DIRECCIÓN GENERAL DE SANIDAD VEGETAL

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FICHA TÉCNICA

Candidatus Liberibacter spp.

(Rhizobiales: Rhizobiaceae)

Huanglongbing

A1. Árbol de naranja dulce afectado con Huanglongbing, B2. Adulto y ninfas de Diaphorina
citri, C3. Fruto de toronja afectado por Huanglongbing. Créditos: 1, 3 Florida Department of
Agriculture and Consumer Services, 2017, 2 Rogers, 2011.

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CONTENIDO
IDENTIDAD DE LA PLAGA ........................................................................................................................................................................ 1
Nombre científico ..................................................................................................................................................................................... 1
Sinonimias...................................................................................................................................................................................................... 1
Clasificación taxonómica ...................................................................................................................................................................... 1
Nombres comunes ................................................................................................................................................................................... 1
HOSPEDANTES ............................................................................................................................................................................................... 2
DESCRIPCIÓN DE SIGNOS PARA EL RECONOCIMIENTO .................................................................................................. 2
DAÑOS ..................................................................................................................................................................................................................7
LITERATURA CITADA ...................................................................................................................................................................................7
REFERENCIAS DE IMÁGENES Y FOTOGRAFÍAS ...................................................................................................................... 8
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IDENTIDAD DE LA PLAGA Género: Candidatus Liberibacter

Nombre científico Especie:
Candidatus Liberibacter spp. *”Candidatus Liberibacter asiaticus” (Jagoueix
et al., 1994)
Sinonimias **”Candidatus Liberibacter africanus”
Especie Especie Especie (Jagoueix et al., 1994)
asiática africana americana
***”Candidatus Liberibacter americanus”
Candidatus Candidatus Candidatus
(Texeira et al., 2005b).
Liberobacter Liberobacter Liberobacter
asiaticus africanus americanus “Candidatus Liberibacter caribbeanus”

Candidatus Candidatus Candidatus (Keremane et al., 2015).

Liberobacter Liberobacter Liberobacter Nombres comunes
asiaticum africanum americanum
Español: Enverdecimiento de los cítricos,
Liberibacter Liberibacter Liberibacter
asiaticus africanus americanus Enfermedad de los brotes amarillos, Dragón
amarillo.
Candidatus Candidatus Candidatus
Liberibacter Liberibacter Liberibacter Inglés: Huanglongbing, Citrus greening.
asiaticus* africanus** americanus***
Francés: Greening des agrumes
(EPPO, 2019). (EPPO, 2019).

Clasificación taxonómica DISTRIBUCIÓN MUNDIAL

Clase: Alphaproteobacteria Candidatus Liberibacter spp. está presente en
Orden: Rhizobiales 39 países de Asia, África, Oceanía y América
Familia: Rhizobiaceae (Figura 1, Cuadro 1) (EPPO, 2019].

Figura 1. Distribición mundial de Candidatus Liberibacter spp. Elaboración propia con datos de
EPPO, 2019.
Cuadro 1. Distribución geográfica de Candidatus Liberibacter africanus (EPPO, 2019)

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Continente Países con reporte

Asia Bangladesh, Bután, Camboya, China (Fujian, Guangdong, Guangxi,
Guizhou, Hainan, Hong Kong, Hunan, Jianxi, Sichuan, Yunnan, Zhejiang),
India (Timor Oriental, Andhra Pradesh, Arunachal Pradesh, Assam, Bihar,
Delhi, Gujarat, Haryana, Himachal Pradesh, Jammu y Kashmir, Karnataka,
Kerala, Madhya Pradesh, Maharashtra, Manipur, Meghalaya, Mizoram,
Nagaland, Orissa, Indian Punjab, Rajasthan, Sikkim, Tamil Nadu, Tripura,
Uttar Pradesh, Uttarakhand, Bengal Occidental, Indonesia (Irian Jaya, Java,
Kalimantan, Nusa Tenggara, Sulawesi, Sumatra), Irán, Japón, (Kyushu,
Archipiélago de Ryukyu), Laos, Malasia (Malasia Peninsular, Sarawak),
Myanmar, Nepal, Pakistán, Pilipinas, Arabia Saudita, Sri Lanka, Taiwán,
Tailandia, Vietnam, Yemen.
África Etiopia, Mauricio, Reunión.
Oceanía Papúa Nueva Guinea.
México, Estados Unidos (Alabama, California, Florida, Georgia, Luisiana,
Carolina del Sur y Texas), Barbados, Belice, Colombia, Costa Rica, Cuba,
Dominica, República Dominicana, Guadalupe, Guatemala, Honduras,
América
Jamaica, Martinica, Nicaragua, Panamá, Paraguay, Puerto Rico, Islas Vírgenes
de Estados Unidos, Argentina, Brasil (Minas Gerais, Paraná, Sao Paulo)
Colombia, Paraguay, Trinidad y Tobago, Venezuela.

Cuadro 3. Distribución geográfica de mexicana (Citrus aurantifolia) y pomelo (Citrus

Candidatus Liberibacter americanus (EPPO,
paradisi) (INISAV, 1999).
2019).

Continente Países con reporte

DESCRIPCIÓN DE SIGNOS PARA EL
América Brasil, (Minas, Paraná, y Sao
Paulo), Paraguay RECONOCIMIENTO
Los síntomas por los cuales se puede
Cuadro 4. Distribución geográfica de reconocer al Huanglongbing se limitan a hojas
Candidatus Liberibacter caribeanus (EPPO,
y frutos, principalmente. En hojas es posible
2019).
observar una progresión de síntomas: desde
Continente Países con reporte
puntos cloróticos, manchas angulares,
América Colombia
acorchamiento y engrosamiento de
nervaduras, moteados y clorosis difusa hasta
HOSPEDANTES
un amarillamiento en la lámina foliar que
El HLB es una enfermedad que afecta plantas
puede ser generalizado y defoliación (Figura 2)
de la familia Rutaceae. Afecta severamente a
(Comunicación personal (GIIIC), no publicado).
la naranja (Citrus sinensis), mandarina (Citrus
En frutos, solo en limón mexicano se ha
reticulata) y tangerina (Citrus deliciosa); así
observado el fenómeno de maduración
como otras especies de cítricos (Cuadro 5). Las
irregular iniciando por un color amarillento en
afectaciones son menores o inexistentes en
la parte basal (Robles-González et al., 2010); así
naranja trifoliada con sus híbridos, lima
como deformación o desarrollo asimétrico de

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los frutos de naranja dulce de árboles de

Yucatán (Figura 3).

Cuadro 5. Hospedante primario y secundarios de Candidatus Liberibacter spp. (CABI, 2019).

Familia Nombre científico Nombre común
Hospedantes primarios
Citrus Cítricos
Citrus reticulata Mandarina
Citrus reticulata x parasidis Tangelo
Citrus sinensis Naranja navel
Secundarios
Citrus aurantifolia Lima
Citrus lemon Limón
Rutaceae
Rutaceae Rutáceas
Silvestres
Calodendrum capense Castaño del cabo
Clausena Fruto wampi
Fortunella Naranjo chino
Limonia acidissima Manzana elefante
Murraya paniculata Limonaria
Toddalia Rutácea

Figura 2. Síntomas de HLB observadas en hojas de limón persa, lima mexicana y naranja dulce
(SAGARPA-SENASICA, 2011).

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Figura 3. A) Síntomas de maduración irregular en frutos de limón (Foto: J. Velázquez, 2010. INIFAP-
Colima). B) Asimetría de fruto en naranja dulce afectado por HLB en Yucatán (SAGARPA-SENASICA,
2011).

Cuadro 6. Síntomas comunes en los diferentes órganos del árbol (SAGARPA-SENASICA, 2011).
Órgano Color Tamaño Forma Localización Referencia
Moteado, zonas Se reduce el Irregular Irregular, puede Bové, 2006
amarillas, tamaño de iniciar en la parte
Hojas
rodeadas de las hojas basal pero no
verde normal necesariamente
Brotes Amarillo Normal Normal En la zona basal FUNDECITRUS,
2009
Maduración Puede ser Asimétricos En la zona basal Bové, 2006;
irregular, pequeño o BrlaNsky et al.
Frutos amarillándose regular 2009; INISAV,
primero el según etapa 1999.
ápice de infección
Café oscuro Pequeño Irregular En toda la semilla Bové, 2006;
Semillas Gómez, 2008;
Robles, 2008
Aspecto Árboles Irregular Dosel del árbol FUNDECITRUS,
amarillento, jóvenes con ramas y 2009; Bové, 2006
cuando la pueden hojas
Árbol enfermedad permanecer enfermas
está muy pequeños erectas
avanzada hasta la
muerte

El psílido asiático Diaphorina citri (Kuwayama) et al., 2007; Hall, 2008). Si bien, esta
es el vector para las especies asiática y especificidad, es más de carácter geográfico
americana y Trioza erytreae (Del Guercio) para que de restricciones a la capacidad de
la especie africana (Garnier et al., 2000; Meyer trasmisión por parte de los vectores. La

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presencia de D. citri se reconoce por que las

ninfas excretan una sustancia blanca cerosa
amanera de hilos que se deposita sobre las
hojas (Figura 4).

Figura 5. Morfología del estado de huevo de

Diaphorina citri (Hall, 2006)

Ninfa. D. citri pasa por cinco estadios ninfales

de desarrollo. Las ninfas son aplanadas
Figura 4. Adulto y ninfas de Diaphorina citri
dorsoventralmente, carecen de manchas
con excreción cerosa (Rogers, 2011).
abdominales, con un par de ojos rojos
compuestos. El primer estadio mide 0.30 mm
Las características morfológicas de
de longitud y 0.17 mm de ancho, con el cuerpo
Diaphorina citri son:
de color rosa claro (Figura 6 A). El segundo
estadio ninfal es de aproximadamente de 0.45
Huevo. La oviposición es en brotes jóvenes. La
mm de largo y 0.25 mm de ancho, con esbozos
forma del huevo es oval, con una prolongación
alares visibles en el dorso del tórax (Figura 6 B).
alargada terminada en punta, con un tamaño
promedio de 0.3 m de longitud y 0.14 mm de
diámetro. Recién depositados son de color
amarillo mate, a medida que van madurando
adquieren un color amarillo naranja (Figura 5).

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Adulto. Miden de 2.24 a 2.30 mm de longitud

y de 0.61 a 0.65 mm de ancho (García et al.,
2016). Poseen alas de color café, moteadas
(Figura 7A); ojos compuestos de color rojo;
antenas con una seta larga y gruesa de color
oscura en el extremo distal. La hembra tiene el
abdomen terminado en punta fina y el macho
tiene una terminación en punta roma (Figura
7B). D. citri presenta variaciones en tamaño y
color, por lo menos hay tres variantes en el
color abdominal: gris-marrón, azul-verdoso y
naranja-amarillento (Figura 7B).

Figura 6. A) Ninfa 1, B) ninfa 2, C) ninfa 3, D)

ninfa 4 y E) ninfa 5 de Diaphorina citri (Foto: A)-
D) García et al., 2016 y E) Hall, 2006).

El tercer instar mide 0.74 mm de longitud y

0.43 de ancho, con rudimentos alares bien
desarrollados y segmentos antenales visibles
(Figura 6C). El cuarto estadio mide 1.01 mm de
longitud y 0.70 mm de ancho (Figura 6D). El
último estadio es aproximadamente de 1.60 Figura 7. A) y B) Adultos de Diaphorina citri

mm de longitud y 1.02 mm de ancho, con (Foto: A) Lotz, 2007; B) García et al., 2016).

esbozos alares abultados y antenas de color

negro (Figura 6E) (Tsai y Liu, 2000).

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DAÑOS LITERATURA CITADA

En Brasil y Florida los síntomas reportados son Bové MJ. 2006. Huanglongbing: a destructive,
frecuentemente más severos en naranjo dulce newly-emerging, century-old disease of citrus.
y mandarina. En sus híbridos, toronja, limón y Journal of Plant Pathology 88: 7-37.
naranjo agrio aparentemente son moderados; BrlaNsky HR, Dewdney MM, Rogers EM,
mientras que en lima, pomelo y naranjo Chung RK. 2009. Florida Citrus Pest
trifoliado están considerados como más Management Guide: Huanglongbing (Citrus
tolerantes (Manicom y van Vuuren, 1990). Sin Greening). Plant Pathology Depart-ment,
embargo, estudios realizados en México en la Florida Cooperative Extension Service,
península de Yucatán y la zona del Pacífico, Institute of Food and Agricultural Sciences,
donde se detectó a la enfermedad, indican University of Florida. USA. SP-43. PP-225.
que los síntomas son más severos en cítricos CABI. 2019. Citrus huanglongbing (greening)
agrios como limón mexicano, limón persa, disease (citrus greening). Datasheet. Invasive
limón volkameriano y naranja agria; en Species Pest. En línea:
contraste con los cítricos dulces como naranja https://www.cabi.org/isc/datasheet/16567
dulce y mandarina, los cuales expresaron Fecha de consulta: junio de 2019.
síntomas menos severos y con un periodo de EPPO. 2019. Liberibacter asiaticus (LIBEAS)
incubación mayor (Esquivel-Chávez et al., 2010 Distribution. EPPO Global Database. En línea:
y Flores-Sánchez et al., 2010) (Cuadro 6). https://gd.eppo.int/taxon/LIBEAS/distribution.
En las condiciones de México y de acuerdo con Fecha de consulta: junio de 2019.
la normatividad y plan de acción para el FUNDECITRUS. 2009. Manual técnico de
manejo del Huanglongbing establecido por Greening. Folleto técnico. Brasil. 12 pp.
SENASICA, donde se aplicó el principio de García Y, Ramos YP, Sotelo PA, Kondo T.
erradicación en la mayoría de los árboles 2016. Biología de Diaphorina citri (Hemiptera:
positivos, la visualización de los síntomas se Liviidae) bajo condiciones de invernadero en
limita a hojas y frutos; en hojas es posible Palmira, Colombia. Revista Colombiana de
observar una progresión de síntomas: desde Entomología 42 (1): 36-42. ISSN 0120-0488 ISSN
puntos cloróticos, manchas angulares, 0120-0488.
acorchamiento y engrosamiento de Gómez HD. 2008. Experiences on HLB
nervaduras, moteados y clorosis difusa hasta (Huanglongbing) symptoms Detection in
que el amarillamiento en la lámina foliar es Florida. 7 pp. In: Memorias del I Taller
generalizado y ocurre la defoliación (Figura 2) Internacional sobre Hunaglongbing de los
(Comunicación personal (GIIIC), no publicado). Cítricos Candidatus Liberibacter spp.) y el
psílido asiático de los cítricos (Diaphorina citri).
7-9 de mayo, 2008. Hermosillo, Sonora, México.

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INISAV. 1999. La enfermedad del Lotz JW. 2007. Asian citrus psyllid (Diaphorina
enverdecimiento de los cítricos y su vector citri). Florida Department of Agriculture and
(Diaphorina citri Kuwayana). Boletín Técnico. Consumer Services, Bugwood.org. En línea:
La Habana, Cuba. 5 (1). https://www.invasive.org/browse/detail.cfm?i
Robles GP. 2008. Manual técnico para la mgnum=5196084 Fecha de consulta: junio de
detección y manejo del Huanglongbing de los 2019.
cítricos. Dirección General de Sanidad Vegetal. Rogers ME. 2011. Asian Citrus Psyllid
Senasica SAGARPA. 39 p. (Diaphorina citri). En línea:
Tsai JH, Liu YH. 2000. Biology of Diaphorina https://articles.extension.org/pages/29001/asia
citri (Homoptera: Psyllidae) on four hosts n-citrus-psyllid-diaphorina-citri Fecha de
plants. Journal of Economic Entomology 96: consulta: junio de 2019.
1721-1725. SAGARPA-SENASICA. 2011. Ficha técnica HLB
Huanglongbing. En línea:
REFERENCIAS DE IMÁGENES Y https://www.gob.mx/cms/uploads/attachmen
FOTOGRAFÍAS t/file/147557/Ficha_T_cnica_Candidatus_Liberi
García Y, Ramos YP, Sotelo PA, Kondo T. bacter_spp. pdf. Fecha de consulta: junio de
2016. Biología de Diaphorina citri (Hemiptera: 2019.
Liviidae) bajo condiciones de invernadero en
Palmira, Colombia. Revista Colombiana de Forma recomendada de citar:
Entomología 42 (1): 36-42. ISSN 0120-0488 ISSN DGSV-CNRF. 2019. Huanglongbing

0120-0488 Candidatus Liberibacter spp. (Rhizobiales:

Florida Department of Agriculture and Rhizobiaceae). SADER-SENASICA. Dirección

Consumer Services. 2017. Asian citrus psyllid. General de Sanidad Vegetal - Centro Nacional

Entomology & Nematology | FDACS/DPI | de Referencia Fitosanitaria. Ficha técnica.

EDIS.EUA. En línea: Tecámac, Estado de México. 8 p.

http://entnemdept.ufl.edu/creatures/citrus/ac
psyllid.htm. Fecha de consulta: junio de 2019. Nota: Las imágenes contenidas son utilizadas

Hall D. 2006. Asian citrus psyllid (Diaphorina únicamente con fines ilustrativos e

citri) Kuwayama. USDA Agricultural Research informativos, las cuales han sido tomadas de

Service, Bugwood.org. En línea: diferentes fuentes otorgando los créditos

https://www.invasive.org/browse/detail.cfm?i correspondientes.

mgnum=5006088 Fecha de consulta: junio de

2019.

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DIRECTORIO

Secretario de Agricultura y Desarrollo Rural

Dr. Víctor Manuel Villalobos Arámbula

Director en Jefe del Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y

Calidad Agroalimentaria
Dr. Francisco Javier Trujillo Arriaga

Director General de Sanidad Vegetal

Ing. Francisco Ramírez y Ramírez

Director del Centro Nacional de Referencia Fitosanitaria

Dr. José Abel López Buenfil