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Evaluación del impacto del algodón genéticamente

modificado después de 20 años de cultivo en


México
VERSIÓN TRADUCIDA DEL INGLÉS (traducción de cortesía)
Martha G. Rocha-Munive, Mario Soberón, Saúl Castañeda, Esteban Niaves, Enrique Schinvar,
Luis E. Eguiarte, David Mota-Sánchez, Enrique Rosales-Robles, Urbano Nava-Camberos, José
L. Marinez-Carrillo, Carlos A. Blanco, Alejandra Bravo and Valeria Souza.
Departamento de EcologíaEvolutiva, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad
de México, Departamento de Microbiología Molecular, Instituto de Biotecnología, Universidad Nacional
Autónoma de México, Cuernavaca, Mexico, Department of Entomology, Michigan State University, East
Lansing, MI, United States, Weed Management Independent Advisor, Rio Bravo, Mexico, Facultad de
Agrícultura y Zootecnia/Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Júarez del Estado de Durango, Gómez
Palacio, Mexico, Dirección de Recursos Naturales, Instituto Tecnológico de Sonora, Ciudad Obregón, Mexico,
Biology Department, University of New Mexico, Albuquerque, NM, United States

Durante más de 20 años, el algodón ha sido el cultivo genéticamente modificado


(GM) más sembrado en México. Su cultivo ha cumplido con todos los requisitos y
ha pasado por las diferentes etapas regulatorias. Durante los últimos 20 años, tanto
las instituciones de investigación como las empresas de biotecnología han
generado información científica y técnica sobre el cultivo de algodón transgénico en
México. En este trabajo, recolectamos datos para analizar los efectos ambientales
y agronómicos del uso de algodón transgénico en México. En 1996, la introducción
del algodón Bt permitió reactivar este cultivo, que en años anteriores se redujo en
gran medida debido a problemas de plagas, costos de producción y problemas
ambientales. El algodón Bt es una herramienta ampliamente aceptada para los
productores de algodón y ha demostrado ser eficiente para el control de las plagas
de lepidópteros. Los beneficios económicos de su uso son variables y dependen de
factores tales como los precios internacionales del algodón y otros costos asociados
con sus insumos.
Hasta ahora, las estrategias de manejo utilizadas para prevenir el desarrollo de la
resistencia de los insectos al algodón transgénico han sido exitosas, y no hay
informes de desarrollo de resistencia de insectos al algodón Bt en México. Además,
no se han observado efectos en organismos distintos. Para el algodón tolerante a
los herbicidas, la prevención de la resistencia a los herbicidas también ha tenido
éxito ya que a diferencia de otros países, el inicio de las malezas resistentes es aún
lento, aparentemente debido a las prácticas culturales y la rotación de diferentes
herbicidas. Se han logrado beneficios medioambientales con una reducción de las
aplicaciones de insecticidas químicos y la posterior disminución de las poblaciones
de plagas primarias, por lo que se puede explorar la inclusión de otras tecnologías,
como el uso de algodón sin Bt. Sin embargo, es necesario implementar medidas de
control durante el transporte de las cápsulas y la fibra para evitar la dispersión de
plantas voluntarias y el posterior flujo de genes a parientes silvestres distribuidos
fuera de las áreas de cultivo de algodón transgénico. Aún es necesario implementar
programas nacionales de investigación, para que los avances en biotecnología y
mejoramiento vegetal puedan ser utilizados en el desarrollo de variedades de
algodón adaptadas a las condiciones ambientales particulares de México y para
controlar las plagas de insectos de importancia regional.

Introducción
El algodón es una de las fuentes naturales más importante de fibra, aceite y las semillas
para la alimentación del ganado. Todo el algodón producido en el mundo se obtiene de
cuatro especies domesticadas del género Gossypium de la familia de las malváceas. Con
18 especies, Centroamérica y Sudamérica son las regiones más ricas en especies de
Gossypium a nivel mundial, siendo México uno de los países más diversos con 14
especies diferentes. El noreste de África y el suroeste de Arabia también tienen 14
especies diferentes y Australia tiene 17 especies. ( Cronquist, 1981; Fryxell, 1992;
Percival et al., 1999)
Una característica sobresaliente de la domesticación del algodón es que ocurrió
simultáneamente en diferentes continentes a partir de ancestros locales de algodón
silvestre. Este proceso de domesticación paralela y convergente ocurrió para las
especies Gossypium Hirsutum en México, G barbadense en Perú, G. arboreum en
Saudan y G. herbaceum en Pakistán. En cada uno de estos cuatro casos, las
propiedades únicas de la fibra de algodón útil para hacer cuerdas y textiles se notaron
hace miles de años. De estas cuatro especies el G. hirsutum, comúnmente conocido
como algodón mexicano o algodón highland, es el más cultivado, y representa el 90% de
la producción mundial. Esto es relevante, ya que México es un importante centro de
origen y domesticación de muchos otros cultivos, tales como maíz, calabaza, frijol y
chiles. Actualmente en México varias especies de algodón nativas están presentes,
incluyendo los parientes silvestres de G. hirsutum. Las concentraciones más altas de
parientes de algodón silvestre se encuentran en la región sureste del país, el único lugar
donde se encuentra el G. hirsutum como especie común en la flora nativa. (Coppens
d´Eeckenbrugge and Lacape, 2014)
Antes del despliegue de la tecnología genéticamente modificada, la producción de
algodón estaba asociada a altos costos ambientales, económicos y sanitarios debido a
la necesidad de grandes cantidades de aplicaciones de plaguicidas. Se necesitaba una
estrategia diferente para mejorar los rendimientos. Por lo tanto, los productores
adoptaron la tecnología que involucraba huertas de algodón transgénico con genes
insertados que confieren resistencia a las plagas de lepidópteros y a los herbicidas.
(Deguine et al., 2008; Benbrook, 2012.
En México, como en otras partes del mundo, el cultivo del algodón se caracterizó por la
aplicación de grandes insecticidas químicos. Por ejemplo, en la década de 1970, el
cultivo de algodón requirió casi 20 aplicaciones de insecticidas químicos desde la
emergencia de la planta hasta la cosecha, ya que las plantas de algodón deben
protegerse del ataque de insectos desde que la planta emerge, hasta que se abren las
cápsulas rentables (un período de ~ 20 semanas). A mediados del siglo XX, en el apogeo
de la producción algodonera en México, la superficie de algodón que se plantó alcanzó
900000 hectáreas con 2 millones de pacas producidas por año (el término "oro blanco"
se utilizó en ese momento para describir el algodón). Años más tarde, la creciente presión
de plagas y las altas dosis de pesticidas dieron como resultado la evolución de la
resistencia de los insectos a los insecticidas químicos. Además, las reducciones en los
precios internacionales de la fibra dieron como resultado una disminución de la
producción debido a costos operativos insostenibles. (Martinez-Carrillo and Diaz-Lopez,
2005; Martinez-Carrillo, 2015)
En 1996, el algodón transgénico se plantó por primera vez comercialmente en México y
en otros cinco países (James, 2016), debido a la imposibilidad de cultivar algodón
convencional en áreas con una fuerte presión de plagas (Terán-Vargas et al., 2005).
Desde entonces, un total de 15 países han comercializado algodón GM (Argentina,
Australia, Birmania, Brasil, Burkina Faso, China, Colombia, Costa Rica, Estados Unidos,
India, México, Paraguay, Pakistán, Sudáfrica y Sudán). En México, el aumento en la
adopción de algodón transgénico fue gradual (Martínez-Carrillo, 2005), y desde 2008 el
96% del área cultivada con algodón fue algodón GM. (Purcell et al., 2008)
Sin embargo, la superficie sembrada con algodón transgénico en México ha fluctuado,
dependiendo de los precios internacionales de la fibra, los costos de los insumos y las
plagas, malezas y enfermedades prevalentes. Las principales áreas de producción de
algodón de México se encuentran en la región norte del país. Esta región tiene un clima
árido y los productores utilizan sistemas de riego. Estas áreas de la producción de
algodón no están muy cerca de áreas que contienen parientes silvestres del algodón,
como lo establece la ley mexicana. (CIBIOGEM, 2018)
Los eventos de transformación o transgenes que se han autorizado en México desde
1996 confieren dos características principales, una es la tolerancia a los herbicidas y la
otra es la resistencia a las plagas de lepidópteros. En el primer caso, las plantas son
tolerantes a los herbicidas como el glifosato (Nida et al., 1996), el glufosinato de amonio
(Blair-Kerth et al., 2001) y dicamba (Cahoon et al., 2015) que se usan para combatir
malezas. En el segundo, la resistencia a las plagas de lepidópteros se debe a la inserción
de genes cry de la bacteria Bacillus thuringiensis (Bt) que confiere resistencia a etapas
larvarias de diferentes plagas de lepidópteros tales como Pectinophora gossypiella,
Helicoverpa zea, Heliothis virescens (Benedict et al., 1993) y Spodoptera exigua (Wilson
et al., 1992, James, 2016).
En México, la "Ley de Bioseguridad de Organismos Genéticamente Modificados" regula
el cultivo de algodón transgénico y otros cultivos biotecnológicos paso a paso y caso por
caso. Los diferentes pasos se refieren a las diferentes etapas de lanzamiento:
plantaciones experimentales, piloto y comerciales. Antes de la comercial, las autoridades
evalúan los resultados de las liberaciones a escala experimental y piloto (semicomercial),
realizan estudios de evaluación de riesgos y examinan los resultados experimentales,
así como el cumplimiento y la eficacia de las medidas de bioseguridad (DOF, 2005). Las
instituciones académicas deben respaldar la investigación llevada a cabo en México. Se
solicitó un total de 15 eventos de liberación de algodón GM de 2005 a 2015, en 342
expedientes [Figura 1; (CIBIOGEM, 2018)].
Los estudios de evaluación de riesgos ambientales tienen como objetivo identificar el
daño potencial al medio ambiente donde se estima el nivel de riesgo, se identifican los
posibles efectos negativos y se determinan las acciones necesarias para reducir los
riesgos ambientales (EPA, 1998). En el caso de los riesgos ambientales asociados con
la liberación de OGM agrícolas, es importante compararlos con los riesgos asociados a
las prácticas agrícolas utilizadas en cultivos convencionales. Esta es la razón por la que
se debe realizar un análisis "caso por caso", es decir, considerar el organismo
modificado, el uso previsto, el entorno probable y las condiciones ambientales en las que
se cultivará. Los estudios de evaluación de riesgos para la liberación de algodón
transgénico en el caso de México incluyó una evaluación de los riesgos de flujo de genes
a parientes silvestres, el posible efecto en organismos no objetivo, los riesgos de la
selección de malezas resistentes a los herbicidas y la evolución de la resistencia a las
proteínas Cry por parte de las plagas de insectos (SEMARNAT, 2018).
En este trabajo, presentamos un análisis actualizado de los datos disponibles desde el
lanzamiento de algodón GM en 1996. Se cuestionaron dos hipótesis principales: la
primera es si existe un riesgo potencial en el flujo de genes a las especies nativas,
mientras que la segunda es si el uso de algodón GM en México daría como resultado
una reducción en el uso de pesticidas y en mayores rendimientos.

MÉTODOS
Análisis de especies silvestres de algodón
Distribución
Para el análisis de la distribución de las especies silvestres de algodón, utilizamos la
base de datos CONABIO donde se curaron y verificaron 2.238 registros (incluidas 16
especies de algodón: G. thurveri, G. armourianum, G. harknessii, G. davidsonii, G.
aridum, G. raimondii, G. gossypioides, G. lobatum, G. laxum, G.trilobum, G. turneri, G.
schwendimanii, G. lanceolatum, G. hirsutum, y G. barbadense; CONABIO, 2018).
Con el fin de evaluar la probabilidad de flujo de genes, se caracterizaron las regiones de
cultivo de algodón y se construyó un modelo de distribución de G. hirsutum silvestre. Las
características ambientales de estas regiones productoras de algodón fueron
identificadas por un árbol de clasificación, utilizando como covariables de 19 capas
bioclimáticas actuales (Hijmans et al., 2005), 12 capas de radiación solar (WorldClim),
pendientes del terreno e índice de robustez.
Desarrollo de un modelo de nicho ecológico
Para elaborar modelos de nichos ecológicos (ENM) de dos escenarios de algodón
cultivado (sin voluntarios y con voluntarios), utilizamos una base de datos construida con
259 registros únicos de presencia de parcelas de algodón modificadas genéticamente y
17 registros de voluntarios de algodón informados por varias campañas de monitoreo
voluntario llevadas a cabo en las regiones productoras de algodón. Los registros de
parcelas en la región Nordeste (Tamaulipas) no estaban disponibles y no se incluyeron
en el análisis.
Se descargaron diecinueve capas bioclimáticas actuales del conjunto de datos
WorldClim 1.4 (Hijmans et al., 2005) y seis capas topográficas de la base de datos
derivada de elevación HYDROI1k (disponible en: http://lta.cr.usgs.gov/HYDRO1K),
usando una resolución de 30 arc-s (aproximadamente 1 km).
Se realizaron las ejecuciones de Maxent 3.3.3e (Phillips et al., 2006), una para cada
escenario. Cada ejecución incluyó 30 réplicas utilizando el modelo logístico y una prueba
aleatoria del 20% mediante bootstrap. Todos los modelos de distribución se evaluaron
usando puntajes AUC (0,98 con y sin voluntarios). Los modelos se transformaron en
datos binomiales, con un valor de presencia total como punto de corte para cada
escenario. ( =.01 con voluntarios y 0.15 con voluntarios)
Encuestas de productores de algodón
En México, el cultivo de algodón es comúnmente administrado por el dueño de la tierra
o el agricultor que lo utiliza, y un "asesor técnico; es un asesor profesional de cultivos
para el control de plagas.
Con el fin de determinar la percepción de los agricultores mexicanos sobre los impactos
de la plantación de algodón transgénico, se diseñó y aplicó una encuesta a 167
agricultores en 20 municipios de los principales estados productores de algodón. Los
objetivos de la encuesta fueron identificar los factores asociados con el uso de algodón
transgénico en México, para conocer la disposición de los agricultores a utilizar esta
biotecnología y la percepción de los beneficios o problemas que han observado, para
identificar cambios en los rendimientos, costos de producción, control de plagas, manejo,
uso de pesticidas desde la transición del algodón convencional al GM y evaluar los
efectos indirectos del uso de esta tecnología en el medio ambiente y en la salud humana.
La encuesta se diseñó de acuerdo con la metodología de encuestas agrícolas con
marcos de muestreo múltiples y el diseño muestral para el estudio de organizaciones
rurales en México (Kish, 1990; González-Villalobos y Wallace, 1998). El margen de error
de esta encuesta fue de + o - 7.46% con un total estimado de 5.000 productores de
algodón y un nivel de confianza del 95% (Survey System, 2018).

Encuestas de Asesores Técnicos


Se aplicó una encuesta a 165 asesores técnicos especializados en el manejo del
algodón. Esta encuesta se basó en Shawet al. (2009), para evaluar el impacto de los
cultivos GM con tolerancia al glifosato. También se agregaron preguntas relacionadas
con el manejo de plagas.
El tamaño de muestra de los asesores técnicos fue: Mexicali (n = 46); Chihuahua (n =
39); y La Laguna (n = 80) (Figura 2). El margen de error de esta encuesta fue de + o -
7.5% y un nivel de confianza de 95% (Survey System, 2018).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Explorando la primera hipótesis: flujo genético de algodón cultivado (convencional
o transgénico) a parientes silvestres
Dado que México es un centro de origen y diversificación de G. hirsutum, una de las
principales preocupaciones medioambientales de la liberación de algodón transgénico
fue la posibilidad del flujo de transgenes a las poblaciones nativas de algodón (Ellstrand,
2002, 2012; Ellstrand et al., 2013).
En México existe un amplio rango de variedades de algodón G. hirsutum que van desde
silvestres, salvajes y domesticadas localmente hasta variedades mejoradas, por lo tanto
existe la posibilidad de que ocurra un flujo de genes si coexisten en la misma área. Para
evaluar tal riesgo, es necesario conocer los patrones de distribución geográfica de las
diferentes variedades, y también los mecanismos de dispersión de la especie. La
distribución geográfica de las poblaciones silvestres y el algodón cultivado fue tomada
en cuenta en la evaluación de riesgos y la separación geográfica constituye una de las
condiciones en México para la liberación de algodón transgénico en el medio ambiente
y antes de la siembra se realizaron visitas de campo para identificar la posible presencia
de parientes silvestres de algodón (BCH, 2018; SAGARPA, 2018).
La superposición geográfica entre la distribución de especies nativas y la región en la
cual se siembra actualmente el algodón transgénico es mínima, según los registros de la
"Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad" (CONABIO, 2018).
Las regiones delimitadas de cultivo de algodón GM corresponden a regiones semiáridas
(Figura 2, puntos rojos) que no se solapan geográficamente con el área de zonas
climáticas adecuadas de G. hirsutum silvestre. Sin embargo, están cerca de la región de
La Laguna (Figura 2). Pocas regiones de algodón GM no se incluyeron en el análisis
debido a problemas de seguridad o restricciones en el soporte técnico (es decir, al norte
de Tamaulipas, Valles de Yaqui, y Mayo, y Planicie Huasteca), todos ellos coincidieron
con las zonas de idoneidad climática de G. hirsutum. Sin embargo, de acuerdo con la
Estadística Nacional (INEGI, 2012), Tamaulipas es el estado con menos producción de
algodón en el país y el valle del Yaqui, así como la Planicie Huasteca ni siquiera están
en las estadísticas de producción de algodón.
Para que ocurra el flujo de genes a través del polen, no solo se requiere que las plantas
coexistan en la misma área y que sean compatibles, sino también que los polen que
contienen transgenes se dispersen a través de polinizadores. En el caso del algodón, la
tasa de polinización cruzada (la probabilidad de que una planta sea polinizada con polen
de otra planta) es del 10% o menos, ya que el 90% de las plantas resultó de la
autopolinización (Meredith y Bridge, 1973; Llewellyn y Fitt, 1996; Sen et al., 2004; Van
Deynze et al., 2005; Zhang et al., 2005). También se informó que, en casos donde ocurre
la polinización cruzada por abejas, disminuye significativamente con la distancia entre
las plantas. La alta probabilidad de polinización cruzada ocurre solo cuando las plantas
se encuentran cerca (Umbeck et al., 1991, Yan et al., 2015). Además, la tasa de
polinización cruzada depende, en gran medida, de las condiciones climáticas y
ecológicas, por ejemplo, los patrones de actividad y abundancia de las especies de
insectos que llevan a cabo la polinización y el flujo de polen (Llewellyn et al., 2007).
Sin embargo, en nuestro estudio observamos que el riesgo más inminente de flujo de
genes no es el polen, sino las semillas derramadas durante el transporte. Las semillas
de algodón se pueden dispersar de manera eficiente por el viento o el agua. Durante
varias visitas de campo a las áreas de producciones de algodón, se observó que hay un
control muy estricto y medidas de bioseguridad durante el movimiento de las semillas de
algodón GM desde las compañías de semillas hasta los campos. Las semillas GM llegan
en paquetes cerrados y vehículos cerrados. Sin embargo, después de la cosecha, dichos
controles se relajaron y las semillas se transportaron a las desmotadoras en vehículos
abiertos que derraman semillas en las carreteras. Las plantas voluntarias pueden crecer
a partir de semillas derramadas y se han observado en el borde de las carreteras. Las
autoridades de sanidad y las compañías de semillas están a cargo de eliminar las plantas
voluntarias, pero siempre es posible evitar las fugas.
De los dos escenarios de algodón cultivado (sin voluntarios y con voluntarios),
elaboramos un ENM como se describe en Métodos. La Figura 3 muestra el Análisis de
Componentes Principales (PCA) de las condiciones ambientales de los registros
algodoneros analizados (silvestre, GM y voluntario). Se puede ver que las condiciones
en las que se planta el algodón modificado genéticamente (puntos azules) son muy
restrictivas y las condiciones son claramente diferenciables del resto de las especies de
algodón (silvestres en negro, gris y colores). Sin embargo, la presencia de voluntarios
GM (puntos rojos) en ambientes diferentes a las regiones de cultivo GM demuestra la
plasticidad ambiental del algodón transgénico y amplía el componente ambiental del
nicho de algodón transgénico hacia el espacio ambiental ocupado por las especies
silvestres. En la Figura 4 mostramos la distribución potencial de GM y algodón silvestre.
De acuerdo con los modelos que describen los dos posibles escenarios (sin y con
voluntarios), esta figura muestra que la presencia de voluntarios amplía
significativamente el nicho de algodón GM en su componente geográfico (Figura 4).
Es importante mencionar que Wesgier et al. (2011) informaron la existencia de flujo de
genes a largas distancias entre poblaciones cultivadas y silvestres de G. hirsutum,
mediante la identificación de proteínas recombinantes en poblaciones silvestres de
algodón. Estos autores propusieron que el flujo de genes podría ser posible a través de
la dispersión de semillas (Wegier et al., 2011). Por lo tanto, es necesario realizar un
seguimiento de la monitorización de poblaciones híbridas e implementar métodos
sensibles tales como RT-PCR y PCR digital para evaluar en detalle los cambios en las
frecuencias transgénicas en estas poblaciones (Holst-Jensen, 2009; Fraiture et al., 2015,
Randhawa et al., 2016)
¿Qué piensan las personas que trabajan con algodón GM en México?
Encuestas de productores de algodón
En general, los agricultores señalaron que el uso de algodón GM dio como resultado un
mejor control y un manejo más fácil de las plagas. Además, se mencionaron
generalmente mayores rendimientos de algodón transgénico. Las razones para detener
la siembra de semilla convencional sin Bt incluyen la dificultad para controlar las plagas
y los altos costos de los insecticidas.
De acuerdo con la opinión de los agricultores, el algodón transgénico mostró
rendimientos más altos y requirió menos uso de insecticidas y manejo de cultivos. Sin
embargo, según las opiniones de los agricultores, las semillas de algodón GM son
costosas y el uso de herbicidas es más alto. Además, los agricultores estuvieron de
acuerdo en que los rendimientos más altos de algodón modificado genéticamente se
deben a una mejor calidad de las semillas y condiciones climáticas favorables.
El algodón se siembra en las zonas áridas del norte de México, donde las condiciones
climáticas adversas son frecuentes, incluida la falta de agua, las temperaturas extremas,
la sequía y las heladas. Los gastos tales como equipos especiales de siembra, riego y
fertilizantes resultan en altos costos de producción. Además, un aumento en los precios
de las semillas, la maquinaria y los combustibles en los últimos años exacerbó los costos
de producción.
Los altos costos de operación y las fluctuaciones en los precios internacionales de las
fibras provocaron una gran fluctuación en el área total de algodón sembrada. Por
ejemplo, en 2016, el área total de algodón en México se redujo a 104,000 ha, debido a
la disminución de los precios internacionales y al aumento en los costos de los insumos.
Sin embargo, el área de algodón se duplicó a 210,000 ha en 2017 debido a un aumento
en los precios internacionales de fibra. La disminución en los precios de los granos podría
ser otro factor importante que favorezca el cultivo de algodón para algunos agricultores.
A pesar del costo de producción, el 80% de los agricultores están muy satisfechos con
el uso de las variedades GM, ya que las plagas de lepidópteros están controladas y se
obtiene un control excelente de las malas hierbas. El 11% restante de los agricultores
está moderadamente satisfecho y el 9% no está satisfecho. El diez por ciento de los
agricultores consideró que el algodón transgénico no es rentable.
Curiosamente, el 40% de los agricultores estaría dispuesto a plantar semillas
convencionales si estuvieran disponibles en México (las semillas convencionales no se
producen ahora en México), ya que estos agricultores suponen que esas semillas
costarán menos. Además, debido a las poblaciones actuales de plagas observadas en
los últimos años, consideraron que las plagas actuales no están necesariamente
controladas por variedades GM.
Desde el punto de vista de los efectos en la salud humana, los agricultores tienen una
percepción positiva sobre la adopción del algodón transgénico. Ellos creen que los casos
de intoxicación debido a la exposición a pesticidas químicos se han reducido con la
adopción del algodón transgénico. Reportaron menos casos de intoxicación debido a un
menor uso de insecticidas químicos (Nava-Camberos et al., unpublished results).
Encuestas a los Asesores Técnicos
Con el fin de analizar los cambios en el manejo de plagas y malezas después de la
adopción del algodón GM, se aplicó una encuesta a 165 asesores técnicos
especializados en la gestión del algodón.
Con respecto al manejo de malezas y herbicidas, las respuestas de los técnicos indicaron
que el glifosato se aplica prácticamente en toda el área de cultivo de algodón en México
al menos una vez durante el ciclo de producción. Las principales especies de malezas
asociadas con el algodón son las enredaderas de campo Convolvulus arvensis L., las
glorietas anuales Ipomoea hederacea Jacq. e Ipomoea purpurea (L.) Roth, amaranto
palmer Amaranthus palmeri S. Wats, johnsongrass Sorghum halepense (L.) Pers. y
varios pastos anuales, principalmente barnyardgrass Echinochloa colona (L.) Link.
Según estas encuestas, el manejo de malezas en el algodón en México generalmente
consiste en la aplicación de glifosato que se complementa con la labranza profunda para
la preparación del suelo y el cultivo en hileras en más del 90% de la superficie de algodón.
La aplicación de otros herbicidas además del glifosato en la pre siembra y la pre
emergencia se realiza en aproximadamente el 21% del área donde la trifluralina
representa el herbicida más utilizado en las primeras aplicaciones.
Los técnicos indicaron que los problemas asociados con el manejo de malezas se
redujeron en Mexicali y La Laguna, pero aumentaron en el estado de Chihuahua, donde
el control de malezas con glifosato se calificó como bajo. Sesenta y dos por ciento de los
técnicos indicaron que han observado cambios en la respuesta de las malezas al
glifosato. Esta respuesta de las malezas implica la necesidad de un aumento de dosis
de herbicidas para tener un control efectivo en las malezas más difíciles. Sin embargo,
el 85% de los técnicos están llevando a cabo prácticas de manejo para evitar la selección
de malezas resistentes al glifosato, centrándose principalmente en el cultivo en hileras,
el deshierbe manual y la rotación de cultivos.
Antes del uso del algodón Bt, el complejo de Lepidoptera (P. gossypiella, H. zea, H.
virescens y S. exigua) comprendía la mayoría (aproximadamente el 60%) de las plagas
informadas totales; seguido de insectos chupadores (mosca blanca, Chlorochroa ligata
y Lygus, aproximadamente 20%). La lista de insectos reportada se presenta en la Tabla
1, donde se observa esta caída drástica en los conteos de lepidópteros, mientras que
otros insectos como áfidos, ácaros, gorgojos, trips y moscas blancas aumentaron en los
conteos por parte de los técnicos. Los técnicos consideran que la presión del complejo
Lepidoptera era muy alta antes del uso de algodón GM y ahora se ha reducido
efectivamente.
Después de 20 años de usar algodón Bt, los asesores técnicos entrevistados han
observado cambios drásticos en la composición de las especies de plagas de insectos.
Actualmente, los más importantes son Anthonomus grandis, C. ligata, Bemisia tabaci,
varias especies de insectos chupadores y trips. El complejo Lepidoptera representó solo
hasta el 5% de las plagas informadas (mencionadas por 0, 0, 0 y 5% de los asesores
técnicos en Mexicali, Sonora, La Laguna y Chihuahua, respectivamente), mientras que
las plagas de insectos chupadores comprendieron alrededor del 73% (60, 60, 80 y 95%
de la encuesta en Sonora, La Laguna, Chihuahua y Mexicali, respectivamente). Debido
a las diferencias ambientales en las regiones productoras de algodón de México, es difícil
clasificar la importancia general de las pesquerías. Por ejemplo, las moscas blancas son
de importancia primaria en Mexicali, Sonora y La Laguna, pero en Chihuahua, se
considera una plaga secundaria. Conchuela (C. ligata) todavía se considera la plaga
principal en La Laguna y Chihuahua, pero no es una preocupación en Mexicali y Sonora.
A. grandis una vez una plaga amenazadora en todo México, actualmente solo es
importante en La Laguna y Sonora, pero en Mexicali y Chihuahua esta plaga está
erradicada. Esta erradicación se debe al programa conjunto de erradicación de A. grandis
México-EE. UU. Después de usar algodón Bt, P. gossypiella, H. virescens y Bucculatrix
thurberiella ahora tienen niveles de población muy bajos en las diferentes regiones
algodoneras. H. zea y S. exigua se consideran actualmente plagas de importancia
secundaria en todas las áreas de algodón (Tabla 1).
Con respecto al número total de aplicaciones de insecticidas, los técnicos informaron una
disminución significativa debido al uso de algodón transgénico. Debido a la efectividad
del algodón Bt y su alta tasa de adopción en la mayoría de las áreas de cultivo, en
Chihuahua y La Laguna los aerosoles de insecticidas sintéticos se han reducido a 3.5 y
5.0 aplicaciones, respectivamente, de las 12 aplicaciones anteriores utilizadas en una
temporada de cultivo. Sin embargo, en otras regiones como Mexicali y Sonora que
mostraron una alta presión de plagas que no son atacadas por el algodón Bt (moscas
blancas, chinches Lygus y gorgojos de las cápsulas) las aplicaciones de insecticida aún
son altas.
Explorando la Segunda La Hipótesis:
Efectos e Impactos del Cultivo de Algodón GM en México
Diferentes líneas de evidencia indicaron que el uso de algodón transgénico ha
contribuido a reducir el número de aplicaciones de insecticidas necesarias para lograr un
control adecuado de las plagas de lepidópteros en las regiones algodoneras de México.
El algodón es uno de los cultivos en los que se aplica la mayor cantidad de plaguicidas
en el mundo, por lo que la alternativa de usar algodón Bt representa una ventaja desde
el punto de vista ambiental (Abedullah et al., 2015). Se sabe que el uso de pesticidas
puede tener un impacto negativo en la calidad del agua y el suelo, la salud humana, las
especies acuáticas y los insectos benéficos y otros organismos (Boatman et al., 2004;
Arias-Estevez et al., 2008; Athukorala et al., 2012).
Según la mayoría de los agricultores, el algodón transgénico en México, a pesar de sus
costos, sigue siendo económicamente rentable y es una de las principales fuentes de
ingresos en los municipios donde se planta. En esos lugares, el algodón transgénico
parece garantizar la producción y prevenir las pérdidas de plagas de insectos
lepidópteros, al tiempo que reduce los costos y las actividades laborales, así como el uso
de vehículos para rociar pesticidas (Skevas et al., 2013). El impacto en el rendimiento de
los cultivos también ha sido significativo ya que en Chihuahua, La Laguna y Mexicali los
incrementos de rendimiento son 1.8, 2.4 y 3.7 pacas por ha, respectivamente, lo que
equivale a incrementos de $ 8,700, $ 11,500 y $ 17,700 pesos mexicanos por ha. .

Es difícil ilustrar los avances agronómicos que la industria algodonera ha experimentado


en las últimas décadas sin incluir también factores como la mejora de las semillas, el
mejor uso del agua y los fertilizantes. Grandes efectos son el resultado de una mejor
capacitación de los técnicos agrícolas y campañas gubernamentales para la salud de los
cultivos. La erradicación de plagas es un beneficio adicional de esta tecnología. Por
ejemplo, desde 2007 no ha sido necesario aplicar insecticidas contra P. gossypiella en
Chihuahua. Se calcula que el programa de erradicación de P. gossypiella resultó en 1.7
millones de litros menos de productos químicos que ahorraron más de 207 millones de
pesos mexicanos para los productores de algodón (CESAVECH, 2015).
Pocos estudios han analizado el efecto sobre la salud humana y el medio ambiente del
algodón transgénico. La adopción de algodón Bt redujo la intoxicación aguda por
plaguicidas en los agricultores de China y la India (Hossain et al., 2004; Kouser y Qaim,
2011). Los compuestos presentes en los pesticidas utilizados en los cultivos
convencionales tienden a acumularse en los tejidos humanos y son muy peligrosos para
los trabajadores si no se utiliza el equipo de seguridad apropiado.
Como se mencionó anteriormente, diferentes datos y nuestras encuestas indican que la
intensidad con la que se usaron los pesticidas antes del algodón transgénico fue muy
alta. El intenso uso de insecticidas de amplio espectro en el algodón convencional fue
altamente tóxico, ya que estos compuestos afectan a muchos tipos de animales,
incluidos los humanos, y suelen tener una gran permanencia en el campo, afectando las
cadenas alimenticias de depredadores, parasitoides e insectos polinizadores.
Aspectos ecológicos y evolutivos del algodón GM
Efecto del algodón Bt en insectos no objetivo
Los cultivos anuales, como el algodón, requieren una temporada de campo de 6 a 7
meses e implican el manejo intensivo de malezas y plagas de insectos. Las toxinas Cry
producidas por Bt que se expresan en diferentes eventos de algodón (algodón Bt) son
específicas para insectos del orden Lepidoptera. Estas toxinas son activas contra plagas
comunes del algodón como P. gossypiella, H. zea, H. virescens y S. exigua. Por lo tanto,
el control de otras plagas de diferentes órdenes de insectos que atacan al algodón, como
el coleóptero A. grandis, o el hemíptero B. tabaci u otras plagas de insectos aún requieren
aplicaciones de insecticidas sintéticos.
Es importante señalar que los insecticidas formulados a base de Bt se utilizan en el
manejo integrado de plagas (MIP) y la agricultura orgánica debido a su alta especificidad.
Bt también está integrado en el manejo de plagas, debido a su naturaleza biodegradable
y su capacidad para controlar plagas específicas, que carece de impacto en organismos
no objetivo como las abejas, avispas parasitoides, lombrices de tierra, insectos
verdaderos beneficiosos, o escarabajos depredadores, que no poseen un sitio objetivo
activo (o receptor) donde la proteína Bt puede interactuar (Pardo-López et al., 2013). Los
resultados de numerosos estudios con toxinas Bt muestran que cuando los organismos
no objetivo están expuestos a toxinas Bt en cantidades similares, o más altas que las
producidas por los cultivos Bt, no se ven afectados (Zwahlen et al., 2003; Ferry et al. ,
2005; Lu et al., 2010; Schuler et al., 2013). Entre los estudios más detallados se
encuentran aquellos en los que una plaga (por ejemplo, un áfido, ácaro o gusano) se
alimenta con algodón Bt y, en consecuencia, es consumida o parasitada por un
depredador / parasitoide sin ningún efecto sobre el insecto no objetivo (Zwahlen et al. al.,
2003; Ferry et al., 2005; Lu et al., 2010; Schuler et al., 2013).
Debido a la alta efectividad del algodón Bt contra las plagas de lepidópteros más
importantes, el daño inducido por este complejo de Lepidoptera en el algodón Bt es
sustancialmente menor, o inexistente, en comparación con el daño que producían en el
algodón convencional si no estaban controlados por insecticidas químicos. Sin embargo,
la reducción de las plagas de lepidópteros en el algodón Bt puede dar como resultado un
aumento de otras plagas del algodón que no están controladas por el algodón Bt. Este
fenómeno se ha observado en todo el mundo (Wang et al., 2006, 2009; Zhaoet al., 2011),
lo que sugiere que las plagas secundarias pueden ocupar los recursos utilizados
previamente por los insectos lepidópteros. Sin embargo, también se informó que el
menor uso de insecticidas químicos promueve el aumento de enemigos naturales que
puede disminuir las poblaciones de otras plagas no objetivo (Tianetal., 2015).
Este aumento de las plagas secundarias aparentemente se ha interpretado
erróneamente como un efecto no deseado del algodón Bt (Wangetal., 2008; Li et al.,
2011; Zhaoet al., 2011). Sin embargo, los granjeros generalmente controlan los brotes
de plagas secundarias con insecticidas de amplio espectro. Esta práctica, aunque
efectiva contra los insectos objetivo, también mata organismos beneficiosos.
También se ha demostrado que las poblaciones de organismos no objetivo pueden
fluctuar en los campos de algodón convencionales en comparación con los del algodón
Bt, ya que la densidad de una plaga puede tener consecuencias en la abundancia de
depredadores y parasitoides (Romeis et al., 2006). Las aplicaciones reducidas de los
plaguicidas de amplio espectro pueden favorecer el aumento de poblaciones de insectos
beneficiosos. Sin embargo, un menor número de huevos y larvas de lepidópteros en el
algodón Bt puede afectar la disponibilidad de alimentos y huéspedes de enemigos
naturales. Dado que la gran mayoría de estos agentes de control biológico tienen dietas
amplias, la disminución de los huevos y las larvas de insectos lepidópteros afecta a sus
poblaciones solo temporalmente (Theiling y Croft, 1988; Bradbury y Coats, 1989; Pisa et
al., 2015).
Teniendo en cuenta la controversia actual sobre el impacto ambiental del algodón Bt y
particularmente la escasa información sobre sus efectos sobre la diversidad de los
insectos no objetivo bajo condiciones mexicanas, se realizó un estudio comparando
poblaciones de artrópodos en algodón no Bt y Bt en los estados de Durango y Coahuila
(conocido como "La Laguna"; Nava-Camberos et al., unpublished results). Las plagas
objetivo clave H. zea y S, exigua solo fueron abundantes en el algodón no Bt, mientras
que no se encontraron diferencias en la composición y abundancia de las especies de
artrópodos en general entre las áreas convencionales y de algodón Bt. Entre ellos, los
insectos de tres órdenes (Hemiptera, Thysanoptera y Diptera) y tres familias
(Aleyrodidae, Anthocoridae y Thripidae) fueron los más abundantes. A nivel trófico, el
número total de insectos entomófagos y fitófagos fue similar en ambos tipos de algodón.
Sin embargo, el algodón no Bt presentó un índice de diversidad reducido, después de
varias aplicaciones de insecticidas (Nava-Camberos et al., Resultados no publicados).
Evolución de la resistencia en insectos
Uno de los riesgos económicos más importantes de los cultivos genéticamente
modificados es la evolución de la resistencia a las proteínas Cry por los insectos
(Tabashnik et al., 2008) y los herbicidas por las malezas (Powles, 2008; Heap, 2018). En
el caso de los cultivos Bt, la evolución de la resistencia a estos cultivos ya ha sido
reportada en diferentes partes del mundo en maíz Bt y algodón Bt que expresan una sola
proteína Cry (Tabashnik et al., 2008, 2013) o dos proteínas Cry (Jurat-Fuentes et al.,
2003), aunque no ha habido informes de dicha resistencia en México (Tamez, 2010;
Aguilar-Medel et al., 2017; Mota-Sánchez y Wise, 2018).
Una estrategia para retrasar la evolución de la resistencia es el despliegue de "refugios;
que consisten en parcelas con plantas que no son Bt cerca de cultivos GM (Georghiou y
Taylor, 1977; Gould, 1998). Para que la estrategia de refugio sea efectiva, la resistencia
a los insectos debe ser recesiva (Carriere et al., 2010). Esto significa que un insecto
resistente debe llevar dos copias del alelo resistente. Los individuos heterocigotos con
solo una copia del alelo recesivo son sensibles a una toxina Cry presente en el algodón
Bt, y solo los individuos homocigotos que portan dos copias de los alelos resistentes
sobreviven en las plantas Bt. Por lo tanto, el refugio tiene el propósito de mantener una
población sana de insectos susceptibles. La idea es que cuando los insectos susceptibles
homocigotos del refugio se apareen con unos resistentes del campo Bt, su progenie será
heterocigota, lo que significa que tendrán un alelo susceptible y un alelo resistente. Si
esto ocurre de manera efectiva en los campos, la población de plagas seguirá siendo
sensible a la toxina Cry expresada en el cultivo Bt (Andow y Alstad, 1998).
Sin embargo, si dos insectos heterocigóticos se aparean, ¼ de su progenie será
resistente. Por esta razón, se sugirió que, además de la estrategia de refugio, el
apilamiento de dos o más genes cry que tienen diferentes modos de acción sea utilizado
ampliamente para retrasar la evolución de la resistencia a los cultivos Bt. Por ejemplo, el
evento MON-88913-8 X MON-15985-7 apilado expresa las toxinas CrylAc y Cry2Ab, que
se ha demostrado que tienen un modo diferente de acción, ya que reconocen receptores
proteínicos distintos en las entrañas de las mismas larvas sensibles (Caccia et al., 2010).
La consecuencia de que Cryl Ac y Cry2Ab reconocen proteínas diferentes en las plagas
objetivo, reduce en gran medida la probabilidad de tener una plaga con doble mutación
(Caccia et al., 2010).
El programa de erradicación de P. gossypiella implementado en los Estados Unidos y
México desde 2002 estableció el uso de toxinas Cry junto con otras estrategias de
control. La adopción de algodón Bt con toxinas duales por parte de los agricultores
locales dio como resultado la dramática disminución de este insecto y su prácticamente
erradicación en la región norte de México (SAGARPA, 2012, 2016; Martínez-Carrillo,
2015).
Sin embargo, la plaga secundaria de lepidópteros, S. exigua, muestra baja
susceptibilidad a las toxinas CrylA y Cry2A, y recientemente está causando daños
significativos al cultivo de algodón Bt en México. Para superar este problema, se podría
implementar un nuevo evento apilado que contenga el gen vip3Aa más cry1A y cry2Ab
(Kurtz et al., 2007; Carriere et al., 2015). Vip3A es una proteína Bt altamente efectiva que
exhibe alta toxicidad contra S. exigua, y tiene un mecanismo de acción diferente que las
proteínas Cry, por lo que estos nuevos eventos piramidales que expresan también Vip3A
podrían controlar eficazmente a S. exigua (Lee et al., 2003; Chakroun et al., 2016). Por
lo tanto, esta nueva variedad apilada de algodón Bt tiene un espectro de control más
amplio que los anteriores, y será muy útil en el manejo de la resistencia a los insecticidas.
Sin embargo, debido al alto uso del algodón Bt en el continente americano, no se puede
descartar la eventual evolución de la resistencia, incluso a los eventos recientemente
apilados. Por lo tanto, es necesario seguir buscando nuevas proteínas insecticidas con
diferentes modos de acción y alta eficacia contra diferentes plagas de algodón.
Evolución de la resistencia en malezas
Respecto a la resistencia a herbicidas, los primeros eventos algodoneros utilizados en
México y en otros lugares contenían genes de resistencia al glifosato, lo que ocasionó
un uso intensivo de este herbicida en campos de algodón GM en áreas muy extensas
del planeta, con la consecuencia de la evolución de la resistencia al glifosato de una
diversidad de malezas (Powles, 2008). Actualmente, hay 40 especies de malezas que ya
son resistentes al glifosato (Heap, 2018). Por esta razón, se recomienda el uso de
algodón GM resistente a herbicidas alternativos con diferentes mecanismos de acción y
otras prácticas integradas de manejo de malezas que permitan un control efectivo de las
malezas, evitando la evolución de la resistencia a los herbicidas.
Es interesante que en México no hay informes de malezas resistentes a los herbicidas
utilizados en algodón GM (SENASICA, 2016; Heap, 2018). Esto puede deberse al hecho
de que los productores de algodón mexicanos comúnmente utilizan la labranza
convencional y el cultivo en hileras. La adopción de sistemas de labranza cero en cultivos
transgénicos resistentes a los herbicidas parece ser parte del problema de la evolución
de malezas resistentes a los herbicidas en países como Estados Unidos, Brasil y
Argentina (Powles, 2008). Para hacer frente a este problema, se ha solicitado en todo el
mundo lanzar eventos que tengan más de un gen de resistencia a diferentes herbicidas,
como el glufosinato de amonio y el glifosato o el glifosato y dicamba.
Por lo tanto, en México, la labranza profunda junto con la eliminación manual de malezas
tempranas, cultivos en hileras y rotación de cultivos aparentemente han retrasado la
aparición de malezas resistentes al glifosato a pesar del hecho de que la tecnología de
algodón GM ha sido adoptada por más de 15 años ( CIBIOGEM, 2018). Por el contrario,
en los Estados Unidos, el primer caso de Palmer amaranto A. Palmeri resistente al
glifosato se informó en 2005 (Culpepper et al., 2006), solo 8 años después de que se
adoptara esta tecnología (Norswhorty et al., 2016).
CONCLUSIONES, RECOMENDACIONES Y PERSPECTIVAS
G. hirsutum es una especie nativa en México, de la cual se han desarrollado varios
cultivares GM altamente eficientes para la producción de algodón en todo el mundo, y
algunos de ellos ahora se usan en la región norte de México.
El algodón tetraploide G. hirsutum tiene un genoma relativamente grande y divergió de
sus antepasados diploides hace varios millones de años (Shan et al., 2016). Debido a la
distribución y composición cromosómica de esta especie, se espera que exista un bajo
riesgo de introgresión o mezcla con otras especies diploides silvestres de México por el
flujo de polen, pero las semillas representan un riesgo importante. Sin embargo, aún es
posible que se produzca la mezcla de algodón GM con poblaciones silvestres de la
misma especie u otra especie tetraploide. También es posible que el efecto de esta
introgresión se diluya en la naturaleza mediante procesos como el impulso meiótico o la
falta de presión selectiva para mantener los genes GM en comunidades complejas y si
el costo de los genes GM es costoso de transportar y expresar. Sin embargo, se
requerirán experimentos directos para seguir las plantas introgresadas durante varias
generaciones en el campo. Además, dada la posibilidad de que la introgresión sea un
riesgo potencial, se deben mantener programas de monitoreo cuidadosos para los
transgenes, en particular enfocándose en el destino y la dispersión de las semillas debido
a los derrames que ocurren durante el transporte de los campos a las ginebras.
Necesitamos estudios socioeconómicos detallados, así como estudios epidemiológicos
sobre la salud de los productores de algodón mexicanos, ya que hoy en día no hay datos
suficientes para concluir sobre esos aspectos.
Hasta ahora no se han reportado casos de resistencia a malezas para glifosato asociado
con algodón en México (Heap, 2018). Sin embargo, se recomienda enfáticamente
fomentar el uso de prácticas de manejo apropiadas y herbicidas alternativos con
diferentes mecanismos de acción para retrasar la evolución de la resistencia al glifosato
(Devine et al., 1992). En casos de resistencia, debe evitarse el uso de semillas GM-
glifosato resistentes ya que existe un mayor peligro de aumentar las poblaciones de
especies de malezas resistentes al glifosato. Esto ya ha ocurrido en los Estados Unidos,
donde las malezas como Palmer amaranto, Johnson grass y barnyard grass son ahora
resistentes.
Se sabe que el uso de herbicidas con dos o más modos de acción demora
significativamente la evolución de la resistencia a los herbicidas (Neve et al., 2011).
Además, es necesario continuar integrando el uso de herbicidas con otras prácticas de
manejo, como la labranza profunda, el cultivo en hileras y la rotación de cultivos para
diversificar el manejo de malezas y disminución de la presión de selección para la
resistencia a herbicidas.
El impacto del algodón Bt en el uso de insecticidas químicos ha sido significativo. Desde
su introducción hace 20 años, ha habido una disminución en el uso de insecticidas
químicos, pero los datos varían entre las regiones debido a las diferencias en las
condiciones ecológicas y de manejo, la diferente composición de plagas y otras plagas
no objetivo. La evolución de la resistencia en las plagas objetivo no puede descartarse,
incluso a pesar del uso adecuado de refugios.
La reducción en el número de aplicaciones varía desde una aplicación en Sonora y
Mexicali, hasta casi cinco aplicaciones de insecticida químico por ciclo de cultivo en La
Laguna. Además, es importante que los insecticidas químicos que se utilizan
actualmente para controlar el complejo de plagas tengan, en promedio, un impacto
ambiental menor que los que se usaron hace un par de décadas.
A pesar de las buenas noticias, es necesario que los agricultores y los técnicos de
algodón sigan participando en la detección de una posible pérdida de eficacia del algodón
Bt contra las plagas objetivo. También es muy importante mantener la participación activa
de los agricultores y técnicos para la prevención de la evolución de la resistencia,
particularmente en la implementación adecuada de las áreas de refugio.
En el futuro, la integración de varias tácticas de manejo de plagas será importante, como
el control cultural mediante la destrucción de residuos de cultivos y el control biológico
mediante el uso de enemigos naturales (entomopatógenos, depredadores y
parasitoides). El monitoreo de la resistencia a los insectos a las toxinas Cry expresadas
por los cultivares aprobados y los que están previstos para su introducción en el mercado
mexicano debe continuar. El apoyo federal para los productores de algodón se considera
crucial para continuar con el Programa Binacional (México-EE. UU.) Para la erradicación
de P. gossypiella y A. grandis, en varias regiones para declarar más zonas libres en un
corto plazo.
El cambio en la composición de las plagas de insectos primarios y la creciente posibilidad
del desarrollo de malezas resistentes al glifosato, sugieren la urgente necesidad de
desarrollar nuevas herramientas biotecnológicas para satisfacer las necesidades
nacionales. Las políticas dirigidas a la financiación federal para la investigación científica
en México, así como un programa nacional de producción de semillas también deben ser
fuertemente alentadas. Actualmente, México cuenta con las capacidades humanas y
científicas y se necesita un financiamiento constante de los objetivos a largo plazo
dirigidos a una agricultura más sostenible. Esto es particularmente importante debido a
la falta de posibilidades para los productores, ya que no existe una política nacional para
la producción de semillas, lo que pone en riesgo no solo el algodón, sino también la
seguridad alimentaria nacional. Hoy, México depende totalmente de las semillas de las
grandes compañías internacionales para su producción de algodón.
México ha tenido cuidado al observar los principios del Protocolo de Cartagena y la
regulación nacional es muy exigente y costosa de cumplir. Sin embargo, en muchos
casos estas regulaciones solo pueden ser satisfechas por las grandes compañías; como
resultado, investigadores e instituciones nacionales con bajos presupuestos encuentran
imposible cumplir con todos los requisitos establecidos en la ley de bioseguridad.
Finalmente, recomendamos encarecidamente a las autoridades agrícolas y científicas de
México que respalden un programa saludable a largo plazo de investigación nacional con
el fin de satisfacer las nuevas necesidades de la agricultura, convencional o transgénica,
durante los próximos 20 años.

DECLARACIÓN DE ÉTICA

O bien la aprobación ética o el consentimiento por escrito no son necesarios en nuestro


estudio porque no es un estudio clínico, sino que muestra una colección de opiniones
técnicas de un grupo de expertos y no implicó la revelación de datos personales
sensibles. Según la Declaración de Helsinki, la investigación médica está sujeta a
normas éticas que promueven y aseguran el respeto por todos los sujetos humanos y
protegen su salud y sus derechos, y están dirigidas principalmente a los médicos. En
este trabajo, la información obtenida de técnicos y agricultores está relacionada con las
prácticas de cultivo, y no involucró ningún estudio médico.
CONTRIBUCIONES DE AUTOR
MR-M, VS y AB coordinaron la investigación. LE y MS planearon la obtención de los
datos. EN, SC, ES recopiló datos y aplicó encuestas. DM-S, ER-R, UN-C, JM-C, CB, MR-
M, EN y SC diseñaron la encuesta del técnico. SC y ES realizaron el modelado
geográfico. Todos los autores contribuyeron con el análisis de los datos, la discusión de
los resultados y la redacción del documento.
FONDOS
El financiamiento fue provisto por la Comisión Interministerial de Bioseguridad de
Organismos Genéticamente Modificados en México (CIBIOGEM-1000/655/2015).
EXPRESIONES DE GRATITUD
Este trabajo fue apoyado por la comisión interministerial de Bioseguridad, (CIBIOGEM),
Proyecto 1000/655/2015 y en parte por el programa PASPA-DGAPA, UNAM a LE y VS.
Agradecemos la ayuda de Sol Ortiz, Laura Tovar, Pedro Macías, Jesús García-Feria,
Aurora Ávila, Luis Omar Jiménez, Ricardo Mora, el Dr. Ramón Cinco e Ing. Verduzco y
todo el personal que ayudó a la recopilación de datos. A todos los agricultores y técnicos
que aceptaron responder las encuestas. A Víctor Gutiérrez, Jorge Martínez, Rolando
Ríos y Gerardo Montejano por aplicar la encuesta a los agricultores. A los productores
de algodón de Sistema Producto Algodón, que les proporcionó información valiosa. A la
memoria de Jorge Medina-Medina y el Dr. Cándido Márquez, quienes mostraron gran
entusiasmo para colaborar en el proyecto.
REFERENCES
Abedullah, Kouser, S., and Qaim, M. (2015). Bt Cotton, pesticide use
and environmental efficiency in Pakistan. J. Agric. Econ. 66, 66-86. doi: 10.1111/1477-
9552.12072
Aguilar-Medel, S., Rodríguez, J. C., Martínez-Carrillo, J. L., and Silva-Aguayo,
G. (2017). Susceptibilities of geographic populations of Helicoverpa zea (Lepidoptera:
Noctuidae) in Mexico to Bt 9-endotoxins CrylAc and Cry2Ab: an 18-yr study. J. Econ.
Entomol. 110, 2207-2216. doi: 10.1093/jee/tox203
Andow, D. A., and Alstad, D. N. (1998). F2 screen forrare resistant alleles. J. Econ.
Entomol. 91, 572-578. doi: 10.1093/jee/91.3.572
Arias-Estevez, M., Lopez-Periago, E., Martinez-Carballo, E., Simal-Gandara, J., Mejuto,
J. C., and Garcia-Rio, L. (2008). The mobility and degradation of pesticides in soils and
the pollution of groundwater resources. Agric. Ecosyst. Environ. 123, 247-260. doi:
10.1016/j.agee.2007.07.011
Athukorala, W., Wilson, C., and Robinson, T. (2012). Determinants of health costs dueto
farmers' exposure to pesticides: an empirical analysis. J. Agric. Econ. 63, 158-174. doi:
10.1111/j.1477-9552.2011.00326.x
BCH (2018). Biosafety Clearing House. Country Profile. Mexico. Risk Assessment.
Available Online at: https://bch.cbd.int/about/countryprofile.shtml?country= mx
(Accessed January 3, 2018).
Benbrook, C. (2012). Impacts of genetically engineered crops on pesticide use in the US.
- the first sixteen years. Environ. Sci. Eur. 24:24. doi: 10.1186/2190-4715-24-24
Benedict, J. H., Sachs, E. S., Altman, D. W., Ring, D. R., Stone, T. B., and Sims,
S. R. (1993). Impact of 8-endotoxin-producing transgenic cotton on insect- plant
interactions with Heliothis virescens and Helicoverpa zea (Lepidoptera: Noctuidae).
Environ. Entomol. 22, 1-9. doi: 10.1093/ee/22.1.1
Blair-Kerth, L. K., Dotray, P. A., Keeling, J. W., Gannaway, J. R., Oliver, M. J., and
Quisenberry, J. E. (2001). Tolerance of transformed cotton to glufosinate. Weed Sci. 49,
375—380. doi: 10.1614/0043-1745(2001)049[0375:TOTCTG]2.0.CO;2
Boatman, N. D., Brickle, N. W., Hart, J. D., Milsom, T. P., Morris, A. J., Murray, A.
W. A., et al. (2004). Evidence for the indirect effects ofpesticides on farmland birds. Ibis
146, 131-143. doi: 10.1111/j.1474-919X.2004.00347.x
Bradbury, S. P., and Coats, J. R. (1989). Comparative toxicology of the
pyrethroid insecticides. Rev. Environ. Contam. Toxicol. 108, 133-177. doi: 10.1007/978-
1-4613-8850-0_4
Caccia, S., Hernández-Rodríguez, C. S., Mahon, R. J., Downes, S., James, W.,
Bautsoens, N., et al. (2010). Binding site alteration is responsible for field-
isolated resistance to Bacillus thuringiensis Cry2A insecticidal proteins in two Helicoverpa
species. PLoS ONE 5:e9975. doi: 10.1371/journal.pone.00 09975
Cahoon, C. W., York, A. C., Jordan, D. L., Everman, W. J., Seagroves,
R. W., Culpepper, A. S., et al. (2015). Palmer amaranth (Amaranthus palmeri)
management in dicamba-resistant cotton. Weed Technol. 29, 758—770. doi:
10.1614/WT-D-15-00041.1
Carriere, Y., Crickmore, N., and Tabashnik, B. E. (2015). Optimizing pyramided
transgenic Bt crops for sustainable pest management. Nat. Biotechnol. 33, 161-168. doi:
10.1038/nbt.3099
Carriere, Y., Crowder, D. W., and Tabashnik, B. E. (2010). Evolutionary ecology of
adaptation to Bt crops. Evol. Appl. 3, 561-573. doi: 10.1111/j.1752-4571.2010.00129.x
CESAVECH (2015). Comité Estatal de Sanidad del Estado de Chihuahua.
Historia de la Erradicación del Gusano Rosado en el Estado. Programa de
Supresión/Erradicación de Picudo y Gusano Rosado del Algodonero. Chihuahua:
SAGARPA
Rocha‐Munive et al.  Impact of GM Cotton CultivationinMexico

Chakroun, M., Banyuls, N., Bel, Y., Escriche, B., and Ferre, J. (2016). Bacterial vegetative
insecticidal proteins (Vip) from entomopathogenic bacteria. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 80,
329-350. doi: 10.1128/MMBR.00060-15
CONABIO (2018). Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad.
Available Online at: http://www.conabio.gob.mx/remib_ingles/ doctos/remibnodosdb.html
(Accessed January 3, 2018).
CIBIOGEM (2018). Registro Nacional de Bioseguridad de OGMs. Available Online
Hossain, M. D., Shitomi, Y., Moriyama, K., Higuchi, M., Hayakawa, T., Mitsui, T., et al.
(2004). Characterization of a novel plasma membrane protein, expressed in the midgut
epithelia of bombyx mori, that binds to CrylA toxins. Appl. Environ. Microbiol. 70, 4604-
4612. doi: 10.1128/AEM.70.8.4604-4612.2004
INEGI (2012). Encuesta Nacional Agropecuaria. Instituto Nacional de Estadística y
Geografía. Available online at: http://www.inegi.org.mx/est/contenidos/
proyectos/encuestas/agropecuarias/ena/ena2012/ (Accessed May 17, 2018).
at: https://www.conacyt.gob.mx/cibiogem/index.php/sistema- nacional-de-James, C.
(2016). Global Status of Commercialized Biotech/GM Crops: 2016. Ithaca,
informacion/registro-nacional-bioseguridad-ogms (Accessed January 29, 2018).
Coppens d'Eeckenbrugge, G., and Lacape, J. M. (2014). Distribution and diflerentiation
of wild, feral, and cultivated populations of perennial upland cotton (Gossypium hirsutum
L.) in Mesoamerica and the Caribbean. PLoS ONE
9:e107458. doi: 10.1371/journal.pone.0107458
Cronquist, A. (1981). An Integrated System of Classification of Flowering Plants.
New York, NY: Columbia University Press.
Culpepper, A. S., Grey, T. L., Vencill, W. K., Kichler, J. M., Webster, T. M., Brown, S. M.,
et al. (2006). Glyphosate-resistant Palmer amaranth (Amaranthus palmeri) confirmed in
Georgia. Weed Sci. 54, 620-626. doi: 10.1614/WS-06-001R.1
Deguine, J. P., Ferron, P., and Russell, D. (2008). Sustainable pest management
for cotton production. A review. Agron. Sust. Dev. 28, 113-137. doi:
10.1051/agro:2007042
Devine, M., Duke, S. O., and Fedtke, C. (1992). Physiology of Herbicide Action.
Englewood Cliffs, NJ: PTR Prentice Hall.
DOF (2005). (Diario Oficial de la Federación) [Official Gazette of the Federation]. (2005,
March 18). Ley de Bioseguridad de Organismos Genéticamente Modificados [Biosafety
Rocha‐Munive et al.  Impact of GM Cotton CultivationinMexico

law for genetically modified organisms]. México. available online at:


http://www.diputados.gob.mx/LeyesBiblio/pdf/LBOGM. pdf and
https://www.conacyt.gob.mx/cibiogem/images/cibiogem/eng/Docs/ Ing LBOGM_P.pdf
Ellstrand, N. C. (2002). “Gene flow from transgenic crops to wild relatives: what have
welearned, what do we know, what do we need to know? in Gene Flow Workshop
(Columbus, OH: The Ohio State University).
Elistrand, N. C. (2012). “Over a decade of crop transgenes out-of-place” in
Regulation of Agricultural Biotechnology: The United States and Canada, eds C.
A. Wozniak and A. McHughen (Dordrecht: Springer), 123—135.
Ellstrand, N. C., Meirmans, P., Rong, J., Bartsch, D., Ghosh, A., de Jong, T. J., et al.
(2013). Introgression of cropalleles into wild or weedy populations. Annu. Rev. Ecol. Evol.
Syst. 44, 325—345. doi: 10.1146/annurev-ecolsys-110512-135840
EPA (1998). Guidelines for ecological risk assessment. Fed. Regist. 63, 26846-26924.
Ferry, N., Mulligan, E. A., Majerus, M. E., and Gatehouse, A. M. (2005). Bitrophic and
tritrophic eflects of Bt Cry3A transgenic potato on beneficial, non-target, beetles.
Transgenic Res. 16, 795—812. doi: 10.1007/s11248-007-9088-9
Fraiture, M. A., Herman, P., Taverniers, L., De Loose, M., Deforce, D., and Roosens,
N. H. (2015). Current and new approaches in GMO detection: challenges and
solutions. Biom. Res. Int. 2015:392872. doi: 10.1155/2015/392872
Fryxell, P. A. (1992). A revised taxonomic interpretation of Gossypium, L. (Malvaceae).
Rheedea 2, 108-165.
Georghiou, G. P., and Taylor, C. E. (1977). Operational influences in the evolution of
insecticide resistance. J. Econ. Entomol. 70, 653-658. doi: 10.1093/jee/70.5.653
González-Villalobos, A., and Wallace, M. A. (1998). Encuestas Agrícolas Con Múltiples
Marcos de Muestreo. Rome: Food and Agriculture Organization of the United Nations.
Gould, F. (1998). Sustainability of transgenic insecticidal cultivars:
integrating pest genetics and ecology. Annu. Rev. Entomol. 43, 701-726. doi:
10.1146/annurev.ento.43.1.701
Heap, I. M. (2018). International Survey of Herbicide Resistant Weeds. Available online
at: http://www.weedscience.org/In.asp (Accessed January 3, 2018).
Hijmans, R. J., Cameron, S. E., Parra, J. L., Jones, P. G., and Jarvis, A. (2005).
Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. Inf. J. Climatol.
25, 1965-1978. doi: 10.1002/joc.1276
Rocha‐Munive et al.  Impact of GM Cotton CultivationinMexico

Holst-Jensen, A. (2009). Testing for genetically modified organisms (GMOs): past,


present and future perspectives. Biotechnol. Adv. 27, 1071-1082. doi:
10.1016/j.biotechadv.2009.05.025
NY: ISAAA Brief No. 52. ISAAA.
Jurat-Fuentes, J. L., Gould, F. L., and Adang, M. J. (2003). Dual resistance to Bacillus
thuringiensis Cryl1Ac and Cry2Aa toxins in Heliothis virescens suggests multiple
mechanisms ofresistance. Appl. Environ. Microbiol. 69, 5898-5906. doi:
10.1128/AEM.69.10.5898-5906.2003
Kish, L. (1990). Métodos de Muestreo Para Las Encuestas Agricolas. Rome: Food and
Agriculture Organization of the United Nations.
Kouser, S., and Qaim, M. (2011). Impact of Bt cotton on pesticide poisoning in
smallholder agriculture: a panel data analysis. Ecol. Econ. 70, 2105—-2113. doi:
10.1016/j.ecolecon.2011.06.008
Kurtz, R. W., McCaffery, A., and O'Reilly, D. (2007). Insect resistance management
for Syngentas VipCot (TM) transgenic cotton. J. Invertebr. Pathol. 95,227-230.
doi: 10.1016/j.jip.2007.03.014
Lee, M. K., Walters, F. S., Hart, H., Palekar, N., and Chen, J. S. (2003). Mode of action
of the Bacillus thuringiensis vegetative insecticidal protein Vip3A differs from that of
Cry1Ab delta-endotoxin. Appl. Environ. Microbiol. 69, 4648-4657.
doi: 10.1128/AEM.69.8.4648-4657.2003
Li, G. P., Feng, H. Q., McNeil, J. N., Liu, B., Chen, P. Y., and Qiu, F. (2011).
Impacts of transgenic Bt cotton on a non-target pest, Apolygus lucorum (Meyer- Dur)
(Hemiptera: Miridae), in northern China. Crop Protect. 30, 1573—1578. doi:
10.1016/j.cropro.2011.08.015
Llewellyn, D., and Fitt, G. (1996). Pollen dispersal from two field trials of
transgenic cotton in the Namoi valley, Australia. Mol. Breed. 2, 157-166. doi:
10.1007/BF00441430
Llewellyn, D. J., Tyson, C., Constable, G. A., Duggan, B., Beale, S., and Steel, P. (2007).
Containment of regulated genetically modified cotton in the field. Agric. Ecosyst. Environ.
121, 419-429. doi: 10.1016/j.agee.2006. 11.019
Lu, Y., Wu, K., Jiang, Y., Xia, B., Li, P., Feng, H., et al. (2010). Mirid bug outbreaks
in multiple crops correlated with wide-scale adoption of Bt cotton in China. Science 328,
1151-1154. doi: 10.1126/science.1187881
Rocha‐Munive et al.  Impact of GM Cotton CultivationinMexico

Martínez-Carrillo, J. L. (2005). “Evolución del algodón transgénico en México; in VII


Congreso Internacional de Ciencia Agrícolas (Mexicali: Universidad Autónoma de Baja
California), 1-5.
Martínez-Carrillo, J. L. (2015). “El algodón GM en México; in VIII Congreso Internacional
en Ciencias Agrícolas (Mexicali: Universidad Autónoma de Baja California), 1166-1170.
Martínez-Carrillo, J. L., and Díaz-López, N. (2005). “Nine years of transgenic cotton in
México, adoption and resistance management results; in Beltwide Cotton Conferences
(Memphis, TN: National Cotton Council of America), 1368-1372.
Meredith, W. R., and Bridge, R. R. (1973). Natural crossing in cotton
(Gossypium hirsutum L.) in the Delta of Mississippi. Crop Sci. 13, 551-552. doi:
10.2135/cropsci1973.0011183X001300050016x
Mota-Sanchez, D., and Wise, J. C. (2018). The Arthropod Pesticide Resistance
Database. Michigan State University. Available online at: http://www.
pesticideresistance.org
Neve, P., Norsworthy, J. K., Smith, K. L., and Zelaya, I. A. (2011). Modeling Glyphosate
Resistance management strategies for Palmer amaranth (Amaranthus palmeri) in Cotton.
Weed Technol. 25, 335-343.
doi: 10.1614/WT-D-10-00171.1
Nida, D. L., Kolacz, K. H., Buehler, R. E., Deaton, W. R., Schuler, W. R., Armstrong,
T. A., et al. (1996). Glyphosate-tolerant cotton: genetic characterization and
protein expression. J. Agric. Food Chem. 44, 1960—1966. doi: 10.1021/j£9505640
Norswhorty, J. K., Schwartz, L. M., and Barber, L. M. (2016). The incidence and
ramifications of glyphosate resistance in cotton. Outlooks Pest Manage. 27, 31-35. doi:
10.1564/v27_feb_07
Pardo-López, L., Soberón, M., and Bravo, A. (2013). Bacillus
thuringiensis insecticidal toxins: mode of action, insect resistance and
Frontiers in Bioengineering and Biotechnology |www.frontiersin.org 11 June
2018 |Volume6 |Article 82
Rocha‐Munive et al.  Impact of GM Cotton CultivationinMexico

consequences for crop protection. FEMS Microbiol. Rev. 37, 3-22.


doi: 10.1111/j.1574-6976.2012.00341.x
Percival, A. E., Wendel, J. F., and Stewart, J. M. (1999). “Taxonomy and germplasm
resources” in Cotton Origin, History, Technology and Production, eds C. W. Smith and J.
T. Cothren (New York, NY: Wiley Series in Crop Science), 33-63. Phillips, S. J., Anderson,
R. P., and Schapire, R. E. (2006). Maximum entropy modeling of species geographic
distributions. Ecol. Modell. 190, 231-259.
doi: 10.1016/j.ecolmodel.2005.03.026
Pisa, L. W., Amaral-Rogers, V., Belzunces, L. P., Bonmatin, J. M., Downs,
C. A., Goulson, D., et al. (2015). Effects of neonicotinoids and fipronil on non-target
invertebrates. Environ. Sci. Pollut. Res. 22, 68-102. doi: 10.1007/s11356-014-3471-x
Powles, S. B. (2008). Evolved glyphosate-resistant weeds around the world: lessons
to be learnt. Pests Manage. Sci. 64, 360—365. doi: 10.1002/ps.1525
Purcell, J. P., Rubinstein, C., and Vaughn, T. (2008). “El futuro de la biotecnología en
latinoamérica” in Cultivos Transgénicos Para la Agricultura Latinoamericana, ed C.
Blanco (Mexico: Fondo de Cultura económica, Colección La ciencia para todos), 131-
162.
Randhawa, G., Singh, M., and Sood, P. (2016). DNA-based methods for detection of
genetically modified events in food and supply chain. Curr. Sci. 110, 1000-1009. doi:
10.18520/cs/v110/i6/1000-1009
Romeis, J., Meissle, M., and Bigler, F. (2006). Transgenic crops expressing Bacillus
thuringiensis toxins and biological control. Nat. Biotechnol. 24, 63-71. doi:
10.1038/nbt1180
SAGARPA (2012). “Acuerdo porel que se Declara Zona Libre de Gusano Rosado
(Pectinophora gossypiella) y Picudo Del Algodonero (Anthonomus grandis) a Los
Municipios de Juárez, Praxedis, G. Guerrero, Guadalupe, Ahumada, Janos, Ascensión,
Nuevo Casas Grandes, Casas Grandes, Galeana y Buenaventura, en el Estado de
Chihuahua”.
SAGARPA (2016). Acuerdo Porel que se Declara Como Zona Libre de Gusano Rosado
(Pectinophora gossypiella) a los Estados de Baja California y Sonora.
SAGARPA (2018). Secretaria de Agricultura, Ganaderia, Desarrollo Rural, Pesca y
Alimentacion. Available online at: https://www.gob.mx/sagarpa
Rocha‐Munive et al.  Impact of GM Cotton CultivationinMexico

SEMARNAT (2018). Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales. Available


online at: http://www.semarnat.gob.mx/temas/gestion-ambiental/ impacto-ambiental-y-
tipos/estudios- de-riesgo-e-impacto-ambiental
SENASICA (2016). Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria.
Available online at: https://www.gob.mx/senasica/acciones- y-programas/acciones-
estrategicas- de-sanidad-vegetal
Schuler, T. H., Potting, R. P. J., Denholm, 1., Clark, S. J., Clark, A. J., Stewart, C. N., et
al. (2013). Tritrophic choice experiments with Bt plants, the diamondback moth (Plutella
xylostella) and the parasitoid Cotesia plutellae. Trans. Res. 12,
351-361. doi: 10.1023/A:1023342027192
Sen, 1, Oglakci, M., Bolek, Y., Cicek, B., Kisakurek, N., and Aydin, S.
(2004). Assessing the Out-crossing ratio, isolation distance and pollinator
insects in cotton (Gossypium hirsutum L.). Asian J. Plant Sci. 3, 724-727.
doi: 10.3923/ajps.2004.724.727
Shan, W., Jiang, Y., Han, J., and Wang, K. (2016). Comprehensive cytological
characterization of the Gossypium hirsutum genome based on the
crops expressing Bacillus thuringiensis proteins: 2003 to 2010. Southwest. Entomol. 35,
373—382. doi: 10.3958/059.035.0318
Terán-Vargas, A. P., Rodríguez, J. C., Blanco, C. A., Martínez-Carrillo, J. L., Cibrián-
Tovar, J., Sánchez-Arroyo, H., et al. (2005). Bollgard cotton and resistance of tobacco
budworm (Lepidoptera: Noctuidae) to conventional insecticides in southern Tamaulipas,
Mexico. J. Econ. Entomol. 98, 2203-2209. doi: 10.1093/jee/98.6.2203
Theiling, K. M., and Croft, B. A. (1988). Pesticide side-effects on arthropod natural
enemies: a database summary. Agr. Ecosys. Environ. 21, 191-218. doi: 10.1016/0167-
8809(88)90088-6
Tian, J. C., Yao, J., Long, L. P., Romeis, J., and Shelton, A. M. (2015). Bt
crops benefit natural enemies to control non-target pests. Sci. Rep. 5:16636. doi:
10.1038/srep16636
Umbeck, P. F., Barton, K. A., Nordheim, E. V., McCarty, J. C., Parrot, W.
L., and Jenkins, J. N. (1991). Degree of pollen dispersal by insects from a
field test of genetically engineered cotton. J. Econ. Entomol. 84, 1943-1950. doi:
10.1093/jee/84.6.1943
Rocha‐Munive et al.  Impact of GM Cotton CultivationinMexico

Van Deynze, A., Sundstrom, E., and Bradford, K. (2005). Pollen-mediated gene flow in
California cotton depends on pollinator activity. Crop Sci. 45, 1565-1570. doi:
10.2135/cropsci2004.0463
Wang, S., Just, D. R., and Pinstrup-Andersen, P. (2006). Damage from secondary pests
and the need for refuge in China. Nat. Res. Manag. Pol. 30, 625-637. doi: 10.1007/978-
0-387-36953-2_28
Wang, S., Just, D. R., and Pinstrup-Andersen, P. (2008). Bt- cotton and secondary
pests. Int. J. Biotechnol. 10, 113-121. doi: 10.1504/1JBT.2008.018348
Wang, Z. J., Lin, H., Huang, J. K., Hu, R., Rozelle, S., and Pray, C. (2009). Bt cotton in
China: are secondary insect infestations offsetting the benefits in farmer fields? Agr. Sci.
China 8, 83—90. doi: 10.1016/S1671-2927(09)60012-2
Wegier, A., Piñeyro-Nelson, A., Alarcón, ., Gálvez-Mariscal, A., Álvarez-Buylla,
E. R., and Piñero, D. (2011). Recent long-distance transgene flow into wild populations
conforms to historical patterns of gene flow in cotton (Gossypium hirsutum) at its centre
of origin. Mol. Ecol. 20, 4182-4194.
doi: 10.1111/j.1365-294X.2011.05258.x
Wilson, D. F., Elint, H. M., Deaton, R. W., Fischhoff, D.A., Perlak, F. J., Armstrong,
T. A., et al. (1992). Resistance of cotton lines containing a Bacillus thuringiensis toxin to
pink bollworm (Lepidoptera: Gelechiidae) and other insects. J. Econ. Entomol. 85, 1516-
1521. doi: 10.1093/jee/85.4.1516
Yan, S., Zhu, J., Zhu, W., Li, Z., Shelton, A. M., Luo, J., et al. (2015). Pollen-
mediated gene flow from transgenic cotton under greenhouse conditions is dependent on
different pollinators. Sci. Rep. 5:15917. doi: 10.1038/srep 15917
Zhang, B. H., Pan, X. P., Guo, T. L., Wang, Q. L., and Anderson, T.
A. (2005). Measuring gene flow in the cultivation of transgenic cotton (Gossypium
hirsutum L.). Mol. Biotechnol. 31, 11-20. doi: 10.1385/MB:31: 1:011
Zhao, J. H., Ho, P., and Azadi, H. (2011). Benefits of Bt cotton counterbalanced by
secondary pests? Perceptions of ecological change in China. Environ. Monitor. Assess.
173, 985—994. doi: 10.1007/s10661-010-1439-y
Zwahlen, C., Nentwig, W., Bigler, F., and Hilbeck, A. (2003). Tritrophic
development of a set of chromosome cytological markers. Crop . 4, 256-265.
Interactions of transgenic Bacillus thuringiensis corn, Anaphothrips
doi: 10.1016/j.cj.2016.04.001
Rocha‐Munive et al.  Impact of GM Cotton CultivationinMexico

obscurus (Thysanoptera: Thripidae), and the predator Orius majusculus


Shaw, D. R., Givens, W. A., Farno, L. A., Gerard, P. D., Jordan, D., Johnson, W. G., et
al. (2009). Using a grower survey to assess the benefits and challenges of glyphosate-
resistant cropping systems for weed management in UsS. corn, (Heteroptera:
Anthocoridae).
doi: 10.1603/0046-225X-29.4.846 Environ.
Entomol. 29, 846-850.
cotton, and soybean. Weed Technol. 23, 134—149. doi: 10.1614/WT-08-042.1
Skevas, T., Stefanou, S. E., and Lansink, A. O. (2013). Do farmers internalise
environmental spillovers of pesticides in production? J. Agric. Econ. 64, 624—640. doi:
10.1111/1477-9552.12007
Survey System (2018). Sample Size Calculator. Available online at: https://www.
surveysystem.com/sscalc.htm (Accessed January 29, 2018).
Tabashnik, B. E., Brévault, T., and Carriére, Y. (2013). Insect resistance to
Bt crops: lessons from the first billion acres. Nat. Biotechnol. 31, 510-521. doi:
10.1038/nbt.2597
Tabashnik, B. E., Gassmann, J. A., Crowder, W. D., and Carriére, Y. (2008). Insect
resistance to Bt crops: evidence versus theory. Nat. Biotechnol. 26, 199-202. doi:
10.1038/nbt1382
Tamez, P. (2010). A review of U.S. and Mexican cooperation to develop insect resistance
management and monitoring methods for surveying transgenic
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the absence of any commercial or financial relationships that could be construed as a
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