Jhs2018, Proofreader 11 Diana

JURNAL ILMIAH KESEHATAN (JOURNAL OF HEALTH SCIENCE) - VOLUME 13 NOMOR 02 (2020) E-ISSN: 2477-3948
PERAN PROTEIN HEMAGLUTININ PILI STREPTOCOCCUS PNEUMONIAE 54 kDa

SEBAGAI ADHESIN
Adellia Fira Fa’idha 1, Diana Chusna Mufida 2, Zahrah Febianti 3
1,2,3
Universitas Jember, Jember, Indonesia
ARTICLE INFORMATION A B S T R A C T
Received: January, 20, 2020 Introduction: Pili has an adhesin that plays a role in the adhesion process in
Revised: May, 6, 2020 order to infect the host cell. Research shown that the 54 kDa S. pneumoniae pili protein
Available online: August, 2020 is a hemagglutinin. This study was to examine whether the 54 kDa of S. pneumoniae
pili protein also act as an adhesin. Method: S. pneumoniae was isolated using a pili
cutter. The protein molecular weight was analyzed using SDS-PAGE. Protein with a
KEYWORDS molecular weight of 54 kDa was isolated to produce protein solution. Adhesion test was
carried out on a protein solution with multilevel concentrations to determine the
Pili, Hemagglutinin Protein 54 kDa, S. Pneumoniae, adhesion index. Result: Pearson correlation test obtained p-value of 0.036 and the
Adhesion correlation coefficient R = -0.840, these results indicate that the two variables have a
significant negative relationship. Regression analysis showed R2 0,997, mean that
CORRESPONDENCE 99.7% of the concentration of protein S. pneumoniae 54 kDa influenced the adhesion
index. Conclusion: Therefore, it can be concluded that the hemagglutinin protein S.
E-mail: chusna.fk@unej.ac.id
pneumoniae 54 kDa is an adhesin protein.
A B S T R A K
Latar Belakang: Pili memiliki protein adhesin yang berperan dalam proses
adhesi untuk menginfeksi sel hospes. Penelitian sebelumnya menunjukkan bahwa
protein pili S. pneumoniae 54 kDa merupakan protein hemaglutinin. Tujuan penelitian
ini adalah menguji peran protein hemaglutinin pili S. pneumoniae 54 kDa sebagai
adhesin. Metode: Pili S. pneumoniae diisolasi menggunakan alat pili cutter. Hasil
potongan pili dilakukan SDS-PAGE untuk mengidentifikasi berat molekul proteinnya.
Protein berat molekul 54 kDa diisolasi sehingga menghasilkan larutan protein. Larutan
protein diuji adhesi dengan konsentrasi bertingkat untuk mengetahui indeks adhesi.
Hasil: Uji korelasi Pearson diperoleh nilai p-value 0,036 (p < 0,05) dan koefisien
korelasi R= -0,840. Hasil ini menunjukkan bahwa kedua variabel memiliki hubungan
yang signifikan, sangat kuat dengan arah hubungan negatif. Analisis regresi didapatkan
R2 0,997, artinya 99,7 % konsentrasi protein pili 54 kDa S. pneumoniae mempengaruhi
indeks adhesi. Kesimpulan: protein hemaglutinin pili 54 kDa S. pneumoniae
merupakan protein adhesin
PENDAHULUAN
Streptococcus pneumoniae merupakan bakteri kokus Gram positif. Bakteri ini sering
ditemukan sebagai flora normal yang menghuni saluran pernapasan manusia khususnya
nasopharing dan sebagai bakteri patogen yang dapat menyebabkan berbagai macam penyakit
seperti pneumonia, meningitis, sinusitis dan otitis media. Keberadaannya dapat dianggap sebagai
faktor risiko untuk berkembangnya penyakit saluran pernapasan dan sebagai sumber penularan
pneumokokus ke orang lain (Angelis dkk., 2011). Selain sebagai patogen, S. pneumoniae secara
https://doi.org/10.33086/jhs.v13i02.1442
194
asimptomatik juga berada di saluran pernapasan bagian atas sebagai karier (Brooks dan Mias,
2018).
Data World Health Organization (WHO) tahun 2017 menunjukkan sekitar 808.694 kasus
pneumonia menyebabkan kematian setiap 20 detik pada anak balita. Menurut data United
Nations Children's Fund (UNICEF) (2018), pneumonia membunuh lebih banyak anak daripada
penyakit menular lainnya, merenggut nyawa lebih dari 800.000 anak balita setiap tahun, atau
sekitar 2.200 setiap hari. Secara global, ada lebih dari 1.400 kasus pneumonia per 100.000 anak,
atau 1 kasus per 71 anak setiap tahun, dengan insiden terbesar terjadi di Asia Selatan (2.500
kasus per 100.000 anak) dan Afrika Barat dan Tengah (1.620 kasus per 100.000 anak). Pada
tahun 2010, pneumonia adalah penyebab utama kematian bayi di dunia dan 30-50% disebabkan
oleh S. pneumoniae (Liu dkk., 2012). Infeksi pneumonia di Amerika Serikat yang terjadi setiap
tahun sebanyak 900.000 kasus disebabkan oleh S. pneumoniae (Brooks dan Mias, 2018).
Sebanyak 300.000–600.000 pasien usia lanjut mengalami rawat inap setiap tahun di Amerika
Serikat (Simonetti dkk, 2014). Pneumonia merupakan masalah kesehatan utama yang menjadi
penyebab kejadian morbiditas dan mortalitas paling banyak pada anak usia di bawah 5 tahun
(balita) dan lanjut usia di negara berkembang seperti Indonesia (Mufida dkk, 2018).
Manifestasi infeksi S. pneumoniae diawali dengan adhesi bakteri ke sel inang untuk memulai
infeksi. Adhesi merupakan kemampuan bakteri untuk dapat melekat pada sel inang. Kemampuan
bakteri dalam melakukan adhesi dimediasi oleh berbagai macam protein yang terdapat pada
permukaannya (Thanassi dkk., 2012). Variasi protein tersebut dinamakan adhesin (Parija, 2012).
Setelah bakteri menempel, kemudian terjadi kolonisasi dan replikasi yang mengawali respons sel
inang dalam proses penghancuran sel yang terinfeksi. Kemampuan S. pneumoniae untuk melekat
didukung oleh beberapa protein permukaan, seperti pili, PspC, PsaA, PsrP, NanA, dan PavA.
Namun, adhesi pada sel inang, melalui adhesin yang terlokalisasi pada pili, merupakan peristiwa
pertama dan diikuti oleh perlekatan protein permukaan lainnya (Mufida dkk., 2018). Penelitian
sebelumnya oleh Danne dan Dramsi (2012) juga menyebutkan bahwa pili adalah organel yang
berkontribusi pada langkah-langkah awal infeksi yaitu adhesi dan kolonisasi terhadap sel inang.
Pili merupakan salah satu faktor virulensi yang dimiliki oleh S. pneumoniae. Pili, berupa
filamen panjang yang terbukti memiliki hubungan virulensi dan kemampuan untuk melakukan
adhesi serta kolonisasi (Angelis dkk, 2011, Brooks dan Mias, 2018, Poll dan Opal, 2009).
Terdapat dua jenis pili yaitu pili tipe 1 dan pili tipe 2 (Nelson dkk., 2007; Bagnoli dkk., 2008;
195
https://doi.org/10.33086/jhs.v13i02.1442 Fa’idha – Peran Protein Hemaglutinin Pili Streptococcus Pneumoniae 54
kDa Sebagai Adhesin
Basset dkk., 2011). Pili sebagai salah satu faktor adhesi mampu menghindari pembersihan
mukus dan cairan lain pada permukaan sel inang (Parija, 2012).
Faktor adhesi pada bakteri dipengaruhi oleh kemampuan hemaglutinasinya (Mufida dkk.,
2018). Kemampuan hemaglutinasi yang tinggi sangat terkait dengan kemampuan kolonisasi yang
tinggi. Penelitian pada Shigella spp. menunjukkan bahwa terdapat korelasi antara hemaglutinasi
dan kolonisasi (Mitra dkk., 2012). Korelasi ini juga terbukti pada protein hemaglutinin fimbrial
dari Bordetella pertussis yang memediasi perlekatan bakteri ke saluran pernapasan tikus (Melvin
dkk., 2015). Pada penelitian sebelumnya telah diidentifikasi bahwa pili S .pneumoniae memiliki
4 berat molekul yang dominan yaitu 67 kDa, 54 kDa, 25 kDa, dan 11 kDa. Uji hemaglutinasi
pada protein pili tersebut menunjukkan bahwa protein dengan berat molekul 54 kDa terbukti
sebagai protein hemaglutinin (Mufida dkk., 2018). Namun demikian, pada penelitian tersebut
tidak dilakukan uji adhesi. Uji adhesi pada protein pili S. pneumoniae perlu dilakukan karena
penelitian terdahulu menunjukkan bahwa protein hemaglutinin bakteri lain, yaitu Proteus
mirabilis, juga berperan sebagai protein adhesin (Mufida dan Suswati, 2007). Oleh sebab itu,
perlu diteliti untuk membuktikan bahwa protein hemaglutinin pili S. pneumoniae 54 kDa
merupakan protein adhesin.
METODE
Bakteri S. pneumoniae yang digunakan pada penelitian ini merupakan isolat dari Balai Besar
Laboratorium Kesehatan, Surabaya. Metode yang digunakan menurut petunjuk Ehara dkk.,
(1987), yaitu media TCG yang memperkaya pertumbuhan pili S. pneumoniae. Media TCG
mengandung 0,02% thioproline, 0,3% NaHCO3, 0,15 bactotrytonr, ekstrak ragi 0,2%, 0,5% NaCl,
agar bacto 2%, dan 1 mM EGTA. Media agar dibuat dalam botol kapasitas 250 ml secara miring
sebanyak 50 ml agar. S. pneumoniae yang dipilih ditanam pada media Brain Heart Infusion (BHI)
yang diinkubasi pada suhu 37 0C selama 4 jam. Kemudian suspensi bakteri sebanyak 10 ml
dimasukkan dalam setiap botol yang mengandung media TCG. Selanjutnya dilakukan inkubasi
pada suhu 37 0C selama 2 x 24 jam. Pili dipanen dari 50 botol biakan bakteri. Hasil koleksi
bakteri ditambahkan tri klor acetit acid (TCA) sampai konsentrasi 3% kemudian dikocok rata.
Suspensi bakteri diletakkan pada suhu kamar selama l jam dan dikocok tiap 15 menit. Selanjutnya
suspensi bakteri disentrifugasi dengan kecepatan 6000 rpm selama 10 menit pada suhu 4 0C. Pelet
diambil dan diresuspensi dengan cairan PBS pH 7,4 dengan perbandingan 1: 10. Bakteri dicukur
196
kDa Sebagai Adhesin
dengan menggunakan alat pili cutter milik Laboratorium Biomedik Fakultas Kedokteran
Universitas Brawijaya. Bakteri dicukur dengan kecepatan penuh selama 1 menit pada suhu 4 0C.
Selanjutnya sampel disentrifugasi selama 30 menit dengan kecepatan 12000 rpm suhu 4 0C.
Supernatan dipisahkan pada tabung lain, sedangkan pellet / endapan disuspensi dengan larutan
dan cara yang sama seperti di atas dan dikumpulkan dengan cara mencukur ulang sampai
beberapa kali, sampai dihasilkan supernatan dengan kekeruhan menyerupai PBS (phosphate
buffer saline) (Sumarno dkk., 2012).
Identifikasi berat molekul dikerjakan menggunakan SDS-PAGE (Laemli, 1970 dalam Mufida
dkk., 2018). Sampel protein dipanaskan 100 0C selama 5 menit dalam larutan penyangga yang
mengandung 5mM Tris HCl pH 6,8, 2- mercapto ethanol 5%, w/v sodium dodecyl sulfate 2,5%,
v/v gliserol 10% dengan warna pelacak Bromophenol Blue. Gel SDS-PAGE dipilih mini slab gel
12,5% dengan tracking gel 4% dan voltase 125 mV. Bahan pewarna yang digunakan adalah
coomasive brilliant blue.
Selanjutnya protein hasil SDS-PAGE dimurnikan dengan cara memotong gel lurus pada berat
molekul yang diinginkan dan potongan pita tersebut dikumpulkan dan dimasukkan dalam
membrane dialisa menggunakan cairan penyangga elektroforesis, running buffer. Selanjutnya
pada pita dilakukan elektroelusi menggunakan elektroforesis frontal apparatus aliran 125 mV
selama 25 menit. Hasil elektroforesis dilakukan dialisa dengan cairan penyangga PBS pH 7,4
selama 2 x 24. Cairan dialisat tersebut merupakan protein yang siap untuk diuji adhesi.
Metode uji adhesi merujuk pada Nagayama (1995). Tahap pertama dilakukan preparasi biakan
bakteri yang diperoleh dari kultur S. pneumoniae. Pelet yang diperoleh diencerkan dengan PBS.
Pengenceran sampel protein pili hasil elektroelusi dengan pengenceran secara bertingkat pada
tabung eppendof, dengan larutan pengencer adalah PBS steril pH 7,4. Kelompok kontrol adalah
kelompok dengan konsentrasi protein pili 0. Hasil pengenceran protein pili dimasukkan dalam
tabung kapasitas 2 mL yang mengandung sel paru mencit dan diinkubasi pada water bath dengan
suhu 37 0C. Suspensi pili tersebut kemudian disentrifus dengan kecepatan 1000 rpm selama 5
menit. Pada peletnya ditambahkan bakteri sebanyak 300 μl kemudian diinkubasi pada water bath
dengan suhu 37 0C selama 30 menit. Setelah itu, larutan tersebut disentrifugasi dengan kecepatan
1000 rpm selama 5 menit dan pelletnya dicuci dengan PBS 2 kali. Pada pelet yang telah dicuci
ditambahkan PBS 50 μl. Selanjutnya masing-masing diambil 10 μl untuk dibuat hapusan pada
197
kDa Sebagai Adhesin
obyek glass dan dicat Gram. Preparat siap untuk dihitung indeks adhesinya di bawah mikroskop
dengan perbesaran 1000 x.
HASIL
Identifikasi berat molekul menggunakan SDS-PAGE didapatkan beberapa berat molekul pili
yang dominan yaitu 67 kDa, 54 kDa, 25 kDa, dan 11 kDa (Gambar 1). Penelitian ini
menggunakan pili dengan berat molekul 54 kDa karena telah terbukti pada uji hemaglutinasi
penelitian sebelumnya bahwa pili dengan berat molekul 54 kDa merupakan protein
hemaglutinin.
245
180
135
100
75
63
54
48
35
25
20
17
11
Keterangan:
Sumur 1 = Protein marker
Sumur 2 = Sel utuh S. pneumoniae
Sumur 3 = Potongan pili pertama
Sumur 4 = Potongan pili kedua
Sumur 5 = Potongan pili ketiga
Sumur 6 = Potongan pili keempat
Gambar 1. Profil protein pili S. pneumoniae hasil elektroforesis SDS-PAGE
Uji adhesi dilakukan untuk mengetahui kemampuan protein pili 54 kDa S. pneumoniae
berperan sebagai protein adhesin. Konsentrasi protein pili yang digunakan dalam uji adhesi yaitu
0,3 µg/µL, 0,16 µg/µL, 0,08 µg/µL, 0,04 µg/µL, dan 0,02 µg/µL. Pengamatan dilakukan dengan
menggunakan mikroskop perbesaran 1000x (Gambar 2).
198
kDa Sebagai Adhesin
X
X
Y Y
kontrol 0,02 µg / µL
X
Y
Y
X
0,16 µg / µL 0.3 µg/ µL
X Y
Y
0,04 µg /µL 0,08 µg/ µL
Gambar 2. Hasil uji adhesi protein pili 54 kDa S. pneumoniae yang diamati dengan mikroskop
cahaya perbesaran 1000x, X = bakteri; Y = sel paru mencit (sel inang).
Berdasarkan pengamatan dengan menggunakan mikroskop perbesaran 1000x terhadap uji
adhesi protein hemaglutinin pili 54 kDa S. pneumoniae pada berbagai konsentrasi (Gambar 2)
dan berdasarkan hasil penghitungan indeks adhesi (Tabel 1) dapat diketahui bahwa semakin
rendah konsentrasi protein pili 54 kDa maka semakin banyak bakteri yang menempel pada sel
paru.
199
kDa Sebagai Adhesin
Tabel 1. Hasil perhitungan indeks adhesi S. pneumoniae pada sel paru mencit.
Ulangan KONSENTRASI ( µg / µL)
Kontrol 0,02 0,04 0,08 0,16 0,3
1 601 625 526 462 431 413
2 677 538 537 498 403 440
3 653 562 540 483 482 420
Rata-rata 643,6 575,6 543,3 481 438,6 424,3
Analisis statistik menggunakan uji korelasi regresi. Hasil uji korelasi Pearson didapatkan nilai
koefisien korelasi R= -0,840 yang menunjukkan kekuatan hubungan antar variabel yakni sangat
kuat dengan koefisien determinasi R2 = 0,997 yang artinya 99,7 % konsentrasi protein pili 54 kDa
S. pneumoniae mempengaruhi indeks adhesi.
PEMBAHASAN
Bakteri S. pneumoniae merupakan anggota dari famili Streptoccoceae yang dapat
menimbulkan terjadinya penyakit pneumonia dengan cara menginvasi saluran pernapasan atas
dengan melakukan adhesi yang diperantarai oleh pili (Paterson dan Baker 2011; Munguia dkk.,
2018). Uji adhesi dilakukan untuk membuktikan bahwa protein pili S. pneumoniae dengan berat
molekul 54 kDa berperan sebagai protein adhesin. Protein adhesin yang terdapat pada pili
dianggap sebagai faktor virulensi potensial karena membantu perlekatan bakteri pada sel inang
(Moschioni dkk, 2010).
Berdasarkan hasil pengamatan didapatkan hasil indeks adhesi bakteri yang semakin meningkat
pada konsentrasi protein pili yang semakin rendah (Gambar 2). Sementara pada kelompok kontrol
yang tidak diberi protein pili didapatkan jumlah bakteri yang menempel sangat banyak. Pada
Tabel 1 didapatkan hasil rata-rata indeks adhesi yang cenderung mengalami peningkatan pada
penurunan konsentrasi bertingkat meliputi 0,3 µg/µL, 0,16 µg/µL, 0,08 µg/µL, 0,04 µg/µL, dan
0,02 µg/µL. Hasil penelitian menunjukkan bahwa semakin tinggi konsentrasi protein pili yang
diberikan maka semakin besar hambatan adhesi sehingga menurunkan indeks adhesi bakteri pada
sel paru mencit. Hal ini disebabkan karena reseptor pada sel paru mencit sudah dipenuhi oleh
protein pili dengan berat molekul 54 kDa. Semakin banyak reseptor yang ditempati oleh protein
pili maka bakteri yang menempel semakin sedikit (Agustina dkk, 2019)
Pada hasil didapatkan: semakin rendah konsentrasi protein pili 54 kDa maka semakin banyak
bakteri yang menempel pada sel paru. Bakteri menempel ke sel host diperantarai oleh pili dan
reseptor yang ada dipermukaan sel host. Pada saat sel host dipapar oleh protein pili, maka reseptor
200
kDa Sebagai Adhesin
akan berikatan dengan protein tersebut, sehingga bakteri tidak bisa menempel. Semakin banyak
reseptor sel host yang berikatan dengan protein pili maka semakin sedikit bakteri yang menempel
ke sel host.
Protein adhesin adalah molekul bakteri yang melakukan kontak fisik pertama untuk melekat
pada sel inang. Interaksi antara protein adhesin dan reseptor sel inang dapat memicu respon
inflamasi pejamu (Kline dkk., 2009). Adhesi bakteri pada sel inang diperantarai oleh protein
adhesin. Potein adhesin yang terdapat pada pili dianggap sebagai faktor virulensi dan kunci utama
dalam proses terjadinya infeksi (Moschioni dkk., 2010). Pili bakteri S. pneumoniae mempunyai
protein adhesin yaitu RrgA yang merupakan adhesin mayor dari bakteri S. pneumoniae serta
berperan dalam memediasi adhesi bakteri ke epitel paru-paru (Basset dkk, 2013). Hasil penelitian
Mufida dkk., 2018 menunjukkan bahwa protein hemagglutinin 54 kDa mempuyai kemiripan
dengan chain A RrgB of pili S. pneumoniae. Hasil uji adhesi penelitian ini menunjukkan bahwa
protein RrgB juga merupakan protein adhesin.
Hasil penelitian ini membuktikan bahwa protein pili 54 kDa S. pneumoniae merupakan protein
adhesi yang dapat dikembangkan sebagai kandidat vaksin dalam upaya pencegahan penyakit yang
diakibatkan oleh infeksi bakteri S. pneumoniae. Penelitian dengan metode ini telah banyak
dilakukan pada bakteri, antara lain Proteus mirabilis, Kleibsiella pneumoniae, S. typhi,
Porphyromonas gingivalis (Mufida dan Suswati, 2007; Sumarno dkk, 2012; Agustina dkk 2014;
Conolly dkk, 2017). Penelitian sebelumnya terhadap protein hemaglutinin 35,2 kDa pili bakteri
Proteus mirabilis menyatakan bahwa pili tersebut berperan sebagai protein adhesin (Mufida dan
Suswati, 2007). Demikian pula dengan penelitian yang dilakukan oleh Agustina dkk. yang
menyimpulkan bahwa protein hemaglutinin 12,8 kDa pili bakteri Klebsiella pneumoniae juga
berperan sebagai protein adhesin (Agustina dkk., 2014).
KESIMPULAN
Protein hemaglutinin pili S. pneumoniae berat molekul 54 kDa merupakan protein adhesin
yang berperan pada penempelan bakteri S. pneumoniae pada sel paru mencit.
REFERENSI
Agustina, D., S. Retoprawiro, dan N. As. 2014. Inhibition of Bacterial Adhesion on Mice
Enterocyte by The Hemagglutinin Pili Protein 12,8 kDa Klebsiella pneumoniae Antibody.
4(1):7.
201
kDa Sebagai Adhesin
Agustina, D., Nadyatara, K., Mufida, D.C., Elfiah, U., Shodikin, M.A., Suswati, E. 2019. Faktor
Virulensi Outer Membrane Protein 20 kDa Klebsiella pneumoniae
sebagai Protein Hemaglutinin dan Adhesin.eJournal Kedokteran Indonesia.7(3): 201-204
Angelis, G., M. Moschioni, A. Muzzi, A. Pezzicoli, S. Censini, I. Delany, 2011. The
Streptococcus Pneumoniae Pilus-1 Displays A Biphasic Expression Pattern. PLoS ONE.
6(6):e21269.
Bagnoli, F., M. Moschioni, C. Donati, V. Dimitrovska, I. Ferlenghi, C. Facciotti, dkk. 2008. A
Second Pilus Type in Streptococcus Pneumoniae is Prevalent in Emerging Serotypes and
Mediates Adhesion to Host Cells. Journal of Bacteriology. 190(15):5480–5492.
Basset, A., K. H. Turner, E. Boush, S. Sayeed, S. L. Dove, dan R. Malley. 2011. Expression of
The Type 1 Pneumococcal Pilus is Bistable and Negatively Regulated by The Structural
Component RrgA. Infection and Immunity. 79(8):2974–2983.
Basset, A., F. Zhang, C. Benes, S. Sayeed, M. Herd, C. Thompson, D. T. Golenbock, A. Camilli,
dan R. Malley. 2013. Toll-like receptor (TLR) 2 Mediates Inflammatory Responses to
Oligomerized RrgA Pneumococcal Pilus Type 1 Protein. Journal of Biological Chemistry.
288(4):2665–2675.
Brooks, L. R. K. dan G. I. Mias. 2018. Streptococcus Pneumoniae’s Virulence and Host
Immunity: Aging, Diagnostics, and Prevention. Frontiers in Immunology. 9:1366.
Connolly, E., Millhouse, E., Doyle, R., Culshow, C., Ramage, G., Maron, G.P.2017.
Porphyromonas gingivalis hemaglutinins Hag B and Hag C are mayor mediator of adhesion
and biofilm formation. Molecular Oral Microbioly 32: 35-47
Danne, C. dan S. Dramsi. 2012. Pili of Gram Positive Bacteria: Roles in Host Colonization.
Research in Microbiology. 163(9–10):645–65.
Ehara, M., M. Ishibashi, Y. Ichinose, M. Iwanaga, S. Shimotori, dan T. Naito. 1987. Purification
and Partial Characterization of Fimbriae of Vibrio Cholerae o1. Vaccine. 5(4):283–288.
Kline, K. A., S. Fälker, S. Dahlberg, S. Normark, dan B. Henriques-Normark. 2009. Bacterial
Adhesins in Host Microbe interactions. Cell Host & Microbe. 5(6):580–592.
Liu, L., H. L. Johnson, S. Cousens, J. Perin, S. Scott, J. E. Lawn, dkk. 2012. Global, Regional,
and National Causes of Child Mortality: An Updated Systematic Analysis For 2010 With
Time Trends Since 2000. The Lancet. 379(9832):2151–2161.
Melvin, J. A., E. V. Scheller, C. R. Noël, dan P. A. Cotter. 2015. New Insight into Filamentous
Hemagglutinin Secretion Reveals A Role for Full-length Fhab in Bordetella Virulence.
MBio. 6(4):e01189-15.
Mitra, S., D. R. Saha, A. Pal, S. K. Niyogi, U. Mitra, dan H. Koley. 2012. Hemagglutinating
Activity Is Directly Correlated with Colonization Ability of Shigellae in Suckling Mouse
Model. Canadian Journal of Microbiology. 58(10):1159–1166.
Moschioni, M., W. Pansegrau, dan M. A. Barocchi. 2010. Adhesion Determinants of the
Streptococcus Species. Microbial Biotechnology. 3(4): 370–388.
Mufida, D. C. dan E. Suswati. 2007. Protein Hemaglutinin 35,2 kDa Pili Proteus mirabilis P355
sebagai Adhesin pada Epitel Vesika Urinaria Kelinci. Jurnal ILMU DASAR. 8 (1) : 68-74.
202
kDa Sebagai Adhesin
Mufida, D. C., K. Handono, S. R. Prawiro, dan S. Santoso. 2018. Identification of Hemagglutinin

Protein from Streptococcus Pneumoniae Pili as A Vaccine Candidate by Proteomic
Analysis. Turkish Journal of Immunology. 6(1)
Munguia, J. I., L. Pulzová, K. Bhide, Ľ. Čomor, E. Káňová, Z. Tomečková, I. Širochmanová, dan
M. Bhide. 2018. Contribution of pili of S. pneumoniae in the onset of meningitis. Folia
Veterinaria. 62(1):67–72.
Nagayama, K., T. Oguchi, M. Arita, dan T. Honda. 1995. Puriﬁcation and Characterization of A
Cell Associated Hemagglutinin of Vibrio Parahaemolyticus. INFECT. IMMUN. 63:6.
Nelson, A. L., J. Ries, F. Bagnoli, S. Dahlberg, S. Fälker, S. Rounioja, dkk. 2007. RrgA is A Pilus
Associated Adhesin in Streptococcus Pneumoniae. Molecular Microbiology. 66(2):329–
340.
Parija, S. C. 2012. Microbiology and Immunology. Edisi 2. Elsevier.
Paterson, N. G. dan E. N. Baker. 2011. Structure of the full-length major pilin from streptococcus
pneumoniae: implications for isopeptide bond formation in gram-positive bacterial pili.
PLoS ONE. 6(7):e22095.
Poll, T. dan S. M. Opal. 2009. Pathogenesis, Treatment, and Prevention of Pneumococcal
Pneumonia. The Lancet. 374(9700):1543–1556.
Simonetti AF, Viasus D, Garcia-Vidal C, Carratalà J. Management of community-acquired
pneumonia in older adults. Ther Adv Infect Dis (2014) 2(1):3–16.
Sumarno. 2012. Detection of Molecule Adhesion Sub Unit Pili 48 kDa Salmonella Typhi by
Immunochemistry Method Using Sera Patients Suffering From Typhoid Fever. Journal of
Basic and Applied Scientific Research. 2(9): 8527-8532.
Thanassi, D. G., J. B. Bliska, dan P. J. Christie. 2012. Surface Organelles Assembled by Secretion
Systems of Gram Negative Bacteria: Diversity in Structure and Function. FEMS
Microbiology Reviews. 36(6):1046–1082.
United Nations Children's Fund (UNICEF). 2018. Pneumonia. https://data.unicef.org/topic/child-
health/pneumonia/ [Diakses pada 30 Desember 2019].
World Health Organization. 2017. Pneumonia. https://www.who.int/news-room/fact-
sheets/detail/pneumonia [Diakses pada 25 Oktober 2019].
203
kDa Sebagai Adhesin

Jhs2018, Proofreader 11 Diana

Uploaded by

Document Information

Original Title

Copyright

Available Formats

Share this document

Share or Embed Document

Sharing Options

Did you find this document useful?

Is this content inappropriate?

Copyright:

Available Formats

Jhs2018, Proofreader 11 Diana

Uploaded by

Copyright:

Available Formats

JURNAL ILMIAH KESEHATAN (JOURNAL OF HEALTH SCIENCE) - VOLUME 13 NOMOR 02 (2020) E-ISSN: 2477-3948

PERAN PROTEIN HEMAGLUTININ PILI STREPTOCOCCUS PNEUMONIAE 54 kDa

0,16 µg / µL 0.3 µg/ µL

0,04 µg /µL 0,08 µg/ µL

Mufida, D. C., K. Handono, S. R. Prawiro, dan S. Santoso. 2018. Identification of Hemagglutinin

You might also like