CarituLo 3 El Sistema Oculomotor José Luis Cardenas El sistema oculomotor representa un modelo biolégico multifactorial de aferencias que se re- gulan y coordinan en dos niveles de integracién y andlisis: 1) corteza cerebral (frontal y parie- to-témporo-occipital) 2) cerebelo (preferente- mente fidculo-nédulo). Estos niveles disefian programaciones diferenciales en directa rela- cion a las exigencias del medio externo o a de- terminaciones psiquicas, dando como resultado la realizacion de movimientos oculares conju- gados, dirigidos desde centros cinéticos ténicos de topografia nuclear troncal, predominante- mente mesencéfalo protuberanciales. Los movimientos oculares cumplen tres fun- ciones especificas: 1. Fijacion y traslado de las imagenes periféricas de nuestro campo visual hasta la fovea, con el objeto de obtener agudeza visual Optima en la macula de cada retina. 2. Estabilizacin del campo visual al realizar movimientos cefalicos activos y pasivos. 3. Produccién de signos de comunicacién social estructurados en el contexto de un lenguaje mimico complementario de la expresion ver- bal o escrita. Durante la vigilia, el sistema oculomotor se en- cuentra en actividad continua, generando mo- vimientos oculares en respuesta fundamental- mente a estimulos visuales y vestibulares (Henn, Hepp y Buttner-Ennever, 1982); durante el suefio se presentan en forma involuntaria, di- ferenciando etapas de sueiio con movimientos oculares rapidos (MOR), y etapas de suenio sin movimientos oculares rapidos (no MOR). Ase- rinski y Kleitman, 1953; Jouvet, 1967). Las des- cargas MOR dependerian de un mecanismo t6- nico vestibular colinérgico del cual también depende la atonia muscular que se observa en esa etapa (Pompeiano, 1967). El sueio MOR 61 alterna con el suefio no-MOR aproximadamen- te cada 90-100 minutos, comenzando el primer periodo MOR a los 90 minutos del inicio del suefio. Los movimientos oculares rapidos ver- ticales ascendentes son cuantitativamente pre- dominantes en relaci6n a los descendentes en cl periodo MOR, no observandose lateraliza- cin preferencial hacia derecha © izquierda (Schneider, 1978; Violaniy cols., 1984; De Gen- naro y cols., 1989). nel sistema oculomotor se pueden diferen- ciar: (Robinson y Zee, 1981; Henn y cols., 1982; Butiner-Ennever, 1986). 1. Sistema de movimientos oculares rapidos 0 sacidico, 2. Sistema de movimientos compensatorios len- tos: a) inducidos por estimulacion vestibular (re- flejo vestibulo-ocular). b) Sistema de movimientos compensatorios lentos inducidos por estimulacién visual (optokinético) ©) Sistema de seguimiento lento de méviles (persecucién lenta) 1) Sistema de movimientos oculares rdpidos (Fig. 3-1) Se caracteriza por movimientos oculares ré- pidos y pequefios, denominados sacudidas 0 s cadas, con velocidades de 200 a 600%/seg. en el hombre y algo mayores en la mujer, en directa relacién con la magnitud de la velocidad del arco de movimiento del objeto estimulador en el campo cado por decision espontanea. Las sacadas hu- manas son de morfologfa curva, tanto para los desplazamientos en los ejes cardinales (horizon- tal y vertical) como en los oblicuos (Smit y Van Gisbergen, 1990). Este sistema comprende a los movimientosOTONEUROLOGIA CLINICA cf ycenceeso si \ Se w * FoLicuce: BANS AS Figura 3-1: Esquema de los movimientos oculares répidos (Inchuye: Estrueturas de control supranuclear horizontal). rapidos de biisqueda voluntaria, a las fases pidas del nistagmo optokinético y del nistagmo vestibular. Existen mecanismos voluntarios para mover ¥ fijar los ojos con el objeto de localizar un mévil ycentrar en él nuestra atencién (Fig. 3-2). Des- de el area 8 del lobulo frontal (porcién posterior de la circunvolucién frontal media) se inician los estimulos para el desarrollo de los mo inientos répidos en el plano horizontal (estimu- lacién desde e! hemisferio contralateral) y en el plano vertical (estimulacién bihemisférica). Empleando técnica de estimulacién electré- nica se ha observado la evocacién de movimien- tos oblicuos conjugados en el plano inferior, secundariamente a estimulaciones ventrales 0 inferiores en topografia calcarina occipital bi- lateral. Estimulaciones bilaterales de la region dorsal calcarina occipital y de areas sobre el plano calcarino provocan desplazamientos obli- cuos en el plano superior (Wagman, 1964). Las vias que se proyectan desde el cerebro viajan por la cApsula interna y diencéfalo hacia el tron- co cerebral. Las vias encargadas de los movi- mientos horizontales rapidos se decusan a nivel 62 1. Estructuras de control supranuclear vertical; 2 entre el If] y IV Par craneal, en el tegmentum mesencefilico. Esta decusacién es de caracteres electroanatémicos e implica que las estimulacio- nes sobre ella o a nivel de ella inducen movi- mientos oculares contraversivos (Bender y cols., 1964). A nivel troncal bajo la decusacion, pue- den considerarse como responsables de la ocu- lomotilidad horizontal, la formaci6n reticular pontina paramediana, como principal centro supranuclear y sus relaciones con los centros nucleares del motor ocular comin (III Par cra- neal) ubicado en el tegmentum mesencefalico yel VI Par craneal, nticleo abducens, en el teg- mentum protuberancial. La formacién reticular pontina paramediana (FRPP) corresponde ala porcién medial del na- cleo reticular magnocelular, llamado también micleo central pontino ventro caudal, ubicado a I mm. a cada lado del fasciculo longitudinal medial o bandeleta longitudinal posterior (Co- hen y Feldman, 1968; Goebel y cols., 1971). L. FRPP se extiende desde el nivel del micleo ab- ducens (VI Par craneal) en direcci6n rostral has- ta el pediinculo cerebeloso superior y el micleo troclear (IV Par). Existen dos vias oculomotorasEL SISTEMA OCLLOMOLOR . o + ces VG aecro e6cTO MEDIO TAFERaL PARIETAL O | t | | / 58> RES rum sussTancia | NIGRA ® Courcure SUPERIOR HH cOuitPausas Figura 3-2: Mecanismo de mirada horizontal sacadica hacia derecha, que se originan desde la FRPP: una asciende rostralmente, pegada al borde externo del fas- ciculo longitudinal medial (FLM) hasta la regién rostral del mesencéfalo (micleo intersticial r wal del fasciculo longitudinal medial) partici- pando en la coordinacién de la mirada horizon- tal y vertical; la otra desciende caudalmente y envia proyecciones hacia el micleo abducens (Buttner-Ennever y Henn, 1976; Buttner-En- never, 1977; Graybiel, 197a,b). Esta ultima via controla a la mirada horizontal ipsilateral rela- ciondndose a las motoneuronas del abducens y a las paraabducens. En el grupo paraabducens, el 50% de ellas corresponden a neuronas internucleares, que no tienen caracteristicas de motoneuronas; pro- yectan hacia otros niicleos con estimulacin de 63 predominio excitatorio hacia los tres grupos del recto medial del motor ocular comin contrala- teral, siendo el principal estimulo aferente du- rante la mirada conjugada lateral. Las neuronas internucleares establecen tam- bién relacion con las motoneuronas del abdu- cens y del floculo. E1 50% restante de las neu- ronas de la regién paraabducens son mo- toneuronas (Buttner-Ennever y Henn, 1976; Henn, Hepp y Butner-Ennever, 1982) Es probable, funcionalmente, que la FRPP reciba aferencias desde los nticleos vestibulares, del area 8 del lébulo frontal contralateral, la corteza preestriada y cerebelo (Buttner-Enne- very Henn, 1976), locual ha sido ya demostrado en el caso del coliculo superior (tubérculo cua- drigémino anterior) (Hikosaka y Wurtz, 1983a, b). La capa media del coliculo superior, impor- tante centro de control sacadico, se encuentra ténicamente controlada por la actividad inhibi- toria de la pars reticulata de la substancia ni (Hikosaka y Wurtz, 1983a,b), mediada por cir- cuito gabaérgico (Hikosaka y Wurtz, 1984, 1985). Hotson y cols. (1986) revelan que lesiones selectivas de la pars compacta, inducidas por la neurotoxina MPTP (1.methyl-4 phenyl-1,2,3,6 tetrahydropyridina) capaz de provocar sindro- me parkinsoniano, dan como resultado altera- ciones en la descarga y proyeccién de las sacadas estimuladas visualmente, pero no alteran la ge- neracién de su velocidad maxima. En la sustancia reticular pontina paramedia- na existen, neurofisiologicamente, diferentes poblaciones celulares: a) Neuronas que planifican y determinan la di- recci6n y amplitud de la sacada (“burst neu- rons”) b) Neuronas de actividad tonica de mantencion de posicién. © Neuronas pausa, inhibitorias de la actividad de los grupos anteriores (Buttner-Ennever y Buttner, 1988). Las neuronas de descarga aumentan su acti- vidad inmediatamente antes del inicio del mo- vimiento, con latencias de 6 a 12 msec. previa al inicio del movimiento; son las denominadas “neuronas de descarga media” (medium lead burst neurons). Otras neuronas tienen latencias mayores y su actividad de descarga aumentaGTONEUROLOGIA CLINICA més lentamente, denominandose “neuronas de descarga larga” (long-lead burst neurons). L: actividad de la mayorfa de las neuronas de des- carga media, en la FRPP, se relaciona con los cambios de posicién de los ojos en el plano ho- rizontal ipsilateral, estableciéndose una directa proporcionalidad entre las espigas de descarga y el arco de desplazamiento de los globos ocu- lares, La realizacion de movimientos oblicuos, implica la asociacién con descargas de neuronas del tipo descarga media, ubicadas en el nicleo intersticial del fasciculo longitudinal medial, en el tegmento mesencefilico. Luego de producir- se la activacién de las neuronas de descarga, se requiere mantener a los globos oculares en la posicion adquirida, lo cual es realizado por las neuronas de actividad t6nica, las que deben re- alizar una integracion de la sefial de velocidad. Se ubican en las cercanias de los micleos del IIL, IV y VI Pares craneales. Las neuronas pau- sa realizan una descarga continua, la cual se interrumpe 8 a 16 msec. antes del inicio del movimiento, reiniciéndose la actividad al fina- lizar el movimiento. La descarga continua dura entre 150 - 200 msec. Este tipo de actividad implica una regulacion de la actividad de las neuronas de descarga. Las neuronas pausa se ubican cercanas a la linea media, en el niicleo interpésito del rafe, ventral al niicleo abducens, en la protuberancia caudal (Buttner-Ennever y Pause, 1985). Desde este niicleo se proyecta una via ipsilateral hasta el niicleo intersticial del fasciculo longitudinal medial, en el tegmento mesencefélico; lesiones bilaterales del micleo interpésito del rafe pro- ducen pardlisis de la mirada vertical, lo que re- vela un importante papel en la generacién tanto de la mirada vertical como horizontal (Buttner- Ennever y cols., 1982). Variadas estructuras participan como cen- tros supranucleares del control de la mirada vertical: 1. Nuicleo intersticial de Cajal. 2. Nuicleo de Darkschewitsch. 3. Nticleos de la comisura posterior en el pre- tectum. . Comisura posterior. Nucleo rostral intersticial del fasciculo lon- gitudinal medial. oe 64 Niicleo intersticial de Cajal: Se encuentra ubi- cado en el fasciculo longitudinal medial, lateral a la mitad rostral del motor ocular comun, en el tegmentum mesencefdlico. Envia eferencias al nticleo de Darkschewitsch, al de Cajal con- walateral, motor ocular comin y troclear con- tralateral (Szentagothai, 1943; Carpenter y cols., 1970; Schwindt y cols., 1974; Steiger y Buttner-Ennever, 1979). Otro grupo de fibras proyectaal motor ocular cominipsilateral, exis- tiendo fibras que descienden por el FLM y ter- minan en el niicleo vestibular medial (Pompeia- no y Walberg, 1957), en el vestibular superior ipsilateral (Carpenter y Cowie, 1985). En gatos, Mabuchi y Kusama (1970) describen termina- ciones en el vestibular inferior y nticleos vesti bulares intercalares. Descienden ademas, por el FLM, fibras hacia el complejo hipogloso y médula espinal, predo- minando las eferencias a nivel cervical. El nii- cleo iC recibe aferencias bilaterales, via FLM, desde los micleos vestibulares superiores (Tar- lov, 1972; Gacek, 1977). El niC ejerce efecto de excitacién sobre las neuronas vestibulares tipo II que aumentan su frecuencia de descarga con, rotaciones que inducen aceleracién angular desde la periferia contralateral y efecto inhibi torio sobre las tipo I (excitadas por estimulacién periférica ipsilateral) y las conexiones comisu- rales entre canales verticales en un similar plano espacial (Markham y cols., 1966; Kasahara y Uchino, 1974). Markham (1968) demuestra que las neuronas tipo II del canal vertical anterior (superior) reciben excitacion convergente des- de el laberinto contralateral y las niC. Fukushi- ma (1987) plantea que las niC que reciben ex- citacién desde el canal semicircular inhiben a las neuronas tipo I del canal semicircular ver- tical posterior. Fukushima (1987) concluye que, de sus es- tudios en gatos, es inferible que el niC tiene como principal funcién integrar la sefial de des- carga, con el objeto de enviarla a los nucleos vestibulares para producir una sefial de posi- cin en el circuito intersticial de Cajal-vestibu- lar. Su participacién no es tan esencial en la génesis de lasacada vertical; mas especificamen- te, participa en los movimientos lentos vertica~ les, como el seguimiento ocular-vestibular re- flejo; lesiones bilaterales del niC impiden elELSISTEMA OCLLOMOTOR desarrollo de los movimientos lentos en el plano vertical Niicleo de Darkschewitsch: (nD): En sus publi- caciones de 1885 y 1889 Darkschewitsch de bid un pequefio nucleo, situado por arriba y por fuera de los oculomotoresexternos, en fetos humanos; Cajal en 1911, lo subdividid, en ra- tones, en un componente dorso medial, de cé- lulas pequefias, que mantuvo el nombre inicial de n¢cleo de Darkschewitsch y una zona ven- trolateral, de células grandes, a la cual denomi- no intersticial, ya que las células se encontraban esparcidas entre los fasciculos del FLM y espe- Galmente en la sustancia reticular mesencefali- ca, lateral al FLM. EI nD se encuentra muy bien desarrollado en los monos de la variedad macaca. Aferencias hacia los oculomotores, desde el niicleo iC y desde el nticleo rostral intersticial del fasciculo longitudinal medial (nriFLM) pasan cercanas a este nticleo. No se encuentra confirmado que proyecciones que se inician cercanas al nD y finalizan en la oliva inferior, tengan su origen en el nD (Bucher y Burgi, 1952). En monos no se ha demostrado que reciba aferencias vesti- bulares (Buttner-Ennever y Lang, 1981) cri- Nricleos de ta comisura posterior y comisura pos- terior. La comisura posterior se encuentra ubé cada en el limite dorsal, entre el diencéfalo y el tecto mesencefilico, conteniendo varios grupos de fibras. Las de su porcién dorsal ascienden a niveles de estructuras atin mas dorsales y rostrales; fibras de su porcion ventral se rela cionan con los micleos de la comisura posterior en el pretectum rostral mesencefilico, interco- nectandolos e inervando el niC. Bucher y Burgi (1952) describen las relaciones de fibras que se decusan en la comisura posterior, finalizando en los nicleos oculomotores, los campos de Fo- rel, la capsula periribrica y la médula espinal. Los niicleos de la comisura posterior se encuen- tran en 0 alrededor de las fibras de comisura posterior, en el pretectum rostral (Carpenter y Peter, 1970). Ademés de conectarse con las fi- bras de la comisura posterior ventral, reciben aferencias desde el coliculo superior (Harting ycols., 1980). No se han descrito aferencias di- rectas desde ellos hacia los oculomotores (Stei- 2 & ger y Buttner-Ennever, 1979), aunque si en ga- tos (Graybiel y Hartwieg, 1974). Niicleo rostral intersticial del fasciculo longitudi- nal medial (nriF LM): Este grupo celular ubicado en la formacién reticular rostral mesencefalica, entre las fibras del FLM, fue descrito por Butt- ner-Ennever y Butter en 1978, empleando téc- nica de inyeccién de trazadores anterogrados (aminodcidos radioactivos) en la porcién caudal de la formacién reticular pontina paramedia- na de monos, con correlato posterior en seres humanos (Buttner-Ennever, Buttner, Cohen y Baumgartner, 1982). Se ubica ventral al nD, rostral al iC y al tracto reflejo, en el area dor- so-medial hacia la mitad rostral del néicleo rojo (pars parvocelularis), medial a los campos de Forel, lateral a la sustancia gris periventricular Recibe aferencias desde la region caudal de la FRPP, ventral al nucleo abducens, compre diendo ademés el nticleo interpésito del rafe en el cual se ubican las ya descritas neuronas pausa; estas relaciones van por vias ipsilaterales (Butt- ner-Ennever, Buttner, Cohen y Baumgartne: 1982; Buttner-Ennever y Pause, 1985; Buttner- Ennever, 1986). La segunda aferencia la recibe desde los nuicleos vestibular superior y lateral, ipsilateralmente (Buttner-Ennever y Butter, 1978). Las eferencias del nriFLM son predominan- temente ipsilaterales hacia los nicleos oculomo- tores (Steiger y Buttner-Ennever, 1979) exis- tiendo un sistema intercomisural bien desa- rrollado entre los nriFLM. 2) Sistema de movimientos oculares lentos (Fig. 3-3) a) Reflejo vestibulo-ocular (RVO): la rotacién ac- tiva o pasiva de la cabeza en el espacio induce el desarrollo de un movimiento ocular con- jugado lento, compensatorio, en sentido ‘opuesto al desplazamiento cefalico. Este mo- vimiento tiende a estabilizar la direccién de la mirada en el espacio, y es originado en la actividad de acelerémetros angulares de los receptores ciliados sensorioneurales, ubice dos en los canales semicirculares de los labe- rintos vestibulares. Los nticleos vestibulares del tronco cerebral reciben esta actividad, a: como la informacion de acelerémetros linea- les de los receptores sensorioneurales de las