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PROCESO INFECTIVO DE LA MANCHA DE ACEITE CAUSADA POR Xanthomonas

axonopodis EN GULUPA (Passiflora edulis Sims)*

Article  in  Fitopatologia Colombiana · January 2011

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5 authors, including:

Solange Benitez Lina M Farfan-Caceres

University of Concepción Curtin University Perth
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Sandra Yulieth Castillo Lilliana Hoyos-Carvajal

CENIPALMA - Investigación e Innovación Tecnológica en Palma de Aceite National University of Colombia
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 PROCESO INFECTIVO DE LA MANCHA DE ACEITE CAUSADA POR
Xanthomonas axonopodis EN GULUPA (Passiflora edulis Sims)*
Solange Benítez, Wadith de León, Lina Farfán, Sandra Castillo y Lilliana Hoyos Carvajal1
1
Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá. Laboratorio de fitopatología. Facultad de Agronomía.
Autor para correspondencia: limhoyosca@unal.edu.co

*Artículo científico, recibido para publicación el 08/04/2011; Aceptado el 18/08/2011, Galardonado con el Premio Nacional de Fitopatología Rafael Obregón, categoría profesional,
Auspiciado por Bayer Crop Science, Colombia y otorgado durante el XXX Congreso Colombiano y XVI Latinoamericano de Fitopatología Bogotá (Colombia) 19 de agosto de 2011.

RESUMEN SUMMARY

La gulupa (Passiflora edulis), así como muchas otras pasifloras, es
atacada por diferentes grupos de microorganismos, entre los que se
incluyen hongos, bacterias, virus y nematodos, que le ocasionan en-
fermedades; reduciendo, la calidad y volumen de los frutos para expor-
tación; además de afectar su ciclo productivo y en consecuencia au-
mentar los costos de la inversión en manejo y control. Uno de estos
microorganismos es la bacteria Xanthomonas axonopodis, agente
causal de la mancha de aceite o bacteriosis. Para determinar el avance
de la bacteria en el tejido de gulupa, se desarrolló una escala visual de
progresión de síntomas, para determinar el periodo de incubación y
dinámica del inóculo, ubicación en tejidos y distribución en órganos.
Se observó que el periodo de incubación es de aproximadamente cinco
días (humedad relativa del 80% y temperatura de 20-25°C), pre-
sentándose clorosis en el área de inoculación. En cuanto a dinámica
del microorganismo en el tejido, a los cinco días, la población en el
punto de inoculación es de 2x104 UFC/4cm2 posteriormente, se incre-
menta a 1x108 UFC/4cm2, presentándose una clorosis pronunciada. A
los 17 días pos-inoculación el tejido llega a su máximo de células
bacterianas 2x109 UFC/4cm2, y a continuación la bacteria se dispersa
a otros tejidos, observándose síntomas en hojas adyacentes al tejido
inoculado, también en tallos y zarcillos, indicando el movimiento del
patógeno a través de los haces vasculares. Esto fue corroborado por
análisis histológicos y tinción de Gram in situ. Por lo anterior, se
considera que la enfermedad es de carácter sistémico y de rápido
avance en la planta.
The purple passion fruit (Passiflora edulis), and many other Passiflora,
is attacked by different groups of microorganisms, among which are
including fungi, bacteria, viruses and nematodes which will cause
diseases, reducing the quality and volume of fruit for export , as well
can affect the productive cycle and therefore increase costs in man-
agement and control. One of these organisms is the bacteria Xantho-
monas axonopodis, causal agent of bacterial oil spot. To determine the
advance of the bacterium in gulupa tissue, was developed a visual
scale of the progression of symptoms, to determinate the period of
incubation and inoculum dynamics, location and distribution in tissue
organs. Was noted that the incubation period is approximately five
days (relative humidity 80% and temperature of 20-25 ° C), chlorosis
appear in the inoculation area. With regard to dynamics of the organ-
ism in tissue, after five days, the population in the inoculation is 2x104
UFC/4cm2 then is increased 1x108 UFC/4cm2, showing a pronounced
chlorosis. At 17 days post-inoculation the tissue reaches its maximum
of bacterial cells 2x109UFC/4cm2, and then, the bacteria spreads to
other tissues, noting symptoms in inoculated tissue adjacent leaves,
also stems and tendrils indicating movement pathogen through the
vascular vessels. This was confirmed by histological analysis and
Gram stain in situ. Therefore, is considered that the disease is systemic
and rapid progress in the plant.
Keywords: fruits, bacterial disease, infection

Palabras claves: frutales, bacteriosis, infección

INTRODUCCIÓN
La gulupa (Passiflora edulis Sims), en Co-
lombia, se ha ubicado entre las principales
frutas de exportación después del banano y la
uchuva (Jiménez et al., 2009). Se exporta
hacia Alemania, España, Bélgica, Francia y
Suiza entre otros y en América a Canadá y
Estados Unidos principalmente (Rubio y
Gómez, 2008, Miranda et al., 2009).
La fruta posee características organolép-
ticas y contenido nutricional de interés en el
sector agroindustrial y apta para el consumo
fresco (Pinzón, 2007).
Debido a la expansión del cultivo se ha
incrementado la incidencia de varias enfer-
medades, entre las cuales se encuentra la
mancha de aceite; esta ha disminuido el
volumen de producción limitando la oferta de
la fruta para su exportación, pero principal-
mente, demeritando su calidad. El agente
causal, Xanthomonas axonopodis, fue identi-
ficado por primera vez por Pereira (1969) en
Brasil; en Colombia se registró en cultivos de
maracuyá en 1995 (Castillo y Granada,1995).
La sintomatología característica de la enfer-
medad se observó en el sur de Sumapaz
(Cundinamarca), una de las zonas de alta
producción en donde los niveles de inci-
dencia en lotes afectados pueden llegar hasta
el 95% (Mora et al., 2009), reduciendo con-
siderablemente las áreas productivas (Miran-
da et al., 2009). Benítez (2010), confirmó la
identidad del agente causal en Colombia
mediante pruebas biológicas, bioquímicas y
moleculares concluyendo que se trata de X.
axonopodis, pero descartando temporalmente
que se trate del patovar passiflorae de X.
axonopodis, debido a que en las pruebas
experimentales con marcadores moleculares
específicos diseñados por Munhoz (2009) no
se observó el mismo patrón de amplificación
reflejado en tal investigación, tampoco así en
las pruebas biológicas preliminares.
La sintomatología observada en campo de
la enfermedad es bastante diversa e incluye
lesiones foliares pequeñas, cloróticas, aceito-
sas, translúcidas y con halos visibles, siendo
más prevalentes las manchas foliares de color
amarillo con exudado aceitoso (Benítez y
Hoyos-Carvajal, 2009). Cuando evolucionan,
estas lesiones se tornan necróticas y con
bordes difusos en toda la lámina foliar, des-
prendimiento del peciolo y presencia de otras
lesiones en diferentes órganos de la planta
tales como tallos o frutos (Benítez y Hoyos-
Carvajal, 2009; Monteiro de Campos, 2001;
Pinto et al., 2003). Benítez, (2010) determinó
el avance de la enfermedad, encontrando que
a partir el día 45 pos-inoculación los órganos
afectados presentaban una severidad mayor
del 80% de acuerdo a la escala de Castillo et
al., (2009).
De acuerdo a las observaciones en campo
y análisis preliminares de la enfermedad, se
ha considerado que esta podría ser de carácter
sistémico y de rápido avance en la unidad
productiva, lo cual indica que las medidas de
control deben ser inmediatas una vez se

2011 Fitopatología Colombiana /Volumen 35 No 2 57

observen los síntomas iniciales para evitar la
dispersión de la bacteria a otras plantas. El
modo de infección de este agente bacteriano
podría ser similar al de otras especies de
Xanthomonas en aspectos como la dispersión
hacia diferentes órganos de la planta; sin
embargo, no se dispone de información al
respecto. Por tanto, el propósito del presente
trabajo fue determinar el proceso infectivo de
la enfermedad con pruebas de patogenicidad
y análisis histopatológicos.
MATERIALES Y MÉTODOS
concentración bacteriana por conteo de uni-
dades formadoras de colonias UFC, con esto
luego se efectuaron los cálculos matemáticos
para determinar la concentración de bacterias
en el tejido.
Análisis de cortes histopatológicos
Con lesiones obtenidas de las pruebas de
patogenicidad, se realizaron análisis histoló-
gicos mediante la técnica de cortes en parafi-
na de Smith y Dickey (1981) en hojas y
tallos infectados con los aislamientos de X.
axonopodis FAB-145, FAB-146 y FAB-149.
Para tal fin, se tomaron fragmentos de cinco
mm de cada lesión y se sometieron a un
proceso de fijación (Smith y Dickey, 1981)
en una solución de Formalina- Alcohol-
Acetona (FAA) por 24 h. Luego, se llevó a
cabo un proceso de deshidratación con cinco
cambios de alcohol a concentraciones ascen-
dentes cada una por 24 h.
Posteriormente, se realizó una imbibición
con cuatro cambios distintos de vol/vol de
tert-butanol: alcohol 96% y una inclusión con
parafina, de la cual se tomaron bloques con el
fin de realizar los cortes a seis micrones en un
micrótomo de rotación tipo Minot, Modelo

Determinación de avance de síntomas en

plantas de gulupa

Las pruebas para determinar el avance de los

síntomas de de la enfermedad se realizaron
en plantas de gulupa de dos a cuatro meses de
edad utilizando ocho aislamientos de
Xanthomonas axonopodis (FAB-145,FAB-
146,FAB-147, FAB-148,FAB-149, FAB-150,
FAB-151, FAB-152). Cada aislamiento se
inoculó en tres plantas, para el control abso-
luto se inyectó agua destilada estéril. Las
plantas se ubicaron en el invernadero de la
Facultad de Agronomía de la Universidad
Nacional de Colombia, sede Bogotá. Para las
inoculaciones se emplearon los métodos de
inyección con émbolo y corte de tijeras ino-
culando suspensiones bacterianas de
D.O600nm: 0,2 (1,0 x 108 a 3,8 x 10 8
UFC/mL), realizando el procedimiento en las
hojas siguientes a las yemas o puntos de
crecimiento. Las plantas se mantuvieron a
una humedad relativa del 80% y temperatura
de 20-25°C por cinco semanas.
Las evaluaciones de progresión de sínto-
mas se realizaron a partir del día de inocula-
ción y luego cada dos días hasta completar
tres semanas mediante una escala visual
diseñada para este propósito (Figura 1).

Evaluación de la dinámica poblacional del

inóculo bacteriano

Para la evaluación de la dinámica poblacional

de la bacteria se usaron dos cepas de X. axo-
nopodis, FAB-147 y FAB-151, seleccionadas
por obtener en pruebas anteriores un avance
rápido de síntomas en el hospedero. Se rea-
lizó una inoculación en el envés de la hoja
con suspensiones bacterianas de 1 X 108
UFC/mL cubriendo una zona de 0,5 mm de
diámetro. Para el análisis se tomaron discos
de tejido con un sacabocados de 22 mm de
diámetro cada dos días a partir del día uno
hasta 15 días pos-inoculación (Castañeda
2005, Robinson et al., 2006 y Zuleta et al.,
2002). Después de desinfectar los tejidos se
maceraron en una caja de Petri estéril con un
mL de agua destilada estéril, tomándose 100
µL para realizar diluciones seriadas hasta Figura 1. Escala de evaluación visual utilizada en las pruebas de patogenicidad para el seguimiento de
llegar a 10-10, estas soluciones se sembraron progresión de síntomas.
en Agar nutritivo y se realizó la lectura de

58 2011 Fitopatología Colombiana /Volumen 35 No 2

 Spencer 820 en el laboratorio de Fitopatolog-
ía de la Facultad de Agronomía de la Univer-
sidad Nacional de Colombia.
Después de la fijación en láminas porta-
objetos de los cortes, se realizó la coloración
de Brown-Hopps, la cual es una modificación
de la tinción de Gram en donde se fijan las
bacterias a las superficies con una solución
1:1 ácido pícrico-acetona (Prophet et al.,
1995).
RESULTADOS Y DISCUSION
Determinación de avance de síntomas en
plantas de gulupa
De acuerdo con las pruebas de patogenicidad
desarrolladas con X. axonopodis en este
estudio, los métodos de inoculación de infil-
tración y corte de tijeras permitieron una
penetración eficiente en los tejidos de las
bacterias utilizadas (Tabla 1).
Figura 2. Estados visuales síntomas causados por aislamiento X. axonopodis FAB145 por inocu-
laciones con infiltración del envés.
Tabla 1. Análisis estadístico mediante programa SAS. Análisis de varianza (ANOVA) de Índices de
severidad obtenidos
Fuente gl Suma de Cuadrados
Métodos de
1 2.441.961,158
Inoculación
Cepas
8 1.402.624,357
Bacterianas
El método de infiltración asemeja a la pe-
netración que hacen las fitobacterias, que
ocurre frecuentemente por la vía estomática o
por los hidátodos (Ploetz, 2003), y que les
facilita entrar en los espacios intracelulares
del mesófilo (Ruz et al., 2008); una vez en el
apoplasto pueden iniciar su multiplicación y
expresar factores de patogenicidad. Entre las
estrategias de ataque al hospedero por parte
de Xanthomonas está la secreción de poli-
sacáridos extracelulares (PE) que desempe-
ñan un papel importante en la colonización
del tejido. Estos PE al interactuar con las
2011 Fitopatología Colombiana /Volumen 35 No 2
Cuadrado de
F valor Pr > F
la media
2.441.961,158 4,31 0,0392
200.374,908 0,35 0,9276
células del hospedante, pueden formar un gel
favoreciendo la adhesión a ellas y poder así
secretar efectores respectivos de virulencia
(Goodman y Novacky, 1994).
En contraste, la inoculación con corte de
tijeras, permite la entrada fácilmente al tejido
y a las nervaduras por el daño invasivo gene-
rado. Las heridas ocasionadas en los tejidos
ayudan a los fitopatógenos a establecer la
enfermedad severa y aún más si la concentra-
ción bacteriana es mayor (Agrios, 2005),
pudiéndose observar síntomas cercanos a las
nervaduras, pudriciones del peciolo y sínto-
mas en tallos adyacentes más rápidamente, en
comparación con el anterior método de inocu-
lación, lo que lo hace un método eficiente
para este tipo de evaluaciones (Zuleta et al.,
2002). No obstante, con el método de infil-
tración (Figura 2) se inocula una concentra-
ción conocida de bacterias y garantiza la
entrada a las células del mesófilo en una área
de tejido específica y muy pequeña, por ello
este método es ideal para evaluaciones de
dinámica poblacional y estudios de dosis
respuesta (Figura 3 y 4).
Las evaluaciones de progresión de sínto-
mas, permitieron hacer un registro fotográfi-
co del avance del daño (Figura 2), encontrán-
dose que el periodo de incubación de la en-
fermedad fue aproximadamente entre las 72 y
las 96 horas luego de la inoculación, donde se
empezó a observar la aparición de síntomas
tales como halos aceitosos y manchas necró-
ticas (Figura 2) y el aumento en la concentra-
ción de bacterias UFC en 4 cm2 de tejido,
correspondiente a un porcentaje de severidad
de 4,75% al 14,3% según la evaluación de
severidad elaborada, consistente con la escala
de severidad diseñada por Castillo et al.
(2010), y similar a lo encontrado en otras
investigaciones realizadas en el género de
Xanthomonas en lechuga (Robinson et al.,
2006), en plantas perennes como Nepetia
cataria (Koike et al., 2001) y en plantas de
maracuyá (Botero et al., 2006).
Evaluación de la dinámica poblacional del
inóculo bacteriano
Después del periodo de incubación aproxi-
madamente de cinco días, la población en el
punto de inoculación fue de 2X104 UFC/4cm2
posteriormente, se incrementa a 1X108
UFC/4cm2, presentándose una clorosis pro-
nunciada (Figura 4). A los 17 días pos-
inoculación (d.p.i.) el tejido llega a su máxi-
mo de carga bacteriana 2X109 UFC/4cm2, y
59
empieza la dispersión del microorganismo a
otros tejidos, observándose síntomas en hojas
adyacentes al tejido inoculado; también en
tallos y zarcillos, indicando el movimiento
del patógeno a través de los haces vasculares.
De acuerdo a la evaluación de la progre-
sión de síntomas y al análisis de la progresión
de la enfermedad, se alcanzaron porcentajes
de severidad de hasta el 85% luego de 20
d.p.i. A partir de los 30 d.p.i se presentaron
lesiones aceitosas en tallos, estos síntomas se
extienden hasta las hojas sanas de la misma
planta; 45 d.p.i. aumenta la presencia de
síntomas en hojas nuevas. Lo anterior
también ha sido propuesto y caracterizado por
Goncalves (2000), quien desarrolló una in-
vestigación en esta enfermedad en zonas
productoras de maracuyá en Brasil.

Figura 3. Porcentajes de severidad de los dos métodos de inoculación del aislamiento X. axonopodis
Análisis de cortes histopatológicos FAB145 en relación con el tiempo.

De acuerdo a las observaciones de los cortes

histológicos (Benítez et al.,2010), X. axono-
podis inicia su penetración a través de la
epidermis por medio de los estomas o hidáto-
dos. La posterior colonización está asociada a
tejidos como el parénquima lagunar y luego a
través de todo el mesófilo en el tejido foliar
causando disrupción y en algunos casos
invasión de las células del parénquima lagu-
nar. Cuando este agente comienza a movili-
zarse localmente en el tejido, se observa
invasión de los vasos conductores y así
puede alcanzar la nervadura central de la hoja
(Kaku et al., 2004: Smith y Dickey, 1981).
En enfermedades como X. malvacearum
en algodón, luego de 30 d.p.i. se empieza a
observar lesiones aceitosas en tallo y la colo-
nización de estas bacterias se asocia con el
parénquima cortical, permitiendo que se
movilicen hasta los haces vasculares vía Figura 4. Dinámica poblacional de los aislamientos X. axonopodis FAB147 y X. axonopodis FAB151 en
xilema, ya que estas células mantiene una alta relación a la concentración celular a través de los días 1, 3, 5, 7, 9, 11, 13 y 15 pos-inoculación.
concentración de fuentes de carbono (Kaku et
al., 2004). En un estudio de Wallis et al., desembocan a los conductos del peciolo ando que se deben emplear medidas de carác-
(1973) se observó en evaluaciones histológi- pudiendo causar así desprendimiento de la ter preventivo principalmente.
cos de tejidos foliares de lechuga infectados hoja. (Benítez et al., 2010). También se ob-
con X. campestris, que el movimiento de servó en lesiones de tallo principal, necrosis
masas bacteriales se favorece por la disolu- avanzada con contaminación con hongos AGRADECIMIENTOS
ción de la pared de las células, pudiendo estas oportunistas en la superficie de estas lesiones
al final, atravesar los vasos conductores (Benítez et al., 2010). Los autores agradecen a la Universidad Na-
adyacentes. Esto puede indicar que esta en- cional de Colombia, sede Bogotá, Asohofru-
fermedad tiene naturaleza sistémica, origi- col y Ministerio de Agricultura y Desarrollo
nando sintomatología varios órganos en la CONCLUSIONES Rural por la financiación de la presente inves-
planta y causar el colapso de la misma (Cason tigación (Contrato 2007L4348_49-837/07).
et al., 1977). Mediante los análisis histológicos y evalua-
Con respecto a los cortes histopatológi- ción de la manifestación de síntomas a través
cos, la presencia de halos aceitosos como los del tiempo, puede concluirse que la bacterio- REFRENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
observados en el estado 3, según Kaku et al. sis en gulupa causada por X. axonopodis es
(2004) se relacionan con la degradación de una enfermedad de carácter sistémico y de Agrios G. 2005. Plant Pathology. 5th ed. El
cloroplastos a consecuencia de la acción de rápido avance en la unidad productiva (Figura servier Academic Press publications. p
efectores como citotoxinas; los síntomas 5), tomando 45 días en dispersarse a órganos 671-673
prosiguen a manchas pardas y necróticas, no inoculados, pero que por la velocidad de Benítez, S. y Hoyos-Carvajal, L. 2009. Sin-
asociadas a la plasmólisis celular presente en dispersión en la planta y su tasa de multipli- tomatología asociada bacteriosis en zo-
el parénquima en empalizada y lagunar y cación, obliga a que las medidas de control nas productoras degulupa (Passiflora
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60 2011 Fitopatología Colombiana /Volumen 35 No 2
Figura 6. Proceso infectivo de Xanthomonas axonopodis en gulupa (Passiflora edulis Sims). Se determinan dos fases durante el proceso: Fase de establecimiento
(Establecimiento I en la planta) y Fase patogénica (Establecimiento II en la planta.
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