Kata Kunci sistem peternakan , terumbu karang , perubahan iklim , penyebaran , evolusi , perkembangan larva , sejarah kehidupan , simbiosis

, keterpaduan abstrak Sebuah keragaman yang terbatas karakter negara untuk sifat reproduksi dan filogeni yang kuat membuat karang scleractinian model organisme yang ideal untuk menjelajahi evolusi sifat kehidupan sejarah . Di sini , kami mengeksplorasi pola sistematis dan biogeografi dalam biologi reproduksi Scleractinia dalam konteks dari filogeni molekul baru dan menggunakan sifatsifat reproduksi dari hampir 400 spesies . Analisis kami mengkonfirmasi bahwa seksualitas karang sangat kekal , dan modus perkembangan larva relatif plastik. Meluap-luap dengan spesies larva autotrophic di Pasifik timur dan Atlantik kemungkinan besar hasil dari peningkatan kapasitas untuk jarak jauh dis - Persal diberikan oleh transmisi vertikal zooxanthellae simbiosis . Spawn - ing catatan dari wilayah biogeografis beragam menunjukkan bahwa multispecies pemijahan terjadi di semua kumpulan karang speciose . Sebuah indeks kuantitatif baru sinkroni pemijahan menunjukkan puncak di lintang pertengahan tropis di Indo Pasifik , dipengaruhi sebagian oleh dua musim pemijahan di banyak spesies terumbu persamaan - torial . Pendahuluan Hampir dua dekade telah berlalu sejak kajian besar terakhir reproduksi di Scleractinia ( Harrison & Wallace 1990, Richmond & Hunter 1990) . Saat ini , jumlah spesies karang yang sifat reproduksi diketahui telah dua kali lipat dan luasnya geografis studi reproduksi karang telah meningkat secara dramatis , terutama di daerah seperti Coral Triangle yang sebelumnya kurang terwakili . Selain itu, filogeni molekul Romano & Cairns ( 2000) , Fukami et al . (2004 , 2008) , dan Kerr (2005 ) telah menghasilkan revisi lengkap dari sistematika pesanan dan memberikan baru , hipotesis kerja kuat filogeni scleractinian . Ini kemajuan terbaru memungkinkan evolusi sifat hidup sejarah dalam karang untuk diperiksa menggunakan teknik biologi komparatif untuk pertama kalinya . Dalam ulasan ini , kita mulai dengan menguraikan berbagai hipotesis yang telah diajukan untuk menjelaskan pola sistematis dalam sifat reproduksi dan kami menguji hipotesis ini dalam konteks filogeni molekuler baru . Selanjutnya, kita

meneliti pola geografis dalam kelimpahan relatif dari sifat reproduksi untuk mendapatkan wawasan baru tentang biogeografi Scleractinia tersebut . Kami kemudian menguraikan pola global sinkroni pemijahan karang dan

mendiskusikan kontrol lingkungan dan kendala evolusi mengemudi fenomena pemijahan sinkron . Akhirnya , kami menguraikan potensi dampak perubahan iklim terhadap reproduksi karang , terutama pada waktu pemijahan , dan mendiskusikan bagaimana perubahan ini dapat mempengaruhi masa depan terumbu.

POLA SISTEMATIS DALAM BIOLOGI REPRODUKSI Karang Scleractinia Karang Scleractinia adalah yang paling ekstensif dipelajari organisme modular laut . Dari sekitar 1.400 spesies yang tersisa , sekitar 800 atau 60 % adalah kolonial ( Cairns 1999) . Modular , organisme kolonial tidak biasa karena " organisme " yang terdiri dari banyak direplikasi , modul saling bergantung , masing-masing dengan kelahirannya sendiri dan tingkat kematian , rumit analisis pola sejarah hidup . Modularitas berpotensi dapat menyebabkan beragam sistem seksual ( Weiblen et al . 2000) . Namun, tidak seperti tanaman berbunga ( Barrett 1998) dan beberapa hewan kesatuan ( Francis 1992) , ada essen - tially hanya dua sistem seksual scleractinian . Koloni yang baik didominasi out- crossing , hermafrodit simultan , dengan masing-masing memiliki polip kedua fungsi pria dan wanita , atau polip dalam koloni mengungkapkan hanya satu jenis kelamin sepanjang hidup mereka, sehingga koloni baik laki-laki atau perempuan dan spesies gonochoric ( yaitu, dioecious ) [lihat Harrison & Wallace 1990 untuk review , lihat juga Tambahan Lampiran I. ( Ikuti tautan Tambahan Bahan dari halaman rumah Ulasan Tahunan http://www.annualreviews.org ) . Kebanyakan karang hermaprodit yang simultan , menghasilkan sperma dan telur dalam satu siklus pemuliaan lengkap . Beberapa karang , misalnya Stylophora pistillata ( Rinkevich & Loya 1979) , adalah hermafrodit simultan protandrous , yaitu, koloni menampilkan fungsi hanya laki-laki dengan ukuran kecil tapi menjadi hermafrodit simultan sekali koloni melebihi ukuran char acteristic spesies-spesifik . Hermaphroditism Protandrous adalah mudah dijelaskan oleh model yang memprediksi alokasi tertunda lebih penuh semangat mahal fungsi perempuan sampai ukuran yang lebih besar tercapai ( Charnov 1982) . Setidaknya empat spesies fungiid soliter adalah hermafrodit protandrous berurutan , yaitu, polip menampilkan fungsi hanya laki-laki bila fungsi kecil dan

hanya perempuan ketika besar ( Kramarsky - Musim Dingin & Loya 1998 , Loya & Sakai 2008) sesuai dengan teori seks - alokasi ( Charnov 1982 ) . Selain itu, fungiid Ctenactis echinata dapat mengubah seks di kedua arah , mungkin dalam menanggapi kendala energik dan / atau lingkungan ( Loya & Sakai 2008). Sistem pemuliaan campuran jarang terjadi di karang scleractinian. Dalam spesies kolonial, beberapa polip adalah laki-laki dan lainnya perempuan. Contoh termasuk Cladopsammia Rolandi dan Diploastrea helipora (Sup tambahan dimasukkan Lampiran I). Setidaknya satu skleraktinia, Galaxea fascicularis, adalah pseudo-gynodioecious, yaitu, populasi terdiri dari koloni perempuan bahwa telur rilis dan koloni pria yang melepaskan sperma dikemas dengan telur nonviable, yang berpotensi memberikan daya apung untuk sperma (Harrison 1988). Selain itu, rendahnya proporsi hermafrodit sering ditemukan pada populasi dinyatakan gonochoric, termasuk spesies dalam keluarga Agariciidae (Delvoye 1988, Glynn et al 1996.) Dan Poritidae (Glynn et al, 1994, Soong 1991.); Spesies tersebut dijelaskan oleh Giese & Pearse (1974) sebagai gonochores stabil. Meskipun ini adalah pengecualian penting, sebagian besar spesies scleractinian dapat diklasifikasikan sebagai hermaprodit atau gonochoric. Demikian pula, pada dasarnya ada hanya dua mode perkembangan larva karang di scleractinian (selanjutnya disebut sebagai modus reproduksi). Pemupukan yang baik internal dan embrio de-velops dalam polip dan dirilis sebagai planula larva motil (yaitu, merenung), atau pembuahan eksternal dan embrio berkembang dalam kolom air (yaitu, pemijahan broadcast). Sedangkan merenung permukaan adalah umum di antara oktokoral (. McFadden et al, 2001), sangat jarang dalam Sclerac-Tinia, pengecualian hanya dikenal adalah Pseudosiderastreidae tayamai, yang melepaskan telur ke dalam kantung lendir eksternal di mana mereka dibuahi (Tambahan Lampiran I). Selain itu, beberapa larva diperam diproduksi secara aseksual (Ayre & Miller 2004, Cairns 1988, Stoddart 1983), namun sifat yang tepat dari proses ini tidak diketahui. Ini siap klasifikasi sifat reproduksi scleractinian menjadi salah satu dari dua negara karakter membuat mereka organisme penurut untuk studi evolusi karakter. Pola sistematis dalam Scleractinia Biologi Reproduksi Berdasarkan Phylogenies morfologi Pola macroevolutionary signifikan dalam karakter reproduksi telah dicatat dalam urutan selama dua dekade terakhir dalam kaitannya dengan kerangka sistematis morfologis didasarkan , beberapa di antaranya bertentangan . Atas

dasar anatomi dan fisiologis kesederhanaan , Fautin ( 2002 ) menyimpulkan bahwa anggota phylum Cnidaria secara evolusi plastik dan karena itu menunjukkan beberapa pola dalam sifat reproduksi . Dalam Scleractinia , namun , Harrison & Wallace ( 1990) mengidentifikasi "pola mendasar dalam reproduksi karang " mencatat bahwa , dengan beberapa pengecualian , seksualitas adalah konstan dalam setiap spesies , genus , dan keluarga dan karena itu harus memiliki dasar yang kuat sistematis . Sebaliknya , mereka tidak menemukan pola yang sistematis dalam modus reproduksi karena sebagian besar keluarga dan genera termasuk spesies yang memijah serta spesies yang merenung . Mereka menyimpulkan bahwa modus reproduksi adalah sifat plastik dan telah berkembang secara mandiri dalam banyak taksa , sedangkan seksualitas sangat kekal dan karena itu mungkin telah berevolusi pada tingkat yang jauh lebih lambat . Banyak peneliti telah mencatat kelimpahan luar biasa dari waria dalam urutan . Atas dasar ini , Szmant ( 1986) hipotesis bahwa hermaphroditism adalah kondisi leluhur di Scleractinia tersebut . Namun, atas dasar perbedaan morfologi sperma , Harrison ( 1990) menyimpulkan bahwa gonochorism adalah negara karakter yang lebih primitif . Dua dekade data akumulasi , termasuk sejumlah besar informasi baru pada sifat reproduksi dan filogeni molekul terakhir, sekarang memungkinkan pengamatan ini untuk diuji dalam kerangka evolusi yang kuat .

Pola sistematis dalam Sifat Reproduksi Scleractinia dalam Konteks sebuah Filogeni Molekuler Di sini, kita menganalisis tren sistematis dalam sifat reproduksi dalam Scleractinia ketertiban di konteks filogeni molekul baru Fukami et al. (2008) dan dengan database diperbarui sifat reproduksi. The filogeni morfologi Wells (1957) dan baru-baru Veron et al. (1996) sekarang dipahami mengandung sedikit, jika ada, kelompok keluarga monophyletic (Fukami et al. 2008, Huang et al. 2009). Diperbarui database sifat reproduksi (Tambahan Lampiran I) berisi catatan selama hampir 400 spesies, lebih dari dua kali jumlah spesies diperiksa dalam analisis terakhir dari tren sistematis dalam rangka ( Carlon 1999 , Harrison & Wallace 1990) . Dalam perjanjian dengan analisis sebelumnya , pemijahan hermafrodit tetap merupakan kombinasi yang paling umum dari seksualitas dan cara reproduksi , dengan pola ini ditemukan pada 242 atau 63 % dari spesies yang diteliti , sementara merenung gonochoric ( 26 spesies atau 7 % ) adalah yang paling umum kombinasi ( Gambar 1a ) . Konsistensi seksualitas dalam

clades molekul monofiletik sangat mencolok ( Tabel 1 ) . Hanya 5 dari 31 clades mengandung spesies dengan kedua karakter negara ( Tabel 2 ) , dan banyak dari pengamatan ini memerlukan verifikasi lebih lanjut. Misalnya , Isophyllia sinuosa adalah satu-satunya mussid gonochoric tetapi catatan ini tanggal kembali ke abad sebelumnya ( Duerden 1902) dan waran verifikasi . Selanjutnya, penanda molekuler bagi banyak spesies ini dengan seksualitas atipikal ( misalnya , semua caryophylliids ) belum diperiksa, membuat kedekatan sistematik mereka pasti. Dengan demikian , jumlah kasus spesies dengan seksualitas atipikal keluarga / clade berkurang ketika filogeni molekul revisi daripada filogeni morfologi digunakan sebagai kerangka sistematis. Analisis kami juga menegaskan saran sebelumnya bahwa modus reproduksi lebih fleksibel daripada seksualitas . Menurut filogeni molekuler baru , 13 dari 31 clades mengandung kedua pemijahan dan spesies merenung , namun , bahkan sifat ini muncul relatif stabil dalam clades . Hanya 13 dari total 111 genera mengandung spesies yang baik induk dan bibit ( Tabel 3 ) , salah satu contoh yang timbul sebagai akibat dari revisi taksonomi baru Acrhelia horrescens , yang Veron ( 2000) telah diklasifikasikan sebagai Galaxea acrhelia . Empat lebih lanjut dari contoh-contoh ini adalah spesies yang koloni individu baik induk dan bibit ( Heliofungia actiniformis , Goniastrea aspera , Oulastrea crispata , Pocillopora damicornis , Tambahan Lampiran I) . Jelas , sifat reproduksi yang baik panduan untuk afinitas sistematis antara Scleractinia tersebut. Dalam analisis filogenetik pertama dari evolusi karakter dalam

Scleractinia, Kerr dan rekan (A. Kerr, A. Baird, T. Hughes, disampaikan) menemukan bahwa transisi antara seksualitas terjadi sekitar setengah sesering transisi antara modus reproduksi. Menggunakan "supertree" filogeni (Kerr 2005) dari 242 spesies karang scleractinian yang datanya pada kedua seksualitas dan cara reproduksi yang tersedia, mereka juga menemukan bahwa transisi dari merenung ke pemijahan kalah jumlah transisi terbalik dengan lebih dari 2-1. Analisis sangat mendukung gonochorism sebagai negara leluhur seksual, tapi ambigu untuk modus reproduksi (Gambar 2). Hasil ini konsisten dengan gonochorism menjadi negara lazim dan mungkin leluhur di seluruh Anthozoa (Daly et al. 2003). Pola lain yang sistematis terkemuka, baru-baru ini dicatat oleh Diekmann et al. (2002), adalah hubungan yang kuat antara modus pembangunan larva dan modus penularan Symbio-dinium, yang endosimbion dinoflagellata karang

umumnya dikenal sebagai zooxanthellae (Gambar 1b). Dalam semua organisme simbiosis, keturunan memperoleh simbion di salah satu dari dua cara: baik mewarisi langsung dari orang tua dalam oosit (transmisi vertikal), atau diperoleh baru dalam setiap generasi (transmisi horizontal). Sekitar 90% dari brooding spesies scleractinian (n = 36 spesies) memiliki zooxanthellae di dalam planulae mereka (Gambar 1b). Salah satu spesies menyimpang, Madracis mirabilis, datang dari genus di mana banyak spesies azooxanthellate atau fakultatif zooxanthellate , ( meskipun spesies ini dianggap sebagai zooxanthellate ) hanya menyisakan tiga spesies , semua isoporans , yang merenung dan kurangnya zooxanthellae ( Tambahan Lampiran I) . Sebaliknya, hanya 25 % dari spesies pemijahan memiliki zooxanthellae dalam telur mereka , dan spesies ini berasal dari hanya 4 dari 85 genera zooxanthel - akhir scleractinian : Montipora , Anacropora , Pocillopora , dan Porites . Apa yang telah mendorong evolusi dari pola ini? Yakovleva et al . ( 2009) menyarankan bahwa penularan vertikal dapat menghalangi dalam spesies pemijahan karena kendala psikologis yang berkaitan dengan periode obligat diperpanjang perkembangan larva di permukaan laut . Tingginya bunga aktivitas antioksidan enzimatik , lev - els tinggi kerusakan sel , dan ketahanan hidup yang lebih rendah dari Acropora intermedia larva bila diinokulasi dengan Symbiodinium dan terkena kondisi lazim di permukaan laut dibandingkan dengan larva yang kekurangan simbion ( Yakovleva et al . 2009) memberikan memperkuat bukti untuk hipotesis ini POLA biogeografis DAN EVOLUSI DALAM KELIMPAHAN RELATIF sifat reproduksi Perbedaan yang jelas dalam kelimpahan relatif sifat reproduksi , khususnya, seksualitas dan reproduksi modus telah diakui antar wilayah karang dan melalui waktu evolusi . Misalnya , Harrison & Wallace ( 1990) mencatat bahwa sistem seksual berbeda di antara Atlantik dan Indo -Pasifik fauna dalam Porites genera ( gonochoric di Indo - Pasifik , hermafrodit di Atlantik ) dan Montastrea ( hermafrodit di Indo -Pasifik , satu gonochoric spesies di Atlantik ) , pola yang mereka dikaitkan dengan perbedaan evolusi sejak pemisahan fauna . Szmant ( 1986) pertama mencatat bahwa merenung karang yang relatif lebih banyak di Atlantik jika dibandingkan dengan Indo -Pasifik , fitur dia disebabkan adanya perbedaan tekanan selektif antara dua daerah dari waktu ke waktu evolusi . Secara khusus , Szmant ( 1986) hipotesis bahwa merenung adalah

strategi optimal untuk perekrutan tinggi di bawah kondisi ketahanan hidup larva rendah berpotensi disebabkan oleh gangguan lingkungan di Atlantik terkait dengan peristiwa-peristiwa tektonik dan perubahan sirkulasi laut sejak Oligosen . Demikian pula , Edinger & Risk ( 1995) mengemukakan bahwa lebih sedikit penetas telah punah selama Oligosen / Miosen peristiwa kepunahan , hasil yang mereka dikaitkan dengan kapasitas yang lebih besar dari larva diperam untuk merekrut dan bertahan hidup dalam kondisi marjinal seperti air dingin dan keruh terkait dengan meningkatkan upwelling di Atlantik pada masa Oligosen . Mereka memperkirakan bahwa dari 37 genera yang mereka disimpulkan modus reproduksi , 73 % dari brooding genera selamat kepunahan , dibandingkan dengan 29 % dari penyiaran genera ( Edinger & Risk 1995 ) . Sebaliknya , Johnson et al . ( 1995) menyimpulkan bahwa baik seksualitas maupun modus reproduksi dikaitkan dengan risiko kepunahan di tingkat spesies . Sebaliknya, mereka menemukan bahwa spesies ditandai dengan ukuran koloni besar punah kurang sering dan berasal lebih sering daripada spesies dengan ukuran koloni kecil ( Johnson et al . 1995) . Seberapa baik ide-ide ini berdiri dalam terang dua kali lipat peningkatan dalam catatan sifat reproduksi dan catatan fosil yang lebih luas ? bukan , bahwa melimpah penetas di Atlantik mendahului kepunahan Oligosen dan hipotesis bahwa pola merupakan hasil dari kemampuan penyebaran yang lebih besar penetas melintasi bagian timur Pasifik membagi , yang terisolasi Atlantik dari banyak zaman Indo -Pasifik sebelum kepunahan Oligosen ( Veron 1995) . Dalam meneliti risiko kepunahan di Atlantik , Edinger & Risk (1995 ) secara eksplisit menolak penyebaran ini hipotesis . Namun, beberapa alasan mereka didasarkan pada perbedaan antara pantas

lecithotrophic dan larva planktotrophic . Mereka didefinisikan sebagai larva diperam lecithotrophic , penalaran bahwa karena larva biasanya lebih besar dan hampir selalu mewarisi simbion vertikal , mereka bisa menghabiskan waktu yang lama dalam kolom air dipelihara oleh provisionings ibu . Mereka kontras ini dengan larva pemijahan siaran spesies yang lebih kecil dan umumnya tidak memiliki simbion - dan beralasan bahwa jika larva ini adalah untuk menghabiskan waktu di kolom air , mereka akan perlu untuk memberi makan . Akibatnya, mereka mendefinisikan larva siaran bibit - ers sebagai planktotrophic . Namun, planktotrophic istilah terbaik disediakan untuk larva yang harus memberi makan untuk menyelesaikan pembangunan dalam kolom air ( Pechenik 1990) . Jelas , hal ini tidak benar untuk setiap larva scleractinian , yang semuanya dapat

menetap tanpa nutrisi yang berasal dari kolom air ( Morse et al . 1996) . Selain itu, ada sedikit bukti yang menunjukkan bahwa larva karang sebenarnya memberi makan ( Graham et al . 2008) . Yang benar perbedaan antara larva autotrophic , yaitu larva yang di - Herit simbion vertikal dan karena itu dapat melengkapi pengadaan ibu dengan sumber energi yang disediakan oleh simbion fotosintesis mereka, vs lecithotrophic larva , yaitu orang yang tidak bisa melengkapi cadangan energi ibu mereka ( Richmond 1988 ) . Mengingat perbedaan ini , larva autotrophic mencakup semua larva spesies merenung , dengan pengecualian dari isoporans , ditambah larva spesies pemijahan dari genera Montipora , Porites , Pocillopora , dan Anacropora ( Tambahan Lampiran I) . Meluap-luap spesies dengan larva autotrophic di Pasifik timur ( Gambar 3b ) juga menunjukkan bahwa karakteristik ini memungkinkan mereka untuk melakukan perjalanan jarak besar dalam kolom air untuk menjajah terumbu karang setelah kepunahan karang setelah penutupan Tanah Genting Panama. Perbedaan seksualitas antara Atlantik dan spesies Indo - Pasifik Porites , Montas - trea , dan Agariciidae disorot oleh Harrison & Wallace ( 1990 ) , dan baru-baru , Scolymia ( hermafrodit di Indo - Pasifik dan gonochoric di Atlantik ) tidak didukung dengan analisis dari catatan kami diperpanjang . Contoh-contoh yang diberikan oleh Harrison & Wallace ( 1990) kini dipahami sebagai artefak sistematis atau berdasarkan jenis atipikal genera . Sebagai contoh , semua kecuali satu spesies Porites di Atlantik sekarang dianggap sebagai gonochores , atau gonochores stabil, dan Porites hermafrodit juga telah dijelaskan dalam Indo - Pasifik ( Tambahan Lampiran I) . Demikian pula , penelitian terbaru pada agariciids menunjukkan kedua Atlantik dan spesies Indo - Pasifik digambarkan sebagai gonochores sta - ble ( Tambahan Lampiran I) . Genera lain yang sebelumnya dianggap memiliki seksualitas campuran antara lautan sekarang diakui sebagai polyphyletic , dengan spesies gonochoric dari Montastrea dan Scolymia sekarang ditempatkan di clades yang berbeda dari spesies congeneric hermafrodit mereka ( Fukami et al . 2008) . Pola menonjol lainnya termasuk tidak adanya lengkap hermafrodit di Subantarctic dan kelimpahan yang sangat tinggi petelur gonochoric di Pasifik timur (Gambar 3b). Pola ini, pertama kali dicatat oleh Glynn & Ault (2000), kontras dengan pola diidentifikasi oleh Edinger & Risk (1995), yang menyatakan bahwa Pasifik timur didominasi oleh genera merenung. Glynn & Ault (2000) juga mencatat sifat reproduksi lainnya yang mendominasi di Pasifik timur fauna-hal

meluap-luap spesies yang mewarisi zooxanthellae vertikal (Gambar 3b). Sebagaimana dibahas di atas, properti ini hampir pasti berkaitan dengan potensi yang lebih besar untuk penyebaran jarak jauh spesies dengan larva autotrophic, memungkinkan mereka untuk bertahan hidup periode planktonik diperpanjang yang diperlukan untuk mencapai timur Pasifik terumbu POLA biogeografi DI KARANG pemijahan sinkroni Kontrol pada Timing Reproduksi Pengendalian melibatkan berbagai waktu sinyal reproduksi lingkungan adalah yang kompleks harus dan mungkin oleh

diterjemahkan

organisme. Sinyal ini memberikan arahan untuk serangkaian acara temporal Phys-iological yang mengarah pada gamet pematangan dan akhirnya pemijahan. Menetapkan faktor yang mengontrol waktu reproduksi bermasalah karena penyebab tidak dapat dibangun oleh pengamatan atau korelasi saja, dan eksperimen yang memanipulasi faktor lingkungan seperti cahaya dan temperatur selama periode siklus gametogenic karang secara teknis menantang (Hunter 1988). Berbagai faktor lingkungan mungkin memainkan peran dalam penentuan waktu reproduksi dan ini dapat bertindak baik di proksimat dan tingkat akhir ( Olive et al . 2000 , Oliver et al . 1988) . Hipotesis yang paling umum untuk menyatakan bahwa karang isyarat lingkungan bekerja pada skala yang semakin halus untuk mengatur ( a) sepanjang tahun , ( b ) malam pemijahan , dan ( c ) waktu pemijahan ( Babcock et al . 1986) . Secara tradisional , suhu permukaan laut ( SST ) telah dianggap sebagai isyarat musiman utama sebagian karena pengaruh penting yang diberikannya temperatur pada proses fisiologis dan sebagian karena banyak contoh pemijahan siaran terjadi sebagai perairan yang pemanasan atau dekat dengan maxima tahunan di banyak lokasi ( Harrison & Wallace 1990) . Mungkin bukti kuat untuk peran suhu adalah waktu dari perairan pantai dibandingkan lepas pantai pemijahan karang di tengah Great Barrier Reef ( GBR ) ( Willis dkk . 1985) , di mana spesies perairan pantai karang menelurkan bulan lebih awal dari koloni spesies yang sama pada pertengahan dan luar -rak terumbu , dan ini puncak pemijahan berkorelasi dengan meningkatnya suhu permukaan laut yang dimulai sebulan sebelumnya lebih dekat ke daratan ( Babcock et al . 1986 , Willis dkk . 1985) . Mengingat bahwa terumbu ini berada pada garis lintang yang sama dan dipisahkan oleh maksimal 60 km , tidak

mungkin bahwa variabel lingkungan kausal potensial lainnya , seperti insolation , panjang hari , atau waktu matahari terbit , bervariasi antara lokasi tersebut . Meskipun demikian, inkonsistensi dalam hubungan antara musim SST dan pemijahan yang jelas (Babcock et al. 1994, Mendes & Woodley 2002 Penland et al. 2004). Sebagai contoh, karang di pantai timur dan barat Australia menelurkan terutama di musim yang berbeda meskipun rezim SST tahunan yang sama (Simpson 1985). Di Atlantik barat siaran pemijahan karang, laju perubahan SST adalah prediktor buruk dari waktu pemijahan, melainkan suhu rata-rata pada saat pemijahan penting dan paling karang bertelur ketika SST adalah antara 28 C dan 30 C. Sebaliknya , laju perubahan insolation adalah prediktor yang baik dari pemijahan, sedangkan rata-rata insolation pada saat pemijahan tidak (van Woesik et al. 2006). Isyarat lingkungan yang mempengaruhi hari bulan dan jam pemijahan yang lebih baik di bawah - berdiri . Kontrol lunar malam pemijahan sangat didukung oleh studi eksperimental manipulatif ( Hunter 1988) dan dengan pengamatan jangka panjang waktu pemijahan , yang setan - strategi yang pola pemijahan secara konsisten melacak pola lunar ( Gambar 4 ) . Pengamatan jangka panjang juga menunjukkan bahwa isyarat lunar dan musiman berinteraksi untuk mempertahankan pemijahan di GBR dalam jendela lingkungan laut personal yang mungkin menguntungkan bagi keberhasilan reproduksi ( A. Firaun & B. Willis , disampaikan ) . Oleh karena itu , membagi tahun pemijahan , ketika populasi karang membagi pemijahan selama dua bulan berturut-turut ( Willis dkk . 1985) , dapat dijelaskan oleh ritme reproduksi tahunan yang variabel terhadap jumlah bulan lunar ( yaitu, 12 atau 13 ) elapsing antara pemijahan di tahun berturut-turut , dengan demikian mempertahankan konsistensi dalam musim kawin ( Gambar 4 ) ( A. Firaun & B. Willis , disampaikan ) . Dalam Pocillopora damicornis , irama bulan rilis planulae terikut ( yaitu, siklus lunar

mempertahankan akurasi jam internal ) ( Jokiel et al . 1985) . Selanjutnya , karang dapat mendeteksi rendahnya tingkat radiasi lunar ( Gorbunov & Falkowski 2002) dan memiliki protein cahaya-sensing biru yang menjaga ritme sirkadian pada serangga dan vertebrata ( Levy et al . 2007) . Untuk siaran pemijahan karang , timbulnya kegelapan biasanya isyarat akhir yang menentukan jam pemijahan ( Babcock et al 1986 , Hunter 1988 , Levitan et al 2004 . ). , Namun beberapa spesies bertelur pada siang hari ( Kinzie 1993 , Plathong et al . 2006 ) .

Pemijahan Synchronous Multispecific Kebanyakan karang scleractinian disiarkan menelurkan (lihat Gambar 1), menghasilkan lipid kaya, positif apung, larva lecithotrophic. Karena siklus oogenic dalam spesies pemijahan siaran biasanya berkisar dari 6 sampai 14 bulan ( Harrison & Wallace 1990) , masing-masing koloni biasanya memunculkan hanya setahun sekali pada siklus musiman (tapi lihat Stobart et al . 1993 , Mangubhai & Harrison 2008b untuk beberapa pengecualian ) . Mengingat peluang kawin terbatas setiap tahun , sebagai konsekuensi dari keterbatasan evolusioner yang dikenakan oleh panjang siklus oogenetic , sinkroni pemijahan cenderung sangat adaptif pada spesies penyiaran. Selanjutnya , keberhasilan pembuahan sangat berkurang di karang ketika sejumlah kecil koloni memijah karena gamet pengenceran cepat ( Oliver & Babcock , 1992 , Levitan et al . 2004) . Dengan demikian, banyak siaran pemijahan karang bertelur pada waktu yang diprediksi setiap tahun ( Willis dkk . 1985) , dan individu dapat sangat tepat waktu . Misalnya, koloni Colpohyllia natans bertelur dalam waktu dua menit dari waktu di mana mereka melahirkan tahun sebelumnya , sedangkan Diploria strigosa , spesies paling tepat waktu di Texas Flower Garden kumpulan , memunculkan dalam jendela waktu 1,5 jam ( Vize 2006 ) . Dalam banyak kumpulan karang, pemijahan disinkronisasi tidak hanya di kalangan koloni dalam populasi - lation , tetapi juga di antara banyak spesies dalam satu himpunan . Selama tahunan " bertelur massal" pada GBR ( Harrison et al . 1984) , sampai dengan 30 spesies rilis gamet dalam beberapa jam pada karang tunggal ( Willis dkk . 1985) dan lebih dari 130 spesies bertelur di mingguminggu setelah bulan purnama di Oktober dan / atau November ( Willis dkk . tahun 1985, Harrison & Wallace 1990) . Pemijahan Multispecific sejak itu telah direkam pada banyak terumbu dalam berbagai wilayah ( Tambahan Lampiran II ) . Sebaliknya , tidak ada tumpang tindih jelas dalam periode pemijahan bagi spesies dalam kumpulan karang di beberapa daerah karang . Sebagai contoh , spesies ekologis dominan di Eilat di Laut Merah bagian utara bertelur di musim yang berbeda , bulan , dan fase lunar ( Shlesinger & Loya 1985) . Temporal reproduksi isola - tion juga pola di bagian Pasifik tengah , Hawaii , dan Pasifik timur ( Glynn & Ault 2000 , Richmond & Hunter 1990, tapi lihat Kenyon 2008) . Dalam kombinasi , pola yang muncul dari penelitian awal menunjukkan bahwa " ' pemijahan massal , " didefinisikan oleh Willis et al . ( 1985) sebagai " rilis sinkron gamet oleh banyak spesies karang , dalam satu malam antara senja dan tengah

malam , " terbatas pada wilayah geografis dengan isyarat proksimat sesuai. Secara khusus , Oliver et al . ( 1988) hipotesis bahwa pemijahan massal hanya akan terjadi di daerah di mana fluktuasi besar dalam variabel lingkungan hidup memberikan isyarat yang diperlukan dimana karang dapat menyinkronkan pemijahan ( Harrison & Wallace 1990) . Kurangnya presisi dalam definisi apa yang merupakan pemijahan massal , bagaimanapun , telah menyebabkan kontroversi di mana dan kapan itu terjadi . Harrison & Booth ( 2007) menyarankan " ' pemijahan massal ' dibedakan dari yang lebih rendah pola pemijahan multispecific lain dengan skala yang jauh lebih besar ekologi " dan Mangubhai & Harrison ( 2008a ) berpendapat bahwa istilah harus " dibatasi untuk menggambarkan ini ( GBR ) sinkron ekstrim peristiwa multispecific pemijahan , bukan ter-masuk semua pemijahan multispecific . " dengan tidak adanya panduan dibenarkan ekologi ke mana untuk menarik garis antara massa dan multispecies peristiwa pemijahan dan mengingat bahwa tujuan utama dari studi ini adalah untuk mengidentifikasi faktor pendorong pemijahan sinkroni antara spesies karang , pendekatan kuantitatif alternatif mungkin merupakan cara yang lebih produktif menangani pertanyaan . Dua hipotesis mendukung paradigma pemijahan massal: (a) Tidak sinkroni pemijahan tinggi dalam populasi karang di atas skala geografis yang luas, dan (b) pemijahan sinkroni lebih besar di daerah dengan fluktuasi besar dalam variabel lingkungan. Di bawah ini, kami kembali menguji hipotesis ini dalam terang dari banyak studi yang telah muncul sejak ide ini awalnya dirumuskan, khususnya kekayaan data baru dari daerah, seperti pusat IndoPasifik, yang sebelumnya kurang terwakili. Kami selanjutnya merumuskan indeks kuantitatif sinkroni pemijahan baik pada populasi dan skala kumpulan dalam rangka untuk menguji hipotesis bahwa pemijahan sinkroni berkorelasi positif dengan variasi dalam variabel lingkungan. Studi sinkroni reproduksi dalam populasi karang lebih dari skala spasial yang luas di GBR menunjukkan bahwa , meskipun beberapa spesies bertelur dengan sinkroni yang luar biasa , banyak spesies telah diperpanjang musim berkembang biak . Dalam tiga wilayah yang mencakup panjang GBR , populasi yang paling Acropora sampel dalam seminggu sebelum periode pemijahan massal memiliki proporsi koloni di masing-masing tiga kondisi reproduksi ( matang, dewasa , dan kosong ) , menunjukkan bahwa pemijahan dalam populasi ini diperpanjang selama setidaknya dua bulan ( Baird et al . 2002) . Demikian

pula , proporsi koloni dewasa tiga spesies Acropora bervariasi secara dramatis diantara enam wilayah di GBR dan di antara tahun, menunjukkan perbedaan regional dan tahunan besar di dalam populasi sinkroni reproduksi ( Hughes et al . 2000) . Selanjutnya, dalam studi 3 tahun kali pemijahan di 12 morfospesies dari humilis kelompok Acropora , acara pemijahan substansial kedua terjadi tiga bulan setelah bibit awal bulan November , dan 11 dari 12 taksa melahirkan di kedua peristiwa ( Wolstenholme 2004) . Selain itu, studi pertama untuk mengklaim sinkron luas dalam pemijahan antara kumpulan karang di GBR benarbenar menunjukkan pemijahan terpecah antara November dan Desember pada setidaknya 5 dari 12 terumbu dievaluasi, dan jumlah koloni kosong di banyak terumbu menunjukkan bahwa koloni-koloni ini yang berkembang biak pada waktu lain tahun (tabel 1 di Oliver et al . 1988, hal . 805 ) . Demikian pula , di pantai barat laut Australia , populasi setidaknya empat spesies Acropora bertelur di kedua musim gugur dan musim semi ( Rosser & Baird 2009) . Sebuah studi pola temporal pemijahan siaran selama 22 spesies Acropora di GBR sentral menunjukkan pemijahan yang sinkron dalam populasi dan antar spesies untuk lebih dari 75 % spesies , tetapi 25% sisanya baik telah diperpanjang peternakan musim yang mencakup massa utama periode pemijahan , atau yang diisolasi temporal ( A. Firaun & B. Willis , disampaikan ) . Seperti disimpulkan oleh A. Firaun & B. Willis ( disampaikan ) , multispecies pola pemijahan span kontinum dari sinkroni ke asynchrony di GBR , meskipun kehadiran kedua sinyal pasang surut substansial dan fluktuasi tahunan suhu dan cahaya . Selama dua dekade terakhir , multispecies peristiwa pemijahan telah dijelaskan dari 23 lokasi di seluruh dunia ( Tambahan Lampiran II ) . Selain itu, reproduksi karang di sebagian besar wilayah diselidiki sangat musiman , dengan sebagian besar kegiatan reproduksi terkonsentrasi dalam dua sampai tiga bulan , bahkan di lokasi khatulistiwa yang sebelumnya dianggap musim kekurangan ( misalnya , Kenya : Mangubhai & Harrison 2008a ; Singapura: . Guest dkk 2005a , dan melihat Tambahan Lampiran II ) dan di daerah di mana periode peternakan sebelumnya telah digambarkan sebagai tidak musiman ( misalnya , Laut Merah , Tambahan Lampiran II ) . The ubiquitousness karang multispecies pemijahan tidak mengherankan mengingat potensi spesies yang terkait erat dengan respon yang serupa terhadap isyarat lingkungan hidup lokal ( Oliver et al . 1988 ) . Dengan demikian , tampaknya tak terelakkan bahwa multispecies pemijahan akan terjadi pada setiap kumpulan beragam siaran pemijahan karang ( Guest dkk

. 2005b ) . Penelitian sebelumnya compar - ing pola daerah selaras pemijahan hipotesis bahwa rentang yang berbeda dalam variabel lingkungan mendasari variasi dalam pola pemijahan ( Oliver et al . Tahun 1988, Richmond & Hunter 1990) . Kajian yang lebih mutakhir menunjukkan bahwa bahkan perubahan yang relatif kecil dalam variabel lingkungan mungkin cukup untuk bertindak sebagai isyarat . Memang , tingkat perubahan yang mungkin sama pentingnya dengan mutlak perubahan variabel lingkungan ( van Woesik et al . 2006) .

Definisi Kuantitatif Sinkroni Pemijahan Banyak kebingungan baru-baru ini dalam literatur sehubungan dengan pola geografis dalam pemijahan massal disebabkan oleh kurangnya definisi kuantitatif sinkroni pemijahan (Baird & Guest 2009). Sinkroni reproduksi dapat terjadi pada beberapa tingkatan, misalnya, individu (intracolony sinkroni), spesies (pop-modulasi sinkroni), dan kumpulan karang (multispecific sinkron pemijahan atau "massa spawn-ing"). Dalam arti ketat, sinkroni didefinisikan sebagai pemijahan dalam jendela waktu yang memungkinkan sukses pemupukan silang. Namun, untuk menguji isyarat proksimat yang mengkoordinasikan musim pemijahan definisi sinkroni pada skala bulan adalah tepat. Meneliti musiman menawarkan paling menjanjikan karena data yang pada saat jatuh tempo gamet selama bulan apapun dapat dikumpulkan relatif mudah dengan mengamati oosit pigmentasi pada bagian yang rusak di situ (Harrison et al. Tahun 1984, Baird et al.2002). Musiman dalam pemuliaan dapat dianggap memiliki dua komponen penting: (a) panjang musim pemijahan (didefinisikan di sini dalam beberapa bulan) dan (b) proporsi penduduk yang menumbuhkan dalam satu bulan. Komponen-komponen ini dapat ditangkap dengan relatif mudah menggunakan indeks musiman (SI). Sebagai contoh, versi modifikasi dari indeks

keanekaragaman Simpson dapat diadopsi dengan mengganti "spesies" dengan bulan dan "jumlah individu per spesies" dengan proporsi dari pemijahan populasi pada bulan apapun, dihitung sebagai berikut:

di mana n1 adalah proporsi dari pemijahan populasi di satu bulan, dll, dan N adalah jumlah total karang dalam sampel Di sini, kita menggunakan SI ini untuk menguji hipotesis bahwa pemijahan sinkroni berkurang di lintang rendah. Pertama, kita mengeksplorasi sinkron

dalam kumpulan ini, dengan menggunakan data dari empat lokasi di mana seluruh Acropora kumpulan disampling selama musim reproduksi. Hubungan antara sinkroni pemijahan dan lintang tidak linear seperti yang diperkirakan oleh hipotesis bahwa fluktuasi semakin meningkat-ing suhu tahunan atau siklus cahaya dengan lintang memberikan isyarat proksimat semakin efektif untuk sinkroni pemijahan. Sebaliknya, puncak sinkroni pemijahan pada pertengahan garis lintang (cen-tral GBR), dan lebih rendah di dekat khatulistiwa dan di lintang tinggi (Gambar 5a). Kedua, kami menguji hipotesis bahwa sinkroni dalam populasi karang rendah di lintang rendah dengan memplot SIS yang untuk empat spesies di empat lokasi di Laut Coral. Sekali lagi tidak ada pola yang konsisten dalam sinkroni dengan lintang ( Gambar 5b ) . Di Acropora hyacinthus dan A. Millepora , puncak sinkroni di pertengahan garis lintang . Dalam A. nasuta , penurunan sinkroni di lintang yang lebih rendah , dan Acropora humilis , meningkat syn chrony di lintang rendah . Akhirnya , kami menggunakan dua proxy tambahan untuk sinkroni pemijahan : ( a) proporsi spesies reproduktif aktif selama musim pemijahan puncak, dan ( b ) jumlah koloni dalam pemuliaan kumpulan keseluruhan pada bulan kegiatan reproduksi puncak . Proporsi koloni Acropora peternakan selama periode puncak itu notcorrelated dengan lintang ( p = 0,19 ; r2 = 10 % ; Tambahan Lampiran III ) , didorong oleh kenyataan bahwa di sebagian besar lokasi yang berjarak 8 khatulistiwa ada dua puncak aktivitas reproduksi ( Tambahan Lampiran II ) . Demikian pula , proporsi spesies Acropora pemuliaan selama periode puncak tidak berkorelasi dengan lintang ( p = 0,08 ; r2 = 19 % ; Tambahan Lampiran III ) . Meskipun demikian , proporsi minimum spesies berkembang biak selama bulan kegiatan puncak adalah 50 % yang mewakili 10 spesies di Kenya ( Tambahan Lampiran III ) . Kami menyimpulkan bahwa meskipun beberapa pengurangan sinkron di beberapa spesies di dekat khatulistiwa , terutama bila dibandingkan dengan terumbu lintang pertengahan , multispecies pemijahan sinkron terjadi di semua spesies kaya Acropora kumpulan Perubahan Iklim dan Sukses Reproduksi Karang Scleractinia Suhu mengontrol tingkat metabolisme semua organisme , yang pada gilirannya mempengaruhi banyak proses-proses dalam individu , populasi , dan komunitas ( O'Connor et al . 2007) . Sebuah sedikit di-lipatan di SST dapat memiliki efek

positif pada individu , misalnya dengan meningkatkan tingkat pertumbuhan koloni ( Lough & Barnes 2000 ) , pertumbuhan penduduk ( Edmunds dkk . 2005) dan perkembangan larva ( O'Connor et al . 2007 ) . Namun , akan selalu ada batas toleransi individu, dan sekali melebihi , setiap keuntungan yang terkait dengan peningkatan suhu yang cepat hilang . Di karang , efek paling umum dari peningkatan SST sebagai akibat dari pemanasan global adalah peningkatan skala dan besarnya karang massal peristiwa , di mana sejumlah besar individu yang rentan dibunuh menyusul gangguan dalam simbiosis pemutihan ( Carpenter et al . 2008 ) . Efek merusak dari temperatur pada reproduksi karang termasuk mengurangi fekunditas , kualitas telur , keberhasilan pembuahan , dan ketahanan hidup larva (lihat McClanahan et al . 2009 untuk review) . Di sini , kita secara singkat membahas potensi dampak perubahan siklus tahunan variabel lingkungan yang terkait dengan sinkroni pemijahan dan efek potensial ini mungkin pada pengisian populasi . Selain itu, kami mengidentifikasi karakteristik sejarah hidup yang mungkin membuat spesies karang rentan terhadap anomali termal yang terkait dengan perubahan iklim . Perubahan yang signifikan dalam proses biologis sebagai konsekuensi dari perubahan iklim sekarang jelas dalam banyak ekosistem (Harley et al. 2006). Memang, pergeseran fenologi menawarkan beberapa bukti terbaik untuk iklim perubahan biologis yang disebabkan perubahan (Visser 2008). Sebagian besar penelitian ini adalah dari garis lintang menengah dan tinggi dan dari organisme yang catatan jangka panjang yang tersedia, khususnya pada tanaman, burung, dan serangga (Kedua et al. 2006, Visser 2008). Kurang banyak diketahui tentang pergeseran fenologi di lintang rendah atau dalam organisme laut (tapi lihat Philippart et al. Tahun 2003, Edwards& Richardson 2004). Namun demikian, perubahan pola musiman SST cenderung memiliki implikasi besar bagi fenologi reproduksi organisme laut dengan reproduksi sangat musiman (Olive et al. 1990). Efek dari pemanasan global terhadap sinkroni pemijahan di karang bergantung pada (a) apakah suhu laut adalah isyarat proksimat atau apakah faktor-faktor iklim independen lain mengendalikan waktu reproduksi, misalnya, insolation dan penyinaran (lihat pembahasan di atas), dan (b) apakah karang dalam populasi waktu pemijahan serentak untuk mengoptimalkan kelangsungan hidup keturunan atau apakah pendorong utama adalah sinkroni sendiri, independen dari waktu tahun atau musim, misalnya, untuk memuaskan predator. Jika tindakan temperatur sebagai isyarat primer atau sinergis dengan isyarat

lainnya,

maka

perubahan

suhu

dapat

uncouple

hubungan

fasa

dan

menyebabkan gangguan selaras dengan konsekuensi yang berpotensi negatif untuk sukses pembuahan (Lawrence & Soame2004). Bagi banyak invertebrata laut, terutama di daerah beriklim sedang, reproduksi waktunya untuk

mencocokkan waktu persediaan makanan. Larva karang yang baik lecithotrophic atau autotrophic (lihat pembahasan di atas) dan karena itu tidak makan dalam kolom air, akibatnya, pergeseran waktu pemijahan tidak mungkin untuk meningkatkan mortalitas larva melalui kelaparan. Namun, banyak pemijahan massal mereproduksi selama periode intermonsoon ketika SST dekat dengan maxima tahunan dan ketika kondisi air relatif tenang, menunjukkan bahwa waktu musiman reproduksi adaptif (van Woesik et al 2006.), Sehingga kelangsungan hidup larva dapat terpengaruh jika fenologi bergeser meningkatkan kemungkinan pemijahan terjadi selama periode cuaca buruk. Glynn & Colley (2009) mengusulkan bahwa spesies penyiaran di Pasifik timur mungkin lebih baik dibandingkan merenung spesies dalam menghadapi pemanasan global karena mereka memiliki sifat-sifat yang meningkatkan kemungkinan kelangsungan hidup merekrut seksual dan aseksual fragmen. Broadcast spesies pemijahan melebihi penetas di Pasifik timur, baik dari segi kekayaan spesies (12 dari 13 spesies yang dipelajari adalah petelur) dan kelimpahan relatif, berpotensi karena mereka mampu menjajah beragam habitat, menghasilkan sejumlah besar propagul seksual yang memiliki potensi

penyebaran luas, dan cenderung menghasilkan jumlah yang lebih besar dari fragmen aseksual dibandingkan dengan spesies merenung. Selain itu, setelah peristiwa pemutihan massal di GBR pada tahun 1998, spesies merenung telah mengambil lebih lama untuk kembali ke tingkat mantan kelimpahan daripada harus siaran pemijahan spesies (Emslie et al. 2008). Sebaliknya, merenung karang sekarang mendominasi banyak terumbu Karibia menyusul gangguan pada 1980-an dan 1990-an (Knowlton 2001), dan merekrut mereka melebihi orang-orang dari petelur setelah pemutihan massal (McField 1999). Singkatnya, meskipun efek diulang pemutihan massal cenderung mendalam dalam hal menyebabkan matinya kumpulan karang, perubahan iklim juga diperkirakan menimbulkan akibat keberhasilan reproduksi karang dan fenologi dan dengan demikian proses yang sangat diperlukan untuk mengisi terumbu setelah pemutihan gangguan. Informasi lebih rinci mengenai waktu

musiman pemijahan dan sinkroni dalam populasi sangat diperlukan sebagai dasar terhadap yang untuk menguji efek dari perubahan iklim. POIN RINGKASAN 1. Hipotesis sebelumnya pada pola sistematis dalam reproduksi karang , termasuk sifat yang sangat lestari seksualitas karang dan sifat relatif plastik modus larva de-Pembangunan , telah diverifikasi oleh analisis substansial meningkat data biologi reproduksi karang di konteks filogeni molekul baru dan dengan analisis filogenetik terbaru dari evolusi sifat-sifat ini . 2. Fauna scleractinian di Atlantik barat memiliki melimpah besar karang yang merenung larva . Kami berhipotesis bahwa pola ini adalah hasil dari perbedaan dalam kemampuan penyebaran larva diperam yang , hampir tanpa pengecualian , autotrophic dan karena itu memiliki kapasitas yang lebih besar untuk penyebaran jarak jauh daripada harus larva lecithotrophic . 3. Fauna di Pasifik timur didominasi oleh spesies dengan larva autotrophic , mendukung gagasan bahwa penyebaran dari Pasifik tengah bertanggung jawab atas sifat unik dari fauna ini. 4. Multispecies peristiwa pemijahan terjadi pada semua kumpulan karang speciose global . Rendah sinkroni pemijahan di banyak spesies karang dan kumpulan karang di dekat khatulistiwa , dibandingkan dengan terumbu lintang pertengahan , biasanya mencerminkan dua puncak yang berbeda dalam kegiatan reproduksi di dekat khatulistiwa . 5. Karang mengandalkan sejumlah isyarat lingkungan, berpotensi termasuk pola temperatur musiman, untuk menyinkronkan pemijahan, meskipun penelitian lebih lanjut diperlukan untuk un-samar-samar mengidentifikasi isyarat ini. Ketergantungan pada isyarat eksternal menunjukkan bahwa perubahan iklim yang disebabkan dalam isyarat lingkungan memiliki potensi untuk mengganggu sinkroni pemijahan, dan dengan demikian mengurangi ketahanan ekosistem terumbu.