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El brócoli fuente de ingredientes funcionales: glucosinolatos

Article · January 2008

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Diego A. Moreno Garcia-Viguera Cristina

Spanish National Research Council Spanish National Research Council- (CEBAS-CSIC)
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1136-4815/08/49-53
ALIMENTACION, NUTRICION Y SALUD
Copyright © 2008 INSTITUTO DANONE
El brócoli fuente de ingredientes funcionales: glucosinolatos
D. A. Moreno, C. García-Viguera
DEPARTAMENTO DE CIENCIA Y TECNOLOGÍA DE ALIMENTOS. CEBAS-CSIC. LABORATORIO
FITOQUÍMICA. MURCIA
RESUMEN
L a sociedad de hoy en día establece cada vez más
una relación directa entre alimento y salud. En este senti-
do, las frutas y las hortalizas son una parte muy importan-
te de una dieta equilibrada, particularmente por su papel
en la prevención de ciertas enfermedades y tipos de cán-
cer.
Entre las hortalizas se encuentra el brócoli, de la familia
de las crucíferas, de consumo limitado en España, pero
excelente fuente de compuestos fitoquímicos, de los que
cabe destacar: glucosinolatos, vitaminas C, E y K, folatos
y compuestos fenólicos, además de minerales esenciales
para la salud del consumidor.
Concretamente, los glucosinolatos y sus productos de
degradación se han estudiado ampliamente por sus efec-
tos beneficiosos, ya que en los años recientes se ha presta-
do mucha más atención a la prevención de la aparición
del cáncer por medio de productos naturales y las propie-
dades quimioprotectoras de los isotiocianatos e índoles de
las crucíferas, formados desde sus glucosinolatos parenta-
les, que pueden regular el desarrollo de diferentes células
cancerígenas por sus efectos sobre determinadas enzimas
diana, controlando la muerte celular y bloqueando el ciclo
de estas células.
Palabras clave: Brócoli. Glucosinolatos. Isotiocianatos.
Cáncer. Ingrediente funcional.
BRÓCOLI Y COMPUESTOS BIOACTIVOS
QUIMIOPROTECTORES EN LAS CRUCÍFERAS
Alimentarse correctamente y llevar una dieta salu-
dable son aspectos de nuestra vida diaria que están
tomando una relevancia cada vez mayor en nuestros
intereses y preocupaciones diarias. En este sentido,
ALIM. NUTRI. SALUD
Vol. 15, N.º 2, pp. 49-53, 2008
ABSTRACT
A direct relationship between food and health is well
established in nowadays society. According to this, fruits
and vegetables have become very important items in hu-
man’s diet, especially because of their role in active disea-
se and cancer preventive strategies.
Broccoli included in the Cruciferae familiy, is not highly
consumed in Spain, even though is a good source of es-
sential phytochemicals for human health, including gluco-
sinolates, vitamin C, E and K, folates, phenolic com-
pounds and minerals.
Glucosinolates and their degradation products (isothioc-
yanates) have been extensively studied in the last few ye-
ars. Much more attention has been paid to the use of na-
tural products to prevent the onset and developing of
cancer and the chemopreventive properties of isothiocya-
nates and indoles from cruciferous foods, that may regula-
te the development of cancer at different levels by affec-
ting target enzymes, controlling programmed death or
blocking the life cycle of the cancer cells.
Key words: Broccoli. Glucosinolate. Isotiocynate. Can-
cer. Functional ingredients.
las frutas y las hortalizas son una parte muy impor-
tante de una dieta , particularmente por su papel en
la prevención de enfermedades (ej., obesidad, diabe-
tes, etc.) y ciertos tipos de cáncer. El consumo de
alimentos vegetales en los países industrializados de
Europa y Norte América es relativamente bajo, ge-
neralmente inferior a las cantidades diarias reco-
mendadas (375 g/día), a pesar de las indicaciones
de las diferentes autoridades sanitarias.
49
D. A. MORENO Y C. GARCÍA-VIGUERA
En nuestro trabajo, hemos dedicado especial
atención a los compuestos bioactivos del brócoli,
perteneciente a las crucíferas (Brassicaceae) (Fig.
1). Su origen parece que está ubicado en el Medi-
terráneo oriental y concretamente en el Próximo
Oriente (Asia Menor, Líbano, Siria, etc.). Los ro-
manos ya cultivaban esta planta, pero hace unos
20 años que su consumo empezó a incrementar-
se. La Región de Murcia es la primera productora
de bróculi en España con una producción de 12
millones de toneladas, de los cuales prácticamente
el total va a la exportación. Los países más consu-
midores son el Reino Unido, Francia y Holanda
que reciben un 70% del total de la producción es-
pañola. En nuestro país no está muy extendido el
consumo, aunque se está introduciendo de mane-
ra importante en los últimos años.
Las crucíferas son una excelente fuente de com-
puestos fitoquímicos, entre los que cabe destacar a
los glucosinolatos, antioxidantes naturales como las
vitaminas C, E y K, los folatos y compuestos fenóli-
cos (flavonoides y ácidos hidroxicinámicos), además
de minerales esenciales para la salud del consumidor
(Vallejo et al., 2002a, 2002b, 2003a, 2003b,
2003c, 2003d, 2003e, 2004; Moreno et al.,
Fig. 1.
50
ALIM. NUTRI. SALUD
2006a, 2006b). Muchos alimentos consumidos co-
múnmente en la dieta provienen de las crucífeas, y
más específicamente del género Brassica, incluyen-
do el bróculi, las coles de Bruselas, las coles y las co-
liflores, el kohlrabi, las mostazas, la rutabaga, los rá-
banos, la col china y variedades afines de bok choy o
pak choi (Higdon y cols., 2007).
En el estudio de las clases químicas de com-
puestos bioactivos capaces de inducir enzimas
protectoras de la salud (detoxificadoras) se ha em-
pleado un gran esfuerzo en la identificación tanto
de los grupos estructurales que puedan inducir a
diferentes enzimas como en la relación entre la es-
tructura química de un compuesto bioactivo y su
capacidad potencial de ejercer una actividad bioló-
gica. Entre estos compuestos fitoquímicos protec-
tores-inductores enzimáticos destacan los isotio-
cianatos y los indoles, derivados de los
glucosinolatos, que se encuentran exclusivamente
en el brócoli y especies estrechamente relaciona-
das de crucíferas. Otros, como los carotenoides,
los flavonoides y las clorofilas, son prácticamente
omnipresentes en las plantas superiores, de los
que se han descrito actividades antioxidantes, an-
tiinflamatorias, antialérgicas, anticarcinogénicas, e
incluso antivirales (Fahey y Kensler, 2007).
Los glucosinolatos son compuestos nitrógeno-
azufrados cuya presencia en el género Brassica es
muy importante. Desde los años 1970, los glucosi-
nolatos y sus productos de degradación se han estu-
diado ampliamente tanto por sus efectos beneficio-
sos como por la aparición de desórdenes en
nutrición animal. En parte son también responsables
del sabor característico de muchas crucíferas. En los
años recientes se ha prestado mucha más atención a
la prevención de la aparición del cáncer por medio
de productos naturales y las propiedades quimiopro-
tectoras de los isotiocianatos e indoles de las crucífe-
ras, formados desde sus glucosinolatos parentales,
que pueden regular el desarrollo de diferentes célu-
las cancerígenas por sus efectos sobre determinadas
enzimas diana, controlando la muerte celular (apop-
tosis) y bloqueando el ciclo de estas células. No obs-
tante, la variación en el contenido de ambos, gluco-
sinolatos y sus productos bioactivos de hidrólisis,
dependen tanto de la genética del vegetal, como del
medioambiente, en el que se incluyen las prácticas
de cultivo, la cosecha y el almacenamiento, el proce-
sado y la elaboración de los alimentos por el consu-
midor (Moreno y cols., 2006a, 2006b, Cartea y Ve-
lasco, 2007; Higdon y cols., 2007).
Los glucosinolatos (Fig. 2) son compuestos que
comparten una estructura básica común de β-D-tio-
glucósido, una oxima sulfonada y una cadena lateral
variable (Finley 2005). La gran diversidad de glucosi-
nolatos que existen en la naturaleza se debe a la mo-
dificación en las cadenas laterales por hidroxilación,
desaturación y glicosilación, después de la síntesis
del glucosinolato de origen (Keck y Finley 2004).
Vol. 15, N.º 2, 2008 EL BRÓCOLI COMO FUENTE DE INGREDIENTES FUNCIONALES: GLUCOSINOLATOS
Fig. 2. Glucosinolato glucorafanina e isotiocinato derivado:
sulforafano.
Los glucosinolatos se clasifican en tres grupos
principales según su aminoácido precursor: los alifá-
ticos, que poseen un grupo alquilo de cadena lateral
(derivados de la metionina), los aromáticos (deriva-
dos de la L-fenilanalina y la L-tirosina) y los indólicos
(derivados del L-triptófano) (Grubb y Abel 2006).
Entre los potentes inductores naturales de enzi-
mas protectoras, que se encuentran en diferentes
extractos y en vegetales así como en productos na-
turales aislados, destacan el sulforafano del brócoli.
El sulforafano (producto de la hidrólisis de la glucora-
fanina) está presente en cantidades significativas en
las diferentes variedades de brócoli. Numerosos es-
tudios han demostrado el efecto del sulforafano en
diferentes etapas de los procesos del cáncer (Kwon y
cols., 2007). En otros estudios se ha visto que 3-5
raciones de alimentos de crucíferas se asocian con
una disminución del riesgo de cáncer de próstata de
un 40%, e incluso con dosis altas de glucorafanina
(glucosinolato del sulforafano) que suponen un 10%
de brócoli en la dieta, son seguras y favorecen la in-
ducción de enzimas de fase 2 (inducción de NQO1
en tejidos) (Lai y cols., 2008). La principal función
biológica del sulforafano en particular, y los isotio-
cianatos e indoles en general, es inducir la actividad
de enzimas detoxificadoras (Aggarwal y Ichikawa
2005; Higdon y cols., 2007; Zhang y Tang, 2007).
LA INDUCCIÓN ENZIMÁTICA COMO
ESTRATEGIA DE PREVENCIÓN DE
ENFERMEDADES CON LA DIETA:
QUIMIOPREVENCIÓN
La quimioprevención es una estrategia activa de
prevención para inhibir, retrasar, o incluso revertir
la carcinogénesis en los humanos, utilizando agentes
químicos naturales o sintéticos. El término “quimio-
prevención” se introdujo en referencia a la preven-
ción del desarrollo del cáncer por formas naturales
de vitamina A y por sus análogos sintéticos. Poste-
riormente, se han mostrado una variedad de com-
puestos naturales de la dieta que ejercen efectos sig-
nificativamente quimioprotectores y se han llevado a
cabo muchos ensayos experimentales para identifi-
car los mecanismos de acción de estos compuestos
(Kwon y cols., 2007). Son numerosos los ejemplos
de líneas celulares cancerosas y de modelos anima-
les de cáncer que se han utilizado para evaluar los
efectos quimioprotectores de los fitoquímicos así co-
mo pare elucidar sus mecanismos de prevención del
cáncer. Dichos estudios han resultado en el descu-
brimiento de varios fitoquímicos que ejercen efectos
preventivos frente al cáncer, como son los polifeno-
les del té verde y negro, los flavonoides de la soja, y
en el caso que nos ocupa, los glucosinolatos del bró-
coli y las crucíferas.
Numerosos estudios epidemiológicos en diferen-
tes partes del mundo han manifestado la disminu-
ción en el riesgo de padecer cáncer entre indivi-
duos que consumen grandes cantidades de frutas y
hortalizas (WCRF/AICR, 1997; Lampe y Chang,
2007; Reedy y Krebs-Smith, 2008). Como conse-
cuencia, una gran variedad de alimentos y suple-
mentos han sido implicados como fuentes de fito-
químicos protectores. Estos compuestos pueden
funcionar como agentes químicos individuales o es-
tar incluidos en suplementos dietéticos, o en ali-
mentos funcionales.
Algunos investigadores han contrastado el que
los alimentos funcionales son componentes de la
dieta normal que tienen valor inherente para el
mantenimiento de la salud humana (Halsted,
2003). La literatura al respecto resalta de forma
repetida alguno de estos fitoquímicos más que
otros [p. ej., capsicina de los pimientos, cumarinas
de cítricos y tomate, epigalocatequín-3-galato
(EGCG) del té verde, genisteína de la soja, indoles
del brócoli y la col, isotiocianatos de las hortalizas
crucíferas, licopeno del tomate y del pomelo rosa-
do, alicina del ajo y las cebollas, triterpenoides de
la raíz de regaliz y en los cítricos, pectina del po-
melo, resveratrol de uvas, carotenoides del pome-
lo rosado, quercetina de la cebolla y el brócoli, y
flavonoides de una gran variedad de frutas y horta-
lizas]. Los mecanismos responsables para el posi-
ble efecto protector que se deriva del consumo de
estos alimentos es múltiple, probablemente impli-
ca interacciones complejas, que actualmente no se
entienden en su totalidad. Además, hay una canti-
dad extensa de referencias bibliográficas en las
que se detallan las acciones de fitoquímicos espe-
cíficos así como de plantas intactas que por sí mis-
mas con la alteración de los genes que reflejan
una respuesta adaptativa al estrés, que mejora la
51
D. A. MORENO Y C. GARCÍA-VIGUERA
supervivencia de células normales y puede tam-
bién promover la apoptosis o afectar las fases del
ciclo celular en células tumorales.
En el enfrentamiento con agentes oxidativos, es-
tos productos de la inducción genética se ha visto
que facilitan la conjugación de xenobióticos y el se-
cuestro de xenobióticos activados electrofílicos y
que se aumenta la capacidad antioxidante celular
general en células, animales y en algunos casos, en
humanos. Además, hay evidencias experimentales
en animales que apoyan la visión de que la induc-
ción coordinada de estas enzimas citoprotectoras
es un mecanismo crítico y suficiente para generar
protección contra las acciones tóxicas y carcinogé-
nicas de especies químicas reactivas intermedias.
En consecuencia, monitorizar estos inductores y las
respuestas que favorecen frente a diferentes tipos
de estrés puede ser un medio informativo para
identificar especies vegetales y constituyentes fito-
químicos con utilidad quimioprotectora (Fahey y
Kensler, 2007).
MODOS DE ACCIÓN DE LOS COMPUESTOS
DEL BRÓCOLI EN LA PROTECCIÓN DE LA
SALUD
En todos los organismos pluricelulares los dife-
rentes sistemas de defensa han evolucionado para
asegurar la protección de la célula frente a los efec-
tos tóxicos de agentes oxidantes y electrófilos en-
dógenos y exógenos a los que está expuesta. El da-
ño en el DNA que resulta de los de estos
compuestos químicos reactivos intermedios es un
componente integral de la carcinogénesis, y las es-
trategias para reducir la aparición del daño al ge-
noma pueden ayudar a prevenir el desarrollo del
cáncer en los animales. Existen varias rutas de se-
ñalización que evocan una respuesta adaptativa al
estrés elicitada por agentes oxidantes y electrófilos,
carcinógenos químicos, estados inflamatorios y
otras toxinas que afectan a diferentes órganos.
Una ruta clave es la ruta de señalización Keap1-
Nrf2-ARE (Fahey y Kensler, 2007; Zhang y Tang,
2007). La inducción de este sistema citoprotector
de respuesta requiere al menos tres componentes
esenciales: a) elementos de respuesta antioxidante
(ARE), que son secuencias reguladoras presentes
en cada gen de respuesta tanto en copias simples
como múltiples; b) Nrf2, el principal factor de
transcripción que heterodimeriza con miembros de
la familia Maf de factores de transcripción, para
unirse al ARE e iniciar la maquinaria general trans-
cripcional para la expresión de los genes regulados
por ARE; y c) Keap1, una proteína represora cito-
sólica que se une a Nrf2, lo retiene en el citoplas-
ma, y promueve su degradación en los sistemas de
proteasoma. Los inductores reaccionan con tioles
52
ALIM. NUTRI. SALUD
y Keap1 a una tasa que se relaciona con su poten-
cia, lo que lleva a la disrupción del complejo Nrf2-
Keap1 y la acumulación nuclear de Nrf2. Los fito-
químicos como el sulforafano interactúan
directamente con Keap1 para disparar esta res-
puesta de expresión génica (Juge y cols., 2007).
El sulforafano puede interferir con varias rutas de
señalización celular, incluyéndose la inhibición de
enzimas que activan la carcinogénesis, así como in-
duciendo enzimas detoxificadoras de carcinógenos,
aumentando la apoptosis, paralizando la progresión
del ciclo celular, así como otros mecanismos varios
que aún no están totalmente descritos. Estos meca-
nismos ilustran la marcada capacidad del sulforafa-
no para actuar en los procesos de carcinogénesis
afectando sus tres fases: iniciación del tumor, fases
de promoción y progresión, y supresión de los pa-
sos finales de la carcinogénesis (angiogénesis y me-
tastasis). En un estado inicial, el sulforafano puede
modular las enzimas que se requieren para la activa-
ción o la detoxificación de muchos carcinógenos.
En particular, el sulforafano puede inducir la activi-
dad de enzimas de fase 2 (p. ej., Glutation S-trans-
ferasas (GST), NAD[P]H:quinona oxidoreductasas
(NQO1), y UDP-glucuronosiltransferasas, entre
otras) y/o inhibir enzimas de fase 1 (familias de Ci-
tocromos P450) (Juge y cols., 2007; Lai y cols.,
2008).
CONCLUSIÓN
En la comunidad científica y también en nuestra
visión particular, el desarrollo de alimentos quimio-
protectores (alimentos funcionales naturales y nutra-
céuticos) debería seguir una ruta diseñada para crear
conocimiento tanto sobre composición como sobre
farmacología. Es necesario considerar el control de
calidad en cuanto a la composición química (p. ej.,
selección del vegetal, fuente, constituyentes bioacti-
vos, contaminantes), seguir protocolos para la pro-
ducción y formulación estandarizada y los aspectos
de seguridad alimentaria, así como la identificación
de biomarcadores basados en mecanismos que sir-
van para evaluar el balance beneficio/riesgo en la
salud, así como ensayos clínicos prospectivos. Cum-
plir con todos estos apartados es esencial para dar
un verdadero valor a las intervenciones quimiopro-
tectoras a través de la alimentación.
El reto siguiente es determinar si el sulforafano,
así como otros isotiocianatos bioactivos (p. ej.,
PEITC, AITC, etc.) y otros indoles (p. ej. Indol-3-
carbinol), en el contexto de la dieta retienen sus ac-
tividades quimioprotectores tal y como se ha visto
en las diferentes investigaciones a nivel molecular.
En particular, cuestiones como las concentraciones
que se pueden conseguir por la dieta, la biodispo-
nibilidad, la variabilidad de los individuos (polimor-
 Vol. 15, N.º 2, 2008 EL BRÓCOLI COMO FUENTE DE INGREDIENTES FUNCIONALES: GLUCOSINOLATOS
fismos genéticos) y las interacciones en la matriz de
los alimentos son cruciales en la investigación ac-
tual (Juge y cols., 2007; Lampe y Chang, 2007;
Zhang y Tang, 2007). En este sentido se necesitan
más ensayos clínicos a gran escala para poder pro-
bar fitonutrientes individuales o en combinación
con constituyentes de la dieta y alimentos funcio-
nales. Comprender como una dieta específica o
compuestos individuales de la dieta pueden alterar
el equilibrio a favor de la quimioprevención es una
importante línea de futuroG
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CORRESPONDENCIA:
Cristina García-Viguera
Departamento de Ciencia y Tecnologia de Alimentos
CEBAS-CSIC
Apdo. 164
30100 Espinardo, Murcia
e-mail: cgviguera@cebas.csis.es
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