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INSTITUTO DE BOTNICA IBt Programa de Ps Graduao em Biodiversidade Vegetal e Meio Ambiente Estgio de Docncia CAPES

ESTRUTURAS SECRETORAS EM PLANTAS


Poliana Ramos Cardoso

So Paulo, outubro de 2011

Estruturas secretoras em plantas


Poliana Ramos Cardoso
Doutoranda, Ps-Graduao em Biodiversidade Vegetal e Meio Ambiente cardoso.poliana@gmail.com Introduo
A secreo compreende os complexos processos de formao podendo incluir a sntese e isolamento de determinadas substncias em compartimentos do protoplasto da clula secretora e posterior liberao para espaos intercelulares ou para a superfcie externa do corpo do vegetal (Castro & Machado 2006). O estudo das estruturas secretoras baseia-se em um trip constitudo por investigaes acerca da estrutura da glndula, cujos resultados so fornecidos por observaes morfolgicas e anatmicas; do exsudato por elas produzido, avaliado por meio de anlises histoqumicas que detectam as principais classes de compostos in situ, e qumicas, que identificam as substncias efetivamente disponibilizadas pela planta; e da funo, atribuda glndula somente quando a estrutura e o exsudato so definidos e com base no contexto ecolgico/evolutivo sob o qual a planta est submetida. As estruturas secretoras foram divididas em duas categorias: (i) estruturas secretoras externas, aquelas cujo exsudato liberado para o ambiente externo e (ii) estruturas secretoras internas, localizadas no interior da planta, cujo exsudato liberado para o ambiente externo somente quando h injria do rgo.

I- Estruturas secretoras externas


1. Colteres

Colteres so tricomas multicelulares, emergncias ou glndulas vascularizadas que produzem secreo mucilaginosa e/ou lipoflica (Fahn 1990; Rio et al. 2002, 2005). Esta secreo protege rgos vegetativos e reprodutivos em diferenciao contra a dessecao, enquanto a poro lipoflica atua como dissuasivo contra microorganismos (Demarco 2005). Atribuem-se a esta secreo, ainda, a promoo de associaes simbiticas com bactrias e a facilitao do deslizamento entre as superfcies durante o desenvolvimento dos rgos (Lersten 1975, Kronestedt-Robards & Robards 1991). O uso do termo colter varia entre diferentes autores devido ao critrio usado ao definir estas estruturas, como morfologia, localizao e natureza qumica da secreo (Leito & Cortelazzo 2008). No entanto, o termo colter mais bem empregado como um conceito funcional, j que apenas a composio e a funo do exsudato so pr-requisitos para a sua caracterizao (Mayer et al. 2011). A ocorrncia dos colteres no est limitada s gemas vegetativas, ocorrendo tambm em rgos reprodutivos e plntulas. Uma abordagem

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anatmica e histoqumica foi realizada por Mayer et al. (2011) que apontou colteres em rgos vegetativos primrdios foliares e protocormos, gemas axilares e apicais em rizomas maduros e em rgos reprodutivos base das brcteas, bractolas e spalas em uma espcie de orqudea, Oncidium flexuosum Sims. Nesta espcie, os colteres observados so tricomas digitiformes. As figuras 1 e 2 evidenciam os tricomas encontrados nos rgos florais. A secreo viscosa (figura 1) refere-se mucilagem.

Figuras 1,2. Micrografias em microscopia eletrnica de varredura evidenciando a distribuio de colteres em Oncidium flexuosum Sims. 1. Colteres nas brcteas (b) e gema floral (f). 2. Detalhe do colter localizado na brctea; notar secreo viscosa (*) na superfcie do tricoma. Barras: 200m (1), 20m (2). (Figuras retiradas de Mayer et al. 2011)

Aps a identificao da localizao dos tricomas nas gemas em desenvolvimento, um estudo estrutural e histoqumico foi realizado. Estruturalmente, os tricomas so digitiformes, compostos de duas clulas unisseriadas, em que a clula apical alongada e apresenta citoplasma denso. O exsudato acumulado no espao subcuticular1, promovendo o destaque da cutcula (figura 3).

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Figura 3. Seco longitudinal de um tricoma digitiforme de Oncidium flexuosum Sims. Colter situado na gema apical do rizoma maduro. Notar a secreo extracelular (*), o destaque da cutcula e o espao subcuticular preenchido por secreo (seta). Barra: 50m. n : ncleo. (Figura retirada de Mayer et al. 2011)

Os testes histoqumicos efetuados indicaram a presena de mucilagem em associao com compostos lipoflicos e proticos no interior das clulas secretoras. De acordo com as

Espao entre a parede celular e a cutcula.

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autoras, a localizao dos tricomas e a caracterizao do exsudato produzido indicam o envolvimento destas estruturas com a proteo das regies meristemticas nos rgos vegetativos e reprodutivos, possibilitando assim a caracterizao destas glndulas como colteres. Devido s semelhanas estruturais e distribuio dos colteres em rgos vegetativos, estas glndulas so freqentemente confundidas com nectrios extraflorais (Dave & Patel 1975, Mohan & Inamdar 1986, Thomas 1991). 2. Nectrios extraflorais e florais Os nectrios so glndulas produtoras de secreo predominante em acares (Fahn 1979, Paccini et al. 2003, Nicolson et al. 2007). Discusses acerca da nomenclatura dos nectrios so relatadas na reviso de Schmid (1988). Aqui sero adotados os termos propostos por Elias & Gelband (1976), na qual funcionalmente as glndulas so divididas em dois tipos: nectrios florais, presentes nos rgos reprodutivos e associados diretamente polinizao; nectrios extraflorais, ocorrentes nas peas florais estreis e rgos vegetativos, e no envolvidos com a polinizao. Em geral, os nectrios (florais ou extraflorais) consistem de trs componentes (Fahn 2000, Paccini et al. 2003): i) epiderme, que apresenta ou no estmatos ou tricomas, por onde o nctar liberado; ii) parnquima especializado que produz ou armazena os solutos do nctar; iii) feixe vascular composto majoritariamente por floema. Comparado ao floema, o nctar contm acares em maior concentrao e quantidades similares de aminocidos e outros compostos orgnicos, cujas propores esto sujeitas a variaes temporal, espacial e bitica (Heil et al. 2000). Convencionalmente, prope-se que o nctar originado a partir do floema e modificado pelo parnquima secretor (Fahn 1979); entretanto, esta uma verso simplificada e discutvel (Nicolson et al. 2007). Estudos atuais evidenciam que o acar provm da fotossntese realizada pelo prprio nectrio ou, provavelmente, em outros rgos da planta, em que o amido pode ser um produto intermedirio de armazenamento (Nicolson et al. 2007). A quebra do amido armazenado torna possvel a alta produo de nctar em qualquer momento do dia (Pacini et al. 2003). Em alguns casos, o tecido nectarfero no difere dos tecidos adjacentes e apenas o nctar detectado nectrios no-estruturados (Castro & Machado 2006). 2.1 Nectrios extraflorais So muitas as definies e conceitos de nectrios extraflorais (ou NEF) (cf. Schmid 1988), sendo mais simples e adequadas aquelas que os consideram como estruturas secretoras de nctar no envolvidas diretamente com a polinizao (Fahn 1979), presentes em caules jovens, pecolos, estpulas, lminas foliares e estruturas reprodutivas. O nctar proveniente dos NEF contm uma alta proporo de acares (15-75% por peso seco), em maior concentrao comparado ao floema, e quantidades significantes de aminocidos e pequenas propores de outros compostos orgnicos, semelhante ao encontrado no floema;

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estas propores esto sujeitas variaes temporal, espacial e bitica (Baker et al. 1978). Os NEFs so glndulas estruturalmente diversas que podem ou no serem vascularizadas (Castelazo et al. 2005). Os principais coletores de nctar dos NEF so as formigas (Blthgen et al. 2000). O efeito protetor conferido s plantas inclui a reduo da presena de herbvoros e predadores de sementes, e aumento do crescimento e sobrevivncia das plantas (Kelly 1986). Em Angiospermas, a funo ecolgica dos NEF foi motivo de debates controversos no passado (Bentley 1977), entretanto evidncias para a hiptese protetora, i.e., atrao de insetos benficos, amplamente aceita (Bentley 1977), embora esta funo no seja aplicada a todos os NEF (Blthgen & Reifenrath 2003). Espcies de Passiflora (Passifloraceae) possuem relaes mutualistas entre os NEF e insetos, sendo alvo de estudos de relaes ecolgicas e evolutivas (Benson et al. 1975, Yockteng 2004). Cardoso (2010) estudou duas espcies de Passiflora P. alata e P. edulis que apresentam glndulas no pecolo. A determinao de uma glndula como NEF complexa e envolve estudos interdisciplinares. Inicialmente, observaes em campo foram realizadas para demonstrar a coleta do exsudato proveniente das glndulas peciolares por formigas (figuras 4 e 5). O exsudato profuso de ambas as espcies (figuras 6 e 7) foi testado, em campo, com glicofita2 (figura 8).

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2010).

Figuras 4,5. Coleta do exsudao de Passiflora alata (4) e P. edulis (5) por formigas do gnero Crematogaster (Cardoso

Figuras 6,7. Exsudato profuso nas glndulas de Passiflora alata (6) e P. edulis (7) (Cardoso 2010).

Tiras de identificao de glicose usadas por diabticos para identificao de glicose na urina. Este teste vivel apenas nas glndulas cujo exsudato glicose-dominante.

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Figura 8. Teste do exsudato de P. alata com glicofita (Cardoso 2010).

As glndulas foram caracterizadas anatomicamente e testes histoqumicos foram realizados para identificao do exsudato. O exsudato foi coletado e analisado por espectrometria de massas, onde foi detectado, alm de acares, a presena de metablitos secundrios, como alcalides e flavonides. A presena majoritria de acares no exsudato permite classific-lo como nctar e as glndulas peciolares de P. alata e P. edulis como nectrios extraflorais (Cardoso 2010). 2.2 Nectrios florais

Um exemplo de estudos estruturais que abrangem nectrios florais o de Phyllanthus acidus, uma espcie da America Central que apresenta flores femininas, masculinas e hermafroditas, denotando um caso de trimonoicia (Cardoso-Gustavson et al. 2011) (figuras 911). Todos os trs tipos de flores apresentam um nectrio que se apresenta morfologicamente como um disco glandular clavado (figuras 9-11). Este disco apresenta poros nectarferos (estmatos modificados), por onde o nctar liberado (figuras 12,13).

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Figuras 9-11. Microscopia eletrnica de varredura das flores de Phyllanthus acidus Skeels (Phyllanthaceae). 9. Flor feminina. 10. Flor masculina. 11. Flor hermafrodita (Cardoso-Gustavson et al. 2011).

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Figuras 12 e 13. Detalhes do nectrio floral de Phyllanthus acidus Skeels (Phyllanthaceae). 12. Disco clavado segmentado. 13. Detalhe do poro nectarfero. Barras: 50m (Cardoso, dados no publicados).

3. Hidroptios Tricomas ou estruturas geralmente multicelulares encontrados nas superfcies submersas das folhas de mono e dicotiledneas aquticas de gua-doce. Esto envolvidos no transporte de gua e sais, sendo capazes de reter mais ons minerais de duas a trs vezes que as demais clulas da epiderme (Fahn 1979, Castro & Machado 2006). De acordo com Fahn (1979), estas glndulas so encontradas em espcies de Apomogeton, Ceratophyllum, Myriophyllum, Nymphaea, Potamogeton e Sagittaria, e apresentam um importante papel no transporte de gua e sais para dentro e fora das plantas aquticas; a cutcula que reveste os hidroptios especialmente permevel gua e nutrientes salinos. As peculiaridades estruturais, similares s glndulas de sal, sugerem que os hidroptios atuam ativamente no transporte de minerais (Fahn 1979). 4. Hidatdios Estruturas encontradas nas ornamentaes (dentes, crenas etc.) das margens das folhas (figura 14) que secretam, por processo ativo (gutao), um lquido de composio varivel desde gua pura at solues diludas de solutos orgnicos e inorgnicos na forma de ons (Castro & Machado 2006).

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Figura 14. Gutao a partir dos hidatdios presentes nas margens foliares de Fragaria sp. (disponvel em http://pt.wikipedia.org/wiki/Hidat%C3%B3dio).

A gutao ocorre em condies especiais, quando a capacidade de campo mxima e a umidade relativa elevada. A fonte do exsudato proveniente do xilema, representado por traquedes terminais dos feixes vasculares. Os hidatdios so estruturalmente caracterizados pela presena de (figura 15): bainha do feixe aberta; elementos de conduo exclusivamente xilemticos; epitema um parnquima cujas clulas possuem paredes finas, com ou sem projees labirnticas3, geralmente destitudas de cloroplastdeos e poros aquiferos semelhantes a estmatos modificados com cmaras aquiferas. As traquedes terminais liberam a soluo nos proeminentes espaos intercelulares do epitema; neste stio ocorre captao

Projees presentes em clulas de transferncia clulas parenquimticas cujas paredes apresentam crescimento intrusivo (ou invaginaes) que aumentam a superfcie da membrana plasmtica. Aparentemente, estas projees so especializaes para transferncia de solutos a curta distncia (Evert 2006).

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seletiva de ons quando estiverem presentes as clulas com paredes labirnticas, possibilitando a nutrio mineral das folhas.

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Figura 15. Estrutura de um hidatdio de Brassica oleraceae. As setas indicam os poros aqferos; vascular bundle = feixes vasculares; epithem = epitema. (disponvel em http://www.sbs.utexas.edu/mauseth/weblab/webchap9secretory/9.3-10.htm).

5. Glndulas de sal Tricomas presentes em folhas de plantas que ocupam ambiente salino (figuras 16,17). Tais estruturas evitam um nvel nocivo de acmulo de ons minerais nos tecidos de algumas espcies de halfitas, como em espcies de Laguncularia, que se desenvolvem em mangue, secretando o excesso de sal na forma de solues salinas. A fonte do material a ser secretado a corrente transpiratria: os ons so conduzidos das clulas do mesofilo at as clulas basais dos tricomas por meio de plasmodesmos e, destas at as secretoras, via simplasto (Castro & Machado 2006). Solues contendo sais minerais na forma de ons e carbonatos podem ser secretadas por dois tipos distintos de tricomas: as clulas secretoras morrem em decorrncia dos nveis elevados de ons em seu vacolo (p.ex. Atriplex), denominada glndula holcrina; ou permanecem vivas em decorrncia dos ons serem liberados do protoplasto da clula secretora por microvesculas processo de exocitose e da cutcula para o exterior via microporos, como em espcies de Spartina e de Avicennia (Castro & Machado 2006).

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Figura 16. Lmina foliar de Distichlis spicata (Poaceae) com cristais de sal. (disponvel em http://www.mbari.org/staff/conn/botany/seagrass/justin/salt_extrusion.htm)

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Figura 17. Micrografia em microscpio eletrnico de varredura da lmina foliar de Distichlis spicata (Poaceae). Notar glndulas de sal e cristais. (disponvel em http://www.mbari.org/staff/conn/botany/seagrass/justin/salt_extrusion.htm)

6. Glndulas digestivas Alguns tipos de estruturas secretoras, como nectrios e tricomas secretores de mucilagem, podem ser encontrados nas folhas das plantas carnvoras, mas as que garantem a caracterizao desta sndrome so as glndulas digestivas. As enzimas digestivas so produzidas por tricomas glandulares em Dionaea, Drosophyllum, Pinguicula e Nepenthes, e por emergncias vascularizadas em Drosera (figuras 18-20). Dentre as enzimas j detectadas, as esterases, fosfatases cidas e proteases predominam sobre as peroxidases, amilases, lpases e invertases. Atravs da presena de dispositivos de atrao, as presas so capturadas, ativa ou passivamente, e digeridas graas presena de enzimas produzidas pelas glndulas digestivas. Estudos auto-radiogrficos revelaram que as clulas secretoras das glndulas digestivas reabsorvem e reintegram os produtos do material digerido ao metabolismo da planta, garantindo o suprimento de fosfato e nitrognio (Castro & Machado 2006).

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Figuras 18,19. Fotografias de Drosera quartzicola. 18. Hbito. 19. Detalhe dos tricomas glandulares. (disponvel em http://carnivorousockhom.blogspot.com/2011/10/welcome-to-drosera-quartzicola.html).

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Figura 20. Estrutura de um tricoma glandular de Drosera sp. (disponvel em http://www.botany.org/plantimages/ImageData.asp?IDN=08-057h)

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7. Tricomas urticantes Tricomas presentes em espcies pertencentes Euphorbiaceae, Hydrophyllaceae, Loasaceae e Urticaceae, que produzem uma secreo que causa reao alrgica, a qual varia de irritao suave at a morte, dependendo das espcies envolvidas e das circunstncias em que se deu o contato entre a planta e o animal. Constituem, pois, elementos de defesa das plantas que os possuem. Alm da reao alrgica, os extratos bruto e dialisado da secreo de espcies de Urtica provocam dor. O tricoma consiste de uma nica clula vesiculosa na base e gradualmente afilada em direo ao pice, cuja regio intermediria entre a base e o pice lembra um tubo capilar fino. Quando este tricoma tocado, o pice rompe-se ao longo de uma linha predeterminada e o liquido que est sob presso no interior do tricoma introduzido no corpo do animal (Castro & Machado 2006).

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Figura 21. Tricoma glandular de Urtica dioica. (disponvel em http://www.photomacrography.net/forum/viewtopic.php?t=2557)

8. Osmforos Osmforos, ou glndulas de odor, produzem e liberam compostos volteis associados ou no atrao de polinizadores (Wiemer et al. 2009) Os odores produzidos so compostos majoritariamente por leos volteis terpenos e compostos fenlicos de baixo peso molecular (Vogel 1990). As flores de Orchidaceae apresentam osmforos com estruturas polimrficas consistentes como estados de carter (Dudareva 2006). Estas glndulas so descritas anatomicamente como clulas epidrmicas simples, tricomas ou papilas nos lobos e na superfcie do calo do labelo (Endress 1994). Em Grobya amherstiae, os osmforos so tricomas presentes na superfcie externa do labelo (figuras 22-24).

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Figura 22. Detalhe dos osmforos (Os) na superfcie externa do labelo de Grobya amherstiae (Orchidaceae) (Pansarin et al. 2009).

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Figuras 23 e 24. Detalhe dos osmforos de Grobya amherstiae (Orchidaceae). 23. Estrutura. 24. Teste com reagente especfico para identificao de lipdios totais (Sudan black B). Barra: 50m (Pansarin et al. 2009).

9. Elaiforos Os elaiforos so estruturas glandulares produtoras de lipdios no estado lquido (Vogel 1974). Os polinizadores podem utilizar o exsudato lipdico como fonte de alimentao, devido ao seu valor nutricional (Vogel 1974, Pansarin et al. 2009) ou como cola na construo e reparao de ninhos. Os elaiforos esto presentes em regies diferenciadas na epiderme do perianto e perignio, encontrados sob dois tipos celulares definidos, epidrmico e tricomceo (Vogel 1974). Nos elaiforos epidrmicos, as clulas epidrmicas em paliada so secretoras; este o tipo predominante em angiospermas, encontrados em Krameriaceae (atual Zygophyllaceae), Malpighiaceae e Orchidaceae. O tipo tricomceo consiste em reas com inmeros tricomas glandulares, unicelulares em Iridaceae e Orchidaceae, e multicelulares em Cucurbitaceae, Primulaceae, Scrophulariaceae, Solanaceae e Orchidaceae (Endress 1994). Os elaiforos e a identidade dos compostos qumicos produzidos por estas estruturas variam de acordo com o txon, constituindo caracteres relevantes em estudos taxonmicos e filogenticos (Endress 1994). Em Grobya amherstiae, Pansarin et al. (2009) registraram a ocorrncia de elaiforos tricomceos no pice do labelo (figuras 25 e 26).

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Figura 25. Detalhe dos elaiforos no pice do labelo de Grobya amherstiae (Orchidaceae) (Pansarin et al. 2009).

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Figura 26. Detalhe dos elaiforos tricomceos no pice do labelo de Grobya amherstiae (Orchidaceae). Teste com reagente especfico para identificao de cidos graxos (acetato de cobre a cido rubinico). Barra: 50m (Pansarin et al. 2009).

12 II Estruturas secretoras internas


1. Idioblastos Idioblastos secretores so clulas individualizadas de composio qumica distinta das clulas que a cercam; apresentam formato varivel e so classificadas de acordo com as substncias sintetizadas (Castro & Demarco 2008). No vacolo dos idioblastos pode ocorrer parte da sntese de precursores p.ex. alcalides indlicos ou armazenamento de compostos bioativos p.ex. alcalides tropnicos e nicotnicos (Mahroug et al. 2006). Diversas classes de compostos fenlicos so sintetizadas/acumuladas em um grande vacolo central ou em numerosos glbulos de vrios tamanhos no citoplasma dos idioblastos (figuras 27 e 28).

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Figuras 27,28. Idioblastos fenlicos no parnquima nectarfero de Passiflora alata. 27. Micrografia em microscpio eletrnico de varredura; notar contedo esponjoso (seta longa) e globuloso (seta curta). 28. Fixao com reagente prprio para evidenciar compostos fenlicos totais (Cardoso 2010).

2. Canais e cavidades Canais (ou dutos) e cavidades (ou bolsas) so glndulas compostas por um epitlio de clulas secretoras que delimitam um lume, alongado nos canais e isodiamtrico nas cavidades, no qual o material secretado; este exsudato pode possuir natureza qumica varivel (Fahn 1990). Aguiar-Dias e Cardoso-Gustavson (2011) notaram que, em Polygala angulata (Polygalaceae), os canais esto presentes nos ngulos do caule primrio em desenvolvimento (figura 29). Os canais so resinferos em espcies norte-americanas, enquanto em Polygala angulata, espcie brasileira ocorrente no cerrado, os canais so mucilaginosos; segundo as autoras, a ocorrncia de canais mucilaginosos pode estar relacionada a ambientes xeromrficos.

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Figura 29. Formao dos canais mucilaginosos em Polygala angulata (Polygalaceae). (Aguiar-Dias & CardosoGustavson 2011).

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Caso semelhante ocorre nas cavidades presentes nas lminas foliares de Zornia glabra (Fabaceae): as cavidades apresentam contedo mucilaginoso (figura 30), em comparao a outras espcies de Fabaceae cujo contedo das cavidades lipoflico.

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Figura 30. Cavidades mucilaginosas na lmina foliar de Zornia glabra. Barra: 50m (Castro, comunicao pessoal).

3. Laticferos O laticfero uma clula especializada ou uma fileira de clulas que contm ltex. O ltex uma suspenso ou emulso de pequenas partculas de terpenos (leos essenciais, resinas) e ceras dispersas em uma soluo que contm sais, polissacardeos, cidos orgnicos, alcalides, enzimas proteolticas, etc. A borracha no um componente universal (Fahn 1979). De acordo com Fahn (1979) (figura 31), os laticferos esto agrupados em dois tipos principais: os laticferos articulados e no-articulados. Esta classificao no apresenta relaes entre grupos taxonmicos e os diferentes tipos de laticferos podem ser encontrados em diferentes espcies de uma famlia. Os laticferos no-articulados so multinucleados. Eles se desenvolvem a partir de uma nica clula que se alonga muito com o crescimento da planta. Estes laticferos so tambm chamados de clulas laticferas. Em algumas plantas, eles se desenvolvem em tubos chamados laticferos no-articulados no-ramificados. Em outras espcies, eles se ramificam repetidamente, formando sistemas imensos. Estes laticferos so chamados no-articulados ramificados. Os laticferos articulados consistem de sries simples ou ramificadas de clulas que so normalmente alongadas. As paredes terminais destas clulas permanecem inteiras ou tornam-se porosas ou desaparecem completamente. No ltimo caso, o resultado final uma estrutura longa e multinucleada como encontrada nos laticferos no-articulados. Para diferenci-los, necessrio um estudo ontogentico do laticfero.

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Os laticferos articulados simples so chamados articulados no-anastomosados (ou no-ramificados), enquanto os laticferos articulados ramificados que se formam de ramificaes laterais so chamados de articulados anastomosados (ou ramificados).

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Figura 31. Anatomia dos laticferos (*) em seces longitudinais do caule (ou folha e carpelo em Lactuca sativa e Papaver somniferum, respectivamente) de oito espcies de plantas. Dois exemplos so dados para cada um dos quatro maiores tipos de laticferos. As setas vermelhas indicam articulaes. Barra: 50m (Hagel et al. 2008).

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