Contacto$ 83, 29-35 (2012) Recibido: 23 de junio de 2011. Aceptado: 22 de septiembre de 2011. Abstract Bats have important roles in the agricultural ecosys- tems. They act as insect pest control by eating thou- sands of insects every night. In this paper we illus- trate some secondary effects of pesticides on ecosys- tems, describe the importance of bats as natural pest control and propose some alternatives for reducing pesticide use, Keywords: Bats, pesticides, ecosystems. Resumen, Los murciélagos cumplen con funciones importan- tes en los ecosistemas agricolas, como controlado- res de insectos-plaga al alimentarse de miles de in- sectos cada noche. En este trabajo se ejemplifiean algunos efectos secundarios causados a los ecosiste- mas por el uso de plaguicidas, se describe la impor- tancia de los murciélagos como controladores natu- rales de insectos-plaga y se plantean algunas alter- nativas para reducir el uso de plaguicidas. Palabras Mateiélagos, plaguicidas, clave: ecosistemas, Los murciélagos son mamiferas que juegan un pa- pel muy importante en los evosistemas, por st capa- cidad de dispersién de semillas y de polen, de redis- tribucién de nutrientes y de energia a través de su guano para sostener ecosistemas terrestres, acuiti- ccs y de cuevas (Kunz et al. 2011). Ademas de estos servicios, aproximadamente 1 70'% de las 1,200 es- pecies de mureiélagos descritas a nivel mundial se ali- ‘mentan de insectos y pueden, en cierta medida, con- trolar poblaciones de insectos-plaga, que conileva a ‘mantener la estabilidad de los ecosistemas agricolas y tienen el potencial para mitigar los costos de con- trol de plagas. Plaguicidas, efectos secundarios en los ecosistemas ‘Una plaga en Ia agricultura puede definirse como aquellas especies de animales, plantas 0 microorga- nismos que tienen un efecto negativo sobre la pro- uccién agricola. En este sentido, se estima que los artropodos herbivoros destruyen aproximadamente 25-50% de los cultivos @ nivel mundial (Pimentel et al, 1991), La respuesta a estas amenazas ha sido predomi nantemente mediante la aplieacién de plaguicidas sintéticos, definides como productos quimicos utili- zados para controlar o eliminar las plagas que alec- tan a las plantaciones agricolas. Pimentel (2005) in- ica que el uso de pesticidas en los sistemas agrico- las de los Estados Unidos devuelve aproximadamen- te $4 délares por cada délar invertido en el control de plagas, por lo que se considera un método conven- cional atractivo para el manejo de plagas. Sin em- bargo, esta préctica ha Hevado a muchas consecuen- cis no deseadas, incluidos los riesgos de salud hnna- na, desarrollo de resistencia a la toxicidad por par~ te de las plagas, asf como la degradacién del funcio- amiento de las zonas de cultive y efectos negati- ‘vos sobre la fauna autéetona, entre otros. Los efectos secundarias sobre los ecosistemas por el uso de plaguicidas pueden ser varindos. Dado que su meta principal es matar plagas de inseetos, por con- secuencia pueden tener impactos letales o subleta- les en organismas que no son su objetivo. Stark y Banks (2003), realizaron una revisién bibliografica sobre el uso de pesticidas y sus efectos en la densi- dad poblacional de diversas especies de fauna nati- va, destacando que éstos pueden manifestarse en as- pectos como Ia reduccidn del tiempo de vida, ta- sas de desarrollo, fetilidad, fecundidad, proporcién de sexos y comportamiento (i.e, alimentacién, forra- Jeo y reproduceién). En este contexto, se ha demostrado que algunos pla- uicidas han tenido grandes efectos en las poblacio- nes de diferentes especies. Por ejemplo, a mediados de Ia década de 1990, e1 aguilucho langostero (Bre teo swainson) se convirtié en uno de los casos pa- radigmuiticos de los efectos negativos que eonlleva el uso de plaguicidas en las practicas agricolas para el control de plagas, en la regién Pampeana de Argen- tina. Sus habitos de seleccidn de habitat y de alimen- tacién, aunado a un incremento demografico de in- sectos perjudiciales para los cultives de la zona, fc ron factores que desencadenaron uma serie de even tos de mortandad por envenenamiento que afectae ron a alrededor de 20,000 individuos de Ia especie, ‘que representaban el 5% de la. poblacién total esti- mada en ese afio (Sarasola et al, 2007). En otro estudio, Gibbs y colaboradores (2009) uti- lizando un total de 62 especies de aves (n = 37), mamiferos (n = 12), anfibios (n = 6) y reptiles (m = 7), listadas en alguna categoria de riesgo del Co- mité sobre el Estatus de Amenaza de In Vida Sil- vestre en Canadé (COSEWIC), compararon Areas geogrifieas donde las especies se eneontraban ame-Murciél LM. Guevara Chumacero y A. Sainoz Aguirre 31 nazadas versus areas donde habian desaparecido, usando regresiones miiltiples e incluyendo diferen- tes variables como perdida de hibitat, uso de pes ticidas y densidad poblacional humana. Los resulta dos indicaron que la mayor pérdida de especies ame- nazadas se encontré significativamente relacionada con las areas tratadas con pesticidas agricolas, sugi- riendo la necesidad de reducir el uso de pest ‘mo una forma de conservar a las especies. Con respecto a este cltimo punto, se han realiza- do diferentes esfuerzos para frenar el uso indiserimi- nado de plaguicidas, promoviendo el uso de contxo- Iadores biolégicos dado que se estima que 99% de las plagas de cultivos potenciales son limitados por los evosistemas de manera natural (Naylor y Ehr- lich, 1997), de los euales una fraccién importante se puede atribuir ala depredacién por parte de los mur- cidlagos (Kunz et al, 2011), Mureiélagos, reguladores naturales de plagas Con ayuda. del sistema de ecolocalizacién (método de percepeidn sensorial por el cual se orfentan en sus ambientes para deteetar obstéculos, comuniearse en- tre sf y encontrar st alimento), los mureiélagos con- sumen une gran variedad de insectos que incluyen los érdenes Diptera (mosquitos), Lepidéptera (palo- millas), Coledptera (escarabajos), Homéptera (cige- ras), Hemfptera (chinches), Trich6ptera (frigineas), entre otros. Los murciélagos pueden ser considerados controladores de plagas “sostenibles”, dado que cum- plen con todas las dimensiones el desarrollo soste- nible: beneficios econémicos, sociales y de salud pax ra cl ecosistema. En el diagrama de la figura 1 se ob- serva c6ino tanto el plaguicida agroquimico eomo el murciélago cumplen la misma funcién de hacer de- crecer la. poblacién de insectos-plaga, beneficiando asi al cultivo, Sin embargo, el agroquimico impli- ca una serie de eastos econémicos y de salud pax ra la sociedad. Al mismo tiempo, oenrre um impac- to en el ecosistema por la inespecificidad de la ac- cidn de los productos, que afectan no tinicamente al insecto plaga, sino también a otros onganismos, co- mo se ejemplifica en psirrafos anteriores. Por el con- trario, los mureiélagos pueden cumplir la funcién de control de plagas y enfermedades sin implicar gas- tos econémicos ni costos en salud, al tiempo que su proteccién y la de su habitat implica la conserva- cidn de todos los servicios ecolégicas generados gra- cins a la salud e integralidad del ecosistema. En la literatura se encuentran algunos trabajos don- de se estima el decremento de insectos-plaga eon Figura 1, Modelo representativo de los efectos positivos ¥y negativos causados por los murciélagos y plaguicidas (tomado de Géindara, 2006). sumidos por murciélagos. Por ejemplo, Williams- Guillén y colaboradores (2008), efectuaron un expe- imento en un sistema agroforestal de café en Chi as, México, para estimar la aetividad de aves y mur- cidlagos insectivoros del follaje. Para evaluar el efec- to de las aves y murciélagos colocaron redes alrede- dor de las plantas de café durante la noche para ex- cluirlas de la actividad inseetivora de los murciéla- 0s. Biectuaron conteos de artr6podas en las plantas durante varios intervalos de tiempo durante In épo- ca seca y lluviosa, legando a la conelusién de que Jn exclusiin de aves y murcilagos signifies un inere- ‘mento en el total de artrépodos en las plantas expe- rimentales, Adem, el impacto de las aves y mur- cidlagos fue signifieativo durante Ia époea Tiuvioss con un ineremento del 735% y 85%, respeetivamen- te, en la densidad de artrépodos en el follaje de las plantas de eafé (Fig. 2). Por su parte, Whitaker (1995) caleulé que una co- Tonia de 150 individuos del gran mureiélago moreno (Eptesicus fuscus, Fig, 3), en el medio oeste de Es- tadas Unidos, consume armalmente cerea de 600,000 escarabajos del pepino, 194,000 escarabajos de ju- nnio, 158,000 chicharritas y 335,000 chinches, es de- cir cerca de 1.3 millones de insectos-plaga cada aiio, contribuyendo a la interrupcidn de los ciclos pobla- cionales de plagas agricolas. Ademds, se han elaborado estudios para determi- nar la dieta de los murciélagos, por medio de andli- sis estomaeales y de heces, documentando el eonsu- mo de insectos-plaga por diferentes especies de mur- ciélagos (Tabla 1). Pero, eabria preguntarse jeusl es el impac- to econdmico real que tienen los murciélagos so2 —tatmaren " eleen ie i ay i: 3 El Ta TEST Sea Saar wra 2, Nmero promedio de artrépodos + Ia des- viacién estindar promedio (SEM) por cada 100 hojas de eafé en cuatro tratamientos en temporada hiimeda (modificado de Williams-Guillén y colaboradores, 2008). “Ambos? indica la exclusién de aves y murcilagos (MD, “Aves” sefiala que se excluyen aves (CZ), “Murcidlagos" indica exclusion de murciélagos (e), y en “Control”, no hay depredadores excluidos (0) bre los recursos naturales o agroecosistemas al con- sumir insectos-plaga? La estimacién de la im- ortancia econdmica de murciélagos en los siste- mas de la agricultura es dificil. No obstante, exis- ten estimaciones publicadas que perm lizar el valor econémico de la funcién ecolégi- ca o del servicio ambiental brindado por diferen- tes especies de murciélagos como controladores na- turales de plagas. Cleveland y colaboradores (2006), estudiaron al mur- iélago de cola libre, Tadarida brasiliensis (Fig. 4), que forma enormes colonias de reproduecién de ve- rano, especialmente en las cuevas en el centro-sur de ‘Texas y el norte de México. Los autores encontra- ron que entre las presas de este murciéhago estan in- luidas muchas especies de insectos adultos cuyas larvas son importantes plagas agricolas, como el gu- sano bellotero del algodén (Heliothis virescens) o el gusano elotero (Helicoverpa zea). Ademés, calcula- ron el valor econémico que oftecen estos murciéla- 08 como controladores de plagas en la produecién de algodén, en una regién del centro-sur de Texas, oncluyendo que el beneficio del servicio ambien- tal proporeionado por 7. brasilensis es en prome- dio de $741,000 délares por eosecha/aiio, con un in- tervalo de $121,000 y $1,725,000 dlares. Contacto$ 83, 29-35 (2012 Figura 3. Gran murciélago moreno (Eptesicus fuscus) co- imiendo un saltamontes (Fotografia de Joe McDonald). Por su parte, Gandara y colaboradores (2006) valo- raron econdmicamente los servicios que presta. Ta darida brasiliensis como controlador de plagas en el norte de México y concluyeron que el valor econémi- co que proporciona varia entre $6.5 y $16.5 millo- nes de pesos, con im valor promedio de $260 pesos por heetiirea para los eultivos de sorgo, matz, eftri- 102. Por iiltimo, Whitaker (1993) estimé que Bptesicus uscus puede consumir hasta 38,000 escarabajos det pepino (Diabrotica undecimpunctata), plaga que en Estados Unidos puede reducir la productividad de plantaciones de maiz entre 10 ¥ 18%. Se ha caleula- do que usando pesticidas, el costo de su control se es- tima entre $15 y $25 por hectarea y el costo total pa- ra. los granjeros llega a ser de aproximadamente 1 billén de délares annalmente. A pesar de que en es- te caso no se estimé el valor econémico aproxims- do proporcionado por los rmurciélagos, se puede infe- rir que el beneficio del servicio ambiental debe ser al- to debido a que la cantidad de esearabajos consumi-Murciélagos:.._L. A. Sainoz Aguirre 33 ‘ ® Figura 4. Murciélagos dle cola libre, Tadarida brasiliensis. A. Emergiendo de la cueva de Bracken, Texas (fotograsia de ‘Tim Scoggins). B. Volando con una poilla en la boca (fotografia de Merlin D. Tuttle, Bat Conservation International, wor batcon.org) dos implica que no se produ: te 18 millones de sus larvas. 1 aproximadamen- Alternativas a futuro Una forma de reducir el uso de plaguicidas quimi- cos ¢8 efectuando un manejo integeado de plagas EL uso de pesticidas bioquimicos es una buena al- temativa dado que son menos téxicas que los pes- ticidas conveneionales y afeetan solamente aun tl po espeeifico de plaga; en contraste, el pesticida con- veneional puede afectar a otras especies de la fa nna autdctona, como se ha citado anteriormente. Otra alternativa es actuar directamente sobre Ia fan= na local de los ecosistemas agricolas, identificando y planteando estrategias de conservacién sobre las es- pecies que fungen como enemigos naturales para los insectos-plaga y que pueden potenciar un control na- tural sobre la poblacién que produce el dato. En el contexto de este trabajo, la identificacidn ta xondmica de las especies de murciélagos que habi- tan las zonas forestales de interés resulta fundamen- tal. Dado que una de las mayores amenazas que sti fren actualmente los murcilagos iada con Ia destruccién de su habitat, una opcién es desarro- ar albergues artificiales para estos mamiferos, co- mo alternativa para su conservacién. Dependiendo de la especie, los albergues deben eonstruirse consi derando varias condiciones mierocliméticas espeetti- cas relacionadas principalmente con Ia temperati- ra y Ia humedad relativa, que son de vital impor- tancia para los mureiélagos, dado que pasan Ia ma- yor parte del dia deseansando en sus refugios dim nos, por lo que dichas condiciones estan directamen- te relacionadas con el ritmo de sus tasas metabsili- cas, su termorregulacién, ademés de que influyen en. 1 desarrollo de los embriones y erias (Tuttle y St venson, 1982). B] primer albergue fe diseriado por el doctor Char- les Campbell a comienzos del siglo XX en San An- tonio, Texas. Este albergue fue planteado para eer- ca de un cuarto de millén de individuos de colo- nias mixtas del mureiélago miotis mexicano (Myo- tis velifer) y de Tadarida brusitensis. El resultado més importante de esa coneentracién de mu gos fue el decremento del niimero de casos de ma- ltia en la regién, debido a que los murciélagos co- mo biorreguladores lograron reducir las poblaciones del mosquito Anopheles transmisor de la enfermedad (Murphy, 1989), Otros refugios que han funcionado con bastante éxito para albergar murciélagos se encuentran en la Uni- versidad de Florida (Fig. 5), que en 1997 alberga- ba cerca de 60,000 murciélagos de las especies Ta- darida brasilensis y miotis del sureste (Myotis aus- roriparius), (Kennedy y Tuttle, 1997); y en la Uni- versidad del Valle en Cali, Colombia, quienes alber gan prineipalmente al murciélago moloso 0 mastin (Molossus motossus) (Alberieo et at, 2004). La im: portancia de estos proyeetos radica en que las es pecies de murciélagos albergados en estos recintos se consideran importantes controladores de insectos- plaga, Adem la implementacién de este tipo de re- fugios ayudaria © disminuir Ia necesidad de apliea- cin de plaguicidas, lo que resulta en un gran apor- te para In preservacién de los ecosisteras Conely Los mre lagos efectitan un papel importante co- mo controladores de insectos-plaga sin implicar gas- tos econémicos ni costas en salud. A pesar de que se34 Contacto$ 83, 29-35 (2012 ‘Tabla 1. Se enlistan ejemplos de murciélagos controladores de plagns agricolas indicando los insectos-plaga que forman parte de su dieta, asf como algunos de los dafios agricolas causados por éstos dltimos. [Murciélago-depredador [Insectos-plaga Algunos cultivos [Referencia agricola daiiados bibliogréfica T- Murcidlago de cola bre [a Gusano oogollero a. Plaga de arror, matz (Cloveland y |(Tadarida brasiliensis) |del maiz (Spodoptera Icalaboradores \fragiperda). (2006). b. El gusano falso. b, Plaga de jitomate, apio, medidor (Trichoplusia ni) fc. Gusano bellotero del |e, Plaga del algoddn, algodn (Heliothis virescens). 4. Plaga del mate 4. Gusano elotero (Helicoverpa zea). "2 Gran murcidlago moreno|a. Chinche verde fa Plaga de maanzana, fijol, | Whitaker (1995) \(Eptesicus fuscus) (erusternuin hilare). | mate, algodén, tabaco, tomate. '. Murciélago rojo del este Ja. Escarabajo del pepino |a. Plaga de pepino, calabaza, |Feldhamer y (Lasiurus borealis) (Diabrotica mel6n y sania lcolaboradares undecimpunctata). (1995). b. Polillas gitanas b, Plaga de naranijos, (Lymantria dispas).__|castaios, entre otros. “ Murci@lago crepuscular Ja. Esearabajo del pepino |a. Plaga de pepino, calabaza, |Feldhamer |(Nycticcius hummeralis) —|(D. undecimpunctata). _|mel6n y sandia \colaboradores (1995) [5 Murei@lago de Tadiana Ja Esearabajo del pepino |arPlaga de pepino, calabazs, Tuttle y mel6n y sandia lcolaboradores (Myotis sodalis) (D. undecimpunctata). |b. Plaga de trigo, cebada, _|(2006) . Mosca de Hess centeno, entze otros. (Mayetiola destructor). han efectuado algunas valoraciones acerca del bene- ficio econémico por parte los mureiélagos como con- troladores naturales de plagns, results necesario que se contimien realizando estimaciones de este tipo, ya que representarin una manera de influir positi- ‘vamente en la percepeidn del piiblico sobre los be- neficios de los murciglagos en los ecosistemas agrico- las. Esto también podra fomentar Ia disminneién del uso de plaguicidas quimicos, el planteamiento de es- trategias de conservacién para apovar la proteccién de los ecosistemas alrededor de los sitios de percha de los murciélagos y el diseiio de albergues artificia- les, que a largo plazo tendrén beneficios en Ia inte- gridad y salud del ambiente del cual todos forma- mos parte, Bibliografia 1. Alberico, M.,C. A. Saavedra-R. y H. Garcia Pare- Figura 5, Ejemplo de refugies para murciélagos construi- des. 2004, Criterios para el disefio e instalacién de dos en la Universidad de Florida, ‘casas para murciélagos: proyecto CPM (Cali, Va- He det Cauea, Colombia). Actualidades Bioldgi- cas, 26: 5-11Murciélagos: 2. Cleveland, C. J., M. Betke, P. Federico, J. D. Frank, T. G. Hallam, J. Horn, J. D. Lopez Jr., G. F. McCracken, R. A. Medellin, A. Moreno-Valdez, C.G, Sansone, J. KX. Westbrook y T. H. Kunz. 2006. 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