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Moscas blancas

(Hemiptera: Aleyrodidae)
y virus asociados en cultivos de tomate de mesa
(Solanum lycopersicum L.)
en Cundinamarca y Boyacá
L ibe rtad y O rden

Rubén Darío Lizarralde Montoya Ministro de Agricultura y Desarrollo Rural


Aníbal Fernández de Soto Camacho Viceministro de Desarrollo Rural
Hernán Miguel Román Calderón Viceministro de Asuntos Agropecuarios
Luis Humberto Martínez Lacouture Gerente General, ICA
Carlos Alberto Soto Ravé Subgerencia de Protección Vegetal, ICA
Rosana Matilde Brochado Matute Subgerencia de Análisis y Diagnóstico, ICA
Emilio Arévalo Dirección Técnica de Epidemiología y Vigilancia
Fitosanitaria, ICA
John Jairo Alarcón Restrepo Dirección Técnica de Sanidad Vegetal, ICA
Adriana Castañeda Dirección Técnica de Análisis y Diagnóstico
Fitosanitario, ICA

Autores
Jorge Evelio Ángel Díaz Ph.D., Líder Nacional en Diagnóstico Molecular Agrícola, ICA
Maikol Y. Santamaría Galindo Ing. en Agroecología, M.Sc., ICA
Sandra Milena Parada Pire Ing. en Agroecología, cM.Sc. en Entomología, ICA
Julián Martínez Henao Biol., M.Sc., ICA
Everth E. Ebratt Ravelo I. A., M.Sc., Instituto Colombiano Agropecuario, ICA

Agradecimientos:
Esta publicación es producto del proyecto de investigación código 2106-521-28363 “Moscas
blancas: determinación y caracterización de sus biotipos y virus transmitidos (Crinivirus y
Begomovirus) en el cultivo de tomate de mesa (Solanum lycopersicum L.) en los departamentos
de Cundinamarca y Boyacá”, financiado por Colciencias con el contrato No. CTB796-2011,
ejecutado por el Instituto Colombiano Agropecuario, ICA, por medio de la Subgerencia de Análisis
y Diagnóstico, Dirección Técnica Agrícola, Laboratorio Nacional de Diagnóstico Fitosanitario C.I.
Tibaitatá. Se agradece a técnicos y profesionales de los municipios visitados, líderes del proyecto
institucional de hortalizas de las seccionales ICA Cundinamarca e ICA Boyacá y especialmente a
los agricultores de tomate de mesa que son el propósito de este trabajo.

© Publicación del Instituto Colombiano Agropecuario, ICA.


Tipo de publicación: Boletín técnico
Código: 00.00.00.000
ISBN: 978-958-
Tiraje: 600 ejemplares
Producción editorial
impresión y encuadernación:

Impreso en Colombia
Printed in Colombia

El contenido de esta publicación es propiedad intelectual del Instituto Colombiano Agropecuario, ICA. Prohibida
su reproducción con fines comerciales.

El material impreso se realizó con recursos de Colciencias y del ICA y se produjo en el marco del convenio ICA-
Colciencias, contrato N° CTB796-2011, titulado “Moscas blancas: determinación y caracterización de sus biotipos
y virus transmitidos (Crinivirus y Begomovirus) en el cultivo de tomate de mesa (Solanum lycopersicum L.) en los
departamentos de Cundinamarca y Boyacá”.
Contenido

1. Introducción........................................................................................................ 4

2. Generalidades del cultivo de tomate de mesa................................................. 6

3. Moscas blancas Trialeurodes vaporariorum y Bemisia tabaci en


el cultivo de tomate de mesa ........................................................................... 7
3.1. Generalidades sobre T. vaporariorum
3.2. Generalidades sobre B. tabaci

4. Determinación taxonómica de moscas blancas ............................................ 10


4.1. Morfología comparada entre los estados de desarrollo de
T. vaporariorum y B. tabaci
4.2. Diferenciación de especies y biotipos de moscas blancas

5. Importancia económica de las moscas blancas.............................................. 24


5.1. Virus transmitidos por moscas blancas en el cultivo de tomate de mesa
5.2. Detección de virus transmitidos al cultivo de tomate de mesa

6. Manejo integrado de moscas blancas............................................................. 31


6.1. Muestreo de moscas blancas y determinación de niveles de infestación.
6.2. Determinación de umbrales de acción contra moscas blancas
6.3. Tácticas de manejo de moscas blancas

Consideraciones...................................................................................................... 39

Referencias ............................................................................................................. 40

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
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1. Introducción

El tomate de mesa (Solanum lycopersicum L.) es uno de los cultivos más


importantes en Colombia. Se calcula que hay aproximadamente 17 mil
familias directamente vinculadas a este sistema productivo (Berrío et al., 2006;
Martínez et al., 2012; Ebratt et al., 2012; Jaramillo et al., 2006). Actualmente,
la producción de tomate se ve afectada por las especies de moscas blancas
Trialeurodes vaporariorum (Westwood, 1856) y Bemisia tabaci (Gennadius,
1889), que ocasionan daños directos al succionar los contenidos del tejido
vegetal y daños indirectos por la transmisión de agentes virales fitopatógenos
de las familias Closteroviridae, Begomoviridae y Secoviridae. Por otro lado, la
especie B. tabaci presenta biotipos que tienen mayor eficiencia en la transmisión
de virus (Polston y Anderson, 1997; Buitrago, 1992; Sanfaçon et al., 2011;
Verbeek et al., 2007, 2008).

La distribución de las poblaciones de moscas blancas es dinámica en razón a


que cambian constantemente de ubicación regional y de gradiente altitudinal.
T. vaporariorum se ha registrado entre los 1.000 y 3.000 msnm, en los valles
interandinos hasta el trópico alto en la región Andina (Rendón et al., 2001).
Es por ello que Rodríguez y Cardona (2001), la encontraron desde los 600
msnm, en más de 100 especies de plantas hospederas (Byrne et al., 1990), con
capacidad para resistir a los insecticidas empleados para su control (Rodríguez y
Cardona, 2001). Además, el biotipo B de B. tabaci se ha registrado desde los 0
hasta los 1.000 msnm. No obstante, Martínez et al. (2012), la reportaron entre
los 383 y los 1.857 msnm, compartiendo nicho con T. vaporariorum desde los
832 hasta los 1.600 msnm (figura. 1). La mosca blanca B. tabaci afecta cultivos
de hortalizas, ornamentales y especies silvestres (Brown, 1993); (Mound, 1963);
(Perring, 1996). El biotipo B de B. tabaci presenta mayor fecundidad, mayor
rango de hospederos, eficiencia en la transmisión de virus fitopatógenos, mayor
consumo de floema y exclusión competitiva hacia otras especies de moscas
blancas (Bethke et al., 1991; Byrne y Miller, 1990; Brown et al., 1995; Oriani y
Lara, 2000).

Según Cardona y Rodríguez (2007), el manejo de las moscas blancas, y en


particular el de sus biotipos, se dificulta por la capacidad de resistencia a los
insecticidas de síntesis química y por la ausencia de enemigos naturales en las
áreas de cultivo. Para el control de las moscas blancas en el departamento de
Cundinamarca se realiza un promedio de doce aplicaciones de insecticidas por

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Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
periodo productivo (Berrío et al., 2006). Sin embargo, se hace por fuera de
prácticas de manejo integrado (Martínez et al., 2012). Lo anterior ha afectado
la inocuidad de los cultivos y de sus productos y ha generado altos costos de
producción, deterioro ambiental, desarrollo de resistencia, surgimiento de
plagas secundarias, impacto sobre especies que no son objeto de control y
reducción de las áreas de siembra (Perring et al., 1999; Morales y Anderson,
2001; Vallejo, 1999).

Por todo lo anterior, el Instituto Colombiano Agropecuario ICA, por medio del
Laboratorio Nacional de Diagnóstico Fitosanitario (LNDF), y el grupo de investigación
ICA-Colciencias Landfam (COL0021381), se propuso reconocer la situación actual
del complejo mosca blanca y virus asociados a los cultivos de tomate de mesa
ubicados en la región Andina de los departamentos de Cundinamarca y Boyacá,
con el fin de generar las medidas necesarias para su adecuado manejo. También
se realizó un estudio molecular mediante la técnica PCR-RT y detección de
biotipos con iniciadores específicos debido a la gran dificultad que representa la
identificación taxonómica por métodos convencionales, para un efectivo manejo
de las poblaciones de moscas blancas, con el pleno conocimiento de las especies
y biotipos involucrados.

Figura 1. Presencia de T. vaporariorum y B. tabaci biotipo B, de acuerdo con el gradiente


altitudinal en un perfil de la cordillera oriental en la región Andina del departamento de
Cundinamarca.

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(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
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2. Generalidades
del cultivo de tomate de mesa

De acuerdo con el Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural (MADR), a pesar


de que el área cosechada de tomate de mesa en Colombia en el 2010 fue de
aproximadamente 7.500 ha, con una producción total de 200.000 toneladas, este
venía con un crecimiento negativo en los últimos diez años, con un rendimiento
promedio nacional de 25 t/ha. Los promedios registrados en sistemas con alta
tecnología bajo invernadero en Colombia e Israel alcanzaron rendimientos de
100 a 300 t/ha, respectivamente, similares o superiores a los observados en otros
países de la región Andina como Ecuador, Perú y Venezuela (DANE-ENA, 2012).
En la actualidad en Cundinamarca y Boyacá se estiman 2.816 y 684 hectáreas
sembradas, respectivamente.

De acuerdo con Vallejo (1999) en Colombia se ha disminuido drásticamente el


área de siembra del cultivo por la inestabilidad de los precios, por el ataque de
diferentes enfermedades y plagas que limitan los rendimientos y la rentabilidad,
lo que a su vez propicia la deserción de los inversionistas y agricultores. Dentro
de los muchos problemas fitosanitarios, el de mayor importancia económica lo
representan las moscas blancas o palomillas, cuyas especies más importantes en
el ámbito mundial corresponden a Bemisia tabaci y Trialeurodes vaporariorum
(Hemiptera: Aleyrodidae).

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Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
3. Moscas blancas
Trialeurodes vaporariorum y
Bemisia tabaci en el cultivo
de tomate de mesa

En el orden Hemiptera, suborden Sternorryncha, la familia Aleyrodidae tiene tres


subfamilias: Aleurodicinae, Udamoselinae y Aleurodinae. La familia Aleyrodidae
comprende 1.200 especies distribuidas en 126 géneros, entre las que se
encuentran las denominadas moscas blancas (Felitrin et al., 2002), insectos con
metamorfosis incompleta (hemimetábolo). Su ciclo de vida tiene seis estados de
desarrollo, comprendidos por el estado huevo, ninfa I, II, III y IV. Esta última se
conoce como pupa y el estado adulto (figura 2) (Isaacs y Byrne, 1998; Cardona
et al., 2005). Estas moscas blancas tienen un ciclo de vida corto, entre 15 y
30 días en promedio, con aproximadamente 15 generaciones por año (figura
2). Los huevos son depositados sobre el tejido vegetativo joven de las hojas,
debido a la presencia de mayores concentraciones de nitratos solubles en el
floema (Anderson, 2000). El desarrollo de la mosca blanca depende de la planta
hospedera, la humedad relativa y la temperatura, ya que a mayor temperatura
mayor número de generaciones y por tanto mayores niveles en las infestaciones
(Nava-Camberos et al., 2001).

Según Gerling (1996), el término ninfa es usado para denotar los primeros
tres estados inmaduros y el término pupa se refiere al último estado inmaduro
de desarrollo. Las moscas blancas son haplo-diploides, porque los machos
(haploides) son producidos por partenogénesis y emergen de huevos no
fecundados, mientras que las hembras (diploides) son producidas por huevos
fertilizados (Perring et al., 1996). Los huevos son depositados individualmente
o en grupos en el envés de las hojas superiores. En infestaciones altas, los
huevos también pueden ser encontrados en el haz de las hojas y en el tallo
(Gerling, 1992).

La mayor cantidad de mosca blanca se presenta en épocas con bajas


precipitaciones y la mortalidad aumenta en ambientes desfavorables por efecto
de altas precipitaciones, vientos fuertes, bajas temperaturas y alta humedad
relativa. Algunos de estos factores permiten la aparición de epizootias de hongos
entomopatógenos que ayudan a reducir las poblaciones de manera natural
(Anderson, 2000).

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(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
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La relación de las moscas blancas con las plantas hospederas conduce a hábitos
alimenticios polífagos. Mound (1963) afirma que estos hábitos pueden ser
generados por la implementación inadecuada de las estrategias de control. Las
especies T. vaporariorum (Westwood) y B. tabaci (Gennadius) según Quintero et
al. (2001) y Oliveira et al. (2003), dos de las especies que causan los daños más
severos a los cultivos y generan grandes pérdidas económicas por la permanencia
en los cultivos, las altas densidades poblacionales, el amplio número de hospederos
y la amplia distribución geográfica.

3.1. Generalidades sobre T. vaporariorum

Se conoce como mosca blanca de los invernaderos y su importancia radica


en que es plaga primaria dentro de los sistemas agrícolas (López-Ávila et al.,
2001; Rodríguez y Cardona, 2001). Esta especie fue descrita por primera vez
por Cockerell en 1902 como Aleyrodes nicotianae, se encuentra ampliamente
distribuida y afecta a más de cien especies de plantas hospedantes en todo el
mundo (Byrne et al., 1990). Además, tiene la capacidad de desarrollar resistencia
a los insecticidas usados para su control en corto tiempo (Rodríguez y Cardona,
2001). La distribución abarca alturas desde los 1000 hasta los 3000 metros de
altitud (Rendón et al., 2001). Pero también se han encontrado desde los 600
hasta los 833 metros de altura sobre el nivel del mar (Rodríguez y Cardona,
2001); (Martínez et al., 2012). Los principales hospederos de esta especie son
el frijol y la habichuela (Phaseolus vulgaris), el tomate (Solanum lycopersicum),
el pepino (Cucumis sativus), el pimentón (Capsicum annum) y la berenjena
(Solanum melongena) (Rodríguez et al., 2005). El daño que causa a los cultivos

Figura 2. Ciclo de vida de las moscas blancas (Tomado de Cardona et al., 2005).

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es ocasionado tanto por adultos como por inmaduros que succionan la savia
de la planta; esto produce amarillamiento, deterioro y problemas fisiológicos a
la planta, además de la disminución del rendimiento esperado. T. vaporariorum
daña de forma indirecta cuando excreta grandes cantidades de melaza en
las hojas y los frutos, lo que favorece el desarrollo de fumagina (Capnodium
spp.). Al cubrir la superficie de las hojas, se reduce la capacidad fotosintética
y por tanto la producción esperada (Pachón y Cotes, 1997; Manzano, 2000);
no obstante, la más importante radica en la capacidad de transmitir virus que
afectan las plantas. Cardona (1995) menciona que la aparición de esta especie
como insecto plaga en Colombia sucedió en 1984 en la región Andina, en
algunos cultivos hortícolas.

3.2. Generalidades sobre B. tabaci

Esta mosca es conocida comúnmente como mosca blanca de la batata o del


tabaco (Stansly y Liu, 1997). Fue descrita por Gennadius en 1889 como plaga
del tabaco en Grecia (Qiu et al., 2004). Desde entonces ha ganado importancia
por los daños que causa en diferentes cultivos, que incluyen hortalizas, plantas
ornamentales, cultivos industriales y diferentes especies silvestres (Brown,
1993) como el algodón (Gossypium hirsutum L.), el tabaco (Nicotiana tabacum
L.), el tomate (Solanum lycopersicum Mill), la berenjena (Solanum melongena
L.), el zapallo (Curcubita maxima Duch), la poinsettia (Euphorbia pulcherrima
Wildenow), el frijol y la habichuela (Phaseolus vulgaris L.) entre otros (Mound,
1963; Butler et al., 1986; Perring, 1996). Para Carabalí et al. (2005), las familias
botánicas que favorecen la presencia de moscas blancas corresponden a
Fabaceae, Asteraceae, Malvaceae, Solanaceae y Euphorbiaceae; además de las
familias Cruciferae, Curcubitaceae y Leguminosae (Brown, 1993). Esta especie ha
sido reportada como plaga importante en América Central, América del Sur, lado
oeste de la India, Asia y África (Butler et al., 1986) y Norteamérica (Stansly y Liu,
1997). La importancia económica reside en que esta variedad es capaz de causar
dos tipos de daño. El primero, es una afectación fisiológica por el daño directo
ocasionado por las ninfas y los adultos que, al alimentarse del floema producen
amarillamiento, reducción del vigor fisiológico y disminución de la producción. Y
el daño indirecto, que surge de la melaza o miel de rocío que secretan las moscas,
recubre hojas y frutos y favorece el desarrollo de hongos que estropean el proceso
de la fotosíntesis y deterioran la calidad del producto; pero, el daño indirecto más
importante es la facultad que tienen para transmitir virus que afectan las plantas
(Lourenção et al., 1999; Valle et al., 2002).

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(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
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4. Determinación taxonómica
de las moscas blancas

La diferenciación morfológica entre T. vaporariorum y B. tabaci se debe realizar


cuando se encuentran en el cuarto estado ninfal (ninfa IV), debido a que en
el estado adulto ambas especies son morfológicamente similares. Martín (1987)
asegura que la ninfa IV se diferencia por la ubicación de setas y caracteres entre
especies de moscas blancas. A continuación se presentan las características
morfológicas para determinar las especies con base en las claves de Caballero
(1994) y Morales et al. (2006) (tabla 1).

Tabla 1. Características morfológicas para diferenciar cuarto instar de T. vaporariorum y


B. tabaci (Caballero, 1994); (Morales et al., 2006)

Estructura Bemisia tabaci Trialeurodes vaporariorum


Forma del cuerpo Semitriangular Elíptica
Orificio vasiforme Triangular Semicordiforme
Língula Aguda no lobulada Lobulada
Setas dorsales Ausentes Presentes en algunos especímenes
Filamentos de cera Ausentes Presentes
Surco caudal Presente bien definido No aparente
Pliegues traqueales torácicos
Presente bien definido No aparente
y caudal

4.1. Morfología comparada entre los estados de desarrollo de


T. vaporariorum y B. tabaci

Estado huevo en T. vaporariorum. El estado huevo presenta dimensiones


comprendidas entre los 200 a los 250 µm de longitud y 100 a 130 µm de ancho
(figura 3). Generalmente son puestos en círculos o semicírculos en el envés
de las hojas, cuando hay; sin embargo, esto se dificulta cuando se presentan
altas infestaciones. Generalmente son de color blanco o amarillo cuando son
ovipuestos, pero se van tornando de color café oscuro a negro, cuando se acerca
la eclosión. El corión de donde emerge la ninfa I se aplana lateralmente y se dobla
con el ápice dirigido hacia abajo o en dirección de la superficie de la hoja (Tomado
y modificado de Carapia y Castillo, 2013).

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Figura 3. Huevo de T. vaporariorum. A. Huevo visto a 40x; B. Huevo próximos a eclosionar
(8x); C. Esquema de huevo antes de eclosionar y ya eclosionado (Esquema C tomado de
Carapia y Castillo, 2013).

Estado huevo en B. tabaci. El estado huevo presenta dimensiones comprendidas


entre los 190 a los 200 µm de longitud y de 100 a 129 µm de ancho (figura 4).
Generalmente son puestos individualmente o en grupos pequeños en el envés de las
hojas; pocas veces son puestos en círculo como en T. vaporariorum. Además, son de
color blanco a amarillo, y se tornan dorados en su etapa final antes de su eclosión.
Al emerger la ninfa I, el corión del huevo permanece recto (Carapia y Castillo, 2013).

A B

Figura 4. Huevo de B. tabaci. A. Huevo en desarrollo (8x); B. Esquema de huevo


desarrollado y eclosionado (Esquema B tomado y modificado de Carapia y Castillo, 2013).

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Estado de ninfa I en T. vaporariorum. La ninfa I presenta dimensiones de 240
a 270 µm de largo y 150 µm de ancho. Es el único estado inmaduro activo con
desplazamiento en procura de hallar un lugar adecuado para su alimentación y
desarrollo. Tiene patas y antenas relativamente grandes (figura 5); presenta 17
pares de setas marginales visibles: seda marginal anterior, seda marginal posterior,
cefálica, primera abdominal, octava abdominal y caudal presentes; tubos cefálicos
bien desarrollados, semirrectangulares abiertos hacia la parte media; orificio
vasiforme cuadrangular posteriormente (Carapia y Castillo, 2013).

B C

Figura 5. Ninfa I de T. vaporariorum. A. Vista dorsal de ninfa de instar I; B. Esquema vista


dorsal; C. Vista ventral; D. Orificio vasiforme (Esquemas B, C y D tomados y modificados
de Carapia y Castillo, 2013).

Estado de desarrollo en ninfa I en B. tabaci. La ninfa I presenta dimensiones


de 250 a 300 µm de largo y 155 µm de ancho. Al igual que T. vaporariorum
es el único estado capaz de desplazarse para ubicar un lugar definitivo para
su alimentación y desarrollo, por lo que sus patas y antenas son relativamente
grandes (figura 6); presenta 16 pares de setas marginales muy difusas; sedas
marginal anterior, marginal posterior, cefálica, primera abdominal, octava
abdominal y caudal presentes; tubérculos cefálicos poco desarrollados,
semielípticos hacia la parte lateral; orificio vasiforme curvo posteriormente
(Carapia y Castillo, 2013).

Estado de desarrollo ninfa II en T. vaporariorum: La ninfa II presenta


dimensiones de 420 µm de largo y 330 µm de ancho, de forma redondeada,
no aguda posteriomente, sedas marginal anterior, marginal posterior, cefálica,
primera abdominal, octava abdominal y caudal presentes; seda dorsal del

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A B

Figura 6. Ninfa I de B. tabaci. A. Vista dorsal de ninfa de instar I; B. Esquema vista dorsal;
C. Orificio vasiforme (Esquema B y C tomado y modificado de Carapia y Castillo, 2013).

segmento cefálico bien desarollada (Figura 7); pliegues torácicos traqueales


no indicados ventralmente; orificio vasiforme semicordiforme; língula con dos
lóbulos laterales (Carapia y Castillo, 2013).

A B

Figura 7. Ninfa II de T. vaporariorum. A. Vista dorsal de ninfa de instar II; B. Esquema


vista dorsal; C. Orificio vasiforme (Esquemas B y C tomados y modificados de Carapia y
Castillo, 2013).

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Estado de desarrollo ninfa II en B. tabaci: La ninfa II presenta dimensiones
de 380 μm de largo por 240 μm de ancho. Cuerpo ovoide, agudo en la parte
posterior; setas marginal anterior, marginal posterior, cefálica, primera abdominal,
octava abdominal y caudal presentes (figura 8); pliegues torácico traqueales
indicados ventralmente por una cutícula punteada; orificio vasiforme triangular,
abierto posteriormente; língula ensanchada y puntiaguda distalmente pero no
lobulada (Carapia y Castillo, 2013).

A B

Figura 8. Ninfa II de B. tabaci. A. Vista dorsal de ninfa II; B. Esquema vista dorsal; C.
Orificio vasiforme (Esquema B y C tomados y modificados de Carapia y Castillo, 2013).

Estado de desarrollo ninfa III en T. vaporariorum. La ninfa III presenta


dimensiones de 560 a 600 μm de largo y 400 μm de ancho. El margen del
cuerpo uniformemente granulado (figura 9); pliegue torácico traqueal no
indicado ventralmente; sedas marginal anterior, marginal posterior, cefálica,
primera abdominal, octava abdominal y caudal presentes. Orificio vasiforme
semicordiforme con una muesca en la parte media posterior a la língula; língula
lobulada lateralmente, con dos pares de lóbulos (Carapia y Castillo, 2013).

Estado de desarrollo ninfa III en B. tabaci. La ninfa III presenta dimensiones de


500-540 μm de largo y 360 μm de ancho. El margen irregularmente granulado;
pliegue torácico traqueal indicado por una cutícula punteada ventralmente (figura
10); sedas marginal anterior, marginal posterior, cefálica, primera abdominal,
octava abdominal y caudal presentes; orificio vasiforme triangular língula
ensanchada y puntiaguda distalmente pero no lobulada (Carapia y Castillo, 2013).

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A B

Figura 9. Ninfa III de T. vaporariorum. A. Vista dorsal de la ninfa III; B. Esquema vista
dorsal; C. Orificio vasiforme (Esquema B y C tomados y modificados de Carapia y Castillo,
2013).

A B

Figura 10. Ninfa III de B. tabaci. A. Vista dorsal de ninfa III; B. Esquema vista dorsal; C.
Orificio vasiforme (Esquemas B y C tomados y modificados de Carapia y Castillo, 2013).

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Estado de desarrollo ninfa IV en T. vaporariorum. La ninfa IV presenta
dimensiones promedio de 780 a 800 μm de largo y 510 μm de ancho. Las pupas
con superficie dorsal elevada del nivel de la superficie de la hoja (figura 11). La
superficie dorsal con cubierta y varillas de cera blanquecina, área submarginal
con filamentos cortos de cera; superficie ventral y lateral con cubierta de cera.
Los especímenes son de forma elíptica, redondeados en la parte posterior; papilas
dorsales y submarginales presentes; margen uniformemente granulado; el área
porosa traqueal torácica y el caudal se diferencian distintivamente en el margen;
antenas situadas lateralmente de las patas protorácicas; sedas marginal anterior,
marginal posterior, cefálica, primera abdominal, octava abdominal y caudal
presentes; presencia de pliegue torácico traqueal no indicado ventralmente;
orificio vasiforme semicordiforme; língula lobulada (Carapia y Castillo, 2013).

Estado de desarrollo ninfa IV en B. tabaci. La ninfa IV presenta dimensiones


promedio de 750 a 850 μm de largo y 620 μm de ancho. Las pupas vivas sin
palizada de cera y varillas de cera ausentes son de color amarillo (figura 12).
Los especímenes montados de forma semioval, agudos posteriormente; series
de papilas submarginales ausentes; puede presentar sedas dorsales largas y bien
desarrolladas especialmente en especímenes que se desarrollaron en hojas con

Figura 11. Ninfa IV de T. vaporariorum. A. Vista dorsal de ninfa IV; B. Esquema vista
dorsal; C. Montaje de ninfa IV; D. Esquema de orificio vasiforme; E. Orificio vasiforme a
40x (Esquemas B y D tomados y modificados de Carapia y Castillo, 2013).

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Figura 12. Ninfa IV de B. tabaci. A. Vista dorsal de ninfa IV; B. Esquema vista dorsal; C.
Montaje en placa de ninfa IV; D. Esquema de orificio vasiforme; E. Orificio vasiforme a 40x
(Esquemas B y D tomados y modificados de Carapia y Castillo, 2013).

pubescencia (Russell, 1947). Margen irregularmente granulado; poros traqueales


no diferenciados en el margen; pliegues torácicos traqueales distintivamente en
la superficie ventral por una cutícula punteada; antenas situadas al lado de las
patas protorácicas. Sedas marginal anterior, marginal posterior, cefálica, primera
abdominal, octava abdominal y caudal presentes; orificio vasiforme triangular;
língula ensanchada y puntiaguda distalmente. La ninfa IV es el último estado
inmaduro, de fácil reconocimiento para diferenciarla de T. vaporariorum.

En términos generales, se pudo observar que los huevos son puestos en plantas
jóvenes de tomate en el tercio superior cercanas al cogollo, mientras que los
estados más desarrollados se observan hacia el tercio medio y bajo de la planta.

4.2. Diferenciación de especies y biotipos de moscas blancas

La identificación de especies de mosca blanca que es utilizada tradicionalmente


se hace con métodos basados en diferencias morfológicas del IV instar de ninfa
o pupa (figura 13) (Rodríguez y Cardona, 2001). B. tabaci exhibe variaciones

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Figura 13. Estados de desarrollo de las moscas blancas T. vaporariorum. A. Huevos recién ovipositados; B. Huevos maduros; C. Ninfas
de primer instar emergiendo de los huevos; D. Ninfa en tercer instar; E. Adulto; F. Pupa o cuarto instar ninfal; G. Pupa o cuarto instar de
B. tabaci; H. Traslape de T. vaporariorum y B. tabaci en tomate (Fotos: M. P. Berrío R.).

Instituto Colombiano Agropecuario, ICA


biológicas y genéticas entre sus poblaciones naturales por lo cual se presentan
biotipos (Brown et al., 1995) que denotan que B. tabaci es un complejo de
especies que solo han podido ser separadas entre sí, por métodos moleculares
(De Barro et al., 2011).

Cuando las especies no se pueden distinguir morfológicamente, se pueden tener


en cuenta las características biológicas que los diferencian, como la fecundidad,
el rango de plantas hospederas y la resistencia a insecticidas. No obstante, estas
características no son definitivas y exactas por lo que se emplean técnicas con
marcadores moleculares que muestran las diferencias genéticas existentes entre los
organismos dentro de lo que se consideró una misma especie al revelar lugares de
variación en el ADN (Collard et al., 2005). Algunas de las pruebas utilizadas son la
reacción en cadena de la polimerasa (PCR) y la técnica de polimorfismos de ADN
amplificado al azar (RAPD), debido a que los biotipos presentan patrones de bandas
que permiten identificarlos (Perring, 2001; Rodríguez y Cardona, 2001; De Barro et
al., 2011). La técnica de RAPD-PCR produce fragmentos de ADN que son utilizados
para diferenciar poblaciones de insectos y permiten desenmascarar alguno de los
24 biotipos existentes en B. tabaci (Gawel y Bartlett, 1993; De Barro et al., 2011).

Biotipos de Bemisia tabaci. El biotipo B de B. tabaci fue detectado por primera


vez en Colombia en 1996 en la región Caribe (Quintero et al., 1998), en diversos
cultivos desde Córdoba hasta La Guajira. En estudios posteriores se demostró el
desplazamiento del biotipo A a causa del biotipo B en la costa norte del país y en
otras zonas del interior (Quintero et al., 1998); (Quintero et al., 2001). En 1997,
en el Valle del Cauca, también se encontró el biotipo B en plantas de poinsettia
bajo condiciones de invernadero (Quintero et al., 1998). Inicialmente su presencia
no tuvo mayores repercusiones, aunque en el 2002 los agricultores reportaron
poblaciones muy altas de moscas blancas en diversos hospedantes. En ese mismo
año, estudios desarrollados por Rodríguez et al. (2005) registraron síntomas
evidentes de daño por B. tabaci biotipo B, como excesiva producción de melaza y
fumagina en el cultivo de algodón, maduración desigual de los frutos de tomates,
plateado de hojas en zapallo y desórdenes fisiológicos en habichuela. El biotipo
B se detectó en altitudes cercanas a los 1.600 msnm, lo cual sugiere que este
insecto está ampliando su espectro de adaptación ecológica al sobrepasar los 995
m, altura máxima a la que se había registrado este insecto en Colombia (Quintero
et al., 2001; Martínez et al., 2012). La identificación de biotipos de estos trabajos
se realizó mediante el análisis de ADN en pruebas de RAPD-PCR que consiste
en amplificar al azar regiones genómicas de los organismos y posteriormente
visualizarlas en geles de agarosa; si los organismos son diferentes se espera que
la visualización de los fragmentos genómicos amplificados aleatoriamente sean
diferentes. A esto se le denomina polimorfismos genéticos.

A continuación se explica brevemente, mediante un ejemplo sencillo, los objetivos


de la PCR convencional y posteriormente de la técnica RAPD-PCR. En la PCR
convencional el interés radica en amplificar un gen o región genómica particular;

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
19
en la figura 14 se representa un ADN molde que contiene tres genes (A, B y C).
Suponiendo que el interés particular sea amplificar el gen B, se deben utilizar dos
iniciadores que son secuencias cortas complementarias a la región de interés,
que junto con los componentes químicos adecuados, mediante la utilización de
perfiles térmicos apropiados permiten la amplificación y separación del gen de
interés (figura 14).

Figura 14. Representación de la amplificación de un gen por PCR.

En la técnica de RAPD-PCR se utiliza un solo iniciador corto que puede ser


complementario en varios sitios de un ADN molde. La amplificación de estos
fragmentos solo se puede dar si la distancia entre los iniciadores es la adecuada.

En el ejemplo de la figura 15, el iniciador RAPD se alineó en seis lugares diferentes


con el ADN molde proveniente del individuo 1 de la especie A. Los posibles
productos de amplificación serían los generados por las parejas 1-4, 2-5 y 3-6; si
se asume que la distancia entre 1 y 4 es muy grande solo podrían obtenerse los
productos de 2-5 y 3-6.

Figura 15. Representación de la amplificación de fragmentos de ADN


por RAPD. Individuo uno.

20
Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
Al repetir el procedimiento de amplificación con el mismo iniciador RAPD,
condiciones de amplificación y el ADN templado del individuo 2 de la especie A,
podría darse un escenario como el de la figura 16.

Figura 16. Representación de la amplificación de fragmentos de ADN


por RAPD. Individuo dos.

En el segundo individuo el iniciador RAPD no se alineó en el lugar 6, posiblemente


por diferencias genéticas entre los individuos 1 y 2 lo que conlleva a la imposibilidad
de generar un producto de amplificación B.

Posteriormente mediante electroforesis, al separar los fragmentos amplificados


en cada reacción de PCR en un gel de agarosa, visualizarlos y fotografiarlos bajo
luz UV se deben encontrar resultados como los de la figura 17, en la que se
representa el gel, en donde se encuentran carriles que contienen el patrón para
conocer el peso de los fragmentos amplificados y los productos provenientes
de las reacciones. Puede observarse que el producto B no está presente en el
organismo 2 (carril 3). Este fenómeno se denomina polimorfismo genético.

Figura 17.
Representación de
la visualización de
fragmentos de ADN en
un gel de agarosa.

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
21
Como se mencionó anteriormente, las moscas blancas, al igual que todos
los organismos, poseen características únicas asociadas con su genoma que
pueden servir para su identificación mediante el uso de técnicas moleculares.
El método de RAPD ha sido descrito en detalle por numerosos autores
(Williams et al., 1990; Hinrichsen et al., 1996). El RAPD difiere de otros
métodos de análisis por PCR en que se usa un único iniciador de pequeño
tamaño (10 nucleótidos aproximadamente) y se hace el apareamiento del
PCR a bajas temperaturas. Las ventajas del método son su bajo costo en un
marcador de tipo dominante. La reacción es muy sensible a las condiciones
de amplificación, la calidad y la concentración del ADN que influyen en la
reproducibilidad del método.

Debido a que el número de fragmentos generados en la técnica de RAPD, la


intensidad de los amplicones y la reproducibilidad de los resultados dependen tanto
de las condiciones de amplificación como de los componentes de la mezcla de
reacción, se deduce la necesidad de someter esta técnica a un proceso de puesta a
punto, en el que se definen las condiciones bajo las cuales los patrones obtenidos
sean fiables y reproducibles. Como resultado de esto, se pueden obtener perfiles
genéticos que permiten asociar los diferentes polimorfismos obtenidos con una
especie o biotipo control.

Los pasos necesarios para realizar un análisis molecular son:


1. Identificación taxonómica del individuo.
2. Extracción de ADN.
3. Amplificación de iniciadores de RAPD.
4. Identificación de biotipos B y Q de mosca blanca mediante el uso de iniciadores
específicos (gen mtCOI).
Al realizar los anteriores pasos se determinó que las condiciones de amplificación
permitieron obtener un patrón electroforético completo y reproducible que
favoreció la identificación molecular de los individuos de mosca blanca. Clon los
perfiles electroforéticos se asignaron las especies de mosca blanca y los biotipos
en B. tabaci, como se muestra en la figura 18.

El análisis de los geles de agarosa se realiza mediante la comparación de los


perfiles de amplificación del DNA de los controles, que son las muestras de las
cuales ya conoce su especie y biotipo (carriles del 2 al 6) y las muestras “problema”
de las que no se conoce su perfil, en este caso Bemisia tabaci biotipo B. Todas las
muestras de B. tabaci provenientes de Cundinamarca y analizadas en el proyecto
correspondieron al perfil de biotipo B.

Como se mencionó anteriormente, se implementó la identificación de biotipos


de mosca blanca utilizando iniciadores específicos (gen mtCOI). Mediante esta
técnica se obtuvieron los amplicones de los tamaños esperados 478 pb y 303 pb,

22
Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
respectivamente, para los biotipos B y Q en los controles (figura 19). Además se
corroboró lo encontrado con RAPD, es decir, todas las muestras analizadas de B.
tabaci correspondieron al biotipo B.

Figura 18. Electroforesis iniciador OPA2. Carriles 1 y 25: marcador de peso molecular
de 1 Kb. Carriles del 2 al 6: controles Bemisia tabaci Biotipo A, Bemisia tabaci Biotipo
B, Bemisia tuberculata, Aleurotrachelus socialis, Trialeurodes vaporariorum. Carriles del
7 al 24 muestras de moscas blancas provenientes del departamento de Cundinamarca
corresponde a perfiles de B. tabaci biotipo B y T. vaporariorum como se puede establecer
por comparación con los controles.

Figura 19. Identificación de Biotipo B y Q de B. tabaci con iniciadores mitocondriales.


Carril 1. Marcador de peso molecular 100 pb. Carriles del 2 al 4. B. tabaci biotipo B.
Carrile del 5 al 7. B. tabaci biotipo Q. Carril 8. Control negativo.

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
23
5. Importancia económica
de las moscas blancas

En Colombia, la producción de tomate de mesa se ve afectada por los daños


ocasionados por diferentes plagas de insectos y fitopatógenos. Los más
importantes son causados por las moscas blancas T. vaporariorum y B. tabaci y
sus virus asociados. Estas especies de moscas blancas son por muchas razones las
dos especies de mayor importancia en Colombia y en el mundo (Cardona et al.,
2007). En cultivos de hortalizas como el tomate de mesa, el daño producido por
las moscas blancas básicamente se enfoca en la alta capacidad de transmisión
de virus fitopatógenos de las familias Closteroviridae, Secoviridae, Carlavirus,
Ipomovirus y Begomoviridae, de las cuales Tomato chlorosis virus (ToCV), Tomato
infectious chlorosis virus (TICV), Tomato yellow leaf curl virus (TYLCV), Bean golden
mosaic virus (BGMV) y Tomato torrado virus (ToTV) (figura 20) son los de mayor
importancia, agravado por la presencia de biotipos con mayor capacidad de
transmisión viral y resistencia a insecticidas (Polston y Anderson, 1997; Buitrago,
1992; Batuman et al., 2010). Las moscas blancas afectan diversos hospederos
de importancia agrícola, se encuentran distribuidas en todo el mundo y causan
pérdidas en la mayoría de cultivos hortícolas y florícolas; igualmente en cultivos
de plantas perennes, arbustos e incluso malezas (Agrios, 1995).

En la especie B. tabaci se han reportado varios biotipos en diferentes regiones


del mundo, lo que indica que B. tabaci es un complejo de especies que
experimentan continuos cambios evolutivos (Carabalí et al., 2005). El término
biotipo es usado para designar poblaciones que no pueden diferenciarse

Figura 20. Síntomas de algunos virus transmitidos por moscas blancas: A. Tomato
chlorosis Virus (ToCV); B. Tomato Infectious Chlorosis Virus (TICV); C. Tomato yellow leaf
curl virus (TYLCV).

24
Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
morfológicamente, pero sí por medio de otras características que sirven para
separarlas unas de otras (Claridge et al., 1997). Este complejo de biotipos se
adapta fácilmente a nuevos hospederos y regiones geográficas. A excepción de
la Antártida, en el ámbito mundial se han encontrado aproximadamente 600
especies de plantas hospederas que favorecen su alimentación y/o reproducción
(Carabalí et al., 2005). En 1986 se reportaron en La Florida (Estados Unidos)
daños causados por B. tabaci en plantas de poinsettia mantenidas en
invernadero, pero, a diferencia de los ataques anteriores, estos fueron más
severos, lo que llevó a los investigadores a examinar la identidad taxonómica de
la plaga (Gerling y Mayer, 1996). La existencia de biotipos en la especie B. tabaci
fue propuesta en 1950 después de descubrir que poblaciones de mosca blanca
que eran morfológicamente indistinguibles presentaban variadas características
biológicas como rango de hospederos y adaptabilidad a la planta hospedera,
entre otros (Brown et al., 1995). Se hicieron pruebas etológicas y genéticas para
aclarar la trayectoria evolutiva de los dos biotipos de mosca blanca (Perring et
al., 1993). Se encontraron diferencias tanto genéticas como biológicas (Guirao
et al., 1997) con los insectos que tradicionalmente eran considerados B. tabaci
y los que estaban causando daño (Gerling y Mayer, 1996). Esta variante fue
denominada biotipo B de B. tabaci (raza Florida, raza poinsettia o B. argentifolii)
(Bellows y Perring, 1994), forma totalmente diferente de la B. tabaci nativa (raza
California, raza algodón, biotipo A) (Perring et al., 1993; Bellows et al., 1994).

Después de la identificación hecha en Estados Unidos, este biotipo se ha


convertido en una plaga muy importante debido a sus particularidades (Carabalí
et al., 2005). Existen características biológicas que hacen que estos dos biotipos
sean diferentes: el biotipo B pone mayor número de huevos (Bethke et al.,
1991), se alimenta de una cantidad mayor de floema y por tanto secreta
más melaza (Byrne y Miller, 1990). Por otro lado, presenta mayor rango de
hospederos (Brown et al., 1995), tiene mayor dinámica poblacional, por lo que
ataca en mayores densidades poblacionales, lo que ha generado una exclusión
competitiva casi total del biotipo A de B. tabaci (Oriani y Lara, 2000). También
aumenta su capacidad para adquirir resistencia a los insecticidas usados para
su control (Martínez et al., 2000); (Souza y Vendramim, 2000), es más eficiente
como transmisor de virus e inductor de desórdenes fisiológicos en tomate,
zapallo y habichuela que no son inducidos por el biotipo A (Bueno, 2004;
Rodríguez et al., 2005), razón por la cual B. tabaci es considerado el más nocivo
para la agricultura (Lourenção et al., 1999).

Los agricultores utilizan frecuentemente el control químico para reducir la


propagación de virus porque, posiblemente, se desconoce el agente causal
del problema (Perring et al., 1999). Esta práctica genera problemas como
el desarrollo de resistencia, la reaparición de plagas, el desarrollo de plagas
secundarias, la eliminación de enemigos naturales e impacto sobre especies
que no son el blanco, entre otros (Perring et al., 1999; Morales y Anderson,
2001), que afectan el rendimiento de los cultivos en términos cuantitativos y

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
25
cualitativos. La magnitud de la infestación, la especie y variedad de planta, la
época del año, la posición geográfica y el biotipo de B. tabaci determinan los
daños causados a un cultivo (Cuéllar y Morales, 2006), por lo que su control es
difícil (Oliveira et al., 2003).

5.1. Virus transmitidos por moscas blancas en el cultivo


de tomate de mesa

El mayor problema causado por la mosca blanca B. tabaci biotipo B es la


transmisión de virus de por lo menos cuatro géneros. Los más conocidos
corresponden a las familias Crinivirus (Closteroviridae: Crinivirus) (Jones, 2003)
y Begomovirus (Begomovirus: Geminiviridae), correspondientes a los grupos de
mayor importancia con más de 100 agentes virales en cerca de 20 especies de
plantas cultivadas. Además de Ipomoviruses, Carlavirus, Torradovirus (Navas et
al., 2011). Dentro de los virus más conocidos se destacan por su importancia el
virus del mosaico dorado en el frijol (Martínez et al., 2000), el mosaico amarillo,
el enrollamiento de las hojas en algodón, entre otros (Azab et al., 1971; Brown
1993; Oliveira et al., 2003; Perring, 1996). Todos estos virus causan pérdidas
económicas en cultivos de interés alimenticio e industrial en agroecosistemas
tropicales y subtropicales en el ámbito mundial (Polston y Anderson, 1999;
Morales y Anderson, 2001; Oliveira et al., 2003).

La distribución global de estos virus se encuentra ampliamente relacionada con la


diseminación pantropical de su vector, la mosca blanca B. tabaci (Morales y Anderson,
2001). La transmisión de Begomovirus de B. tabaci es del tipo persistente circulativa
(Duffus, 1987). Para adquirir el virus de plantas infectadas los adultos necesitan un
tiempo aproximado de 20 minutos, debido a la localización del virus en el floema
de la planta. Una vez adquirido, el virus necesita un periodo de incubación en el
vector que puede ser de varias horas hasta un día, razón por la cual se sugiere que
hay circulación del virus en el insecto vector. El proceso de transmisión (inoculación)
es generalmente similar al de adquisición del virus debido a que algunos virus
transmitidos por mosca blanca aparentemente inician el proceso de infección en
tejido no vascular (Morales, 1994). La persistencia del virus en el vector puede durar
algunos días o semanas e incluso puede ser retenido de por vida en el estado
adulto. Sin embargo, generalmente con el tiempo se pierden la infectividad y se
amplía la imposibilidad de multiplicación del virus en el vector (Morales, 1994).

5.2. Detección de virus transmitidos al cultivo de tomate de mesa

Para la detección de los virus presentes en una muestra vegetal es necesario


seguir algunos pasos de trabajo en el laboratorio; en este trabajo se indagó sobre
la presencia de tres virus particulares: Potato Yellow Vein Virus (PYVV), Tomato
chlorosis Virus (ToCV) y Tomato Infectious Chlorosis Virus (TICV) y un grupo viral
denominado Begomovirus. Los pasos experimentales realizados fueron:

26
Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
1. Procesamiento y obtención de ácidos nucleicos a partir de muestras de
tomate recolectadas en campo.
2. Transcripción reversa del ARN y PCR (RT-PCR).
3. Detección de PYVV, ToCV, TICV y Begomovirus en muestras agrupadas.

Detección de PYVV. Un total de 36 muestras positivas para PYVV fueron


encontradas en las muestras analizadas del departamento de Cundinamarca y 25
en el departamento de Boyacá mediante la utilización de los iniciadores diseñados
para amplificar una región genómica de capside de aproximadamente 800 pb
(Figura 21). La sintomatología encontrada en la mayoría de las muestras positivas
corresponde con la figura 20.

Figura 21. Amplificación para PYVV. Muestras positivas para PYVV. Carril 1. Marcador
de peso molecular 100pb. Carriles 2 y 10. Muestras control de PYVV. Diluciones. Carriles
del 3 al 9. Muestras provenientes de Cundinamarca.

Las plantas con PYVV muestran


inicialmente síntomas de amarilla-
miento en la porción apical de las
nervaduras terciarias de las hojas;
generalmente solo se observan
unos pequeños puntos amari-
llos brillantes, pero a medida que
avanza la infección las nervaduras
secundarias también se ven afec-
tadas y al final de la enfermedad
la lámina foliar entre las venas
también se vuelve amarilla; las ner-
vaduras primarias pueden perma-
necer verdes hasta que la planta
muere (figura 22) (Salazar et al.,
2000).

Se determinó la distribución de
PYVV en los lugares muestrea-
dos de Cundinamarca y Boyacá Figura 22. Síntomas de Potato Yellow Vein
(figuras 26 y 27). Debido a la Virus (PYVV) en hojas de tomate de mesa.

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
27
presencia en todos los lugares muestreados del vector T. vaporariorum la
amplia distribución de los casos positivos para PYVV es importante dado que
su dispersión sería posible y los cultivos con plantas infectadas podrían servir
como focos virales.

Detección de TICV y ToCV. En las muestras analizadas, no se detectaron muestras


positivas para ToCV y TICV en Cundinamarca y Boyacá. Se obtuvo un amplicón
del tamaño esperado de 223 pb para ToCV y de 265 pb para TiCV mediante
la utilización de iniciadores reportados por Dovas et al., (2002) y Wintermantel
et al. (2010) a partir de los controles obtenidos de Grecia y Estados Unidos,
respectivamente (figura 23).

Figura 23. Amplificación para ToCV (A) y TICV (B) en gel de agarosa al 1.3%. Para
ambos casos Carril 1. Marcador de peso molecular 100pb. Carril 2 y 10. Muestras control
de ToCV y TICV. Carril 3 a 9. Muestras provenientes de Cundinamarca.

Detección de Begomovirus en muestras agrupadas. La detección de


Begomovirus se realizó utilizando los iniciadores AV494 y AC1048 (Torres–
Pacheco  et al., 1996), con los cuales se detectaron 37 muestras positivas para
Begomovirus en Cundinamarca. En dichas muestras se obtuvo un amplicón de
520 pb que corresponde al tamaño de banda esperada, la detección se logró hasta
1:6 (figura 24), las muestras positivas provienen en su totalidad del municipio de
Fusagasugá y Tibacuy en donde se ha reportado con anterioridad la presencia de
B. tabaci y Begomovirus (Martínez et al., 2012). En lo analizado en Boyacá no se
encontraron muestras positivas para Begomovirus.

La sintomatología típica de la enfermedad se caracteriza por mosaicos amarillo


brillante, moteados cloróticos, clorosis foliar marginal, enrollamiento foliar,
deformaciones foliares, arruga­mientos de las hojas y enanismo (Polston y
Anderson, 1997; Nava et al., 2006). En las muestras positivas se encontró
sintomatología viral que concuerda con moteados cloróticos y enrollamiento
foliar (figura 25).

28
Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
Figura 24. Detección de Begomovirus Carril 1 a 7. Muestra positiva para Begomovirus.
Diluciones 1:6, 1:5, 1:4, 1:3, 1:2, 1:1, 1. Carril 8. Marcador de peso molecular 1kb.

Figura 25. Síntomas de encrespamiento en hoja de tomate ocasionado por


Potato Yellow Mosaic Panama Virus (PYMPV).

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
29
Figura 26. Distribución geográfica de casos positivos de PYVV en Cundinamarca (en
azul los lugares muestreados y en rojo los casos detectados).

Figura 27. Distribución geográfica de casos positivos de PYVV en Boyacá (en azul los
lugares muestreados y en rojo los casos detectados).

30
Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
6. Manejo integrado de
moscas blancas
El manejo integrado de plagas (MIP) es la combinación de prácticas y estrategias
que permiten reducir las poblaciones de una plaga, manteniéndolas a un nivel
que no causen daño económico. Según Kogan (1998), el MIP “es un sistema
de apoyo en la toma de decisiones para seleccionar y usar tácticas de control de
plagas solas o combinadas, armónicamente en estrategias de manejo, basadas en
el análisis de beneficio/costo que debe considerar los intereses y los impactos en los
productores, la sociedad y el medio ambiente”. Corredor (1995), Pedigo y Buntin
(1994) sostienen que los programas de MIP se sustentan en tres componentes
fundamentales: el muestreo, los umbrales y las tácticas de control. Sin un método
estandarizado de muestreo no puede haber umbrales y sin umbrales no hay forma
de racionalizar las tácticas de control. Con el muestreo se identifica y evalúa el
problema de acuerdo con el daño y el agente causal; el umbral es el parámetro
que permite tomar la decisión de usar o no una estrategia de control según el
efecto del daño sobre las pérdidas en el rendimiento; y finalmente las tácticas de
control, que en la práctica se utilizan para regular las poblaciones de las plagas.

6.1. Muestreo de moscas blancas y determinación


de niveles de infestación

En el proceso de diagnóstico fitosanitario el muestreo es una de las primeras


actividades para establecer el estatus fitosanitario de un cultivo. En cultivos de
tomate de mesa, el muestreo de moscas blancas consiste en recorrer la mayor parte
del área sembrada. Para sistemas productivos de tomate de mesa en Cundinamarca
y Boyacá que tienen áreas sembradas entre 0,1 ha y 1,5 ha, tanto bajo invernadero
como a libre exposición, se puede seleccionar un área del cultivo de 0,1 ha a 1 ha
en la que se realiza un recorrido entre cada cinco o seis surcos y se seleccionan
50 plantas al azar. A partir de estas plantas se pueden determinar las especies
de moscas blancas presentes en el cultivo, porcentaje de infestación y severidad
y reconocimiento de síntomas aparentes de virus asociados a las moscas blancas.

Según los resultados de muestreos realizados en predios productores de tomate


de mesa en Cundinamarca y Boyacá, los cultivos presentaron infestaciones por
T. vaporariorum y B. tabaci biotipo B, en producciones bajo cubierta y a campo
abierto. Es importante destacar que B. tabaci se encontró en cultivos ubicados en
la región Andina de Cundinamarca, por debajo de los 1.940 msnm (tablas 2 y 3).

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
31
Tabla 2. Distribución de las especies de T. vaporariorum y Bemisia tabaci biotipo B en
cultivos de tomate de mesa en Cundinamarca
Tipo de Edad del cul- Especie de mosca

Variedad 1
Rango de cultivo tivo (meses) blanca
Municipio Vereda altitud
(msnm) 2,1
Inv Lex <2 >5 T. v * B. t **
-5
G. de Blancos 1972-2068 3 1 C,M,S 1 3 0 X
La Jabonera 2613-2680 0 6 C, M 4 2 0 X
Cáqueza
G. Resguardo 1609-1657 0 4 C,R 0 4 0 X
La Chapa 2561 0 1 C 0 1 0 X
Coasavista 1890-1950 3 0 L, I, M 2 0 1 X
Susa 2065-2084 2 0 E, M, P 1 1 0 X
Fómeque Resguardo 1873-1884 0 2 R 0 2 0 X
Chinia 2021-2107 4 0 M, S 0 2 2 X
El Cerezo 2038-2050 4 0 S,A 0 4 0 X
El Resguardo 1795-1998 0 7 C, N 1 5 1 X
Guasa 1969 0 1 N 0 0 1 X
Choachí
Llanada 2100-2275 4 0 C, M 1 3 0 X
Llanada baja 2091-2150 2 1 C 0 3 0 X
Catalomonte 2010 0 1 C 0 1 0 X
Tena Aguasimal 1547 0 1 N 0 1 0 X
Cattiva 2067 0 3 C 1 2 0 X
Betania 1849-1940 7 0 Z 3 2 2 X X
Pacho
La Máquina 1730-1780 3 0 Z 1 1 1 X X
El Novillero 1432-1540 5 5 U, C 3 6 1 X X
Quebrajacho 1698 1 0 C 1 0 0 X X
Fusagasugá Usatama Baja 1581 0 1 T 1 0 0 X X
Chinauta 1010 0 1 C 1 0 0 X X
Santa Lucía 2081 2 0 V 0 2 0 X
Silvania Subia 2030 2 0 G 0 2 0 X
Piedra Ancha 653-1610 0 3 Y, N 2 1 0 X X
Tibacuy San Luis 1152 0 2 C 0 2 0 X X
Caracolí 1590 0 2 G 2 0 0 X X
San Raimundo 2316 0 1 C 0 1 0 X
Granada
Santa Helena 2288 4 0 Al 0 4 0 X
Cacique 1881-1918 2 1 M, R 1 1 1 X
Luciga 1822-1845 4 0 C, B 1 2 1 X
Ubaque Centroafuera 1724-1756 0 6 M 3 1 2 X
Romero Bajo 1737 0 1 D 0 1 0 X
San Agustín 1758 1 0 M 0 1 0 X
* T. vaporariorum; ** B. tabaci (Continúa)...

32
Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
Tabla 2. Distribución de las especies de T. vaporariorum y Bemisia tabaci biotipo B en
cultivos de tomate de mesa en Cundinamarca
Tipo de Edad del cul- Especie de mosca

Variedad 1
Rango de cultivo tivo (meses) blanca
Municipio Vereda altitud
(msnm) 2,1
Inv Lex <2 >5 T. v * B. t **
-5
Granadillo 1695-1814 5 0 L, X 2 3 0 X
C, M,
Quetame Totumito 1694-1802 3 1 1 3 0 X
S, L
Tibrote bajo 1855-1925 6 0 S, M, L 1 5 0 X
Granada 1152-1210 0 2 C 0 2 0 X X
C. La Paz 981-983 0 2 Y 2 0 0 X X
La Palmita 948 0 2 Y 2 0 0 X X
Guaduas
Paramillo 1023 0 3 Y 1 2 0 X X
Cucharal 953 0 3 Y 1 0 2 X X
El Trigo 1669-1979 0 3 C 3 0 0 X X
Quimbita 1978-1987 2 0 R,M 2 0 0 X
Salgado 1619-1810 3 2 O, C, B 1 4 0 X
Manta G. A. 1654 0 1 C 0 1 0 X
Manta
Cubia 1702-1942 0 3 C 1 2 0 X
Juan Gordo 1865 0 4 C 0 4 0 X
Madrid 1963 1 0 B 0 0 1 X
* T. vaporariorum; ** B. tabaci

1 Variedades de tomate encontradas. C: Calima, M: Monterone, S: San Nicolás, R: Roque, L. Charlestone, I:


Indava, E: Elpida, P: Platino, A: Chailas, N: Santa Clara, Z: Cherry, U: Cuerido, T: Matador, V: Don Vitorio, G:
Gem 604, Al: Alboran, B: Ichiban, D: Daniela, X: Sheila, Y: Carina Ty, O: Delos, Inv: invernadero, Lex: libre
exposición.

Tabla 3. Distribución de T. vaporariorum en cultivos de tomate de mesa en Boyacá


Edad del Especie
Tipo de
cultivo de mosca
Variedad

Rango de cultivo
(meses) blanca
Municipio Vereda altitud
(msnm)
2,1
Inv Lex <2 >5 T. v *
-5

Sopotá 2100-5015 4 0 O, B 3 1 0 X

Villa de Leyva Monquirá 2082-2095 4 0 B, T 0 4 0 X

Llano de Àrbol 2011-2083 7 0 W,F,O, P 7 0 0 X

Roa 2012-2214 6 2 B,C,M 5 3 0 X

Aposentos 2079-2084 3 1 C, B,M, H 1 3 0 X


Sutamarchán
Centro 2096 2 0 B 2 0 0 X

Pedregal Bajo 2091 0 1 J 1 0 0 X


* T. vaporariorum (Continúa)...

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
33
Tabla 3. Distribución de T. vaporariorum en cultivos de tomate de mesa en Boyacá
Edad del Especie
Tipo de
cultivo de mosca

Variedad
Rango de cultivo
(meses) blanca
Municipio Vereda altitud
(msnm)
2,1
Inv Lex <2 >5 T. v *
-5

Agudelo 2357-2361 3 0 C, O 0 3 0 X
Guatoque 2342 1 0 B 1 0 0 X
Santa Sofía
Hornillas 2351 1 0 X 1 0 0 X
Salitrillo 2333-2477 10 0 R,O,B,M,K, X 2 7 1 X
Aposentos
2133-2140 3 0 B 0 3 0 X
Bajo
Centro 2117 2 0 B 0 2 0 X
Tinjacá Funza 2150-2176 0 3 C 1 2 0 X
Peñas bajo 2137 4 0 Q, B 0 0 4 X
Providencia 2116-2118 3 1 G 3 1 0 X
Guamal 1548 4 0 X 2 2 0 X
Pueblo y Cajón 1327 2 0 &, M 0 2 0 X

Miraflores Hato 1450-1602 4 0 Ñ, M 1 3 0 X


Morro arriba 2010-2127 3 0 Ñ, &, B 1 2 0 X
Pie de Buenos
1558-1562 2 0 M, &, H, X 2 0 0 X
Aires
Candelaria
2184-2250 0 3 C 1 2 0 X
Oriente
Candelaria
2168-2252 2 5 C, R,B 4 3 0 X
Occidente

Ráquira Carapacho 2163 0 1 C 0 1 0 X


Centro 2153-2156 0 2 C 2 0 0 X
Chinguichanga 2167 2 0 M 0 2 0 X
Resguardo
2174 0 1 C 1 0 0 X
Oriente
Sector Llanitos 2124-2213 7 0 #, $, I, B 3 3 1 X
Tejar Centro 2156 1 0 B 0 1 0 X
Sáchica
Santa Bárbara 2143-2155 4 0 B 2 2 0 X
Tejar 2167 2 0 B 0 2 0 X
Aguaquiña 2008-2107 5 0 B, R, # 0 4 1 X

Barzal de Tenza 1717-1921 4 0 N,&,L,I,V 4 0 0 X

Cora grande 1635 1 0 B 1 0 0 X


Garagoa/
Tenza Guacal 1656-1660 2 0 B 0 2 0 X
Valle grande
1656-1880 4 0 N,P, O 0 4 0 X
arriba
Pie de Peña 1516-1536 3 0 M, B 0 3 0 X

* T. vaporariorum (Continúa)...

34
Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
Tabla 3. Distribución de T. vaporariorum en cultivos de tomate de mesa en Boyacá
Edad del Especie
Tipo de
cultivo de mosca

Variedad
Rango de cultivo
(meses) blanca
Municipio Vereda altitud
(msnm)
2,1
Inv Lex <2 >5 T. v *
-5

Centro 1985 1 0 B 0 1 0 X

La Capilla/ Chaguatoque 1679-1790 4 0 Z,C,B,I,N 2 1 1 X


Pachavita Chucio 1757 2 0 G, R 1 1 0 X
Llano grande 1886-1943 3 0 B,M,V 2 1 0 X
Guitoque 2322-2408 10 0 B, @ 1 1 8 X

Moniquirá/ Igua de Pardos 2155 1 0 B 0 0 1 X


Gachantivá Monsalve 1754 1 0 B 0 1 0 X
Pantanillo 2251 3 0 P,X,H 0 3 0 X
* T. vaporariorum

1 Variedades de tomate encontradas. C: Calima, M: Monterone, S: San Nicolás, R: Roque, L. Charlestone, I:


Indava, E: Elpida, P: Platino, A: Chailas, N: Santa Clara, Z: Cherry, U: Cuerido, T: Matador, V: Don Vitorio,
G: Gem 604, Al: Alboran, B: Ichiban, D: Daniela, X: Sheila, Y: Carina Ty, O: Delos, W: Chevere, F: Meriva, H:
Prieto, J: Imperial, K: San Manzano, Q: Mono, &: Marimba, Ñ: Ruby, #: Aslan , $: Libertador, @: Bachue, Inv:
invernadero, Lex: libre exposición.

6.1.1. Determinación del porcentaje de infestación y severidad

El porcentaje de infestación se determina mediante el conteo de plantas con


presencia de ninfas o adultos de moscas blancas en el tercio superior de la planta,
en relación con el número total de plantas evaluadas:

Número total de plantas afectadas


% Infestación = x 100
Número total de plantas

La severidad de la infestación se puede establecer mediante el conteo del número


total de ninfas IV en un área de 4 cm2 (área de una moneda de $200) por foliolo,
en relación con el área total observada. Se recomienda realizar el muestreo de
siete a 15 plantas por unidad de área y en cada planta dos hojas en el tercio
superior (56 a 120 cm2 de área foliar evaluada) en total observados por cultivo.
Se puede establecer la severidad como el área aproximada de una hoja que se
encuentra ocupada por ninfas de moscas blancas (Ebratt et al., 2004).

Número de Ninfas IV por foliolo (4cm2)


% Severidad = x 100%
Número total de Ninfas en foliolos observados (28cm2)

Existe otra metodología para determinar severidad (Cardona et al., 2005) que
consiste en establecer el área aproximada de la hoja ocupada por ninfas de
moscas blancas (figura 28). Este método es subjetivo y por ello es necesario que

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
35
Figura 28. Ejemplos de severidad de acuerdo con el área ocupada por ninfas de moscas
blancas. A. Aproximadamente 10%; B. Aproximadamente 100%.

los muestreos y seguimientos fitosanitarios sean realizados por una sola persona.
Posteriormente se determina el promedio del porcentaje del área ocupada por
ninfas de todas las hojas muestreadas. Si coexisten T. vaporariorum y B. tabaci en
un mismo predio o en las mismas hojas, se toma la infestación y severidad total
para ambas especies debido a que es muy difícil determinarla para cada una,
especialmente si se hallan en la misma hoja.

En Cundinamarca y Boyacá los porcentajes de infestación fueron variables y


dependieron en gran parte de la variedad cultivada y del manejo fitosanitario. La
especie T. vaporariorum presentó los mayores niveles de infestación y severidad
en comparación con B. tabaci. La mosca blanca B. tabaci no se registró en los
cultivos de tomate muestreados en Boyacá, al igual que en la provincia de Oriente
en Cundinamarca, razón por la cual se podría considerar que estas están libres de
esta especie y biotipo de mosca blanca. En cambio, B. tabaci biotipo B, siempre
estuvo asociada a T. vaporariorum en algunos cultivos, de acuerdo con la altitud, en
las provincias productoras de tomate en la parte occidental de la región Andina de
Cundinamarca (Tabla 4). T. vaporariorum presentó en Cundinamarca promedios de
infestación del 46 al 100 % y niveles de severidad entre el 25 y el 80 %. En Boyacá
se observaron infestaciones del 55,33 % y severidades del 88,61 %. La infestación
por B. tabaci asociada y T. vaporariorum estuvieron entre el 7,50 y el 59,99 %, con
niveles de severidad del 10,67 y del 36,30 % en la región Andina de Cundinamarca
(tabla 4). Lo anterior reflejó que el ataque fue mayor cuando T. vaporariorum se
encontró como única especie asociada al cultivo de tomate.

6.2. Determinación de umbrales de acción contra moscas blancas

En Colombia, se ha pretendido implementar umbrales de acción para el manejo de


poblaciones de moscas blancas en los cultivos (Cardona et al., 2005), estas propuestas
no dejan de ser una buena alternativa; a pesar de ser aproximaciones de umbrales

36
Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
Tabla 4. Porcentaje de infestación y severidad de infestación de T. vaporariorum y B.
tabaci en Cundinamarca y Boyacá

T. vaporariorum T. vaporariorum + B. tabaci


No.
Dpto. Municipio fincas
(n) % % % %
infest. DE sever. DE infest. DE sever. DE
Cáqueza 15 92,67 15,30 57,73 33,09        
Choachí 15 100,00 0,00 49,80 28,21        
Fómeque 15 91,33 18,25 64,33 28,17        
Quetame 15 51,67 27,00 36,27 25,93        
Ubaque 15 94,67 13,63 63,33 34,27        
Cundinamarca

Manta 15 47,31 34,10 44,96 34,82        


Tena 5 46,00 44,41 25,00 18,57        
Granada 5 68,14 21,55 8,80 15,71        
Silvania 2 100,00 0,00 80,00 0,00        
Fusagasugá 15         65,13 38,14 36,00 32,63
Guaduas 15         69,80 42,93 25,00 20,67
Pacho 10         57,50 44,45 49,00 39,24
Tibacuy 8         40,25 29,81 45,63 31,71
Total Cund 150                
Villa de Leyva 15 73,81 24,51 42,67 19,81        
Sutamarchán 15 80,00 23,09 64,69 12,18        
Santasofía 15 65,00 34,16 49,13 39,64        
Tinjacá 15 64,67 24,34 46,17 35,11        
Boyacá

Sáchica 15 65,89 11,79 49,82 12,16        


Miraflores 15 83,34 14,19 69,34 9,91        
Garagoa/Tenza 15 71,72 26,34 66,98 24,74        
La Capilla/Pachavita 15 78,44 43,13 37,71 27,97        
Ráquira 15 86,55 24,50 60,75 29,99        
Moniquirá/Gachantivá 15 89,75 14,61 71,70 24,07        
Total Boyaca 150                

TOTAL 300                

Fuente: Los autores.

de acción del tipo nominal, basados en la subjetividad del observador que toma la
decisión de manejo de acuerdo con un nivel de infestación o severidad promedio de
estados inmaduros reportados durante una etapa previa de muestreo. Sin embargo, el
planteamiento de algún tipo de umbral, debe considerar que el daño más importante
ocasionado por las moscas blancas T. vaporariorum y B. tabaci biotipo B tiene que ver
con la eficaz transmisión de virus fitopatógenos en las plantas de tomate; razón por
la cual, la presencia de bajas poblaciones infectivas estaría en capacidad de producir
altas incidencias de plantas enfermas y por tanto, altas pérdidas en los rendimientos
esperados. Esta condición impide la implementación de planes de manejo basados
en diferentes tácticas de control y se enfoca, exclusivamente, al uso desmedido de
insecticidas de síntesis química con todos los agravantes de resistencia, reducción en
la inocuidad del producto final y altos costos de producción.

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
37
6.3. Tácticas de manejo de moscas blancas

En orden de importancia se sugieren las tácticas de manejo que posibilitan


condiciones óptimas fitosanitarias, basadas en acciones de control preventivas
para el manejo racional de las poblaciones iniciales de moscas blancas en el
cultivo de tomate de mesa (tabla 5).
Tabla 5. Tácticas de manejo de moscas blancas T. vaporariorum y B. tabaci en el cultivo
de tomate de mesa

Tácticas de
Trialeurodes vaporariorum Bemisia tabaci biotipo B
manejo
1. Destrucción de residuos de cosecha. 2. 1. Destrucción de residuos de cosecha. 2.
Periodo de descanso. Periodo de descanso.
Cultural
3. Plántulas sanas y libres de mosca 3. Plántulas sanas y libres de mosca
blanca. blanca.

Varietal Variedades resistentes a virus. Variedades resistentes a virus.

1. Trampas cromáticas de captura. 1. Trampas cromáticas de captura.


Etológico
2. Repelentes. 2. Repelentes.

Uso de: Encarsia formosa, Amitus Uso de: Encarsia sp., Amitus sp.,
sp., Delphastus sp., Chrysoperla sp., Delphastus sp., Chrysoperla sp.,
Biológico
Tupiocoris sp., Dicyphus sp., Macrolophus Tupiocoris sp., Dicyphus sp., Macrolophus
sp., Orius sp. sp., Orius sp.

Uso de: Beauveria sp., Metarrhizium sp., Uso de: Beauveria sp., Metarrhizium sp.,
Microbiológico
Paecilomyces sp., Lecanicillium sp. Paecilomyces sp., Lecanicillium sp.

Dimetoato, imidacloprid, tiametoxam, Dimetoato, imidacloprid, tiametoxam,


Químico
diafentiuron, buprofezin y piretroides. diafentiuron, buprofezin y piretroides.

38
Instituto Colombiano Agropecuario, ICA
Consideraciones

Las moscas blancas se encontraron en todos los predios evaluados en regiones


productoras de tomate de mesa en Cundinamarca y Boyacá. T. vaporariorum se
registró entre los 653 y 2654 msnm tanto en Cundinamarca como en Boyacá. En
los municipios tomateros de Boyacá no se encontró la especie B. tabaci biotipo
B. En Cundinamarca se registró B. tabaci biotipo B, entre 653 y 1940 msnm
en coexistencia con T. vaporariorum. Los agricultores, técnicos y profesionales
consideran a estas especies como la principal plaga en los cultivos de tomate de
mesa, porque transmiten diferentes virus fitopatógenos y propician el desarrollo
de fumagina en la superficie de las hojas y frutos, demeritando la calidad del
producto. Además, se evidenció la poca información que tienen los agricultores
sobre las especies de moscas blancas que limitan la producción, sobre sus
características biológicas, la agresividad, los tipos de virus que prevalecen en
cada región, asociación entre moscas blancas y virus y por último las técnicas de
manejo integrado que solo se enfocan al control químico. Lo anterior es una señal
urgente de la necesidad de desarrollar estrategias regionales y nacionales para
el manejo de las poblaciones que afectan un número importante de especies de
plantas cultivadas.

Se recomienda que en los predios se realicen muestreos y seguimientos periódicos,


para determinar los niveles de infestación y severidad, con el acompañamiento
de técnicos y profesionales conocedores de la determinación de las especies
de moscas blancas y de la implementación de tácticas de manejo sostenibles
que se aparten del uso inadecuado de insecticidas de síntesis química. Además,
por los daños severos y las pérdidas económicas que causan estas especies de
moscas blancas en el cultivo de tomate (y otros cultivos) es necesario establecer
medidas de control permanentes pero amigables con el ambiente que eviten
el establecimiento de estas especies en los cultivos. La implementación de
buenas prácticas agrícolas, en lo que respecta a la definición, diligenciamiento
y seguimiento de formatos estandarizados para a) la vigilancia y muestreo, que
permitan obtener datos sobre porcentajes de infestación, porcentaje de severidad
y los rendimientos esperados, b) evaluación de las medidas de control directa
contra las moscas, considerando insecticidas con ingredientes activos con baja
categoría toxicológica, la implementación de controles biológicos y c) el impacto
positivo de las actividades agrícolas en el manejo de plantas hospederas, malezas,
fertilización, riego y drenajes, darán como resultado una producción de tomate
de mesa con un producto inocuo y más sano para su consumo.

Moscas blancas (Hemiptera: Aleyrodidae) y virus asociados en cultivos de tomate de mesa


(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
39
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(Solanum lycopersicum L.) en Cundinamarca y Boyacá
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Terminó de imprimirse
en mayo de 2014 en

Bogotá, DC, Colombia

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