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diversidade
Artigo
Usos da terra para pastagem e cacaueiro modificam as
assembleias de Odonata em áreas de Mata Atlântica
Láeus R. Santos1,2e Marciel E. Rodrigues1,2,*
Citação:Santos, LR; Rodrigues, ME Usos
da Terra para Pastagem e Cultivo de
Cacau Modificam as Assembleias de
Odonata em Áreas de Mata Atlântica.
Diversidade2022,14, 672. https://
doi.org/10.3390/d14080672
Editores Acadêmicos: M. Olalla
Lorenzo-Carballa, Ricardo Koroiva e
Michael Wink
Recebido: 23 de julho de 2022
Aceito: 11 de agosto de 2022
Publicado: 18 de agosto de 2022
Nota do editor:O MDPI permanece neutro
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creativecommons.org/licenses/by/
4.0/).
Mergulhador sidade2022,14, 672. https://doi.org/10.3390/d14080672
1 Laboratório de Organismos Aquáticos (“LOA”), Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de
Santa Cruz (UESC), Ilhéus 45662-900, Bahia, Brasil
2 Programa de Pós-Graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais (“PPGSAT”), Departamento de Ciências Biológicas,
Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC), Ilhéus 45662-900, Bahia, Brasil
* Correspondência: merodrigues@uesc.br
Abstrato:Florestas tropicais como a Mata Atlântica estão sob constantes ameaças pelo impacto das atividades
humanas, principalmente devido à perda de áreas de floresta nativa para outros usos da terra. Este estudo teve como
objetivo avaliar o efeito de mudanças no uso da terra para pastagem e cultivo de cacau na riqueza e composição das
assembleias de Odonata em comparação com áreas de mata nativa. Também avaliamos as espécies como possíveis
indicadores desses diferentes usos da terra. No total, 64 riachos foram amostrados no sul da Bahia, Brasil. Um total de
84 espécies foram registradas. Os resultados indicaram que mudanças no uso da terra modificam a riqueza e
composição das assembleias de Odonata. Quanto à composição, nossos resultados indicaram diferença entre as
assembleias nas três áreas de uso do solo e que as áreas nativas mantêm assembleias mais estáveis. De acordo com a
análise das espécies indicadoras, 13 espécies foram registradas como possíveis bioindicadores para diferentes usos do
solo. Alterações nos ecossistemas aquáticos e seu entorno causadas por diferentes usos da terra um seleto grupo de
diferentes grupos de espécies, modificando a diversidade de Odonata entre essas áreas. Notadamente, usos da terra
que mantenham certa integridade do meio ambiente, como no caso do cultivo do cacau, são as melhores alternativas
para a conservação da biodiversidade de Odonata em comparação com pastagens.
Palavras-chave:bioindicadores; libélulas; cultivo de cacau; pasto; ecossistemas aquáticos
1. Introdução
As mudanças no uso da terra para agricultura e pecuária juntamente com a urbanização se
intensificaram ao longo dos anos, modificando a dinâmica dos ecossistemas e causando a perda
da biodiversidade.1–4]. No Brasil, a Mata Atlântica, considerada um hotspot de biodiversidade, tem
sido a mais afetada pelas mudanças no uso da terra, incluindo a extração extensiva e desordenada
de madeira.1,4–6]. Portanto, é fundamental entender como o tipo de uso da terra afeta os
ecossistemas e sua biodiversidade.4,7], especialmente em ecossistemas aquáticos [8–10].
Entre os diferentes tipos de uso da terra em áreas de Mata Atlântica, a agropecuária se
destaca pela quantidade (número e tamanho) das áreas modificadas.4]. No entanto, em algumas
regiões, outros tipos de uso do solo também são importantes. É o caso das áreas de cacauicultura
na região sul da Bahia, nas quais o cacau é cultivado no sub-bosque da floresta e parte da
vegetação nativa é mantida. Este sistema de cultivo é denominado regionalmenteCabruca[11–13] e
é visto como um modelo sustentável de produção dentro das áreas remanescentes de Mata
Atlântica. No entanto, todos esses diferentes usos do solo em fragmentos de Mata Atlântica os
tornam áreas prioritárias para ações de conservação devido à alta perda e fragilidade de seus
ecossistemas remanescentes e da biodiversidade local.2,14], principalmente dentro de
ecossistemas aquáticos [10,15,16].
As mudanças causadas pelos diferentes usos da terra nos ecossistemas aquáticos são inúmeras e
afetam as condições químicas, bem como a estrutura física e biológica. Estes degradam a qualidade da
água dos corpos d'água, favorecem o assoreamento, alteram o regime hidrológico e aumentam a
incidência de luz.8,17,18]. Esses fatores levam a alterações no meio ambiente.
https://www.mdpi.com/journal/diversity
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condições e reduzir a variabilidade de habitats por homogeneização, o que reduz a

disponibilidade de recursos alimentares e locais de oviposição e aumenta a competição intra
e interespecífica [18–21]. Além disso, esses efeitos comprometem a capacidade desses
ambientes de manter suas comunidades naturais, causando a extinção local de espécies
mais sensíveis.7,10,16,22–27]
Como as espécies da ordem Odonata dependem dos ecossistemas aquáticos, são amplamente
utilizadas em estudos que avaliam os efeitos das mudanças no uso da terra sobre os ecossistemas
aquáticos e seu entorno. As espécies também são usadas como substitutos de vários grupos de insetos
aquáticos.28], especialmente ao avaliar os impactos causados pelos diferentes usos do solo (agricultura,
pastagem e desenvolvimento urbano) [21,28–33]. No entanto, ainda são poucos os estudos que
avaliaram esses efeitos dentro da Mata Atlântica e com diferentes tipos de mudanças no uso da terra
(especialmente em áreas de cultivo de cacau).
Entre as libélulas, tanto as larvas quanto os adultos apresentam características morfológicas,
ecofisiológicas e comportamentais que estão intimamente relacionadas ao habitat, como dieta e reprodução,
oviposição, comportamento de voo, capacidade de dispersão e capacidade de termorregulação.34–36]. Essas
características dividem as espécies em grupos que podem refletir a qualidade e integridade dos ecossistemas
em que se encontram.21,29,35], e também ajudam a classificar espécies como especialistas florestais,
especialistas em áreas abertas ou generalistas de habitat [33]. Por esse motivo, podem ser usados como
bioindicadores de mudanças no uso da terra.21,28].
As espécies de Odonata consideradas especialistas florestais são extremamente
dependentes da integridade dos ecossistemas aquáticos e áreas circundantes. Portanto, são
sensíveis às mudanças ambientais e altamente suscetíveis à extinção local quando os habitats são
modificados. As espécies consideradas especialistas em área aberta pertencem a um grupo
adaptado a ambientes não florestais com altos níveis de incidência solar. Geralmente são
encontrados em áreas naturais abertas e em ambientes aquáticos com níveis intermediários de
alteração do entorno. Por fim, espécies consideradas generalistas de habitat são mais tolerantes a
modificações em ambientes naturais e diferentes níveis de impacto humano. Por esse motivo, são
encontrados em áreas com vários níveis de antropização, incluindo áreas onde outras espécies
não podem se desenvolver.21,33].
Este estudo foi desenvolvido para avaliar os efeitos de diferentes usos da terra (pastagem, cultivo
de cacau e floresta nativa) na riqueza e composição de espécies de Odonata em áreas de Mata Atlântica.
Além disso, buscou-se identificar a possível existência de espécies que possam ser consideradas
bioindicadoras desses usos do solo. Previmos que as áreas de pastagem teriam maior riqueza de
espécies do que ascabrucae áreas de vegetação nativa. Modificações nos ecossistemas naturais
permitiram que generalistas de habitat e especialistas em áreas abertas colonizassem essas áreas e
aumentassem a riqueza local.21,33,37–39]. Quanto à composição, a previsão era de que diferentes usos
da terra selecionariam diferentes grupos de espécies. A composição da mata nativa ecabrucaáreas é
semelhante, pois consiste em espécies classificadas como especialistas florestais, enquanto as pastagens
tendem a ser habitadas por espécies consideradas generalistas de habitat ou especialistas em áreas
abertas.33,38]. Considerando as espécies bioindicadoras, esperava-se que os diferentes usos da terra
estivessem associados a um grupo selecionado de espécies que pudessem ser consideradas
bioindicadoras das áreas nativas, cacaueiras e pastagens.39].

2. Materiais e Métodos
2.1. Área de estudo

Este estudo foi realizado na região sul do estado da Bahia, nos municípios de Ilhénós,
Una, Uruçuca, Itacaré,Buerarema, Sumao Josééda Vitória, Porto Seguro e Santa Cruz Cabr
umalia (Figura1), localizada no domínio da Mata Atlântica. O clima regional segundo Köppen-
Geiger é classificado como Floresta Tropical Clima Af (tropical superúmido) com chuvas
uniformemente distribuídas ao longo do ano. Um total de 64 córregos foram amostrados
duas vezes, sendo 24 em áreas de mata nativa, 17 em áreas de pastagem e 23 em áreas de
cultivo de cacau. Os córregos são considerados de baixa ordem (primeiro ao terceiro), com
largura média de 2 m.
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Figura 1.Mapa dos municípios com os pontos de amostragem em áreas de vegetação nativa (verde), cabruca(
azul) e pastagem (vermelho).

As coletas em áreas nativas foram realizadas nos municípios de Porto Seguro e Santa Cruz
Cabrumalia, especificamente dentro do Estaçumao Reserva Particular do Patrimônio Natural
Veracel (RPPN), entre setembro e outubro de 2018 e entre fevereiro e março de 2019. Nos
municípios de Una e Uruçuca, as coletas foram realizadas em áreas de preservação permanente
(“APPs”) em propriedades particulares entre outubro e novembro 2019 e julho e agosto de 2020.
Em geral, os córregos dentro de áreas de vegetação nativa apresentam margens com mata ciliar e
cobertura de dossel, sem indícios de poluição física (descarte de resíduos de lançamento de
efluentes) e com maior integridade física dos canais (margens estáveis, pouco ou nenhum
assoreamento evidente). Os córregos tiveram larguras variando entre 78 cm a 501 cm (média 276
cm e dp 135) e profundidades variando entre 8 cm e 35 cm (média 28 cm e dp 12).

Nas áreas de pastagem, as coletas foram realizadas nos municípios de Porto Seguro e Santa Cruz,
em propriedades particulares e assentamentos na região do entorno da RPPN Veracel, durante os meses
de setembro e outubro de 2018 e em fevereiro e março de 2019. De modo geral, os córregos tiveram
pouco ou sem vegetação ciliar, embora alguns tivessem barragens de canal para formar lagoas de água
potável para animais e outros fins na propriedade. Em alguns pontos, as margens eram instáveis e o
leito do canal estava assoreado. Uma pequena quantidade de lixo doméstico também foi observada com
frequência, geralmente recipientes plásticos. Os córregos tiveram a largura variando entre 74 cm e 540
cm (média 265 cm e dp 128) e profundidade variando entre 12 cm e 63 cm (média 19 cm e dp 15).

Nas áreas de cabruca, as coletas foram realizadas em propriedades de produtores de cacau

orgânico pertencentes à Cooperativa de Cabruca nos municípios de Ilhénós, Itacaré,Uruçuca,
Buerarema, Sumao Josééda Vitória e Una, entre os meses de setembro e novembro
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2019 e julho e agosto de 2020. Esses locais de amostragem geralmente tinham margens estáveis com
pouca ou nenhuma evidência de assoreamento. A mata ciliar apresentava dossel levemente fechado e
muitas das áreas amostradas são utilizadas para cultivo de cacau até as margens dos córregos,
formando um dossel sobre os ecossistemas aquáticos. Os córregos apresentaram largura variando entre
31 cm e 292 cm (média 124 cm e dp 0,70) e profundidade variando entre 5 cm e 96 cm (média 24 cm e dp
24).

2.2. Método de amostragem

Espécimes adultos foram amostrados em uma seção de 100 m em ambas as margens dos
córregos. Eles foram coletados por meio de uma rede entomológica, com um esforço total de
amostragem de 1,30 h para cada local. As amostras foram coletadas das 9h às 15h, sempre em dias
ensolarados [40]. Os indivíduos coletados foram encaminhados ao Laboratório de Organismos Aquáticos
da Universidade Estadual de Santa Cruz para identificação, que foi realizada com o auxílio de chaves [41–
45] e outras chaves taxonômicas mais específicas, juntamente com a ajuda de especialistas (ver
agradecimentos). O material coletado está depositado na coleção de insetos aquáticos da Universidade
Estadual de Santa Cruz – UESC.

2.3. Análise de dados

Para avaliar a resposta da riqueza de Odonata nas áreas com diferentes usos do solo, os
dados foram testados com um método linear generalizado (GLM) usando um log-linear [46]. Para
esta análise, a riqueza foi utilizada como variável resposta e os usos da terra como variáveis
preditoras (nativa, cabruca e pastagem). Para avaliar a relação das assembleias com os diferentes
usos do solo, análise de coordenadas principais (PcoA) e PERMANOVA [47] foram realizados. Para o
PcoA, foi gerada uma matriz de distância para determinar a diferença entre as assembleias em
cada área de uso do solo e o cluster gerado foi testado por meio de PERMANOVA, a partir de 999
repetições.
A análise de espécies indicadoras (IndVal) para cada uso da terra e entre os usos da terra foi
calculada de acordo com De Cumaceres [48]. Com esta análise, é possível criar combinações e
avaliar espécies associadas a cada tipo de uso do solo, resultando em valores de associação para
cada tipo de uso. O IndVal também calcula especificidade e fidelidade. A especificidade identifica a
probabilidade de uma espécie pertencer a um determinado uso da terra, enquanto a fidelidade
indica quantas vezes a espécie foi registrada para o total de pontos amostrados em uma
determinada área de uso da terra.48]. Todas as análises foram realizadas com o software R e os
pacotes “vegan” [49], “RT4Bio” e “Indicspecies” [50].

3. Resultados

No total, foram coletados 1558 indivíduos pertencentes a 84 espécies, sendo 1217

espécimes pertencentes a 34 espécies da subordem Zygoptera e 341 espécimes a 50 espécies
da subordem Anisoptera. Em áreas de mata nativa, foram coletados 514 exemplares e 38
espécies; nas áreas de pastagem, foram coletados 332 exemplares e 43 espécies; e nas áreas
de cabruca, foram coletados 712 exemplares e 54 espécies.
Das 84 espécies coletadas, 13 foram comuns aos três tipos de uso do solo. Um total de 8 espécies
foram exclusivas em áreas de mata nativa, 26 espécies ocorreram apenas em áreas de cabruca e 12
foram encontradas apenas em áreas de pastagem. No total, dez espécies foram registradas e
encontradas tanto nas áreas de pastagem quanto de mata nativa, sete espécies foram encontradas nas
áreas de mata nativa e cabruca, e oito espécies foram encontradas nas áreas de cabruca e pastagem
(ApêndiceUMA).
A riqueza de espécies entre as áreas com os diferentes usos do solo, segundo o teste GLM,
apresentou diferença significativa (AIC = 301,84, df = 61,p=0,0003), com o modelo explicando 24%
da variação dos dados, resultando em riqueza média de 8,13 para áreas de cabruca, 4,835 para
áreas nativas e 7,05 para áreas de pastagem (Figura2)
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Figura 2.Riqueza da ordem Odonata entre as diferentes áreas de uso da terra: cabruca, nativa e
pastagem. A linha em negrito indica os valores médios (8,13 cabruca, 4,835 nativo e 7,05 pastagem).

Quanto à composição, a análise de ordenação mostrou que as assembleias encontradas em

córregos com diferentes usos do solo eram diferentes umas das outras (PERMANOVA p=0,001, R =
0,5092). Em resumo, a composição de espécies diferiu para cada uso do solo (ou seja, as assembleias
encontradas nos locais de coleta em cada um dos usos do solo foram mais semelhantes entre si quando
comparados aos diferentes usos do solo). As assembleias encontradas em áreas de mata nativa foram as
mais semelhantes entre si, apresentando menor variação entre as espécies coletadas em áreas com
vegetação nativa. Nas áreas de cabruca e pastagem, as assembleias tiveram a maior variação na
composição de espécies entre os locais amostrados (Figura3).
De acordo com a análise do IndVal, algumas espécies foram identificadas como possíveis
bioindicadores para cada um dos usos do solo (Tabela1). Um total de 20 espécies foram selecionadas.
Nas áreas de cabruca, as espécies foramAcanthagrion aepiolumTennessee, 2004,Argia chapadaeCalvert,
1909, Aceratobasis nathaliaeLencioni, 2004,Epipleoneura metálicaRumacens, 1955,Consores Heteragrion
Hagen em Selys, 1862,Eritrodiplax castaneaBurmeister, 1839, ePerithemis tailandêsKirby, 1889. Para as
áreas de mata nativa, a única espécie foiHeliocharis amazonaSelys, 1853. Nas áreas de pastagem, as
espécies foramIschnura capreolusHagen, 1861,Telebase coralina Selys, 1876,Eritrodiplax paraguayensis
Forster, 1905,Eritrodiplax letíciaMachado, 1996, Planiplax phoenicuraRis, 1912,Acanthagrion gracil
Rambur, 1842,Perithemis laisPerty, 1834 eCélula de eritemaHagen, 1861. Além disso, as seguintes
espécies indicadoras foram obtidas para pares de área: floresta nativa de cabruca:Heteragrion
aurantiacumSelys, 1862; cabruca-pastagem: Eritrodiplax fuscaRambur, 1842; e mata nativa-pastagem:
Argia hasemaniCalvert, 1909, eEpipleoneura machadoiRumacenis, 1960. Valores de especificidade
elevados, superiores a 0,8, foram obtidos para todas as espécies, excetoPerithemis lais, com 0,63. Essas
espécies sempre ocorreram em um único tipo de uso do solo. Em contraste, a maioria dos valores
intermediários ou de baixa fidelidade foram
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obtidos (sendo quase todos inferiores a 0,6). Estas espécies tiveram uma média ou baixa
frequência no total de cada uso do solo.

Figura 3.Gráfico de PcoA demonstrando a similaridade da composição das assembleias de Odonata entre os
usos do solo: mata nativa, cabruca e áreas de pastagem. Os pontos em verde ou com a letra N estão associados
às áreas de vegetação nativa, os pontos em azul ou com a letra C estão associados às áreas de cultivo de cacau
e os pontos em vermelho ou com a letra P estão associados às áreas de pastagem.

Tabela 1.Espécies indicadoras para os diferentes usos do solo (cabruca, mata nativa e pastagem) com base no teste
IndVal.

Nativo Índice
Espécies Cabruca Pasto p-Valor Especificidade (A) Fidelidade (B)
Floresta Valor
Acanthagrion aepiolum x 0,718 0,001 0,9889 0,5217

Acanthagrion gracil x 0,453 0,024 0,8712 0,2353

Aceratobasis nathaliae x 0,417 0,017 1.000 0,1739

Argia chapadae x 0,830 0,001 0,8339 0,8261

Argia hasemani x x 0,733 0,001 1.000 0,5366

Epipleoneura machadoi x x 0,494 0,027 1.000 0,2439

Epipleoneura metálica x 0,417 0,011 1.000 0,1739

Eritrodiplax castanea x 0,417 0,024 1.000 0,1739

Célula de eritema x 0,420 0,024 1.000 0,1765

Eritrodiplax fusca x x 0,712 0,003 0,9224 0,5500

Eritrodiplax letícia x 0,485 0,004 1.000 0,2353

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Tabela 1.Cont.

Nativo Índice
Espécies Cabruca Pasto p-Valor Especificidade (A) Fidelidade (B)
Floresta Valor
Eritrodiplax paraguayensis x 0,531 0,002 0,9600 0,2941

Heliocharis amazona x 0,456 0,025 1.000 0,2083

Heteragrion aurantiacum x x 0,824 0,001 0,9123 0,7447

Consores Heteragrion x 0,659 0,001 1.000 0,4348

Ischnura capreolus x 0,737 0,001 0,9231 0,5882

Perithemis lais x 0,432 0,0216 0,6358 0,2941

Perithemis tailandês x 0,674 0,001 0,9495 0,4783

Planiplax phoenicura x 0,485 0,005 1.000 0,2353

Telebase coralina x 0,554 0,003 0,8698 0,3529

4. Discussão
Nossos resultados revelaram que mudanças nas paisagens naturais para outros usos do solo
modificam a riqueza e composição das assembleias de Odonata. As áreas de cabruca e pastagem
apresentaram maior número de espécies do que as áreas de mata nativa. Além disso, a
composição diferiu entre as assembleias nos três usos do solo, o que corrobora em parte nossas
previsões. Estudos avaliando o efeito de diferentes usos da terra sobre a riqueza de Odonata
revelaram um aumento na riqueza em ambientes alterados quando comparados a áreas de
floresta nativa.21,33,37]. Modificações em áreas de mata nativa causam distúrbios de diferentes
magnitudes e favorecem a entrada e colonização de espécies de Odonata nesses ecossistemas. As
transformações alteram as características ambientais físicas do entorno e dos ecossistemas
aquáticos e facilitam a colonização de espécies consideradas especialistas em áreas abertas e
generalistas de habitat.33]. Assim, os diferentes usos do solo aqui avaliados (pastagem e cabruca)
podem estar mantendo uma alta riqueza de espécies que toleram leves perturbações quando
comparadas às áreas de mata nativa. Dos três usos do solo avaliados, as áreas de cabruca
apresentaram a maior riqueza. O sistema de cultivo da cabruca causou alterações menos severas
nos ecossistemas do que os outros usos da terra (nomeadamente pastagens, agricultura e
desenvolvimento urbano). As áreas de cabruca mantêm algumas das características encontradas
em ambientes preservados, como maior presença de árvores, levando ao aumento da cobertura
do dossel e, consequentemente, à maior integridade física dos canais (margens estáveis e pouco
ou nenhum assoreamento). Essas características protegem os ecossistemas aquáticos de
alterações mais extensas, mantendo a integridade física e a qualidade dos corpos d'água e seu
entorno. Assim, as áreas de cabruca mantêm uma parte das espécies florestais especialistas como
Forcepcioneura serrabonita,Consors Heteragrion e Perilestes fragilis[51–53] Além disso, algumas
espécies especialistas em áreas abertas se beneficiam de várias dessas mudanças, como a
abertura parcial do dossel, especialmentePerithemis thai, Erythrodiplax paraguayensiseOrthemis
descolorir[33,54], o que aumenta a riqueza dessas áreas em relação às áreas nativas.
Embora as áreas nativas geralmente apresentem menor riqueza do que outras áreas de
uso da terra, elas mantêm espécies mais sensíveis às mudanças ambientais, como as
espécies florestais.33]. Em nosso estudo, as espéciesHeteragrion aurantiacum, Heliocharis
amazona, Leptagrion macrurum, Kiautagrion acutum, Gomphidaesp1, eAceratobasis
cornicaudaforam encontrados apenas nas áreas nativas (ou apresentaram maior abundância
nessas áreas). Essa descoberta reforça a importância das áreas nativas para preservar e
manter a diversidade de espécies mais sensíveis às mudanças antrópicas.21,33]. Em
particular, esses ambientes podem manter habitats altamente específicos, como fitotelmata,
e a perda desses habitats pode levar à extinção local de espécies associadas, comoK. acutum
eL. macrurumregistrado neste estudo. Essas espécies são endêmicas da Mata Atlântica com
poucos registros de ocorrência [55,56]. Além disso,K. acutumestá incluído na Lista Vermelha
de Espécies Ameaçadas como criticamente ameaçada [57].
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Em termos de composição, mudanças mais drásticas foram observadas nas áreas de pastagem do
que nas áreas de cabruca e nativas. A perda de integridade do ecossistema aquático, causada
principalmente pela retirada de vegetação e uso dessas áreas por animais, altera de forma mais abrupta
a estrutura física e a qualidade desses ecossistemas e seu entorno e homogeneíza os habitats tanto para
as larvas quanto para os adultos de Odonata.21,33,38]. Nesse sentido, essas áreas podem beneficiar
algumas espécies e prejudicar outras. Espécies especialistas em áreas abertas e espécies generalistas de
habitat que se beneficiam de pastagens têm sido observadas nessas áreas, como no caso deIschnura
capreolus, Erythrodiplax paraguayensis, Perithemis lais,e Eritrodiplax fusca[32,33,52].

Nossos resultados indicaram uma diferença entre as assembleias nas três áreas de uso do solo. As
áreas de mata nativa apresentaram menor variação entre as assembleias, enquanto as áreas de cabruca
e pastagem diferiram mais entre si. Esse resultado revela que a floresta nativa mantém assembleias mais
estáveis do que outros usos da terra. Como estão sujeitos a diferentes níveis de modificações
antrópicas, também apresentam assembleias menos semelhantes. Esses resultados foram relatados em
outros estudos comparando a composição de assembleias de Odonata em áreas nativas com palmeiras,
pastagens e áreas urbanas.21,33,38].
A composição é uma boa medida para avaliar o efeito de mudanças nos ambientes naturais
nas assembleias de Odonata. Além disso, tem se mostrado eficaz em estudos como o de Carvalho [
33] para avaliar os efeitos de áreas de cultivo extensivo de palmeiras em relação a áreas nativas e
pastagens em riachos do bioma Cerrado [38] e em estudos sobre os impactos da remoção de
vegetação nas assembleias de Odonata [21,32,37,58]. Os diferentes usos do solo modificam a
composição das assembleias de Odonata devido a mudanças nas variáveis ambientais dos
ecossistemas aquáticos e seu entorno, que permitem que espécies com diferentes características
ecológicas e comportamentais permaneçam e colonizem essas áreas.21,33,35,59].
Estudos anteriores na Amazônia e na Mata Atlântica usaram a razão “zigópteros/anisópteros” como
índice de efeito antropogênico. As florestas nativas geralmente são dominadas por zigópteros
especialistas, enquanto ambientes alterados com mais luz contêm mais anisópteros que diminuem essa
proporção.60,61]. Entre as espécies consideradas bioindicadoras, nossos resultados revelaram a
existência de espécies indicadoras para cada um dos três usos do solo. Entre as espécies selecionadas,
quase todas apresentaram valores de especificidade elevados (A), revelando que as espécies
apresentaram alta correlação com seus respectivos usos do solo. No entanto, em relação à fidelidade (B),
os valores foram relativamente baixos. A espécie teve baixa representatividade entre o total de pontos
amostrados para cada um dos usos do solo. Entre as espécies registradas,Heliocharis amazonafoi
classificado como um indicador de áreas florestais. Esta espécie está sempre associada a ambientes mais
puros [37,42] e é considerado um especialista florestal [33].
Nas áreas de cabruca, as espéciesAcanthagrion aepiolum, Aceratobasis nathaliae, Argia chapadae,
Epipleoneura metálica, Erythrodiplax castanea, Erythrodiplax fusca, Heteragrion consors, ePerithemis
tailandêsforam considerados possíveis bioindicadores. Notavelmente, algumas dessas espécies são
comumente registradas em áreas mais florestadas, como no caso deHeteragrion aurantiacum,
Heteragrion consors,enquanto outros são comuns em áreas mais abertas ou antropogênicas, como no
caso deEritrodiplax fuscaePerithemis tailandês[21,29,32,33,38]. Além disso, as áreas de cabruca ajudam a
proteger espécies mais sensíveis, como as classificadas como especialistas florestais, e favorece algumas
espécies consideradas especialistas em áreas abertas ou generalistas, aumentando a riqueza total
dessas áreas.
Nas áreas de pastagem, as espéciesAcanthagrion gracile, Erythemis credul, Erythrodiplax leticia,
Erythrodiplax paraguayensis, Ischnura capreolus, Perithemis lais, Planiplax phoenicura, eTelebase
coralinaforam identificados como indicadores. Em geral, essas espécies são encontradas em ambientes
com baixa cobertura de dossel sobre o canal, consequentemente resultando em maior incidência solar,
bem como em ambientes lênticos ou de fluxo lento. Por isso, são considerados especialistas em áreas
abertas. Além disso, eles são comumente registrados em outros estudos em áreas naturais abertas ou
áreas transformadas em pastagens.21,29,32,33].
Dentre os três usos da terra avaliados, a capruca se destaca como modelo de produção
sustentável dentro do domínio da Mata Atlântica no sul da Bahia. Segundo Cassiano [62], os
sistemas agroflorestais de cabruca contribuem efetivamente para a conservação da
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fauna e flora. Além disso, essa contribuição está diretamente relacionada a fatores de composição,
estrutura e manejo das plantações de cacau. Estudos realizados com invertebrados terrestres, aves
e mamíferos [12,26,63] mostraram que áreas de cacau-cabruca são importantes para alimentação
e reprodução e servem como corredores entre remanescentes florestais para essas espécies.

Nesse sentido, é fundamental entender como as mudanças no uso da terra afetam os ecossistemas
e sua biodiversidade. Hoje, as mudanças no uso da terra são destacadas como um dos principais
problemas antrópicos em todo o mundo, especialmente no Brasil.4]. Portanto, maiores conhecimentos
sobre esses efeitos podem subsidiar a tomada de decisões e propostas de métodos de manejo e práticas
de uso sustentável para ajudar a proteger os ecossistemas aquáticos e a biodiversidade associada.16].
Além disso, o equilíbrio do ecossistema pode ser mantido sem causar interferência na diversidade local e
regional. Assim, sistemas de produção que minimizam os impactos humanos, como é o caso dos
sistemas cabruca, vêm ganhando cada vez mais atenção. A importância do cumprimento da legislação
vigente como o Código Florestal [27] também deve ser enfatizado. Conforme demonstrado no presente
estudo, a vegetação ciliar deve ser mantida em áreas de agricultura e pastagem para proteger a
integridade física dos ecossistemas aquáticos, seu entorno e a biodiversidade associada a esses
ambientes.

Contribuições do autor:Conceituação, MER e LRS; metodologia, MER e LRS; análise formal, MER e
LRS; investigação, MER e LRS; recursos, MER; curadoria de dados, MER e LRS; redação—preparação
do rascunho original, MER e LRS; redação—revisão e edição, MER e LRS; supervisão, MER;
administração de projetos, MER; aquisição de financiamento, MER Todos os autores leram e
concordaram com a versão publicada do manuscrito.

Financiamento:Esta pesquisa foi financiada pela Fundaçumao de AmparoumaPesquisa do Estado da Bahia

(FAPESB) para bolsas para o primeiro autor LRS (processo número 073.6787.2020.0007415-43). A Universidade
Estadual de Santa Cruz—UESC e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico—CNPQ,
pelo financiamento do projeto de pesquisa (registro número UESC/PROPP 0220.1100.1693; registro número
CNPQ 423737/2018-0).

Declaração do Conselho de Revisão Institucional:Não aplicável.

Declaração de disponibilidade de dados:Não aplicável.

Agradecimentos:Agradecemos à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB) pelas

bolsas para o primeiro autor; Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC) e Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq); ao Programa de Pós-Graduação em Sistemas
Aquáticos Tropicais (PPGSAT/UESC) e Departamento de Pesquisa e Pós-Graduação (PROPP/UESC) pelo
pagamento da tradução do manuscrito; Estaçumao RPPN Veracel e Cooperativa Cabruca pela viabilização
da pesquisa e apoio nas atividades de campo e hospedagem; e Francisco Valente Neto e Fernando
Carvalho pelas sugestões e críticas a este manuscrito. Aos amigos do Odonatólogos da Bahia pelo apoio
nas coletas, triagem, identificação do material e amizade. Ao programa de pós-graduação em Sistemas
Aquáticos Tropicais – PPGSAT/UESC. À Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação (PROPP/UESC), pelo
pagamento da tradução do manuscrito.

Conflitos de interesse:Os autores declaram não haver conflito de interesses. Eles também afirmam que os
financiadores não tiveram nenhum papel no desenho do estudo; na coleta, análise ou interpretação dos dados; na
redação do manuscrito; ou na decisão de publicar os resultados.
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Apêndice A. Espécies Registradas para Diferentes Usos do Solo em Cabruca, Mata Nativa e Áreas de
Pastagem nos Córregos Amostrados de uma Região de Mata Atlântica no Sul da Bahia, Brasil

SUBORDEM Família/espécie Abundância

Nativo
ZIGOPTERA CALOPTERYGIDAE Cabruca Pasto Total
Floresta

Hetaerina longipesHagen em Selys, 1853 23 25 17 65

Hetaerina roseaSelys, 1853 87 113 18 218
COENAGRIONIDAE
85 1 0 86
Acanthagrion aepiolumTennessee, 2004
Acanthagrion cuyabaeCalvert, 1909 0 0 2 2
Acanthagrion gracil(Rambur, 1842) 1 0 5 6
Aceratobasis cornicauda(Calvert, 1909) 0 1 0 1
Aceratobasis macilenta(Rambur, 1842) 1 0 0 1
Aceratobasis nathaliae(Lencioni, 2004) 5 0 0 5
Argia chapadaeCalvert, 1909 Argia 154 32 0 186
hasemaniCalvert, 1909 Epipleoneura 0 42 24 66
machadoiRumacens, 1960 Epipleoneura 0 10 14 24
metálicaRumacenis, 1955 Forcepsioneura 7 0 0 7
sancta(Hagen em Selys, 1860) Forcepsioneura 1 4 3 8
serrabonitaPinto & Kompier, 2018 12 1 0 13
Idioneura ancillaSelys, 1860 Ischnura 6 1 4 11
capreolus(Hagen, 1861) Kiautagrion 4 1 44 49
acutumSantos, 1961 Leptagrion 0 3 0 3
macrurum(Burmeister, 1839) 0 10 0 10
Metaleptobase selysiSantos, 1956 4 0 0 4
Neoneura ethelaWilliamson, 1917 4 2 0 6
Neoneura sylvaticaHagen em Selys, 1886 0 0 5 5
Nehalennia minuta(Selys em Sagra, 1857) 0 0 4 4
Telagrião longoSelys, 1876 3 1 1 5
Telebase corolina(Selys, 1876) 2 7 43 52
Telebase willinkiFraser, 1948 1 0 0 1
DICTERIADIDAE
0 8 0 8
Heliocharis amazonaSelys, 1853
LESTIDAE
4 0 0 4
Arquilestes exoletus(Hagen em Selys, 1862)
Lestes forfículaRambur, 1842 Leste 0 0 8 8
tricolorErichson em Schomburgk, 1848 0 0 1 1
HETERAGRIONIDAE
87 203 20 310
Heteragrion aurantiacumSelys, 1862
Consores HeteragrionHagens em Selys, 1862 34 0 0 34
Heteragrion grácilMachado, 2006 0 2 0 2
PERILESTIDAE
6 4 2 12
Perilestes fragilisHagen em Selys, 1862

ANISÓPTERA GOMPHIDAE
Gomphoides praeviaSão Quentin, 1967 1 0 0 1
Gomphoidessp1 0 1 0 1
Progomphussp 0 1 1 2
Progomphus montanusBela, 1973 0 0 2 2
Phyllogomphoidessp 0 1 1 2
Zonophora calippusSelys, 1869 0 1 2 3
LIBELULIDAE
Anatya guttata(Erichson em Schomburgk, 1848) 5 0 2 7
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Anatya janeiroRis, 1911 2 0 0 2

Dasythemis essequibaRis, 1919 1 0 0 1
Dasythemis venosa(Burmeister, 1839) 1 0 0 1
Diastatos obscuros(Fabrício, 1775) 3 0 8 11
Diastatos nigraMontgomery, 1940 9 3 0 12
Elasmothemis alcebiadesi(Santos, 1945) 6 0 0 6
Elasmothemis cannacrioides(Calvert, 1906) 0 7 3 10
Elga leptostilaRis, 1909 Eritemis 1 0 0 1
carmelitaWilliamson, 1923 1 0 0 1
Célula de eritema(Hagen, 1861) 0 0 4 4
Eriteme vesiculosa(Fabrício, 1775) 0 1 0 1
Eritrodiplax avittataBorr, 1942 Eritrodiplax 0 1 3 4
castanea(Burmeister, 1839) Família de 14 0 0 14
eritrodiplax(Erichson em Schomburgk,
1 0 0 1
1848)
Funere de eritrodiplax(Hagen, 1861) 0 3 0 3
Eritrodiplax fusca(Rambur, 1842) 62 9 30 101
Eritrodiplax latimaculataRis, 1911 1 0 0 1
Eritrodiplax letíciaMachado, 1996 0 0 6 6
Eritrodiplax lygaeaRis, 1911 1 0 1 2
Eritrodiplax maculosa(Hagen, 1861) 3 0 0 3
Mídia eritrodiplaxBorr, 1942 4 0 0 4
Eritrodiplax paraguayensis(Forster, 1905) 0 1 17 18
Eritrodiplax umbrata(Lineu, 1758) 5 2 3 10
Eritrodiplaxsp1 1 0 0 1
Eritrodiplaxsp2 2 0 0 2
Eritrodiplaxsp3 1 0 0 1
Macrothemis tenuisHagen, 1868 4 0 0 4
Micrathyria atra(Martinho, 1897) 0 1 1 2
Micrathyria artemisRis, 1911 8 0 2 10
Micrathyria catenataCalvert, 1909 1 0 2 3
Micrathyria mengeriRis, 1919 0 0 1 1
Micrathyria ungulataForster, 1907 12 0 2 14
Nephepeltia phryne(Perty, 1833) 1 0 0 1
Oligoclada abreviada(Rambur, 1842) 1 0 0 1
Oligoclada umbricolaBorro, 1931 Orthemis 1 0 2 3
atenuata(Erichson em Schomburgk, 1848) 3 4 2 9
Orthemis descolorir(Burmeister, 1839) 4 1 0 5
Perithemis lais(Perty, 1833) 1 3 5 9
Perithemis tailandêsKirby, 1889 18 1 0 19
Planiplax phoenicuraRis, 1912 0 0 9 9
Tauriphila argo(Hagen, 1869) 0 0 1 1
Uracis infumata(Rambur, 1842) 2 0 0 2
Zenithoptera violaRis, 1910 0 0 5 5
Abundância Total 712 514 332 1558
Abundância de Zygoptera 531 471 215 1217
Abundância de anisópteros 181 43 117 341

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