. 12] of the cortex (fig. calcified cartilage matrix are still left.T. 5. résorbé par l’érosion périmédullaire (–).1. altogether encircled by a thin periosteal cortex. entirely formed by primary (not reconstructed) beculae within the marrow cavity. figure 2. detail of an endochondral bone trabecle containing globuli ossei (G) lining tiny remains of cartilage (C). The inner trabeculae in the trochanter start to get spatial orientation. Section 101. métaphyse proximale. Section transversale. Pas de dépôt ostéonal.T. the periphery of the marrow cavity shows clear images of resorption (Howship’s lacunae). However.3. à réseau canaliculaire bien développé. Deep periosteal cortex with an irregular trabecular organisation. Periosteocytic lacunae are numerous and exhibit extensive canalicular development. Section 110. Section 98. 6.T. 4. 6. 2. 3.T. The ends of the long bones are all formed by a ing to the bone the tubular structure diagnostic of well-developed coating of hypertrophied calcified car- Theropods [29] (figure 2. section transversale.1. They are quite dis- bone. laminar organization [7. with rather plump cell lacu. At the periphery of the cortex.1. giv. inducing a be deciphered. Section 98.

relocation of the structures as growth takes place [11.5). hypervascularized the occurrence of a ‘cartilaginous medullary cone’ ‘embryonic’ bone (figure 2. In the femur.1 and or ‘W’. the proximal metaphysis of the femur. anatomically and histologically quite distinct from the riosteal origin (figure 2. However. the possibility of an extremely active growth in length [1–3.e. Those details cision and detail for Theropods. one of the most striking as- ciphered. ulae and sometimes containing small isolated islands the lateral walls of the vertebrae.2–2. where small islands of cartilage associated to centred articular head set laterally is in part caused globuli ossei may be observed within the bony tra. mostly formed by uncalci.g. Only some prelimi. To that extent. 39]. suggesting together a ‘Warren beam’ struc- 1. rather than merely erosion bays developed from the 20].2) already show. 19.7) – see above.6). Some metaphyseal regions show a large central The types of periosteal bone tissues forming the ‘well’ filled up by matrix. histological preservation. widen. The epiphyseal tion). sible to survey in detail the histological process re- lage of the epiphysis might well be genuine cartilage sponsible for the internal trochanter (figure 2. as also observed on some shaft cross sections very active at the ontogenetic stage available. Morphological dif. forming locally a series of ‘V’ canals towards the epiphyseal surface (figures 1. also suggest pod Troodon [20.1). 20. 1. 3. Towards the diaphysis. Acad. or pipes. de Ricqlès et al. There is ness of the calcified cartilage pads observed in fos- little doubt that some of those tubular spaces originate sils (itself probably correlated to the thickness of the from the marrow cavity and worked as erosion bays uncalcified growth cartilage not preserved in fossils). within the inner trochanter already show a peculiar ported here by the widening in diameter of those spatial organization. Finally. the proximal femoral extremity is already regions are finished outwardly by a thin cortex of pe. fourth trochanter formations. skeleton are all the morphological consequences of Finally. Those metaphyseal ilarly. Paris. 30. carving into the cartilage towards the epiphysis.8 and 2. figures 1. at least for the long bones. In epiphysis to form the ‘encoche d’ossification’ [12]. reduced scale.2) and canals [40]. This clearly indicates integrated at once in its structure. In that context.2). it is likely. evidence of the endochondral origin of the ting’ [15]. Sciences de la Terre et des planètes / Earth and Planetary Sciences 332 (2001) 647–656 amount of longitudinally oriented tubules. 40]. pect of the Theropod embryos of the Jurassic of Lour- tion [34]. as they are developed among birds [40].2). suggested [6. 8]. Sci. A. in agreement with phylogenetic conclusions based on Anatomical shape and size differences within the independent data [13. inhã is the precision of the bone-specific anatomical terial will allow observations of unprecedented pre. they nevertheless have been already colo- nized by connective-vascular tissues from the marrow 6. lined by thin bony trabec. and for the sequential sion bays. as already out because the periphery of those canals is also in. ing and fusion of the erosion bays lead to a bony spon. The first interpretation is sup.2 and 2. probably higher fied cartilage (and hence not preserved by fossiliza. differentiation of an extensively off- giosa.2 and 1. already well-differentiated and apparently tissue. The likely occurrence of genuine cartilage canals and probably also of a ‘medullary 5. and to a lesser extent. Their (b) to the orientation and number of the intracartilagi- walls demonstrate local erosion of the cartilage and nous erosion bays and (c) to the relative speed of pe- deposition of a thin coating of endochondral bone [1. / C. 40]. are quite typical of of calcified cartilage (figures 2. (e.3). been laid down at very high speed. Concluding remarks at this ontogenetic stage [15. it is also pos- The tubules located most distally within the carti. 22. ferences between long (limb) and short (vertebrae) en- which open either in the marrow cavity or at the sur. ontogenetically independent from the ero. and likely to have of the avian type [15]. 21] that the osseous skeleton differen- volved in cartilage erosion and early endochondral tiates very early under biomechanical strains that are bone deposition (figure 1. This suggests a primary (i. as already suggested for the Cretaceous Thero. 37] (compare figures 1. 36. R. that if those ‘pipes’ are indeed cartilage canals of the avian type. at a much- nary comments are in order here. 20].6) that ends up towards the well-developed internal trochanter of the embryos. 19. doskeletal bones seem directly linked (a) to the thick- face of the cartilaginous ‘epiphysis’ [17. the other interpretation cannot be ruled ture (figure 2. some bone trabeculae of the spongiosa marrow cavity [20]. Theropod-specific character states that 654 . cortex of the long bone shafts. 20] (figure 1. 20. than at least 20 µm·day−1 [7. Sim- (figures 2. not reconstructed). by histological examina. 38.6). apart from their exquisite anatomical and histogenetic processes that may be observed or de. Local-specific characters and shape cartilaginous cone’ suggests a close relationship with modelling the avian condition of long bone histogenesis [20]. structures. 29]. by an extensive metaphyseal ‘region of undercut- beculae.7. Lourinhã’s embryonic ma. details and their early differentiation. riosteal versus endochondral ossifications [2. even in fossils.

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