Volumen 158, Número 1

Efectos beneficiosos para las plantas de Trichoderma y de sus

genes
.
Rosa Hermosa 1 , Ada Viterbo 2 , Ilan Chet 2 , Enrique Monte 1

Ver afiliaciones

Publicado: 01 enero 2012

 
RESUMEN
 
Trichoderma (teleomorfo Hypocrea ) es un género fúngico que se encuentra en muchos
ecosistemas. Trichoderma spp. puede reducir la gravedad de las enfermedades de las plantas al

inhibir los patógenos de las plantas en el suelo a través de su potente actividad antagonista y

micoparásita. Además, como lo revelaron las investigaciones en las últimas décadas, algunas cepas
de Trichoderma pueden interactuar directamente con las raíces, lo que aumenta el potencial de

crecimiento de las plantas, la resistencia a las enfermedades y la tolerancia al estrés abiótico. Esta
mini-revisión resume los principales hallazgos sobre Trichoderma–la interacción de la planta, el
PDF
diálogo molecular entre los dos organismos y los cambios dramáticos inducidos por el hongo Ay uda

benéfico en la planta. También se abordan los esfuerzos para mejorar la resistencia y tolerancia de
las plantas a una amplia gama de estreses mediante la expresión de genes de Trichoderma en el

genoma de la planta.
 
Abreviaturas:
 
ACC, ácido 1-aminociclopropano-1-carboxílico; ACCD, ACC desaminasa; ET, etileno; IAA, ácido indol-
3-acético; ISR, resistencia sistémica inducida; JA, ácido jasmónico; MAMP, patrón molecular

asociado a microbios; PGPR, rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal; ROS, especies
reactivas de oxígeno; SA, ácido salicílico; SAR, resistencia sistémica adquirida; SSCP, pequeña
proteína rica en cisteína secretada.
 
Introducción
 
La necesidad de aumentar la productividad y calidad agrícola ha llevado a un uso excesivo de
fertilizantes químicos, generando una grave contaminación ambiental. El uso de biofertilizantes y
bioplaguicidas es una alternativa para el sostenimiento de alta producción con bajo impacto

ecológico. Diferentes bacterias y hongos del suelo pueden colonizar las raíces de las plantas y
pueden tener efectos beneficiosos sobre la planta. Además de los clásicos hongos micorrícicos y
bacterias Rhizobium , otras rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (PGPR) y hongos como

Trichoderma spp. y Piriformospora indica pueden estimular el crecimiento de las plantas al

suprimir las enfermedades de las plantas ( Van Wees et al. , 2008). Estos microorganismos pueden
formar asociaciones endófitas e interactuar con otros microbios en la rizósfera, lo que influye en la

protección contra enfermedades, el crecimiento de las plantas y el rendimiento. La asociación

planta-microbio implica el reconocimiento molecular entre los dos socios a través de una red de
señalización mediada por las hormonas vegetales ácido salicílico (SA), ácido jasmónico (JA) y etileno

(ET). JA y ET se han descrito como moléculas de transducción de señales para la resistencia

sistémica inducida (ISR) debido al efecto de microbios beneficiosos, y la vía de transducción de

señales a través de la acumulación de SA se encuentra en la resistencia sistémica adquirida (SAR)

inducida por el ataque de patógenos. Una característica común de las respuestas de ISR a los

microbios beneficiosos es la preparación para una defensa mejorada. En las plantas preparadas, las
PDF
respuestas de defensa no se activan directamente,Van Wees et al. , 2008 ).
Ay uda

Trichoderma (teleomorfo Hypocrea ) es un género fúngico que se encuentra en muchos

ecosistemas. Algunas cepas tienen la capacidad de reducir la severidad de las enfermedades de las

plantas al inhibir los patógenos de las plantas, principalmente en el suelo o en las raíces de las

plantas, a través de su alto potencial antagónico y micoparasitario ( Viterbo & Horwitz, 2010 ). El
reciente análisis comparativo de la secuencia del genoma de dos especies de biocontrol

reconocidas, Trichoderma atroviride y Trichoderma virens , nos ha permitido comprender mejor

cómo surgió el micoparasitismo en un ancestro común de Trichoderma como un estilo de vida del
género ( Kubicek et al. , 2011 ).). La presencia de presas fúngicas y la disponibilidad de nutrientes
derivados de las raíces pueden haber sido los principales atractivos para que los ancestros de

Trichoderma se establecieran en la rizósfera y facilitaran la evolución de interacciones positivas con

las plantas ( Druzhinina et al. , 2011 ). Se ha informado el control de una amplia gama de patógenos

de plantas, incluidos hongos, oomicetos, bacterias y enfermedades virales, a través de la

provocación por Trichoderma de ISR o resistencia localizada ( Harman et al. , 2004 ). Algo de
TrichodermaSe ha demostrado que las cepas competentes en la rizosfera tienen efectos directos en
las plantas, aumentando su potencial de crecimiento y absorción de nutrientes, la eficiencia en el

uso de fertilizantes, el porcentaje y la tasa de germinación de semillas y la estimulación de las

defensas de las plantas contra el daño biótico y abiótico ( Shoresh et al. , 2010 ). ). En los últimos

años, un número cada vez mayor de estudios ha contribuido a desentrañar la base molecular del

diálogo planta - Trichoderma y los efectos beneficiosos de Trichoderma para las plantas.

En esta breve revisión, intentaremos resumir los principales hallazgos sobre la interacción directa

Trichoderma -planta ( Fig. 1 ) y los esfuerzos realizados para mejorar la resistencia y tolerancia de
las plantas a una amplia gama de estreses mediante la expresión de genes de Trichoderma en el
genoma de la planta.

Figura 1.
Representación esquemática de Trichoderma : señalización molecular de plantas y efectos inducidos por
plantas. T, Trichoderma ; P, patógeno; IAA, ácido indol-3-acético; ACCD, ACC desaminasa; ET, etileno; JA, ácido

jasmónico; SA, ácido salicílico; ISR, resistencia sistémica inducida.

PDF
Ay uda
 Click para ver
 
 
Trichoderma spp. puede colonizar los espacios intercelulares de la raíz
 
Las cepas de Trichoderma se encuentran en muchos ecosistemas de raíces. De manera similar a la
situación con las micorrizas, los polisacáridos altamente hidratados de la capa de mucigel secretada
por la raíz y los monosacáridos y disacáridos excretados por las raíces de las plantas en la rizosfera
estimulan el crecimiento de los hongos. Se ha observado que la sacarosa de origen vegetal es un

recurso importante proporcionado a las células de Trichoderma para facilitar la colonización de las
raíces, la coordinación de los mecanismos de defensa y el aumento de la tasa de fotosíntesis de las
PDF
hojas ( Vargas et al. , 2009 ). En Trichoderma ( Vizcaínoet al. , 2006 ; Vargas et al. , 2009 ). Las cepas
Ay uda

capaces de promover el crecimiento de las plantas y brindar protección contra las infecciones
deben poder colonizar las raíces de las plantas. La colonización implica la capacidad de reconocer y
adherirse a las raíces, penetrar en la planta y resistir los metabolitos tóxicos producidos por la

planta en respuesta a la invasión. EnTrichoderma, la adherencia a la superficie de la raíz puede

estar mediada por hidrofobinas, que son pequeñas proteínas hidrofóbicas de la capa más externa
de la pared celular que recubren la superficie de las células fúngicas y proteínas similares a la

expansión relacionadas con el desarrollo de la pared celular. Trichoderma asperellum produce la

hidrofobina de clase I TasHyd1, que se ha demostrado que apoya la colonización de las raíces de las
plantas, posiblemente mejorando su unión a la superficie de la raíz y protegiendo las puntas de las
hifas de los compuestos de defensa de las plantas ( Viterbo & Chet, 2006 ), y la hinchada TasSwo,

una proteína similar a la expansina con un dominio de unión a la celulosa capaz de reconocer la
celulosa y modificar la arquitectura de la pared celular de la planta, facilitando la colonización de las
raíces ( Brotman et al. , 2008 ). Las enzimas que degradan la pared celular vegetal también están

involucradas en la colonización activa de raíces, como ocurre con la endopoligalacturonasa ThPG1

de Trichoderma harzianum ( Morán-Diez et al. , 2009 ).

Setenta y dos horas después de la colonización de la raíz, se observaron células tipo levadura de
Trichoderma junto con un fortalecimiento de las paredes celulares epidérmicas y corticales de la
planta y la deposición de barreras recién formadas que contenían grandes cantidades de callosa e
infiltraciones de celulosa ( Chacón et al. , 2007 ) . . Las reacciones típicas del huésped a
Trichoderma se encontraron más allá de los sitios de posible penetración de hongos y, a diferencia
de la colonización de P. indica , que no induce el refuerzo de la pared celular de la planta, las
aposiciones de la pared enriquecidas con calosa aparentemente fueron eficientes en la restricción
del crecimiento de hongos a los espacios intercelulares de la epidermis y la corteza, impidiendo la

entrada de Trichodermaen la estela vascular ( Yedidia et al. , 1999 ). Las plantas también reaccionan
contra la invasión de hongos sintetizando y acumulando compuestos antimicrobianos. La capacidad
de colonizar las raíces de las plantas depende en gran medida de la capacidad de cada cepa para

tolerarlas. En Trichoderma , esta resistencia se ha asociado con la presencia de sistemas de

transporte ABC, que son factores clave en las múltiples interacciones que establecen las cepas de
biocontrol de Trichoderma con otros microbios en un ambiente potencialmente tóxico o antagónico (
PDF
Ruocco et al. , 2009 ), con rápida degradación de los compuestos fenólicos exudados por las plantas
Ay uda

( Chen et al. , 2011), y con la supresión de la producción de fitoalexina, como se detectó en Lotus
japonicus durante la colonización con Trichoderma koningii ( Masunaka et al. , 2011 ). En un análisis
de proteoma, se identificó una pequeña proteína rica en cisteína secretada (SSCP) en T. harzianum y
T. atroviride , demostrando ser un homólogo de la proteína de avirulencia Avr4 de Cladosporium
fulvum ( Harman et al. , 2004 ). Se ha propuesto que la unión de Avr4 a la quitina podría proteger a
Trichoderma contra las quitinasas de las plantas ( Stergiopoulos & de Wit, 2009 ).
 
Inducción de defensas vegetales por Trichoderma
 
Además de las barreras físicas y químicas preformadas, las plantas tienen un sistema inmunitario
que es capaz de detectar motivos o dominios con rasgos estructurales conservados típicos de

clases enteras de microbios pero que no están presentes en su huésped, a saber, el patógeno o el
microbio asociado molecular. (PAMPs o MAMPs, respectivamente). Las respuestas de las plantas
desencadenadas por MAMP se provocan rápida y transitoriamente. Las primeras respuestas de

MAMP involucran flujos de iones a través de la membrana plasmática, la generación de especies

reactivas de oxígeno (ROS), óxido nítrico, ET y también, pero más tarde, la deposición de calosa y la
síntesis de compuestos antimicrobianos. Se han identificado muchos MAMP para PGPR, como la

flagelina o los lipopolisacáridos, pero también se ha demostrado que los compuestos secretados,
incluidos los antibióticos, los biosurfactantes y los compuestos orgánicos volátiles, provocan
resistencia sistémica. EficazLas cepas de Trichoderma producen una variedad de MAMP ( Cuadro 1

), que hasta la fecha son los más ampliamente descritos entre los hongos beneficiosos para las
plantas ( Lorito et al. , 2010 ). El primer MAMP de Trichoderma reconocido se identificó como una
xilanasa inductora de ET (Xyn2/Eix), producida por Trichoderma como un potente inductor de las

respuestas de defensa de las plantas en cultivos específicos de tabaco y tomate ( Rotblat et al. ,
2002 ). El epítopo Eix reconocido por las plantas consta de cinco aminoácidos expuestos en la
superficie que no participan en la actividad enzimática. trichodermaLas celulasas activadas y

desnaturalizadas por calor también provocan las defensas del melón a través de la activación de las
vías de señalización SA y ET respectivamente ( Martínez et al. , 2001 ). Algunas proteínas de
Trichoderma involucradas en la colonización de raíces también pueden actuar como MAMP.
Swollenin TasSwo ( Brotman et al. , 2008 ) estimula respuestas de defensa en raíces y hojas de
PDF
pepino y brinda protección local contra hongos y bacterias, y la endopoligalacturonasa ThPG1 (
Ay uda
Morán-Diez et al. , 2009 ) genera una respuesta en Arabidopsis similar a la ISR provocado por PGPR.
Ortólogos de la familia SSCP cerato-platanin - Sm1 de T. virensy Epl1 de T. atroviride – se acumulan
en las hifas durante la colonización de raíces y actúan como MAMP en algodón y maíz ( Djonović et
al. , 2006 ; Seidl et al. , 2006 ). Un mecanismo de glicosilación mantiene estas proteínas en una
forma monomérica necesaria para provocar la respuesta ISR ( Vargas et al. , 2008 ).

Tabla 1.

Trichoderma MAMP identificados actualmente en diferentes especies

Alternar pantalla:Tabla 1.    Abrir Tabla 1. pantalla completa

MAMP/efector especies de Actividad Referencia

Trichoderma

Proteínas

Xilanasa Xyn2/Eix T. viride Una xilanasa que provoca la biosíntesis de ET y una Rotblat et al.
respuesta hipersensible en los tejidos de la hoja de (2002)
tabaco

Celulasas T. Las celulasas activadas y desnaturalizadas por calor Martínez et

longibrachiatum provocan las defensas del melón a través de la al. (2001)
activación de las vías de señalización SA y ET,
respectivamente

Cerato-plataninas T.virens/T. Ortólogos de SSCP similares a hidrofobina que Djonovic et

Sm1/Epl1 atrovirida pueden inducir la expresión de respuestas de ,
al. (2006)

defensa en algodón y maíz

Seidl et al.
(2006)

Hinchado en TasSwo T. asperelloides Proteína similar a la expansina con un dominio de Brotm an et

unión a celulosa capaz de estimular las respuestas de al. (2008)
defensa locales en raíces y hojas de pepino y brindar
protección local contra B. cinerea y P. syringae

Endopoligalacturonasa T. harzianum Involucrado en la colonización activa de la raíz de Morán-Diez

ThPG1 tomate y defensa tipo ISR en Arabidopsis et al. (2009)

Metabolitos
secundarios

Alameticina (peptaibol T. viride Elicitación de la biosíntesis de JA y SA en frijol lima Engelberth

20mer) et al. (2001)

Tricoconina (peptaibol T. Induce la producción de ROS, la acumulación de Luo et al. PDF

20mer) pseudokoningii compuestos fenólicos en el sitio de aplicación y la (2010) Ay uda

resistencia a virus en plantas de tabaco a través de

múltiples vías de señalización de defensa

Peptaibols 18mer T.virens Obtención de defensas sistémicas del pepino contra Viterbo et al.
P. syringae (2007)

6-pentil-α-pirona, Varios Metabolito de baja concentración que activa los Viñale et al.
harzianolida y mecanismos de defensa de las plantas y regula el (2008)
harzianopiridona crecimiento de las plantas en guisantes, tomates y
canola
Los oligosacáridos de quitina actúan como inductores de las respuestas de defensa en las plantas, y
la eliminación de dichos oligómeros es fundamental para el estilo de vida de los patógenos fúngicos
tras la colonización de sus huéspedes ( de Jonge et al. , 2010 ). Como mecanismo para percibir la
quitina, las plantas probablemente desarrollaron quitinasas para liberar los polímeros activos de las
paredes celulares de los hongos invasores, desencadenando así respuestas de defensa. Así, la

actividad micotrófica de las quitinasas de Trichoderma también puede liberar quitooligosacáridos y

contribuir indirectamente a la inducción de este mecanismo de defensa.

Ciertos metabolitos secundarios producidos por Trichoderma ejercen un efecto antimicrobiano en

dosis altas, pero actúan como MAMP y como compuestos similares a auxinas en concentraciones
bajas. A 1 ppm, la 6-pentil-α-pirona, la harzianolida y la harzianopiridona activan los mecanismos

de defensa de las plantas y regulan el crecimiento de las plantas en guisantes, tomates y canola (
Vinale et al. , 2008 ), lo que sugiere que los mecanismos de defensa de las plantas y sus respuestas
de desarrollo a Trichoderma compartir componentes comunes. Los peptaibols son antibióticos
peptídicos lineales de 5 a 20 residuos de aminoácidos generados por la actividad de la sintetasa
peptídica no ribosomal. La alameticina, un peptaibol 20mer de T. viride , provoca la biosíntesis de JA
y SA en frijol lima ( Engelberthet al. , 2001 ), mientras que los peptaibols 18meros deT.

virensprovocan defensas sistémicas en pepino contra el patógeno de la hojaPseudomonas

syringaepv. lachrymans( Viterbo et al. , 2007 ). Se demostró que la protección de las plantas de
tabaco contra el virus del mosaico del tabaco porTrichodermapeptaibols implica múltiples vías de
señalización de defensa ( Luo et al. , 2010 ).
 
PDF
Vías de señalización de defensa inducidas por Trichoderma
  Ay uda

Trichoderma había recibido poca atención como inductor potencial de la resistencia de las plantas
hasta la publicación de estudios que describían que la colonización de raíces de frijol por T.
harzianum era efectiva para inducir respuestas de defensa ( De Meyer et al. , 1998 ) y que la
penetración de T. asperellum en el sistema radicular desencadenó ISR en plántulas de pepino (
Yedidia et al. , 1999 ).
Como consecuencia de la colonización de raíces por Trichoderma y la interacción con MAMP, el
proteoma y el transcriptoma de las hojas de las plantas se ven afectados sistémicamente (revisado
por Shoresh et al. , 2010 ). La ISR desencadenada por Trichoderma ocurre a través de la vía de

señalización JA/ET de manera similar a PGPR-ISR ( Shoresh et al. , 2005 ), como lo confirman varios
autores: (i) se requiere cerato-platanina Sm1 para la ISR mediada por T. virens contra
Colletotrichum graminicola en maíz ( Djonovic et al. , 2007 ), (ii) Tratamiento con Trichoderma de
Arabidopsis deficiente en JA/ETgenotipos conduce a una mayor susceptibilidad a Botrytis cinerea (
Korolev et al. , 2008 ), (iii) ISR desencadenada por PGPR y Trichoderma converge aguas arriba de
MYB72, un componente clave temprano del inicio de ISR ( Segarra et al. , 2009 ). Sin embargo, otros

estudios han demostrado que en la interacción T. asperellum -pepino la inducción de respuestas de

la planta es un fenómeno dependiente del tiempo y de la concentración, y en las primeras horas de
contacto se observa una respuesta similar a SAR, con un aumento de SA y la actividad de la
peroxidasa. De hecho, se observó un aumento sistémico en los niveles de SA y JA después de la
inoculación de altas densidades de Trichoderma (Segarra et al. , 2007 ). Gallou et al. (2009) también
observaron que la respuesta de defensa de lapapa desafiada con T. harzianum a Rhizoctonia solani

dependía de JA/ET y SA.

Hallazgos recientes incluyen: (i) la colonización de raíces de Arabidopsis por T. atroviride induce una
expresión retardada y superpuesta de los genes relacionados con la defensa de las vías SA y JA/ET
contra fitopatógenos biotróficos y necrotróficos, tanto a nivel local como sistémico ( Salas-Marina et

al. , 2011 ); (ii) Trichoderma es capaz de desencadenar una regulación al alza duradera de los
marcadores del gen SA en plantas que no son atacadas por patógenos, aunque cuando las plantas
PDF
están infectadas por un patógeno como B. cinerea, el pretratamiento con Trichodermapuede Ay uda

modular la expresión de genes dependientes de SA y, poco después de la infección, se produce la

expresión de genes de defensa inducidos a través de la vía de transducción de señales de JA, lo que
hace que la ISR aumente con el tiempo ( Tucci et al. , 2011 ); y (iii) la colonización de la raíz de

Arabidopsis por T. asperellum produce una ISR clara a través de una cascada de señalización de SA,
y las vías de señalización de SA y JA/ET se combinan en la ISR desencadenada por filtrados de
cultivos libres de células de Trichoderma ( Yoshioka et al. , 2011 ).
 
Promoción del crecimiento vegetal y tolerancia al estrés abiótico
 
Ciertas Trichoderma spp. tienen efectos beneficiosos sobre el crecimiento de las plantas y mejoran
la resistencia a los estreses bióticos y abióticos. Los primeros trabajos revelaron que Trichoderma
promueve respuestas de crecimiento en rábano, pimiento, pepino y tomate ( Baker et al. , 1984 ;
Chang et al. , 1986 ). Otros estudios demostraron que Trichoderma también aumenta el desarrollo
de raíces y el rendimiento del cultivo, la proliferación de raíces secundarias y el peso fresco y el
área foliar de las plántulas ( Harman, 2000 ). Además, T. harzianum puede solubilizar varios

nutrientes de las plantas ( Altomare et al. , 1999), y se ha demostrado que la colonización de raíces
de pepino por T. asperellum mejora la disponibilidad de P y Fe para las plantas, con aumentos
significativos en el peso seco, la longitud de los brotes y el área foliar ( Yedidia et al. , 2001 ).

Tucci et al. (2011) han demostrado recientemente los efectos de la base genética de la planta en el
resultado de la interacción entre diferentes líneas de tomate y dos cepas de biocontrol de T.

atroviride y T. harzianum , y en al menos un cultivar de tomate el tratamiento con Trichoderma no

ejerció ningún efecto. efecto de promoción del crecimiento de las plantas e incluso se vio que era
perjudicial. La actividad promotora del crecimiento de T. atrovirideen las plántulas de tomate se ha
sugerido que está asociado con la producción reducida de ET resultante de una disminución en su
precursor 1-aminociclopropano-1-ácido carboxílico (ACC) a través de la degradación microbiana del
ácido indol-3-acético (IAA) en la rizosfera, y/o a través de la actividad ACC desaminasa (ACCD)

presente en el microorganismo ( Gravel et al. , 2007 ). Se han encontrado secuencias putativas de

ACCD en genomas de Trichoderma ( Kubicek et al. , 2011 ), y el silenciamiento por ARNi del gen
ACCD de T. asperellum reveló una menor capacidad de los mutantes para promover el alargamiento
de la raíz de las plántulas de canola, lo que sugiere un papel para ACCD en la promoción del
PDF
crecimiento radicular ( Viterboet al. , 2010 ). Además,Trichodermaspp. producir auxinas que son Ay uda
capaces de estimular el crecimiento de las plantas y el desarrollo de las raíces ( Contreras-Cornejo

et al. , 2009 ). Como se indicó anteriormente, se ha observado un efecto similar a la auxina en tallos
de guisantes etiolados tratados con harzianolida y 6-pentil-α-pirona, los principales metabolitos
secundarios producidos por diferentesTrichoderma( Vinale et al. , 2008 ). La colonización de la
rizosfera del maíz porT. virenstambién induce tasas fotosintéticas más altas y aumentos sistémicos
en la absorción de CO en las hojas ( Vargas et al. , 2009 ).
2
Los efectos beneficiosos de Trichoderma sobre el estrés abiótico han sido bien documentados (
Donoso et al. , 2008 ; Bae et al. , 2009 ), aunque aún se desconocen los mecanismos que controlan
los múltiples factores de estrés de las plantas. Recientemente, Mastouri et al. (2010) informaron que
el tratamiento de semillas de tomate con T. harzianum acelera la germinación de las semillas,

aumenta el vigor de las plántulas y mejora el estrés hídrico, osmótico, de salinidad, frío y térmico al
inducir protección fisiológica en las plantas contra el daño oxidativo. Estas respuestas son
comparables con los efectos inducidos en plantas por P. indica, que muestra una fuerte actividad
promotora del crecimiento durante su simbiosis con un amplio espectro de plantas e induce
resistencia a enfermedades fúngicas y tolerancia al estrés salino ( Vadassery et al. , 2009 ). Un
mecanismo común a través del cual los hongos beneficiosos y los PGPR mejoran la tolerancia de las

plantas a estos estreses abióticos podría ser la mejora del daño causado por la acumulación de ROS
en plantas estresadas ( Mastouri et al. , 2010 ).
 
Trichoderma : modelo de diafonía entre plantas
 
La inmunidad y el desarrollo de las plantas están interconectados en una red de vías de señalización
hormonal ( Pieterse et al. , 2009 ). Existe una comunicación cruzada entre SA, JA y ET, los actores
centrales en la defensa, y las vías de respuesta de otras hormonas como el ácido abscísico,

comúnmente asociado con el desarrollo de las plantas y el estrés abiótico, IAA, relacionado con el
crecimiento de las plantas y el desarrollo de las raíces laterales. y giberelinas, que controlan el
crecimiento de las plantas al regular la degradación de las proteínas DELLA que reprimen el
crecimiento. En Trichoderma , la actividad de ACCD reduce la disponibilidad de ACC necesaria para
PDF
la biosíntesis de ET ( Fig. 2). Las reducciones en ET promueven el crecimiento de las plantas a
Ay uda

través de la señalización de giberelinas al aumentar la degradación de las proteínas DELLA.

Además, las giberelinas pueden controlar el inicio de las respuestas de defensa dependientes de JA
y SA de la planta a través de la regulación de la degradación de la proteína DELLA. ET e IAA en las
raíces pueden regularse recíprocamente la biosíntesis de cada uno ( Stepanova et al. , 2007 ) y, de
acuerdo con esta observación, Trichoderma IAA contribuye a la biosíntesis de ET estimulada por
auxina exógena a través de la ACC sintasa, que a su vez desencadena un aumento en el ácido
abscísico. biosíntesis. Según el momento y el resultado de los estímulos de Trichoderma , la
homeostasis de las fitohormonas controlará el desarrollo de las plantas y las respuestas

inmunitarias.

Figura 2.
Trichoderma : modelo de diafonía entre plantas. Los efectos de la producción de Trichoderma ACC desaminasa
(ACCD) y ácido indol-3-acético (IAA) se indican mediante flechas rojas y azules, respectivamente. Las flechas

hacia arriba y hacia abajo corresponden a niveles/respuestas aumentados o disminuidos. ABA, ácido abscísico;
ACC, ácido 1-aminociclopropano 1-carboxílico; ACCS, ACC sintasa; ET, etileno; ISR, resistencia sistémica inducida;

JA, ácido jasmónico; SA, ácido salicílico; SAR, resistencia sistémica adquirida.

Click para ver

  PDF
  Ay uda

Plantas transgénicas que expresan genes de Trichoderma

 
El trabajo pionero de Lorito et al. (1998) demostraron que los genes de Trichoderma pueden
expresarse funcionalmente en plantas para conferir características beneficiosas, principalmente en
el control de enfermedades de las plantas. En ese trabajo se obtuvieron altos niveles de expresión
del gen chit42 de la endoquitinasa de T. harzianum en diferentes tejidos vegetales, sin efecto visible

sobre el crecimiento y desarrollo de las plantas. Las líneas transgénicas seleccionadas de tabaco y
patata eran muy tolerantes o completamente resistentes a los patógenos de las hojas Alternaria
alternata , Alternaria solani y B. cinerea , y al patógeno del suelo Rhizoctonia solani . chit42expresión
aumentó la resistencia a Venturia inaequalis , pero redujo el crecimiento de la planta, en manzano (

Bolar et al. , 2000 ) y aumentó significativamente la resistencia del brócoli al ataque de Alternaria
brassicicola ( Mora & Earle, 2001 ). La expresión de chit42 en limón mejoró la resistencia a Phoma
tracheiphila y B. cinerea , observándose una correlación significativa entre la resistencia y la
expresión transgénica, con una regulación positiva de los genes de respuesta a ROS y JA/ET (
Gentile et al. , 2007 ; Distefano et al. . , 2008 ). el homólogoEl gen chit42 de T. virens pudo aumentar
la resistencia contra R. solani cuando se expresó en arroz ( Shah et al. , 2009 ). Se han utilizado
otros genes de quitinasa de Trichoderma para generar plantas transgénicas resistentes a
enfermedades fúngicas: (i) cultivos de células de tabaco que expresan el gen de la endoquitinasa
chit40 de T. harzianum liberaron la enzima en el medio y pudieron inhibir la germinación conidial
del patógeno poscosecha Penicillium digitatum ( Brants y Earle, 2001 ); (ii) plantas de algodón
transgénicas que expresan el gen Tv-ech1 de la endoquitinasa de T. virensmostró una resistencia
significativa a A. alternata y R. solani y una rápida y mayor inducción de ROS, seguida de la

modulación de la expresión de varios genes relacionados con la defensa y la inducción de la vía

terpenoide ( Emani et al. , 2003 ; Kumar et al. . , 2009 ); (iii) la expresión del gen de la endoquitinasa
chit36 de T. harzianum en zanahoria mejoró significativamente la tolerancia a A. radicina y B.
cinerea ( Baranski et al. , 2008 ).

La coexpresión de endo- ( ech42 ) y exo- ( nag70 ) quitinasas de T. atroviride en manzana se ha

correlacionado con una mayor resistencia a V. inaequalis y una reducción insignificante del vigor (
Bolar et al. , 2001 ; Faize et al. . , 2003 ). De manera similar, la expresión múltiple de transgenes de
PDF
arroz que codifican dos quitinasas ( ech42 y nag70 ) y una β-1,3-glucanasa ( gluc78 ) de T. atroviride
Ay uda

resultó en resistencia a R. solani y Magnaporthe grisea en arroz ( Liuet al. , 2004 ). Se observó la
generación de respuestas de defensa innatas y una mayor tolerancia al estrés salino en plantas de
tabaco que sobreexpresan losgenes de quitinasaychit42T. harzianum ( Dana et al. , 2006 ), lo que

nuevamente abre la posibilidad de que las quitinasas puedan actuar sobre los hongos endógenos de
las plantas mediante la liberación de quitooligosacáridos. como inductores generales de las
respuestas de defensa.
La tolerancia al estrés abiótico en las plantas se acompaña de una inhibición del crecimiento
después de la sobreexpresión de genes de choque térmico de origen vegetal ( Cazalé et al. , 2009 ).
Así, una importante ventaja biotecnológica ha sido la expresión de un gen hsp70 de T. harzianum en
Arabidopsis para inducir resistencia a altas temperaturas, alta salinidad y sequía sin pérdida de
vigor y alteraciones del crecimiento o desarrollo ( Montero-Barrientos et al. , 2010 ), probablemente
debido a la naturaleza heteróloga del transgén. Ejemplos recientes de soluciones biotecnológicas de

Trichoderma son el T. harzianum Thkel1gen, que codifica una proteína de repetición de kelch
implicada en la modulación de la actividad de la glucosidasa que mejora la germinación de las
semillas y la tolerancia de las plantas al estrés salino y osmótico cuando se expresa en Arabidopsis (
Hermosa et al. , 2011 ), y plantas de tabaco transgénicas que expresan un T. virens glutatión
transferasa para mejorar su potencial de remediación y degradación de xenobióticos ( Dixit et al. ,
2011 ).
 
Conclusiones
 
Los genomas de Trichoderma han revelado la micotrofia y el micoparasitismo como estilos de vida
ancestrales de las especies de este género. Algunas cepas de Trichoderma se han establecido en la
rizosfera de la planta y han evolucionado como colonizadores de raíces intercelulares. Como
resultado, estimulan el crecimiento de las plantas y las defensas contra patógenos. Al igual que
otros microbios beneficiosos, Trichoderma provoca ISR por vías dependientes de JA/ET y
desencadena respuestas de cebado en la planta. Sin embargo, la diafonía Trichoderma -planta es
dinámica y la expresión de genes relacionados con la defensa de las vías JA/ET y/o SA puede
PDF
superponerse, dependiendo del Trichoderma .las cepas y las concentraciones utilizadas, el material
Ay uda

vegetal, la etapa de desarrollo de la planta y el momento de la interacción. Trichoderma también

produce las fitohormonas ET e IAA, que juegan un papel en la interconexión del desarrollo de las

plantas y las respuestas de defensa. La expresión de genes de Trichoderma en plantas tiene

resultados beneficiosos, principalmente en el control de enfermedades de las plantas y resistencia a
condiciones ambientales adversas. La evidencia experimental revisada aquí indica que las
interacciones Trichoderma -planta tienen características en común con otras asociaciones de
microbios beneficiosos pero que también muestran sus propias características debido a
TrichodermaEl particular estilo de vida. Sin embargo, existe la necesidad de más estudios dirigidos
a profundizar en las vías de transducción de señales, relacionadas con la defensa y el desarrollo,
resultantes de las interacciones Trichoderma -planta en presencia de patógenos y/o diferentes tipos
de estrés abiótico.
 
Agradecimientos
 
La financiación del proyecto de investigación provino de la Junta de Castilla y León (GR67 y
SA260A11-2), el Ministerio de Ciencia e Innovación de España (AGL2008-0512/AGR y AGL2009-
13431-C02-01) y el DFG-Proyecto de Cooperación Trilateral entre Alemania, Israel y la Autoridad
Palestina (0306458).
 
Referencias
 

1. Altomare C. , Norvell W. A. , Björkman T. , Harman G. E. ( 1999 ). Solubilización de fosfatos y

micronutrientes por el hongo promotor del crecimiento vegetal y biocontrolador Trichoderma

harzianum rifai 1295-22. Appl Environ Microbiol 65: 2926– 2933 [PubMed]
[Google Académico]

2. Bae H. , Sicher R. C. , Kim M. S. , Kim S. H. , Strem M. D. , Melnick R. L. , Bailey B. A. ( 2009 ). El

endófito beneficioso Trichoderma hamatum aislado DIS 219b promueve el crecimiento y retrasa
el inicio de la respuesta a la sequía en Theobroma cacao. . J Exp Bot 60: 3279– 3295 [Ver artícul
o] [PubMed]
[Google Académico]

3. Baker R. , Elad Y. , Chet I. ( 1984 ). El experimento controlado en el método científico con especial
PDF
énfasis en el control biológico. Fitopatología 74: 1019– 1021 [Ver artículo]
[Google Académico]
Ay uda

4. Baranski R. , Klocke E. , Nothnagel T. ( 2008 ). La quitinasa CHIT36 de Trichoderma harzianum

mejora la resistencia de la zanahoria transgénica a los patógenos fúngicos. J Phytopathol 156:

513– 521 [Ver artículo]
[Google Académico]

5. Bolar J. P. , Norelli J. L. , Wong K. W. , Hayes C. K. , Harman G. E. , Aldwinckle H. S. ( 2000 ). La

expresión de endoquitinasa de Trichoderma harzianum en manzana transgénica aumenta la

resistencia a la sarna de la manzana y reduce el vigor. Fitopatología 90: 72– 77 [Ver artículo] [Pu
bMed]
[Google Académico]