2019 Coclet Clement

Impacts de la contamination multiple en éléments traces
métalliques sur les communautés microbiennes dans un

environnement côtier fortement anthropisé : la rade de
Toulon
Clément Coclet
To cite this version:

Clément Coclet. Impacts de la contamination multiple en éléments traces métalliques sur les commu-
nautés microbiennes dans un environnement côtier fortement anthropisé : la rade de Toulon. Ecotox-
icologie. Université de Toulon, 2019. Français. �NNT : 2019TOUL0010�. �tel-02494822�
HAL Id: tel-02494822

https://tel.archives-ouvertes.fr/tel-02494822
Submitted on 29 Feb 2020
HAL is a multi-disciplinary open access L’archive ouverte pluridisciplinaire HAL, est

archive for the deposit and dissemination of sci- destinée au dépôt et à la diffusion de documents
entific research documents, whether they are pub- scientifiques de niveau recherche, publiés ou non,
lished or not. The documents may come from émanant des établissements d’enseignement et de
teaching and research institutions in France or recherche français ou étrangers, des laboratoires
abroad, or from public or private research centers. publics ou privés.
É C O L E D O C T O R A L E 5 4 8 – M E R & S CI E N C E S
I N S TI T U T M É DI T E R R A N É E N D’ O C É A N O L O GI E ( MI O)
M A T E RI A U X P O L Y M E R E S I N T E R F A C E S E N VI R O N N E M E N T M A RI N ( M A PI E M)
T H È S E p r és e nt é e p ar :
Cl é m e nt C o cl et
S o ut e n u e l e : 2 6 j ui n 2 0 1 9
P o ur o bt e nir l e gr a d e d e D o ct e ur e n S ci e n c es d e l a Vi e et d e l a S a nt é
S p é ci alit é : É c ol o gi e mi cr o bi e n n e
I m p a cts d e l a c o nt a mi n ati o n m ulti pl e e n él é m e nts tr a c es m ét alli q u es s ur l es

c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a n s u n e n vir o n n e m e nt c ôti er f ort e m e nt
a nt hr o pi s é : l a r a d e d e T o ul o n
T H È S E diri g é e p ar :
M. J e a n -Fr a n ç oi s Bri a n d M aîtr e d e c o nf ér e n c e, U T L N C o -Dir e ct e ur d e t h ès e
M. B e nj a mi n Mi ss o n M aîtr e d e c o nf ér e n c e, U T L N C o -Dir e ct e ur d e t h ès e
M. C é dri c G ar ni er M aîtr e d e c o nf ér e n c e, U T L N Dir e ct e ur d e t h ès e
J URY :
M. A h m e d Tlili C h ar g é d e r e c h er c h e, E a w a g, S ui ss e R a p p ort e ur
M. R o b ert D ur a n Pr. D es U ni v ersit és, U P P A R a p p ort e ur
M m e S a bi n e St a c h o ws ki -H a b er k or n D o ct e ur, I F R E M E R E x a mi n at e ur
M. G ér al d Gr é g ori C h ar g é d e R e c h er c h e, MI O E x a mi n at e ur
M. J e a n -Fr a n ç oi s Bri a n d M aîtr e d e c o nf ér e n c e s, U T L N C o -Dir e ct e ur d e t h ès e
M. B e nj a mi n Mi ss o n M aîtr e d e c o nf ér e n c e s, U T L N C o -Dir e ct e ur d e t h ès e
2
3
R E M E R CI E M E N T S
A v a nt t o ut e c h os e , j e r e m er ci e l e Dr. St é p h a n e M o u ni er ( a n ci e n dir e ct e ur d e P R O T E E), l e Dr. Ri c h ar d
S e m p er e ( dir e ct e ur d e MI O) et l e Pr. J e a n -Fr a n ç ois C h ail a n ( dir e ct e ur M A PI E M) p o ur m’ a v oir p er mis d e
r é alis er c ett e t h ès e a u s ei n d e c es l a b or at oir es. J e r e m er ci e é g al e m e nt l a r é gi o n P A C A et T o ul o n
Pr o v e n c e M étr o p ol e ( T P M) p o ur l’ attri b uti o n d e c ett e b o urs e d e t h ès e.
J e r e m er ci e les m e m br es d u j ur y. J e r e m er ci e l e Dr. A h m e d Tlili et Pr. R o b ert D ur a n p o ur a v oir a c c e pt é

d e c orri g er c e tr a v ail. J e r e m er ci e l a Dr. S a bi n e St a c h o ws ki -H a b er k or n et l e Dr. G ér al d Gr é g ori p o ur
a v oir a c c e pt é d e f air e p arti e d e c e j ur y.
J e ti e ns e ns uit e p arti c uli èr e m e nt à r e m er ci er m es c o-dir e ct e urs d e t h ès e, l e Dr. J e a n -Fr a n ç ois Bri a n d et

l e Dr. B e nj a mi n Miss o n p o ur a v oir e n c a dr er c ett e t h ès e d e m a ni èr e f or mi d a bl e, p o ur l e ur c o nfi a n c e et
p o ur l e urs c o ns eils et l e ur e nt h o usi as m e t o ut a u l o n g d e c ett e t h ès e. J’ ai p u a p pr e n dr e b e a u c o u p à v os
c ôt és. M er ci J eff p o ur t o n s o uti e n s a ns f aill e n ot a m m e nt s ur l a fi n, p o ur t es c o ns eils et e n c o ur a g e m e nts
s a ns l es q u els il a ur ait ét é b e a u c o u p pl us diffi cil e d e t er mi n er c ett e t h ès e a v e c u n b o n n e s a nt é m e nt al e.
A u -d el à d e l’ as p e ct s ci e ntifi q u e, j’ ai pris b e a u c o u p d e pl aisir à tr a v aill er a v e c t oi. E nfi n, j’ es p èr e q u’ o n
a ur a l’ o c c asi o n d e p arti ci p er à d’ a utr es c o n gr ès e ns e m bl e et p art a g er d e b o ns m o m e nts a ut o ur d’ u n e
b o n n e b o ut eill e d e vi n. M er ci B e n p o ur a v oir e n c a dr é c ett e t h ès e, p o ur t es c orr e cti o ns t o uj o u rs tr ès
(tr o p ?) c o m pl èt es et j ust es, p o ur t o n s e ns p o uss é d e l a r e c h er c h e et p o ur t o n i nt ér êt s a ns f aill e à m es
tr a v a u x d e t h ès e. J e s uis t o n pr e mi er d o ct or a nt. J e t e l e dis, c’ est u n h o n n e ur d’ a v oir p u tr a v aill er a v e c
t oi. J’ es p èr e a v oir ét é à l a h a ut e ur et t e s o u h ait e d’ e n c a dr er e n c or e b e a u c o u p d e d o ct or a nts, a v e c l a
m ê m e é n er gi e q u e t u as mis p o ur m a t h ès e (il n’ y a p as d e r ais o n q u e j e s ois l e s e ul à e n a v oir c hi é : p).
E n c or e u n gr a n d m er ci à v o us d e u x.
M ai nt e n a nt q u e l es r e m er ci e m e nts cl assi q u es o nt ét é f ait, j e m e d ois d e r e m er ci er t o us c e u x q ui o nt

p arti ci p é d e pr ès o u d e l oi n à c ett e t h ès e. M er ci b e a u c o u p, d u f o n d d u c œ ur. Et j e m’ arr êt er ais l à.
M ai nt e n a nt l aiss ez -m oi d or mir (il est 3 h d u m ati n a u m o m e nt o ù j e v o us p arl e).
Fi n.
4
Pl us t ar d d a ns l a n u it...
Fr a n c h e m e nt ? J e n’ a v ais p as e n vi e d e l’ é crir e c ett e p ut ai n 1 d e p arti e r e m er ci e m e nt. Q u oi ? J e vi e ns

d’ é crir e 4 0 0 p a g es e n 2 m ois et v o us v o ul ez q u e j e c o nti n u e à é crir e, a u d é p e n d d e m o n s o m m eil, si r ar e
d e p uis q u el q u es t e m ps ? J’ a ur ais pr éf ér é r e m er ci er c h a c u n d’ e ntr e v o us d e vi v e v oi x, a ut o ur d’ u n e
b o ut eill e. C e d e vr ait êtr e c o m m e ç a d es r e m er ci e m e nts e n b o n n e et d u e f or m e. L es vr ais s a v e nt. M ais
b o n p uis q u’il f a ut l e f air e … j e v ais t e nt er d’ y m ettr e d e l a b o n n e v ol o nt é et d e l a b o n n e h u m e ur ( c e q ui
m e c ar a ct éris e, v o us e n c o n vi e n dr ez …). N o n, m ais e ntr e n o us, f a ut êtr e di n g o p o ur a v oir e n vi e d e f air e
d es r e m er ci e m e nts a v e c t o ut pl ei n d’ e nt h o usi as m e ! C’ est p as h u m ai n a pr ès u n e é pr e u v e p ar eill e d e
r é a gir c o m m e ç a ! B o n j e di gr ess e e n c or e…
J e v ais ess a y er d’ o u bli er p ers o n n e … P uis si j’ o u bli e q u el q u’ u n, all ez v oir d a ns l es r e m er ci e m e nts à l a fi n

d es arti cl es d e c ett e t h ès e. V o us y s er ez p e ut -êtr e. P uis si l à a ussi v o us n’ y êt es p as et q u e v o us n’ êt es
p as c o nt e nt, v e n ez m e v oir. J e v o us p a y er ais u n c o u p. All ez c’ est p arti e …
M er ci à t o us l es m e m br es ( a ct u els et p ass és) d e l’ a n ci e n l a b or at oir e P R O T E E, m ai nt e n a nt MI O p o ur l a

b o n n e a m bi a n c e d e tr a v ail et l’ at m os p h èr e p arti c uli èr e q ui r è g n e l à - b as. D a ns l e d és or dr e et p ar or dr e
d’ arri v é d a ns m o n c er v e a u : mer ci à St é p h ( c h a n g e s urt o ut p as !), J e a n- L o uis, D o mi ni q u e, Br u n o, É mili e,
R ol a n d, N at a c h a, M arti n o (f a ut q u e t’ arr êt es a v e c l e s y n di c alis m e, s éri e u x : p), B e nj a mi n (l e O urs el),
M ari e - C hristi n e, A m o n d a, C hrist o p h e, A y o u b, H o uss a m, St é p h a n e C o u p é, S a n dri n e Gaill ar d, N at h ali e
et N at h ali e et Si m o n e. C ert ai ns m’ o nt ai d é d ur a nt m a t h ès e et j e l es e n r e m er ci e. L es a utr es, m er ci et
n e c h a n g e ai e nt p as.
P uis il y a bi e n s ur m es c o p ai n gs. C e u x q ui o nt f ait q u e j e s uis p arti d e c e l a b or at oir e p o ur fi nir m a t h ès e

à M A P I E M c ar j e n’ arri v ais pl us à tr a v aill er a v e c e u x a ut o ur. S e b, fr a n c h e m e nt d u f o n d d u c œ ur M E R CI !!
J e n’ a ur ais j a m ais p u f air e u n e t h ès e a ussi a b o uti e s a ns t oi. T’ es c hi a nt, t’ es l e pir e d es r âl e urs, t’ es u n
e m m er d e ur m ais p ut ai n m er ci d e t o n ai d e et d u b o ul ot q u’ o n a f ait e ns e m bl e … o ù j ust e t oi ( p ar c e q u e
b a h j e s uis d o ct or a nt et t oi i n g é ni e ur … q u oi ! ( bl a g u e)). M er ci p o ur t o ut, vr ai m e nt ! C yril et Ni c o (j’ ai
p as p u v o us s é p ar er), v o us êt es g é ni a u x. M er ci p o ur êtr e l à t o ut si m pl e m e nt. J’ ai e u d e l a c h a n c e d e
p art a g er c es a n n é es d e t h ès e a v e c v o us. V o us f or m ez u n b e a u c o u pl e, j’ es p èr e q u e ç a d ur er a et p uis
m ê m e si j e s uis l oi n, p e ns ez à m’i n vit er à v otr e m ari a g e. J ust e C yril, d és ol é d’ a v oir ess a y é d e t e f air e
l’ a m o ur … Y o uss ef, m er ci p o ur t a g e ntill ess e et p o ur v e nir a u f o ot a v e c m oi (st p f ais d es p ass es …).
M arti n, m o n c a n a di e n ! T oi t u m e m a n q u es b e a u c o u p ! Ç a a ét é f usi o n n el e ntr e n o us, d ès l e d é b ut. Q u e
d e s o u v e nirs a v e c t oi, d e s oir é es, d e d élir es, d e d é c o u v ert es (l e Ri c ar d p o ur t oi n ot a m m e nt). J’ es p èr e t e
v oir tr ès bi e nt ôt !! G a ël, L e D U D U ! T’ es u n m e c g é ni al ( p as c o m m e l es p o vr’ t y p es q u e j’ ai d é crit j ust e
a v a nt). J e v ais r e gr ett er d e n e pl us t e cr ois er et p ass ez d es m o m e nts a v e c t oi ( m ê m e r ar es c es d er ni ers
t e m ps). E n r e v a n c h e, c o m pt e pl us s ur m oi p o ur t es p ut ai ns d e missi o ns t err ai ns. T’ es u n es cr o c ! P uis
V ér o, j e n’ ai p as d e m ot . M erci p o ur t o ut, p o ur t a j oi e, t a b o n n e h u m e ur, t o n rir e, t a dis p o ni bilit é, t es
c orr e cti o ns. F ais u n gr os bis o u a u x e nf a nts ! T’ es u n e b ell e p ers o n n e.
1
P ut ai n : e x pr essi o n mars eill ais e q ui s ert d e vir g ul e o u d e p o n ct u ati o n.
5
P uis il y a m o n d e u xi è m e l a b o, M A PI E M. T o ut p ar eil q u e p o ur MI O. D a ns l e d és or dr e et p ar or dr e d’ arri v é

d a ns m o n c er v e a u : m er ci à J e a n-Fr a n ç ois C h ail a n (j e t’ a v ais dit q u e j e r est er ais 2 m ois p uis j e s uis r est é
1 a n et d e mi !) t o uj o urs pr êt à s o u d o y er u n j ur y p o ur f air e g a g n er c es d o ct or a nts, c’ est r e m ar q u a bl e !
m er ci à G é g é et A n ni c k p o ur v otr e s y m p at hi e et v otr e b o n n e h u m e ur, à R a p h, à C at h eri n e (t ort ur e p as
tr o p Willi a m, c’ est u n p etit-êtr e fr a gil e) , A n n e, M arl è n e ( q u a n d j e p artir ais j e b al a n c er ais t o ut es l es
c o n n eri es q u’ o n f ait l es g e ns d a ns l es l a b os t kt h as ht a g g est a p o), X a vi er, et Br u n o.
P uis l à e n c or e, il y a l es a mis d e M A PI E M . Isis, El or a, M ar g a u x, M a n u ( El c o m m a n d a nt e), Li n a (t u m e

m a n q u es b e a u c o u p, ess a y e d e r e v e nir u n p e u p ar c e q u e m oi j e n’ir ais p as d a ns l e N or d … ), Elis a. L a ur e …
o n est n é l e m ê m e j o ur et o n est p ar eil. C’ est à q uitt e o u d o u bl e. P arf ois, j e t’ a d or e et p arf ois t u m e s ors
p ar l es y e u x. P ut ai n q u’ est - c e q u e t’ es c hi a nt e p arf ois ! M ê m e p o ur é crir e c ett e p arti e, t u m e s o ul e. J e
n’ arr êt e p as d e m e d e m a n d er b o n q u’ est - c e q u e j e d ois é crir e p o ur l ui f air e pl aisir, q u’ ell e l e pr e n n e p as
m al … et c … Al ors v oil à t’ es c hi a nt e, t’ es u n e p e a u -d e -v a c h e m ais j e t’ ai m e c o m m e ç a. C h a n g e p as.
Vit al ys, j’ ai pris d es a cti o ns p o ur l e K F C g a b o n ais. J e cr ois e n t o n pr oj et f ou ! B e n oit, t’ es afri c ai n al bi n os
m ais j e t’ ai m e bi e n q u a n d m ê m e. P uis r a p p ell e-t oi, f ais-t oi p ass er p o ur pl us b êt e q u e t u n e l’ es p o ur p as
q u e J eff t e f ass e tr o p c hi er p o ur l a t h ès e ! N at h a n, l’ él u. J e f o n d e b e a u c o u p d’ es p oir e n t oi p o ur pr e n dr e
m a r el è v e . Pr e n ds s oi n d e l a t ass e à c af é et p er p ét u e c ett e tr a diti o n. Will-I- A m o u Wi wi, pfff j e s ais p as
q u oi dir e. T’ es u n p e u bi z arr e c o m m e t y p e m ais o n t’ ai m e p o ur ç a. T oi a ussi c h a n g es p as et b o n c o ur a g e
p o ur l a fi n d e t h ès e. O n a c o m m e n c é e ns e m bl e, o n fi nit e ns e m bl e , ah h n o n t oi t u fi nis pl us t ar d , p ar d o n.
M ais t u v as l e f air e et a v e c l a m a ni èr e !
P uis il y a l es a n ci e ns, l es a mis d e l a pr e mi èr e h e ur e q ui m’ o nt a c c e pt é q u a n d j e n’ ét ais q u’ u n st a gi air e

q ui r a c o nt e d es hist oir es bi z arr es … A ur éli e, L a uri e et R i c h ar d ! M er ci et v o us m e m a n q u ez t o us l es tr ois,
b e a u c o u p ! L a uri e, j e n e p e ns e p as q u e j’ ai b es oi n d’ e n écrir e d es t o n n es p o ur q u e t u s a c h es à q u el p oi nt
t’ es i m p ort a nt e p o ur m oi. D o n c m er ci p o ur t o ut. Ri c h ar d, t oi p ar c o ntr e j e p o urr ais e n é crir e d es t on n es
m ais ç a p o urr ait êtr e g ê n a nt et i n a p pr o pri é, i ci. D o n c j e v ais ess a y er d e r est er m es ur é. O n n’ ét ait p as
f ait p o ur êtr e a mi, p uis a u fi n al … v oil à : u n e gr a n d e a miti é ! O n a ur a pl ei ns d’ hist oir es à r a c o nt er à n os
p etits -e nf a nts. P uis t u s ais si bi e n l es r a c o nt er e n pl us … C o m m e c ell e a u x c h a m pi g n o ns, t u t e s o u vi e ns
q u a n d t u as e u u n pr o bl è m e g as BI P BI P BI P o u l a f ois o ù t’ as r e n c o ntr é c ett e fill e q ui … N o n c ell e -l à o n
n e p e ut p as l e r a c o nt er i ci. Ni m ê m e à t es p etits -e nf a nts, d’ aill e urs ! B o n p o ur c e u x qu e ç a i nt ér ess e, j’ ai
r é p ert ori é t o ut es t es hist oir es s ur u n sit e : w w w.l es - p etit es-hist oir es -d e -Ri c h ar d.fr . Et a u f ait, d és ol é
p o ur t a d e nt et p o ur l a m ort d e t o n p oiss o n, c’ est u n p e u m a f a ut e.
P uis i l y a t o us l es a utr es, d es a mis, c ert ai ns p er d us d e v u e d ur a nt c ett e t h ès e m ais q ui s o nt t o uj o urs

d a ns m es p e ns é es : Ori a n e, C hrist ell e, Ni c o & J uli a, v os e nf a nts ( M aël et L u c y), Cl é m (j ’ a ur ais p u f air e
u n p ar a gr a p h e s ur t oi), J oris, J ul es , Gr os L a o ul, S e b, S ar a h. J’e n o u bli e s ur e m e nt, d és ol é.
E nfi n , m a f a mill e. M es p ar e nts. P a p a, M a m a n. M er ci d’êtr e l à p o ur m oi. D e m ’a v oir t o uj o urs s o ut e n u

d a ns m es pr oj ets, d e m ’a v oir ai d é. J ’es p èr e q u e j e v o us r e n ds fi er. J ’ess a y e d e t o ut f air e d a ns c e s e ns,
e n t o ut c as. T o ut es c es ét u d es et c ett e t h è s e, c’est p o ur v o us, p o ur v o us r e n dr e fi er et v o us r e n dr e t o ut
6
c e q u e v o us m’ a v ez a p p ort é, d e p uis t o ut p etit. ( Si n o n, j’ a ur ais f ait d e l a c uisi n e :p, j e v ais p e ut -êtr e

c o m m e n c er d’ aill e urs). Il a f all u q u e j e f ass e et qu e j ’é cri v e u n e t h ès e p o ur v o us dir e q u e j e v o us ai m e.
O n n e s e l e dit p as b e a u c o u p m ais j e v o us ai m e ! M es gr a n d s- p ar e nts ( P a pi, M a mi e C hristi a n e, M a mi e
J o, et Fr a n cis), m a s œ ur, Fr a n c k et K a m a, j e v o us ai m e t o us tr ès f ort.
S ar a. Mi a m or cit a , mi m al cri a dit a. J e n’y s er ais p as arri v é s a ns t oi. M er ci d e m ’a v oir s o ut e n u d a ns c es

m o m e nts o ù j e n ’ai p as t o uj o urs ét é l e pl us si m pl e d es c o p ai ns. J ’ai b e a u c o u p d e c h a n c e d e t ’a v oir d a ns
m a vi e. P o ur l o n gt e m ps, p o ur t o uj o urs. T e a m o. M u c h o. M u c hissi m o. M u c hiss issi m o.
E nfi n, l e pl us d ur. J e r e d o ut ais d’ arri v er à c e p ar a gr a p h e. C é dri c. L es m ots s o nt l o ur ds et p ei n e à

a p p ar aitr e s ur c ett e p a g e bl a n c h e. Il y a ur ait mill e f a ç o ns d’é crir e c e q u e j ’ ai s ur l e c œ ur . A u c u n e n e
p o urr a l e r e tr a ns crir e p arf ait e m e n t. Et c’est t a nt mi e u x, c ’est a u f o n d d e m oi, à j a m ais m ar q u é d a ns
m o n êtr e . Al ors, j e v ais s e ul e m e nt es p ér er t’ a v oir r e n d u fi er p ar m o n tr a v ail. C h a q u e j o ur d e tr a v ail ,
c h a q u e r és ult at, c h a q u e p arti e, c h a q u e p a g e, c h a q u e m ot d e c ett e t h ès e est p o ur t oi. L e r est e, j e l e
g ar d e p o ur m oi.
Fi n al e m e nt … V oil a. J’ ai mis d e l’ e nt h o usi as m e d a ns c es r e m er ci e m e nts et j’ ai pris d u pl aisir à p e ns er à

c h a c u n d e v o us. J e s uis p e ut- êtr e di n g o, s ur e m e nt m ê m e !
7
à C é dri c,
u n m e nt or, u n m o d èl e
m ais u n a mi a v a nt t o ut.
à m es p ar e nts,
p o ur m’ a v o ir t o uj o urs s o ut e n u.
8
T A B L E D E S M A TI È R E S
C H A PI T R E I. S Y N T H È S E BI B LI O G R A P H I Q U E ....................................................................2 6
I. 1. L es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a n s l’ e n vir o n n e m e nt m ari n ..........................................................2 6

I. 1. 1. D éfi niti o n, a b o n d a nc e et di v ersit é d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ..............................................2 6
I. 1. 2. L es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns l a c ol o n n e d’ e a u : l’ ultr a pl a nct o n........................................2 9
I. 1. 2. 1. D éfi niti o n, di v ersit é et distri b uti o n d e l’ ultr a pl a n ct o n ...........................................................2 9
I. 1. 2. 2. I nfl u e n c e d es v aria bl es e n vir o n n e m e nt al es n at ur ell es s ur l es c o m m u n a ut és ultr a pl a nct o ni q u es
............................................................................................................................................3 3
I. 1. 2. 3. R ôl e d e l’ ultr a pl a n ct o n d a ns l es é c os yst è m es m ari ns ............................................................3 6
I. 1. 3. L es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ass o ci é es à u n e s urf a c e : l e bi ofil m .............................................3 8
I. 1. 3. 1. D éfi niti o n d es bi ofil m s m ari ns et c o ns é q u e n c es é c o n o mi q u es et é c ol o gi q u es li é es a u bi ofil m
m ari n ............................................................................................................................................3 8
I. 1. 3. 2. A v a nt a g e d u m o d e d e vi e e n bi ofil m et r ôl e d a ns l’ é c os yst è m e m ari n c ôti er .........................4 1
I. 1. 3. 3. F or m ati o n d u bi ofil m mi cr o bi e n ...........................................................................................4 2
I. 1. 3. 4. D e nsit é et di v ersit é d es mi cr o or g a nis m es d a ns l es bi ofil m s m ari ns .......................................4 4
I. 1. 3. 5. I m p act d e l’ e n vir o n n e m e nt s ur l e bi ofil m mi cr o bi e n .............................................................4 7
I. 2. L es él é m e nt s tr a c es m ét alli q u es d a n s l es éc o s yst è m es m ari n s c ôti ers ..............................................5 0

I. 2. 1. N at ur e et ori gi n es d es él é m e nts tr a c es m ét alli q u es .......................................................................5 0
I. 2. 1. 1. N oti o n d’ él é m e nt tr ac e m ét alli q u e .......................................................................................5 0
I. 2. 1. 2. Ori gi n e et c o m p ort e m e nts d es E T M d a ns l es z o n es m ari n es c ôti èr es ....................................5 1
I. 2. 2. Distri b uti o n d es E T M d a ns l es z o n es m ari n es c ôti èr es ....................................................................5 4
I. 2. 2. 1. Distri b uti o n d es E T M d a ns l a c ol o n n e d’ e a u .........................................................................5 4
I. 2. 2. 2. L es s é di m e nts : p uits et s o ur c es d’ E T M.................................................................................5 5
I. 2. 3. S p é ci ati o n et bi o dis p o ni bilit é d es E T M ..........................................................................................5 6
I. 2. 3. 1. S p é ci ati o n d es E T M ..............................................................................................................5 6
I. 2. 3. 2. Bi o di s p o ni bilit é d es E T M ......................................................................................................5 7
I. 3. R el ati o ns e ntr e l es él é m e nts tr ac es m ét alli q u es et l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ........................5 9

I. 3. 1. M é c a nis m es d e t o xi cit é d es E T Ms .................................................................................................6 0
I. 3. 2. M é c a nis m es d e r ésist a nc e o u d e t ol ér a n c e : r ésist er et s’ a d a pt er ..................................................6 0
I. 3. 3. Eff ets d es E T Ms s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es e n mili e u m ari n c ôti er ...................................6 7
I. 3. 3. 1. Pri n ci p es f o n d a m e nt a u x d’ é c ol o gi e mi cr o bi e n n e e n li e n a v e c u n e p ert ur b ati o n ...................6 7
I. 3. 3. 2. Di v ersit é, t ur n o v er et r el ati o ns e ntr e l es es p è c es .................................................................6 9
I. 3. 3. 3. Eff ets d es E T Ms s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ............................................................7 3
I. 4. C o nt e xt e g é o gr a p hi q u e d e l’ ét u d e : z o n e c ôti èr e m é dit err a n é e n n e, l a r a d e d e T o ul o n ....................7 5

9
I. 4. 1. L a M er M é dit err a n é e ....................................................................................................................7 5

I. 4. 2. L a r a d e d e T o ul o n..........................................................................................................................7 6
I. 4. 2. 1. C ar a ct éristi q u es g é o gr a p hi q u es, cli m ati q u es et h y dr o d y n a mi q u es .......................................7 6
I. 4. 2.2. C o nt e xt e s o ci o -é c o n o mi q u e et pr és e nt ati o n d es a cti vit és m aj e ur es d a ns l a r a d e d e T o ul o n .7 8
I. 4. 2. 3. Ét at d es c o n n aiss a n c es s ur l a c o nt a mi n ati o n d e l a r a d e d e T o ul o n ........................................7 9
I. 4. 3. Pr o gr a m m e d e r e c h er c h e ..............................................................................................................8 1
I. 5. O bj e ctifs d e l a t h ès e et or g a nis ati o n d u m a n u s crit ............................................................................8 3
C H A PI T R E II. M A T E RI E L S E T M É T H O D E S .........................................................................8 7
II. 1. Pr és e nt ati o n d es sit es d e pr él è v e m e nt, d’i m m er si o n et d es s yst è m es e x p éri m e nt a u x .....................8 7

II. 1. 1. Sit es d e pr él è v e m e nt et d’i m m ersi o n ............................................................................................8 7
II. 1. 1. 1. S ui vi m e ns u el d e l a r a d e d e T o ul o n : s ui vi D G T ( Arti cl e I, C h a pitr e III)....................................9 1
II. 1. 1. 2. C a m p a g n es d e t err a i n : m a p pi n g ( Arti cl e 2, C h a pitr e III) .......................................................9 1
II. 1. 1. 3. I m m ersi o n i n sit u ( Pr oj et P R E V E N T) ( Arti cl es 3 et 4, C h a pitr es I V et V) ..................................9 1
II. 1. 2. S ys t è m es e x p éri m e nt a u x...............................................................................................................9 2
II. 1. 2. 1. E x p éri e nc es e n mi cr oc os m es ( Arti cl e 1, C h a pitr e III) .............................................................9 2
II. 1. 2. 2. E x p éri e nc es e n m és o c os m es ( Pr oj et I M P R E CI) ( Arti cl e 5, C h a pitr e VI) ...................................9 4
II. 2. L es p ar a m ètr es m es ur és ...................................................................................................................9 6

II. 2. 1. C ar a ct éris ati o n p h ysi c o -c hi mi q u e d es é c h a ntill o ns pr él e v és ..........................................................9 7
II. 2. 1. 1. M es ur es i n sit u d es c ar act éristi q u es p h ysi c o -c hi mi q u es d e l’ e a u ...........................................9 7
II. 2. 1. 2. A n al ys es d es c o n c e ntr ati o ns e n él é m e nts tr ac es m ét alli q u es ................................................9 7
II. 2. 1. 3. A n al ys es d es c o n c e ntr ati o ns e n n utri m e nts ..........................................................................9 8
II. 2. 2. C ar a ct éris ati o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns l es é c h a ntill o ns p r él e v és ............................9 9
II. 2. 2. 1. D ét er mi n ati o n d e l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és pr o c ar y ot es ( Arti cl es 3, 4 et 5) .............9 9
II. 2. 2. 2. E sti m ati o n d e l a d e nsit é d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns l es bi ofil ms p ar q P C R ( Arti cl e 4)
..........................................................................................................................................1 0 3
II. 2. 2. 3. E sti m ati o n d e l’ a b o n d a nc e ( Arti cl es 1, 2, 3, et 5) et d e l a str uct ur e ( Arti cl es 1 et 2) d es
c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es p ar c yt o m étri e e n fl u x .....................................................................1 0 3
II. 3. Tr ait e m e nt s bi oi nf or m ati q u es et a n al y s es st atisti q u es ...................................................................1 0 3

II. 3. 1. Tr ait e m e nts bi oi nf or m ati q u es d es r és ult ats d e s é q u e n ç a g e .........................................................1 0 4
II. 3. 1. 1. Pi p eli n e d e QII M E ( Arti cl es 3 et 4) ......................................................................................1 0 4
II. 3. 1. 2. Pi p eli n e d e D A D A 2 ( Arti cl e 5) .............................................................................................1 0 5
II. 3. 2. A n al ys es st atisti q u es d es d o n n é es d e s é q u e n ç a g e .......................................................................1 0 8
II. 3. 2. 1. St atisti q u es u ni v ari é es .......................................................................................................1 0 9
II. 3. 2. 2. St atisti q u es m ulti v ari é es ....................................................................................................1 0 9
10
C H A PI T R E III. I N F L U E N C E D E L A C O N TA MI N A TI O N D E S S É DI M E N T S E T D E L’ E A U D E M E R
S U R L‘ A B O N D A N C E R E L A TI V E D E S C O M M U N A U T E S U L T R A P L A N C T O NI Q U E S .....................1 1 2
III. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e .................................................................................................................1 1 2
III. 2. Tr ac e m et al c o nt a mi n ati o n a s a t o xi c a n d str u ct uri n g f act or i m p a cti n g ultr a p h yt o pl a n kt o n

c o m m u niti es i n a m ulti c o nt a mi n at e d M e dit err a n e a n c o a st al ar e a ...............................................................1 1 4
III. 2. 1. A bstr a ct ..................................................................................................................................1 1 5
III. 2. 2. I ntr o d ucti o n ...........................................................................................................................1 1 6
III. 2. 3. M at eri als a n d m et h o ds ...........................................................................................................1 1 8
III. 2. 3. 1. St u d y sit e ...........................................................................................................................1 1 8
III. 2. 3. 2. S a m pli n g pr oc e d ur es f or i nc u b ati o n e x p eri m e n ts ...............................................................1 1 9
III. 2. 3. 3. W at er i n c u b ati o n ...............................................................................................................1 2 0
III. 2. 3. 4. S e di m e nt el utri at e i n c u b ati o n ............................................................................................1 2 1
III. 2. 3. 5. C h e mi c al a n al ys es ..............................................................................................................1 2 2
III. 2. 3. 6. Mi cr o bi al c o m m u nit y c h ar a ct eriz ati o n ...............................................................................1 2 3
III. 2. 3. 7. St atisti c al a n al ysis ..............................................................................................................1 2 3
III. 2. 4. R es ults ....................................................................................................................................1 2 4
III. 2. 4. 1. M et e or ol o gi c al d at a a n d a bi oti c c h ar a ct eri z ati o n of t h e s urf a c e s e a w at er ..........................1 2 4
III. 2. 4. 2. Mi cr o bi al c o m m u nit y a b u n d a nc e a n d str u ct ur e ..................................................................1 2 7
III. 2. 4. 3. R el ati o ns hi ps b et w e e n ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y c h ar a ct eristi cs a n d e n vir o n m e nt al
p ar a m et ers ..........................................................................................................................................1 2 8
III. 2. 4. 4. D O C, n utri e nt, a n d tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns i n i n c u b ati o n e x p eri m e nts ..........................1 3 1
III. 2. 4. 5. Ultr a p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c e d y n a mi cs i n i n c u b at i o n e x p eri m e nts .................................1 3 4
III. 2. 5. Dis c ussi o n ..............................................................................................................................1 4 0
III. 2. 5. 1. C h e mi c al c o nt a mi n ati o n of s urf ac e w at er i n T o ul o n B a y .....................................................1 4 0
III. 2. 5. 2. R el ati o ns hi ps b et w e e n ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y a n d c h e mi c al gr a di e nts ...............1 4 2
III. 2. 5. 3. Dis e nt a n gli n g t h e dri v ers str u ct uri n g t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y i n T o ul o n B a y ...1 4 6
III. 2. 5. 4. Ass essi n g t h e c o ns e q u e nc es of mi xi n g c h e mi c all y c o ntr ast e d n at ur al w at ers f or t h e
ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y ............................................................................................................1 4 8
III. 2. 6. C o n cl usi o n ..............................................................................................................................1 4 9
III. 3. I m p act of s e di m e nt dr e d gi n g o n s e a w at er q u alit y: a l o n g-t er m m o nit ori n g st u d y of tr a c e m et als a n d

mi cr o bi al c o m m u nit y i n T o ul o n B a y ( Fr a n c e) ................................................................................................1 5 1
III. 3. 1. A bstr a ct ..................................................................................................................................1 5 2
III. 3. 2. I ntr o d ucti o n ...........................................................................................................................1 5 3
III. 3. 3. E x p eri m e nt al ..........................................................................................................................1 5 5
III. 3. 3. 1. St u d y sit e ...........................................................................................................................1 5 5
III. 3. 3. 2. S a m pli n g a n d s a m pl es pr etr e at m e nt ..................................................................................1 5 6
11
III. 3. 3. 3. C h e mi c al a n al ys es ..............................................................................................................1 5 7
III. 3. 3. 4. Mi cr o bi al c o m m u nit y c h ar a ct eriz ati o n ...............................................................................1 5 8
III. 3. 4. R es ults a n d di s c ussi o n ............................................................................................................1 5 9
III. 3. 4. 1. Tr ac e m et al l e v els i n t h e b a y a p art fr o m t h e dr e d gi n g a cti viti es p eri o d ...............................1 5 9
III. 3. 4. 2. Distri b uti o n a n d str u ct ur e of ultr a pl a n ct o n a p art fr o m t h e dr e d gi n g p eri o d ........................1 6 2
III. 3. 4. 3. Tr ac e m et als s p ati al m o difi c ati o n d uri n g dr e d gi n g ..............................................................1 6 5
III. 3. 4. 4. Dr e d gi n g ac c e nt u at e d t h e bi ol o gi c al gr a di e nt of ultr a pl a n kt o n ...........................................1 6 7
III. 3. 5. C o n cl usi o n ..............................................................................................................................1 6 8
III. 4. C o n cl usi o n d u c h a pitr e ....................................................................................................................1 7 0
C H A PI T R E I V. I N FL U E N C E DE L A M U L TI C O N T A MI N A TI O N EN E TM D E L’ E A U S U R
L’ A B O N D A N C E E T L A DI V E R SI T É T A X O N O MI Q U E D E S C O M M U N A U T É S D E P R O C A R Y O T E S
P L A N C T O NI Q U E S ................................................................................................................1 7 2
I V. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e .................................................................................................................1 7 2
I V. 2. C h a n g es i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es r es ulti n g fr o m dir e ct a n d i n dir e ct i nt er acti o ns wit h tr ac e

m et al gr a di e nt s i n a n ur b a niz e d m ari n e c o a st al ar e a ....................................................................................1 7 4
I V. 2. 1. A bstr a ct ..................................................................................................................................1 7 5
I V. 2. 2. I ntr o d ucti o n ...........................................................................................................................1 7 6
I V. 2. 3. M at eri als a n d m et h o ds ...........................................................................................................1 7 8
I V. 2. 3. 1. St u d y ar e a a n d s a m pl e c oll e cti o n .......................................................................................1 7 8
I V. 2. 3. 2. B a ct eri al c o m m u nit y a b u n d a n c e b y fl o w c yt o m etr y ...........................................................1 7 9
I V. 2. 3. 3. B a ct er i al c o m m u nit y c o m p ositi o n ......................................................................................1 8 0
I V. 2. 3. 4. D at a a n al ysis ......................................................................................................................1 8 0
I V. 2. 4. R es ults ....................................................................................................................................1 8 2
IV. 2. 4. 1. G e n er al c h ar a ct eristi cs of T o ul o n B a y s e a w at er s a m pl es ....................................................1 8 2
I V. 2. 4. 2. B a ct eri al c o m m u nit y d y n a mi cs ...........................................................................................1 8 3
I V. 2. 4. 3. B a ct eri al c o m m u ni t y c o m p ositi o n ( B C C) i n r el ati o n wit h e n vir o n m e nt al v ari a bl es ...............1 8 7
I V. 2. 4. 4. B a ct eri o pl a n kt o n pr e di ct e d f u n cti o n al c a p a biliti es of mi cr o bi al c o m m u niti es .....................1 9 0
I V. 2. 5. DI S C U S SI O N ............................................................................................................................1 9 0
I V. 2. 5. 1. Tr ac e m et al c o nt a mi n ati o ns as dri v ers of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es ...........................1 9 1
I V. 2. 5. 2. I m pli c ati o n r e g ar di n g ot h ers l o c al s el e cti v e pr ess ur es ........................................................1 9 5
I V. 2. 5. 3. Bi oti c i nt er a cti o ns as e vi d e n c es of i n dir e ct eff e cts of tr a c e m et al s ......................................1 9 6
I V. 2. 6. C o n cl usi o n ..............................................................................................................................1 9 8
I V. 3. C o n cl usi o n d u c h a pitr e ....................................................................................................................1 9 9

12
C H A PI T R E V. I N F L U E N C E D E L A M U L TI C O N T A MI N A TI O N E N E TM D E L’ E A U S U R L A D E N SI T É
E T L A DI V E R SI T É G É N È TI Q U E D E S C O M M U N A U T É S D E P R O C A R Y O T E S D A N S L E S BI O FI L M S .......
................................................................................................................2 0 1
V. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e .................................................................................................................2 0 1
V. 2. E vi d e n c e f or mi cr o bi a l bi ofil m c o m m u nit y str u ct uri n g b y s e di m e nt cl o s e n ess r at h er t h a n

m ulti c h e mic al c o nt a mi n ati o n or b a ct eri o pl a n kt o n c o m p o siti o n ...................................................................2 0 3
V. 2. 1. A bstr a ct ......................................................................................................................................2 0 4
V. 2. 2. I ntr o d ucti o n................................................................................................................................2 0 5
V. 2. 3. E x p eri m e nt al Pr o c e d ur es ............................................................................................................2 0 7
V. 2. 3. 1. I m m ersi o n sit es, e x p eri m e nt al d esi g n a n d s a m pl e c oll e cti o n ..............................................2 0 7
V. 2. 3. 2. E n vir o n m e nt al m e as ur e m e nts ............................................................................................2 0 9
V. 2. 3. 3. D N A e xtr a cti o n, 1 6 S r R N A g e n e a m pli c o n s e q u e n ci n g a n d q u a ntifi c ati o n ............................2 0 9
V. 2. 3. 4. Bi oi nf or m ati c a n al ysi s ........................................................................................................ 21 0
V. 2. 3. 5. D at a a n al ysis ......................................................................................................................2 1 0
V. 2. 4. R es ults ........................................................................................................................................2 1 1
V. 2. 4. 1. P h ysi c al a n d c h e mi c al e n vir o n m e nt al c h ar act eriz ati o n of T o ul o n B a y s e a w at er ..................2 1 1
V. 2. 4. 2. Al p h a di v ersit y of pr o k ar y oti c fr a cti o ns ..............................................................................2 1 2
V. 2. 4. 3. Bi ofil m v ers us pl a n kt o ni c pr o k ar y oti c c o m m u niti es ............................................................2 1 3
V. 2. 4. 4. Diff er e n c es i n bi ofil m c o m m u niti es b et w e e n s urf a c e a n d b ott o m s e a w at e r of T o ul o n B a y ..2 1 5
V. 2. 4. 5. Diff er e n c es i n bi ofil m c o m m u niti es b et w e e n s a m pli n g sit es of T o ul o n B a y .........................2 1 9
V. 2. 4. 6. R el ati o ns hi ps b et w e e n bi ofil m c o m m u niti es a n d e n vir o n m e nt al v ari a bl es ..........................2 2 0
V. 2. 5. Dis c ussi o n ...................................................................................................................................2 2 0
V. 2. 5. 1. Bi ofil m c o m m u niti es ar e di ssi mil ar t o pl a n kt o ni c c o m m u nit i es ...........................................2 2 2
V. 2. 5. 2. I nfl u e n c e of s e di m e nts o n bi ofil m mi cr o bi al c o m m u niti es ..................................................2 2 3
V. 2. 5. 3. Li mit e d i m p act of c h e mi c al c o nt a mi n a nt gr a di e nt o n m i cr o bi al bi ofil m...............................2 2 4
V. 2. 6. C o n cl usi o n ..................................................................................................................................2 2 6
V. 3. C o n cl usi o n d u c h a pitr e ....................................................................................................................2 2 8
C H A P I T R E VI. R É P O N S E S S P É CI FI Q U E S D E S C O M M U N A U T É S D E P R O C A R Y O T E S À U N E
C O N T A MI N A TI O N M É T A L L I Q U E R E P R É S E N T A TI V E D E L A R A D E D E T O U L O N S E L O N L E U R P A S SI F
D’ E X P O SI TI O N ................................................................................................................2 3 0
VI. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e .................................................................................................................2 3 0
VI. 2. T h e s p ecifi c i m p act s of c o p p er a n d l e a d e x p os ur e o n b act eri o pl a n kt o n c o m m u niti es ori gi n ati n g fr o m

c o nt a mi n at e d c o ntr a st e d c o ast al s e a w at er s: t h e i nfl u e n c e of e x p os ur e hist or y ...........................................2 3 2
13
VI. 2. 1. I ntr o d ucti o n ...........................................................................................................................2 3 3

VI. 2. 2. M at eri als a n d m et h o ds ...........................................................................................................2 3 6
VI. 2. 2. 1. St u d y ar e a ..........................................................................................................................2 3 6
VI. 2. 2. 2. S e a w at er c oll e cti o n, pr oc essi n g, a n d st or a g e ......................................................................2 3 7
VI. 2. 2. 3. M es o c os m s et u p, a n d e x p eri m e nt al d esi g n ........................................................................2 3 7
VI. 2. 2. 4. E x p eri m e nt al ti m e pl a n a n d s a m pli n g .................................................................................2 3 9
VI. 2. 2. 5. S e a w at er p h ysi c o -c h e mi c al m e as ur e m e nts a n d a n al ys es ....................................................2 4 0
VI. 2. 2. 6. Fl o w c yt o m etr y a n al ysis .....................................................................................................2 4 1
VI. 2. 2. 7. D N A e xtr a cti o n, P C R a m plifi c ati o n, a n d s e q u e nci n g of 1 6 S r R N A g e n e a m pli c o ns ................2 4 1
VI . 2. 2. 8. Bi oi nf or m ati c a n al ysi s ........................................................................................................2 4 1
VI. 2. 2. 9. St atisti c al a n al ysis ..............................................................................................................2 4 2
VI. 2. 3. R es ults ....................................................................................................................................2 4 3
VI. 2. 3. 1. P h ysi c o -c h e mi c al c h ar a ct eri z ati o n of s e a w at er i n m es o c os ms ............................................2 4 3
VI. 2. 3. 2. Ultr a p h yt o pl a n kt o ni c a n d h et er otr o p hi c pr o k ar y ot es a b u n d a n c e .......................................2 4 4
VI. 2. 3. 3. Pr o k ar y oti c al p h a - di v ersit y .................................................................................................2 4 6
VI. 2. 3. 4. Pr o k ar y oti c c o m m u nit y c o m p ositi o n str o n gl y s h a p e d b y C u i n c o ntr ast t o P b .....................2 4 9
VI. 2. 3. 5. I nfl u e n c e of m et al e x p os ur e hist or y o n c o p p er eff e cts........................................................2 5 3
VI. 2. 4. Dis c ussi o n ..............................................................................................................................2 5 7
VI. 2. 4. 1. C o p p er e x p os ur e i n d u c e c h a n g es i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es ...................................2 5 7
VI. 2. 4. 2. R es p o ns es of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es t o C u c o nt a mi n ati o n a c c or di n g t o t h eir e x p os ur e
hist or y ..........................................................................................................................................2 5 9
VI. 2. 4. 3. Li mit e d eff e cts of P b c o nt a mi n ati o n o n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es ..............................2 6 1
VI. 2. 5. C o n cl usi o n ..............................................................................................................................2 6 2
VI. 3. C o n cl usi o n d u c h a pitr e ....................................................................................................................2 6 4
C H A PI T R E VII. DI S C U S SI O N G É N É R A L E ............................................................................2 6 6
VII. 1. R a p p el d es o bj e ctifs et d es a p pr o c h es utilis é es ...............................................................................2 6 6
VII. 2. A v a nt a g es et li mit es d u c o u pl a g e d es a n al y s es d e c yt o m étri e e n fl u x et d u s é q u e n ç a g e h a ut d é bit ....

........................................................................................................................................................2 6 7
VII. 2. 1. A v a nt a g es d e l a c yt o m étri e e n fl u x .........................................................................................2 6 7
VII. 2. 2. C as s p é cifi q u e d e l a c yt o m étri e e n fl u x p o ur l a m es ur e d es d e nsit és c ell ul air es a u s ei n d es bi ofil m s
...............................................................................................................................................2 6 9
VII. 2. 3. Li mit es d e l a c yt om étri e e n fl u x ..............................................................................................2 7 1
VII. 2. 4. A v a nt a g e d u c o u pl a g e d e l a c yt o m étri e e n fl u x a v e c l e s é q u e n ç a g e h a ut d é bit ( m ét a b ar c o di n g) ..
...............................................................................................................................................2 7 1
VII. 2. 5. Li m it es d u s é q u e n ç a g e h a ut d é bit et a p pr o c h es f ut ur es ..........................................................2 7 3
14
VII. 3. R é p o ns es d es c o m m u n a ut és micr o bi e n n es à u n e p ert ur b ati o n m ét alli q u e s el o n l e c o m p arti m e nt

ét u di é : pl a n ct o ni q u e, bi ofil m et b e nt hi q u e ..................................................................................................2 7 4
VII. 3. 1. A b o n d a n c e et di v ersit é d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es l e l o n g d u gr a di e nt m ét alli q u e .........2 7 4
VII. 3. 2. C o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es e n li e n a v e c l a c o nt a mi n ati o n e n E T Ms ............2 7 7
VII. 3. 2. 1. L es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es ............................................................................2 7 7
VII. 3. 2. 2. L es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns l es bi ofil m s .........................................................2 8 0
VII. 3. 2. 3. Mis e e n r el ati o n d es 3 c o m p arti m e nts ...........................................................................2 8 1
VII. 4. I m p ort a n c e d’ a utr es f act e urs bi oti q u es et a bi oti q u es s ur l a d y n a mi q u e d es c o m m u n a ut és

mi cr o bi e n n es ................................................................................................................................................2 8 3
VII. 4. 1. I m p ort a n c e d u c o u pl a g e b act éri o pl a n ct o n-ultr a p h yt o pl a nct o n et d es r el ati o ns bi oti q u es e n
g é n ér al ...............................................................................................................................................2 8 3
VII. 4. 2. I nfl u e n c e d es c o n diti o ns h y dr o d y n a mi q u es ............................................................................2 8 6
VII. 4. 3. P ot e nti els eff ets d’ u n e c o nt a mi n ati o n or g a ni q u e ....................................................................2 8 8
VII. 5. S y n e c h o c o c c us : u n gr o u p e t a x o n o mi q u e r e pr és e nt atif d es v ari ati o n s d e c o nt a mi n ati o n d a n s l a r a d e

d e T o ul o n ......................................................................................................................................................2 9 0
VII. 5. 1. R é p artiti o n s p ati al e d e S y n ec h o c o c c us d a ns l a r a d e d e T o ul o n ................................................2 9 0
VII. 5. 2. I nfl u e n c es d es E T Ms s ur l e gr a di e nt d’ a b o n d a nc e d e S y n e c h o c o c c us .......................................2 9 1
VII. 5. 3. Utilis ati o n d e S y n e c h o c o c c us et d es c y a n o b a ct éri es c o m m e bi oi n di c at e urs .............................2 9 2
C H A PI T R E VIII. C O N C L U SI O N S E T P E R S P E C TI V E S ..............................................................2 9 5
VIII. 1. C o n cl usi o n s g é n ér al es d e l a t h ès e ..............................................................................................2 9 5
VIII. 2. P er s p ecti v es ...............................................................................................................................2 9 7

VIII. 2. 1. C ar a ct éris er d’ a utr es t y p es d e p ert ur b ati o n d a ns l a r a d e d e T o ul o n ........................................2 9 7
VIII. 2. 2. A m éli or er l’ ét u d e d e l a di v ersit é d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es ..................................2 9 7
VIII. 2. 3. A p pr of o n dir l’ ét u d e d es c o m m u n a ut és d e bi ofil m d e c ett e ét u d e ...........................................2 9 8
VIII. 2. 4. Pr e n dr e e n c o m pt e l e c o m p arti m e nt s é di m e nt air e .................................................................2 9 9
A N N E X E A. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 1 .................................................................3 0 0
A N N E X E B. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 2 .................................................................3 0 8
A N N E X E C. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 3 .................................................................3 0 9
A N N E X E D. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 4 .................................................................3 3 1
15
A N N E X E E. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 5 .................................................................3 4 5
R É F É R E N C E S BI B LI O G R A P HI Q U E S .......................................................................................3 6 3
P R O D U C TI O N S CI E N TI FI Q U E ...............................................................................................4 1 3
16
T A B L E S D E S I L L U S T R A TI O N S – FI G U R E S
C H A PI T R E I
F I G U R E I- 1 L' E C H E L L E D E T AI L L E D E L A M A TI E R E O R G A NI Q U E ( M O) E T D E S C O M M U N A U T E S MI C R O BI E N N E S D A N S L 'O C E A N .LA M O EST
P RI N CI P A L E M E N T DI VI S E E E N D E U X :LA M A TI E R E O R G A NI Q U E P A R TI C U L AI R E ( M O P) E T L A M A TI E R E O R G A N I Q U E DI S S O U T E
( M O D), S E P A R A TI O N B A S E E S U R L A FI L T R A TI O N A 0. 4 5 µ M . C E T T E LI MI T E E S T C O N T E S T E E E T C E R T AI N E S E T U D E S R E C E N T E S
P L A C E N T C E S E UI L A 0. 2 µ M . M O DI FI E D ’A P R E S A ZA M AND M A L F A T TI , ( 2 0 0 7). .........................................................2 7
F I G U R E I- 2 IL L U S T R A TI O N S C H E M A TI Q U E E T N O N E X H A U S TI V E D E L A P H Y L O G E NI E D E S C L A D E S P R O C A R Y O T E S D O MI N A N T S . L E S L E T T R E S
N OI R E S C O R R E S P O N D E N T A U X G R O U P E S B A C T E RI E N S E T A R C H E E N S U BI Q UI S T E S D A N S L ’E A U D E ME R. LES LET T RES E N O R
C O R R E S P O N D E N T A U X G R O U P E S D O MI N A N T S D A N S L A Z O N E P H O TI Q U E . L E B L E U C O R R E S P O N D A U X G R O U P E S D O MI N A N T S D E S
Z O N E S M E S O P E L A GI Q U E S E T D E S U R F A C E D U R A N T L ’HI V E R P O L AI R E . E N FI N L E V E R T C O R R E S P O N D A U X T A X A D O MI N A N T S D A N S
L E S E C O S Y S T E M E S M A RI N S C O TI E R S . D’ A P R E S G I O V A N N O NI A N D S TI N G L ( 2 0 0 5). .......................................................2 8
F I G U R E I- 3 D I S T RI B U TI O N G L O B A L E A C T U E L L E D E L ’A B O N D A N C E D E P R O C H L O R O C O C C U S ( A) E T S Y N E C H O C O C C U S ( B) A L A S U R F A C E DES
O C E A NS ( FL O M B A U M E T A L ., 2 0 1 3). ...............................................................................................................3 0
F I G U R E I- 4 R E P A R TI TI O N G L O B A L E D E S C O M M U N A U T E S D E B A C T E RI O P L A N C T O N M A RI N D E S Z O N E S C O TI E R E S ( PO M MI E R E T A L ., 2 0 0 7).
..............................................................................................................................................................3 1
F I G U R E I- 5 S T R U C T U R A TI O N MI C R O BI E N N E D A N S U N E C O S Y S T E M E M A RI N . U N E G R A N D E F R A C TI O N D E L A M A TI E R E O R G A NI Q U E Q UI E S T
S Y N T H E TI S E E P A R L E S P R O D U C T E U R S P RI M AI R E S D E VI E N T D E L A M A TI E R E O R G A NI Q U E DI S S O U T E ( M O D) E T ES T C A PTEE P A R LES
B A C T E RI E S . C E S D E R NI E R E S , E N A S SI MI L A N T L A M O D, E N MI N E R A LI S E N T U N E P A R TI E ( ~ 8 0 %) E N C O 2 E T E N S E L S N U T RI TI F S ,
A L O R S Q U E L A F R A C TI O N R E S T A N T E ( ~ 2 0 %) E S T C O N V E R TI E E N BI O M A S S E B A C T E RI E N N E E T D E VI E N T DI S P O NI B L E P O U R L E S
E C H E L O N S T R O P HI Q U E S S U P E RI E U R S . S E L O N AZA M AND M A L F A T TI ( 2 0 0 7). ..............................................................3 6
F I G U R E I- 6 S U R F A C E S C O L O NI S A B L E S P A R L E S MI C R O O R G A NI S M E S D A N S L E S O C E A N S ( FL E M MI N G A N D W UE RTZ , 2 0 1 9). ..............3 9
F I G U R E I- 7 B I O F O U LI N G P R E S E N T S U R DI F F E R E N T E S S U R F A C E S BI O TI Q U E S E T A B I O TI Q U E S. A: C O Q U E D ’U N B A T E A U (S O U R C E :
HTT PS ://W W W .A L A M YI M A G E S .F R / P H O T O S - I M A G E S/ H U L L -F O U LI N G .H T M L ); B: B O U T EI L L E EN VERRE (S O U R C E :
HTT PS ://W W W .A L A M Y .C O M / S E A -T R A S H -I M A G E2 2 1 7 7 9 2 6 0. H T M L ); C: R OC HE (S O U R C E :
HTTP :// J A N E O D W1. B L O G S P O T .C O M ); D: SE A U EN P L A S TI Q U E (S O U R C E :
HTTP ://W W W .A N T H R O P O C E N E M A G A ZI N E .O R G / 2 0 1 7 / 1 0/ A FI N - Q U E -L E S -C O R A U X -M A N G E N T -M OI N S -D E -P L A S TI Q U E -N O U S -
D E V O N S -L UI -D O N N E R -M A U V AI S -G O U T / ? L A N G = F R ); ET E: C O Q UI L L E DE C R ABE (S O U R C E :
HTTP ://I M A G E S. 4E V E R .E U / A NI M A U X / S A U V A G E S / C R A B E -2 4 0 9 3 7). .......................................................................4 0
F I G U R E I- 8 P RI N CI P A L E S E T A P E S D E F O R M A TI O N D ’U N BI O FI L M MI C R O BI E N .M O DI FI E D ’A P R E S S T O O DL E Y E T AL . ( 2 0 0 2); H A R AS
( 2 0 0 5); M O NR OE ( 2 0 0 7). ÉT A P E 1 : F O R M A TI O N D U FI L M C O N DI TI O N N A N T ;E T A P E 2 : A D H E SI O N B A C T E RI E N N E R E V E R SI B L E ;
ET APE 3: A D H E SI O N B A C T E RI E N N E I R R E V E R SI B L E ;E T A P E 4 : M A T U R A TI O N ;E T ET APE 5: D E T A C H E M E N T .........................4 2
17
F I G U R E I- 9 D I S TI N C TI O N E N T R E L E S C O M M U N A U T E S MI C R O BI E N N E S A S S O CI E E S A U N E S U R F A C E E T C E L L E S D E L ’E A U E N VI R O N N A N T E . A :
PCO A B A S E E S U R L ’I N DI C E D E DI S SI MI L A RI T E B R A Y - CU R TI S C A L C U L E A P A R T I R D E L A T A B L E D’ OT U DES C O M M U N A UTES
MI C R O BI E N N E S D E S E C H A N TI L L O N S D E P L A S TI Q U E S , D E S E DI M E N T S E T D ’E A U D E M E R ( DE T E N D E R , D E V RI E S E , E T A L ., 2 0 1 7). B:
D I A G R A M M E D E V E N N R E P R E S E N T A N T L E N O M B R E D E C L A S S E S P A R T A G E E S O U N O N E N T R E L E S E C H A N TI L L O N S D ’E A U D E M E R E T
D E BI O FI L M ( KI R S T EI N E T A L ., 2 0 1 8). ...............................................................................................................4 6
F I G U R E I-1 0 M O D E L E C O N C E P T U E L R E P R E S E N T A N T (I) L E S S O U R C E S E T L E S P UI T S D E S ET M AI N SI Q U E (II) L E S V A RI A B L E S E T P R O C E S S U S
P H Y SI Q U E S , C HI MI Q U E S E T BI O L O G I Q U E S R E GI S S A N T L E CO M P O R T E M E N T E T L A T O XI CI T E D E S ET M E N MI LI E U M A RI N C O T I E R.
D’ A P RES B I A N C HI ( 2 0 0 7) E T DE SO UZ A M A C H A D O E T A L . ( 2 0 1 6). .........................................................................5 1
F I G U R E I-1 1 S C H E M A D E L A S P E CI A TI O N D E S E T M S, D E S I N T E R A C TI O N S E N T R E L E S DI F F E R E N T E S F O R M E S C HI MI Q U E S E T D E S
I N T E R A C TI O N S E N T R E LE S ET MS E T L E S O R G A NI S M E S VI V A N T S . D’ A P R E S B U F FL E AND C H AL ME RS ( 1 9 8 8). ........................5 7
F I G U R E I-1 2 R E P R E S E N T A TI O N S C H E M A TI Q U E D U C O N C E P T D E « BI O TI C LI G A N D M O D E L ». L E M E T A L LI B R E S O U S F O R M E I O NI Q U E ( M2 + )
P E U T I N T E R A GI R A V E C U N LI G A N D BI O TI Q U E (SI T E D ’A C TI O N ). C E T T E I N T E R A C TI O N P E U T E T R E I N F L U E N C E E P A R P L U SI E U R S
F A C T E U R S D O N T L A C O M P E TI TI O N E T L A C O M P L E X A TI O N . D I F F E R E N T S C A TI O N S P EU V E N T E N T R E R E N C O M P E TI TI O N A V E C L E M E T A L
LI B R E S O U S F O R M E I O N I Q U E P O U R S E FI X E R AU X LI G A N D S BI O TI Q U E S D E S O R G A NI S M E S . LA C O M P E TI TI O N E N T R E L E C A R B O N E
O R G A NI Q U E DI S S O U S ( C O D) O U D E S C A TI O N S N A T U R E L L E M E N T P R E S E N T S D A N S L ’E N VI R O N N E M E N T M A RI N S E T L E S M E T A U X
LI B R E S P O U R D E S LI G A N D S O R G A NI Q U E S E T I N O R G A NI Q U E S , R E S P E C TI V E M E N T P E U V E N T E N T R AI N E R U N E R E D U C TI O N D E L A
BI O DI S P O NI BI LI T E D E S I O N S LI B R E S . M : E L E M E N T T R A C E M E T A L LI Q U E . D’ A P R E S D IT O R O E T AL . ( 2 0 0 1). ..........................5 8
F I G U R E I-1 3 C O U R B E D O S E -R E P O N S E E N F O N C TI O N D U T E M P S . M B C : C O N C E N T R A TI O N B A C T E RI CI D E MI NI M U M R E P R E S E N T E
C O N V E N TI O N N E L L E M E N T L A C O N C E N T R A T I O N D’U N A G E N T A N TI MI C R O BI E N (A N TI BI O TI Q U E , BI O CI D E O U M E T A L ) Q UI T U E A U
M OI N S 9 9, 9 % D E L A P O P U L A TI O N B A C T E RI E N N E ; MI C : C O N C E N T R A TI O N I N HI BI T RI C E MI NI M A L E R E P R E S E N T E L A
C O N C E N T R A TI O N L A P L U S F AI B L E D E L ’A G E N T MI C R O BI E N Q UI S T O P P E L A C R OI S S A N C E D E L A P O P U L A TI O N B A C T E RI E N N E . D’ A P R E S
H A R RI S O N E T A L . ( 2 0 0 7). .............................................................................................................................6 1
F I G U R E I-1 4 L E S M E C A NI S M E S D E R E S I S T A N C E E T D’A D A P T A TI O N A U X M E T A U X T O XI Q U E S P A R L E S M I C R O O R G A NI S M E S ( LE MI R E E T A L .,
2 0 1 3) . ....................................................................................................................................................6 2
F I G U R E I-1 5 R E P R E S E N T A TI O N S C H E M A TI Q U E D ’U N M O D E L E M U L TI F A C T O RI E L D E S M E C A NI S M E S D E R E SI S T A N C E E T D E T O L E R A N C E D A N S
U N BI O FI L M . D’ APRES H A R RI S O N E T A L . ( 2 0 0 7). ................................................................................................6 6
F I G U R E I-1 6 S C H E M A D E S DI F F E R E N T S P R O C E S S U S E C O L O GI Q U E S F O N D A M E N T A U X R E GI S S A N T L A C O M P O SI TI O N D E S C O M M U N A U T E S
MI C R O BI E N N E S E N R E P O N S E A U N E P E R T U R B A TI O N ( AL LI S O N AND M A R TI N Y , 2 0 0 8). ...................................................6 8
F I G U R E I-1 7 C A R T E D E L A Z O N E D ’E T U D E :L A R A D E D E T O UL O N . .....................................................................................7 7
F I G U R E I-1 8 P R E S E N T A TI O N D E S Q U A T R E A X E S D U P R OJ E T P RE VE NT E T D E S L A B O R A T OI R E S A S S O CI E S ......................................8 2
18
C H A PI T R E I I
F I G U R E II- 1 C A R T E D U SI T E D ’E T U D E A V E C L E S S T A TI O N S D E P R E L E V E M E N T D ’E A U P O U R L E S C A M P A G N E S D E T E R R AI N (C E R C L E S , C A R R E S
P L EI N S E T VI D E S E T T RI A N G L E S ), L E S UI VI M E N S U E L (C A R R E S ) E T L ’I M M E R SI O N (C A R R E S P L EI N S E T T RI A N G L E S ), AI N SI Q U E L A
D E LI MI T A TI O N S P A TI A L E D E S A C TI VI T E S A N T H R O PI Q U E S M AJ E U R E S D A N S L A R A D E D E T O U L O N . .......................................8 8
F I G U R E II- 2 M I C R O C O S M E I N S T A L L E EN L A B O R A T OI R E D A N S U N E C H A M B R E D E C U L T U R E . .......................................................9 3
F I G U R E II- 3 D I S P O SI TI F E X P E RI M E N TA L E N MES O C OS M ES . A : V UE DE DE V A NT D U MES O C OS ME O U VE R T . B : V UE A R RI E R E D U
MES O C OS ME .C: V UE D U M E S O C O S M E O U V E R T A V E C L E S BI D O N S D E 25 LI T R E S . D : V UE DE D E V A N T D U MES O C O S ME FE R ME
A VE C LES 4 BI D O N S D ’A LI M E N T A TI O N D E 50 LI T R E S . E : V UE O U V E R T E D U M E S O C O S M E A V E C L E S N E O N S E C L AI R E S . F: V UE
O U V E R T E D U M E S O C O S M E A V E C U N Z O O M S U R U N BI D O N D ’A LI M E N T A TI O N E T U N N E O N E C L AI R E . ..................................9 4
F I G U R E II- 4 P R E S E N T A TI O N D E S P RI N CI P A L E S E T A P E S D E B A S E D U S E Q U E N Ç A G E P A R L A T E C H NI Q U E IL L U MI N A M IS E Q . S O U R C E :
HTT PS ://W W W .I N T E C H O P E N.C O M / B O O K S / N E X T -G E N E R A TI O N -S E Q U E N CI N G -A D V A N C E S -A P P LI C A TI O N S -A N D -
C H A L L E N G E S / N E X T -G E N E R A TI O N -S E Q U E N CI N G -I N-A Q U A TI C -M O D E L S . ....................................................................1 0 2
F I G U R E II- 5 S C H E M A C O N C E P T U E L D U T R AI T E M E N T D E S D O N N E E S D E S E Q U E N Ç A G E D E S A M P LI C O N S D U G E N E S D E L ’ A R NR 1 6 S
B A C T E RI E N S A V E C QII M E 1. 9. E N VERT :LES D O N N EES B R U TES D U SE Q UE N Ç A GE ;E N J A U NE :LES E T A P E S D E P R E T R AI T E M E N T D E S
D O N NEES ;E N BL E U :L ES E T A P E S D E T R AI T E M E N T S D E S D O N N E E S S O U S QII M E 1. 9. L E S A N A L Y S E S D E DI V E R SI T E A L P H A E T B E T A
P E U V E N T E T R E R E A LI S E E S A V E C D ’A U T R E S L O GI CI E L S Q U E QII M E C O M ME R P A R E X E M P L E . ..........................................1 0 5
F I G U R E II- 6 D E S C RI P TI O N D E L ’A P P R O C H E D A D A 2. L E S C E R C L E S R E P R E S E N T E N T D E S E N S E M B L E S I D E N TI Q U E S D E S E Q U E N C E S D E T AI L L E
P R O P O R TI O N N E L L E A L ’A B O N D A N C E E T L A C O U L E U R C O R R E S P O N D A L A S E Q U E N C E S A N S E R R E U R R E E L L E (I L E XI S T E 4 S E Q U E N C E S
DI F F E R E N T E S D A N S L ’E C H A N TI L L O N : R O U GE, B L E U , V E R T E T G RI S ). LES E R R E U R S S O N T I N T R O D UI T E S P A R L E S E Q U E N Ç A G E
D ’A M P LI C O N S D E L A P A R T I E G A U C H E V E R S L A P AR TI E C E N T R A L E D U S C H E M A . L E S M E T H O D E S B A S E E S S U R L A F O R M A TI O N D ’ O T US
R E G R O U P E L E S S E Q U E N C E S SI MI L AI R E S , F A U S S E M E N T P O SI TI V E . D A D A2 U TI LI S E UN M O D E L E S T A TI S TI Q U E D ’E R R E U R S
D ’A M P LI C O N S P O U R D E D UI R E DI R E C T E M E N T L E S AS V S A P A R TI R D E S S E Q U E N C E S D E L ’E C H A N TI L L O N . D’ A P R E S C ALL A H A N E T AL .
( 2 0 1 6). .................................................................................................................................................1 0 6
F I GU R E II- 7 R E S U L T A T S D E S E Q U E N Ç A G E D E S A M P LI C O N S D U G E N E S D E L ’ A R NR 1 6 S D E DI F F E R E N T E S C O M M U N A U T E S MI C R O BI E N N E S
A N A L Y S E S A V E C L E S PI P E LI N E S QII M E 1. 9 ET D A D A 2. L E S E Q U E N Ç A G E A E T E R E A LI S E A V E C L A T E C H N I Q U E D E IL L U MI N A ®
M IS E Q ™ ET A GE NERE 93 762 S E Q U E N C E S A P P A RI E E S ( 2X 3 0 0 P B ). L’ A N A L Y S E A V E C D A D A 2 N’A M O N T R E A U C U N F A U X P O SI TI F
A L O R S Q U E L ’A N A L Y S E S O U S QII M E A P R E DI T 9 F A U X P O SI TI F . L O R S Q U E L A DI V E R SI T E D E L ’E C H A N TI L L O N E S T E L E V E E , L A
P R E CI SI O N D E S D E U X A N A L Y S E S E S T SI MI L AI R E . E N R E V A N C H E , P L U S L A DI V E R SI T E D E L ’E C H A N TI L L O N E S T F AI B L E , P L U S L ’A N A L Y S E
S O US QII M E VA GE NERER DES F A UX P O SI TI F S . SO URCE : HT T PS ://W W W .Z Y M O R E S E A R C H .C O M / B L O G S / B L O G / T H E -
MI C R O BI O MI C S -E N LI G H T E N M E N T . .................................................................................................................1 0 7
F I G U R E II- 8 S C H E M A C O N C E P T U E L D U T R AI T E M E N T D E S D O N N E E S D E S E Q U E N Ç A G E D E S A M P LI C O N S D U G E N E S D E L ’ A R NR 1 6 S
B A C T E RI E N S A V E C D A D A 2. E N VERT : LES D O N NE ES B R U TES D U SE Q UE N Ç A GE ;EN J A U NE : L ES E T A P E S D E T R AI T E M E N T D E S
D O N NEES S O US D A D A 2 ;E N BL E U :L ES A N A L Y S E S D E DI V E R SI T E E T L E S A N A L Y S E S S T A TI S TI Q U E S C O M P L E M E N T AI R E S . ........1 0 8
19
C H A PI T R E I II
F I G U R E III- 1 M A P O F T H E S T U DI E D SI T E T O UL O N B A Y WI T H T H E L O C A TI O N O F T H E S A M P LI N G SI T E S . E M P T Y CI R C L E S R E P R E S E N T T H E 41
SI T E S S A M P L E D F O R B O T H S U R F A C E S E A W A T E R M A P PI N G S A N D FI L L E D CI R C L E S R E P R E S E N T T H E 2 A D DI TI O N A L SI T E S S A M P L E D F O R
T H E S U R F A C E S E A W A T E R M A P PI N G O F 2 0 1 5. T RI A N G L E S RE P R ESE NT T H E 2 SI T E S S A M P L E D F O R S U R F A C E S E A W A T E R ( MI S A N D
41P)OR S U R F A C E S E DI M E N T ( MI S) F O R T H E I N C U B A TI O N E X P E RI M E N T S . S O LI D A N D D A S H E D LI N E S R E P R E S E N T A S E A W A L L A N D
T R E A T E D S E W A G E S U B M A RI N E O U T L E T S , R E S P E C TI V E L Y . ......................................................................................1 1 9
F I G U R E III- 2 A BI O TI C P A R A M E T E R S S P A TI A L V A RI A TI O N S I N S U R F A C E S E A W A T E R O F T O U L O N B A Y I N F E B R U A R Y 2 0 1 5. A: C U , B: P B , C:
N- N O 3 − , D: P- P O 4 3 − . C O L O U R S C A L E S W E R E D R A W N A C C O R DI N G T O D E C I L E S O F T H E R E S P E C TIV E D A T A S E T S . F O R E A C H
P A R A M E T E R , T H E S M A L L E S T A N D HI G H E S T N U M B E R S O F T H E C O L O U R S C A L E R E P R E S E N T E D T H E S M A L L E S T A N D HI G H E S T V A L U E S
ME AS U RE D , R E S P E C TI V E L Y . ..........................................................................................................................1 2 6
F I G U R E III- 3 S P A TI A L DI S T RI B U TI O N S O F U L T R A P H Y T O P L A N K T O NI C G R O U P S I N S U R F A C E S E A W A T E R O F T O UL O N B AYI N F E B R U A R Y 2 0 1 5,
C A L C U L A T E D F R O M F L O W C Y T O M E T R Y D A T A . A: N- E U , B: P- E U , C: S Y N, D: P R O. V A L U E S A R E E X P R E S S E D I N C ELL M L - 1. S C A L E S
W E R E D R A W N A C C O R DI N G T O D E CI L E S O F T H E R E S P E C TI V E D A T A S E T S ......................................................................1 2 9
F I G U R E III- 4 R E L A TI O N S HI P S B E T W E E N E N VI R O N M E N T A L V A RI A B L E S , C O N T A MI N A N T S , N U T RI E N T S A N D U L T R A P H Y T O P L A N K T O NI C
C O M M U NI TI E S F O R S U R F A C E S E A W A T E R S A M P L E S I N F E B R U A R Y 2 0 1 5. R D A O R DI N A TI O N D E S C RI B E S T H E R E L A TI O N S HI P B E T W E E N
T H E E N VI R O N M E N T A L V A RI A B L E S (P H, S A LI NI T Y AND TE M P E R A T U R E ), N O 3 − , T HE C H E MI C A L C O N T A M I N A N T S ( CU A N D PB)
A N D T H E U L T R A P H Y T O P L A N K T O NI C C O M M U NI TI E S . D O T T E D CI R C L E S G A T H E R SI MI L A R S A M P L E S ( CO N FI D E N C E I N T E R V A L > 0. 9 5).
E MPTY S Q U A RE : L A B, FI L L E D CI R C L E : L IB. .......................................................................................................1 3 1
F I G U R E III- 5 U L T R A P H Y T O P L A N K T O N A B U N D A N C E D Y N A MI C S D U R I N G T H E W A T E R I N C U B ATI O N E X P E RI M E N T . ( A) T O T A L AB U N D A NCE
O F UL T R A P H Y T O PL A N K T O N , ( B) S Y N, ( C) N- E U , ( D) P- E U AND ( E) P R O. C O N DI TI O N A RE P R ESE NTS U N C O NT A M I N A TE D
C O N T R OL , B, TR ACE M E T A L A D DI TI O N , C, TR ACE M E T A L S A N D NI T R A T E A D DI TI O N , D, MI XI N G U N C O N T A MI N A T E D WI T H
C O N T A MI N A T E D W A T E R A N D E, C O N T A MI N A T E D C O N T R O L .SY M B OL S A N D E R R O RS B A RS R E P R ES E N T A V E R A G E A N D S T A N D A R D
D E VI A TI O N O N R E P LI C A T E S , R E S P E C TI V E L Y ........................................................................................................1 3 5
F I G U R E III- 6 U L T R A P H Y T O P L A N K T O N A B U N D A N C E D Y N A MI C S D U R I N G T H E S E DI M E N T E L UT RI A T E I N C U B A TI O N E X P E RI M E N T . ( A) T O T A L
A B U N D A N C E O F UL T R A P H Y T O PL A N K T O N , ( B) S Y N, ( C) N- E U , ( D) P- E U AND ( E) P R O. F RE P R ESE NTS U N C O N T A M I N ATE D
C O N T R O L , G, E L U T RI A T E A D DI TI O N A N D H, M E T A L A D DI TI O N .S Y M B OL S A N D E R R O RS B A R S R E P R ES E N T A V E R A G E A N D S T A N D A R D
D E VI A TI O N O N R E P LI C A T E S , R E S P E C TI V E L Y ........................................................................................................1 3 7
F I G U R E III- 7 U L T R A P H Y T O P L A N K T O N C O M M U NI T Y S T R U C T U R E A T T H E B E GI N NI N G A N D T H E E N D O F B O T H W A T E R A N D S E DI M E N T
E L U T RI A T E I N C U B A TI O N E X P E RI M E N T S . A R E P R E S E N T S U N C O N T A M I N A T E D C O N T R O L, B, TR ACE M E T A L A D DI TI O N , C, TR ACE
M E T A L S A N D NI T R A T E A D DI TI O N , D, MI XI N G U N C O N T A MI N A T E D WI T H C O N T A MI N A T E D W A T E R A N D E, C O N T A MI N A T E D C O N T R O L
F O R W A T E R I N C U B A TI O N A N D F RE P R ESE NTS U N C O N T A M I N A T E D C O N T R O L, G, E L U T RI A T E A D DI TI O N A N D H, M E T A L A D DI TI O N F O R
20
E L U T RI A T E I N C U B A TI O N . D I F F E R E N T L O W E R-C A S E L E T T E R S I N DI C A T E SI G NI FI C A N T DI F F E R E N C E B E T W E E N C O M P A R E D C O M M U NI T Y
S T R U C T U R E S F O R E A C H I N C U B A TI O N...............................................................................................................1 3 8
F I G U R E III- 8 H I E R A R C HI C A L C L U S T E RI N G O F U L T R A P H Y T O P L A NK T O N C O M M U NI TI E S O F I N C U B A TI O N A T T H E B E GI N NI N G (‘‘ S T A R T ”) A N D
T HE E N D (‘‘ E N D ”) OF B OT H W ATE R ( A) A N D S E DI M E N T E L U T RI A T E ( B) I N C U B A TI O N S. A R E P RESE N TS U N C O N T A M I N ATE D
C O N T R OL , B, TR ACE M E T A L A D DI TI O N , C, TR ACE M E T A L S A N D NI T R A T E A D DI TI O N , D, MI XI N G U N C O N T A MI N A T E D WI T H
C O N T A MI N A T E D W ATE R A N D E, C O N T A MI N A T E D C O N T R O L F O R W A T E R I N C U B A TI O N A N D F RE P RESE N TS U N C O NT A M I N ATE D
C O N T R O L , G, E L U T RI A T E A D DI TI O N A N D H, M E T A L A D DI TI O N F O R E L U T RI A T E I N C U B A TI O N S Y N -LI K E ( SY N E C H O C O C C U S -LI K E ) A N D
P- E U / N- EU (PI C O E U K A R Y O T E -LI K E / N A N O E U K A R Y O T E -LI K E ) I N DI C A T E T H E D O MI N A N T G R O U P(S ) F O R E A C H C O N DI TI O N A N D
D ATE . S C A L E I N DI C A T E S P E R C E N T DI S SI MI L A RI T Y B A S E D O N B R A Y - CU R TI S DI S T A N C E S M A T R I X........................................1 4 0
F I G U R E III- 9 L O C A TI O N O F T H E M O NI T O RI N G SI T E S A N D T H E M AI N A N T H R O P O G E NI C A C TI VI TI E S I N T O UL O N B A Y . C L OS E D S Q U A R E:
D R E D GI N G SI T E ( D S), C L O S E D T RI A N G L E : I N SI D E T H E D U M PI N G SI T E (I DU S) (I N SI D E T H E G E O T E X TI LE B A G ), C L O S E D CI R C L E :
O U T SI D E T H E D U M PI N G SI T E ( O DU S) (O U T SI D E T H E G E O T E X TI L E B A G ), O P E N T R I A N G L E: R E M O T E SI T E ( R S) (N E A R T H E FI S H
F A R MI N G A R E A ). .......................................................................................................................................1 5 6
F I G U R E III-1 0 S P A TI A L V A RI A TI O N S O F CU AND PB C O N C E N T R A TI O N S D U R I N G T H E T W O D E FI N E PE RI O D S (A P A R T F R O M D R E D GI N G A N D
D U RI N G D R E D GI N G ). N O D A T A W E R E C OLL E C T E D F O R P B D G T -L A BI L E F R A C TI O N AT I DU S BEC A USE N O D GT C O UL D B E D E PL O Y E D
A T T HI S SI T E . N O T E T H A T C O N C E N T R A TI O N S C A L E I S GI V E N I N L O G -U NI T S . ................................................................1 6 0
F I G U R E III-1 1 S P A TI A L V A RI A TI O N S O F MI C R O BI A L G R O U P S ’A B U N D A N C E D U RI N G T H E T W O D E FI N E P E RI O D S (A P ART
F R O M D R E D GI N G A N D D U RI N G D R E D GI N G ). S Y N: S Y N E C H O C O C C U S - LI K E C E L L S , P P E: P H O T O S Y N T H E TI C
PI C O E U K A R Y O T E S - LI K E C E L L S . ..............................................................................................................1 6 3
C H A PI T R E I V
F I G UR E I V- 1 D Y N A MI C S O F DI S S O L V E D T R A C E M E T A L S C O N C E N T R A TI O N S I N S U R F A C E S E A W A T E R A T T H E DI F F E R E N T S A M P LI N G S T A TI O N S .
SY M B O L S A N D E R R O R S B A R S R E P R E S E N T A V E R A G E A N D S T A N D A R D D E VI A T I O N, R E S P E C TI V E L Y . ......................................1 7 9
F I G U R E I V- 2 S P A TI A L V A RI A TI O N S O F B A C T E RI O P L A N K T O N C O M M U NI T Y S T R U C T U R E . ( A) N O N -M E T RI C DI M E N SI O N A L S C A LI N G (N M D S)
O R DI N A TI O N B A S E D O N B R A Y – C U R TI S DI S SI MI L A RI T Y F O R 1 6 S RR N A G E N E LI B R A RI E S B E T W E E N T H E DI F F E R E N T S A M P LI N G SI T E S .
EAC H S Y M B O L C O R R E S P O N D S T O A DI S TI N C T SI T E , TI M E , A N D D E P T H P OI N T . ( B) B A R P L O T S H O WI N G T H E A V E R A G E F A MI L Y -L E V E L
C O N T RI B U TI O N F O R E A C H SI T E . FA MI LI E S T H A T O N A V E R A G E C O M P RI S E D L E S S T H A N 1 % O F T H E LI B R A RI E S A R E G R O U P E D A S
“ O T H E R S . ” C O L O R S I N DI C A T E DI F F E R E N T C L A S S E S WI T HI N P H Y L A . .........................................................................1 8 5
F I G U R E I V- 3 T A X O N O MI C T R E E G E N E R A T E D U SI N G L E F S E A N A L Y SI S ( P < 0. 0 5, L D A E F F E C T SI Z E > 2) HI G H LI G H TI N G T H E BI O M A R K E R S
T H A T S T A TI S TI C A L L Y D I F F E R E N TI A T E S A M P LI NG SI T E S .N O BI O M A R K E R W A S E VI D E N C E D F O R T H E S A M P LI N G SI T E P T 1 2. T H E R O OTS
O F C L A D O G R A M S T A N D F O R T H E D O M AI N (I.E . B A C T E RI A A N D A R C H A E A ), A N D C O N C E N T RI C CI R C L E S R E P R E S E N T T H E F O L L O WI N G
T A X O N O MI C L E V E L S U N T I L T H E TI P S S T A N DI N G F O R G E N E R A . ................................................................................1 8 6
21
F I G U R E I V- 4 C O N T RI B U TI O N S O F E N VI R O N M E N T A L V A RI A B L E S T O S P A TI A L DI F F E R E N T I A TI O N I N B A C T E RI O P LA N K T O N C O M M U NI T Y
ST R U CT U RE. ( A) R E D U N D A N C Y A N A L Y SI S ( R D A) O R DI N A TI O N DI A G R A M O F T H E FI R S T T W O A X E S F O R B A C T E RI O P L A N K T O N
C O M M U NI T Y C O M P O SI TI O N .T HE P E R C E N T A G E O F T H E S P A TI A L V A RI A TI O N I N C O M M U NI T Y S T R U C T U R E E X P L AI N E D B Y E A C H A XI S
I S I N DI C A T E D I N P A R E N T H E S E S A F T E R T H E A XI S L A B E L. T H E C O N S T R AI N E D S E T S O F E N VI R O N M E N T A L V A R I A B L E S A N A L Y Z E D A R E
I N DI C A T E D A S V E C T O R S. N A N O EUK :N A N OE U K ARY OTE AB U N D A N CE; P I C OE U K : P I C O E U K A R Y OT E S AB U N D A NCE. ( B) V E N N

DI A G R A M S H O WI N G T H E V A RI A TI O N P A R TI TI O NI N G ( %) O F T H E S P A TI A L V A RI A TI O N S I N B A C T E RI O P L A N K T O N C O M M U NI T Y
S T R U C T U R E A M O N G F O U R E N VI R O N M E N T A L D A T A S E T S ( CO N T A MI N A N T S , T E R RI G E N O U S EL E M E N T S , M A RI N E T R A C E R S , A N D
N U T RI E N T A N D BI O TI C). .............................................................................................................................1 8 8
F I G U R E I V- 5 C O -O C C U R R E N C E S U B N E T W O R K S O F B A C T E RI A L T A X A A N D E N VI R O N M E N T A L V A RI A B L E S D E RI V E D F R O M T H E OT U T A BL E
A N D S H O WI N G O N L Y S T A TI S TI C A L L Y SI G NI FI C A N T C O R R E L A TI O N S .N O D E SI Z E C O R R E S P O N D T O T H E R E L A TI V E A B U N D A N C E O F T H E
O T U. N O D E S C O L O R S C O R R E S P O N D T O M AI N B A C T E RI O P L A N K T O N C L A S S E S . G R E E N A N D R E D LI N E S R E P R E S E N T P O SI TI V E A N D
N E G A TI V E C O R R E L A TI O N S , R E S P E C TI V E L Y . ........................................................................................................1 8 9
F I G U R E I V- 6 H E A T M A P B A S E D O N T H E M AI N KE G G P A T H W A Y S P R E DI C T E D A T T H E DI F F E R E N T S A M P LI N G SI T E S . F R E Q U E N CI E S O F
P R E DI C T E D KE G G C A T E G O RI E S W E R E N O R M A LI Z E D WI T H R E F E R E N C E T O T H E U N C O N T A MI N A T E D SI T E 4 1 P . E N RI C H ME NTS
C O R R E S P O N D T O T H E P O SI TI V E V A L U E S A N D R E D C O L O R S , D E P L E TI O N S C O R R E S P O N D T O N E G A TI V E V A L U E S A N D B L U E C O L O R S .
............................................................................................................................................................1 9 1
C H A PI T R E V
F I G U R E V- 1 M A P O F T H E S T U DI E D SI T E T O UL O N B A Y WI T H T H E L O C A TI O N O F T H E S A M P LI N G SI T E S ( A). S O LI D A N D D A S H E D LI N E S
R E P R E S E N T A S E A W A L L A N D T R E A T E D S E W A G E S U B M A RI N E O U T L E T S , R E S P E C TI V E L Y . B O T T O M A N D S U R F A C E D E P T H S O F S A M P LI N G
I N E A C H SI T E ( B) A N D I M M E R SI O N D E SI G N A T E A C H SI T E ( C). ................................................................................2 0 8
F I G U R E V- 2 P RI N CI P A L C O M P O N E N T A N A L Y SI S BI P L O T O F T H E E N VI R O N M E N T A L V A RI A B L E S O F S U R F A C E A N D B O T T O M S E A W A T E R
C OLL E C T E D A T T H E 5 DI F F E R E N T SI T E S . C OL O R O F S Y M B O L S D E P E N D O N SI T E S A M P LI N G . .............................................2 1 2
F I G U R E V- 3 C O M P O SI TI O N O F H E T E R O T R O P HI C MI C R O BI A L C O M M U NI T Y A T T H E F A MI L Y L E V E L I N S E A W A T E R ( S W) A N D BI O FI L M ( B F)
AT S U RF A CE ( S) A N D B OTT O M ( B) S A M PL E S A T T H E 5 DI F F E R E N T SI T E S O F T O UL O N B A Y . E A C H B A R R E P R E S E N T S T H E R E L A TI V E
A B U N D A N C E O F F A MI L Y I N T H E S T U DI E D S A M P LE S . T H E D E N D R O G R A M W A S C O N D U C T E D F R O M T H E OT U A B U N D A N C E T A BL E
U SI N G B R A Y - CU R TI S DI S SI MI L A RI T Y .T HE S C A L E B A R O F T H E D E N D R O G R A M R E P R E S E N T S T H E DI S SI MI L A RI T Y L E V E L ( %) B E T WEE N
H E T E R O T R O P HI C C O M M U N I T Y. .....................................................................................................................2 1 4
F I G U R E V- 4 C O -O C C U R R E N C E S U B - N E T W O R K S U SI N G C O NET A N A L Y SI S O F B A C T E RI A L T A X A D E RI V E D F R O M T H E OT U T A BL EI N S U R F A C E
( A) A N D B OTT O M ( B) S A M P L E S A N D S H O WI N G O N L Y S T A TI S TI C A L L Y SI G NI FI C A N T C O R R E L A T I O N S. N O D E S C O L O R S C O R R E S P O N D
T O M AI N B A C T E RI O P L A N K T O N C L A S S E S . P I E C H A R T P L O T S I N T O N O D E S I N DI C A T E OT U DI S T RI B U TI O N B E T W E E N S W AND BF
S A M P L E S . G R E E N A N D R E D LI N E S R E P R E S E N T P O SI TI V E A N D N E G A TI V E C O R R E L A TI O N S , R E S P E C TI V E L Y . .............................2 1 6
22
F I G U R E V- 5 B U B B L E P L O T S S H O WI N G T H E K E Y S T O N E OT U S F R O M S U RF A CE ( A) A N D B OTT O M ( B) S A M P L E S , E A C H DI S P L A YI N G A
R E L A TI V E A B U N D A N C E I N S W (B L U E ) A N D BI O FI L M (G R E E N ) S A M P L E S . ...................................................................2 1 8
F I G U R E V- 6 H E A T M A P S S H O WI N G SPE AR M A N C O R R E L A TI O N S B E T W E E N S U R F A C E ( A) A N D B OTT O M ( B) BI O FI L M KEYS T O NE OT U S AND
T H E M O S T DI S C RI MI N A N T E N VI R O N M E N T A L V A RI A B L E S S E L E C T E D F R O M PC A N A L Y SI S . T H E C O L O R I N T E N SI T Y F O R E A C H P A N E L
C O R R E S P O N D S T O S P E A R M A N C O R R E L A TI O N , R E D I N DI C A T E S HI G H L E V E L S O F C O R R E L A TI O N W HI L E B L U E I N DI C A T E S L O W L E V E L S
O F C O R R E L A TI O N .......................................................................................................................................2 2 1
C H A PI T R E VI
F I G U R E VI - 1 M A P O F T H E S T U DI E D SI T E T O UL O N B A Y WI T H T H E L O C A TI O N O F T H E S A M P LI N G SI T E S . S O LI D A N D D A S H E D LI N E S R E P R E S E N T
A S E A W A L L A N D T R E A T E D S E W A G E S U B M A RI N E O U T L E T S , R E S P E C TI V E L Y ..................................................................2 3 6
F I G U R E VI - 2 L A Y O U T O F T H E E X P E RI M E N T A L C O N DI TI O N S ( A) A N D E X P E RI M E N T A L TI M E LI N E ( B) F O R T H E FI R S T M E S O C O S M E X P E RI M E N T .
............................................................................................................................................................2 3 8
F I G U R E VI - 3 L A Y O U T O F T H E E X P E RI M E N T A L C O N DI TI O N S ( A) A N D E X P E RI M E N T A L TI M E LI N E ( B) F O R T HE SEC O N D MES OC OS M
E X P E RI M E N T . ...........................................................................................................................................2 3 9
F I G U R E VI - 4 T O T A L UL T R A P H Y T O PL A N K T O N ( A) A N D T O T AL P R O K A R Y O T E ( B) A B U N D A N C E (C E L L .M L - 1) D Y N A MI C S D U RI N G T H E FI R S T
M E S O C O S M E X P E RI M E N T . SY M B O L S A N D E R R O R S B A R S R E P R E S E N T A V E R A G E A N D S T A N D A R D D E VI A T I O N O N R E P LI C A T E S,
R E S P E C TI V E L Y . ..........................................................................................................................................2 4 5
F I G U R E VI - 5 T O T A L UL T R A P H Y T O PL A N K T O N ( A) A N D T O T AL P R O K A R Y O T E ( B) A B U N D A N C E (C E L L .M L - 1) D Y N A MI C S D U RI N G T H E S E C O N D
M E S O C O S M E X P E RI M E N T . SY M B O L S A N D E R R O R S B A R S R E P R E S E N T A V E R A G E A N D S T A N D A R D D E VI A T I O N O N R E P LI C A T E S,
R E S P E C TI V E L Y . ..........................................................................................................................................2 4 6
F I G U R E VI - 6 C O M P O SI TI O N O F H E T E R O T R O P HI C MI C R O BI A L C O M M U NI T Y A T T H E F A MI L Y L E V E L I N 41P SE A W ATE R A N D I N T H E 4
C O N DI TI O N S O V E R T H E E N TI R E C O U R S E O F T H E FI R S T M E S O C O S M E X P E RI M E N T . E A C H B A R R E P R E S E N T S T H E R E L A TI V E A B U N D A N C E
O F F A MI L Y I N T H E S T U DI E D S A M P L E S .F A MI LI E S T H A T O N A V E R A G E C O M P RI S E D L E S S T H A N 1 % O F T H E LI B R A RI E S A R E G R O U P E D A S
“ O T H E R S . ”..............................................................................................................................................2 4 8
F I G U R E VI - 7 N O N -M E T RI C DI M E N SI O N A L S C A LI N G (N M D S) O R DI N A TI O N B A S E D O N B R A Y – C U R TI S DI S SI MI L A RI T Y F O R 1 6 S RR N A GE NE
LI B R A RI E S B E T W E E N T H E DI F F E R E N T C O N DI TI O N S A T DI F F E R E N T S A M P LI N G TI M E S O F T H E FI R S T M E S O C O S M E X P E RI M E N T . E A C H
S Y M B O L C O R R E S P O N D S T O A DI S TI N C T C O N DI TI O N , TI M E A N D R E P LI C A T E . E MPTY S Y M B O L S R E P R E S E N T I NI TI A L S E A W A T E R
S A M P L E S . ................................................................................................................................................2 5 0
F I G U R E VI - 8 R E L A TI V E A B U N D A N CE OF GE NE R A F O U N D AT WEE K 5 ( T F) O F T H E FI R S T M E S O C O S M E X P E RI M E N T S H O WI N G SI G NI FI C A N T
DI F F E R E N C E S I N A B U N D A N C E B E T W E E N C O N DI TI O N S ( SI M P E R). E R R O R B A R S R E P R E S E N T T H E S T A N D A R D D E VI A TI O N (N = 3).
23
S P E CI FI C C O N T RI B U TI O N ( %) O F P A R TI C U L A R G E N E R A T O T O T A L DI S SI MI L A RI T Y B E T W E E N P R O K A R Y O TI C C O M M U NI TI E S O F T W O
C O N DI TI O N S U SI N G SI M P E R I S D E T AI L E D I N T A B L E E- 6. ....................................................................................2 5 2
F I G U R E VI - 9 C O M P O SI TI O N O F H E T E R O T R O P HI C MI C R O BI A L C O M M U NI T Y A T T H E F A MI L Y L E V E L I N I NI TI A L S E A W A T E R S A N D I N T H E 6
C O N DI TI O N S O V E R T H E E N TI R E C O U R S E O F B O T H C O N T R O L A N D C U -T R E A T E D C O N DI TI O N S F R O M B O T H M E S O C O S M E X P E RI M E N T S .
EAC H B A R R E P R E S E N T S T H E R E L A TI V E A B U N D A N C E O F F A MI L Y I N T H E S T U DI E D S A M P L E S . F A MI LI E S T H A T O N A V E R A G E C O M P RI S E D
LESS T H A N 1 % O F T H E LI B R A RI E S A R E G R O U P E D A S “ O T H E R S . ” .............................................................................2 5 4
F I G U R E VI -1 0 N O N -M E T RI C DI M E N SI O N A L S C A LI N G (N M D S) O R DI N A TI O N B A S E D O N B R A Y – C U R TI S DI S SI MI L A RI T Y F O R 1 6 S RR N A
G E N E LI B R A RI E S B E T W E E N T H E DI F F E R E N T C O N DI TI O N S O F B O T H C O N T R O L A N D C U -T R E A T E D C O N DI TI O N S F R O M B O T H M E S O C O S M
E X P E RI M E N T S . E A C H S Y M B O L C O R R E S P O N D S T O A DI S TI N C T C O N DI TI O N , TI M E A N D R E P LI C A T E . E M P T Y S Y M B O L S R E P R E S E N T
I NI TI A L S E A W A T E R S A MP L E S . ........................................................................................................................2 5 5
F I G U R E VI -1 1 R E L A TI V E A B U N D A NCE OF GE NE R A F O U N D AT WEEK 5 ( T F) I N B O T H C O N T R OL A N D C U -T R E A T E D C O N DI TI O N S F R O M B O T H
M E S O C O S M E X P E RI M E N T S S H O WI N G SI G NI FI C A N T DI F F E R E N C E S I N A B U N D A N C E B E T W E E N C O N DI TI O N S ( SI M P E R). E R R O R B A RS
R E P R E S E N T T H E S T A N D A R D D E VI A TI O N (N = 3). S P E CI FI C C O N T RI B U TI O N ( %) O F P A R TI C U L A R G E N E R A T O T O T A L DI S SI MI L A RI T Y
B E T W E E N P R O K A R Y O TI C C O M M U NI TI E S O F T W O C O N DI TI O N S U SI N G SI M P E R I S D E T AI L E D I N T A B L E E- 9. .......................2 5 6
C H A PI T R E VII
F I G U R E VII - 1 R E L A TI O N E N T R E L E N O M B R E D E C E L L U L E S AJ O U T E E S E S TI M E E S P A R C Y T O M E T RI E E N F L U X E T L E N O M B R E D E C O PI E S
D ’ A D NR 1 8 S MES U REES P A R Q PCR P O UR 3 T A X A D E PI C O E U C A R Y O T E S ( A) E T R E L A TI O N E N T R E L A T AI L L E D E S C E L L U L U E S (µ M )
E T L E N O M B R E D E C O PI E S D E G E N E 1 8S D A N S U N E C E L L U L E E N F O N C TI O N D E S T A X A ( ZH U E T AL ., 2 0 0 5). ........................2 6 8
F I G U R E VII - 2 C Y T O G R A M M E S D ’U N E C H A N TI L L O N D ’E A U ( A) E T D ’U N E C H A N TI L L O N D E BI O FI L M ( B) O B T E N U S P A R C Y T O M E T RI E E N F L U X
P O U R L ’A N A L Y S E D ’U N E C O M M U N A U T E A U T O T R O P H E . P P O U R R AI T R E P R E S E N T E R I CI , D E S P A R TI C U L E S MI S E S E N S U S P E N SI O N L O R S
D U P R O T O C O L E D E S E P A R A TI O N D E S C E L L U L E S E T N E R E P R E S E N T E R AI T A L O R S P A S D E S C E L L U L E S D U BI O FI L M . L A S E P A R A TI O N E N T R E
L E G RO U P E P E T L A P O P U L A TI O N P I C OE U K E S T DI F FI CI L E A D E LI MI T E R D U F AI T D E C E G R O U P E P. D E F A Ç O N G E N E R AL E , L E S
P O P U L A TI O N S S O N T BI E N M OI N S I N DI VI D U A LI S E E S L O R S D E L ’A N A L Y S E D E S BI O FI L M S Q U E L O R S D E L ’A N A L Y S E D ’E C H A N TI L L O N S
D ’E A U . D’ A P R E S ZHA O E T AL . ( 2 0 1 2) E T C A M P S E T AL . ( 2 0 1 4). ...........................................................................2 7 0
F I G U R E VII - 3 C O U R B E S D O S E -R E P O N S E M O N T R A N T L A T O L E R A N C E A U CU D U G R O U P E DES P R O C A RY O TES DE 3 SI T E S L E L O N G D U
G R A DI E N T M U L TI P L E D E C O N T A MI N A TI O N E N ET MS D A NS L A R A DE D E T O UL O N . D E G A U C H E A D R OI T E :4 1 P C O R RES P O N D A U
SI T E T R E S P E U C O N T A M I N E, L AZ A U SI T E I N T E R M E DI AI R E E T 6 EXT A U SI T E T R E S C O N T A MI N E . ........................................2 7 5
F I G U R E VII - 4 A B O N D A N C E DES G R O U PES S Y N E C H O C O C C U S -LI K E E T PI C O E U C A R Y O T E S P H O T O S Y N T H E TI Q U E S E N S U R F A C E D E L A C O L O N N E
D ’E A U D E R A D E D E T O UL O N , D E T E R MI N E E P A R C Y T O M E T RI E E N F L U X ( CH A PI T R E III, A R TI C L E 1). ....................................2 7 8

24
F I G U R E VII - 5 R E S E A U DE C O -O C C U R R E N C E B ASE S UR LA C O M M U N A UTE DE B A C T E RI O P L A N C T O N , LA C O M M U N A UTE
U L T R A P H Y T O P L A N C T O NI Q U E E T L E S V A RI A B L E S E N VI R O N N E M E N T A L E S D A N S L A R A D E D E T O UL O N . L E S R O N DS RE P RES E NT E NT LES
T A X A B A C T E RI E N S , L E S C A R R E S G RI S R E P R E S E N T E N T L E S V A RI A B L E S E N VI R O N N E M E N T A L E S E T L E S L O S A N G E S G R I S R E P R E S E N T E N T
L ’A B O N D A N C E DES 4 G R O U PES U L T R A P L A N C T O NI Q U E S (3 G R O U PES U L T R A P H Y T O P L A N C T O NI Q U E S : S Y N, PI C O - E T
N A N O E U C A RY O TES E T U N G R O U PE P R O C A R Y OTES HE TE R OT R O P HES ) D E T E R MI N E E P A R C Y T O M E T RI E E N F L U X ( CH A PI T R E I V,

A R TI C L E 3). .............................................................................................................................................2 8 5
F I G U R E VII - 6 C O N C E N T R A TI O N S DE L A S O M ME DES 34 H AP S M E S U R E S (N G . L-1) D A N S L ’E A U D U R A N T U N E E X P E R I E N C E D E R E MI S E E N
S U S P E N SI O N D E S E DI M E N T S D E S U R F A C E (0– 2 C M ) (A ) E T D E S E DI M E N T S P L U S P R O F O N D S (30 – 32 C M ) (B ). L A LI G N E E N
P OI N TI L L E S R E P R E S E N T E L A C O N C E N T R A TI O N D A N S L ’E A U D E M E R A V A N T MI S E E N C O N T A C T A V E C L E S S E DI M E N T S ( GUI G U E E T AL .,
2 0 1 7). ..................................................................................................................................................2 9 0
F I G U R E VII - 7 S T R U C T U R E D E S BI O FI L M S A P R E S 1 M OI S D ’I M M E R SI O N D A N S U N E EA U M O Y E N N E M E N T C O N T A MI N E E L A Z ( A E T B) ET
U N E E A U T R E S C O N T A MI N E E 6 E X T ( C E T D) S A N S AJ O U T D E C U ( A E T C) O U A V E C U N AJ O U T D E CU P O U R A T T EI N D R E 1 5 0 N M,
V AL E U R H A U T E P O U R L A R A D E D E T O U L O N ( B E T D). JA U N E : C Y A N O B A C T E RI E S ; V E R T : C E L L U L E S E U C A R Y OTES A U T OT R O P H ES ;
R O U G E :C ELL UL E S P R O C A R Y O T E S H E T E R O T R O P H E S ............................................................................................2 9 4
25
T A B L E S D E S I L L U S T R A TI O N S – T A B L E A U X
C H A PI T R E I
T A B L E A U I- 1 R E S U M E D E S E T U D E S D E T E R R AI N O U E X P E RI M E N T A L E S E T U DI A N T L ’I M P A C T D’U N E P E R T U R B A TI O N M E T A L LI Q U E S U R D E S
C O M M U N A U T E S MI C R O BI E N N E S (B A C T E RI O P L A N C T O N E T BI O FI L M A U T O T R O P H E E T H E T E R O T R O P H E ) E N MI LI E U M A RI N C O T I E R E T
U TI LI S A N T D E S T E C H NI Q U E S D ’A N A L Y S E S M O L E C U L AI R E S ( N = 1 8). ..........................................................................7 2
C H A PI T R E II
T A B L E A U II- 1 D E S C RI P TI O N D E S SI T E S D E P R E L E V E M E N T D A N S L A R A D E D E T O UL O N D U R A N T L E S DI F F E R E N T E S C A M P A G N E S D E T E R R AI N
O U P O U R L A MI S E E N P L A C E D E S E X P E RI M E N T A TI O N S E N L A B O R A T OI R E . L E S UI VI D GT E S T P R E S E N T E D A N S L ’A R TI C L E 1 ( CH A PI T R E
III). L E S 2 M A P PI N G E T L E MI C R O C O S M E S O N T P R E S E N T E S D A N S L ’A R TI C L E 2 ( CH A PI T R E III). L’ I M M E R SI O N E S T P R E S E NT E E D A N S
L E S A R TI C L E S 3 ET 4 ( CH A PI T R E I V E T V, R E S P E C TI V E M E N T ). L E S M E S O C O S M E S 1 ET 2 S O N T P R E S E N T E S D A N S L’A R TI C L E 5
( CH A PI T R E VI). L E S SI T E S E N G R A S R E P R E S E N T E N T L E S SI T E S U TI LI S E S P O U R L E S C A M P A G N E S D E T E R R AI N O U LES
E X P E RI M E N T A TI O N S E N L A B O R A T OI R E ...............................................................................................................8 9
T A B L E A U II- 2 R E C A PI T U L A TI F D E S DI F F E R E N T S J E U X D E D O N N E E S S E Q U E N C E S , D E S P R E P A R A TI O N S P O U R L ’E N V OI A U S E Q U E N Ç A G E E T D E S
DI F F E R E N T S P R E S T A T AI R E S D E S E Q U E N Ç A G E . ....................................................................................................1 0 0
C H A PI T R E III
T A B L E A U III- 1 C O N C E N T R A TI O N O F C H E M I C A L C H A R A C T E RI S TI C S F O R S A M P LI N G S E A W A T E R A N D A V E R A G E C O N C E N T R A TI O N B E T W E E N
T H E B E GI N NI N G A N D T H E E N D O F B O T H W ATE R M I XI N G I N C U B A TI O N A N D S E DI M E N T E L U T RI A T E I N C U B A TI O N F O R E A C H
C O N DI TI O N . .............................................................................................................................................1 3 3
T A B L E A U III- 2 R A N G E S A N D A V E R A G E V A L U E S O F DI S S O L V E D A N D T O T A L CU AND PB C O N C E N T R A TI O N S (I N NM) A T T H E T H R E E SI T E S
M O NI T O R E D A P A R T F R O M T H E D R E D GI N G P E RI O D ..............................................................................................1 5 9
T A B L E A U III- 3 T H E R A N G E S A N D A V E R A G E V A L U E S O F DI S S O L V E D A N D T O T A L CU AND PB C O N C E N T R A TI O N S (I N NM) A T T H E F O U R SI T E S
M O NI T O R E D D U RI N G T H E D R E D GI N G P E RI O D . V AL U E S I N P A R E N T H E S E S C O R R E S P O N D S T O P E R C E N T A G E A N D A B S O L U T E (I N NM)
I N C R E A S E I N C O N C E N T RA TI O N S C O M P A R E D T O N O N -D R E D GI N G P E RI O D . .................................................................1 6 5
C H A PI T R E V
T A B L E A U V- 1 R E S U L T S O F LI N E A R DI S C RI MI N A N T A N A L Y SI S T E S T T O I D E N TI F Y DI F F E R E N TI A L L Y A B U N D A N T OT U S F O R S A M P LI N G D E P T H
C O M P A RI S O N S U SI N G L E F S E ( LO G L D A S C O R E > 2; P < 0. 0 5). .............................................................................2 1 7
C H A PI T R E VI
T A B L E A U VI - 1 T W O -W A Y A N A L Y SI S O F V A RI A N C E ( A N O V A) F O R A L P H A DI V E R SI T Y I N D E X E S O F S E A W A T E R A C R O S S DI F F E R E N T
C O N DI TI O N S A N D S A M P L I N G TI M E S F O R T H E FIR S T ( A) A N D T HE SEC O N D ( B) M E S O C O S M E X P E RI M E N T . ...........................2 4 7

26 C H A PI T R E I – S Y N T H È S E BI B LI O G R A P HI Q U E
C H A PI T R E I. S Y N T H È S E BI B LI O G R A P HI Q U E
I. 1. L es c o m m u n a ut é s mi cr o bi e n n es d a ns l’ e n vir o n n e m e nt m ari n
D a ns c ett e pr e mi èr e p arti e, u n v ol et i niti al s er a c o ns a cr é à l a pr és e nt ati o n d es c o m m u n a ut és

mi cr o bi e n n es m ari n es. L e s e c o n d et l e tr oi si è m e v ol et s er o nt e ns uit e d é di és a u x
c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es d’ u n e p art et à c ell es d es bi ofil ms d’ a utr e p art a v e c u n e
r e v u e d ét aill é e d e l e ur di v ersit é, d e l e ur di stri b uti o n ai nsi q u e d e l e ur r ôl e é c ol o gi q u e d a ns
l’ e n vir o n n e m e nt m ari n.
I. 1. 1. D éfi niti o n, a b o n d a n c e et di v er sit é d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es
L es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es m ari n es s o nt c o m p os é es d e pr o c ar y ot es, d’ e u c ar y ot es
u ni c ell ul air es, et d e f u n gi. C es or g a nis m es i n cl u e nt pri n ci p al e m e nt d es pr o d u ct e urs pri m air es
p h ot otr o p h es et d es pr o d u ct e urs s e c o n d air es h ét ér otr o p h es. L es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es
s o nt i m pli q u é es d a ns l a b o u cl e mi cr o bi e n n e, q ui c o nsi st e à l a pr o d u cti o n d e m ati èr e or g a ni q u e
di ss o ut e ( M O D) p ar d es pr o d u ct e urs pri m air es p h ot otr o p h es, à l’ utilis ati o n d e l a M O D p ar l es
pr o d u ct e urs pri m air es h ét ér otr o p h es et à l a c o ns o m m ati o n d es pr o d u ct e u rs pri m air es p ar l es
pr o d u ct e urs s e c o n d air es h ét ér otr o p h es ( Az a m et al. , 1 9 8 3). L e m at éri el et l’ é n er gi e
c o ns o m m és p ar l es pr o d u ct e urs s e c o n d a ir es p e ut e ns uit e êtr e tr a nsf ér é v ers d es
m a cr o or g a ni s m es o u s é di m e nt er v ers l e f o n d d es o c é a ns. T o ut ef oi s, u n e gr a n d e p arti e d u
c ar b o n e or g a ni q u e est utilis é p ar l es or g a ni s m es h ét ér otr o p h es s o us f or m e d e di o x y d e d e
c ar b o n e ( C O 2 ) t a n di s q u e d' a utr es c o m p os a nts or g a ni q u es s o nt mi n ér ali s és p o ur d e v e nir d es
n utri m e nts i n or g a ni q u es ess e nti el s t els q u e l' a m m o ni u m et l e p h os p h at e. D’ u n e m a ni èr e
g é n ér al e, l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es s o nt r es p o ns a bl es d e pl us d e 5 0 % d e l a pr o d u cti o n
pri m air e d es o c é a ns ( Az a m a n d M alf atti, 2 0 0 7; Kir c h m a n et al. , 2 0 0 9) et j o u e nt u n r ôl e cr u ci al
d a ns l e c o ntr ôl e d es fl u x bi o g é o c hi mi q u es d es él é m e nts ess e nti els t els q u e l e c ar b o n e, l’ az ot e,
l e p h os p h at e et l e f er ( F al k o ws ki et al. , 2 0 0 8; R o bi ns o n, 2 0 0 8; Kir c h m a n et al. , 2 0 0 9). D a ns l e
c a dr e d e c ett e t h ès e, l es or g a ni s m es pr o c ar y ot es c hi mi olit h o - et c hi mi o or g a n o -h ét ér otr o p h es
( p ar l a s uit e ils s er o nt si m pl e m e nt q u alifi és d e pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es) ( b a ct éri es et
ar c h é es) et p h ot olit h o et p h ot o or g a n o -a ut otr o p h es ( p ar l a s uit e ils s er o nt si m pl e m e nt
q u alifi és d e pr o c ar y ot es a ut otr o p h es) ( c y a n o b a ct éri es, b a ct éri es s ulf ur e us es p o ur pr es et
v ert es ) et l es or g a ni s m es e u c ar y ot es a ut otr o p h es q ui c orr es p o n d e nt a u pi c o p h yt o pl a n ct o n

( 0. 2-2 µ m) et a u n a n o p h yt o pl a n ct o n ( 2 -2 0 µ m) (Fi g ur e I- 1) o nt ét é c o nsi d ér és . L es pr o c ar y ot es
a ut otr o p h es a utr es q u e l es c y a n o b a ct éri es ( b a ct éri es sulf ur e us es p o ur pr es et v ert es ) s o nt tr ès
p e u r e pr és e nt és d a ns l es mili e u x m ari ns c ôti ers ( Si er a dz ki et al. , 2 0 1 8) et n’ o nt p as f ait l’ o bj et
d’ u n e ét u d e a p pr of o n di e.
Fi g ur e I- 1 L' é c h ell e d e t aill e d e l a m ati èr e or g a ni q u e ( M O) et d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns l' o c é a n. L a

M O est pri n ci p al e m e nt di vis é e e n d e u x : l a m ati èr e or g a ni q u e p arti c ul air e ( M O P) et l a m ati èr e or g a ni q u e diss o ut e
( M O D), s é p ar ati o n b as é e s ur l a filtr ati o n à 0. 4 5 µ m. C ett e li mit e est c o nt est é e et c ert ai n es ét u d es r é c e nt es
pl a c e nt c e s e uil à 0. 2 µ m. M o difi é d’ a pr ès Az a m a n d M alf atti, (2 0 0 7) .
S el o n W hit m a n et al. (1 9 9 8) , l e n o m br e d’ or g a ni s m es u ni c ell ul air es d a ns l’ o c é a n

d é p ass e 1 0 2 9 c ell ul es, a v e c u n e c o n c e ntr ati o n m o y e n n e d e 1 0 6 c ell ul es p ar millilitr e d’ e a u d e
m er. E n 2 0 1 0 , l es ét u d es b as é es s ur d e l a c ult ur e d’ or g a ni s m es a v ai e nt d é crit pl us d e 1 0 0 0 0
es p è c es b a ct éri e n n es et ar c h é e n n es et esti m é à 2 0 0 0 0 0 l e n o m br e d’ es p è c es e u c ar y ot es
u ni c ell ul air es ( M a ci nt yr e et al. , 2 0 1 0). L es n o u v ell es m ét h o d es d e s é q u e n ç a g e d es g è n es d e
l’ A R N ri b os o mi q u e 1 6 S o u 1 8 S o nt p er mi s d e r e c e ns er 1 0 0 f oi s plus d’ es p è c es ( S u n a g a w a et
al. , 2 0 1 5; S al az ar a n d S u n a g a w a, 2 0 1 7) q u e p ar l es m ét h o d es d e c ult ur e ( P a c e, 1 9 9 7). L a
pr e mi èr e ét u d e vi s a nt à é v al u er l a di v ersit é b a ct éri e n n e m ari n e e n utilis a nt l es o util s
m ol é c ul air es a ét é m e n é e p ar Gi o v a n n o ni et al. (1 9 9 0) d a ns l a m er d es S ar g ass es et a r é v él é
u n e di v ersit é m é c o n n u e d e gr o u p es b a ct éri e ns d o mi n a nts. P ar l a s uit e, pl usi e urs cl a d es n o n
c ulti v a bl es et a b o n d a nts d a ns l es o c é a ns o nt ét é i d e ntifi és, c o m m e l es S A R p ar e x e m pl e, is ol és
l ors d’ a n al ys es g é n éti q u es d a ns l a M er d es S ar g ass es ( Gi o v a n n o ni et al. , 1 9 90; M orri s et al. ,
2 0 0 2) . L’ arri v é e d u s é q u e n ç a g e d e n o u v ell e g é n ér ati o n ( N G S p o ur « N e xt G e n er ati o n
S e q u e n ci n g ») d a ns l es a n n é es 2 0 0 0 a f ort e m e nt a u g m e nt é l a r és ol uti o n d es a n al ys es d e
di v ersit é. Ai nsi, l’ ar br e p h yl o g é n éti q u e d es mi cr o or g a ni s m es r e gr o u p e a ct u ell e m e nt u n gr a n d
n o m br e d e p h yl a ( T h o m as et al. , 2 0 1 6) , u n e di v ersit é i m p ort a nt e d a ns l es p h yl a m ai s a ussi u n e
diff ér e n c e d e di v ersit é f ort e e ntr e l es p h yl a. L’ ar br e p h yl o g é n éti q u e c o nti n u e d e s’ e nri c hir
a v e c l a d é c o u v ert e c o nst a nt e et cr oi ss a nt e d e n o u v ell es es p è c es d a ns t o us l es c o m p arti m e nts
m ari ns ( i. e. pl a n ct o ni q u e, b e nt hi q u e et bi ofil m) ( Fi g ur e I- 2).
Fi g ur e I- 2 Ill ustr ati o n s c h é m ati q u e et n o n e x h a usti v e d e l a p h yl o g é ni e d es cl a d es pr oc ar y ot es d o mi n a nts. L es

l ettr es n oir es c orr es p o n d e nt a u x gr o u p es b a ct éri e ns et ar c h é e ns u bi q uist es d a ns l’ e a u d e m er. L es l ettr es e n or
c orr es p o n d e nt a u x gr o u p es d o mi n a nts d a ns l a z o n e p h oti q u e. L e bl e u c orr es p o n d a u x gr o u p es d o mi n a nts d es
z o n es m es o p él a gi q u es et d e s urf a c e d ur a nt l’ hi v er p ol air e . E nfi n l e v ert c orr es p o n d a u x t a x a d o mi n a nts d a ns l es
é c os yst è m es m ari ns c ôti ers. D’ a pr ès Gi o v a n n o ni a n d Sti n gl ( 2 0 0 5) .
I. 1. 2. L es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a n s l a c ol o n n e d’ e a u : l’ ultr a pl a n ct o n
I. 1. 2. 1. D éfi niti o n, di v er sit é et distri b uti o n d e l’ ultr a pl a n ct o n
L’ ultr a pl a n ct o n c orr es p o n d à t o us l es or g a ni s m es pl a n ct o ni q u es c o m pri s e ntr e 0. 2 et 2 0 µ m.

Il s e c o m p os e d’ or g a ni s m es pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es ( b a ct éri es et ar c h é es), d e pr o c ar y ot es
a ut otr o p h es ( c y a n o b a ct éri es), d’ or g a ni s m es e u c ar y ot es a ut otr o p h es ( pi c o - et
n a n o p h yt o pl a n c t o n) et d’ e u c ar y ot es h ét ér otr o p h es ( pi c o- et n a n ofl a g ell és, cili és et q u el q u es
a mi b es) ( Si e b urt h et al. , 1 9 7 8; M ost ajir et al. , 2 0 1 3). A u c o urs d e c ett e t h ès e, l es or g a nis m es
pr o c ar y ot es ( b a ct éri es, ar c h é es et c y a n o b a ct éri es) a p p el és b a ct éri o pl a n ct o n et u n e p arti e d es
or g a ni s m es e u c ar y ot es a ut otr o p h es ( < 2 0 µ m, c’ est - à-dir e pi c o - et n a n o p h yt o pl a n ct o n)
a p p el é e ultr a p h yt o pl a n ct o n o nt ét é c o nsi d ér és .
L e d o m ai n e d es b a ct ér i es est c os m o p olit e, u bi q ui st e et c o m p os é d’ or g a ni s m es
h ét ér otr o p h es et a ut otr o p h es affili és à 9 6 p h yl a ( T h o m as et al. , 2 0 1 6). L a ri c h ess e t ot al e d es
o c é a ns est esti m é e e ntr e 3 5 5 5 0 et 4 4 5 0 0 es p è c es ( Zi n g er et al. , 2 0 1 1; S u n a g a w a et al. , 2 0 1 5).
L a ri c h ess e d es es p è c es a u g m e nt e g é n ér al e m e nt d es p ôl es v ers l’ é q u at e ur ( P o m mi er et al. ,
2 0 0 7; G hi gli o n e et al. , 2 0 1 2). L a d e nsit é d es b a ct éri es h ét ér otr o p h es d es mili e u x o c é a ni q u es
v ari e e ntr e 1 0 4 c ell ul es p ar millilitr e d a ns l es e a u x tr ès oli g otr o p h es et 1 0 6 c ell ul es p ar millilitr e
d a ns l es mili e u x pl us e utr o p h es ( S u n a g a w a et al. , 2 0 1 5). L’ a b o n d a n c e d es c y a n o b a ct éri es d a ns
l es mili e u x m ari ns est tr ès v ari a bl e m ai s est g é n ér al e m e nt d’ e n vir o n 1 04 c ell ul es p ar millilitr e,
a v e c u n e a b o n d a n c e pl us i m p ort a nt e d a ns l es mili e u x m ari ns c ôti ers. L es c y a n o b a ct éri es s o nt
pr és e nt es d e l a s urf a c e j us q u’ à e n vir o n 1 5 0 m ètr e s d a ns l es o c é a ns oli g otr o p h es, e ntr e 4 0° N
et 4 0° S ( Fi g ur e I- 3). L es p o p ul ati o ns d e c y a n o b a ct éri es d é cr oi ss e nt d e l’ é q u at e ur v ers l es z o n es
p ol air es o ù l es t e m p ér at ur es s o nt i nf éri e ur es à 1 5° C ( Fl o m b a u m et al. , 2 0 1 3). L es m e m br es d u
p h yl u m Pr ot e o b a ct eri a, i n cl u a nt l es diff ér e nts cl a d es d e S A R 1 1 ( Al p h a pr ot e o b a ct eri a) et
S A R 8 6 ( G a m m a pr ot e o b a ct eri a) s o nt c o nsi d ér és c o m m e l es gr o u p es l es pl us a b o n d a nts et
di v ersifi és d es diff ér e nts o c é a n s d u gl o b e ( S u n a g a w a et al. , 2 0 1 5). C o m m e d a ns l es e a u x
o c é a ni q u es oli g otr o p h es, l es m e m br es d e l a cl ass e Al p h a pr ot e o b a ct eri a, n ot a m m e nt S A R 1 1 ,
et G a m m a pr ot e o b a ct eri a s o nt l es pl us a b o n d a nts d a ns l es e a u x c ôti èr es, s ui vis d es
B a ct er oi d et es, d es A cti n o b a ct eri a, d es V err u c o mi cr o bi a et d es c y a n o b a ct éri es ( Fi g ur e I- 4)
( P o m mi er et al. , 2 0 0 7; Zi n g er et al. , 2 0 1 1). P ar mi l es c y a n o b a ct éri es, S y n ec h o c o c c us et
Pr o c h l or o c o c c us s o nt l es g e nr es l es pl us a b o n d a nts et l es pl us di v ersifi és, a v e c d e n om br e u x
gr o u p es p h yl o g é n éti q u es d a ns l es o c é a ns ( S c a nl a n a n d W est, 2 0 0 2; G ar ci a-Pi c h el et al. , 2 0 0 3;
M ell a -Fl or es et al. , 2 0 1 1; Fl o m b a u m et al. , 2 0 1 3; S o h m et al. , 2 0 1 5; E n g h et al. , 2 0 1 7). P o ur

Pr o c hl or o c o c c us , pl usi e urs é c ot y p es p e u v e nt c o e xi st er d a ns l a c ol o n n e d’ e a u : l es « hi g ht li g ht -
a d a pt e d » ( H LI et H LII), « Hi g h n utri e nt l o w c hl or o p h yll » ( H N L C 1 et H N L C 2), l es « l o w li g ht-
a d a pt e d » ( L LI, L LII et L LI V). P o ur S y n e c h o c o c c us , 1 0 cl a d es o nt ét é d éfi ni s ( cl a d e I à X) ( F ull er
et al. , 2 0 0 3). S y n e c h o c o c c us pr éf èr e l es e a u x cl air es, ri c h es e n n utri m e nts et p e ut cr é er d es
bl o o ms pri nt a ni ers l ors d e m él a n g e s d e m ass es d’ e a u ( M ell a-Fl or es et al. , 2 0 1 1).
Pr o c hl or o c o c c us est pl us a b o n d a nt d a ns l es e a u x oli g otr o p h es et s a d e nsit é est m a xi m al e e n
ét é et e n a ut o m n e q u a n d l es e a u x s o nt str atifi é es ( M ell a-Fl or es et al. , 2 0 1 1).
Fi g ur e I- 3 Distri b uti o n gl o b al e act u ell e d e l’ a b o n d a nc e d e Pr o c hl or o c o c c us ( A) et S y n e c h oc o c c u s ( B) à l a s urf a c e

d es o c é a ns ( Fl o m b a u m et al. , 2 0 1 3).
Fi g ur e I- 4 R é p artiti o n gl o b al e d es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n m ari n d es z o n es c ôti èr es ( P o m mi er et al. ,

2 0 0 7) .
L es ar c h é es c o nstit u e nt u n gr o u p e u bi q ui s t e et a b o n d a nt p ar mi l e b a ct eri o pl a n ct o n
( D el o n g, 1 9 9 2; F u hr m a n et al. , 1 9 9 2). Ell es o nt l o n gt e m ps ét é ass o ci é es a u x mili e u x e xtr ê m es
e n t er m es d e t e m p ér at ur e, d e pr essi o n, d e di s p o ni bilit é e n o x y g è n e, d e p H o u d e s ali nit é,
n é a n m oi ns ell es f o nt p arti e d es or g a ni s m es l es pl us a b o n d a nts d a ns l es o c é a ns ( F u hr m a n a n d
St e el e, 2 0 0 8; P ar a d a a n d F u hr m a n, 2 0 1 7; L a m b ert et al. , 2 0 1 8; S a nt or o et al. , 2 0 1 8). Il e xi st e
4 gr o u p es d’ ar c h é es m ari n es pl a n ct o ni q u es : M ari n e Gr o u p I ( M GI) ( T h a u m ar c h a e ot a)
( D el o n g, 1 9 9 2; F u hr m a n et al. , 1 9 9 2), M GII ( E ur y ar c h a e ot a et T h al ass o ar c h a e a) ( M ass a n a et
al. , 2 0 0 0), M GIII ( P o nt ar c h a e a) et M GI V ( L ó p ez-G ar cí a et al. , 2 0 0 1). C es 4 gr o u p es diff èr e nt
f ort e m e nt d a ns l e ur di stri b uti o n et l e ur a b o n d a n c e t ot al e d a ns l a c ol o n n e d’ e a u ( D el o n g et
al. , 2 0 0 6). L es T h a u m ar c h a e ot a s o nt r etr o u v és d e l’ é q u at e ur j us q u’ a u x p ôl es, d es e a u x d e
s urf a c e a u x pr of o n d e urs d e l a c ol o n n e d’ e a u ( S a nt or o et al. , 2 0 1 8), a v e c u n e a b o n d a n c e
m a xi m al e d a ns l es z o n es m es o p él a gi q u es. L’ a b o n d a n c e d es M GI v ari e d a ns l e t e m ps,
p arti c uli èr e m e nt d a ns l es e a u x c ôti èr es o ù il s p e u v e nt o c c asi o n n ell e m e nt f or m er d es bl o o ms
( H olli b a u g h et al. , 2 0 1 1). D es a b o n d a n c es él e v é es d e M GI o nt ét é r etr o u v é es e n hi v er d a ns l a
b ai e d e Bl a n es ( Es p a g n e) d a ns l e n or d d e l a M er M é dit err a n é e ( G al a n d et al. , 2 0 1 0). C o m m e
l es M GI, l es ar c h é es M GII s o nt r etr o u v é es d a ns t o us l es o c é a ns d e l a pl a n èt e, a v e c u n e
a b o n d a n c e m a xi m al e d a ns l a z o n e e u p h oti q u e d es o c é a ns tr o pi c a u x ( D el o n g et al. , 2 0 0 6). L es
v ari ati o ns t e m p or ell es d e M GII s o nt tr ès i m p ort a n t es et c es ar c h é es s o nt g é n ér al e m e nt

c o u pl é es a u x bl o o ms p h yt o pl a n ct o ni q u es ( G al a n d et al. , 2 0 1 0), c o m p os a nt p arf oi s j us q u’ à
3 0 % d e l’ a b o n d a n c e b a ct éri o pl a n ct o ni q u e t ot al e ( N e e d h a m a n d F u hr m a n, 2 0 1 6). L es ar c h é es
M GIII et M GI V s o nt tr ès p e u d é crit es, ai nsi p e u d’i nf or m ati o ns s ur l e ur di stri b uti o n et l a
v ari ati o n t e m p or ell e d e c es gr o u p es s o nt di s p o ni bl es. Si l e r ôl e d es ar c h é es a u s ei n d e s
é c os yst è m es est p o ur l’ h e ur e e n c or e m al c o n n u, ell es c o ntri b u e nt t o ut ef oi s a u x c y cl es d e
l’ az ot e et d u c ar b o n e ( S a nt or o et al. , 2 0 1 8).
L’ ultr a p h yt o pl a n ct o n est c o m p os é d e t o us l es or g a ni s m es u ni c ell ul air es a ut otr o p h e s
pl a n ct o ni q u es d e t aill e i nf éri e ur e à 2 0 µ m ( Si e b urt h et al. , 1 9 7 8). L’ ultr a p h yt o pl a n ct o n est
n ot a m m e nt c o m p os é d e pr o c ar y ot es a ut otr o p h es ( c y a n o b a ct éri es) d é crit s pr é c é d e m m e nt
( S c a nl a n a n d W est, 2 0 0 2; G ar cz ar e k et al. , 2 0 0 7; St u art et al. , 2 0 0 9; M ell a-Fl or es et al. , 2 0 1 1;
C h u n g et al. , 2 0 1 5; S o h m et al. , 2 0 1 5) m ai s a ussi d’ e u c ar y ot es a ut otr o p h es u ni c ell ul air es,
a p p el és pi c o - et n a n o e u c ar y ot es p h ot os y nt h éti q u es . L e pi c o- et l e n a n o p h yt o pl a n ct o n s o nt
di stri b u és tr ès l ar g e m e nt d a ns t o us l es o c é a ns ( Li et al. , 1 9 8 4). L’ a b o n d a n c e d u pi c o- et d u
n a n o p h yt o pl a n ct o n fl u ct u e e ntr e 1 0 3 et 1 0 6 c ell ul es p ar millilitr e s el o n l e mili e u et est
g é n ér al e m e nt m a xi m al e e n p éri o d e pri nt a ni èr e, e n r ai s o n d e l’ él é v ati o n d e l’ e ns ol eill e m e nt,
d e l a t e m p ér at ur e et d e l a di s p o ni bilit é e n n utri m e nts. C es d e u x gr o u p es r e pr és e nt e nt 5 0 à
9 0 % d e l a bi o m ass e p h yt o pl a n ct o ni q u e t ot al e d es mili e u x oli g otr o p h es et c o ntri b u e nt
a cti v e m e nt à l a pr o d u cti o n pri m air e ( Pl att et al. , 1 9 8 3; Li et al. , 1 9 8 4). T o ut ef oi s, d e m a ni èr e
g é n ér al e, l a di v ers it é t a x o n o mi q u e d u pi c o p h yt o pl a n ct o n est pl us él e v é e q u e c h ez l e
n a n o p h yt o pl a n ct o n ( d e V ar g as et al. , 2 0 1 5). D a ns l a z o n e p h oti q u e d es o c é a ns, l es pri n ci p a u x
gr o u p es pi c o - et n a n o p h yt o pl a n ct o ni q u es s o nt l es P h ot o di n o p h y c e a e, l es Di ct y o c h o p h y c e a e,
l es B a cill ari o p h yt a, l es H a pt o p h yt a et l es Cr y pt o p h yt a ( d e V ar g as et al. , 2 0 1 5). D a ns l es z o n es
c ôti èr es en n ot a m m e nt en M é dit err a n é e, l es C hl or o p h y c e a e, Pr asi n o p h y c e a e,
Pr y m n esi o p h y c e a s o nt d es gr o u p es i m p ort a nts d e pi c o - et n a n o p h yt o pl a n ct o n ( Gr é g ori et al. ,
2 0 0 1) .
L a pr és e nt ati o n et l a d e s cri pti o n g é n ér al e d es gr o u p es ultr a pl a n ct o ni q u es à l’ é c h ell e
gl o b al e est u n pr e mi er p as v ers l a c o m pr é h e nsi o n d e l’ é c ol o gi e d e c es mi cr o or g a ni s m es.
T o ut ef oi s c es gr o u p es s o nt s o u mi s à d es v ari ati o ns e n vir o n n e m e nt al es, à l a f oi s t e m p or ell es
et s p ati al es q u i v o nt i nfl u e n c er l e ur di stri b uti o n d a ns l es diff ér e nt es z o n es d es o c é a ns. D e u x
vi si o ns s’ o p p os e nt q u a nt à l a di stri b uti o n d es mi cr o or g a ni s m es ; l’ u n e d é crit l es
mi cr o or g a ni s m es pl a n ct o ni q u es c o m m e c os m o p olit es ( F e n c h el a n d Fi nl a y, 2 0 0 4), l’ a utr e
pr o p os e q u e l es mi cr o or g a ni s m es o nt u n e r é p artiti o n g é o gr a p hi q u e li mit é e, i nfl u e n c é e p ar l es

c o n diti o n s e n vir o n n e m e nt al es ( T h a n e P a p k e a n d W ar d, 2 0 0 4; T elf or d et al. , 2 0 0 6). U n d es
e nj e u x m aj e urs e n é c ol o gi e mi cr o bi e n n e est al ors d e c o m pr e n dr e l es f a ct e urs q ui aff e ct e nt l a
d y n a mi q u e t e m p or ell e et l a di stri b uti o n s p ati al e d es mi cr o or g a ni s m es , et d’i d e ntifi er l es
pr o c ess us q ui c a us e nt c es diff ér e n c es d’ a b o n d a n c e, d e str u ct ur e et d e c o m p ositi o n a u s ei n
d es c o m m u n a u t és mi cr o bi e n n es.
I. 1. 2. 2. I nfl u e n c e d es v ari a bl es e n vir o n n e m e nt al es n at ur ell es s ur l es c o m m u n a ut és

ultr a pl a n ct o ni q u es
L’ u n d es ar g u m e nts pri n ci p a u x d erri èr e l’ h y p ot h ès e « E v er yt hi n g i s e v er y w h er e » ( p o ur « T o ut

est p art o ut ») est q u e l a c a p a cit é d e di s p ersi o n d es mi cr o or g a ni s m es et p ar c o ns é q u e nt l e ur
p ot e nti el d e c ol o ni s ati o n d’ u n e n o u v ell e z o n e g é o gr a p hi q u e s o nt t ell e m e nt gr a n ds q u’il s
e m p ê c h e nt l a diff ér e n ci ati o n s p ati al e d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ( F e n c h el a n d Fi nl a y,
2 0 0 4) . L’i d é e q u e t o ut est p art o ut est t o ut ef oi s c o ntr e dit e p ar d e n o m br e us es ét u d es
m o ntr a nt q u e l’ a b o n d a n c e et l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es diff èr e nt
s el o n l a z o n e g é o gr a p hi q u e o u l a p éri o d e t e m p or ell e et q u e c es diff ér e n c es p e u v e nt êtr e
c orr él é es a v e c l es f a ct e urs e n vir o n n e m e nt a u x ( Gi o v a n n o ni a n d Sti n gl, 2 0 0 5; M arti n y et al. ,
2 0 0 6; P o m mi er et al. , 2 0 0 7; Zi n g er et al. , 2 0 1 1). Ai nsi, e n a c c or d a v e c l’ h y p ot h ès e d e B a as-
B e c ki n g et B eij eri n c k « E v er yt hi n g i s e v er y w h er e, b ut t h e e n vir o n m e nt s el e cts » ( p o ur « T o ut
est p art o ut, m ais l’ e n vir o n n e m e nt s él e cti o n n e »), l a dis p ersi o n d es mi cr o or g a ni s m es, l es
v ari ati o ns s p ati o -t e m p or ell es d es f a ct e urs e n vir o n n e m e nt a u x et l es i nt er a cti o ns e ntr e
mi cr o or g a ni s m es s o nt r es p o ns a bl es d es v ari ati o ns de di stri b uti o n d es p o p ul ati o ns
mi cr o bi e n n es d a ns l es o c é a ns ( d e Wit a n d B o u vi er, 2 0 0 6).
L a r é p artiti o n v erti c al e d es f a ct e urs p h ysi c o- c hi mi q u es l e l o n g d e l a c ol o n n e d’ e a u, d e
l a s urf a c e v ers l e f o n d d es o c é a ns c o m m e l a di mi n uti o n d e l a p é n étr ati o n d e l a l u mi èr e, d e l a
t e m p ér at ur e et d e l a di s p o ni bilit é e n M O D o nt ét é i d e ntifi és c o m m e d es f a ct e urs i m p ort a nt s
q ui d ét er mi n e nt l a str atifi c ati o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ( Fi el d et al. , 1 9 9 7;
Gi o v a n n o ni a n d Sti n gl, 2 0 0 5; D el o n g et al. , 2 0 0 6). Ai nsi, l’ ultr a p h yt o pl a n ct o n q ui a p p ar ait
p arti c uli èr e m e nt s e nsi bl e à l a di s p o ni bilit é e n l u mi èr e et à l a di s p o ni bilit é e n n utri m e nts l e
l o n g d e l a c ol o n n e d’ e a u di s p ar ait a v e c l a pr of o n d e ur ( S c h all e n b erg a n d B ur ns, 2 0 0 4; D el o n g
et al. , 2 0 0 6; Zi n g er et al. , 2 0 1 1; T h yss e n et al. , 2 0 1 4; B o n at o et al. , 2 0 1 6; G o es et al. , 2 0 1 6).
D a ns l es a b yss es, l a z o n ati o n v erti c al e d es pr o c ar y ot es p e ut êtr e e x pli q u é e e n p arti e p ar l es

c a p a cit és d e c ert ai ns gr o u p es, ar c h é e ns n ot a m m e nt, à s e d é v el o p p er s o us d es c o n diti o ns d e
pr essi o n h y dr ost ati q u e tr ès i m p ort a nt es ( Y a y a n os, 1 9 9 5; F u hr m a n a n d D a vi s, 1 9 9 7). D’ a utr es
ét u d es o nt m o ntr é l’ e xi st e n c e d’ u n e r é p artiti o n g é o gr a p hi q u e f ort e m e nt li é e a u t y p e
d’ h a bit at et a u cli m at ( Gi o v a n n o ni a n d Sti n gl, 2 0 0 5; P o m mi er et al. , 2 0 0 7; Bi ers et al. , 2 0 0 9;
B ar b er á n a n d C as a m a y or, 2 0 1 0; G hi gli o n e et al. , 2 0 1 2). A l’ é c h ell e gl o b al e d es o c é a ns, l a
t e m p ér at ur e est a p p ar u e c o m m e u n f a ct e ur esse nti el d e str u ct ur ati o n d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es, c o n d ui s a nt à u n e r é p artiti o n tr ès diff ér e nt e e n f o n cti o n d e l a l atit u d e
( G hi gli o n e et al. , 2 0 1 2; d e V ar g as et al. , 2 0 1 5; S u n a g a w a et al. , 2 0 1 5).
D a ns l es e n vir o n n e m e nts c ôti ers, l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es s o nt d’ a ut a nt pl us
li é es a u x f a ct e urs e n vir o n n e m e nt a u x q u e l es gr a di e nts s o nt f orts, à u n e é c h ell e s p ati al e
r el ati v e m e nt r é d uit e. T y pi q u e m e nt, l es e a u x c ôti èr es s o nt bi e n pl us pr o d u cti v es q u e l es e a u x
d u l ar g e c ar l es p h é n o m è n es d’ u p w elli n g, d e m él a n g e d es m ass es d’ e a u et d e r ui ss ell e m e nt
d es e a u x d u c o nti n e nt v ers l es e a u x m ari n es f a v ori s e nt l’ a p p o rt d e n utri m e nts v ers l a s urf a c e
( Gi o v a n n o ni a n d Sti n gl, 2 00 5) . U n e a u g m e nt ati o n l o c al e d e l a di s p o ni bilit é e n n utri m e nts p e ut
ai nsi f a v ori s er c ert ai ns or g a ni s m es pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es, c o m m e l es Fl a v o b a ct eri a q ui
e x er c e nt u n e pr essi o n d e c o m p étiti o n tr ès effi c a c e s ur l es a utr es gr o u p es d e b a ct eri o pl a n ct o n
( G o eri c k e, 2 0 0 2; Bi ers et al. , 2 0 0 9). L es diff ér e n c es d e c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es e ntr e
l’ o c é a n o u v ert et l es z o n es c ôti èr es p e u v e nt êtr e l e r és ult at d’i nfl u e n c e d’ e a u d o u c e v e n u e
d es c o urs d’ e a u et d u r ui ss ell e m e nt d e l’ e a u d e pl ui es. C et a p p ort d’ e a u d o u c e d a ns l e mili e u
m ari n p e ut m o difi er l a s ali nit é d e l a c ol o n n e d’ e a u et cr é er d es gr a di e nts d e s ali nit é
i m p ort a nts , p o u v a nt aff e ct er l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n ( B o u vi er
a n d d el Gi or gi o, 2 0 0 2; Cr u m p et al. , 2 0 0 4; Estr a d a et al. , 2 0 0 4; S c h a pir a et al. , 2 0 1 0; L o g ar es
et al. , 2 0 1 3). L’ a p port d e p arti c ul es t erri g è n es et d e s é di m e nts e n vir o n n a nts, n ot a m m e nt d a ns
l es e a u x c ôti èr es p e u pr of o n d es, p e u v e nt e ntr ai n er d es c h a n g e m e nts d e c o m p ositi o n d es
c o m m u n a ut és d a ns l a c ol o n n e d’ e a u p ar l a r e mi s e e n s us p e nsi o n d e mi cr o or g a ni s m es
b e nt hi q u es et p ar l a m o difi c ati o n d e l a q u alit é d e l’ e a u et d e l a di s p o ni bilit é e n n utri m e nts
( R a p p é et al. , 2 0 0 0; Zi n g er et al. , 2 0 1 1).
O utr e l a r é p artiti o n s p ati al e d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es li é es a u x v ari ati o ns
v erti c al es et h ori z o nt al es d es f a ct e urs e n vir o n n e m e nt a u x, l’ a b o n d a n c e et l a c o m p ositi o n d e
c es c o m m u n a ut és p e u v e nt é g al e m e nt êtr e f ort e m e nt c orr él é es a u x v ari ati o ns t e m p or ell es
d es c ar a ct éri sti q u es e n vir o n n e m e nt al es d u mili e u m ari n. L’ ét u d e d es v ari ati o ns s ais o n ni èr es
d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d es o c é a ns a ét é r e n d u e p ossi bl e p ar l’ utilis ati o n d e s éri es

t e m p or ell es l o n g u es ( F u hr m a n a n d St e el e, 2 0 0 8; Tr e us c h et al. , 2 0 1 2; V er gi n et al. , 2 0 1 3; Cr a m
et al. , 2 0 1 5; T a yl or a n d C u nliff e, 2 0 1 6; E n g h et a l., 2 0 1 7; W ar d et al. , 2 0 1 7; M arti n-Pl at er o et
al. , 2 0 1 8) L es v ari ati o ns s ais o n ni èr es d’ a b o n d a n c e, d e str u ct ur e v oir e d e f o n cti o n d es
c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es s o nt g é n ér al e m e nt li é es à l a str atifi c ati o n d es
m ass es d’ e a u e n mili e u o c é a ni q u e , à l a q u alit é et l a q u a ntit é d es r ess o ur c es n utriti v es, à l a
t e m p ér at ur e d e l’ e a u, et à l a d ur é e d u j o ur ( M orri s et al. , 2 0 0 2; F u hr m a n et al. , 2 0 0 6; C arl s o n
et al. , 2 0 0 9; Gil b ert et al. , 2 0 0 9, 2 0 1 2; Tr e us c h et al. , 2 0 1 2; C h o w et al. , 2 0 1 3; V er gi n et al. ,
2 0 1 3; Cr a m et al. , 2 0 1 5). L es ét u d es à l o n g-t er m e, pl uri a n n u ell es, o nt m o ntr é l e c ar a ct èr e
r é p étitif d es m o d èl es s ai s o n ni ers d e c es c o m m u n a ut és ( F u hr m a n et al. , 2 0 0 6; G al a n d et al. ,
2 0 1 0) . U n e d es r ai s o ns d e c ett e r é p ét a bilit é i nt er a n n u ell e p e ut êtr e l e c o u pl a g e étr oit e ntr e
l es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n et l es c o m m u n a ut és p h yt o pl a n ct o ni q u es, l es v ari ati o ns
d e l’ u n d e c es c o m p art i m e nts p o u v a nt f ort e m e nt i nfl u e n c er l’ a utr e ( M or á n et al. , 2 0 0 2;
Pi n h assi et al. , 2 0 0 4; B alt ar et al. , 2 0 1 5; L a m b ert et al. , 2 0 1 8). D es ét u d es r é c e nt es o nt
d é m o ntr é l a r a pi d e s u c c essi o n d es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n e n r é p o ns e à d es
p h é n o m è n es d e f ort e m ort alit é j ust e a pr ès u n bl o o m p h yt o pl a n ct o ni q u e ( T e eli n g et al. , 2 0 1 2;
El -S w ai s et al. , 2 0 1 5; L uri a et al. , 2 0 1 7). L e c y cl e a n n u el d es c o m m u n a ut és p h yt o pl a n ct o ni q u es
est, c o m m e c el ui d u b a ct éri o pl a n ct o n, c o ntr ôl é p ar l es v ari ati o ns s ai s o n ni èr es d es c o n diti o ns
p h ysi c o -c hi mi q u es d u mili e u ( Tr e us c h et al. , 2 0 1 2; El-S w ai s et al. , 2 0 1 5; N e e d h a m a n d
F u hr m a n, 2 0 1 6) . L es bl o o ms p h yt o pl a n ct o ni q u es s o nt g é n ér al e m e nt c o ntr ôl és p ar
l’ a u g m e nt ati o n d e l a di s p o ni bilit é e n n utri m e nts et e n l u mi èr e, e n pl us d’ u n e str atifi c ati o n
p arti ell e d es m ass es d’ e a u , c o n d ui s a nt à une cr oi ss a n c e d es mi cr o or g a ni s m es
p h yt o pl a n ct o ni q u es s u p éri e ur e a u br o ut a g e, a u x i nf e cti o ns vir al es et à d’ a utr es p ert es. C e
bil a n p ositif d e cr oi ss a n c e r és ult e e n u n e a c c u m ul ati o n d e bi o m ass e et d o n c e n u n bl o o m
p h yt o pl a n ct o ni q u e ( B u c h a n et al. , 2 0 1 4; N e e d h a m a n d F u hr m a n, 2 0 1 6).
Ét a nt d o n n é l e f ait q u e l es é c os yst è m es c ôti ers s o nt s uj ets à d’i m p ort a nt e s
c o nt a mi n ati o ns d e n at ur e tr ès v ari a bl e, d u es à l’ a u g m e nt ati o n d es a cti vit és a nt hr o pi q u es
( H al p er n et al. , 2 0 0 8), u n e att e nti o n t o ut e p arti c uli èr e d e vr a êtr e d o n n é e s ur l’ ét u d e d es
v ari ati o ns d e l a di stri b uti o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es l e l o n g d e gr a di e nts
a nt hr o pi q u es d a ns l es z o n es m ari n es c ôti èr es.
I. 1. 2. 3. R ôl e d e l’ ultr a pl a n ct o n d a n s l es é c os y st è m es m ari n s
Il est a uj o ur d’ h ui bi e n ét a bli q u e l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es m ari n es o nt u n r ôl e cr u ci al

d a ns l e c y cl e d u c ar b o n e, l a r e mi n ér ali s ati o n d u c ar b o n e vi a l a r es pir ati o n et l e tr a nsf ert d u
c ar b o n e or g a ni q u e i ss u d u p h yt o pl a n ct o n v e rs l es ni v e a u x tr o p hi q u es pl us él e v és ( Az a m et al. ,
1 9 8 3; W hit m a n et al. , 1 9 9 8; Az a m a n d M alf atti, 2 0 0 7). Hi st ori q u e m e nt, l es o c é a n o gr a p h es
p e ns ai e nt q u e l a m aj orit é d e l a pr o d u cti o n pri m air e p ass ai t à tr a v ers u n e c h aî n e li n é air e, d es
p etits or g a ni s m es v ers l es gr a n ds a ni m a u x ( P o m er o y, 1 9 7 4), l es mi cr o or g a ni s m es ét a nt
l ar g e m e nt i g n or és. C e p e n d a nt, c ert ai n es d é c o u v ert es m aj e ur es f ait es d ur a nt c es 4 0 d er ni èr es
a n n é es o nt m o ntr é q u e l es b a ct éri es d o mi n ai e nt l’ a b o n d a n c e, l a di v ersit é et l’ a cti vit é
m é t a b oli q u e d es o c é a ns ( H o b bi e et al. , 1 9 7 7; H a gstr o m et al. , 1 9 7 9; F u hr m a n a n d Az a m,
1 9 8 0) . Az a m et al. (1 9 8 3) d é v el o p p e nt al ors l e c o n c e pt d e b o u cl e mi cr o bi e n n e q ui r e m et e n
c a us e l e s c h é m a cl assi q u e d u r és e a u tr o p hi q u e li n é air e et m et l es b a ct éri es a u c e ntr e d es
c y cl es bi o g é o c hi mi q u es d a ns l es o c é a ns (Fi g ur e I- 5).
Fi g ur e I- 5 Str uct ur ati o n mi cr o bi e n n e d a ns u n é c os yst è m e m ari n. U n e gr a n d e fr a cti o n d e l a m ati èr e or g a ni q u e

q ui est s y nt h étis é e p ar l es pr o d uct e urs pri m air es d e vi e nt d e l a m ati èr e or g a ni q u e diss o ut e ( M O D) et est c a pt é e
p ar l es b a ct éri es. C es d er ni èr e s, e n assi mil a nt l a M O D, e n mi n ér alis e nt u n e p arti e ( ~ 8 0 %) e n C O 2 et e n s els
n utritifs, al ors q u e l a fr a cti o n r est a nt e ( ~ 2 0 %) est c o n v erti e e n bi o m ass e b a ct éri e n n e et d e vi e nt dis p o ni bl e p o ur
l es é ch el o ns tr o p hi q u es s u p éri e urs. S el o n Az a m a n d M alf atti ( 2 0 0 7) .
D a ns l a b o u cl e mi cr o bi e n n e d é crit e p ar Az a m et al. (1 9 8 3) l es or g a ni s m es pr o c ar y ot e s
h ét ér otr o p h es ( b a ct éri es) d e l a c ol o n n e d’ e a u utilis e nt l a M O D c o m m e s o ur c e d’ é n er gi e. Ai nsi,
la M O D li b ér é e p ar l e p h yt o pl a n ct o n et d a ns u n e m oi n dr e m es ur e p ar d es e u c ar y ot es
h ét ér otr o p h es est utili s é e p ar l es b a ct éri es. Q u a n d u n e q u a ntit é s uffi s a nt e d e M O D est f o ur ni e
p o ur l e ur cr oi ss a n c e, l’ a b o n d a n c e d es b a ct éri es est r é g ul é e p ar d es fl a g ell és d e p etit e t aill es
( 3 à 1 0 µ m), q ui s o nt à l e ur t o ur br o ut és p ar d u mi cr oz o o pl a n ct o n ( 1 0 à 8 0 µ m). Ai nsi, l’ é n er gi e
li b ér é e a u tr a v ers d e l a M O D p ar l e p h yt o pl a n cto n est r éi nt é gr é e d a ns l a c h aî n e tr o p hi q u e vi a
l a b o u cl e mi cr o bi e n n e. P ar l a s uit e, F e n c h el ( 2 0 0 8) a pr o p os é d e c o m pl ét er c e m o d èl e p ar u n e
r e v u e d es ét u d es p ort a nt s ur l a b o u cl e mi cr o bi e n n e d e p ui s Az a m et al. (1 9 8 3) , e n y i nt é gr a nt
d e n o u v e a u x a ct e urs et e n pr e n a nt e n c o m pt e l a di v ersit é d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es et
l’ h ét ér o g é n éit é s p ati al e d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es. Ai nsi, il a p p ar aît cl air q u e d es
or g a ni s m es pr o c ar y ot es a ut otr o p h es c o m m e l es c y a n o b a ct éri es et n ot a m m e nt
S y n e c h o c o c c us et Pr o c hl or o c o c c us j o u e nt u n r ôl e m aj e ur e n t a nt q u e pr o d u ct e urs pri m air es,
n ot a m m e nt d a ns l es e a u x oli g otr o p h es ( V a ul ot a n d P art e ns k y, 1 9 9 2; P art e ns k y et al. , 1 9 9 9).
L es vir us p o urr ai e nt a ussi êtr e u n d es a ct e urs m aj e urs d e l a b o u cl e mi cr o bi e n n e d e p ar l e ur
a b o n d a n c e d a ns l’ e a u d e m er ( 1 0 9 p arti c ul es vir al es p ar millilitr e) ( F u hr m a n, 1 9 9 9; N e e d h a m
et al. , 2 0 1 7). Pl usi e urs ét u d es o nt m o ntr é q u e l es vir us p o u v ai e nt g é n ér er d e l a M O D p ar d es
pr o c ess us d e l ys e c ell ul air e ( Ri e m a n n a n d Mi d d el b o e, 2 0 0 2; Mi d d el b o e a n d J ör g e ns e n, 2 0 0 6).
Ai nsi, l a b o u cl e vir al e est c o m m u n é m e nt i nt é gr é e à l a b o u cl e mi cr o bi e n n e d a ns l e
f o n cti o n n e m e nt d es é c os yst è m es mi cr o bi e ns ( Ri e m a n n a n d Mi d d el b o e, 2 0 0 2). C es
é v è n e m e nts d e m ort alit é a u g m e nt e nt l a c o n c e ntr ati o n d e M O D et l’ a c c u m ul ati o n d es
b a ct éri es e n p at c h, f or m e d e vi e « att a c h é e » q ui p e ut êtr e assi mil é e à d u bi ofil m et a p p el é
n ei g e m ari n e. C ett e n ei g e m ari n e p e ut s é di m e nt er, êtr e r e mi s e e n s us p e nsi o n d a ns l a c ol o n n e
d’ e a u o u d é pl a c é e v erti c al e m e nt s el o n l e r é gi m e h y dr o d y n a mi q u e. Ai nsi, l a c ol o n n e d’ e a u d oit
êtr e c o nsi d ér é e c o m m e u n s y st è m e d y n a mi q u e, o ù l es pr o c ess us bi ol o gi q u es p e u v e nt êtr e
diff ér e nts d a ns l’ es p a c e s el o n l es c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es d u mili e u ( F e n c h el, 2 0 0 8).
D a ns l es z o n es c ôti èr es o ù l a pr essi o n a nt hr o pi q u e est f ort e, l es c h a n g e m e nts d e
c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es, t el s q u e l’ a u g m e nt ati o n d e l a t e m p ér at ur e, l’ a ci difi c ati o n d e
l’ e a u, l’ e utr o p hi s ati o n, l’ a u g m e nt ati o n d e l’i nt e nsit é l u mi n e us e p e u v e nt alt ér er l e
f o n cti o n n e m e nt p h ysi ol o gi q u e et l e c o m p ort e m e nt d es micr o or g a ni s m es c o n d ui s a nt à d es
c h a n g e m e nts d e str u ct ur e, d e r é p artiti o n s p ati al e et d e d y n a mi q u e t e m p or ell e d es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ( D o n e y et al. , 2 0 1 2). C es diff ér e n c es e ntr e l es mili e u x o c é a ni q u es
et c ôti ers, d u es a u x gr a di e nts n at ur el s et a nt hr o pi q u es p e u v e nt c o n d uir e à l a m o difi c ati o n d u

f o n cti o n n e m e nt gl o b al d e l’ é c os ystè m e ( H al p er n et al. , 2 0 0 8; D o n e y et al. , 2 0 1 2).
L’ a nt hr o pi s ati o n d es é c os yst è m es c ôti ers p e ut a ussi a u g m e nt er l’ a gr é g ati o n d es
mi cr o or g a ni s m es s ur d es p arti c ul es o u d es s urf a c es i m m er g é es et p ar c o ns é q u e nt pr o m o u v oir
l a f or m ati o n d e bi ofil ms m ari ns q ui p e u v e nt m o difi er l es pr o c ess us bi o g é o c hi mi q u es et l e
f o n cti o n n e m e nt d es é c os yst è m es m ari ns c ôti ers ( D a n g a n d L o v ell, 2 0 1 6).
I. 1. 3. L es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es a ss o ci é es à u n e s urf a c e : l e bi ofil m
I. 1. 3. 1. D éfi niti o n d es bi ofil m s m ari n s et c o n s é q u e n c es é c o n o mi q u es et é c ol o gi q u es li é es

a u bi ofil m m ari n
D a ns l’ e n vir o n n e m e nt m ari n, l es mi cr o or g a ni s m es pri vil é gi e nt g é n ér al e m e nt u n m o d e d e vi e

s essil e o u e n a gr é g ats a u m o d e d e vi e pl a n ct o ni q u e. Bi e n q u’ ell e ait ét é b e a u c o u p m oi ns
ét u di é e , la bi o m ass e mi cr o bi e n n e à l’ é c h ell e d e l a bi os p h èr e q ui s e d é v el o p p er ait s o us f or m e
d e bi ofil m est esti m é e à 8 0 %. D a ns l es o c é a ns, l es bi ofil ms s o nt r etr o u v és s ur t o ut es l es
s urf a c es i m m er g é es ( Fi g ur e I- 6). L es c ell ul es mi cr o bi e n n es f or m e nt d es a gr é g ats a u ni v e a u d e
l a mi cr o c o u c h e d e s urf a c e, a p p el és bi ofil ms g él ati n e u x o u n e ust o n ( W url a n d H ol m es, 2 0 0 8),
bi e n q u e l e m él a n g e p ar l e v e nt et l es v a g u es d e l a c o u c h e d e s urf a c e p ui ss e e m p ê c h er l a
st a bilit é à l o n g t er m e d es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o n e ust o n. H or mi s l e n e ust o n, t o ut es l es
p arti c ul es bi oti q u es et a bi oti q u es offr e nt a u ssi u n e s urf a c e d’ att a c h e m e nt q ui est
g é n ér al e m e nt f ort e m e nt c ol o ni s é e ( Z ettl er et al. , 2 0 1 3; L e e et al. , 2 0 1 5; M estr e et al. , 2 0 1 7)
(Fi g ur e I- 6). L ors d’ u n bl o o m p h yt o pl a n ct o ni q u e, u n e gr a n d e pr o p orti o n d es pr o c ar y ot es
h ét ér otr o p h es p e ut s e fi x er a u p h yt o pl a n ct o n et a u z o o pl a n ct o n c o m m e bi ofil m é pi bi oti q u e.
D’ u n e f a ç o n pl us g é n ér al e, d e n o m br e u x or g a ni s m es m ulti c ell ul air es s essil es c o m m e l es
m a cr o al g u es s o nt c o n c er n és p ar c e p h é n o m è n e d’ é pi bi os e ( W a hl et al. , 2 0 1 2; D a n g a n d L o v ell,
2 0 1 6) . L es p arti c ul es mi n ér al es s o nt a ussi f ort e m e nt c ol o ni s é es ( L e e et al. , 2 0 1 5). L es a gr é g ats
d e m ati èr e or g a ni q u e s o nt a b o n d a nts et r e pr és e nt e nt d es sit es d e c ol o ni s ati o n p o ur l es
mi cr o or g a ni s m es. Ai nsi, l a n ei g e m ari n e est d e ns é m e nt p e u pl é e p ar u n gr a n d n o m br e
d’ es p è c es mi c r o bi e n n es m ét a b oli q u e m e nt tr ès a cti v es ( Si m o n et al. , 2 0 0 2; Gr oss art et al. ,
2 0 0 6; Gr oss art, 2 0 1 0) . L es d é bri s pl asti q u es ( pl asti p h èr e) a c c u m ul és d a ns l es o c é a n s
r e pr és e nt e nt u n e s o ur c e é m er g e nt e d e s urf a c es c ol o ni s a bl es p ar l es mi cr o or g a ni s m es ( Z ettl er
et al. , 2 0 1 3; A m ar al-Z ettl er et al. , 2 0 1 5; O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 5; Br y a nt et al. , 2 0 1 6).
Fi g ur e I- 6 S urf ac es c ol o nis a bl es p ar l es mi cr o or g a nis m es d a ns l es oc é a ns ( Fl e m mi n g a n d W u ertz, 2 0 1 9).
C’ est e n 1 9 4 3 q u e Z o b ell c o nst at e p o ur l a pr e mi èr e f oi s d es b a ct éri es fi x é es à l a s urf a c e

d’ u n e b o ut eill e e n v err e ( Z o b ell, 1 9 4 3). L a n oti o n d e bi ofil m est pr o p os é e p o ur l a pr e mi èr e
f oi s p ar C ost ert o n et al. (1 9 7 8) p o ur d é crir e l es p o p ul ati o ns b a ct éri e n n es e nr o b é es d a ns u n e
m atri c e e xtr a c ell ul air e q ui a d h èr e nt e ntr e ell es et à u n e s urf a c e, l e t o ut f or m a nt u n e str u ct ur e
e n tr oi s di m e nsi o ns. A uj o ur d’ h ui, l e bi ofil m est d éfi ni c o m m e u n a gr é g at d e mi cr o or g a ni s m es
a d h ér és à u n e s urf a c e et i ns ér és d a ns u n e m atri c e p ol y m éri q u e e xtr a c ell ul air e a ut o pr o d uit e
( M y c k at y n et al. , 2 01 6) . L es or g a ni s m es pr és e nts d a ns u n bi ofil m s o nt tr ès di v ersifi és et
pri n ci p al e m e nt r e pr és e nt és p ar d es b a ct éri es, d es c y a n o b a ct éri es, d es mi cr o al g u es i n cl u a nt
l es di at o m é es, d es f u n gi mi cr os c o pi q u es, d es fl a g ell és h ét ér otr o p h es et d es cili és s essil es
( S alt a et al. , 2 0 1 3; P o c h o n et al. , 2 0 1 5; Bri a n d et al. , 2 0 1 7; D e br o as et al. , 2 0 1 7; Kirst ei n et al. ,
2 0 1 8) .
D a ns l e c a dr e d es a cti vit és h u m ai n es d a ns l e mili e u m ari n, l e bi of o uli n g, p h é n o m è n e
bi ol o gi q u e q ui s e d éfi n it c o m m e l’ a c c u m ul ati o n d e mi cr o or g a ni s m es, d e pl a nt es o u d’ a ni m a u x
s ur d es s urf a c es i m m er g é es, artifi ci ell es o u n o n ( R as ci o, 2 0 0 0), a p p ar ait s ur d es s urf a c es tr ès

v ari é es c o m m e l es c o q u es d e b at e a u x, l es str u ct ur es p ort u air es, l es pi p eli n es, l es p o nt o ns, l es
str u ct ur es a q u a c ol es et l es pl at ef or m es p étr oli èr es ( Fi g ur e 7).
Fi g ur e I- 7 Bi of o uli n g pr és e nt s ur diff ér e nt es s urf a c es bi oti q u es et a bi oti q u es. A : c o q u e d’ u n b at e a u (s o ur c e :

htt ps:// w w w. al a m yi m a g es.fr/ p h ot os -i m a g es/ h ull-f o uli n g. ht ml); B: b o ut eill e en verr e (s o ur c e :
htt ps:// w w w. al a m y. c o m/s e a -tr as h-i m a g e 2 2 1 7 7 9 2 6 0. ht ml); C : r oc h e (s o ur c e : htt p://j a n e o d w 1. bl o gs p ot. c o m );
D : S e a u e n pl asti q u e (s o ur c e : htt p:// w w w. a nt hr o p o c e n e m a g azi n e. or g/ 2 0 1 7/ 1 0/ afi n -q u e -l es-c or a u x -m a n g e nt -
m oi ns -d e -pl asti q u e -n o us -d e v o ns -l ui-d o n n er -m a u v ais -g o ut/ ?l a n g =fr ); et E: c o q uill e de cr a b e (s o ur c e :
htt p://i m a g es. 4 e v er. e u/ a ni m a u x/s a u v a g es/ cr a b e -2 4 0 9 3 7 ).
Ai nsi, l es a cti vit és m ariti m es i m pli q u a nt d es n a vir es s o nt n ot a m m e nt tr ès t o u c h é es p ar

c e p h é n o m è n e q ui e n g e n dr e d es c o ûts é c o n o mi q u es et é c ol o gi q u es i m p ort a nts, li és à
l’ a u g m e nt ati o n d e l a c o ns o m m ati o n e n c ar b ur a nt et d es g az à eff et d e s err e é mi s d a n s
l’ at m os p h èr e ( R as ci o, 2 0 0 0). L a d é gr a d ati o n d e m at éri els, c o m m e l es c o q u es d e b at e a u x et
l es p o nt o ns p ar d es p h é n o m è n es d e c orr osi o n n ot a m m e nt d us a u x b a ct éri es s ulf at o-
r é d u ctri c es et m ét h a n o g è n es, e ntr ai n e d es pr o bl è m es é c o n o mi q u es i m p ort a nts ( F a n g et al. ,
2 0 0 2; Littl e a n d L e e, 2 0 1 4) . E n a q u a c ult ur e, l e bi of o uli n g sur l es c a g es d’ él e v a g e di mi n u e l es
v ol u m es d’ o u v ert ur e v ers l’ e xt éri e ur et d o n c di mi n u e l a cir c ul ati o n d es n utri m e nts et d es
d é c h ets. Ai nsi, l e bi of o uli n g di mi n u e gr a n d e m e nt l es r e n d e m e nts d’ él e v a g e. D’ u n p oi nt d e v u e
é c ol o gi q u e, l e bi of o uli n g s ur l es n a vi r es est c o n si d ér é c o m m e l’ u n d es él é m e nts m aj e urs

r es p o ns a bl es d u tr a ns p ort d’ es p è c es n o n -i n di g è n es et p ot e nti ell e m e nt e n v a hiss a nt es. U n d es
m o y e ns l es pl us r é p a n d us p o ur l utt er c o ntr e l e bi of o uli n g r est e l’ utilis ati o n d e r e v êt e m e nts
a ntif o uli n g. M ê m e si d es alt er n ati v es e xi st e nt s ur l e m ar c h é ( L ej ars et al. , 2 0 1 2), l a pl u p art d es
r e v êt e m e nts utili s és s o nt e n c or e d es p ei nt ur es c o nt e n a nt d es bi o ci d es c a p a bl es d e d étr uir e,
r e p o uss er o u bl o q u er l’ a d h ési o n et/ o u l a cr oi ss a n c e d es or g a ni s m es. Ai nsi, l’ utilis ati o n a u
c o urs d es si è cl es d e c o nt a mi n a nts c o m m e l e pl o m b ( P b), l e m er c ur e ( H g), l’ ars e ni c ( As) o u pl us
r é c e m m e nt diff ér e nt es f or m es d u c ui vr e ( C u), et l es o x y d es d e tri b ut yl ét ai n ( T B T) a e u p o ur
c o ns é q u e n c e u n e li b ér ati o n d a ns l a c ol o n n e d’ e a u et u n e é v e nt u ell e a c c u m ul ati o n d a ns l es
s é di m e nts. C es bi o ci d es s o nt d o n c a ct u ell e m e nt r e c o n n us p o ur e n g e n dr er d es pr o bl è m es
é c ol o gi q u es m aj e urs.
I. 1. 3. 2. A v a nt a g e d u m o d e d e vi e e n bi ofil m et r ôl e d a n s l’ é c os y st è m e m ari n c ôti er
Ét a nt d o n n é l’i m p ort a n c e d e s bi ofil ms m ari ns q u els q u e s oi e nt l es e n vir o n n e m e nts et l e s u c c ès

d u m o d e d e vi e e n bi ofil m, il n’ est p as s ur pr e n a nt d’ o bs er v er u n gr a n d n o m br e d’i nt er a cti o ns
m ultis p é cifi q u es et s y n er gi q u es, q ui c o nf èr e nt et r e nf or c e nt l es a v a nt a g es li és à c e m o d e d e
vi e ( Fl e m mi n g et al. , 2 0 1 6): l e bi ofil m (i) f o ur ni u n e di v ersit é d’ h a bit ats, (ii) f a v ori s e l’ a c c ès et
l e st o c k a g e d es n utri m e nts et d e l a M O, (iii) a u g m e nt e l a pr ot e cti o n f a c e a u x str ess e xt éri e urs
(i. e. pr é d ati o n, t o xi n es, c o nt a mi n a nts), (i v) f a cilit e l es i nt er a cti o ns i ntr a c ell ul air es
( c o m m u ni c ati o n, c o o p ér ati o n, c o m p étiti o n, tr a nsf erts h ori z o nt a u x d e g è n es) et ( v) a c cr oît l a
t ol ér an c e à l a d essi c c ati o n ( D a n g a n d L o v ell, 2 0 1 6; Fl e m mi n g et al. , 2 0 1 6). L e bi ofil m est ai nsi
u n e d es f or m es d e vi e l es pl us r é p a n d u es et l es pl us a n ci e n n es s ur T err e ( St o o dl e y et al. , 2 0 0 2).
Il j o u e u n r ôl e i m p ort a nt d a ns l e c o ntr ôl e d es pr o c ess us bi o g é o c hi mi q u es d e l a pl u p art d es
él é m e nts d a ns l’ e a u, l es s é di m e nts et l es e n vir o n n e m e nts d e s u bs urf a c e ( Fl e m mi n g et al. ,
2 0 1 6) . L es s urf a c es i m m er g é es o nt ét é d é crit es c o m m e d es « h ot s p ots » d’ a cti vit és
bi o g é o c hi mi q u es et l es mi cr o or g a ni s m es ass oci és j o u e nt d’i m p ort a nts r ôl es d a ns d e
n o m br e u x pr o c ess us m ari ns, i n cl u a nt l es c y cl es bi o g é o c hi mi q u es d u c ar b o n e o u d e l’ az ot e
( D e c h o, 2 0 0 0; D a n g a n d L o v ell, 2 0 0 2 b), l a c o n c e ntr ati o n et l e tr a nsf ert d es c o nt a mi n a nts d a ns
l e r és e a u tr o p hi q u e ( D e c h o, 2 0 0 0), l e r e cr ut e m e nt et l e d é v el o p p e m e nt d es l ar v es
d’i n v ert é br és b e nt hi q u es ( S alt a et al. , 2 0 1 3) et l a bi o d é gr a d ati o n d es c o m p os és x é n o bi oti q u es
,` ! ! ! # ^ * : 2( ) &!2! . !1; 3 ( ^ƒ 1 &!T 2T %2$ 6 ) * : ^ 2l 4 &!
7' E\ B h! E C !M $ 5DG GIB !`jjjt

W ! & [M E ? MA! E C !M wZBII B ? H> !`jW b a t! T H? O IŒI B! �� !`jW b,t !' H AA H !M �� !W
`j b- 8P!
!
8 P 6 UP P PU� b. =* : - 4., & <3 & ?4. B4( * & *4 /=. ? 4 ,+ &
%E! O KAB! B C!>I E NB! B D!I 5 \@ GI H DKG C! M 5H C!J K G VIK O !> B H !D AB! M N@G O > G AB ?! B C! +! @DE > B A !F! 7K8!IE! VG? O E DKG C!
M H!VIK O ! N G C M DKKG C C E C D!W 7KK8! I 5E M X AKG
@ C! J E ND @? KB C C B! ? \@ B ? AKJI B !W 7KKK8! I 5E M X AKG
@ C! J E ND @? KB C C B!
K ? \@ B ? AKJI B !W7K\8!I E! O E DH?E DK GC! MH!J K GVKI O! B D! B C VK C! 7\ 8!I B! M @ ED NX B O B C D! MB A! NBII HI B A! 7< KL H? B! + 8!
71 DG G IMB h! �� !`jj`t
W ! ^ E ?E A !`jj
W +t !/ G C ? G B !`jj
W e 8 P! %E! V G? O E DKG C! M 5H C!J K G VIK O ! O KN? GJ K B C! B A D!
L @C @? EI B O B C D! ?E > K M B!W M !BI 5G? M ?B! M !Bc H BI c H B A! X B H? B A!i !c H BI c H B A!Z G H? A P!
!
��
��
� � ��
��
��
��
��
� � � ��
� ��
� � � � �
< KL H? B! 2R- ! : ?KC NK> EI B A! @D E> B A! MB! VG? O E D KG C! M5H C!J KG VKI O ! O KN? GJ KB C P!/ G MKVK !@ M5E > ?Y A!1 DG G IMB h! �� ! 7`jj` 8t! ^ E ?E A!
7`jj + 8t!/ G C? G B! 7`jj e 8 P" DE > B! b !F! VG? O E DKG C! M H!VIK O ! N G C MKDKG C C E C D!t! @ ED> B!` !F! E MX @AKG C!J E ND @? KB C C B! ? \@ B? AKJ I B !t!
@ ED> B!a !F!E MX @AKG C!J E ND @? KB C C B! K? ? \@ B ? AKJ I B !t! @DE > B!, !F!/ E DH?E DKG C!t! B D! @DE > B! +!F!' @DE NX B O B C DP!
%E! > ? B O KY ? B! @DE > B! B A D!I E! V G? O E DKG C! M 5H C!VIK O ! > ? KO E K? B! M KD! N G C M DKKG C C E C DP! # BI E! N G C AKA DB!
B C!I 5E M AG?> DKG C! M !B N G O > G A @A! G?L E C Kc H B A! M AK A G H A! A H ?!I E! A H ?V ENB! KO O B ?L @B! M EC A!I 5B E H! M !B O B ?P!
# B DDB!E N NH O HI E DKG C! MB! O GI @ NHI B A!? B > ? @ BA C DB! H C B! A G H? NB! MB!C H D?KO B C DA! B D!\ E! N? @ B?! MB A! O K ?N GR
C KNX B A! V E\ G?EJI B A!i !I 5E M X AKG
@ C! M BA! O KN? G G?L E C KA O B A!c H K! D? G H\ B C D! E KC AK! M BA! C H D? KO B C DA! B D! M BA!
!
m ol é c ul es or g a ni q u es di s p o ni bl es a v e c l es q u ell es ils p e u v e nt e n g a g er d es i nt er a cti o ns

s p é cifi q u es. L’ a p pr o c h e d es mi cr o or g a ni s m es d e l a s urf a c e est d é p e n d a nt e d es pr o pri ét és
d y n a mi q u es d u mili e u ai nsi q u e d es pr o pri ét és p h ysi c o -c hi mi q u es r es p e cti v es d es s urf a c es
c o n diti o n n é es et d es s urf a c es d es mi cr o or g a ni s m es. A u n e dist a n c e él oi g n é e d e l a s urf a c e,
l’ a d h ési o n b a ct éri e n n e e n g a g e d es i nt er a cti o ns f ai bl es (i. e. f or c es d e v a n d er W a al s, f or c es
él e ctr ost ati q u es et i nt er a cti o ns h y dr o p h o b es) ( D u n n e, 2 0 0 2; H ar as, 2 0 0 5). A pl us f ai bl e
di st a n c e, l a str u ct ur e d es b a ct éri es d oit êtr e pri s e e n c o m pt e. Ai nsi, l es mi cr o or g a ni s m es v o nt
s’ att a c h er à l a s urf a c e gr â c e à d es i nt er a cti o ns él e ctr ost ati q u es et p ar u n e c o m bi n ai s o n
d’i nt er a cti o ns c hi mi q u es. T a nt q u e l es mi cr o or g a ni s m es p e u v e nt s e d és or b er d e l a s urf a c e et
r etr o u v er l e ur ét at pl a n ct o ni q u e, l a p h as e d’ a d h ési o n est dit e r é v ersi bl e. L’ a d h ési o n
irr é v ersi bl e d es mi cr o or g a ni s m es est c ar a ct éri s é e p ar u n e r é ori e nt ati o n d e l a c ell ul e s ur l a
s urf a c e. L’ a d h ési o n irr é v ersi bl e i m pli q u e l e d é pl a c e m e nt d e l a b a ct éri e à l a s urf a c e v ers l e o u
l es li e u x o ù ell e p o urr a e n g a g er des i nt er a cti o ns f ort es a v e c l a s urf a c e vi a d es m a cr o m ol é c ul es
d e s urf a c e et d es str u ct ur es e xtr a c ell ul air es d e t y p e fi m bri a e, pili o u fl a g ell es. U n e f oi s q u e
q u el q u es mi cr o or g a ni s m es s o nt irr é v ersi bl e m e nt a d h ér és, l’ a d h ési o n d e n o u v ell es c ell ul es
et/ o u l a m ulti pli c ati o n d es c ell ul es d éj à a d h ér é es v o nt c o n d uir e à l a f or m ati o n d e c ol o ni es q ui
v o nt r e c o u vrir l a s urf a c e. Ai nsi, d es i nt er a cti o ns e ntr e c ell ul es v o nt a v oir li e u à l’i nt éri e ur d u
bi ofil m r é c e m m e nt f or m é. L’ u n e d es i nt er a cti o ns l es pl us ét u di és e ntr e mi cr o or g a ni s m es est
l e q u or u m-s e nsi n g ( Q S) ( W at ers a n d B assl er, 2 0 0 5). L e Q S pr o d uit et li b èr e d es m ol é c ul es d e
si g n al c hi mi q u es d o nt l a c o n c e ntr ati o n a u g m e nt e e n f o n cti o n d e l a d e nsit é c ell ul air e. L es
mi cr o or g a ni s m es d ét e ct e nt l’ a c c u m ul ati o n d e c es m ol é c ul es et m o difi e nt l’ e x pr essi o n d e
c ert ai ns g è n es, n ot a m m e nt d’ a d h ési o n, d e c o m m u ni c ati o n o u d e pr o d u cti o n d e m ol é c ul es
or g a ni q u es. Ai nsi, l es mi cr o or g a ni s m es s y n c hr o ni s e nt l e urs c o m p ort e m e nts à l’ é c h ell e d’ u n e
p o p ul ati o n et f o n cti o n n e nt c o m m e u n e c o m m u n a ut é c o m pl e x e à l’i nt éri e ur d’ u n e m atri c e
tri di m e nsi o n n ell e f or m é e d e pr ot éi n es et d e p ol ys a c c h ari d es a p p el és E P S ( p o ur « E xtr a c ell ul ar
P ol y m eri c S u bst a n c es ») ( Fl e m mi n g a n d Wi n g e n d er, 2 0 1 0). D es or g a ni s m es pl a n ct o ni q u es
p e u v e nt s’ ass o ci er a u x mi cr o or g a ni s m es d éj à p r és e nts s ur l a s urf a c e gr â c e à c ett e m atri c e
a ut o pr o d uit e, cr é a nt ai nsi d es m a cr o -c ol o ni es ( D u n n e, 2 0 0 2) . L es or g a ni s m es pr és e nts
i niti al e m e nt s e m bl e nt êtr e c a p a bl es e n p arti e d e f a v ori s er o u d’i n hi b er c e r e cr ut e me nt,
i n d ui s a nt ai nsi l a f or m ati o n d e bi ofil ms mi cr o bi e ns m ulti s p é cifi q u es di v ersifi és et c o m pl e x es
( D o br ets o v, 2 0 1 0). L a m atri c e e x o pl y m éri q u e j o u e ai nsi u n r ôl e cr u ci al d a ns l’ a d h ési o n,
l’ a gr é g ati o n et l a c o h ési o n d es bi ofil ms mi cr o bi e ns ( Fl e m mi n g a n d Wi n g e n d er, 2 0 1 0;
Fl e m mi n g et al. , 2 0 1 6). L a m atri c e f or m é e, e n pl us d e s o n r ôl e d a ns l a f or m ati o n et l e m ai nti e n

d es c ell ul es d a ns l e bi ofil m, a d e n o m br e us es f o n cti o ns p ar mi l es q u ell es : l a r ét e nti on d’ e a u,
l a f or m ati o n d’ u n e b arri èr e pr ot e ctri c e, l’ a ds or pti o n d es c o m p os és or g a ni q u es ( n utri m e nts)
et d es i o ns i n or g a ni q u es ( m ét a u x), l’ a cti vit é e nz y m ati q u e ( di g esti o n d es m a cr o m ol é c ul es p o ur
l’ a c q ui siti o n d es n utri m e nts), u ne s o ur c e d e n utri m e nts o u l’ é ch a n g e d’i nf or m ati o n g é n éti q u e
(tr a nsf ert h ori z o nt al d e g è n es) ( Fl e m mi n g a n d Wi n g e n d er, 2 0 1 0). L e d ét a c h e m e nt est l a
d er ni èr e ét a p e d u c y cl e d e vi e d’ u n bi ofil m mi cr o bi e n. Il p e ut êtr e c o nsi d ér é c o m m e u n
p h é n o m è n e p assif, n ot a m m e nt d û a u x m o u v e m e nts d’ e a u e n vir o n n a nt e, pr o v o q u a nt d es
p h é n o m è n es d’ ér osi o n. L e d ét a c h e m e nt d es mi cr o or g a ni s m es p e ut a ussi êtr e c o nsi d ér é
c o m m e u n p h é n o m è n e a ctif s uit e à u n str ess n utriti o n n el o u u n m a n q u e d’ es p a c e, p ar l e q u el
l es mi cr o or g a ni s m es s e d ét a c h er ai e nt p o ur tr o u v er d e meill e ur es c o n diti o ns d e vi e.
I. 1. 3. 4. D e n sit é et di v er sit é d es mi cr o or g a nis m es d a n s l es bi ofil m s m ari n s
Si l a pl u p art d es mi cr o or g a ni s m es pl a n ct o ni q u es d a ns l es o c é a ns s o nt c o nsi d ér és c o m m e
li br es , il e xist e u n d é b at p o ur s a v oir si l es t e c h ni q u es d’ é c h a ntill o n n a g e a ct u ell es p er m ett e nt
o u n o n d e di sti n g u er l es c ell ul es li br es d es c ell ul es a gr é g é es ( B ar-O n et al. , 2 0 1 8). Ai nsi, l a
fr a cti o n gl o b al e d e c ell ul es f or m a nt d es bi ofil ms p e ut êtr e i m p ort a nt e d a ns l es o c é a ns, all a nt
d e 1 0 5 -1 0 6 c ell ul es p ar millilitr e d’ e a u d a ns l e n e ust o n ( C ost ert o n et al. , 1 9 8 7) à 1 0 8 -1 0 1 1
c ell ul es p ar gr a m m e d e p oi ds s e c s ur l es p arti c ul es ( Fl e m mi n g et al. , 2 0 1 6). L a d e nsit é d es
bi ofil ms ass o ci és à d es or g a ni s m es vi v a nts est c o m pri s e e ntr e 1 x 1 0 3 et 2 7 x 1 0 3 c ell ul es. c m - 2
( W a hl et al. , 2 0 1 2). L a d e nsit é c ell ul air e s ur d es s urf ac es artifi ci ell es i m m er g és est c o m pri s e
e ntr e 1. 3 x 1 0 6 et 1. 7 x 1 0 7 c ell ul es. c m - 2 ( C a m ps et al. , 2 0 1 4). E nfi n, l e c o m pt a g e d es
pr o c ar y ot es a r é v él é e n m o y e n n e 1. 1 x 1 0 3 à 1. 9 x 1 0 5 c ell ul es. m m - 2 s ur l es mi cr o pl asti q u es
( D uss u d et al. , 2 0 1 8). T o ut ef oi s , l a d e nsit é et l a di v ersit é d es bi ofil ms est s o u v e nt d é p e n d a nt e
d e l a s urf a c e et d u t e m ps d e c ol o ni s ati o n ai nsi q u e d es c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es ( S alt a
et al. , 2 0 1 3). Ai nsi, l a fr a cti o n gl o b al e d es c ell ul es fi x é es à u n e s urf a c e ( p arti c ul es mi n ér al es et
mi cr o pl asti q u es, d é bri s or g a ni q u es, p h yt o - et z o o pl a n ct o n, m a cr o p h yt es) r est e diffi cil e à
esti m er.
L es bi ofil ms s o nt cl assi q u e m e nt ét u di és p ar mi cr os c o pi e él e ctr o ni q u e à b al a y a g e ( S E M)
( D e T e n d er, S c hl u ndt, et al. , 2 0 1 7) o u p ar mi cr os c o pi e c o nf o c al e à b al a y a g e l as er ( N e u a n d
L a wr e n c e, 2 0 1 5) p o ur o bt e nir u n e vi si o n d e l a str u ct ur e tri di m e nsi o n n ell e d u bi ofil m o u
e n c or e p ar h y bri d ati o n fl u or es c e nte i n sit u ( FI S H) ( H arri s o n et al. , 2 0 0 4 b) p o ur i d e ntifi er

c ert ai ns gr o u p es b a ct éri e ns. E n c e q ui c o n c er n e l a di v ersit é mi cr o bi e n n e d es bi ofil ms, et
m ê m e s’il e xist e d es ét u d es b as é es s ur d es a p pr o c h es d’ e m pr ei nt es m ol é c ul air es ( W e bst er
a n d N e gri, 2 0 0 6) o u d e s é q u e n ç a g e S A N G E R ( D a n g et al. , 2 0 0 8), l a m aj orit é d es ét u d es s o nt
r é c e nt es et d o n c pri n ci p al e m e nt b as é es s ur l es N G S ( Cr es p o et al. , 2 0 1 3; Ort e g a-R et u ert a et
al. , 2 0 1 3; Bri a n d et al. , 2 0 1 7; D uss u d et al. , 2 0 1 8; O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 8; P oll et et al. ,
2 0 1 8; C or c oll et al. , 2 0 1 9). A uj o ur d’ h ui, l es ét u d es d e di v ersit é d es bi ofil ms s o nt
m aj orit air e m e nt t o ur n é es v ers l a di v ersit é d es c o m m u n a ut és ass o ci é es a u x mi cr o pl asti q u es
o u s ur l es m é c a ni s m es d’ é pi bi os e. C es ét u d es o nt n ot a m m e nt m o ntr é u n e n ett e di sti n cti o n
e ntr e l es u nit és t a x o n o mi q u es o p ér ati o n n ell es ( O T U) ass o ci és à u n e s urf a c e et c e u x d e l’ e a u
d e m er e n vir o n n a nt e ( Fi g ur e 6 A) ( Z ettl er et al. , 2 0 1 3; O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 4). Pl us d e 2 6
cl ass es d e b a ct éri es h ét ér otr o p h es o nt ét é i d e ntifi é es d a ns l es s e uls é c h a ntill o ns d e bi ofil ms
r é c olt és d a ns l a m er d u N or d ( Fi g ur e 6 B) ( Kirst ei n et al. , 2 0 1 8).
A
Fi g ur e I- 9 Disti n cti o n e ntr e l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ass o ci é es à u n e s urf a c e et c ell es d e l’ e a u

e n vir o n n a nt e. A : P C o A b as é e s ur l’i n di c e d e dissi mil arit é Br a y-C urtis c al c ul é à p artir d e l a t a bl e d’ O T U d es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d es é c h a ntill o ns d e pl asti q u es, d e s é di m e nts et d’ e a u d e m er ( D e T e n d er, D e vri es e,
et al. , 2 0 1 7). B : Di a gr a m m e d e V e n n r e pr és e nt a nt l e n o m br e d e cl ass es p art a g é es o u n o n e ntr e l es éc h a ntill o ns
d’ e a u d e m er et d e bi ofil m ( Kirst ei n et al. , 2 0 1 8).
D es ét u d es r é c e nt es o nt c o nfir m é u n e c ol o ni s ati o n s ur l es s urf a c es pl asti q u es p ar d es

c o m m u n a ut és s p é cifi q u es c o m p ar é es à c ell es d e l’ e a u d e m er e n vir o n n a nt e m ai s a ussi à c ell es
d u s é di m e nt ( A m ar al-Z ettl er et al. , 2 0 1 5; D e T e n d er et al. , 2 0 1 5; Br y a nt et al. , 2 0 1 6;
O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 6; Kirst ei n et al. , 2 0 1 8). D es f a mill es t ell es q u e l es
O c e a n os pirill a c e a e, l es Fl a v o b a ct eri a c e a e, l es Alt er o m o n o d a c e a e, l es R h o d o b a ct er a c e a e et
l es Ps e u d o alt er o m o n o d a c e a e o nt ét é i d e ntifi é es c o m m e d es gr o u p es cl és d e l a c ol o nis ati o n
pr é c o c e d es s urf a c es i m m er g és d a ns l e mili e u m ari n c ôti er ( D a n g a n d L o v ell, 2 0 0 2 b; Da n g et
al. , 2 0 0 8; L e e et al. , 2 0 0 8; P oll et et al. , 2 0 1 8). P ar mi c es ét u d es, c ert ai n es s e s o nt att a c h é es à
ét u di er l a s u c c essi o n d es c o m m u n a ut és b a ct éri e n n es a u s ei n d u bi ofil m m ari n. Ai nsi, l es
g e nr es Alt er o m o n as et Ps e u d o alt er o m o n as ( G a m m a pr ot o b a ct eri a) d’ u n e p art ( L e e et al. ,
2 0 0 8) et R os e o b a ct er ( Al p h a pr ot e o b a ct eri a) d’ a utr e p art ( D a n g et al. , 2 0 0 8) o nt ét é o bs er v és
d ur a nt l es t o ut es pr e mi èr es h e ur es d’i m m ersi o n et s o nt d o n c c o nsi d ér és c o m m e d es g e nr e s
pi o n ni ers d e l’ a d h ési o n. A pr ès pl usi e urs j o urs d’i m m ersi o n, l e ur pr é d o mi n a n c e d a ns l a
c o m m u n a ut é di mi n u e a u pr ofit d e b a ct éri es a p p art e n a nt n ot a m m e nt a u x B a ct er oi d et es , a u x

C y a n o b a ct eri a, et a u x Fir mi c ut es n ot a m m e nt q ui s o nt al ors c o nsi d ér és c o m m e d es
c o l o ni s at e urs s e c o n d air es d u bi ofil m ( C h u n g et al. , 2 0 1 0). D’ a utr es cl a d es c o m m e l es
A ci d o b a ct eri a, l es V err u c o mi cr o bi a et l es Pl a n ct o m y c et es a p p ar ai ss e nt l ors q u e l e bi ofil m
d e vi e nt pl us m at ur e ( C h u n g et al. , 2 0 1 0; P oll et et al. , 2 0 1 8). L e p h yl u m d es Pr ot e o b act eri a
r est e t o ut d e m ê m e l e pl us a b o n d a nt q u el q u e s oit l e st a d e d’ é v ol uti o n d’ u n bi ofil m m ari n
av ec p as m oi ns d e ci n q cl ass es r e pr és e nt é es ( Al p h a -, B et a, D elt a, E psil o n- et
G a m m a pr ot e o b a ct eri a). P ar mi l es D elt a pr ot e o b a ct eri a, pl usi e urs gr o u p es s ulf at o -r éd u ct e urs
( S R B p o ur « s ulf at e r e d u ci n g b a ct eri a »), c o m m e l es D es ulf o b a c ul a s o nt a p p ar us c o m m e
i m p ort a nts d a ns l a c o m p ositi o n d es bi ofil ms m ari ns ( W e bst er a n d N e gri, 2 0 0 6; L e e et al. , 2 0 1 4;
M u g g e et al. , 2 0 1 9) et p arti ci p e nt a cti v e m e nt a u pr o c ess us d e bi o c orr osi o n ( Ki p a n d V e e n,
2 0 1 5) .
Si l es bi ofil ms mi cr o bi e ns e n mili e u m ari n, n ot a m m e nt ass o ci és a u x d é bri s pl asti q u es,
r e n c o ntr e nt a uj o ur d’ h ui b e a u c o u p d’i nt ér êt, l eur ét u d e n’ e n r est e p as m oi ns r é c e nt e et l es
c o n n ai ss a n c es a ct u ell es s ur l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és, l es f o n cti o ns ass o ci é es et l e urs
m é c a ni s m es d e r é g ul ati o n, s o nt e n c or e tr o p p e u n o m br e us es, n ot a m m e nt d a ns l es
é c os yst è m es c ôti ers. Ai nsi, d a ns u n c o nt e x t e d’ a nt hr o pi s ati o n t o uj o urs pl us i nt e ns e e n z o n e
c ôti èr e, l’ ét u d e d es bi ofil ms mi cr o bi e ns s o u mi s à d es p ert ur b ati o ns t o uj o urs pl us di v ers es et
i nt e ns es a p p ar aît n é c ess air e p o ur mi e u x c o m pr e n dr e l e f o n cti o n n e m e nt d e c e c o m p arti m e nt
m ai s a ussi d e l’ e ns e m bl e d u mi cr o bi o m e.
I. 1. 3. 5. I m p a ct d e l’ e n vir o n n e m e nt s ur l e bi ofil m mi cr o bi e n
C o m m e il a ét é d é crit pr é c é d e m m e nt, il e xi st e u n e m ultit u d e d e s urf a c es c ol o ni s a bl es

( pl asti q u e, v err e, b oi s, pl a n ct o n, m a cr o p h yt es, p arti c ul es or g a ni q u es et i n or g a ni q u es)
( Fl e m mi ng a n d W u ertz, 2 0 1 9) . C h a q u e t y p e d e s u bstr at est d ot é d e c ar a ct éri sti q u es q ui l ui
s o nt pr o pr es. P ar e x e m pl e, l es pl asti q u es q ui r e pr és e nt e nt u n e s o ur c e é m er g e nt e d e
c ol o ni s ati o n p e u v e nt a v oir u n e t aill e et u n e f or m e v ari a bl e. L’ a br asi o n d es p arti c ul es d e
pl asti q u e g é n èr e d es mi cr o p arti c ul es d e pl asti q u e e n c or e pl us n o m br e us es et a u g m e nt e nt l a
d e nsit é c ell ul air e, n ot a m m e nt l ors q u e l es p arti c ul es s o nt i nf éri e ur es à 1 0 µ m ( K o oi et al. ,
2 0 1 7) . E n pl us d e l a t aill e d es p arti c ul es, l es c ar a ct éri stiq u es c hi mi q u es, p h ysi q u es et
m é c a ni q u es d es mi cr o pl asti q u es s e m bl e nt êtr e p ar mi l es pri n ci p a u x f a ct e urs d e c o ntr ôl e d e
l a di v ersit é d es bi ofil ms ( D o br ets o v et al. , 2 0 1 3; Z ettl er et al. , 2 0 1 3; O g o n o ws ki et al. , 2 0 1 8).

Ai nsi, l es a n al ys e s d e di v ersit é s ur d es mi cr o pl asti q u es d e t y p e p ol y ét h yl è n e t ér é p ht al at e ( P E T)
et p ol y pr o p yl è n e ( P P) o nt m o ntr é d es c o m m u n a ut és e nri c hi es e n Al p h a pr ot e o b a ct eri a,
n ot a m m e nt l a f a mill e d es R h o d o b a ct er a c e a e, e n G a m m a pr ot e o b a ct eri a et e n b a ct éri e s
h y dr o c ar b o n o cl ast es e n M er d es S ar g ass es ( Z ettl er et al. , 2 0 1 3), m ai s a ussi d a ns l a M er d u
N or d ( O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 4; D e T e n d er et al. , 2 0 1 5; O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 6; D e
T e n d er, D e vri es e, et al. , 2 0 1 7). E nfi n, d es m e m br es d u g e nr e Vi bri o , p ot e nti ell e m e nt
p at h o g è n es , o nt ét é d ét e ct és a b o n d a nts s ur d es mi cr o p a rti c ul es d e P P e n Atl a nti q u e N or d
( Z ettl er et al. , 2 0 1 3). L a diff ér e n c e d e c o m m u n a ut és e ntr e P E T et P P ( Z ettl er et al. , 2 0 1 3;
O g o n o ws ki et al. , 2 0 1 8) o u e ntr e l e P E T et l e v err e ( O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 6) p e ut êtr e
e x pli q u é e n ot a m m e nt p ar l es diff ér e n c es d’ h y dr o p h o bi cit é o u d e r u g osit é e ntr e s u bstr ats
( O g o n o ws ki et al. , 2 0 1 8). T o ut ef oi s, d es ét u d es r é c e nt es o nt m o ntr é q u e l es c o m m u n a ut és d e
b i ofil m s er ai e nt pl us f ort e m e nt i nfl u e n c é es p ar d es v ari ati o ns s p ati al es et t e m p or ell es d es
p ar a m ètr es e n vir o n n e m e nt a u x q u e p ar l e t y p e d e s u bstr at c ol o ni s é ( L e e et al. , 2 0 0 8, 2 0 1 4;
Witt et al. , 2 0 1 1; O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 4, 2 0 1 5). L a l o c ali s ati o n g é o gr a p hi q u e ( Z h a n g et
al. , 2 0 1 9) et l a pr of o n d e ur ( W e bst er a n d N e gri, 2 0 0 6; B ell o u et al. , 2 0 1 2) d es bi ofil ms s o nt d es
f a ct e urs i m p ort a nts e x pli q u a nt l es diff ér e n c es d e c o m p ositi o n d es bi ofil ms m ari ns. C es
diff ér e n c es s o nt g é n ér al e m e nt d u es a u x v ari ati o ns d es p ar a m ètr es p h ysi c o -c hi mi q u es d u
mili e u e n vir o n n a nt c o m m e l a q u a ntit é d e n utri m e nts ( Bri a n d et al. , 2 0 1 2; L a w es et al. , 2 0 1 6),
l a s ali nit é et l a t e m p ér at ur e ( L a u et al. , 2 0 0 5; Bri a n d et al. , 2 0 1 7), l e p H et l’ o x y g è n e di ss o us
( N a y ar et al. , 2 0 0 4) et l’ h y dr o d y n a mi s m e ( C at ã o et al. S u b mitt e d ). Ai nsi, Bri a n d et al. (2 0 1 7)
o nt m o ntr é q u e l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d es bi ofil ms ét u di és à T o ul o n
( M er M é dit err a n é e, Fr a n c e) ét ait tr ès diff ér e nt e d e c ell e d e L ori e nt ( O c é a n Atl a nti q u e, Fr a n c e)
et pri n ci p al e m e nt i nfl u e n c é e p ar d es t e m p ér at ur e s et s ali nit és d es e a u x pl us él e v é es à T o ul o n
al ors q u e l es c o n c e ntr ati o ns e n n utri m e nts et C O D ét ai e nt pl us i m p ort a nt es à L ori e nt. U n e
a utr e ét u d e d a ns l a r a d e d e T o ul o n a m o ntr é q u’ u n h y dr o d y n a mi s m e él e v é a v ait li mit é l e
d é v el o p p e m e nt d u bi ofil m et m o difi é s a c o m p ositi o n mi cr o bi e n n e ( C at ã o et al. S u b mitt e d ).
D a ns l e m ê m e s e ns, ( D e T e n d er, D e vri es e, et al. , 2 0 1 7) o nt m o ntr é q u e l a f or m ati o n d u bi ofil m
e n M er d u N or d a ét é sti m ul é e d a ns u n e n vir o n n e m e nt s e mi -pr ot é g é, o ù l’ h y dr o d y n a mi s m e
est f ai bl e et l’ e a u e nri c hi e e n n utri m e nts, al ors q u e l a f or m ati o n d es bi ofil ms e n mili e u
o c é a ni q u e o u v ert a v ait ét é f ort e m e nt p ert ur b é e p ar l es c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es, et
n ot a m m e nt p ar l e m o u v e m e nt d es m ass es d’ e a u.
E n pl us d u t y p e d e s u bstr at, d e l a l o c ali s ati o n et d e s v ari ati o ns s p ati al es d es c o n diti o ns

p h ysi c o -c hi mi q u es, pl usi e urs ét u d es o nt m o ntr é d es v ari ati o ns t e m p or ell es, n ot a m m e nt
s ai s o n ni èr es d e l a c o m p ositi o n d es bi ofil ms m ari ns li é es a u x v ari ati o ns t e m p or ell es d es
c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es ( O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 4, 2 0 1 6; Bri a n d et al. , 2 0 1 7). D e
T e n d er, D e vri es e, et al. (2 0 1 7) pr o p os e d’ ét u di er l a c o m p ositi o n d e bi ofil ms m ari ns
r é c e m m e nt f or m és à diff ér e nt es p éri o d es d e l’ a n n é e afi n d e m ettr e e n é vi d e n c e l’i nfl u e n c e
d es v ari ati o ns s ai s o n ni èr es d a ns l es pr o c ess us d e f or m ati o n d es bi ofil ms. L a d y n a mi q u e
t e m p or ell e d es bi ofil ms pr é c o c es ( q u el q u es j o urs) a ét é tr ès p e u ét u di é e ( P oll et et al. , 2 0 1 8).
Ell e a m o ntr é q u e l a d e nsit é c ell ul air e a u g m e nt ait r a pi d e m e nt a u d é b ut d e l a c ol o ni s ati o n d e
l a s urf a c e i m m er g é e p ui s q u’ ell e att ei g n ait u n pl at e a u a pr ès q u el q u es s e m ai n es d e r ési d e n c e
d a ns l a r a d e d e T o ul o n ( P oll et et al. , 2 0 1 8; C at ã o et al. S u b mitt e d ). L a c o m p ositi o n d es bi ofil ms
é v ol u e a ussi e n f o n cti o n d u t e m ps d’i m m ersi o n. Ai nsi, l es pr e mi ers c ol o nis at e urs ( pi o n ni ers)
s o nt s o u v e nt d es b a ct éri es a p p art e n a nt a ux g e nr es Alt er o m o n as , Ol ei b a ct er
( G a m m a pr ot e o b a ct eri a), et R os e o b a ct er ( Al p h a pr ot e o b a ct eri a) al ors q u’ a pr ès q u el q u es j o urs
à s e m ai n es d’i m m ersi o n, l es Al p h a pr ot e o b a ct eri a a p p ar ai ss e nt m aj orit air es d a ns l es bi ofil ms
( S alt a et al. , 2 0 1 3; D a n g a n d L o v ell, 2 0 1 6; P oll et et al. , 2 0 1 8).
T o ut ef oi s, l es g é n ér ali s ati o ns s o nt e n c or e tr ès d éli c at es p o ur c o n cl ur e s ur l es f a ct e urs
d e c o ntr ôl e d es v ari ati o ns s p ati o -t e m p or ell es d es c o m m u n a ut és d e bi ofil ms mi cr o bi e ns
m ari ns et c e p o ur pl usi e urs r ai s o ns. L a gr a n d e v ari ét é d e s u bstr ats r etr o u v és d a ns l a m er r e n d
diffi cil e l’i nt er pr ét ati o n d e l’i nfl u e n c e d e p ar a m ètr es e n vir o n n e m e nt a u x s ur l a c o m p ositi o n
d es bi ofil ms. E ns uit e il tr ès c o m pli q u é d e c o n n aîtr e l’ ori gi n e d es c o m m u n a ut és ass o ci é es a u x
p arti c ul es d a ns l a c ol o n n e d’ e a u et l e ur p assif d’ e x p ositi o n a u x c o n d iti o ns e n vir o n n e m e nt al es.
Ai nsi, il a p p ar aît c o m pl e x e d’i d e ntifi er l es p ar a m ètr es e n vir o n n e m e nt a u x r es p o ns a bl es d e l a
str u ct ur e d es c o m m u n a ut és d e bi ofil ms s ur l es pl asti q u es p ar e x e m pl e. E nfi n, tr ès p e u
d’ ét u d es m ulti -sit es à l’i m a g e d es mi ssi o ns o c é a n o gr a p hi q u es à gr a n d e é c h ell e T A R A p o ur l es
c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es ( d e V ar g as et al. , 2 0 1 5; S u n a g a w a et al. , 2 0 1 5) o nt ét é r é ali s é es
p o ur c ar a ct éri s er l es bi ofil ms m ar i ns à l’ é c h ell e gl o b al e et t e nt er d’i d e ntifi er d es f a ct e urs
g é n ér a u x o u l o c a u x d e str u ct ur ati o n d es bi ofil ms ( Z h a n g et al. , 2 0 1 9). Il a p p ar aît ai nsi
n é c ess air e d’ a u g m e nt er n os c o n n ai ss a n c e s s ur c e c o m p arti m e nt a u tr a v ers d’ ét u d es d e
t err ai n d a ns d es e n vir o n n e m e nts c o ntr ast és e n t er m es d e c o nt a mi n ati o n c hi mi q u e m ai s a ussi
a u tr a v ers d’ ét u d es e n l a b or at oir e afi n d’i d e ntifi er s p é cifi q u e m e nt l’i m p a ct d e c ert ai ns d es
él é m e nts tr a c es m ét alli q u es ( E T M) p ar r a p p ort à d’ a utr es v ari a bl es e n vir o n n e m e nt al es.
I. 2. L es él é m e nt s tr a c es m ét alli q u es d a ns l es é c os y st è m e s m ari n s c ôti er s
D a ns u n pr e mi er t e m ps, u n e pr és e nt ati o n d e l a n oti o n d’ E T M, d e l e ur ori gi n e et d e l e ur

c o m p ort e m e nt est pr o p os é e. D a ns u n s e c o n d t e m ps, l a di stri b uti o n d es E T M d a ns l a c ol o n n e
d’ e a u et l es s é di m e nts d es z o n es c ôti èr es est d é crit e . E nfi n, l es n oti o ns d e s p é ci ati o n et d e
bi o di s p o ni bilit é d es E T M d a ns u n c o nt e xt e d e t o xi cit é vi s - à-vi s d es mi cr o or g a ni s m es s o nt
pr é ci s é es .
I. 2. 1. N at ur e et ori gi n es d es él é m e nts tr a c es m ét alli q u es
I. 2. 1. 1. N oti o n d’ él é m e nt tr a c e m ét alli q u e
L es m ét a u x s o nt d es él é m e nts n at ur el s d a ns l’ e n vir o n n e m e nt. C ert ai ns d e c es él é m e nts

m ét alli q u es t els q u e l e c ui vr e ( C u), l e f er ( F e ), l e m a n g a n ès e ( M n) et l e zi n c ( Z n) s o nt ess e nti el s
à f ai bl e c o n c e ntr ati o n p o ur l e f o n cti o n n e m e nt n or m al d es c ell ul es. D’ a utr es e n r e v a n c h e s o nt
t o xi q u es m ê m e à d e tr ès f ai bl es c o n c e ntr ati o ns et n’ o nt a u c u n e f o n cti o n bi ol o gi q u e
ess e nti ell e, c o m m e l’ ar g e nt ( A g), l’ al u mi ni u m ( Al), l e c a d mi u m ( C d), l’ or ( A u), le pl o m b ( P b) et
l e m er c ur e ( H g) ( Br ui ns et al. , 2 0 0 0). C ert ai ns él é m e nts i n or g a ni q u es to xi q u es n e s o nt p as d es
m ét a u x m ai s d es m ét all oï d es . L es m ét all oï d es o nt d es pr o pri ét és à l a f oi s m ét alli q u es et n o n
m ét alli q u es. Il s s o nt pr és e nts s o us l a f or m e d’ a ni o ns ( gr o u p e m e nts O H -) et d’ o x y a ni o ns
( gr o u p e m e nts O-). Si x él é m e nts s o nt c o nsi d ér és c o m m e d es m ét all oï d es : l’ a nti m oi n e ( S b),
l’ ars e ni c ( As), l e b or e ( B), l e sili ci u m ( Si), l e G er m a ni u m ( G e) et l e t ell ur e ( T e). T o us l es
m ét a u x / m ét all oï d es, ess e nti el s o u n o n, s o nt t o xi q u es p o ur l es or g a ni s m es a u-d ess us d e
c ert ai ns s e uils d e c o n c e ntr ati o n d a ns l e mili e u. Ai nsi, l e t er m e « él é m e nts tr a c es m ét alli q u es »
est utili s é p o ur r e gr o u p er t o us l es m ét a u x et m ét all oï d es d o nt l a c o n c e ntr ati o n est i nf éri e ur e
à 1 g. k g - 1 d e m ati èr e s è c h e d a ns l a cr o ut e t err estr e o u i nf éri e ur e à 0. 1 g. k g - 1 d e m ati èr e s è c h e
c h ez l es or g a ni s m es vi v a nts ( B o urr eli er et al. , 1 9 9 8). L es E T M l es pl us c o n n us p o ur l e ur t o xi cit é
s o nt l’ As, l e C d, l e Cr, l e C u, l e H g, l e Ni, l e P b et l e Z n ( F air brot h er et al. , 2 0 0 7). L a c o m p ositi o n
r el ati v e m e nt c o nst a nt e d es c o m p os a nts m aj e urs d e l’ e a u d e m er d é m o ntr e q u e l a c hi mi e d e
l’ o c é a n à l ar g e é c h ell e r efl èt e et i nt è gr e l’ é v ol uti o n d e l a T err e. E n r e v a n c h e, d a ns u n
é c os yst è m e m ari n c ôti er, l e s yst è m e est pl us d y n a mi q u e, c o m pl e x e et l a pr o xi mit é a v e c l e
mili e u t err estr e p e ut a p p ort er d e n o u v e a u x él é m e nts, m o difi a nt l’ é q uili br e d u mili e u.
I. 2. 1. 2. Ori gi n e et c o m p ort e m e nts d es E T M d a n s l es z o n es m ari n es c ôti èr es
L e f o n cti o n n e m e nt d’ u n é c os yst è m e c ôti er est c o m pl e x e, e n r ai s o n d e l a gr a n d e d y n a mi q u e

d es pr o c ess us a y a nt li e u à l’i nt erf a c e d e m ulti pl es s yst è m es (t err e, fl e u v e, m er, c ôt e, l ar g e,
air, s é di m e nt) ( d e S o uz a M a c h a d o et al. , 2 0 1 6). D e c e f ait, d a ns l es é c os yst è m es c ôti ers l es
E T M o nt di v ers es ori gi n es, q ui p e u v e nt êtr e di vi s é es e n d e u x c at é g ori es : n at ur ell es o u
a nt hr o pi q u es ( Fi g ur e I-1 0 ).
Fi g ur e I-1 0 M o d èl e c o n c e pt u el r e pr és e nt a nt (i) l es s o ur c es et l es p uits d es E T M ai nsi q u e (ii) l es v ari a bl es et

pr o c ess us p h ysi q u es, c hi mi q u es et bi ol o gi q u es r é giss a nt l e c o m p ort e m e nt et l a t o xi cit é d es E T M e n mili e u m ari n
c ôti er. D’ a pr ès Bi a n c hi ( 2 0 0 7) et d e S o uz a M a c h a d o et al. ( 2 0 1 6 ).
I. 2. 1. 2. 1. L es s o ur c es n at ur ell es
L’ ér osi o n p ui s l e tr a ns p ort p ar l es v e nts et l’ a cti vit é v ol c a ni q u e s o nt l es d e u x pri n ci p al es

s o ur c es n at ur ell es d es E T M d a ns l’ e n vir o n n e m e nt m ari n. A l’ é c h ell e gl o b al e, c es d e u x s o ur c es
r e pr és e nt e nt pr ès d e 8 0 % d e l’ a p p ort n at ur el d es E T M, l es f e u x d e f or êts et l es s o ur c es
bi o g é ni q u es r e p r és e nt a nt 10 % d e l’ a p p ort n at ur el, c h a c u n ( C all e n d er, 2 0 0 3). E n
M é dit err a n é e, l es c y cl es bi o g é o c hi mi q u es d es E T M s o nt e n p arti e r é gi s p ar les a p p orts
at m os p h éri q u es et l es p o ussi èr es s a h ari e n n es ( Mi g o n et al. , 2 0 0 2).
I. 2. 1. 2. 2. L es s o ur c es a nt hr o pi q u es
L’ utilis ati o n d es E T M d a ns n os s o ci ét és i m pli q u e u n e m o difi c ati o n d e l a r é p artiti o n d es E T M

d a ns l’ e a u d e m er et l e ur di ss é mi n ati o n à l’ é c h ell e m o n di al e. C ett e c o nt a mi n ati o n d’ ori gi n e
a nt hr o pi q u e a u n i m p a ct e n vir o n n e m e nt al i m p ort a n t et gr a n di ss a nt d a ns l es z o n es c ôti èr es,
a v e c l e d é v el o p p e m e nt d es a cti vit és h u m ai n es. L’i nfl u e n c e d es c o urs d’ e a u d a ns l es z o n es
c ôti èr es est tr ès i m p ort a nt e et p e ut c o nstit u er l a pri n ci p al e s o ur c e d’ E T M d a ns c ert ai n es
r é gi o ns ( L u d wi g et al. , 2 0 0 9; O urs el et al. , 2 0 1 3), n ot a m m e nt l ors d’ é v è n e m e nts d e f ort e
i nt e nsit é pl u vi e us e ( R a d a k o vit c h et al. , 2 0 0 8). L es ap p orts a nt hr o pi q u es d es c o urs d’ e a u s o nt
g é n ér al e m e nt v ari és et c o m pr e n n e nt d es d é c h ets i n d ustri els, l es effl u e nts (tr ait és o u n o n) d e
stati o n d' é p ur ati o n d es e a u x us é es (S T E P ) et l es e a u x d e r ui ss ell e m e nt pr o v e n a nt d es r é gi o ns
a gri c ol es. L es a cti vit és i n d ustri ell es et mi ni èr es q u a nt à ell es é m ett e nt d es E T M d a ns
l’ at m os p h èr e a u tr a v ers d es pr o c ess us m ét all ur gi q u es o u p ar d es p arti c ul es c h ar g é es d e
m ét a u x. L e d é p ôt at m os p h éri q u e c o nstit u e ai nsi l a d e u xi è m e s o ur c e a nt hr o pi q u e d’ a p p ort
d es E T M d a ns l es é c os ys t è m es m ari ns c ôti ers, a pr ès l’ a p p ort fl u vi al ( C all e n d er, 2 0 0 3). L e tr afi c
m ariti m e et l’ utilis ati o n d e p ei nt ur es a ntif o uli n g p e u v e nt é g al e m e nt êtr e u n e s o ur c e d’ a p p ort
d’ E T M d a ns l e mili e u m ari n. E nfi n, l e c o m p arti m e nt s é di m e nt air e p e ut êtr e u n e s o ur c e
i m p ort a nt e d’ E T M d a ns l es é c os yst è m es m ari ns c ôti ers. L es tr a nsf erts d’ E T M d es s é di m e nts
v ers l a c ol o n n e d’ e a u s o nt r é gi s p ar pl usi e urs pr o c es s us t el s q u e : (i) l a m o bili s ati o n o u
l’i m m o bili s ati o n d es él é m e nts d a ns l es s é di m e nts ( D a n g, 2 0 1 4; D a n g, L e n o bl e, et al. , 2 0 1 4),
(ii) l a diff usi o n d’ E T M di ss o us ( Br ul a n d et al. , 2 0 1 3; Ri g a u d et al. , 2 0 1 3) et (iii) l a r e m o bili s ati o n
d e p arti c ul es v ers l a c ol o n n e d’ e a u ( S a ul ni er a n d M u c ci, 2 0 0 0).
I. 2. 1. 2. 3. C o m p ort e m e nt d es E T M
L a pr és e n c e e n f ort e c o n c e ntr ati o n d es E T M d a ns l’ e n vir o n n e m e nt p e ut êtr e d’ ori gi n e

n at ur ell e, m ais d a ns l a pl u p ar t d es c as l es s o ur c es a nt hr o pi q u es s o nt l a c a us e m aj e ur e d’ u n e
c o nt a mi n ati o n e n E T M. D e pl us, l es a cti vit és a gri c ol es, m ét all ur gi q u es, é n er g éti q u es,
i n d ustri ell es et ur b ai n es c o n d ui s e nt à u n e a u g m e nt ati o n si g nifi c ati v e d es c o n c e ntr ati o ns e n
C d, C u, P b et Z n pri n ci p al e m e nt ( C all e n d er, 2 0 0 3; Mi g o n, 2 0 0 5; T ur n er, 2 0 1 0; T h e M er m e x
Gr o u p et al. , 2 0 1 1). D a ns l es z o n es c ôti èr es, t ell e s q u e l a r a d e d e T o ul o n, d es gr a di e nts d e
s ali nit é p e u v e nt êtr e o bs er v és. C es gr a di e nts s o nt c o n n us p o ur aff e ct er l e c o m p ort e m e nt d es

diff ér e nts E T Ms di ss o us et p arti c ul air es p ar d es pr o c ess us d e tr a nsf or m ati o n t el s q u e
l’ a dsor pti o n/s or pti o n, l’ o x y d ati o n, l a r é d u cti o n et l a c o m pl e x ati o n. L a c o ns er v ati vit é est u n
p h é n o m è n e q ui c orr es p o n d a u c o m p ort e m e nt d’ u n m ét al q ui n e s er a p as i m pli q u é d a ns u n
pr o c ess us d e tr a nsf or m ati o n et d o nt l a c o n c e ntr ati o n v ari e li n é air e m e nt a v e c l a s a li nit é. A u
c o ntr air e, u n pr o c ess us q ui v a alt ér er l a c o n c e ntr ati o n d’ u n m ét al l e l o n g d u gr a di e nt d e
s ali nit é v a g é n ér er u n e é v ol uti o n n o n c o ns er v ati v e d e l’ él é m e nt.
L e C d est u n él é m e nt n at ur ell e m e nt pr és e nt d a ns l’ e n vir o n n e m e nt m ari n c ôti er d u f ait
d es a cti vit és v ol c a ni q u es et d e l’ ér osi o n d es s ol s m ai s l es é missi o ns m aj e ur es s o nt d’ ori gi n e
a nt hr o pi q u e ( pr o d u cti o n et utili s ati o n d a ns l es b att eri es, pi g m e nts, tr ait e m e nts d e s urf a c e et
e n gr ai s). S o n c y cl e n at ur el est l’ u n d es pl us p ert ur b és p ar l’ a cti vit é h u m ai n e. E n z o n e c ôti èr e,
l e C d f or m e g é n ér al e m e nt d es c o m pl e x es tr ès st a bl es a v e c l es c hl or ur es ( C d Cl2 ), c o n d ui s a nt à
u n e é v ol uti o n n o n c o ns er v ati v e ( Wil d g ust a n d J o n es, 1 9 9 8; W a el es et al. , 2 0 0 5, 2 0 0 8, 2 0 0 9).
C es c hl or o c o m pl e x es j o u er ai e n t u n r ôl e pr é p o n d ér a nt d a ns l es é c h a n g es di ss o us/ p arti c ul air es
d e C d e n mili e u c ôti er ( El b az-P o uli c h et et al. , 1 9 8 4).
L es é mi ssi o ns d e C u d a ns l’ e n vir o n n e m e nt p e u v e nt a v oir u n e ori gi n e n at ur ell e
( ér osi o n, v ol c a ni s m e, v é g ét ati o n) m ai s l es pri n ci p a u x a p p orts s o nt a nt hr o pi q u es (i n d ustri es
d e l a m ét all ur gi e et d u b oi s, pr o d uits p h yt os a nit air es, f ertili s a nts, r ej ets d e S T E P, p ei nt ur es
a ntif o uli n g) et c o n d ui s e nt à l a c o nt a mi n ati o n d es é c os yst è m es m ari ns c ôti ers ( C all e n d er,
2 0 0 3; T ur n er, 2 0 1 0; d e S o uz a M a c h a d o et al. , 2 0 1 6). E n mili e u c ôti er , l e C u a m o ntr é u n
c o m p ort e m e nt n o n c o ns er v atif d û à d es p h é n o m è n es d e d és or pti o n d es p arti c ul es e n
s us p e nsi o n o u d u s é di m e nt e n f a v e ur d e l a p h as e di ss o u t e ( W a el es et al. , 2 0 0 8, 2 0 0 9; Vi n k,
2 0 0 9; M o n ni n et al. , 2 0 1 8). S a ns c o m pl e x ati o n a v e c l a M O, l es c o n c e ntr ati o ns e n i o ns li br es
( C u2 + ) s o nt a p pr o xi m ati v e m e nt 2 0 f oi s i nf éri e ur es a u x c o n c e ntr ati o ns di ss o ut es. T o ut ef oi s, e n
pr és e n c e d e M O, l a m aj e ur e p arti e d u C u di ss o us s er a c o m pl e x é e ( N d u n g u, 2 0 1 2). Ai nsi, d a ns
l es z o n es o ù l es pr o c ess us d e r e mis e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts s o nt i m p ort a nts, l’ a p p ort d e
p arti c ul es d a ns l a c ol o n n e d’ e a u v a e ntr ai n er l a c o m pl e x ati o n d u C u p ar l a M O D et f a v ori s er
l a p h as e di ss o ut e ( V as c o n c el os a n d L e al, 2 0 0 1; G e e a n d Br ul a n d, 2 0 0 2; M c G e er et al. , 2 0 0 4;
S e m e ni u k et al. , 2 0 1 5).
L e pl o m b est n at ur ell e m e nt pr és e nt d a ns l’ e n vir o n n e m e nt m ari n d u f ait d es a cti vit és
v ol c a ni q u es et d e l’ ér osi o n d es s ol s, m ai s l es pri n ci p al es s o ur c es s o nt d’ ori gi n e a nt hr o pi q u e
( pr o d u cti o n d e b att eri es, alli a g e, p ei nt ur es a ntif o uli n g, c ar b ur a nt). L e P b est g é n ér al e m e nt
st o c k é d a ns l es s é di m e nts et p e ut p ot e nti ell e m e nt êtr e r e n d u m o bil e à n o u v e a u (r e m o bili s é)

l ors d’ é pi s o d es d e r e mi s e e n s us p e nsi o n d es s é di m e nts. D a ns l e mili e u c ôti er , l e P b p e ut a v oir
u n c o m p ort e m e nt c o ns er v atif o u n o n c o ns er v atif s el o n l es est u air es. L e P b p e ut f or m er d es
c o m pl e x es a v e c l es c hl or ur es ( Cl -) m ai s p e ut a ussi êtr e a ds or b é s ur l es p arti c ul es o u c o-
pr é ci pi t é a v e c d es o x y d es d e F e o u d e M n ( El b az-P o uli c h et et al. , 1 9 8 4). L’ a ds or pti o n d u P b,
et d es E T Ms e n g é n ér al, s ur l es p arti c ul es e n s us p e nsi o n est u n pr o c ess us i nfl u e n c é p ar l a
s urf a c e s p é cifi q u e et l a n at ur e d es p arti c ul es ( El b az-P o uli c h et et al. , 1 9 8 4).
E nfi n, l e zi n c est u n él é m e nt n at ur ell e m e nt pr és e nt d a ns l’ é c or c e t err estr e, d a ns l es
r o c h es m a g m ati q u es, l es s é di m e nts ar gil e u x et l es s c hist es. L es é mi ssi o ns d a ns
l’ e n vir o n n e m e nt m ari n c ôti er p e u v e nt a v oir u ne ori gi n e n at ur ell e ( ér osi o n et v ol c a ni s m e),
m ai s l es pri n ci p a u x a p p orts s o nt a nt hr o pi q u es (s o ur c es mi ni èr es et i n d ustri ell es, é p a n d a g es
a gri c ol es, s o ur c es ur b ai n es, p ei nt ur es a nti -f o uli n g). D a ns l es z o n es p ort u air es, l e zi n c est
i ntr o d uit à p artir d es e a ux d e tr ait e m e nts, d e l a m ét all ur gi es ( Ar a új o et al. , 2 0 1 6) et p ar l es
p ei nt ur es a nti -f o uli n g, c e c o m p os é n e f ai s a nt p as l' o bj et d' u n e r é gl e m e nt ati o n a u c o ntr air e
d' a utr es bi o ci d es t el s q u e C u ( T ur n er, 2 0 1 0). E nfi n, 9 8 % d u Z n di ss o us à l a s urf a c e d e l a c ol o n n e
d’ e a u s er ait c o m pl e x é a v e c l a M O ( G e e a n d Br ul a n d, 2 0 0 2; Cr a wf or d et al. , 2 0 0 3; Br ul a n d et
al. , 2 0 1 3).
I. 2. 2. Distri b uti o n d es E T M d a n s l es z o n es m ari n es c ôti èr es
I. 2. 2. 1. Distri b uti o n d es E T M d a n s l a c ol o n n e d’ e a u
M al gr é t o ut es c es s o ur c es d e c o nt a mi n ati o n, l es c o n c e ntr ati o ns e n E T M di ss o us r est e nt ass ez

f ai bl es et h o m o g è nes à l’ é c h ell e d e l a M é dit err a n é e ( T a n k er e a n d St at h a m, 1 9 9 6; M orl e y et
al. , 1 9 9 7), et d u m ê m e or dr e d e gr a n d e ur q u e c ell es m es ur é es d a ns l es m ers et l es o c é a ns d e
l a pl a n èt e ( S o hri n a n d Br ul a n d, 2 0 1 1; Br ul a n d et al. , 2 0 1 3). T o ut ef oi s, e n M é dit err a n é e, d es
c o n c e ntr ati o ns pl us él e v é es o nt ét é r etr o u v é es d a ns c ert ai n es z o n es c ôti èr es. Ai nsi, d es
c o n c e ntr ati o ns d e C d c o m pri s es e ntr e 0. 0 4 4 à 0. 0 6 4 n M d a ns l’ Est d e l a M é dit err a n é e ( M orl e y
et al. , 1 9 9 7), 0. 0 7 0 et 0. 1 0 0 n M d a ns l a M er A dri ati q u e ( T a n k er e a n d St at h a m, 1 9 9 6), et 0. 0 1 8
et 0. 2 7 8 n M d a ns l a m er É g é e ( Z eri a n d V o utsi n o u-T ali a d o u ri, 2 0 0 3) o nt ét é m es ur é es. D es
c o n c e ntr ati o ns e n C d s u p éri e ur es à 0. 3 n M p e u v e nt êtr e m es ur é es e n z o n e c ôti èr e c o m m e l a
b ai e d e M ars eill e ( O urs el et al. , 2 0 1 3) o u l a r a d e d e T o ul o n ( R ossi a n d J a m et, 2 0 0 8; J e a n et al. ,
2 0 1 2) . D es c o n c e ntr ati o ns m o y e n n es e n C u d e 7. 1 4 n M d a ns l’ A dri ati q u e ( T a n k er e a n d

St at h a m, 1 9 9 6) , d e 2. 8 0 n M d a ns l e G olf e d u Li o n ( M orl e y et al. , 1 9 9 7), c o m pri s es e ntr e 0.5 5 8
et 6. 8 5 n M d a ns l a M er É g é e ( Z eri a n d V o utsi n o u-T ali a d o uri, 2 0 0 3) et d e 1. 5 0 n M d a ns l’ est
d e l e M é dit err a n é e ( M orl e y et al. , 1 9 9 7). L à e n c or e, d es c o n c e ntr ati o ns b e a u c o u p pl us
él e v é es, att ei g n a nt d es di z ai n es d e n M d a ns c ert ai n es z o n es c ôti èr es s o nt m es ur é es ( R ossi
a n d J a m e t, 2 0 0 8; J e a n et al. , 2 0 1 2; O urs el et al. , 2 0 1 3; Ci n dri ć et al. , 2 0 1 5). L e P b di ss o us a ét é
m es ur é e n m o y e n n e à 0. 0 8 5 n M d a ns l es e a u x d e s urf a c e d e l a M é dit err a n é e ( M orl e y et al. ,
1 9 9 7) , 0. 1 n M d a ns l’ A dri ati q u e ( T a n k er e a n d St at h a m, 1 9 9 6) et à d es c o n c e ntr ati o ns
m a xi m al es pr o c h es d e 5 n M d a ns c ert ai n es z o n es c ôti èr es tr ès c o nt a mi n é es ( R ossi a n d J a m et,
2 0 0 8; J e a n et al. , 2 0 1 2; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5). E nfi n, l e Z n di ss o us est pr o c h e d e 2 n M
d a ns l’ a dri ati q u e ( T a n k er e a n d St at h a m, 1 9 9 6), d e l’ or dr e d e 4-5 n M d a ns l’ est d e l a
M é dit err a n é e ( M orl e y et al. , 1 9 9 7) et p e ut d é p ass er l es 1 5 0 n M d a ns d es z o n es p ort u air es o u
à l’ e m b o u c h ur e d e fl e u v e ( O urs el et al. , 2 0 1 3). Ai nsi, d a ns c ert ai n es z o n es tr ès c o nt a mi n é es
d e l a M er M é dit err a n é e, l es c o n c e ntr ati o ns d e c e rt ai ns E T Ms p e u v e nt êtr e pl us d e 2 5 0 f oi s
pl us él e v é es q u e l e br uit d e f o n d g é o c hi mi q u e d e l a M er M é dit err a n é e, m es ur é p ar M orl e y et
al. (1 9 9 7) .
I. 2. 2. 2. L es s é di m e nts : p uits et s o ur c es d’ E T M
L e c o m p arti m e nt s é di m e nt air e m ari n q ui r e c o u vr e l es f o n ds d es o c é a ns est c o m p os é d e

p arti c ul es s oli d es et d’ e a u i nt erstiti ell e. Il est c o nst a m m e nt ali m e nt é p ar l es p arti c ul es d e l a
c ol o n n e d’ e a u q ui s é di m e nt e nt. Or, l a f ort e affi nit é d e c ert ai ns E T M p o ur l es p arti c ul es e n
s us p e nsi o n v a e ntr ai n er u n e a u g m e nt ati o n d e l a c o n c e ntr ati o n e n E T M d a ns l es s é di m e nts
s o us l’ eff et d e l a s é di m e nt ati o n d es p arti c ul es. L es s é di m e nts s o nt d o n c q u alifi és d e r és er v oir
p ui s q u’ils o nt l a c a p a cit é d e st o c k er s ur u n e é c h ell e d e t e m ps pl us o u m oi ns l o n g u e l es
p arti c ul es et l es c o nt a mi n a nts ass o ci és. L es s é di m e nts d es z o n es c ôti èr es s o nt
p art i c uli èr e m e nt c h ar g és e n E T M c ar c e s o nt d es z o n es d’ a c c u m ul ati o n d e p arti c ul es et d e
f ort e c o nt a mi n ati o n e n E T M.
L ors d’ é pi s o d es d e r e mi s e e n s us p e n si o n d es s é di m e nts c o nt a mi n és ( t e m p êt es, tr afi c
m ariti m e o u é pi s o d es d e dr a g a g e p ar e x e m pl e), l e c o m p arti m e n t s é di m e nt air e d e vi e nt al ors
u n e s o ur c e d e c o nt a mi n ati o n p o ur l a c ol o n n e d’ e a u ( S a ul ni er a n d M u c ci, 2 0 0 0; Z o u mi s et al. ,
2 0 0 1; Ki m et al. , 2 0 0 6; T a n k er e-M ull er et al. , 2 0 0 7; K al n ej ai s et al. , 2 0 1 0; D a n g, S c h äf er , et al. ,
2 0 1 5) . D es tr a nsf erts d’ E T M e ntr e p arti c ul es et p h as e di ss o ut e i nt er vi e n n e nt e n eff et vi a des

pr o c ess us d e s or pti o n -d és or pti o n, et r e pr és e nt e nt u n f a ct e ur p ot e nti el d e d a n g er p o ur l es
é c os yst è m es m ari ns c ôti ers et l es or g a ni s m es ass o ci és.
I. 2. 3. S p é ci ati o n et bi o dis p o ni bilit é d es E T M
I. 2. 3. 1. S p é ci ati o n d es E T M
L’ ét u d e d e l a t o xi cit é d es E T M d a ns l es e a u x n at u r ell es p ass e p ar l a c o n n ai ss a n c e d e l e ur

s p é ci ati o n c ar l e ur t o xi cit é v ari e e n f o n cti o n d e l a f or m e c hi mi q u e s o us l a q u ell e u n E T M est
pr és e nt ( T essi er a n d T ur n er, 1 9 9 5) . L a s p é ci ati o n c hi mi q u e d’ u n E T M c orr es p o n d à l’ e ns e m bl e
d e s es f or m es/ es p è c es c hi mi q u es pr és e nt es d a ns u n é c os yst è m e d o n n é (Fi g ur e I-1 1 ). L a
s p é ci ati o n c hi mi q u e d es él é m e nts d a ns l a c ol o n n e d’ e a u est r é gi e p ar pl usi e urs m é c a ni s m es :
(i) l a c o m pl e x ati o n, (ii) l’ a ds or pti o n, (iii) l’ é c h a n g e d’i o ns, (iv ) l a pr é ci pit ati o n et ( v) l’ a bs or pti o n
( Fl or es-r o dri g u ez, 1 9 9 2). U n c ert ai n n o m br e d e li g a n ds, i n or g a ni q u es et or g a ni q u es v o nt ai nsi
g o u v er n er l a s p é ci ati o n d es E T M et l a f or m ati o n d e c o m pl e x es pl us o u m oi ns st a bl es. D a ns l es
mili e u x a q u ati q u es, l es E T Ms p e u v e nt êtr e s o us d e u x f or m es : p arti c ul air e et di ss o ut e. C ett e
di sti n cti o n ar bitr air e est g é n ér al e m e nt o bt e n u e p ar l a filtr ati o n d e l’ e a u à 0. 4 5 µ m. A u s ei n d e
l a p h as e di ss o ut e, l es E T M p e u v e nt êtr e cl ass é es s el o n pl usi e urs c at é g ori es : (i) l es i o ns li br es ,
(ii) l es c o m pl e x e s l a bil es or g a ni q u e s o u i n or g a ni q u e s, et (iii) l es c o m pl e x e s n o n l a bil e s
or g a ni q u e s o u i n or g a ni q u e s et (i v) l es h y dr o x y d es ( T essi er a n d T ur n er, 1 9 9 5).
L a s p é ci ati o n est i nfl u e n c é e p ar l es c o n diti o ns p h ysi c o- c hi mi q u es ( i. e. p H, p ot e nti el
r e d o x, s ali nit é, c o n c e ntr ati o n et c o m p ositi o n d es m ati èr es e n s us p ensi o n, q u a ntit é et q u alit é
d e m ati èr e or g a ni q u e di ss o ut e) d u mili e u, q ui p e u v e nt êtr e s o u mis es à d es v ari ati o ns
i m p ort a nt es d’ ori gi n e n at ur ell e o u a nt hr o pi q u e, n ot a m m e nt d a ns l es z o n es c ôti èr es.
+e!! ! # ^ * : 2( ) &!2! . !1; 3 ( ^ƒ 1 &!T 2T %2$ 6 ) * : ^ 2l 4 &!
� � ��
� ��

� � � ��
��
� � ��
��
� ��
� � ��
� ��
� � � ��

� � ��
� � ��

!
< KL H? B! 2Rb b !1 NX @O E! MB!I E! A> @NKE DKG C! MB A! &( / A !W MB A! KC DB?E NDKG C A! B C D? B!I B A! MKVV @? B C DB A! VG? O B A! NX KO Kc H B A! B D! MB A!
KC DB ?E NDKG C A! B C D? B!I B A! &( / A! B D!I B A! G?L E C KA O B A!\ K\ E C DAP!' 5E > ?Y A! T H VVI B! E C !M # X EI O B? A! 7bf-- 8 P!
8 P 0 UP P 0P� M4. < 4;9. , 4 ?4( 4-

) & <+; &! %J &
4 C! O @DEI! B A D! N G C AK M ?@ !@ N G O O B!J K G M AK> G C KJI B!c H E C M!IK!> B H !D„ D? B!E AAKO IK !@> E ?! H C! G?L E C KA O B! B D!
E KC AK! KC DB ? V ?@B ?!E\ B N! AB A! V GC NDKG C A!7: E c H KC! �� !`Wjj`t ! = KC] !`jjf
W 8 P! %E!> ? KC NK> EI B! K M B!@ M B? ?KY ? B!
I B! N G C NB > D! M !BJ K G M AK> G C KJ KI KD !@B A D!c H B!I B A!B V V BDA! DG_ Kc H B A! M BA! &( / !C B! M >@B C M BC D! > E A! AB HI B O B C D!
M !B I B H ?A! N G C NB C D?E DKG C A! DG DEI B A! M EC A! I 5B C\ K? G C C B O B C D! O E KA! E H AAK! M !B I E! V ?E NDKG C! MB! NB A!
N G C NB C D?E DKG C A! c H K! > B H !D „ D? B! NE > D @B! B Ds G H! E AAKO IK @B! > E ?! I B A! G?L E C KA O B AP ! 2I! B A D! A G H\ B C D!
N G C AK M ?@ @!c H B!I B A! &( / ! A G H A!I B H ?! V G? O B! KG C Kc H B! 7�� !# H ` z!Wp C `z
8! A G C D! >I H A!J K G M AK> G C KJI B A!c H B!
I B A! E H D? B A! V G? O B A! B D! M GC N! >I H A! DG_ Kc H B A! > G H?!I B A! G?L E C KA O B A!\ K\ E C DA!7= E A N G C NBI G A! E C !M %B EI !W
`jj b t!: E c H KC!�� !`jj`t
W !# X B C! �� !`jW bj 8 P! %B A! E H D? B A! VG? O B A !WC G DE O O B C D!I B A! NG O >I B _ B A! C G C!
I EJ KI B A! A G C D! N G C AK M @? @B A! N G O O B! O G KC A! J KG M AK> G C KJI B A! B D! M GC N! O G KC A! DG_ Kc H B A! B C\ B ? A!I B A!
G?L E C KA O B AP! ( G H DB VG KA !W NB ? DE KC A! N G O >I B _ B A! > B H\ B C D! @ LEI B O B C D! „ D? B! E AAKO IK @A! > E ?! NB ? DE KC A!
G?L E C KA O B A !W> E ? DKNK> E C D! E H! D?E C AV B? D! M BA! I@ @O B C DA! M EC A!I E! NX E KC B! D? G> X Kc H B! 7 &L LI B DG C! E C M!
( X G O E A !`jj
W ,t !# X KE AA G CRL G HI M!�� !`jW b,t !' E C L !W1 NX’ VB ? !W �� !`jW b + 8 P!
% E5J A G? > DKG C! B D! I 5H DKIK AE DKG C! MB A! O @DE H_! > E ?! I B A! O KN? G G? L E C KA O B A! 7J E ND @? KB A! B D!
HI D?E > X h DG>I E C NDG C!C G DE O O B C D8!E! @D !@ M N@?KD! > G H?!I E!> ? B O KY ? B! VG KA!> E ?! m G G !M E C !M m E C L!7bf- a 8 !
!
et G o nz al ez -D a vil a ( 1 9 9 5) . C e p h é n o m è n e a e ns uit e ét é d ét aill é c o m m e l es c o n c e pt s de « fr e e

i o n a cti vit y m o d el » ( FI A M) et d e « bi oti c li g a n d m o d el » ( B L M) p o ur é v al u er q u a ntit ati v e m e nt
l a q u a ntit é d’ E T M q ui i nt er a git a v e c l es or g a ni s m es vi v a nt d a ns l es s yst è m es a q u ati q u es
( P a q ui n et al. , 2 0 0 2; A m o a n d A g ai, 2 0 0 8; C h e n et al. , 2 0 1 0). C es c o n c e pt s s o nt b as é s s ur l e
f ait q u e l es E T M i nt er a gi ss e nt a v e c d es sit es d e fi x ati o n pr és e nts à l’i nt erf a c e
or g a ni s m e/ e n vir o n n e m e nt d e m a ni èr e si mil air e à l a f or m ati o n d es c o m pl e x es i n or g a ni q u es
d é crit pr é c é d e m m e nt (Fi g ur e I-1 2 ) ( P a q ui n et al. , 2 0 0 2; D as et al. , 2 0 1 2; Ar d est a ni et al. , 2 0 1 4;
F ei n, 2 0 1 7) . C es m o d èl e s pr e n n e nt e n c o m pt e l e f ait q u e l es li g a n ds pr és e nts s ur o u d a ns l e s
or g a ni s m es e ntr e nt e n c o m p étiti o n a v e c d’ a utr es li g a n ds bi oti q u es o u a bi oti q u es pr és e nts
d a ns l’ e n vir o n n e m e nt. C ett e c o m p étiti o n p e ut m e n er à d e u x sit u ati o ns : s oit l’ affi nit é d es E T M
est f ort e p o ur l es li g a n ds d e l’ e n vir o n n e m e nt et d es c o m pl e x es st a bl es , p e u bi o di s p o ni bl es
s o nt f or m és, s oit l e ur affi nit é est pl us f ort e p o ur l es li g a n ds bi oti q u es et l es E T M s o nt al ors
tr ès bi o di s p o ni bl es. L es li g a n ds or g a ni q u es pr és e nts s ur l es or g a ni s m es s o nt d é crits c o m m e
d es sit es d’ a cti o n d e l a t o xi cit é. L a c o m pl e x ati o n d es E T M s ur l es sit es d’ a cti o n (li g a n ds
or g a ni q u es) d es mi cr o or g a ni s m es r e pr és e nt e un pr o c ess us d ét er mi n a nt d a ns l a
bi o di s p o ni bilit é d es E T M ( Di T or o et al. , 2 0 0 1; F ei n, 2 0 1 7) .
Fi g ur e I-1 2 R e pr és e nt ati o n s c h é m ati q u e d u c o n c e pt d e « bi oti c li g a n d m o d el ». L e m ét al li br e s o us f or m e i o ni q u e

( M2 + ) p e ut i nt er a gir a v e c u n li g a n d bi oti q u e (sit e d’ acti o n). C ett e i nt er a cti o n p e ut êtr e i nfl u e nc é e p ar pl usi e urs
f a ct e urs d o nt l a c o m p étiti o n et l a c o m pl e x ati o n . Diff ér e nts c ati o ns p e u v e nt e ntr er e n c o m p étiti o n a v e c l e m ét al

li br e s o us f or m e i o ni q u e p o ur s e fi x er a u x li g a n ds bi oti q u es d es or g a nis m es. L a c o m p étiti o n e ntr e l e c ar b o n e
or g a ni q u e diss o us ( C O D) o u d es c ati o ns n at ur ell e m e nt pr és e nts d a ns l’ e n vir o n n e m e nt m ari ns et l es m ét a u x li br es
p o ur d es li g a n ds or g a ni q u es et i n or g a ni q u es, r es p e cti v e m e nt p e u v e nt e ntr ai n er u n e r é d ucti o n d e l a
bi o dis p o ni bilit é d es i o ns li br es. M : él é m e nt tr a ce m ét alli q u e. D’ a pr ès Di T or o et al. ( 20 0 1) .
T o ut ef oi s, d a ns l e mili e u n at ur el, l a bi o di s p o ni bilit é d es m ét a u x v a a ussi d é p e n dr e d e s

c o n diti o ns p h ysi c o -c hi mi q u es d e l a c ol o n n e d’ e a u, q ui v o nt i nfl u e n c er l a s p é ci ati o n d es E T Ms
et l es i nt er a cti o ns d es E T Ms a v e c l es or g a nis m es. L es f a ct e urs bi ol o gi q u es pr o pr es a u x
or g a ni s m es e x p os és (t aill e, c a p a cit é à i nt er n ali s er l es E T Ms, c a p a cit é d e cr oi ss a n c e et d e
r e pr o d u cti o n) p e u v e nt a ussi i nfl u e n c er l a s p é ci ati o n d es E T Ms ( N or d b er g et al. , 2 0 1 4). Ai nsi,
u n E T M bi o di s p o ni bl e p o ur u n or g a ni s m e n e l’ est p as o bli g at oir e m e nt p o ur u n a utr e. Bi e n q u e
le c o n c e pt d e bi o di s p o ni bilit é s oit r el ati v e m e nt bi e n d é crit a uj o ur d’ h ui, e n c or e tr ès p e u
d’ ét u d es o nt ét é r é alis é es s ur l a bi o di s p o ni bilit é d es E T Ms s ur d es or g a ni s m es u ni c ell ul air es
( Su n d a, 2 0 1 2; Ar d est a ni et al. , 2 0 1 4; Fl y n n et al. , 2 0 1 4; F ei n, 2 0 1 7). L es m é c a ni s m es d e l a
t o xi cit é d es E T M et l e urs eff ets s ur l es mi cr o or g a ni s m es à l’ é c h ell e c ell ul air e o nt f ait l’ o bj et d e
n o m br e us es ét u d es et s o nt a uj o ur d’ h ui bi e n c o n n us. E n r e v a n c h e, l es eff ets d es E T M à
l’ é c h ell e d’ u n e c o m m u n a ut é c o m pl e x e d e mi cr o or g a ni s m es r est e nt e n c or e tr ès p e u ét u di és,
n ot a m m e nt e n mili e u m ari n, c e q ui f ait l e c ar a ct èr e i n n o v a nt d e c e tr a v ail d e t h ès e.
I. 3. R el ati o ns e ntr e l e s él é m e nt s tr a c es m ét alli q u es et l e s c o m m u n a ut é s

mi cr o bi e n n es
D a ns u n pr e mi er t e m ps, u n e pr és e nt ati o n g é n ér al e d es m é c a ni s m es d e t o xi cit é d es E T Ms

e n v ers l es mi cr o or g a ni s m es est pr o p os é e p ui s u n f o c us s ur l es m é c a ni s m es d e r ésist a n c e c h ez
l es mi cr o or g a ni s m es pl a n ct o ni q u es et e n bi ofil m est r é alis é. E nfi n, pl usi e urs n oti o n s cl és e n
é c ol o gi e mi cr o bi e n n e e n li e n a v e c u n e p ert ur b ati o n ai nsi q u e l es diff ér e nts eff ets d es E T Ms
s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es pl a n ct o ni q u es et ass o ci é es a u bi ofil m s er o nt d é crits.
I. 3. 1. M é c a nis m es d e t o xi cit é d es E T M s
L es m é c a nis m es d e t o xi cit é d es E T Ms e n v ers l es mi cr o or g a ni s m es o nt ét é gr a n d e m e nt

ét u di és, et d e n o m br e us es r e v u es s o nt di s p o ni bl es ( G a d d a n d Griffit hs, 1 9 7 7; Sil v er, 1 9 9 6;
Sil v er a n d P h u n g, 1 9 9 6; Ni es, 1 9 9 9; L e mir e et al. , 2 0 1 3). L’ a ds or pti o n d es E T Ms s ur l’ e n v el o p p e
c ell ul air e d es b a ct éri es est l a pr e mi èr e é t a p e f o n d a m e nt al e d a ns l a bi o di s p o ni bilit é et l a
t o xi cit é d es c o m p os és c hi mi q u es d a ns l es c ell ul es ( Ni es, 1 9 9 9; Fl y n n et al. , 2 0 1 4). L es
m é c a ni s m es d’ a ds or pti o n et l es t a u x d’ a ds or pti o n d es E T Ms d é p e n d e nt c e p e n d a nt d es
es p è c es mi cr o bi e n n es e n pr és e n c e, d u d é v el o p p e m e nt é v e nt u el d’ u n m é c a ni s m e d e
r ési st a n c e p ar l’ or g a ni s m e ci bl e, de son ét at p h ysi ol o gi q u e et d es c o n diti o ns
e n vir o n n e m e nt al es. Ai nsi, l es m é c a nis m es mi s e n j e u d a ns l’ e x p ositi o n d es c ell ul es et l a
t o xi cit é i n d uit e d é p e n d e nt f ort e m e nt d e l’ E T M c o nsi d ér é, d e s a s p é ci ati o n et d e s a
bi o di s p o ni bilit é. A titr e d’ e x e m pl e, il s e m bl e q u e l e C u s oit l’ E T M l e pl us t o xi q u e p o ur l es
b a ct éri es e n c o m p ar ai s o n a u P b et a u Z n, d e p ar s a f ort e affi nit é a u x li g a n ds o r g a ni q u es ( Ni es,
1 9 9 9; Ar d est a ni et al. , 2 0 1 4). U n e f oi s l es E T Ms c a pt és p ar l a c ell ul e et/ o u i nt er n ali s és,
pl usi e urs m é c a nis m es d e t o xi cit é v o nt p o u v oir a v oir li e u : (i) u n d ysf o n cti o n n e m e nt d es
pr ot éi n es et u n e p ert e d e l’ a cti vit é e nz y m ati q u e, (ii) u n e pr o d u cti o n d’ es p è c es r é a cti v es d e
l’ o x y g è n e ( R O S) et u n e r é d u cti o n d es a nti o x y d a nts, (iii) u n e alt ér ati o n d e l a f o n cti o n
m e m br a n air e, (i v) u n e i nt erf ér e n c e d a ns l a c a pt ur e d es n utri m e nts p ar c o m p étiti o n a v e c l es
li g a n ds or g a ni q u es, et ( v) l a g é n ot o xi cit é cr é a nt d es d o m m a g es irr é v ersi bl es a u ni v e a u d e
l’ A D N ( L e mir e et al. , 2 0 1 3) . C es m é c a ni s m es d e t o xi cit é d es E T Ms n e s o nt p as e x cl usifs et l es
eff ets s ur l es mi cr o or g a ni s m es p e u v e nt êtr e l e r és ult at d’ u n e c o m bi n ai s o n d e pl usi e urs d e c es
m é c a ni s m es.
I. 3. 2. M é c a nis m es d e r ésist a n c e o u d e t ol ér a n c e : r ésist er et s’ a d a pt er
L a r ési st a n c e a u x E T Ms est d éfi ni e c o m m e l a c a p a cit é q u’ a u n mi cr o or g a ni s m e à c o nti n u er s a

cr oi ss a n c e e n pr és e n c e d’ E T M s e ul o u c o m bi n é al ors q u e l a t ol ér a n c e a u x E T Ms s e d éfi ni e
c o m m e l a c a p a cit é d’ u n mi cr o or g a ni s m e à s ur vi vr e m ai s p as à cr oîtr e e n pr és e n c e d’ E T M s e ul
o u c o m bi n é ( Fi g ur e I-1 3 ).
Fi g ur e I-1 3 C o ur b e d os e -r é p o ns e e n f o ncti o n d u t e m ps. M B C : C o n c e ntr ati o n b a ct éri ci d e mi ni m u m r e pr és e nt e

c o n v e nti o n n ell e m e nt l a c o nc e ntr ati o n d’ u n a g e n t a nti mi cr o bi e n ( a nti bi oti q u e, bi o ci d e o u m ét al) q ui t u e a u
m oi ns 9 9, 9 % d e l a p o p ul ati o n b a ct éri e n n e ; MI C : C o nc e ntr ati o n i n hi bitri c e mi ni m al e r e pr és e nt e l a c o n c e ntr ati o n
l a pl us f ai bl e d e l’ a g e nt mi cr o bi e n q ui st o p p e l a cr oiss a n c e d e l a p o p ul ati o n b act éri e n n e. D’ a pr ès H arris o n et al.
(2 0 0 7) .
Bi e n q u e l es m é c a ni s m es ass o ci és à l a t ol ér a n c e et à l a r ési st a n c e c h ez l es mi cr o or g a ni s m es
s oi e nt c o m pl e x es et di v ers d a ns l a n at ur e, ils p e u v e nt êtr e c at é g ori s és d e m a ni èr e
f o n cti o n n ell e (Fi g ur e I-1 4 ) ( L e mir e et al. , 2 0 1 3) :
- L a r é d u cti o n d e l a c a pt ur e d es E T Ms : l a r é g ul ati o n, l’ e x pr essi o n et l’ a cti vit é d es
pr ot éi n es i m pli q u é es d a ns l’ e ntr é e d es E T Ms d a ns l a c ell ul e s o nt f o n d a m e nt al es p o ur
l a r ési st a n c e mi cr o bi e n n e ( M a et al. , 2 0 0 9).
- L’ effl u x : c ert ai ns tr a ns p ort e urs tr a ns m e m br a n air es s o nt c a p a bl es d e tr ans p ort er
s p é cifi q u e m e nt l es E T Ms t o xi q u es h ors d e l a c ell ul e, p ar l’ h y dr ol ys e d e l’ A T P ( Sil v er a n d
P h u n g, 1 9 9 6; Ni es, 1 9 9 9; M a et al. , 2 0 0 9).
- La s é q u estr ati o n e xtr a c ell ul air e : c ert ai ns mi cr o or g a ni s m es p e u v e nt r é g ul er
l’ e x pr essi o n d e p ol y m èr es e xtr a c ell ul air es o u d e si d ér o p h or es e n r é p o ns e à
l’ e x p ositi o n a u x E T Ms. C es m ol éc ul es s o nt c a p a bl es d e pi é g er o u pr é ci pit er l es i o ns
m ét alli q u es d a ns l’ e n vir o n n e m e nt e xtr a c ell ul air e o u à l a s urf a c e d es c ell ul es ( H arri s o n

et al. , 2 0 0 7).
- L a s é q u estr ati o n i ntr a c ell ul air e : d e n o m br e u x mi cr o or g a ni s m es p e u v e nt pr é ci pit er l es
m ét a u x e n o x y d es m ét alli q u es o u e n a gr é g ats m ét al -pr ot éi n e et l es s é q u estr er o u l es
st o c k er d a ns l e c yt o pl as m e o u l e p éri pl as m e.
- L a r é p ar ati o n : l es m ol é c ul es c ell ul air es q ui s o nt v ul n ér a bl es à l’ o x y d ati o n p ar l es
r é a cti o ns pri m air es a v e c l es E T Ms t o xiq u es o u p ar l es R O S pr o d uits p e u v e nt êtr e
r é p ar é es à l’ ai d e de pr ot éi n es c h a p er o n n e s, d’ e nz y m es d e r é p ar ati o n ou
d’ a nti o x y d a nts ( H arri s o n et al. , 2 0 0 9).
- B y -p ass m ét a b oli q u e : l es c ell ul es p e u v e nt c o nt o ur n er l es v oi es m ét a b oli q u es a y a nt
d es e nz y m es d étr uit es p ar l es m ét a u x e n pr o d ui s a nt d es pr ot éi n es alt er n ati v es ( L e mir e
et al. , 2 0 1 3).
- L a m o difi c ati o n c hi mi q u e : l e m ét al t o xi q u e p e ut s u bir d es r é a cti o ns s p é cifi q u es q ui
alt èr e nt s a r é a cti vit é c hi mi q u e et l e c o n v ertiss e nt e n u n e f or m e m oi ns t o xi q u e o u
m oi ns bi o di s p o ni bl e ( Sil v er a n d P h u n g, 1 9 9 6).
Fi g ur e I-1 4 L es m é c a ni s m es d e r ésist a n c e et d’ a d a pt ati o n a u x m ét a u x t o xi q u es p ar l es mi cr o or g a nis m es ( L e mir e

et al. , 2 0 1 3).
C es m é c a ni s m es d e r ési st a n c e a u x E T Ms t o xi q u es s o nt p o ur l a pl u p art p art a g és p ar l es

or g a ni s m es u ni c ell ul air es pl a n ct o ni q u es et l es or g a ni s m es f or m a nt d es bi ofil ms. T o ut ef oi s,
c o m m e il a ét é m o ntr é s ur Fi g ur e I-1 4 , e n pl us d e c es m é c a ni s m es, l a f or m ati o n d’ u n bi ofil m

p ar d es or g a ni s m es u ni c ell ul air es p e ut êtr e u n e str at é gi e tr ès effi c a c e p o ur s ur vi vr e a u x
c o n c e ntr ati o ns t o xi q u es d e c es c o m p os és m ét alli q u es ( H arri s o n et al. , 2 0 0 7). Il e xist e d es
pr e u v es q u e l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d es bi ofil ms d é v el o p p e nt u n e r ési st a n c e et/ o u
u n e t ol ér a n c e a u x E T Ms t o xi q u es, s o u v e nt pl us effi ci e nt es q u e c ell es d es or g a ni s m es
pl a n ct o ni q u es, p ar u n e c o m bi n ai s o n d’ a cti o ns c hi mi q u es, p h ysi q u es, et p h ysi ol o gi q u es
( T eitz el a n d P ars e k, 2 0 0 3; H arri s o n et al. , 2 0 0 4 a, 2 0 0 4 b). Ai nsi, il n’ e xi st e p as m oi ns d e 7
m é c a ni s m es d e r ésist a n c e et/ o u d e t o l ér a n c e c o ntr e u n e e x p ositi o n a u x E T Ms t o xi q u es
s p é cifi q u es a u x bi ofil ms, d é crits p ar H arri s o n et al. (2 0 0 7) (Fi g ur e I-1 5 ) :
- L’ h ét ér o g é n éit é m ét a b oli q u e i n d uit e p ar l a s tr u ct ur e d es bi ofil ms ( W alt ers III et al. ,
2 0 0 3; B orri ell o et al. , 2 0 0 4): l a pr és e n c e d e gr a di e nts m ét a b oli q u es d a ns l es bi ofil ms
c o n d uit à diff ér e nts ét ats p h ysi ol o gi q u es d es mi cr o or g a ni s m es s el o n l es z o n es o xi q u es
o u a n o xi q u es. L e s c ell ul es pr o c h es d u s u bstr at (z o n es a n o xi q u es) o nt u n e cr oi ss a n c e
l e nt e q ui l e ur c o nf ér er ait u n e t ol ér a n c e i ntri ns è q u e él e v é e a u x E T Ms t o xi q u es e n
c o m p ar ai s o n a u x c ell ul es à cr oi ss a n c e r a pi d e d es c o u c h es s u p éri e ur es d u bi ofil m (z o n e
o xi q u es). L es c ell ul e s m ort es p e u v e nt é g al e m e nt f o ur nir d es sit es d’ a ds or pti o n d es
E T Ms, e ntr aî n er l a f or m ati o n d e pr é ci pit és m ét alli q u es et ai nsi r é d uir e l a t o xi cit é d es
m ét a u x d a ns c ert ai n es z o n es d e l a str u ct ur e tri di m e nsi o n n ell e d u bi ofil m.
- L a si g n alis ati o n e xtr a c ell ul air e : l e q u or u m s e nsi n g ( Q S) est u n s yst è m e d e si g n al
e xtr a c ell ul air e q ui a pr o b a bl e m e nt u n r ôl e m aj e ur d a ns l a v ari ati o n d e t ol ér a n c e d es
bi ofil ms a u x E T Ms. L e Q S p o urr ait êtr e i n dir e ct e m e nt i m pli q u é d a ns l a pr ot e cti o n d es
bi ofil ms mi cr o bi e ns c o ntr e l es E T Ms t o xi q u es e n a u g m e nt a nt l es ni v e a u x d e b as e
d’ e nz y m es t ell es q u e l es s u p er o x y d es di s m ut as es o u l es c at al as es, r es p o ns a bl es d e l a
d éf e ns e c ell ul air e c o ntr e l e str ess o x y d atif ( H ass ett et al. , 1 9 9 9; G esli n et al. , 2 0 0 1).
C o m m e il a ét é d é crit d a ns l a p arti e s ur l a f or m ati o n d es bi ofil ms mi cr o bi e ns, l e Q S est
u n s yst è m e d e c o m m u ni c ati o n e ntr e l es c ell ul es pr o c h es p o ur c o or d o n n er l es
c o m p ort e m e nts d es p o p ul ati o ns o u r é g ul er d es g è n es. L e Q S b a ct éri e n est u n s yst è m e
d é p e n d a nt d e l a d e nsit é c ell ul air e , r etr o u v é c h ez t o us l es t y p es d’ or g a ni s m es
( pl a n ct o ni q u es et a gr é g és) m ais il est g é n ér al e m e nt mi e u x d é crit d a ns l es bi ofil ms
( D o br ets o v et al. , 2 0 0 9).
- L’i m m o bilis ati o n d es E T Ms p ar bi os or pti o n : Il a ét é esti m é q u e l a m atri c e
e xtr a c el l ul air e et l es él é m e nts q ui l a c o m p os e nt o nt 2 0 à 3 0 f oi s pl us d e sit es d e fi x ati o n
d es E T Ms q u e l a s urf a c e d es c ell ul es ( Li u a n d F a n g, 2 0 0 2). L a m atri c e e xtr a c ell ul air e

p e ut d o n c e m p ê c h er l a diff usi o n d es i o ns m ét alli q u es à tr a v ers l e bi ofil m ( T eitz el a n d
P ars e k, 2 0 0 3; H arri s o n et al. , 2 0 0 5, 2 0 0 6). D’ a utr es c o ntri b ut e urs c o m m e l es
m e m br a n es c ell ul air es ai nsi q u e l es v ési c ul es m e m br a n air es d es bi ofil ms s o nt
r es p o ns a bl es d e l a s é q u estr ati o n d es i o ns m étalli q u es, e n offr a nt d es sit es
d’ a c cr o c h a g e s u p pl é m e nt air es ( v a n H ull e b us c h et al. , 2 0 0 3).
- R é a cti o ns bi oi n or g a ni q u es e ntr e i o ns m ét alli q u es et m ét a b olit es : l es m ét a b olit es
pr o d uits p ar l es mi cr o or g a ni s m es p e u v e nt fi x er o u r é a gir a v e c l es i o ns m ét alli q u es,
f or m a nt d es c o m pl e x es m ét alli q u es bi oi n or g a ni q u es. U n e x e m pl e bi e n c o n n u est l a
f or m ati o n d’ u n c o-pr é ci pit é e ntr e l es E T Ms et l es s ulf ur es ( S 2- ) pr o d uits p ar d es
b a ct éri es et ar c h é es s ulf at o -r é d u ctri c es d es bi ofil ms ( B e y e n al a n d L e w a n d o ws ki, 2 0 0 4;
B e y e n al et al. , 2 0 0 4). E nfi n c ert ai ns c o m p os és s p é cifi q u es a u x bi ofil ms c o m m e l es
si d ér o p h or es s o nt pr o d uit s afi n d’ a m éli or er l es s yst è m es d e tr a nsf ert d es m ét a u x d es
c ell ul es et ai nsi a u g m e nt er l es ni v e a u x d e r ési st a n c e a u C u, n ot a m m e nt . C es
m é c a ni s m es n e s o nt p as s p é cifi q u es a u x bi ofil ms c ar il s s o nt r etr o u v és a ussi c h ez l es
c ell ul es pl a n ct o ni q u es. C e p e n d a nt, l a c o n c e ntr ati o n d e c es c o m p os és est pl us
i m p ort a nt e d a ns l es bi ofil ms q u e d a ns u n e c ell ul e s e ul e, c e q ui f o ur nit pl us d e t e m ps
a u x c ell ul es d a ns l es bi ofil ms p o ur s’ a d a pt er à u n e c o nt a mi n ati o n.
- R é p o ns es a d a pt ati v es a u x i o ns m ét alli q u es : l’ e x p ositi o n d’ u n bi ofil m à c ert ai ns i o ns
m ét alli q u es p e ut c h a n g er l es pr o c ess us d e diff ér e n ci ati o n c ell ul air e d a ns l es bi ofil ms.
L es mi cr o or g a ni s m es d a ns l es bi ofil ms o nt l a c a p a cit é d’ a d a pt er l e ur p h ysi ol o gi e p o ur
s ur vi vr e à d es e x p ositi o ns s p é cifi q u es à d es m ét a u x t o xi q u es ( H arri s o n et al. , 2 0 0 7).
Ai nsi, diff ér e nts m or p h ot y p es s o nt o bs er v és d a ns l es bi ofil ms s el o n l a n at ur e et l a f or c e
d e l a c o nt a mi n ati o n. C e p e n d a nt, l es pr o c ess us m ol é c ul air es r es p o ns a bl es d e c e
c h a n g e m e nt d e m or p h ot y p e n’ o nt p as e n c or e ét é él u ci d és.
- C ell ul es p ersi st a nt es : l es c ell ul es p ersist a nt es s o nt 1 0 0 à 1 0 0 0 0 f oi s pl us n o m br e us es
d a ns l es bi ofil ms q u e d a ns l es p o p ul ati o ns d e c ell ul es pl a n ct o ni q u es ( S p o eri n g a n d
L e wi s, 2 0 0 1) . A l’ é c h ell e d e l a p o p ul ati o n, c es c ell ul es s o nt r es p o ns a bl es d e
l’ a u g m e nt ati o n d e l a t ol ér a n c e vis- à-vi s d es E T Ms ( H arri s o n et al ., 2 0 0 5). A u ni v e a u
m ol é c ul air e, c es c ell ul es s o nt c a p a bl es d’ e x pri m er c ert ai ns g è n es ass o ci és à l a
t ol ér a n c e a u str ess, t els q u e l es pr ot éi n es c h a p er o nn e s ( K er e n et al. , 2 0 0 4) o u d es
m o d ul es c hr o m os o mi q u es t o xi n e -a ntit o xi n e i n cl u a nt l' o p ér o n hi p B A , q ui co d e p o ur
u n e ki n as e t o xi q u e ( Hi p A), et u n e pr ot éi n e a ntit o xi q u e d e li ai s o n à l' A D N ( Hi p B), q ui

a ut or é g ul e l' e x pr essi o n d e hi p B A ( L e wi s, 2 0 0 7).
- R é arr a n g e m e nts g é n éti q u es, m ut ati o ns et v ari ati o ns p h é n ot y pi q u es : il est s o u v e nt
p ossi bl e d e r ét a blir u n e c ol o ni e à p artir d e c ell ul es i ss u es d e c ol o ni es d e v ari a nts
m or p h ol o gi q u es d a ns l es bi ofil ms, d o nt b e a u c o u p pr és e nt e nt d es tr aits p h é n ot y pi q u es
m o dif i és p ar r a p p ort a u x c o m m u n a ut és d e d é p art ( B ol es et al. , 2 0 0 4). L a f or m ati o n d e
v ari a nts p e ut êtr e u n f a ct e ur i m p ort a nt d a ns l a t ol ér a n c e a u x m ét a u x t o xi q u es c ar c es
v ari a nts p e u v e nt êtr e d es c ell ul es m ut a nt es a y a nt d es g è n es d e r ési st a n c e
s u p pl é m e nt air es o u pl us effi c a c es. Ai nsi, c e m é c a ni s m e d e r ésist a n c e est b as é s ur
l’ h y p ot h ès e d’ ass ur a n c e ( B ol es et al. , 2 0 0 4) : l es m ut ati o ns al é at oir es o u l es
r é arr a n g e m e nts g é n éti q u es pr o d ui s e nt u n e di v ersit é p h é n ot y pi q u e q ui f a v ori s e l a
s ur vi e d es p o p ul ati o ns.
Bi e n q u e c ert ai ns m é c a ni s m es d e r ési st a n c e et d e t ol ér a n c e s oi e nt si mil air es e ntr e l es
c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es et de bi ofil ms, l a pr és e n c e d e c ert ai ns m é c a ni s m es
e x cl usi v e m e nt d é v el o p p és p ar l es bi ofil ms p e ut i n d uir e d es diff ér e n c es d e s e nsi bilit é et d e
r é p o ns e à l’ é c h ell e g é n éti q u e, c ell ul air e et d es p o p ul ati o ns. L ors d’ u n e p ert ur b ati o n, c es
diff ér e n c es p e u v e nt êtr e u n d es f a ct e urs e x pli q u a nt l es v ari ati o ns d e str u ct ur e d es
c o m m u n a ut és e ntr e c es d e u x c o m p arti m e nts.
��
� ��
��

� ��
� ��
��
��
�
� ��
� ��
��
� ��
� ��

� � � � � � ��
� � � � � ��
��
��
��

��
� � ��
� ��
� ��
� ��
� ��
� ��
� ��
�
� ��
��
� ��
� ��

� ��
� ��
� � � � � ��
� � � � ��
� ��
� ��
� � ��
� ��
��
� � � ��
� ��

� ��
� ��
� ��
� � ��
� ��
��
�
� � ��
� ��
� ��
� ��
��

� � ��
� � ��
�
��
�
I. 3. 3. Eff ets d es E T M s s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es e n mili e u m ari n c ôti er
I. 3. 3. 1. Pri n ci p es f o n d a m e nt a u x d’ é c ol o gi e mi cr o bi e n n e e n li e n a v e c u n e p ert ur b ati o n
U n e p ert ur b ati o n p e ut s e d éfi nir c o m m e n’i m p ort e q u el é v é n e m e nt r el ati v e m e nt di s cr et d a ns

l e t e m ps q ui m o difi e l es c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es i niti al es et n at ur ell es de
l’ e n vir o n n e m e nt, et q ui p e ut p ert ur b er u n é c os yst è m e, u n e c o m m u n a ut é, o u l a str u ct ur e d es
p o p ul ati o n s ( Pi c k et a n d W hit e, 1 9 8 5). L es p ert ur b ati o ns e x er c é es p e u v e nt êtr e di v ers es,
n at ur ell es o u r és ult a nt d e n o m br e us es a cti vit és a nt hr o pi q u es c o m m e l e dr a g a g e d e
s é di m e nts, l es p ê c h eri es, l’ a q u a c ult ur e, l e d é v el o p p e m e nt ur b ai n, l e tr a ns p ort m ariti m e, l e
t o uri s m e, l es a cti vit és i n d ustri ell es, a gri c ol es et mi ni èr es ( Allis on a n d M arti n y, 2 0 0 8; H al p er n
et al. , 2 0 0 8; B a h o et al. , 2 0 1 2; S h a d e et al. , 2 0 1 2). T o ut es c es a cti vit és a nt hr o pi q u es s o nt
g é n ér al e m e nt tr ès d é v el o p p é es d a ns l es z o n es c ôti èr es, c e q ui e n f ait d es z o n es
p arti c uli èr e m e nt s e nsi bl es, et o ù d es gr a di e nts d e c o nt a mi n ati o ns m ulti pl es p e u v e nt s’ aj o ut er
a u x gr a di e nts d es c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es n at ur ell es. E nfi n, d e u x t y p es d e p ert ur b ati o n
p e u v e nt êtr e o bs er v é es, q u ell e q u e s oit l a n at ur e d e l a p ert ur b ati o n: u n e p ert ur b ati o n
c o nti n u e q ui att ei nt u n ni v e a u c o ns t a nt et s e m ai nti e nt s ur u n e l o n g u e p éri o d e d e t e m ps, et
u n e p ert ur b ati o n s u c ci n ct e, à c o urt t er m e, s o u v e nt i nt e ns e et q ui di mi n u e r a pi d e m e nt e n
i nt e nsit é ( S h a d e et al. , 2 0 1 2).
L a st a bilit é d’ u n e c o m m u n a ut é f a c e à u n e p ert ur b ati o n d é p e n d d e s a r ési st a n c e et d e
s a r ésili e n c e, d e ux m es ur es q u a ntifi a bl es p o ur c o m p ar er l es r é p o ns es d es c o m m u n a ut és f a c e
à u n e p ert ur b ati o n, e n é c ol o gi e mi cr o bi e n n e ( Alli s o n a n d M arti n y, 2 0 0 8; S h a d e et al. , 2 0 1 2).
L a r ési st a n c e est d éfi ni e c o m m e l e d e gr é d’i ns e nsi bilit é d’ u n e c o m m u n a ut é f a c e à u n e
p ert ur b ati o n, e n d’ a utr es m ots, u n e c o m m u n a ut é est r ési st a nt e si l es c h a n g e m e nts d e
c o n d iti o ns e n vir o n n e m e nt al es n e m o difi e nt p as l’ ét at ori gi n al d e l a c o m m u n a ut é. L a r ésili e n c e
est d éfi ni e c o m m e l e r et o ur d' u n e c o m m u n a ut é à u n e c o n diti o n a nt éri e ur e à l a p ert ur b ati o n.
L a r ésili e n c e d’ u n e c o m m u n a ut é d é p e n d d e s es c a p a cit és d’ a d a pt ati o n a u x n o u v ell es
c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es. L e r et o ur d es c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es à l e ur ét at i niti al
d a ns l’ é c os yst è m e p e ut a ussi c o n d uir e à u n r et o ur d es c o m m u n a ut és à l e ur ét at i niti al. E nfi n,
l e c o n c e pt d e s e nsi bilit é est l’i n v ers e d u c o n c e pt d e r ési st a nc e et p e ut êtr e d éfi ni c o m m e l e
d e gr é d e c h a n g e m e nt d’ u n e c o m m u n a ut é s ui v a nt u n e p ert ur b ati o n ( Pi m m, 1 9 8 4).
L a st a bilit é d’ u n e c o m m u n a ut é p e ut êtr e ét u di é e e n t er m es d e di v ersit é (s p é cifi q u e et

f o n cti o n n ell e) et d e c o m p ositi o n. Ai nsi, p o ur l es f o n cti o ns pr és e nt es c h ez u n gr a n d n o m br e
d e t a x a, l a c o m m u n a ut é v a g é n ér al e m e nt a v oir u n d e gr é él e v é d e r e d o n d a n c e f o n cti o n n ell e
et l es c h a n g e m e nts d e c o m p ositi o n d e c ett e c o m m u n a ut é n e v o nt p as n é c ess air e m e nt
c orr es p o n dr e a u x c h a n g e m e nts f o n cti o n n el s ( Allis o n a n d M arti n y, 2 0 0 8) . I n v ers e m e nt, p o ur
d es f o n cti o ns tr ès p e u r e pr és e nt é es, l a s e nsi bilit é et l a r ésil i e n c e d e c es f o n cti o ns p e u v e nt êtr e
étr oit e m e nt li é es a u x c h a n g e m e nts d e c o m p ositi o n d e l a c o m m u n a ut é. L a r e d o n d a n c e
f o n cti o n n ell e est al ors d éfi ni e c o m m e l a c a p a cit é d' u n t a x o n mi cr o bi e n à e x é c ut er u n
pr o c ess us ( g é n ér al e m e nt u n e f o n cti o n) a u m ê m e t a u x q u' u n a utr e d a ns l es m ê m es c o n diti o ns
e n vir o n n e m e nt al es ( Alli s o n a n d M arti n y, 2 0 0 8). Ai nsi l e f o n cti o n n e m e nt d’ u n e c o m m u n a ut é
d a ns u n é c os yst è m e p ert ur b é n e s er a p as alt ér é al ors q u e s a c o m p ositi o n a ét é m o difi é e.
Fi g ur e I-1 6 S c h é m a d es diff ér e nts pr o c ess us é c ol o gi q u es f o n d a m e nt a u x r é giss a nt l a c o m p ositi o n d es

c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es e n r é p o ns e à u n e p ert ur b ati o n ( Allis o n a n d M arti n y, 2 0 0 8).
I. 3. 3. 2. Di v er sit é, t ur n o v er et r el ati o n s e ntr e l es es p è c es
L a r é p o ns e d es c o m m u n a ut és à u n e p ert ur b ati o n est u n s uj et c e ntr al d es ét u d es d’ é c ol o gi e

mi cr o bi e n n e. Pl us s p é cifi q u e m e nt, c e s ét u d es pr o p os e nt d e c o m pr e n dr e c o m m e nt l es
p ert ur b ati o ns d’ u n é c os yst è m e i nfl u e n c e nt l a di v ersit é, l a str u ct ur e, l es f o n cti o ns et l es
r el ati o ns e ntr e l es es p è c es d a ns u n e c o m m u n a ut é mi cr o bi e n n e.
I. 3. 3. 2. 1. L a di v ersit é s o us t o ut es s es f or m es
D a ns c e s e ns, l’ h y p ot h ès e d e p ert ur b ati o n i nt er m é di air e (I D H p o ur « i nt er m e di at e di st ur b a n c e

h y p ot h esi s ») s u g g èr e q u e l es r el ati o ns e ntr e di v ersit é et p ert ur b ati o ns p e u v e nt êtr e
r e pr és e nt é es gr a p hi q u e m e nt c o m m e u n e di stri b uti o n u ni m o d al e ( C o n n ell, 1 9 7 8). Ai nsi, l a
di v ersit é d’ u n e c o m m u n a ut é est f ai bl e q u a n d l es ni v e a u x d e p ert ur b ati o ns s o nt f ai bl es et ell e
a u g m e nt e a v e c l a fr é q u e n c e et l a f or c e d es p ert ur b ati o ns. P ass é u n s e uil d e fr é q u e n c e et/ o u
i nt e nsit é, l a di v ersit é d e l a c o m m u n a ut é di mi n u e à n o u v e a u. C ett e h y p ot h ès e a ét é v érifi é e
c h ez pl usi e urs c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ori gi n air es d es s ol s ( Griffit hs a n d P hili p p ot, 2 0 1 3;
D e gr u n e et al. , 2 0 1 7), d es s é di m e nts m ari ns ( G al a n d et al. , 2 0 1 6; Mi ss o n et al. , 2 0 1 6), d es
ri vi èr es ( B er g a et al. , 2 0 1 2) et d es bi ofil ms m ari ns ( M c Elr o y et al. , 2 0 1 6).
U n e a ut r e h y p ot h ès e s u g g èr e q u e l a r el ati o n p ositi v e e ntr e di v ersit é t a x o n o mi q u e et
r ésili e n c e est d u e à u n eff et t a m p o n, a p p el é h y p ot h ès e d’ ass ur a n c e ( « t h e i ns ur a n c e
h y p ot h esi s ») ( Y a c hi a n d L or e a u, 1 9 9 9). L es c o m m u n a ut és g é n éti q u e m e nt pl us di v ersifi é es
(i. e. pl us d’ es p è c es) s o nt pl us s us c e pti bl es d e c o nt e nir d es t a x a a y a nt d es r é p o ns es a u x
p ert ur b ati o ns c o m pl é m e nt air es ( El m q vist et al. , 2 0 0 3) et d e p oss é d er l a c a p a cit é d e cr oîtr e
r a pi d e m e nt a pr ès u n e p ert ur b ati o n ( Witt e boll e et al. , 2 0 0 9; Fl ö d er et al. , 2 0 1 0), c e q ui p e ut
c o n d uir e à l a r ésili e n c e d e l a c o m m u n a ut é. Grif fit hs a n d P hili p p ot (2 0 1 3) o nt m o ntr é q u e l es
c o m m u n a ut és a v e c u n e f ai bl e di v ersit é ét ai e nt m oi ns r ési st a nt es f o n cti o n n ell e m e nt ( p ert e d e
c ert ai n es f o n cti o ns) à u n e p ert ur b ati o n et ét ai e nt i n c a p a bl es d e s e r ét a blir. U n e e x p éri e n c e
e n m és o c os m e s a ét é r é alis é afi n d' e x a mi n er s p é cifi q u e m e nt l e r ôl e d e l a di v ersit é i niti al e s ur
l a st a bilit é f o n cti o n n ell e d’ u n e c o m m u n a ut é s o u mi s e à u n e a u g m e nt ati o n d e s ali nit é et d e
t e m p ér at ur e ( Witt e b oll e et al. , 2 0 0 9). L’ ét u d e a m o ntr é q u' u n e gr a n d e di v ersit é i niti al e ét ait
i m p ort a nt e p o ur l a st a bilit é f o n cti o n n ell e d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es. C e tr a v ail a a ussi
d é m o ntr é q u e d es as p e cts a utr es q u e l a di v ersit é d es es p è c es c o m m e l a str u ct ur e d es
c o m m u n a ut és, n ot a m m e nt l e gr a n d n o m br e d e t a x o ns r ar es ( p arf oi s a p p el é « bi os p h èr e
r ar e ») p e u v e nt j o u er u n r ôl e d a ns l a st a bilit é f o n cti o n n ell e d e l a c o m m u n a ut é. L es t a x a
c o nsi d ér és c o m m e r ar es ( g é n ér al e m e nt m oi ns d e 1 % d e l a c o m m u n a ut é gl o b al e) ( S o gi n et al. ,
2 0 0 6) p e u v e nt a ussi a v oir l a c a p a cit é à r é p o n dr e r a pi d e m e nt à u n e p ert ur b ati o n et d e v e nir
a b o n d a nts ( C a p or as o et al. , 2 0 1 1; Gil b ert et al. , 2 0 1 2). L e p o ol d e t a x a r ar es d a ns u n e
c o m m u n a ut é p e ut êtr e tr ès a b o n d a nt ( S o gi n et al. , 2 0 0 6; Al o ns o-S á ez et al. , 2 0 1 5) et il s
p e u v e nt r é el l e m e nt r e pr és e nt er u n r és er v oir d’ a d a pt ati o n et u n p ot e nti el d e r ésili e n c e. Pri s es
e ns e m bl es, c es ét u d es m o ntr e nt l es r el ati o ns c o m pl e x es e ntr e di v ersit é d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es, f o n cti o n et st a bilit é. L es m ulti pl es as p e cts d e l a di v ersit é p e u v e nt i nf l u e n c er l a
r ésili e n c e et l a r ési st a n c e d es c o m m u n a ut és m ai s a ussi l a r é p o ns e f o n cti o n n ell e d es
c o m m u n a ut és f a c e à u n e p ert ur b ati o n. T o ut ef oi s, l a di v ersit é n e s uffit p as à e x pli q u er à ell e
s e ul e c es diff ér e n c es d e r é p o ns es et il a p p ar aît n é c ess air e d e pr e n dr e e n c o m pt e l a
c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es p o ur a m éli or er l a c o m pr é h e nsi o n d e c es
pr o c ess us ( B a n ks et al. , 2 0 1 3).
I. 3. 3. 2. 2. C h a n g e m e nt d e c o m p ositi o n : l e t ur n o v er
Hi st ori q u e m e nt, l e c h a n g e m e nt d e c o m p ositi o n ét ait d éfi ni c o m m e l e r e m pl a c e m e nt et l a

s u bstit uti o n d es m e m br es d’ u n e c o m m u n a ut é l e l o n g d’ u n gr a di e nt e n vir o n n e m e nt al ( Wils o n
a n d S h mi d a, 1 9 8 4) . A v e c l e d é v el o p p e m e nt d es n o u v ell es t e c h ni q u es m ol é c ul air es d e
s é q u e n ç a g e et d e n os c a p a cit és à d ét e ct er d es es p è c es r ar es, l e t ur n o v er p e ut êtr e d éfi ni
c o m m e u n c h a n g e m e nt d e l’ a b o n d a n c e r el ati v e d es diff ér e nts t a x a q ui c o m p os e nt l a
c o m m u n a ut é mi cr o bi e n n e. C e c h a n g e m e nt d’ a b o n d a n c e r el ati v e est dir e ct e m e nt aff e ct é p ar
l a cr oi ss a n c e et l a m ort alit é d es diff ér e nts t a x a q ui c o m p os e nt l a c o m m u n a ut é l ors d’ u n e
p ert ur b ati o n.
I. 3. 3. 2. 3. I m p ort a n c e d es int er a cti o ns e ntr e mi cr o or g a nis m es
A v e c l a di v ersit é et l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es, l’i m p ort a n c e d es

i nt er a cti o ns e ntr e l es or g a ni s m es d’ u n e m ê m e c o m m u n a ut é p o ur l a st a bilit é d e l’ é c os yst è m e
a d e p ui s l o n gt e m ps ét é ét u di é e e n é c ol o gi e à l’ ai d e d’ a n al ys es e n r és e a u x ( Pi m m, 1 9 8 4;
M o nt o y a et al. , 2 0 0 6; F u hr m a n a n d St e el e, 2 0 0 8). L’ e xi st e n c e d e gr o u p es d’ es p è c es d a ns u n e
c o m m u n a ut é q ui i nt er a gi ss e nt e ntr e e u x a u g m e nt e si g nifi c ati v e m e nt l a r ésist a n c e et l a

r ésili e n c e d e l a c o m m u n a ut é c o ntr e u n e p ert ur b ati o n et d o n c l a st a bilit é c ar c es gr o u p es
a gi ss e nt c o m m e d es t a m p o ns a u x d é v el o p p e m e nts o u a u x e xti n cti o ns d es es p è c es ( St o uff er
a n d B as c o m pt e, 2 0 1 1) . D e m a ni èr e g é n ér al e, u n e c o m m u n a ut é o ù l es i nt er a cti o ns s er ai e nt
f ai bl es e ntr e l es mi cr o or g a ni s m es s er ait m oi ns st a bl e et pl us s e nsi bl e f a c e à u n e p ert ur b ati o n
( Griffit hs a n d P hili p p ot, 2 0 1 3). T o ut ef oi s, d es ét u d es e n m és o c os m es o nt a ussi m o ntr é q u e
d e s i nt er a cti o ns d e t y p e c o m p étiti o n a giss ai e nt d e f a ç o n s y n er gi q u e a v e c u n e p ert ur b ati o n
( ultr as o ns) et e ntr aî n ai e nt u n e a u g m e nt ati o n d e l a m ort alit é ( Vi oll e et al. , 2 0 1 0).
Bi e n q u e c es c o n c e pts et h y p ot h ès es s oi e nt bi e n d é crits, l a pl u p art d es ét u d es ess a y a nt
d e c o m pr e n dr e l’i nfl u e n c e d’ u n e p ert ur b ati o n s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es a ét é
r é ali s é e s ur d es c o m m u n a ut és ass o ci é es a u x s ols et a u x s é di m e nts ( Griffit hs a n d P hili p p ot,
2 0 1 3) . D a ns l e mili e u m ari n, l es p ert ur b ati o ns s o nt s ou v e nt ass o ci é es à u n c h a n g e m e nt d es
c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es dit es cl assi q u es c o m m e u n e a u g m e nt ati o n d e t e m p ér at ur e, d e
di s p o ni bilit é e n n utri m e nts o u u n c h a n g e m e nt a br u pt d e s ali nit é p ar e x e m pl e ( B o u vi er a n d
d el Gi or gi o, 2 0 0 2; Cr u m p et al. , 2 0 0 4; F ort u n at o et al. , 2 0 1 1). R el ati v e m e nt p e u d’ ét u d es o nt
o bs er v é l es eff ets d’ u n e p ert ur b ati o n m ét alli q u e s ur l a di v ersit é et l a str u ct ur e d es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es pl a n ct o ni q u es o u d e bi ofil m e n mili e u x c ôti er. L es ét u d es d e c o -
o c c urr e n c e d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es e n mili e u m ari n s o nt a ussi n o m br e us es ( F u hr m a n
a n d St e el e , 2 0 0 8; Eil er et al. , 2 0 1 1; Gil b ert et al. , 2 0 1 2; B er dj e b et al. , 2 0 1 8) m ai s tr ès p e u
pr e n n e nt e n c o m pt e c es i nt er a cti o ns i nt ers p é cifi q u es p o ur c o m pr e n dr e l’i m p a ct d’ u n e
p ert ur b ati o n n ot a m m e nt m ét alli q u e s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ( Poll et et al. , 2 0 1 8;
C at ã o et al. S u b mitt e d ). E nfi n, il n’ e xist e q u e tr ès p e u d’ ét u d es s ur l es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es ass o ci é es a u bi ofil m e n r el at i o n a v e c l es E T Ms d a ns l es é c os yst è m es c ôti ers
( Bri a n d et al. , 2 0 1 2, 2 0 1 7; M c Elr o y et al. , 2 0 1 6; P oll et et al. , 2 0 1 8; C or c oll et al. , 2 0 1 9; C at ã o
et al. S u b mitt e d ). L es ét u d es d e t err ai n o u e x p éri m e nt al es ét u di a nt l’i m p act s p é cifi q u e d’ u n e
p ert ur b ati o n m ét alli q u e s ur d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es pl a n ct o ni q u es et d e bi ofil m e n
mili e u m ari n c ôti er et utili s a nt d es t e c h ni q u es d’ a n al ys es m ol é c ul air es s o nt r éf ér e n c é es d a ns
l e t a bl e a u 1 et d é crit es d a ns l a s o us-p arti e s ui v a nt e.
T a bl e a u I- 1 R és u m é d es ét u d es d e t err ai n o u e x p éri m e nt al es ét u di a nt l’i m p a ct d’ u n e p ert ur b ati o n m ét alli q u e s ur d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ( b a ct éri o pl a n ct o n et bi ofil m

a ut otr o p h e et h ét ér otr o p h e) e n mili e u m ari n c ôti er et utilis a nt d es t e c h ni q u es d’ a n al ys es m ol é c ul air es ( n = 1 8).
A ut e ur et a n n é e J o ur n al L o c ati o n C o m p arti m e nt bi ol o gi q u e T y p e d e c o nt a mi n ati o n O util s d' a n al ys e ét u di és A p pr o c h es
Bri a n d et al., 2 0 1 2 Bi of o uli n g T o ul o n et P or q u er oll es, Fr a n c e P i c o pl a n ct o n pr o c ar y ot e et e u c ar y ot e ET M D G GE T err ai n
Bri a n d et al., 2 0 1 7 Mi cr o bi al E c ol o g y T o ul o n et L ori e nt, Fr a n c e Bi ofil m pr o c ar y ot e ET M S é q u e nç a g e T err ai n
C ar o p p o et al., 2 0 0 6 E n vir o n m e nt al T o xi c ol o g y B os c o M ar zi ott a, M er I o ni e n n e Pi c o pl a n ct o n pr o c ar y ot e E T M et P C B Mi cr os c o pi e Mi cr o c os m e
C eli k k ol -a y di n et al., 2 0 1 6 M ari n e E n vir o n m e nt al R es e ar c h G olf e d e g ui n é e B a ct éri o pl a n ct o n et bi ofil m pr o c ar y ot e H y dr o c ar b ur es S é q u e nç a g e T err ai n
C or c oll et al., 2 0 1 9 Fr o nti er s i n Mi cr o bi ol o g y Fj or d G ull m ar, S u è d e B i ofil m pr o c ar y ot e et e u c ar y ot e C ui vr e S é q u e nç a g e Mi cr o c os m e
G o ni -Urri z a et al., 2 0 1 8 C h e m os p h er e B ai e d e Bi z ert e, T u ni si e B a ct éri o pl a n ct o n et p h yt o pl a n ct o n E T M et p esti ci d es S é q u e nç a g e Mi cr o c os m e
H e nrí q u ez -C astill o et al., 2 0 1 5 P h y c ol o gi c al R es e ar c h Air e d e C h a ñ ar al, C hili e P h yt o pl a n ct o n C ui vr e T- R F L P Mi cr o c os m e
H e nt ati T h ès e Sf a x, T u ni si e B a ct éri o pl a n ct o n et bi ofil m pr o c ar y ot e H y dr o c ar b ur es S é q u e nç a g e M és o c os m e
S a ur et et al., 2 0 1 5 E n vir o n m e nt al S ci e n c e a n d P oll uti o n R es e ar c h M ar s eill e, Fr a n c e B a ct éri o p l a n ct o n H y dr o c ar b ur es S é q u e n ç a g e S a n g er T err ai n
M or á n et al., 2 0 0 8 E n vir o n m e nt al T o xi c ol o g y a n d C h e mi str y Air e d e C h a ñ ar al, C hili e B a ct éri o pl a n ct o n C ui vr e T- R F L P T err ai n
M e n g et al., 2 0 1 5 G e o p h ysi c al R es e ar c h L ett er s E ast C hi n a S e a P h yt o pl a n ct o n A ér os ol s Cl o n a g e et s é q u e n ç a g e T err ai n
M e n g et al., 2 0 1 6 G e o p h ysi c al R es e ar c h L ett er s E ast C hi n a S e a P h yt o pl a n ct o n A ér os ol s Cl o n a g e et s é q u e n ç a g e M és o c os m e
P oll et et al., 2 0 1 8 F E M S Mi cr o bi ol o g y E c ol o g y T o ul o n, Fr a n c e Bi ofil m pr o c ar y ot e ET M S é q u e nç a g e T err ai n
Qi a n et al., 2 0 1 7 E n vir o n m e nt al P oll uti o n Xi a n g s h a n B a y, E ast C hi n a S e a B a ct éri o pl a n ct o n C a d mi u m et p h é n a nt hr è n e P yr os é q u e n ç a g e Mi cr o c os m e
S al er n o et al., 2 0 1 8 Fr o nti er s i n M ari n e S ci e n c e G olf e d u M e xi q u e B a ct éri o pl a n ct o n et bi ofil m pr o c ar y ot e P étr ol e S é q u e n ç a g e et m ét a g é o mi q u e Mi cr o c os m e
W a n g et al., 2 0 1 5 A p pli e d a n d E n vi or o n m e nt al Mi cr o bi ol o g y Xi a n g s h a n B a y, E ast C hi n a S e a B a ct éri o pl a n ct o n C a d mi u m P yr os é q u e n ç a g e Mi cr o c os m e
Wi nfi el d et al., 2 0 1 8 Bi of o uli n g H artl e p o ol M ari n a, R o y a u m e -U ni Bi ofil m pr o c ar y ot e C ui vr e S é q u e nç a g e T err ai n
Y a n g et al., 2 0 1 6 S ci e ntifi c R e p orts G o u qi Isl a n d, C hi n e Bi ofil m pr o c ar y ot e et di at o m é es N a n o p arti c ul es d' ar g e nt S é q u e nç a g e T err ai n
Y os hi d a et al., 2 0 0 6 M ari n e P oll uti o n B ull eti n B ai e d e T o k y o, J a p o n B a ct éri o pl a n ct o n P étr ol e D G GE M es o c os m
Z o u c h et al., 2 0 1 8 Fr o nti er s i n Mi cr o bi ol o g y Sf a x, T u ni si e B a ct éri o pl a n ct o n ET M S é q u e nç a g e M es o c os m

I. 3. 3. 3. Eff ets d es E T M s s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es
M ettr e e n é vi d e n c e l es eff ets s p é cifi q u es d’ u n e p ert ur b ati o n m ét alli q u e s ur l es c o m m u n a ut és

mi cr o bi e n n es p ar d es ét u d es d e t err ai n est c o m pl e x e c ar pl usi e urs c o nt a mi n a nts p e u v e nt
c o e xi st er d a ns u n é c os yst è m e c ôti er, c o -v ari er et/ o u i nt er a gir a v e c d’ a utr es c h a n g e m e nts
e n vir o n n e m e nt a u x pl us cl assi q u es ( N o g al es et al. , 2 0 1 1). Il e xi st e tr ès p e u d’i nf or m ati o n s ur
c o m m e nt l es c o nt a mi n a nts m ét alli q u es aff e ct e nt l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es
pl a n ct o ni q u es et d e bi ofil m d a ns l es é c os yst è m es c ôti ers ( T a bl e a u I- 1).
L a pr essi o n a nt hr o pi q u e et l a c o nt a mi n ati o n e n E T Ms cr é e nt d es c ar a ct éri sti q u es
pr o pr es a u x z o n es c ôti èr es a u x q u ell es l es c o m m u n a ut és mi c r o bi e n n es p e u v e nt r é p o n dr e.
Ai nsi, bi e n q u’il e xi st e d es c ar a ct éri sti q u es i ntri ns è q u es à c h a q u e é c os yst è m e c ôti er, u n
e ns e m bl e d e c ar a ct éri sti q u es c o m m u n es s e m bl e nt d éfi nir c es z o n es. E n g é n ér al, l a di v ersit é
mi cr o bi e n n e d a ns l es é c os yst è m es c o nt a mi n és e n E T Ms, c ôti ers o u p as , est pl us él e v é e q u e
d a ns l es é c os yst è m es n o n c o nt a mi n és ( Z h a n g et al. , 2 0 0 7, 2 0 0 9; N o g al es et al. , 2 0 1 1). D e pl us,
l a f ort e h ét ér o g é n éit é s p ati al e d es c o nt a mi n a nts d a ns c es z o n es c o ntri b u e à cr é er d es mi cr o-
ni c h es a u x c ar a ct éri sti q u es tr ès v ari a bl es q ui f a v ori s e nt l es v ari ati o ns d e di v ersit é et d e
c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es a u s ei n d’ u n m ê m e é c os yst è m e ( S a ur et et al. ,
2 0 1 5) . L e C u q ui est l’ u n d es E T Ms l es pl us ét u di és d a ns l es s ol s, a ét é m o ntr é p o ur alt ér er l a
c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut é s mi cr o bi e n n es a v e c d es eff ets p arti c uli èr e m e nt n éf ast es p o ur
l es A ci d o b a ct eri a et p ositifs p o ur l es A cti n o b a ct eri a ( Griffit hs a n d P hili p p ot, 2 0 1 3; K o u et al. ,
2 0 1 8) . R u yt ers et al. (2 0 1 0) o nt c o n cl u q u’ a pr è s 1 à 2 a ns d’ e x p ositi o n d es s ol s a u Z n,
l’ a d a pt ati o n d es c o m m u n a ut és a u x E T Ms r és ult ait d’ u n c h a n g e m e nt d e c o m positi o n o ù l es
b a ct éri es o x y d a nt l’ a m m o ni u m ét ai e nt d e v e n u es m aj orit air es d a ns l a c o m m u n a ut é. C e
r és ult at m o ntr e q u’ u n e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms p e ut i n d uir e u n c h a n g e m e nt d’ a cti vit é et d es
f o n cti o ns d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns u n é c os yst è m e c o nt a mi n é. C e c h a n g e m e nt
d e c o m p ositi o n est g é n ér al e m e nt gr a d u el ( S a ur et et al. , 2 0 1 5). Il s e m bl e q u’ u n e l ar g e v ari ét é
d e g e nr es a p p art e n a nt a u x G a m m a pr ot e o b a ct eri a ( Alt er o m o n as, Ps e u d o alt er o m o n as,
Ps e u d o m o n as, C ol w elli a, Gl a ci e c ol a et Vi bri o ) et di v ers m e m br es d e l a f a mill es d es
Fl a v o b a ct eri a c e a e et d es R os e o b a ct er ( K a n et al. , 2 0 0 7; Z h a n g et al. , 2 0 0 7, 2 0 0 9; W a n g et al. ,
2 0 1 5; Qi a n et al. , 2 0 1 7) s oi e nt a b o n d a nts d a ns l es z o n es c ôti èr es c o nt a mi n é es. E nfi n, l es
f o n cti o ns d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es p e u v e nt a ussi êtr e alt ér é es p ar l a c o nt a mi n ati o n
e n E T M. Pl usi e urs ét u d es o nt m o ntr é q u e d a ns d es é c os yst è m es c o nt a mi n és, l es c a p a cit és
m ét a b oli q u es d es c o m m u n a ut és d a ns l es s é di m e nts o u d a ns d’ a n ci e n n es mi n es p o u v ai e nt
êtr e m o difi é es a u m ê m e titr e q u e l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és (C h e n et al. , 2 0 1 3;
J e a n bill e et al. , 2 0 1 6; Ni et al. , 2 0 1 6). T o ut ef oi s, à n otr e c o n n ai ss a n c e a u c u n e ét u d e d e
l’i m p a ct d’ u n e c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e s ur l es f o n cti o ns d es c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es
e n mili e u c ôti er n’ a ét é r é ali s é e. C ett e t h ès e a p p ort er a d es c o n n ai ss a n c es n o u v ell es s ur l es
r é p o ns es f o n cti o n n ell es d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es e n li e n a v e c u n e c o nt a mi n ati o n
m ét alli q u e p ar l’ utilis ati o n d’ o utils bi oi nf or m ati q u es d e pr é di cti o n f o n cti o n n ell e.
Hi st ori q u e m e nt, l’ ét u d e d e l’i m p a ct d es p ert ur b ati o ns p ar l es c o nt a mi n a nts s ur l es
bi ofil ms mi cr o bi e ns m ari ns a m aj orit air e m e nt ét é f o c ali s é e s ur l’i m p a ct d e p ei nt ur es
a ntif o uli n g c o nt e n a nt et li b ér a nt d es bi o ci d es ( Bri a n d et al. , 2 0 1 2, 2 0 1 7; C. C h e n et al. , 2 0 1 3;
C a m ps e t al., 2 0 1 4; Wi nfi el d et al. , 2 0 1 8). R é c e m m e nt, q u el q u es ét u d es o nt pr o p os é d’ ét u di er
l’i m p a ct d’ u n e c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e d a ns l a c ol o n n e d’ e a u e n vir o n n a nt e s ur l es bi ofil ms
mi cr o bi e ns ( Bri a n d et al. , 2 0 1 7; P oll et et al. , 2 0 1 8; C or c oll et al. , 2 0 1 9). Il e xi st e t o ut ef oi s u n
m a n q u e cr u el d e c o m p ar ai s o n e ntr e d es bi ofil ms n at ur el s s e d é v el o p p a nt d a ns d es sit es dits
pri sti n es et d es sit es tr ès c o nt a mi n és. D e pl us, s o u v e nt l es gr a di e nts d e c o nt a mi n ati o n e n
E T Ms s o nt ass o ci és à d es v ari ati o ns d’ a utr es p ar a m ètr es e n vir o n n e m e nt a u x, r e n d a nt
l’i nt er pr ét ati o n d e l’ eff et d’ u n e c o nt a mi n ati o n s ur l es c o m m u n a ut és diffi cil es ( Bri a n d et al. ,
2 0 1 7) . E n utili s a nt u n e a p pr o c h e PI C T et e n c ar a ct éri s a nt l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és d e
bi ofil m s o u mi s à diff ér e nt es c o n c e ntr ati o ns d e C u, C or c oll et al. (2 0 1 9) o nt m o ntr é q u’ à p artir
d e 6 0 n M d e C u, l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ét ait alt ér é e et q u’ u n e
e x p ositi o n a u C u p o u v ait s él e cti o n n er u n e c o m m u n a ut é pl us r ési st a nt e à d e f ut ur es
c o nt a mi n ati o ns. Bri a n d et al. (2 0 1 7) o nt q u a nt à e u x a ussi m o ntr é q u e l es gr a di e nts d e
c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d a ns l a r a d e d e T o ul o n a v ai e nt u n e i nfl u e n c e s ur l a c o m p ositi o n d es
c o m m u n a ut és d es bi ofil ms mi cr o bi e ns s a ns p o u v oir t o ut ef oi s é v al u er l a p art r é ell e d e c ett e
i nfl u e n c e p ar r a p p ort a u x a utr es v ari a bl es e n vir o n n e m e nt al es d u mili e u.
Il e xist e tr o p p e u d’ ét u d es q ui m ett e nt e n r el ati o n u n e c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e et l es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es e n bi ofil m p o ur i d e ntifi er cl air e m e nt et g é n ér ali s er s ur d es
gr o u p es t a x o n o mi q u es p ot e nti ell e m e nt r ésist a nt o u s e nsi bl e a u x E T Ms. Ai nsi, il r est e e n c or e
a uj o ur d’ h ui tr ès diffi cil e d e c o m p ar er l es r é p o ns es d es c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es et e n
bi ofil m f a c e à u n e c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e. D e pl us, l e bi ofil m est u n c o m p arti m e nt s essil e
e x p os é a u x c o ur a nts m ari ns al ors q u e l es or g a ni s m es pl a n ct o ni q u es s o nt tr a ns p ort és p ar c es
m ê m es c o ur a nts et d o n c s o u mi s à d’ a utr es v ari ati o ns e n vir o n n e m e nt al es q u e l e bi ofil m. C ett e
di sti n cti o n é c ol o gi q u e e ntr e c es d e u x m o d es d e vi e r e n d c ett e c o m p ar ai s o n e n c or e pl us

diffi cil e.
Bi e n q u e l a pr ot e cti o n d es z o n es c ôti èr es s oit u n e nj e u m aj e ur a ct u el, l e m a n q u e d e
c o n n ai ss a n c e r el ati v e à l’i m p a ct d’ u n e c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e s ur l es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es pl a n ct o ni q u es et e n bi ofil m e n mili e u m ari n c ôti er est e n c or e tr ès i m p ort a nt
a uj o ur d’ h ui. Ai nsi c e tr a v ail d e t h ès e p er m ettr a d’ a p p ort er d es i nf or m ati o ns c o m pl é m e nt air es
a u x ét u d es pr é c é d e nt es afi n d e mi e u x c o m pr e n dr e l es r el ati o ns e ntr e l es E T Ms et l es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es , et d’i d e ntifi er l es diff ér e n c es d e r é p o ns e s el o n l e c o m p arti m e nt
( pl a n ct o ni q u e vs bi ofil m).
I. 4. C o nt e xt e g é o gr a p hi q u e d e l’ ét u d e : z o n e c ôti èr e m é dit err a n é e n n e, l a r a d e

d e T o ul o n
C ett e q u atri è m e p arti e est c o ns a cr é e à l a d es cri pti o n d u c o nt e xt e d e l a z o n e d’ ét u d e. D a ns u n

pr e mi e r t e m ps, u n e pr és e nt ati o n d e l a m er M é dit err a n é e, d a ns l a q u ell e l a z o n e d’ ét u d e s e
sit u e, s er a r é ali s é e. E ns uit e u n e d es cri pti o n d es c ar a ct éri sti q u es d e l a r a d e d e T o ul o n et d e s
a cti vit és pr és e nt es s er a pr o p os é e.
I. 4. 1. L a M er M é dit err a n é e
L a m er M é dit err a n é e a u n e s urf a c e d e 3 ,5 x 1 0 6 k m 2 , c e q ui r e pr és e nt e 1 % d u v ol u m e d’ e a u

o c é a ni q u e m o n di al. L a l o n g u e ur d u b assi n l e l o n g d e l’ a x e Est- O u est est d e 4 0 0 0 k m et l es
c ôt es r e pr és e nt e nt 4 6 0 0 0 k m. L a M é dit err a n é e e st di vi s é e e n 2 b assi ns pri n ci p a u x (l e b assi n
o c ci d e nt al à l’ est et l e b assi n ori e nt al à l’ o u est). L a m er M é dit err a n é e est c o n n e ct é e à l’ O c é a n
Atl a nti q u e p ar l e d étr oit d e Gi br alt ar, à l a M er N oir e p ar l e d étr oit d es D ar d a n ell es et à l a M er
R o u g e p ar l e c a n al d e S u ez. L es pri n ci p a u x ri vi èr es et fl e u v es s o nt l e R h ô n e e n Fr a n c e, l e Pô e n
It ali e, l e Nil e n É g y pt e et l’ È br e e n Es p a g n e.
M al gr é l a pr és e n c e d e n o m br e u x fl e u v es l’ ali m e nt a nt e n e a u d o u c e, l a M é dit err a n é e
est u n b assi n d’ é v a p or ati o n, a v e c u n e b al a n c e h y dri q u e n é g ati v e a v e c l’ o c é a n Atl a nti q u e. E n
ét é, l es e a u x d e s urf a c e d e l a M é dit err a n é e s o nt c ar a ct éri s é es p ar u n e t h er m o cli n e d o nt l a
pr of o n d e ur et l e gr a di e nt d e t e m p ér at ur e a u g m e nt e l e nt e m e nt d’ O u est e n Est. L es e a u x
pr of o n d es d e l a M é dit err a n é e s o nt tr ès h o m o g è n es, a v e c u n e t e m p ér at ur e d' e n vir o n 1 2. 8 ° C

t o ut e l’ a n n é e et u n e s ali nit é d' e n vir o n 3 8 .2. E nfi n, l a d ur é e d e r ési d e n c e d es e a u x d a ns l e
b assi n o c ci d e nt al a r é c e m m e nt ét é esti m é e à 5 0 a ns ( Pi n ot, a n d G a n a c h a u d, 1 9 9 9).
L a m er M é dit err a n é e est c o nsi d ér é e c o m m e u n « h ot s p ot » d e bi o di v ersit é et a brit e
7 et 1 8 % d e l a f a u n e et d e l a fl or e m o n di al e, r es p e cti v e m e nt ( M y ers et al. , 2 0 0 2). L’ é c os yst è m e
c ôti er l e pl us t y pi q u e d e M é dit err a n é e est r e pr és e nt é p ar l es h er bi ers d e p osi d o ni es, s ui vi p ar
l’ é c os yst è m e c or alli g è n e f or m é d’ al g u es r o u g es c al c air es. E nfi n, o n c o nsi d èr e q u e l a
bi o di v ersit é est pl us él e v é e d a ns l e b assi n o c ci d e nt al q u e d a ns l e b assi n ori e nt al, p o urt a nt
s o u mi s à d’i m p ort a nt es a cti vit és h u m ai n es et pr essi o ns ( Bi a n c hi a n d M orri, 2 0 0 0).
L e p oi nt d e d é p art d e t o ut es l es a cti vit és et pr essi o ns a nt hr o pi q u es e n M é dit err a n é e
est l’ a u g m e nt ati o n d e l a p o p ul ati o n, n ot a m m e nt d a ns l es z o n es c ôti èr es o ù l e d é v el o p p e m e nt
ur b ai n et l e t o uri s m e s o nt tr ès i m p ort a nts. L es i nt er a cti o ns e ntr e l e t o uri s m e et
l’ e n vir o n n e m e nt s o nt n o m br e us es : utili s ati o n d e l’ es p a c e, c o ns o m m ati o n d es r ess o ur c es e n
e a u x, p oll uti o n et a c c u m ul ati o n d e d é c h ets. L e r ej et d es d é c h ets d a ns l a m er pr o v o q u e l e pl us
s o u v e nt l a d é gr a d ati o n d es é c os yst è m es m ari ns, d u e à l’ a u g m e nt ati o n d es n utri m e nts et d es
c o nt a mi n a nts or g a ni q u es et i n or g a ni q u es p ot e nti ell e m e nt t o xi q u es p o ur l es or g a ni s m es, et à
l a di s p ersi o n d es b a ct éri es p at h o g è n es. D e m ani èr e pl us g é n ér al e, u n e ns e m bl e d’ a cti vit és et
d e pr essi o ns a nt hr o pi q u es t el s q u e l es r ej ets ur b ai ns, l es d é c h ar g es p ar l es fl e u v es et l es
s é di m e nts, l es e a u x d e r ui ss ell e m e nt iss u es d e l’ a gri c ult ur e, l es p ê c h eri es, l’ a q u a c ult ur e, l es
a cti vit és i n d ustri el l es, l e tr afi c m ariti m e, et l’ e x pl oit ati o n d es r ess o ur c es d es s ol s m ari ns
c o ntri b u e nt à l’ a u g m e nt ati o n et l’ a c c u m ul ati o n d es c o nt a mi n a nts e n M é dit err a n é e et
pri n ci p al e m e nt d a ns l es z o n es c ôti èr es, q ui s o nt c o nsi d ér é es c o m m e d es « h ot s p ots » d e
c o nt a mi n ati o n ( L a u bi er, 2 0 0 5).
I. 4. 2. L a r a d e d e T o ul o n
I. 4. 2. 1. C ar a ct éristi q u es g é o gr a p hi q u es, cli m ati q u es et h y dr o d y n a mi q u es
L a z o n e d’ ét u d e d e c e tr a v ail d e t h ès e est c o n c e ntr é e d a ns l a r a d e d e T o ul o n, sit u é e d a ns l e

b assi n N or d -O u est d e l a m er M é dit err a n é e et d a ns l e S u d -Est d e l a Fr a n c e ( Fi g ur e I-1 7 ). L a
r a d e d e T o ul o n est di vi s é e e n d e u x s o us-p arti es p ar u n e di g u e : l a p etit e r a d e ( P R) et l a gr a n d e
r a d e ( G R). L a P R, s e mi-f er m é e, a u n e s u p erfi ci e d e ~ 9. 8 k m² et u n e pr of o n d e ur m o y e n n e d e
��
� ��

��
� ��
��
�
� � ��
� ��
��
� ��
��
� � ��
� ��
� ��
��
� � ��
��
��
��
��
� � ��
�
att ei n dr e j us q u’ à 2 6 m.s -1 ( Mill ot, 1 9 9 0). C es v e nts o nt u n e i nfl u e n c e i m p ort a nt e s ur

l’ h y dr o d y n a mi q u e d a ns l a r a d e d e T o ul o n.
D e m a ni èr e si m plifi é e , l a cir c ul ati o n d e l’ e a u d a ns l a r a d e d e T o ul o n est pri n ci p al e m e nt
c o ntr ôl é e p ar l e v e nt, c e q ui pr o v o q u e d es v ari ati o ns t e m p or ell es d es c o ur a nts d e l a c ol o n n e
d’ e a u, n ot a m m e nt l ors q u e l e v e nt c h a n g e d e s e ns ( D ufr es n e et al. , 2 0 1 4). L ors d e f ort Mi str al ,
l a c o u c h e d e s urf a c e est c h ass é e v ers l e l ar g e t a n di s q u’ u n a p p ort d’ e a u fr oi d e s’ o p èr e p ar l e
f o n d ( u p w elli n g), a v e c u n e r e m o nt é e d es e a u x s ur l a c ôt e a u n or d d e l a P R. I n v ers e m e nt, p ar
v e nt d’ Est, u n p h é n o m è n e d e d o w n w elli n g s e m et e n pl a c e : l e v e nt v e n a nt d u l ar g e a p p ort e
d es e a u x e n s urf a c e, c ell es -ci pl o n g e nt à l a r e n c o ntr e d e l a c ôt e. U n v e nt d’ Est e n g e n dr e a ussi
u n e h o ul e q ui a u g m e nt e l a h a ut e ur d e s v a g u es . L es c o ur a nts d e l a P R o nt u n e i nfl u e n c e pl us
f ai bl e q u e c e u x d e l a G R et il s s’ é c o ul e nt l e l o n g d u c h e n al e ntr e l a P R et l a G R. D a ns c e c h e n al,
l a c o u c h e d e s urf a c e est e ntr aî n é e p ar l e v e nt et u n fl u x o p p os é cir c ul e a u ni v e a u d u f o n d
( D ufr es n e et al. , 2 0 1 4). L a cir c ul ati o n d es m ass es d’ e a u i nfl u e n c e l e t e m ps d e r ési d e n c e, q ui
c orr es p o n d a u t e m ps d e r e n o u v ell e m e nt d e t o ut e l’ e a u d’ u n e z o n e . D ufr es n e et al. (2 0 1 4)
pr o p os e nt u n e é v al u ati o n d e c e t e m ps d e r ési d e n c e d a ns l a P R e n s e b as a nt s ur l e fl u x à l a
s orti e d e c ell e -ci : 3. 4 j o urs e n m o y e n n e, a u pl us b as 1. 5 j o urs e n c o n diti o ns d e v e nt f ort et
j us q u’ à 7. 5 j o urs p ar t e m ps c al m e.
L es a p p orts e n e a u d o u c e d e l a P R s e li mit e nt à u n fl e u v e c ôti er, l e L as, d e f ai bl e d é bit
( 1 0 m3 . h- 1 e n m o y e n n e) et a u r ui ss ell e m e nt d es e a u x d e pl ui e s ur l e b assi n v ers a nt d e
l’ a g gl o m ér ati o n t o ul o n n ai s e. L’ E y g o utier est l e s e ul fl e u v e s e d é v ers a nt d a ns l a G R et q ui
pr és e nt e u n r é gi m e d e b as e c o nstit u é d e f ai bl es d é bits, si mil air e s à c e u x d u L as ( 1 0 m 3 . h- 1 e n
m o y e n n e) ( Ni c ol a u, 2 0 1 1).
I. 4. 2. 2. C o nt e xt e s o ci o -é c o n o mi q u e et pr és e nt ati o n d es a cti vit és m aj e ur es d a n s l a r a d e d e

T o ul o n
L a vill e d e T o ul o n s e sit u e d a ns l e S u d -Est d e l a Fr a n c e, d a ns l a r é gi o n S u d Pr o v e n c e -Al p es -

C ôt e -D’ az ur e ntr e d e u x gr a n d es m étr o p ol es : M ar s eill e et Ni c e. L’ a g gl o m ér ati o n t o ul o n n ai s e
est u n e z o n e ur b ai n e ai nsi q u e l e si è g e d’ a cti vit és i n d ustri ell es, c o m m er ci al es, t o uri sti q u es,
milit air es e t a q u a c ol es. T o ul o n et s o n a g gl o m ér ati o n c o m pt e nt a ct u ell e m e nt 4 3 1 7 3 8
h a bit a nts (I N S E E, 2 0 1 6). L a m aj e ur e p arti e d es a cti vit és c o n c er n a nt l a r a d e d e T o ul o n s e
c o n c e ntr e nt d a ns l a P R. T o ul o n est l e pr e mi er p ort milit air e fr a n ç ai s, o ù si è g e 6 0 % d e l a fl ott e
milit air e d e l a M ari n e N ati o n al e ( 6 s o us -m ari ns n u cl é air es, 3 7 b âti m e nts d e g u err e d o nt l e
p ort e -a vi o n C h arl es d e G a ull e). Il e m pl oi e a ct u ell e m e nt pl us d e 2 0 0 0 0 milit air es et 1 0 0 0 0
ci vil s. L e p ort d e pl ai s a n c e d e T o ul o n a a c c u eilli, e n 2 0 1 7, 1 ,7 milli o ns d e p ass a g ers, 1 4 8 0
es c al es, n ot a m m e nt d e f erri es et tr a ns p ort é 1 4 3 kil ot o n n es d e fr ets ( C CI V ar, 2 0 1 7). L es 5
p orts d e pl ai s a n c e ( T o ul o n - vi eill e d ars e, T o ul o n - M o urill o n, S ai nt - M a n dri er, L a S e y n e-S ur -
M er et l e p ort d es O ursi ni èr es) p e u v e nt a c c u eillir 2 4 8 0 b at e a u x. L es a cti vit és d’ a q u a c ult ur e
s o nt c o n c e ntr é es d a ns l a b ai e d u L az ar et, sit u é e d a ns l e s u d d e l a P R. L es a cti vit és d e
c o n c h yli c ult ur e s’ ét e n d e nt s ur 1 0 h e ct ar es et pr o d ui s e nt 2 0 0 t o n n es d e c o q uill a g es ( m o ul es
et h uitr es) c h a q u e a n n é e. E n p ar all èl e , 2 0 0 t o n n es d e l o u ps et d a ur a d es r o y al es s o nt pr o d uits
p ar l es a cti vit és pi s ci c ol es. L a G R est ess e nti ell e m e nt s o u mi s e a u x a cti vit és t o uri sti q u es, a v e c
d e n o m br e us es pl a g es, b as es d e l oi sirs et l e p ort d u M o urill o n et d es O ursi ni èr es. Ai nsi, l a r a d e
d e T o ul o n est l e si è g e d’ u n e a cti vit é a nt hr o pi q u e i nt e ns e, q ui e n pl us d u p assif milit air e f ort
d e l a r a d e (s a b or d a g e d e l a fl ott e milit air e fr a n ç ai s e l ors d e l a s e c o n d e G u err e M o n di al e),
e ntr aî n e u n e c o nt a mi n ati o n d es s é di m e nts et d e l a c ol o n n e d’ e a u i m p ort a nt e.
I. 4. 2. 3. Ét at d es c o n n aiss a n c es s ur l a c o nt a mi n ati o n d e l a r a d e d e T o ul o n
Pl usi e urs ét u d es f o nt r éf ér e n c e à u n e c o nt a mi n ati o n m ulti pl e d e l a r a d e d e T o ul o n p ar d e

m ulti pl es c o m p os és m ét alli q u es, or g a n o m ét alli q u es et or g a ni q u es d a ns l es s é di m e nts et l a
c ol o n n e d ’ e a u.
L a c o nt a mi n ati o n d es s é di m e nts d e l a r a d e d e T o ul o n est bi e n d é crit e. L e s
c o n c e ntr ati o ns e n C u, P b et Z n o nt r é v él é u n e tr ès f ort e c o nt a mi n ati o n d es s é di m e nts d u n or d
d e l a P R, e n p arti c uli er d a ns l es z o n es l es pl us e n cl a v é es o ù s o nt c o n c e ntr é es l es a cti vit és
a nt hr o pi q u es et o ù l e r e n o u v ell e m e nt d es m ass es d’ e a u e st l e pl us f ai bl e ( T essi er et al. , 2 0 1 1;
D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; Mi ss o n et al. , 2 0 1 6). L es s é di m e nts d u n or d d e l a P R pr és e nt e nt
u n e c o nt a mi n ati o n e n P b tr ès i m p ort a nt e d u f ait d es é v è n e m e nts hist ori q u es li és à l a s e c o n d e
g u err e m o n di al e et a u s a b or d a g e d e l a fl ott e fr a n ç ai s e e n 1 9 4 2 (T essi er et al. , 2 0 1 1; D a n g,
S c h äf er, et al. , 2 0 1 5). E n pl us d u P b, l es c o n c e ntr ati o ns e n H g pi é g é es d a ns l es s é di m e nts d e
s urf a c e ( 0 -5 c m) pr és e nt e nt l e gr a di e nt l e pl us i m p ort a nt e ntr e l a G R et l e n or d d e l a P R, a v e c
d es c o n c e ntr ati o ns e n H g pr ès d e 1 0 0 0 f oi s pl us él e v é es d a ns l es s é di m e nts l es pl us
c o nt a mi n és ( T essi er et al. , 2 0 1 1; D a ni el C oss a et al. , 2 0 1 4). L es s é di m e nts d e l a gr a n d e r a d e,
o u v ert e v ers l e l ar g e, s o nt a p p ar us m oi ns c o nt a mi n és e n C u, P b et Z n. L a P R m o ntr e a ussi u n e
c o nt a mi n ati o n e n c o m p os és or g a n o m ét alli q u es, e n p arti c uli er e n Tri b ut yl Ti n ( T B T ) et d es

pr o d uits i ss us d e l e ur d é gr a d ati o n ( D B T et M B T) , d o nt l’ ori gi n e s er ait pri n ci p al e m e nt d u e à
l’ utili s ati o n d e p ei nt ur e a ntif o uli n g ( P o u g n et et al. , 2 0 1 4; Mi ss o n et al. , 20 1 6) . L e gr a di e nt d e
c o nt a mi n ati o n d es s é di m e nts e n c o m p os és or g a n o m ét alli q u es r e pr e n d c el ui d éj à d é crit p o ur
l es E T Ms, a v e c u n e c o nt a mi n ati o n m a xi m al e a u ni v e a u d es c h a nti ers n a v als et d es
c o n c e ntr ati o ns r el ati v e m e nt f ai bl es r etr o u v é es à l a s orti e d e l a G R. E nfi n, d’ a utr es c o m p os és
or g a ni q u es c o m m e l es h y dr o c ar b ur es ar o m ati q u es p ol y c y cli q u es ( H A P) et l es
p ol y c hl or o bi p h é n yl es ( P C B) s o nt pr és e nts d a ns l es s é di m e nts d e l a r a d e d e T o ul o n ( Mi ss o n et
al. , 2 0 1 6; W af o et al. , 2 0 1 6; G ui g u e et al. , 2 0 1 7).
L a r e mi s e e n s us p e nsi o n d es s é di m e nts c o nstit u e l e pr e mi er v e ct e ur d e tr a nsf ert d e s
c o nt a mi n a nts v ers l a c ol o n n e d’ e a u d e l a r a d e d e T o ul o n, a m plifi a nt l a c o nt a mi n ati o n e n E T Ms
d a ns l’ e a u ( D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5). P ar e x e m ple, l a s o ur c e m aj e ur e d e P b d a ns l a c ol o n n e
d’ e a u d e l a r a d e d e T o ul o n pr o vi e nt pri n ci p al e m e nt d es s é di m e nts c o nt a mi n és d u n or d d e l a
P R ( D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5). Bi e n q u e l e P b s oit u n d es E T Ms m o ntr a nt u n gr a di e nt d e
c o nt a mi n ati o n tr ès i m p ort a nt e n tr e l a G R et l a P R, d’ a utr es él é m e nts c o m m e l e C d, l e C u et l e
Z n m o ntr e nt d es gr a di e nts l e l o n g d e l a r a d e d e T o ul o n ( R ossi a n d J a m et, 2 0 0 8; J e a n et al. ,
2 0 1 2) . L’ a c c u m ul ati o n d e c es E T Ms d a ns l a c ol o n n e d’ e a u d e l a r a d e d e T o ul o n est
pri n ci p al e m e nt l e f ait d es a cti vit és n a uti q u es et milit air es. T o ut ef oi s, e n c o m p ar ai s o n d es
n o m br e us es ét u d es s ur l e c o m p arti m e nt s é di m e nt air e, s e ul e m e nt 3 ét u d es f o nt ét at d’ u n e
c o nt a mi n ati o n m ulti -él é m e nt air e d e l a c ol o n n e d’ e a u d e l a r a d e d e T o ul o n. Il e st a p p ar u
n é c ess air e d’ e nri c hir l es o bs er v ati o ns g é o c hi mi q u es s ur c e sit e d’ ét u d e afi n d e mi e u x
c o m pr e n dr e l es tr a nsf er ts d e c o nt a mi n a nts e ntr e l es s é di m e nts et l a c ol o n n e d’ e a u et d e
mi e u x c ar a ct éri s er l es v ari ati o ns s p ati o -t e m p or ell es d es c o n c e ntr ati o ns e n E T Ms d a ns l a r a d e
d e T o ul o n.
L a r a d e d e T o ul o n a p p ar aît al ors c o m m e u n e f or mi d a bl e z o n e d’ ét u d e d a ns l e s e ns o ù
ell e pr és e nt e d es gr a di e nts d e c o nt a mi n ati o n m ulti pl e d a ns l es s é di m e nts et d a ns l a c ol o n n e
d’ e a u, p er m ett a nt u n e m eill e ur e c o m pr é h e nsi o n d e l’i m p a ct d es E T Ms s ur l a di v ersit é et l a
c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns l es z o n es c ôti èr es f ort e m e nt a nt hr o pi s é es.
I. 4. 3. Pr o gr a m m e d e r e c h er c h e
D a ns c e c o nt e xt e, c e tr a v ail d e t h ès e p ort e s ur l’ ét u d e d es « I m p a cts d’ u n e

m ulti c o nt a mi n ati o n e n él é m e nts tr a c es m ét alli q u es s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns
u n e n vir o n n e m e nt c ôti er f ort e m e nt a nt hr o pi s é : l a r a d e d e T o ul o n. ». C e tr a v ail s’i ns crit d a ns
l e c a dr e d e diff ér e nts pr oj ets : P R E V E N T, M E T O P H Y T O et I M P R E CI- M2 .
L e pr oj et P R E V E N T p o ur " P R ot e cti o n d u litt or al m é dit err a n é e n : É V al u ati o n,
s ur v eill a n c E, c o ns é q u e N c es, i m p a c T é c o n o mi q u e et s o ci ét al – A p pli c ati o n à l a R a d e d e T o ul o n "
( 2 0 1 5-2 0 1 8) ét ait u n pr oj et m ulti di s ci pli n air e i m pli q u a nt pl usi e urs l a b or at oir es d e l’ U ni v ersit é
d e T o ul o n ( Fi g ur e I-1 8 ) et fi n a n c é p ar c ell e -ci . L e pr oj et vi s ait à mi e u x é v al u er l’i m p a ct d e
l’ a nt hr o pi s ati o n q u e s u bi ss e nt l es z o n es c ôti èr es, n ot a m m e nt e n M er M é dit err a n é e. F é d ér a nt
u n gr a n d n o m br e d e di s ci pli n es s ci e ntifi q u es, l’ o bj e ctif ét ait d’ a p pr é h e n d er l es diff ér e nt es
f a c ett es d e c ett e pr o bl é m ati q u e, e n s e f o c ali s a nt s ur u n sit e at eli er r e pr és e nt atif : l a R a d e d e
T o ul o n. L es o bj e ctifs pri n ci p a u x d u pr oj et P R E V E N T c o nsi stai e nt à d é v el o p p er d es o util s
p erti n e nts p er m ett a nt de mi e u x a p pr é h e n d er l es i nt err el ati o ns c o m pl e x es e ntr e
a nt hr o pi s ati o n d es z o n es c ôti èr es ( e x. q u alit é d u mili e u) d’ u n e p art, et d’ a utr e p art l es a cti vit és
é c o n o mi q u es et s o ci ét al es. L’ ét u d e m e n é e d ur a nt m a t h ès e a f ait p arti e d e l’a cti o n 3 :
C o ns é q u e n c es. L’ o bj e ctif d e l’ a cti o n 3 d u pr oj et P R E V E N T vi s ait à ét u di er l’i m p a ct r é ci pr o q u e
e ntr e d es p oll u a nts ( m ét a u x et m ét all oï d es) p arti c uli èr e m e nt pr é o c c u p a nts d a ns l a R a d e d e
T o ul o n et d es mi cr o -or g a ni s m es ( b a ct éri es, ar c h é e s, e u c ar y ot es a ut otr o p h es ) ess e nti el s a u
f o n cti o n n e m e nt d e l’ é c os yst è m e et p arti ci p a nt a u tr a nsf ert d e c es p oll u a nts d a ns 3
c o m p arti m e nts e n vir o n n e m e nt a u x (s é di m e nt, e a u et bi ofil ms).
Fi g ur e I-1 8 Pr és e nt ati o n d es q u atr e a x es d u pr oj et P R E V E N T et d es l a b or at oir es ass o ci és.
L e pr oj et M E T O P H Y T O p o ur « I nfl u e n c e d e p oll uti o ns M Et alli q u es m ulti pl es

r e pr és e nt ati v es d e l’ e n vir o n n e m e nt m arin c ôti er T O ul o n n ai s s ur l e pi c o P H Y T O pl a n ct o n »
(fi n a n cé p ar F R E C C O R E V, 2 0 1 5 -2 0 1 6) ét ait u n pr o gr a m m e m ulti di s ci pli n air e ( c hi mi e d e
l’ e n vir o n n e m e nt, é c ol o gi e m ol é c ul air e, é c ot o xi c ol o gi e, bi ol o gi e c ell ul air e) afi n d e p er m ettr e
u n e c ar a ct éri s ati o n é c ot o xi c ol o gi q u e l a pl us c o m pl èt e p ossi bl e d’ u n e c o m m u n a ut é bi ol o gi q u e
n at ur ell e c o m pl e x e. Il a v ait p o ur b ut d’ a n al ys er l es v ari ati o ns t e m p or ell es q u alit ati v es et
q u a ntit ati v es d e l’ ultr a p h yt o pl a n ct o n m ari n d e l a r a d e d e T o ul o n e x p os é e n c o n diti o ns
c o ntr ôl é es à d es c o c kt ail s d e p oll u a nts c hi mi q u es r e pr és e nt ati fs d e l’ e n vir o n n e m e nt.
E nfi n l e pr oj et I M P R E CI - M2 p o ur « I m p a cts r é ci pr o q u es e ntr e mi cr o or g a ni s m es et
m ét a u x tr a c es e n mili e u m ari n c ôti er : q ui c o ntr ôl e q ui ? » (fi n a n c é p ar E C 2 C O, 2 0 1 6 -2 0 1 8)
pr o p os ait u n e a p pr o c h e pl uri di s ci pli n air e et e x p éri m e nt al e e n c o n diti o ns c o ntr ôl é es p o ur
ét u di er pl us fi n e m e nt l es i m p a cts r é ci pr o q u es e ntr e mi cr o or g a ni s m es et c o nt a mi n a nts
m ét alli q u es t els q u e r e n c o ntr és d a ns u n mili e u m ari n c ôti er. Ai nsi, c e pr oj et s’ arti c ul ait a ut o ur
d e 3 q u esti o ns s ci e ntifi q u es :
- Q u el s s o nt l es i m p a cts d’ u n e c o nt a mi n ati o n d u mili e u m ari n p ar d es él é m e nts

tr a c es m ét alli q u es ( E T M) p ot e nti ell e m e nt t o xi q u es ( C u, P b, Z n), à d es ni v e a u x d e
c o n c e ntr ati o ns si mil air es à c e u x o bs er v é es d a ns l a r a d e d e T o ul o n, s ur l a di v ersit é ́
et l es f o n cti o ns d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es h ét ér otr o p h es ( b a ct éri es,
ar c h é es) et a ut otr o p h e s ( c y a n o b a ct é ri es, pi c o- et n a n o e u c ar y ot es
p h ot os y nt h éti q u es) vi v a nt li br es d a ns l a c ol o n n e d’ e a u et e n bi ofil m ?
- C o m m e nt l a s p é ci ati o n, l a dis p o ni bilit é ́ et l e tr a nsf ert e ntr e l es c o m p arti m e nts
di ss o us et p arti c ul air es d es c o nt a mi n a nts tr a c e m ét alli q u es s o nt-il s i nfl u e n c és p ar
l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ?
- C o m m e nt c es i nfl u e n c es r é ci pr o q u es e ntr e mi cr o or g a ni s m es et E T M v ari e nt -ell es
e n f o n cti o n d u p assif d’ e x p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es n at ur ell es ?
C e pr oj et a p arti ci p é à u n eff ort d e str u ct ur ati o n d es r e c h er c h es s ur l es t h é m ati q u es

d’ é c ot o xi c ol o gi e mi cr o bi e n n e et d e bi o g é o c hi mi e, a ut o ur d’ u n sit e at eli er c ar a ct éri sti q u e
d’ u n e z o n e c ôti èr e s o us f ort e pr essi o n a nt hr o pi q u e, l a r a d e d e T o ul o n. L a c o nfr o nt ati o n d es
r és ult ats o bt e n us vi a c e pr oj et a u x d o n n é es d e t err ai n a c q ui s es p ar aill e urs à c o ntri b u er à u n e
m eill e ur e c o m pr é h e nsi o n d es gr a di e nts o bs er v és s ur c e sit e. A u -d el à ̀d e c es q u esti o n n e m e nts
s ci e ntifi q u es q ui o nt c o nstit u é l e c œ ur d u pr oj et, c e tr a v ail a p er m i s d’i niti er u n e d y n a mi q u e
d e r e c h er c h e a ut o ur d’ a utr es a x es c o m pl é m e nt air es et li és à l a t h é m ati q u e pri n ci p al e d u
pr oj et : l es i nt er a cti o ns pl a n ct o n/ bi ofil m et l e ur r ôl e d a ns l’i m p a ct et l e d e v e nir d es
c o nt a mi n a nts m ét alli q u es, o u e n c or e l e r ôl e d e s mi cr o or g a ni s m es d a ns l a r é g ul ati o n d u
tr a nsf ert d e c o nt a mi n a nts i n or g a ni q u es v ers l es ni v e a u x tr o p hi q u es s u p éri e urs.
I. 5. O bj e ctif s d e l a t h ès e et or g a nis ati o n d u m a n us crit
A tr a v ers l’ ét at d e l’ art q ui vi e nt d’ êtr e r é alis é i ci, il a p p ar ait cl air q u e l es ét u d es s ur l' é c ol o gi e

d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es o nt c o n n u u n d é v el o p p e m e nt i m p or t a nt c es d er ni èr es
a n n é es a v e c d e n o u v ell es a v a n c é es t e c h ni q u es. L es n o u v ell es t h é m ati q u es d e r e c h er c h e e n
li e n a v e c l e r é c h a uff e m e nt gl o b al o u l es mi cr o pl asti q u es d a ns l es o c é a ns et l es r é c e nt es
a v a n c és d a ns l e s é q u e n ç a g e d e l’ A D N o nt p er mi s d’ a v oir a c c ès à u n gr a n d n o m br e d e d o n n é es
t a x o n o mi q u es et ai nsi d e mi e u x a p pr é h e n d er l a str u ct ur e, l a di v ersit é et l es f o n cti o ns
p ot e nti ell es d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns l es o c é a ns. U n e q u esti o n cl é e n é c ol o gi e
mi cr o bi e n n e m ari n e est d’i d e ntifi er l es f a ct e urs e n vir o n n e m e nt a u x r es p o ns a bl es d es

v ari ati o ns s p ati al es et t e m p or ell es d e l a di v ersit é et d e l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es. L es r el ati o ns e ntr e l es v ari ati o ns d e c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es t ell es q u e l a
s ali nit é, l a t e m p ér at ur e o u l a pr of o n d e ur p ar e x e m pl e , et l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ,
s o nt tr ès bi e n d é crit es d a ns l a litt ér at ur e. C o ntr air e m e nt a u x é c os yst è m es t err estr es, l a
c o ntri b uti o n d es c o nt a mi n a nts c hi mi q u es d’ ori gi n e a nt hr o pi q u e à l’ é c ol o gi e d es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es m ari n es r est e l ar g e m e nt i g n or é e. Ai nsi, l’i m p a ct d es
c o nt a mi n a nts m ét alli q u es, n ot a m m e nt e n z o n e c ôti èr e , s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es
pl a n ct o ni q u es et d e bi ofil m r est e tr ès p e u ét u di é. L‘i nfl u e n c e d es c o nt a mi n a nts et l a r é p o ns e
d es c o m m u n a ut és mi s e n é vi d e n c e s o nt s o u v e nt c o m pl e x es et d é p e n d e nt d u t y p e d e
c o nt a mi n ati o n, d e l‘ e n vir o n n e m e nt et d u c o m p arti m e nt ét u di é. L a c o m pl e xit é à l a f ois d es
c o nt a mi n ati o ns et d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es et l e m a n q u e d’ ét u d e d e t err ai n r e n d
diffi cil e l a pr é di cti o n d’ u n e t e n d a n c e gl o b al e d u c o m p ort e m e nt d es c o m m u n a ut és f a c e à u n e
c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e.
E n p ar all èl e d es ét u d es d e t err ai n, l es a p pr o c h es e x p éri m e nt al es r é ali s é es a u
l a b or at oir e s o nt n é c ess air es p o ur c o m pr e n dr e l es pr o c ess us de c o nt a mi n ati o n s p é cifi q u es
i m pli q u és d a ns l es r é p o ns es d es c o m m u n a ut é s mi cr o bi e n n es o bs er v és s ur l e t err ai n.
T o ut ef oi s, c es ét u d es e n c o n diti o ns c o ntr ôl é es s o nt s o u v e nt tr ès r é d u cti o n ni st es, a v e c
s e ul e m e nt u n o u d e u x c o nt a mi n a nts t est és, o c c ult a nt ai nsi u n e gr a n d e p arti e d es i nt er a cti o ns
e ntr e l es mi cr o or g a ni s m es o u e ntr e l es c o nt a mi n a nts et l’i nfl u e n c e d’ a utr es v ari a bl es
e n vir o n n e m e nt al es. L a gr a n d e v ari ét é d es p oll u a nts i n or g a ni q u es ( C d, C u, P b, Z n) pri s e n
c o m pt e i n di vi d u ell e m e nt ai nsi q u e l es z o n es d’ é t u d es c o n d ui s e nt à d es r és ult ats v ari a bl es,
p arf oi s c o ntr a di ct oir es. C e ci p o urr ait êtr e e x pli q u é p ar l a c o m pl e xit é d es pr o c ess us e n j e u d a ns
l es p h é n o m è n es d e s p é ci ati o n, d e bi o di s p o ni bilit é, d e t o xi cit é et d e r é p o ns e d es
c o m m u n a ut és. C ett e v ari a bilit é p o u rr ait s’ e x pli q u er p ar l es c ar a ct éri sti q u es
e n vir o n n e m e nt al es i ntri ns è q u es à l a z o n e d’ ét u d e m ai s a ussi à l a v ari a bilit é s p ati o -t e m p or ell e,
à l a di v ersit é g é n éti q u e et a u m o d e d e vi e d es mi cr o or g a ni s m es pr és e nt d a ns l’ é c os yst è m e
d’i nt ér êt et tr o p p e u s o u v e nt pri s e n c o m pt e d a ns l es ét u d es d’i m p a ct.
Une m eill e ur e c o m pr é h e nsi o n d es eff ets d e l a c o nt a mi n ati o n e n E T Ms s ur l es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es p er m ettr a it a ussi u n e m eill e ur e é v al u ati o n d u ri s q u e c a us é p ar
l a c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e d a ns l es z o n es c ôti èr es f ort e m e nt a nt hr o pi s é es. Vi a l’ a d o pti o n
d’ u n e a p pr o c h e h oli sti q u e et l’ utili s ati o n d es t e c h ni q u es d e s é q u e n ç a g e, l a r é p o ns e d es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es à u n e c o nt a mi n ati o n m ulti pl e a u x E T Ms p o urr a êtr e ét u di é e. L es

o bj e ctifs ét a nt d e m ettr e e n é vi d e n c e d es v ari ati o ns s p ati o -t e m p or ell es d e di v ersit é et d e
c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es e n f o n cti o n d es p ar a m ètr es e n vir o n n e m e nt a u x
d’ u n e p art , et d'i d e ntifi er et d e hi ér ar c hi s er l es f a ct e urs e n vir o n n e m e nt a u x n at ur el s et
a nt hr o pi q u es r é gi ss a nt c es v ar i ati o ns d’ a utr e p art. E nfi n, e n ci bl a nt l es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es d a ns d e u x c o m p arti m e nts, pl a n ct o ni q u es et ass o ci é es à u n e s urf a c e, n o us
t e nt er o ns d e m ettr e e n é vi d e n c e l’i nfl u e n c e d u m o d e d e vi e s ur l’i m p a ct d’ u n e c o nt a mi n ati o n
m ét alli q u e a u tr a v ers d es m é c a ni s m es d e r ési st a n c e et d es r é p o ns es t a x o n o mi q u es et
f o n cti o n n ell es ass o ci é es à c h a q u e c o m p arti m e nt.
L es diff ér e nts c h a pitr es d e c ett e t h ès e o nt c o m m e o bj e ctif c o m m u n d’ a p p ort er d e
n o u v ell es c o n n ai ss a n c es s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es a y a nt u n m o d e d e vi e
pl a n ct o ni q u e o u att a c h é e n r el ati o n a v e c u n e m ulti c o nt a mi n ati o n f ort e e n E T Ms d a ns u n
é c os yst è m e m ari n c ôti er. Ai nsi, l a s uit e d e c e m a n us crit s e d é cli n e e n 6 c h a pitr es, p ar mi
l es q u els 4 s o nt pr és e nt és s o us f or m e d’ arti cl es s ci e ntifi q u es, a c c e pt és, s o u mi s o u e n
pr é p ar ati o n vi s a nt à ét off er l es c o n n ai ss a n c es a ct u ell es s ur c e s uj et.
- L e c h a pitr e II d ét aill e l es a p pr o c h es d e t err ai n et e x p éri m e nt al es a p pli q u é es d ur a nt c e
tr a v ail d e t h ès e, ai nsi q u e l es diff ér e nts p ar a m ètr es m es ur és o u ét u di és et l es an al ys es
bi oi nf or m ati q u es et st atisti q u es utili s é es.
- L e c h a pitr e III pr és e nt e l es r és ult ats b as és s ur pl usi e urs c a m p a g n es d e t err ai ns et
d’ e x p éri m e nt ati o ns a u l a b or at oir e. D a ns c e c h a pitr e, l es li e ns e ntr e l a c o nt a mi n ati o n
e n E T Ms d a ns l a c ol o n n e d’ e a u et l ’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és
ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es p ar c yt o m étri e e n fl u x o nt ét é ét u di és .
- L e c h a pitr e I V est b as é s ur u n e ét u d e d e t err ai n c ar a ct éri s a nt l’i m p a ct d e l a
c o nt a mi n ati o n e n E T Ms s ur l’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és d e
pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es ( b a ct éri es et ar c h é es) et a ut otr o p h es ( c y a n o b a ct éri es) d e
s urf a c e et d e f o n d d ét er mi n és p ar c yt o m étri e e n fl u x et p ar m ét a b ar c o di n g .
- L e c h a pitr e V est b as é s ur l a m ê m e ét u d e d e t err ai n q u e d a ns l e c h a pitr e pr é c é d e nt,
m ai s c ett e f oi s l a d e nsit é et l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és d es bi ofil ms m ari ns l e l o n g
d u gr a di e nt d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms o nt ét é a n al ys é es p ar q P C R et p ar l a t e c h ni q u e
d e s é q u e n ç a g e afi n d e m ettr e e n é vi d e n c e l es f a ct e urs e n vir o n n e m e nt a u x cl és
str u ct ur a nt l es c o m m u n a ut és d e bi ofil m m ais a ussi l e urs r el ati o ns a v e c l es
c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es.
- L e c h a pitr e VI s’ arti c ul e a ut o ur d e d e u x e x p éri e n c es e n m és o c os m es a u l a b or at oir e

afi n d e m ettr e e n é vi d e n c e l es eff ets s p é cifi q u es d u C u, d u P b o u d’ u n c o c kt ail d es d e u x
c o n t a mi n a nts s ur l es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es pr o v e n a nt d’ u n e z o n e tr ès p e u
c o nt a mi n é e et d e d ét er mi n er l e p ot e nti el a d a pt atif d e c es c o m m u n a ut és pr é -e x p os é es
f a c e à u n e n o u v ell e c o nt a mi n ati o n e n C u.
- L e c h a pitr e VII pr és e nt e u n e di s c ussi o n g é n ér al e a ut o ur d es pri n ci p al es c o n cl usi o ns
q ui r e p os e nt s ur l es r és ult ats o bt e n us a u c o urs d e c e tr a v ail, ai nsi q u e l es p ers p e cti v es
d e r e c h er c h e q ui e n d é c o ul e nt.
- L es d e ux d er ni èr es p arti es de ce m a n us crit c orr es p o n d e nt a u x r éf ér e n c es
bi bli o gr a p hi q u es et a u x a n n e x es c orr es p o n d a nts a u x diff ér e nts arti cl es pr és e nt és.
87 C H A PI T R E II – M A T É RI E L S E T M É T H O D E S
C H A PI T R E II. M A T E RI E L S E T M É T H O D E S
D a ns c e c h a pitr e, l ’e ns e m bl e d es m at éri el s et m ét h o d es utilis és a u c o urs d es ét u d es

c o nstit u a nt c e tr a v ail d e t h ès e s o nt pr és e nt és. D a ns u n pr e mi er t e m ps, l es sit es d e
pr él è v e m e nts, d ’i mm ersi o n ai nsi q u e l es s yst è m es e x p éri m e nt a u x s o nt d é crits. L es pr ot o c ol es
d ét aill és d u n ett o y a g e s p é cifi q u e d u m at éri el a u r e g ar d d es a n al ys es d e m ét a u x tr a c es , d es
pr él è v e m e nts, d u c o n diti o n n e m e nt, et d u st o c k a g e d e c h a q u e é c h a ntill o n s o nt f o ur ni s d a ns
l a s e cti o n M at éri els et m ét h o d es et/ o u d a ns l e m at éri el s u p pl é m e nt air e d es diff ér e nts arti cl es
q ui c o m p os e nt c ett e t h ès e. E ns uit e, l es diff ér e nts p ar a m ètr es m es ur és et l es t e c h ni q u es
utili s é es p o ur c h a q u e a n al ys e s er o nt pr és e nt és . E nfi n, l es tr ait e m e nts bi oinf or m ati q u es
a p pli q u és a u x d o n n é es d e s é q u e n ç a g e et l es diff ér e nt es a n al ys es st ati sti q u es r é ali s é es s ur
l’e ns e m bl e d es j e u x d e d o n n é es s er o nt d ét aill és.
II. 1. Pr és e nt ati o n d es sit es d e pr él è v e m e nt, d ’i m m er si o n et d es s y st è m es

e x p éri m e nt a u x
II. 1. 1. Sit es d e pr él è v e m e nt et d ’i m m er si o n
C e tr a v ail d e t h ès e a ét é c e ntr é s ur l e sit e at eli er d e l a r a d e d e T o ul o n. A u c o urs d e 2

c a m p a g n es d e t err ai n ( 1 7 f é vri er 2 0 1 4 et 1 6 f é vri er 2 0 1 5), d ’u n s ui vi m e ns u el ( d ’o ct o br e 2 0 1 2
à d é c e m br e 2 0 1 7), d ’u n e e x p éri m e nt ati o n i n sit u d’ u n m oi s ( d u 1er a u 2 8 j ui n 2 0 1 5) et d e
pr él è v e m e nts e n m er p o ur ali m e nt er d es e x p éri e n c es e n l a b or at oir e ( m ars 2 0 1 5, a vril 2 0 1 5,
m ai 2 0 1 6 et m ai 2 0 1 7), d es é c h a ntill o ns d ’e a u, d e bi ofil m et d e s é di m e nt o nt ét é c oll e ct és
d a ns l a r a d e d e T o ul o n à diff ér e nts sit es et s o nt d ét aill és d a ns l a Fi g ur e II- 1 et l e T a bl e a u 2.
��
� � � ��
��
��
� ��
��
� � � ��
��
��
� � ��
� ��
��
��
��
�
T a bl e a u II- 1 D es cri pti o n d es sit es d e pr él è v e m e nt d a ns l a r a d e d e T o ul o n d ur a nt l es diff ér e nt es c a m p a g n es d e t err ai n o u p o ur l a mis e e n pl ac e d es e x p éri m e nt ati o ns e n

l a b or at oir e. L e s ui vi D G T est pr és e nt é d a ns l’arti cl e 1 ( C h a pitr e III). L es 2 m a p pi n g et l e mi cr o c os m e s o nt pr és e nt és d a ns l’articl e 2 ( C h a pitr e III). L’i m m ersi o n est pr és e nt é e
d a ns l es arti cl es 3 et 4 ( C h a pitr e I V et V, r es p e cti v e m e nt). L es m és o c os m es 1 et 2 s o nt pr és e nt és d a ns l’arti cl e 5 ( C h a pitr e VI). L es sit es e n gr as r e pr és e nt e nt l es sit es utilis és
p o ur l es c a m p a g n es d e t err ai n o u l es e x p éri m e nt ati o ns e n l a b or at oir e.
Sit e L o c ali s ati o n L atit u d e L o n git u d e M a p pi n g 2 0 1 4 M a p pi n g 2 0 1 5 S ui vi D G T I m m ersi o n Mi cr o c os m e M és o c os m e 1 M és o c os m e 2

Cs PR 4 3° 7' 1 9. 2" N 5° 5 5' 2 9. 2 8" E X X
MI S PR 4 3° 7' 1 6. 8" N 5° 5 4' 4 7. 5 2" E X X X X X
Es PR 4 3° 6' 1. 2" N 5° 5 4' 4 5" E X X
1 PR 4 3° 7' 1 0. 2" N 5° 5 5' 4 8. 6" E X X
1p PR 4 3° 6' 5 4" N 5° 5 5' 4 0. 8" E X X
QN PR 4 3° 6' 5 7 " N 5° 5 5' 5 1. 6 " E X X X
3 PR 4 3° 7' 1. 2" N 5° 5 5' 3. 7 2" E X X
4 PR 4 3° 6' 4 9. 2" N 5° 5 4' 4 3. 5 6" E X X
5 PR 4 3° 6' 4 3. 2" N 5° 5 4' 4. 3 2" E X X
6i nt PR 4 3° 6' 4 8. 6 " N 5° 5 3' 3 1. 2 " E X X
6 e xt PR 4 3° 6' 5 6. 2 8 " N 5° 5 3' 9. 6 " E X X X X
7_1 PR 4 3° 6' 2 1. 0 6" N 5° 5 3' 3 0. 6" E X X
7_2 PR 4 3° 6' 9. 2 4" N 5° 5 2' 5 7. 7 2" E X X
8 PR 4 3° 6' 2 7. 7 2" N 5° 5 4' 6. 1 8" E X X
9 PR 4 3° 6' 2 0. 7 6" N 5° 5 4' 3 7. 1 4" E X X
10 PR 4 3° 6' 3 6. 2 4" N 5° 5 4' 4 4. 7" E X X
11 PR 4 3° 6' 3 5. 4" N 5° 5 5' 1 5. 6" E X X
12 PR 4 3° 6' 3 8. 8 8 " N 5° 5 5' 4 0. 8 " E X X X
13 PR 4 3° 6' 1 5" N 5° 5 5' 0" E X X

14p PR 4 3° 5' 4 5. 6" N 5° 5 5' 4. 8" E X X
L AZ PR 4 3° 5' 2 2. 2 " N 5° 5 4' 4 0. 2 6 " E X X X X X
16 PR 4 3° 5' 6. 6" N 5° 5 4' 1 0. 2" E X X
17 PR 4 3° 5' 1 0. 8" N 5° 5 4' 4 3. 5" E X X
18 PR 4 3° 5' 2 2. 2" N 5° 5 5' 1 3. 2" E X X
19p GR 4 3° 5' 2 2. 2" N 5° 5 5' 1 3. 2" E X X
S MS GR 4 3° 4' 5 7" N 5° 5 5' 3 9" E X X
22 GR 4 3° 5' 5 8. 6 8" N 5° 5 5' 4 1. 6 4" E X X
23p GR 4 3° 6' 2 1. 6" N 5° 5 6' 3 8. 7 6" E X X
24 GR 4 3° 5' 4 6. 4 4" N 5° 5 6' 2 8. 6 2" E X X
25 GR 4 3° 5' 1 6. 8 6" N 5° 5 6' 2 2. 6 8" E X X
27 GR 4 3° 4' 5 0. 5 8" N 5° 5 7' 3 2. 4 6" E X X
28 GR 4 3° 5' 1 2. 4 2" N 5° 5 7' 4 5. 4 2" E X X
29 GR 4 3° 5' 4 6. 2" N 5° 5 7' 1 5. 2 4" E X X
30 GR 4 3° 6' 1 1. 0 4" N 5° 5 7' 2 8. 4 4" E X X
31 GR 4 3° 6' 9. 1 2" N 5° 5 8' 1 3. 3 2" E X X
32 GR 4 3° 5' 3 3. 5 4" N 5° 5 8' 3 3. 1 2" E X X
33 GR 4 3° 6' 5. 8 2" N 5° 5 9' 1 9. 5" E X X
34 GR 4 3° 5' 2 0. 4 6" N 5° 5 9' 4 0. 0 2" E X X
36 GR 4 3° 5' 3 7. 5 6" N 6° 0' 3 9. 2 4" E X X
37 GR 4 3° 5' 0. 6" N 6° 0 ' 2 3. 4 6" E X X
41p GR 4 3° 4' 1 0. 4 4 " N 5° 5 7' 3 0. 9 " E X X X X X
52 GR 4 3° 4' 3 9. 9 6" N 5° 5 8' 4 0. 8 6" E X X
II. 1. 1. 1. S ui vi m e n s u el d e l a r a d e d e T o ul o n : s ui vi D G T ( Arti cl e I, C h a pitr e III)
U n s ui vi à l o n g -t er m e ( 5 a ns), d’o ct o br e 2 0 1 2 à D é c e m br e 2 0 1 7 a ét é r é ali s é d a ns l a P R d e

T o ul o n. D ’o ct o br e 2 0 1 2 à A o ût 2 0 1 4 p ui s d e F é vri er 2 0 1 6 à D é c e m br e 2 0 1 7, l e s ui vi a ét é
r é ali s é s ur 4 sit es. U n ci n q ui è m e sit e d e pr él è v e m e nt a ét é aj o ut é e ntr e S e pt e m br e 2 0 1 4 et
J a n vi er 2 0 1 6, afi n d’ét u di er l ’i nfl u e n c e d u st o c k a g e d e s é di m e nts i ss us d’o p ér ati o ns d e
dr a g a g e d a ns l a r a d e d e T o ul o n. L es 4 sit es p er m a n e nts ét ai e nt L A Z ( o u Pt 1 5), Q N, MI S et 6 e xt.
L e sit e L A Z ( o u Pt 1 5) est d a ns l a b ai e d u L az ar et, pr o c h e d es f er m es a q u a c ol es. L e sit e Q N est
sit u é à c ôt é d u q u ai N o ël, pr o c h e d e l a c o nstr u cti o n d ’u n n o u v e a u q u ai i m pli q u a nt u n e
o p ér ati o n d e dr a g a g e. L e sit e MI S est sit u é d a ns l a d ars e Mi ssi ess y d a ns l a z o n e milit air e, à
l’e ntr é e d es q u ais d ’a c c u eil et d ’e ntr eti e n d e s o us - m ari ns à pr o p ul si o n n u cl é air e. L e sit e 6 e xt
est sit u é d a ns l e c a n al S uffr e n, d a ns l a z o n e milit air e. E nfi n, l e ci n q ui è m e sit e t e m p or air e
a p p el é 6i nt ét ait a ussi sit u é d a ns l e c a n al S uffr e n. Il ét ait sit u é d a ns u n e z o n e f er m é e, d éli mit é e
p ar u n e j u p e g é ot e xtil e r et e n a nt l es s é di m e nts et l ’e a u e n vir o n n a nt e. A l ’i nt éri e ur d e c ett e
z o n e ét a n c h e, d es s é di m e nts pr o v e n a nt d ’o p ér ati o ns d e dr a g a g e s ur l e p oi nt Q N ét ai e nt
d é p os és r é g uli èr e m e nt.
II. 1. 1. 2. C a m p a g n es d e t err ai n : m a p pi n g ( Arti cl e 2, C h a pitr e III)
D e u x c a m p a g n es d e pr él è v e m e nt à h a ut e fr é q u e n c e s p ati al e o nt ét é r é ali s é es l e 1 7 f é vri er

2 0 1 4 et l e 1 6 f é vri er 2 0 1 5, s ur 4 1 et 4 3 sit es, r es p e cti v e m e nt, p er m ett a nt d e c o u vrir l a t ot alit é
d e l a r a d e d e T o ul o n et l ’ess e nti el d es s o ur c es p o n ct u ell es d e c o nt a mi n a nts. E n 2 0 1 4,
l’é c h a ntill o n n a g e a ét é r é ali s é s ur 2 4 sit es d a ns l a P R et 1 7 d a ns l a G R et e n 2 0 1 5 s ur 2 6 sit es
d a ns l a P R et 1 7 d a ns l a G R. L es d e u x p oi nts s u p pl é m e nt air es e n 2 0 1 5 c orr es p o n d e nt a u x
p oi nts 6i nt et 6 e xt d é crits pr é c é d e m m e nt.
II. 1. 1. 3. I m m er si o n i n sit u ( Pr oj et P R E V E N T) ( Arti cl es 3 et 4, C h a pitr es I V et V)
U n s ui vi à m o y e n t er m e ( 1 m oi s), d u 1 er
a u 2 8 j ui n 2 0 1 5 a ét é r é ali s é à 5 sit es. L es sit es o nt ét é
s él e cti o n n és p o ur êtr e r e pr és e nt atifs d u gr a di e nt d e c o nt a mi n ati o n q ui a ét é mi s e n é vi d e n c e
p ar d es ét u d es a nt éri e ur es ( T essi er e t al., 2 0 1 1; J e a n et al. , 2 0 1 2) et l es d e u x m a p pi n gs d é crits
pr é c é d e m m e nt d a ns l a r a d e d e T o ul o n , et r é ali s és a v a nt c e s ui vi. Ai nsi, l e p oi nt 4 1 p, sit u é à

l’e xt éri e ur d e l a G R et o u v ert s ur l a M é dit err a n é e a ét é l e sit e utili s é d a ns c e s ui vi c o m m e l e
sit e d e r éf ér e n c e tr ès p e u c o nt a mi n é. L e p oi nt 1 2 ( Pt 1 2) est u n sit e i nt er m é di air e e n t er m es
d e c o nt a mi n ati o n, t o ut c o m m e l e Pt 1 5 ( o u L A Z) d éj à pr és e nt é. L e p oi nt 1 2 est sit u é d a ns l a
P R, s ur l e p ass a g e d es b at e a u x d e cr oi si èr e C orsi c a F err y et d es n a v ett es p e r m ett a nt l a li ais o n
e ntr e l e p ort d e S ai nt -M a n dri er et l e p ort d e T o ul o n, n ot a m m e nt. Bi e n q u e c es d e u x sit es
s oi e nt c o nsi d ér és t o us l es d e u x c o m m e d es sit es i nt er m é di air es, l es pr essi o ns a nt hr o pi q u es
s’ e x er ç a nt s o nt diff ér e nt es : a u Pt 1 2 l es pr essi o ns s o nt pri n ci p al e m e nt li é es a u tr afi c m ariti m e
et à l a r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nt d a ns l a c ol o n n e d ’e a u , al ors q u ’a u Pt 1 5 l es pr essi o ns
s o nt li é es à l ’a q u a c ult ur e. E nfi n, l es sit es MI S et 6 e xt, d éj à pr és e nt és , s o nt sit u és d a ns l a P R et
c orr es p o n d e nt à d e u x sit es tr ès c o nt a mi n és d a ns l a r a d e d e T o ul o n.
II. 1. 2. S y st è m es e x p éri m e nt a u x
II. 1. 2. 1. E x p éri e n c es e n mi cr o c os m es ( Arti cl e 1, C h a pitr e III)
D e u x e x p éri e n c es e n mi cr o c os m es e n c o n diti o ns c o ntr ôl é es o nt ét é r é ali s é es a u c o urs d e c e

tr a v ail d e t h ès e et o nt p er mi s d e t est er la r é p o ns e d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es
a ut otr o p h es et h ét ér otr o p h es d ’u n sit e p e u c o nt a mi n é à u n e c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e. P o ur
r é ali s er c es mi cr o c os m es, d e u x e a u x d e m er c hi mi q u e m e nt c o ntr ast é es et u n e c ar ott e d e
s é di m e nt o nt ét é pr él e v és. L ’e a u d e m er p e u c o nt a mi n é e a ét é pr él e v é e a u p oi nt 4 1 p al ors
q u e l ’e a u d e m er c o nt a mi n é e et l a c ar ott e d e s é di m e nt o nt ét é pr él e v és a u p oi nt MI S. L ’e a u
d e m er utili s é e p o ur r é ali s er l es mi cr o c os m es à pr é al a bl e m e nt ét é filtr é e s ur u n filtr e d e 1 0
µ m, afi n d ’éli mi n er l es or g a ni s m es br o ut e urs. D es t ests pr éli mi n air es a v ai e nt d é m o ntr é q u e
l a pr és e n c e d’or g a ni s m es br o ut e urs, m ê m e e n tr ès f ai bl e n o m br e ( q u el q u es i n di vi d us) l ors q u e
l a pr éfiltr ati o n n’est p as effi c a c e à 1 0 0 % e ntr aî n ait u n e p ert e i m p ort a nt e et r a pi d e ( e n m oi ns
d e 4 8 h) d e l ’a b o n d a n c e d es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es ( c o m m u ni c ati o n
p ers o n n ell e). L es mi cr o c os m es o nt ét é pr é p ar é s d a ns d es b o ut eill es F E P ( « Fl u ori n at e d
et h yl e n e pr o p yl e n e », N al g e n e) tr a ns p ar e nt es d e 1 litr e ( Fi g ur e II- 2). L’utili s ati o n d e b o ut eill es
F E P e m p ê c h e l ’a ds or pti o n d es m ét a u x s ur l es p ar oi s d es b o ut eill es et p er m et d o n c d e
c o ns er v er l es c o n c e ntr ati o ns e n E T M v o ul u es d a ns c h a q u e c o n diti o n. U n e f oi s t o us l es
mi cr o c os m es pr é p ar és, l es b o ut eill es o nt ét é pl a c é e s d a ns u n e c h a m br e d e c ult ur e ( S nij d ers
S ci e ntifi c) à 2 0° C et s o u mi s es à u n c y cl e j o ur/ n uit d e 1 2 h/ 1 2 h, a v e c u n é cl air e m e nt l u mi n e u x

d e 5 1. 3 µ m ol. m 2 .s- 1 d ur a nt l a t ot alit é d e l ’e x p éri e n c e.
Fi g ur e II- 2 Mi cr o c os m e i nst all é e n l a b or at oir e d a ns u n e c h a m br e d e c ult ur e.
L a pr e mi èr e e x p éri e n c e s’ est d ér o ul é e e ntr e l e 3 m ars et l e 2 7 m ars 2 0 1 5 ( 2 4 j o urs).

Ell e a c o nsi st é e n 5 c o n diti o ns : u n c o ntr ôl e e a u d e m er p e u c o nt a mi n é e ( 4 1 p), u n c o ntr ôl e
e a u d e m er c o nt a mi n é e ( MI S), u n aj o ut artifi ci el d’ E T M d a ns l’ e a u d e m er p e u c o nt a mi n é e
( 4 1 p + E T M), u n aj o ut d’ E T M et d e nitr at es d a ns l’ e a u d e m er p e u c o nt a mi n é e ( 4 1 p + E T M +
N O $# , et u n m él a n g e d ’e a u d e m er p e u c o nt a mi n é e et c o nt a mi n é e ( 4 1 p + MI S).
L a d e u xi è m e e x p éri e n c e s ’est d ér o ul é e e ntr e l e 1 6 a vril et l e 1 2 m ai 2 0 1 5 ( 2 7 j o urs).
Ell e a c o nsi st é e n 3 c o n diti o ns : u n c o ntr ôl e e a u d e m er p e u c o nt a mi n é e ( 4 1 p), u n aj o ut d’e a u
d e m er c o nt a mi n é e p ar l a r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts c o nt a mi n és ( 4 1 p + El utri at) et
u n aj o ut d ’E T M d a ns d e l ’e a u p e u c o nt a mi n é e ( 4 1 p + E T M). L a pr é p ar ati o n d e l’él utri at a
c o nsi st é à m ettr e e n c o nt a ct d ur a nt 2 4 h et s o us a git ati o n, l a c o u c h e d e s urf a c e d es s é di m e nts
( 0-2 c m) a v e c d e l ’e a u d e m er c o nt a mi n é e d e MI S, afi n d ’i mit er u n e r e mi s e e n s usp e nsi o n d e
s é di m e nts c o nt a mi n és d a ns l a c ol o n n e d ’e a u.
II. 1. 2. 2. E x p éri e n c es e n m és o c os m es ( Pr oj et I M P R E CI) ( Arti cl e 5, C h a pitr e VI)
U n s yst è m e e x p éri m e nt al d e pl us gr a n d e e n v er g ur e a ét é utili s é a u c o urs d e d e u x

e x p éri m e nt ati o ns si m ul a nt d es p h é n o m è n es d e c o nt a mi n ati o n d ’e a u d e m er p ar d u C u et/ o u
d u P b. L es eff ets s p é cifi q u es d e c es e x p ositi o ns s ur d es c o m m u n a ut és d’ ultr a pl a n ct o n et d e
bi ofil m mi cr o bi e n o nt ai nsi ét é é v al u és. C e di s p ositif a r e p os é s ur l ’utilis ati o n d e 1 2 bi d o ns
L D P E ( N al g e n e) r e m plis a v e c 2 0 litr es d ’e a u pr é al a bl e m e nt filtr é e a v e c u n filtr e P ol y c a p 5 -1 0
µ m ( W h at m a n) p er m ett a nt d e c o m p ar er 4 c o n diti o ns e x p éri m e nt al es e n tri pli c ats ( Fi g ur e II- 3).
L a pr éfiltr ati o n a p er mi s d’ éli mi n er l ’ess e nti el d es or g a ni s m es br o ut e urs d e l ’ ea u utili s é e p o ur
l a mi s e e n pl a c e d es m és o c os m es.
C E
B D
Fi g ur e II- 3 Dis p ositif e x p éri m e nt al e n m és o c os m es. A : V u e d e d e v a nt d u m és o c os m e o u v ert. B : V u e arri èr e d u

m és o c os m e. C : V u e d u m és o c os m e o u v ert a v e c l e s bi d o ns d e 2 5 litr es. D : V u e d e d e v a nt d u m és o c os m e f er m é
a v e c l es 4 bi d o ns d ’ali m e nt ati o n d e 5 0 litr es. E : V u e o u v ert e d u m és o c os m e a v e c l es n é o ns é cl air és. F : V u e
o u v ert e d u m és o c os m e a v e c u n z o o m s ur u n bi d o n d ’ali m e nt ati o n et u n n é o n é cl air é.
Afi n d e g ar a ntir l ’a bs e n c e d e c o nt a mi n ati o n e n E T M l ors d e l ’ éc h a ntill o n n a g e, d u

tr a nsf ert d’e a u et d e l ’i n c u b ati o n, d e n o m br e us es pré c a uti o ns o nt ét é pri s es. L es
pr él è v e m e nts d ’e a u d e m er o nt ét é r é ali s é s à l’ ai d e d’u n e p o m p e à m e m br a n e e n t é fl o n
( Asti P ur e II), c o n n e cté e à d es t u y a u x e n t éfl o n. L es bi d o ns d e st o c k a g e ai nsi q u e l e m at é ri el d e
filtr ati o n é t ai e nt a ussi e n téfl o n o u e n L D P E. L es m é s o c os m es e u x - m êm es, ai nsi q u e t o ut l e

s ystè m e d ’ali m e nt ati o n, d ’ év a c u ati o n et d ’i m m ersi o n (t u y a u x, s u p p orts d e pl a q u es d e bi ofil m
et d e D G T) é t ai e nt c o nstit ué s d e m at é ri a u x si mil air es (téfl o n, H/ L D P E o u pl e xi gl ass).
L'i nt é gr alit é d u m at é ri el utilisé a s u bi u n pr ot o c ol e d e d é c o nt a mi n ati o n a d a pt é a u x tr a c es
m ét alli q u es d o nt l es d ét ail s s o nt f o ur ni s d a ns l’arti cl e 5 (s e cti o n m at éri el s et m ét h o d es o u
m at éri el s s u p pl é m e nt air es) . Afi n d e li mit er l a c o nt a mi n ati o n d es bi d o ns p ar v oi e a éri e n n e,
u n e e n c ei nt e d e c o nfi n e m e nt cl os e l es e nt o ur a nt a ét é i nst allé e, et l es e x p é ri m ent ati o ns s e
d é r o ul ai e nt d a ns u n e s all e dé di é e. E nfi n, l e r e n o u v ell e m e nt d ’e a u d ’u n e c o n diti o n d o n n é e est
ass ur é vi a d e l ’e a u d u m ê m e sit e, pr é l e vé e et st o c k é e d e l a m ê m e f a ç o n p o ur n e p as m o difi er
l es c o n c e ntr ati o ns e n E T M a u c o urs d e l’e x p éri e n c e. L a t e m p é r at ur e d e l’air et d e l ’e a u l ors d e
l’e x p éri m e nt ati o n ét ait m ai nt e n u e st a bl e et trè s pr o c h e d e c ell e m es uré e i n sit u à l a mê m e
p é ri o d e grâ c e à u n cli m ati s e ur di m e nsi o n n é p o ur l a s all e o ù s e dé r o ul ai e nt l es e x p éri e n c es. L a
pr e mi èr e a n n é e, u n e t e m p ér at ur e m o y e n n e d e l ’air d e 1 9 ± 1. 6° C à l’ e xt éri e ur et d e 2 3 ± 1. 5 ° C
à l’i nt éri e ur d u m és o c os m e o nt ét é m ai nt e n u e s d ur a nt t o ut e l a d ur é e d e l’e x p éri m e nt ati o n.
L a d e u xi è m e a n n é e, u n e t e m p ér at ur e m o y e n n e d e l ’air d e 1 9 ± 2. 2 ° C à l’ e xt éri e ur et d e 2 2 ±
2. 0° C à l’i nt éri e ur d u m és o c os m e o nt ét é m ai nt e n u e s d ur a nt t o ut e l a d ur é e d e
l’e x p éri m e nt ati o n P o ur q u e c ett e cli m atis ati o n s oit effi c a c e à l’ i nté ri e ur d e l’e n c ei nt e
e x p é ri m e nt al e, u n s ystè m e d e v e ntil ati o n m u ni d e filtr es à p arti c ul es f a cilit ait l e
r e n o u v ell e m e nt d’air a ut o ur d es m és o c os m es t o ut e n li mit a nt l a c o nt a mi n ati o n e n E T M p ar
l es p arti c ul es at m os p héri q u es. L a q u alit é d e l a l u miè r e e n s urf a c e d es bi d o ns a ét é c h oi si e
p o ur s e r a p pr o c h er a u m a xi m u m d es c o n diti o ns n at ur ell es vi a l ’utilis ati o n d e n é o ns
d’ a q u ari o p hili e à s p e ctr e l u mi n e u x c o m pl et. L ’i nt e nsit é l u mi n e us e i n ci d e nt e et l a
p h ot o p éri o d e o nt ét é c h oi si es p o ur s e r a p pr o c h er l e pl us p ossi bl e d es c o n diti o ns utili s é es p o ur
l es mi cr o c os m es pr é c é d e m m e nt d é crits, s oit 5 1. 3 µ m ol. m 2 .s- 1 et u n c y cl e j o ur/ n uit d e
1 4 h/ 1 0 h. Afi n d ’ évit er u n é p ui s e m e nt r a pi d e d es r ess o ur c es n utriti v es, u n e ali m e nt ati o n
c o nti n u e e n e a u vi a u n e p o m p e p é ri st alti q u e à 1 2 c a n a u x ( Mi ni p ul s E v ol uti o n, Gils o n) r é gl é e
à u n d é bit d e 1 m L. mi n- 1 p er m ett ait d e r e n o u v el er 5 0 % d u v ol u m e d es m é s o c os m es p ar
s e m ai n e. L’e a u s er v a nt à c ett e ali m e nt ati o n pr o v e n ait d u m ê m e é c h a ntill o n n a g e, p er m ett a nt
d e li mit er a u m a xi m u m l a v ari ati o n d a ns l e t e m ps d es c o n diti o ns n utriti v es d a ns c ett e e a u
d’ ali m e nt ati o n. D e pl us, l ’e a u d ’ali m e nt ati o n é t ait filtré e à 0, 2 µ m (s ur P ol y c a p 1 5 0 T F,
W h at m a n) a pr è s s o n prél è v e m e nt e n m er, afi n d e li mit er u n a p p ort e xt er n e d e
mi cr o or g a ni s m es d a n s l es bi d o ns et d’é vit er u n e é v ol uti o n tr o p i m p ort a nt e d e l a c hi mi e d e
c ett e e a u a v a nt s o n utili s ati o n. L es a n al ys es e n c yt o m étri e e n fl u x o nt m o ntr é q u e l’ a b o n d a n c e

d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns c es e a u x d e r é ali m e nt ati o n filtr é e s ur 0 ,2 µ m n e r est ait
p as n ull e m ais t o ut d e m ê m e tr ès i nf éri e ur e à l ’a b o n d a n c e d es c o m m u n a ut és d a ns l es bi d o ns
e x p éri m e nt a u x ( m oi ns d e 3 0 % d e l’ a b o n d a n c e t ot al e d a ns l es c o n diti o ns) ( c o m m u ni c ati o n
p ers o n n ell e). U n s yst è m e d ’a git ati o n m a g n é ti q u e p er m ett ait d e m ai nt e nir u n e t urb ul e n c e
d a ns c h a q u e bi d o n, é vit a nt u n e s é di m e nt ati o n tr o p i m p ort a nt e d es p arti c ul es et/ o u d e
mi cr o or g a ni s m es a u f o n d d es bi d o ns. L es b arr e a u x ai m a nt é s utilis é s é t ai e nt té fl o né s, afi n d e
li mit er l a c o nt a mi n ati o n e n E T M d es mé s o c os m es. E nfi n, u n e a é r ati o n artifi ci ell e a ét é mis e
e n pl a c e p o ur é vit er t o ut e d é s o x y g é n ati o n d u mili e u. L ’air a m bi a nt a p p ort é d a ns l es
m é s o c os m es é t ait filtré p ar d es m e m br a n es e n t é fl o n d e 0,2 μ m afi n d e li mit er t o ut e
c o nt a mi n ati o n e n E T M p ar d es p o ussi è r es at m os p hé ri q u es, p ui s s at uré e e n e a u p o ur li mit er
l'é v a p or ati o n. D es pl a q u es e n p ol y c ar b o n at e pr é al a bl e m e nt s a bl é es et n ett o y é es s ui v a nt u n
pr ot o c ol e ri g o ur e u x o nt ét é fi x é es à d es b arr es d e pl e xi gl ass et i m m er g é es d a ns c h a q u e bi d o n
a u d é b ut d es d e u x e x p éri e n c es e n m és o c os m es afi n d e p er m ettr e l a f or m ati o n d ’u n bi ofil m
mi cr o bi e n.
L a pr e mi èr e e x p éri e n c e s’ est d ér o ul é e e ntr e l e 1 0 m ai et l e 1 7 j ui n 2 0 1 6 ( 2 5 j o urs). Ell e
a c o nsi st é e n 4 c o n diti o ns : c o ntr ôl e e a u d e m er tr ès p e u c o nt a mi n é e ( 4 1 p), aj o ut d e d e C u
p o ur att ei n dr e 1 5 0 n M ( 4 1 p + C u), aj o ut d e P b p o ur att ei n dr e 7 n M ( 4 1 p + P b) et aj o ut d e C u
et P b p o ur att ei n dr e 1 5 0 n M et 7 n M, r es p e cti v e m e nt ( 4 1 p + C u + P b). C es c o n c e ntr ati o ns o nt
ét é c h oi si es p o ur mi m er l es m a xi m a o bs er v és d a ns l a r a d e d e T o ul o n.
L a d e u xi è m e e x p éri e n c e s’ est d ér o ul é e e ntr e l e 2 m ai et l e 1 2 j ui n 2 0 1 7 ( 2 5 j o urs). Ell e
a c o nsi st é e n 4 c o n diti o ns : c o ntr ôl e e a u c o nt a mi n é e d e f a ç o n i nt er m é di air e ( L A Z), aj o ut d e
C u d a ns u n e e a u c o nt a mi n é e d e f a ç o n i nt er m é di air e p o ur att ei n dr e 1 5 0 n M ( L A Z + C u),
c o ntr ôl e e a u d e m er tr ès c o nt a mi n é e ( 6 e xt) et aj o ut d e C u d a ns u n e e a u tr ès c o nt a mi n é e p o ur
att ei n dr e 1 5 0 n M ( 6 e xt + C u).
II. 2. L es p ar a m ètr es m e s ur és
L es pr él è v e m e nts d es é c h a ntill o ns d’ e a u, d e s é di m e nt et d e bi ofil m p o ur l es a n al ys es p h ysi c o -

c hi mi q u es, bi ol o gi q u es et l a mis e e n pl a c e d es e x p éri m e nt ati o ns e n mi cr o c os m es et e n
m és o c os m es , ai nsi q u e l es diff ér e nts tr ait e m e nts ass o ci és , s o nt d ét aill és d a ns l es s e cti o ns
m at éri els et m ét h o d es o u d a ns l e m at éri el s u p pl é m e nt air e d es arti cl es pr és e nt és d a ns c ett e

t h ès e. D a ns c ett e p arti e, l es diff ér e nts p ar a m ètr es p h ysi c o-c hi mi q u es et bi ol o gi q u es m es ur és
et l a o u l es m ét h o d es utili s é es p o ur c h a q u e p ar a m ètr e s o nt li st és .
II. 2. 1. C ar a ct éris ati o n p h y si c o -c hi m i q u e d es é c h a ntill o n s pr él e v és
II. 2. 1. 1. M es ur es i n sit u d es c ar a ct éristi q u es p h y si c o -c hi mi q u es d e l ’e a u
L es c ar a ct éri sti q u es p h ysi c o- c hi mi q u es i n cl u a nt l a t e m p ér at ur e (° C), l ’o x y g è n e di ss o us

( c o n c e ntr ati o n e n m g. L- 1 et s at ur ati o n e n %), l e p H, l a s ali nit é, l a t ur bi dit é et l a c o n c e ntr ati o n
e n c hl or o p h yll e a ( µ g. L- 1) d a ns l a c ol o n n e d’e a u s ur l es diff ér e nts sit es é c h a ntill o n n és o nt ét é
m es ur és p ar u n e s o n d e m ulti p ar a m ètr e s ( H y dr ol a b D S 5, O T T). L es p ar a m ètr es d e l’ e a u d a ns
l es diff ér e nt es c o n diti o ns e x p éri m e nt al es e n la b or at oir e o nt ét é m es ur és a v e c d e u x s o n d es :
u n e s o n d e m ulti p ar a m ètr e s H Q 4 0 d ( H a c h) p o ur l a t e m p ér at ur e et l e p H et u n e s o n d e
L D O 1 0 1 0 5 ( H a c h) p o ur l’ o x y g è n e diss o us.
II. 2. 1. 2. A n al y s es d es c o n c e ntr ati o n s e n él é m e nts tr a c es m ét alli q u es
L es c o n c e ntr ati o ns e n C d, C u, P b et Z n t ot al es ( e a u x n o n filtr é es) et di ss o ut es ( e a u x filtr é es s ur

0, 2 µ m) o nt ét é m es ur é es p ar v olt a m étri e ( D P A S V p o ur « Diff er e nti al p ul s e a n o di c stri p pi n g
v olt a m m etr y ») a u l a b or at oir e MI O p ar l e Dr. C é dri c G ar ni er . L es m es ur es o nt ét é r é ali s é es à
l’ai d e d ’u n s yst è m e a ut o m ati s é b as é s ur u n p ass e ur d ’é c h a ntill o n, 5 p o m p es C a vr o X E 1 0 0 0
p o ur l ’aj o ut d es st a n d ar ds, u n p ot e nti ost at A ut ol a bIII ( E c o C h e mi e) et u n e bill e d e m er c ur e
V A 6 6 3 ( M etr o h m), l e t o ut c o ntr ôl é p ar l e l o gi ci el G P E S 4. 9 ( E c o C h e mi e). L es d é t ails s ur
l’i nstr u m e nt ati o n, l es c o n diti o ns d’a n al ys es et l e tr ait e m e nt d es d o n n é es s o nt f o ur ni s p ar
O urs el et al. ( 2 0 1 3) et C i n dri ć et al. (2 0 1 5) et d a ns l es arti cl es 1, 2, 3 et 5 (s e cti o n m at éri el s et
m ét h o d es o u m at éri el s s u p pl é m e nt air es).
Afi n d ’a v oir u n j e u d e d o n n é es e n vir o n n e m e nt al es pl us c o ns é q u e nt, e n pl us d es
c o n c e ntr ati o ns e n E T M t ot al es et di ss o ut es, l es c o n c e ntr ati o ns l a bil es à p artir d es él u ats d es
D G T ( p o ur « diff usi v e gr a di e nt i n t hi n fil m ») o nt ét é m es ur é es p ar H R I C P -M S ( p o ur « Hi g h
R es ol uti o n I n d u cti v el y C o u pl e d Pl as m a -M ass S p e ctr os c o p y », El e m e nt 2, T h er m o Fi n ni g a n).
L’ a n al ys e d u P b l a bil e d a ns l es él u ats d es D G T p o ur l ’arti cl e 2 a ét é r é ali s é e p ar s p e ctr os c o pi e
d' a bs or pti o n at o mi q u e ( V ari a n, A A 2 4 0 Z) p ar f o ur gr a p hit e ( V ari a n, G T A 1 2 0) a u L A S E M

( L A b or at oir e d e S ur v eill a n c e, d’a n al ys e et d ’E x p erti s e d e l a M ari n e) à T o ul o n. D a ns l e c a dr e d e
l’i m m ersi o n P R E V E N T (arti cl e 4) , u n l ar g e é v e nt ail d’él é m e nts a ét é a n al ys é a v e c c ett e
t e c h ni q u e : A g, Al, As, B a, B e, Bi, C d, C o, Cr, Cs, C u, F e, Li, M n, M o, Ni, P b, R b, S b, S e, S n, Sr, Ti,
Tl, U, V et Z n a u R u đ er B oš k o vi ć I nstit ut ( R BI) d e Z a gr e b ( Cr o ati e) p ar l e Dr. D ari o O m a n o vi ć.
L’ utilis ati o n d es D G T est u n e t e c h ni q u e d ’ éc h a ntill o n n a g e p assif i n sit u d o nt l e pri n ci p e
r e p os e s ur l a diff usi o n d es E T M li br es o u f ai bl e m e nt c o m pl e x és à tr a v ers u n g el diff usif j us q u’ à
u n e p h as e r é c e ptri c e à l a q u ell e il s s e fi x e nt. L’a v a nt a g e d e l ’utili s ati o n d es D G T est l ’i nt é gr ati o n
d es v ari ati o ns d e s p é ci ati o n et d e c o n c e ntr ati o n p e n d a nt l a p éri o d e d ’é c h a ntill o n n a g e et d e
st o c k a g e ( L e a d et al. , 1 9 9 7). D e pl us gr â c e à c ett e t e c h ni q u e il est p ossi bl e d e m es ur er l a
c o n c e ntr ati o n d e pl usi e urs m ét a u x e n m ê m e t e m ps. D a ns n otr e c as, l es D G T o nt ét é i m m er g és
p e n d a nt 1 m oi s d ur a nt l e q u el il s o nt a c c u m ul é l es E T M. Il s o nt e ns uit e ét é r é c u p ér é s et l es
E T M ci bl e s o nt ét é e xtr aits e n l a b or at oir e a v a nt d ’ êtr e a n al ysé s. L’a n al ys e p er m et al ors
d’ o bt e nir u n e c o n c e ntr ati o n m o y e n n e d es él é m e nts ci bl es s ur l a d ur é e d ’e x p ositi o n d es
é c h a ntill o n n e urs. L es d ét ails d e c es a n al ys es s o nt pr o p os és p ar D a n g, T essi er, et al. (2 0 1 4 ) et
Ci n dri ć et al. (2 0 1 7) et d a ns l es arti cl e s 2 et 5 (s e cti o n m at éri el s et m ét h o d es o u m at éri el s
s u p pl é m e nt air es) .
II. 2. 1. 3. A n al y s es d es c o n c e ntr ati o n s e n n utri m e nts
II. 2. 1. 3. 1. D os a g e d u c ar b o n e or g a ni q u e diss o us et d e l ’az ot e t ot al
L es a n al ys es d u c ar b o n e or g a ni q u e di ss o us ( D O C) et d e l ’az ot e t ot al ( T N) o nt ét é eff e ct u é es
s ur u n T O C -V C S H ( S hi m a dz u), é q ui p é d ’u n p ass e ur d ’é c h a ntill o ns A SI -5 0 0 0 A , p ar G a ël D urri e u.
À c h a q u e s éri e d ’a n al ys e, l e m at éri el c ertifi é d e r éf ér e n c e ( MI S SI P PI -3, E n vir o n m e nt C a n a d a)
est aj o ut é d a ns l a s é q u e n c e p o ur v érifi er l a st a bilit é et l a j ust ess e a n al yti q u e. D es d ét ails s o nt
f o ur ni s d a ns t o us l es arti cl es pr és e nt és d a ns c ett e t h ès e (s e cti o n m at éri els et m ét h o d es o u
m at éri el s s u p pl é m e nt air es) ai nsi q u e p ar L o ui s et al. ( 2 0 0 9) et D a n g, L e n o bl e, et al. (2 0 1 4) .
II. 2. 1. 3. 2. D os a g e d es nitr at es et d es p h os p h at es
L e d os a g e d es nitr at es ( N O $# ) a ét é r é ali s é s ui v a nt l a m ét h o d e d e W o o d et al. (1 9 6 7) et

m o difi é e p ar L e P o u p o n ( 1 9 9 4) , p ar l e Dr. C hri st o p h e L e P o u p o n. C ett e m ét h o d e est b as é e s ur
l a r é d u cti o n d es nitr at es e n nitrit es s ui vi e d u d os a g e p ar c ol ori m étri e d es nitrit es. L a pr é ci si o n
d u d os a g e est d e l ’or dr e d e ± 0, 1 µ m ol. L - 1 p o ur l es nitr at es. L es d os a g es o nt ét é r é alis és à l’ai d e
d u T e c h ni c o n T M A ut o a n al y z er II.
L e d os a g e d es ort h o p h os p h at es ( P O #' $ ) est b as é s ur l e pr ot o c ol e M A GI C ( M A g n esi u m
I n d u c e d C o pr e ci pit ati o n) d é v el o p p é p ar K arl a n d Ti e n ( 1 9 9 2) et mi s à j o ur p ar Ri m m eli n a n d
M o uti n ( 2 0 0 5) . Bri è v e m e nt, c e pr ot o c ol e pr o p os e d e pr é c o nc e ntr er 2 5 f oi s l a c o n c e ntr ati o n
e n p h os p h at es d e l ’é c h a ntill o n a v a nt d e q u a ntifi er l es p h os p h at es p ar u n e pr o c é d ur e d e
d ét e cti o n p ar c ol ori m étri e a u bl e u d e p h os p h o m ol y b d è n e. L e d os a g e est r é ali s é à l’ai d e d ’u n
s p e ctr o p h ot o m ètr e S hi m a dz u U V -1 8 0 0 et d es mi cr o -c u v es d e 5 0 -m m e n q u artz S U P R A SI L
( H ell m a A n al yti cs). C e pr ot o c ol e p er m et d e m es ur er d es c o n c e ntr ati o ns e n p h os p h at e d a ns
l’e a u d e m er d e l ’or dr e d e l a di z ai n e d e n a n o m ol air es. D es d ét ails s o nt f o ur ni s d a ns t o us l es
arti cl es pr és e nt és d a ns c ett e t h ès e (s e cti o n m at éri els et m ét h o d es ou m at éri el s
s u p pl é m e nt air es) .
II. 2. 2. C ar a ct éris ati o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a n s l es é c h a ntill o n s pr él e v és
II. 2. 2. 1. D ét er mi n ati o n d e l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és pr o c ar y ot es ( Arti cl es 3, 4 et 5)
II. 2. 2. 1. 1. E xtr a cti o n d ’A D N
L‘ e xtr a cti o n d e l ’ AD N g é n o mi q u e d es é c h a ntill o ns d ’e a u o u d e bi ofil m pr él e v és a ét é r é alis é e

a v e c l es kits All Pr e p D N A/ R N A Mi ni Kit ( Qi a g e n) et P o w er Bi ofil m D N A i s ol ati o n ( Qi a g e n) p o ur
l es é c h a ntill o ns d’e a u et d e bi ofil m r es p e cti v e m e nt, e n s ui v a nt ri g o ur e us e m e nt l es
i nstr u cti o ns d es f o ur ni ss e urs (T a bl e a u II- 2). P o ur l es é c h a ntill o ns d’e a u, a v a nt d e r é ali s er l es
e xtr a cti o ns à l ’ai d e d u kit, u n e l ys e e nz y m ati q u e d es c ell ul es pr és e nt es d a ns l es é c h a ntill o ns a
ét é a p pli q u é e . L e d ét ail d es pr ot o c ol es d’e xtr a cti o n p e ut êtr e r etr o u v é d a ns les arti cl es 3, 4 et
5 (s e cti o n m at éri el s et m ét h o d es o u m at éri el s s u p pl é m e nt air es).
T a bl e a u II- 2 R é c a pit ul atif d es diff ér e nts j e u x d e d o n n é es s é q u e n c és, d es pr é p ar ati o ns p o ur l’ e n v oi a u s é q u e n ç a g e

et d es diff ér e nts pr est at air es d e s é q u e n ç a g e.
Pr est at air e d e
J e u d e d o n n é es M atri c e E xtr a cti o n A m plifi c ati o n Pr é p ar ati o n d e l a li br airi e
s é q u e nç a g e
G o T a q ® Fl e xi D N A P urifi c ati o n , q u a nti fi c ati o n
P RE VE NT Eau All Pr e p D N A/ R N A Mi ni Kit G e n o S cr e e n
P ol y m er as e et m él a n g e é q ui m ol air e
P RE VE NT Bi ofil m P o w er Bi ofil m D N A M ast er mi x G o T a q L o n g X G e n ot o ul
P urifi c ati o n , q u a ntifi c ati o n

I M P R E CI- m2 I Eau All Pr e p D N A/ R N A Mi ni Kit M ast er mi x G o T a q L o n g G e n o S cr e e n
et m él a n g e é q ui m ol air e
I M P R E CI- m2 I Bi ofil m P o w er Bi ofil m D N A M ast er mi x G o T a q L o n g G e n o S cr e e n
I M P R E CI- m2 II Eau All Pr e p D N A/ R N A Mi ni Kit M ast er mi x G o T a q L o n g G e n o S cr e e n
I M P R E CI- m2 II Bi ofil m P o w e r Bi ofil m D N A M ast er mi x G o T a q L o n g G e n o S cr e e n
II. 2. 2. 1. 2. A m plifi c ati o n d e l ’A D N e xtr ait p ar P C R ( « P ol y m er as e c h ai n r e a cti o n ») et

pr é p ar ati o n d es é c h a ntill o ns p o ur l e s é q u e n ç a g e
L a r é gi o n V 4- V 5 d u g è n e c o d a nt p o ur l’A D N ri b os o mi q u e 1 6 S a ét é a m plifi é e e n utilis a nt l es

a m or c es 5 1 5 F -Y/ 9 2 6 R ( P ar a d a et al. , 2 0 1 6). C es a m or c es o nt ét é c h oi si es c ar ell es d o n n e nt
u n e i m a g e pr é ci s e et r és ol uti v e d es c o m m u n a ut és b a ct éri e n n es et ar c h é e n n es m ari n es, a u
r e g ar d d e l e urs pr o p orti o ns r es p e cti v es d a ns l a c o m m u n a ut é pr o c ar y ot e. L es P C R o nt ét é
r é ali s é es à l’ai d e d u G o T a q ® Fl e xi D N A P ol y m er as e ( Pr o m e g a) s a uf p o ur l es é c h a ntill o ns d’e a u
d e l ’i m m ersi o n P R E V E N T q ui o nt ét é a m plifi és a v e c l ’A D N p ol y m ér as e G o T a q G 2 ( P R O M E G A).
P o ur t o us l es é c h a ntill o ns e n v o y és à s é q u e n c er c h ez l e pr est at air e G e n o S cr e e n, l es pr o d uits
d e P C R o nt e ns uit e ét é p ur ifi és a v e c d es bill es A M P ur e X P ( A g e n c o urt Bi os ci e n c e) et q u a ntifi és
p ar l a m ét h o d e d e Q u a nt -i T ™ Pi c o Gr e e n ™ ds D N A R e a g e nt ( Lif e T e c h n ol o gi es), e n s ui v a nt l es
i nstr u cti o ns d es f o ur ni ss e urs. P o ur l e s é q u e n ç a g e c h ez G e n ot o ul, l es pr o d uits d e P C R s o nt
dir e ct e m e nt e n v o y és a u pr est at air e. P o ur pl u s d e d ét ail s, l es pr ot o c ol es d e P C R, d e
p urifi c ati o ns et d e q u a ntifi c ati o ns s o nt f o ur ni s d a ns les arti cl es 3, 4 et 5 (s e cti o n m at éri el s et
m ét h o d es o u m at éri el s s u p pl é m e nt air es).
II. 2. 2. 1. 3. A n al ys es d e s é q u e n ç a g e h a ut d é bit d es pr o d uits d e P C R
L es pr o d uits d e P C R d es é c h a ntill o ns d’ e a u o nt ét é a n al ys és p ar l e s é q u e n ç a g e d ’u n e b a n q u e
d’ a m pli c o ns ci bl a nt l ’A D Nr 1 6 S p ar l a t e c h ni q u e Ill u mi n a Mi S e q 2 * 2 5 0 p air es d e b as es p ar
G e n os cr e e n ( Lill e, Fr a n c e). L es pr o d uits d e P C R d es é c h a ntill o ns d e bi ofil ms et d e q u el q u es
é c h a ntill o ns d’ e a u p o ol és pr o v e n a nt d e l a c a m p a g n e d e P R E V E N T ( 1 é c h a ntill o n d’ e a u p ar sit e
et p ar pr of o n d e ur ; n = 1 0) o nt ét é a n al ys és p ar l e s é q u e n ç a g e d ’u n e b a n q u e d ’a m pli c o ns
ci bl a nt l ’A D Nr 1 6 S p ar l a t e c h ni q u e Ill u mi n a M i S e q 2 * 2 5 0 p air es d e b as es, p ar l a pl at ef or m e
G e n ot o ul ( I N R A, C ast a n et -T ol os a n, Fr a n c e).
L es ét a p es d e b as e d u pri n ci p e d e s é q u e n ç a g e p ar l a t e c h ni q u e Ill u mi n a Mi S e q s o nt
d é crit es d a ns l a Fi g ur e II- 4. L e pr o c ess us d e s é q u e n ç a g e c o m me n c e p ar l a pr é p ar ati o n d' u n e
bi bli ot h è q u e. L ’é c h a ntill o n d ’A D N est ci s aill é e n fr a g m e nts c o urts d e t aill e c o n n u e, p ui s d es
a d a pt at e urs d e s é q u e n ç a g e s o nt li g at ur és a u x d e u x e xtr é mit és d e c h a q u e fr a g m e nt p ar
h y bri d ati o n. L es fr a g m e nts s o nt e ns uit e pl a c és d a ns u n p uits ( Fl o w C ell). C h a q u e p uits c o nti e nt
d es oli g o n u cl é oti d es d o nt l es s é q u e n c es s o nt c o m pl é m e nt air es a u x a d a pt at e urs d e s ort e q u e
l' e xtr é mit é li br e d u fr a g m e nt d’A D N s ’att a c h e a u x p ar oi s d u p uits vi a u n a p p ari e m e nt d e b as es.
U n e ét a p e d e P C R c o n v er tit l e fr a g m e nt i niti al e n s a s é q u e n c e c o m pl é m e nt air e, ai nsi l e bri n
s e ns (r e v ers e) et l e bri n a nti -s e ns (f or w ar d) s o nt li és à l a s urf a c e d u p uits. P o ur a m plifi er l e
si g n al, l a P C R est r é p ét é e p e n d a nt pl usi e urs c y cl es, c e q ui d o n n e u n gr o u p e d e c o pi es a ut o ur
d e l a c o pi e i niti al e d' u n fr a g m e nt. L e s é q u e n ç a g e c y cli q u e d e c es gr o u p es d e fr a g m e nts utilis e
u n pr o c ess us d e s é q u e n c e p ar s y nt h ès e. D ur a nt c h a q u e c y cl e d e s é q u e n ç a g e, u n fl u or o p h or e
att a c h é à u n n u cl é oti d e est aj o ut é a u bri n d ’A D N e n f or m ati o n. A pr ès l’i n c or p or ati o n d e
c h a q u e n u cl é oti d e, u n e s o ur c e d ’e x cit ati o n p ar l as er e x cit e l e fl u or o p h or e et u n s c a n n er
o pti q u e b al a y e l e p uit p o ur i d e ntifi er l es diff ér e nt es c o ul e urs d es fl u or o p h or es q ui
r e pr és e nt e nt l es n u cl é oti d es aj o ut és à c h a q u e gr o u p e d e c o pi es d’ A D N. C ett e i nf or m ati o n
o pti q u e est c o n v erti e e n b as e n u cl éi q u e p o ur bri n d ’A D N e n f or m ati o n. À l a fi n d e c h a q u e
c y cl e, l e t er mi n at e ur est r etir é et l e c y cl e s ui v a nt s e p o urs uit j us q u' à att ei n dr e l a l o n g u e ur d e
s é q u e n c e s o u h ait é e. D a ns l e s é q u e n ç a g e p air e d- e n d, u n e f oi s q u e l a s é q u e n c e d u bri n r e v ers e
est fi ni, u n e a m or c e l a n c e l e s é q u e n ç a g e d u bri n f or w ar d d e c h a q u e fr a g m e nt. C h a q u e p uits
p e ut pr o d uir e 2 5 0 milli o ns d e s é q u e n c es d ’u n e l o n g u e ur c o m pri s e e ntr e 2 5 0 et 5 0 0 p b ( 5 0 0
G o d e d o n n é es p ar p uits). E nfi n, c h a q u e é c h a ntill o n c o nti e nt u n c o d e b arr e u ni q u e, c o m p os é
d e n u cl é oti d es, ai nsi pl usi e urs é c h a ntill o ns p e u v e nt êtr e r e gr o u p és d a ns u n s e ul t u b e, c e q ui

f a cilit e gr a n d e m e nt l e d é bit d e s é q u e n ç a g e.
L es d o n n é es br ut es d e s é q u e n ç a g e (s éri e d’ i m a g es e n 4 c o ul e urs) s o nt e ns uit e
a n al ys é es s ur pl usi e urs ni v e a u x à l ’ai d e d ’u n e ns e m bl e d e l o gi ci el s bi oi nf or m ati q u es à l a fi n d u
s é q u e n ç a g e. A u c o urs d e l a pr e mi èr e ét a p e, l es d o n n é es br ut es d u s é q u e n ç a g e s o nt
d é cr y pt é es e n s é q u e n c es n u cl é oti di q u es, a p p el é es « l e ct ur es » o u « r e a ds » q ui s o nt e ns uit e
r e gr o u p é es p ar c o d e b arr e q ui c orr es p o n d à u n é c h a ntill o n d a ns l e c a dr e d e c ett e t h ès e. C ett e
a n al ys e d e d é cr y pt a g e et d e d é m ulti pl e x a g e p er m et d e r e gr o u p er t o ut es l es s é q u e n c es
pr o d uit es p ar l e s é q u e n ç a g e et a y a nt l e m ê m e c o d e b arr e d a ns u n fi c hi er p ar é c h a ntill o n.
Fi g ur e II- 4 Pr és e nt ati o n d es pri n ci p al es ét a p es d e b as e d u s é q u e n ç a g e p ar l a t e c h ni q u e Ill u mi n a Mi S e q. S o ur c e :

htt ps:// w w w.i nt e c h o p e n. c o m/ b o o ks/ n e xt -g e n er ati o n -s e q u e n ci n g -a d v a nc es -a p pli c ati o ns -a n d -c h all e n g es/ n e xt -
g e n er ati o n -s e q u e n ci n g-i n-a q u ati c -m o d els .
II. 2. 2. 2. Es ti m ati o n d e l a d e n sit é d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a n s l es bi ofil m s p ar q P C R

( Arti cl e 4)
À p artir d e l ’A D N e xtr ait, l a d e nsit é d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d e c h a q u e bi ofil m pr él e v é

a ét é esti m é e p ar q u a ntifi c ati o n d u g è n e c o d a nt p o ur l ’A R N ri b os o mi q u e 1 6 S p ar P C R
q u a ntit ati v e ( q P C R p o ur « q u a ntit ati v e p ol y m er as e c h ai n r e a cti o n ») e n utilis a nt l es a m or c es
B A C 3 3 8f/ 5 1 5 R ( B orr el et al. , 2 0 1 2). L es r é a cti o ns d’a m p lifi c ati o n o nt ét é r é ali s é es e n tri pli c at
a v e c l e m ast er mi x G o T a q ® S y br Gr e e n ( Pr o m e g a) d a ns u n t h er m o c y cl er Li g ht C y cl er 4 8 0
( Qi a g e n). D es d ét ail s s ur l e pr ot o c ol e d e q P C R s o nt f o ur ni s d a ns l’arti cl e 4 (s e cti o n m at éri el s
et m ét h o d es o u m at éri el s s u p pl é m e nt a ir es).
II. 2. 2. 3. Esti m ati o n d e l ’a b o n d a n c e ( Arti cl es 1, 2, 3, et 5) et d e l a str u ct ur e ( Arti cl es 1 et 2)

d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es p ar c yt o m étri e e n fl u x
L’ esti m ati o n d e l ’a b o n d a n c e ( c ell ul es p ar millilitr e) et d e l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és

ultr a pl a n ct o n i q u es ( pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es, pi c o- et n a n o p h yt o pl a n ct o n) a ét é r é ali s é e
p ar c yt o m étri e e n fl u x s ur l ’a p p ar eil B D A c c uri T M
C 6 ( B D Bi os ci e n c es). C h a q u e c ell ul e
ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u e est c ar a ct éri s é e s el o n s es pr o pri ét és o pti q u es d e diff usi o n (t aill e et
f or m e) et d’a ut ofl u or es c e n c e ( pi g m e nts p h ot os y nt h éti q u es) et cl ass é e p ar mi 4 gr o u p es :
Pr o c hl or o c o c c us -li k e, S y n ec h o c o c c us -li k e, pi c o e u c ar y ot e-li k e et n a n o e u c ar y ot e-li k e. L e gr o u p e
Pr o c hl or o c o c c us -li k e est pri s e n c o m pt e d a ns l’arti cl e 2. D a ns l es a utr es arti cl es, c e gr o u p e
n’ est pl us pri s e n c o m pt e c ar s a d ét e cti o n est r e n d u e diffi cil e et i m pr é ci s e d e p ar s a pr o xi mit é
a v e c l e br uit d e f o n d d e l ’a p p ar eil B D A c c uri T M C 6. L ’a b o n d a n c e d es pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es
li br es a ét é esti m é e a pr ès u n m ar q u a g e a u S Y BR gr e e n ( c o n c e ntr ati o n fi n al e d e 0. 5 X). L es
d o n n é es o nt ét é a c q ui s es et a n al ys é es a v e c l e l o gi ci el B D A c c uri C Fl o w Pl us. L es pr ot o c ol es
d ét aill és p o ur l ’a n al ys e e n c yt o m étri e e n fl u x s o nt i ss us d e Gr é g ori, Citt eri o, et al. (2 0 0 1) et
d a ns l es arti cl es 1, 2, 3 et 5 (s e cti o n m at éri el s et m ét h o d es o u m at éri el s s u p pl é m e nt air es).
II. 3. Tr ait e m e nts bi oi nf or m ati q u es et a n al y s es st atisti q u es
P o ur c h a q u e é c h a ntill o n, d es di z ai n es d e milli ers d e r e a ds s o nt pr o d uits. Ai nsi, u n tr ait e m e nt

ri g o ur e u x et s yst é m ati q u e d es s é q u e n c es n e p e ut êtr e o bt e n u q u e p ar l ’i nt er m é di air e d’u n
tr ait e m e nt bi oi nf or m ati q u e. L es tr ait e m e nts bi oi nf or m ati q u es o nt ét é r é ali s és p ar l es

pi p eli n es Qii m e et D A D A 2. D a ns l es p arti es s ui v a nt es, l es pri n ci p al es ét a p es d e c h a q u e
pi p eli n e, ai nsi q u e l e urs a v a nt a g es et i n c o n v é n i e nts s o nt pr és e nt é es .
II. 3. 1. Tr ait e m e nts bi oi nf or m ati q u es d es r és ult ats d e s é q u e n ç a g e
II. 3. 1. 1. Pi p eli n e d e QII M E ( Arti cl es 3 et 4)
L e pri n ci p e d e l’ a n al ys e bi oi nf or m ati q u e ( pr étr ait e m e nt et tr ait e m e nt d es s é q u e n c es) a v e c

u n e p arti e d e l ’a n al ys e s o us QII M E 1. 9 est pr és e nt é d a ns l a Fi g ur e II- 5. E n a m o nt d u tr ait e m e nt
s o us QII M E, l a pr e mi èr e ét a p e a ét é d ’a p p ari er l es s é q u e n c es r e v ers e et f or w ar d a v e c l e
l o gi ci el e n li br e a c c ès P E A R v. 0. 9. 8 ( p o ur « P air e d -E n d r e A d m er g e R ») a v e c l es p ar a m ètr es d e
b as e (J. Z h a n g et al. , 2 0 1 4). L es d o n n é es a p p ari é es s o nt e ns uit e r e gr o u p é es d a ns u n fi c hi er p ar
é c h a ntill o n o ù c h a q u e s é q u e n c e pr és e nt e u n c o d e b arr e c orr es p o n d a nt à l ’é c h a ntill o n d a ns
l e q u el ell e a ét é i d e ntifi é.
L e l o gi ci el e n li br e a c c ès QII M E 1. 9 ( p o ur « Q u a ntit ati v e I nsi g hts I nt o Mi cr o bi al
E c ol o g y », C a p or as o et al. , 2 0 1 0) a ét é utili s é p o ur l e tr ait e m e nt d es d o n n é es d é m ulti pl e x é es,
a p p ari é es et n ett o y é es. L e n ett o y a g e d es d o n n é es br ut es a ét é eff e ct u é p ar d ér é pli c ati o n d es
d o n n é es, p ar l ’éli mi n ati o n d es s é q u e n c es d e l o n g u e ur i nf éri e ur e à 1 0 0 p b, d es s é q u e n c es a v e c
d es b as es a m bi g u ës o u h o m o p ol y m èr es et d es c hi m èr es. L es c hi m èr es s o nt d es s é q u e n c es d e
b o n n e q u alit é m ai s pr o v e n a nt d e bi ai s d ’a m plifi c ati o n. U n e f oi s l es s é q u e n c es pr é p ar é es, ell es
s o nt cl ust eris é es e n O T U a u s e uil d e si mil arit é d e 9 7 % s el o n l a m ét h o d e Us e ar c h ( E d g ar, 2 0 1 0).
P o ur c el a, l es s é q u e n c es s o nt ali g n é es c o ntr e u n e c oll e cti o n d e s é q u e n c es r éf ér e n c es d a ns l es
b as es d e d o n n é es et l es s é q u e n c es q ui n ’o nt p a s d e r éf ér e n c e d a ns l es b as es d e d o n n é es s o nt
cl ust eri s é es « d e n o v o » e ntr e ell es. L ’affili ati o n t a x o n o mi q u e a ét é r é alis é e e n c o m p ar a nt l e
r e pr és e nt a nt m aj orit air e d e c h a q u e O T U à u n e b as e d e d o n n é es d e s é q u e n c es c o n n u es d es
g è n es d e l ’A R Nr 1 6 S, l a b as e d e d o n n é es SI L V A v. 1 2 8 ( T a x o n o m y Cl assifi c ati o n) ( Q u ast et al. ,
2 0 1 3) . A l a fi n d e l’a n al ys e, u n fi c hi er BI O M est cr é é. Il c orr es p o n d à l a t a bl e d ’O T U et i n cl ut l e
n o m br e d ’o c c urr e n c es d e c h a q u e O T U p ar é c h a ntill o n, ai nsi q u e l a t a x o n o mi e d e c h a q u e O T U.
C e fi c hi er v a p o u v oir êtr e utili s é p o ur l es a n al ys es d e di v ersit é et l es a n al ys es st ati sti q u es.
Fi g ur e II- 5 Sc h é m a c o n c e pt u el d u tr ait e m e nt d es d o n n é es d e s é q u e n ç a g e d es a m pli c o ns d u g è n es d e l ’A R Nr 1 6 S

b a ct éri e ns a v e c QII M E 1. 9. E n v ert : l es d o n n é es br ut es d u s é q u e n ç a g e ; e n j a u n e : l es ét a p es d e pr étr ait e m e nt
d es d o n n é es ; e n bl e u : l es ét a p es d e tr ait e m e nts d es d o n n é es s o us QII M E 1. 9. L es a n al ys es d e di v ersit é al p h a et
b et a p e u v e nt êtr e r é alis é es a v e c d’ a utr es l o gi ci els q u e QII M E c o m m e R p ar e x e m pl e .
II. 3. 1. 2. Pi p eli n e d e D A D A 2 ( Arti cl e 5)
L’ a n al ys e d es d o n n é es d e s é q u e n ç a g e c o m m e n c e g é n ér al e m e nt p ar l a c o nstr u cti o n d ’ un e
t a bl e d’O T Us c orr es p o n d a nt à d es gr o u p es d e s é q u e n c es diff ér a nt l e pl us s o u v e nt d e m oi ns
d e 3 %. L a c ar a ct éri s ati o n d es é c h a ntill o ns p ar l es O T Us s ert g é n ér al e m e nt d e b as e p o ur d es
a n al ys es pl us a p pr of o n di es, o ù l es O T Us s o nt s o u v e nt assi mil és à l ’o bs er v ati o n d ’u n e
« es p è c e » l ors d e l ’affili ati o n t a x o n o mi q u e. R é c e m m e nt, d e n o u v ell es m ét h o d es o nt ét é
d é v el o p p é es afi n d ’o bt e nir d es v ari a nts d e s é q u e n c e d' a m pli c o n ( A S V p o ur « a m pli c o n
s e q u e n c e v ari a nt ») à p artir d e d o n n é es d e s é q u e n ç a g e Ill u mi n a s a ns i m p os er d es s e uil s d e
di ssi mil arit é ar bitr air es q ui d éfi ni ss e nt l es O T U ( C all a h a n et al. , 2 0 1 6, 2 0 1 7). Ainsi, l a m ét h o d e
D A D A 2 d é d uit l es A S Vs d a ns l es é c h a ntill o ns a v a nt l ’i ntr o d u cti o n d es err e urs d’a m plifi c ati o n
et d e s é q u e n ç a g e ( Fi g ur e II- 6). L a m ét h o d e p ar A S V ( D A D A 2) a m o ntr é u n e m eill e ur e
s e nsi bilit é et u n e s p é cifi cit é a ussi b o n n e v oir e m eill e ur e q u e l es m ét h o d es p ar O T Us ( QII M E)
(Fi g ur e II- 7), c e q ui d oit p er m ettr e u n e m eill e ur e i nt er pr ét ati o n é c ol o gi q u e ( C all a h a n et al. ,
2 0 1 6, 2 0 1 7; N e e d h a m et al. , 2 0 1 7; L a m b ert et al. , 2 0 1 8). La li mit e pri n ci p al e d e l ’a n al ys e a v e c
l e pi p eli n e d e D A D A 2 est q u e l’al g orit h m e d e D A D A 2 n e p e ut p as i d e ntifi er effi c a c e m e nt l es

A S V d o nt l a fr é q u e n c e est f ai bl e.
Fi g ur e II- 6 D escri pti o n d e l ’a p pr o c h e D A D A 2. L es c er cl es r e pr és e nt e nt d es e ns e m bl es i d e nti q u es d e s é q u e n c es

d e t aill e pr o p orti o n n ell e à l ’a b o n d a n c e et l a c o ul e ur c orr es p o n d à l a s é q u e nc e s a ns err e ur r é ell e (il e xist e 4
s é q u e n c es diff ér e nt es d a ns l’é c h a ntill o n : r o u g e, bl e u, v ert et gris). L es err eurs s o nt i ntr o d uit es p ar l e s é q u e n ç a g e
d’ a m pli c o ns d e l a p arti e g a u c h e v ers l a p arti e c e ntr al e d u sc h é m a. L es m ét h o d es b as é es s ur l a f or m ati o n d ’O T Us
r e gr o u p e l es s é q u e n c es si mil air es, f a uss e m e nt p ositi v e. D A D A 2 utilis e u n m o d èl e st atisti q u e d’err e urs
d’ a m pli c o ns p o ur d é d uir e dir e ct e m e nt l es A S Vs à p artir d es s é q u e n c es d e l ’é c h a ntill o n. D ’a pr ès C all a h a n et al.
(2 0 1 6) .
Fi g ur e II- 7 R és ult ats d e s é q u e nç a g e d es a m pli c o ns d u g è n es d e l ’A R Nr 1 6 S d e diff ér e nt es c o m m u n a ut és

mi cr o bi e n n es a n al ys és a v e c l es pi p eli n es QII M E 1. 9 et D A D A 2. L e s é q u e n ç a g e a ét é r é alis é a v ec l a t ec h ni q u e d e
Ill u mi n a ® Mi S e q ™ et a g é n ér é 9 3 7 6 2 s é q u e n c es a p p ari é es ( 2 x 3 0 0 p b). L ’a n al ys e a v e c D A D A 2 n ’a m o ntr é a uc u n
f a u x p ositif al ors q u e l’a n al ys e s o us QII M E a pr é dit 9 f a u x p ositif. L ors q u e l a di v ersit é d e l ’ é c h a ntill o n est él e v é e,
l a pr é cisi o n d es d e u x a n al ys es est si mil air e. E n r e v a n c h e, pl us l a di v ersit é d e l’é c h a ntill o n est f ai bl e, pl us l ’a n al ys e
s o us QII M E v a g é n ér er d es f a u x p ositifs. S o ur c e : htt ps:// w w w. z y m or es e ar c h. c o m/ bl o gs/ bl o g/t h e -mi cr o bi o mi cs -
e nli g ht e n m e nt .
L e p a c k a g e e n li br e a c c ès D A D A 2 ( p o ur « Di vi si v e A m pli c o n D e n oi si n g Al g orit h m »,
( C all a h a n et al. , 2 0 1 6) s ur R a ét é utilis é p o ur l e tr ait e m e nt d es d o n n é es d é m ulti pl e x é es d e
s é q u e n ç a g e d es a m pli c o ns d u g è n es d e l ’ AR Nr 1 6 S d es é c h a ntill o ns pr és e nt és d a ns l ’arti cl e 5 .
L e p a c k a g e D A D A 2 i m pl é m e nt e l’ e ns e m bl e d u tr ait e m e nt d es d o n n é es d e s é q u e n ç a g e
pr és e nt é pr é c é d e m m e nt m ai s d a ns u n or dr e diff ér e nt : q u alit é d es s é q u e n c es, filtr ati o n et
tri m mi n g, d ér é pli c ati o n, d e n oi si n g, ass e m bl a g e d es s é q u e n c es r e v ers e et f or w ar d,
c o nstr u cti o n d ’u n e t a bl e (i ci d ’A S Vs), s u p pr essi o n d es c hi m èr es et assi g n e m e nt d e l a
t a x o n o mi e (Fi g ur e II- 8). D A D A 2 d é d uit l es s é q u e n c es d es é c h a ntill o ns s el o n u n n o u v e a u
m o d èl e q u alit a tif d’err e urs d u es a u s é q u e n ç a g e. Ai nsi, D A D A 2 d é d uit l a c o m p ositi o n d e
l’é c h a ntill o n e n di vi s a nt l e n o m br e d ’a m pli c o ns p ar l e n o m br e d ’err e urs c al c ul é p ar l e m o d èl e
( C all a h a n et al. , 2 0 1 6).
Fi g ur e II- 8 S c h é m a c o n c e pt u el d u tr ait e m e nt d es d o n n é es d e s é q u e n ç a g e d es a m pli c o ns d u g è n es d e l ’A R Nr 1 6 S

b a ct éri e ns a v e c D A D A 2. E n v ert : l es d o n n é es br ut es d u s é q u e n ç a g e ; e n j a u n e : l es ét a p es d e tr ait e m e nt d es
d o n n é es s o us D A D A 2 ; e n bl e u : l es a n al ys es d e di v ersit é et l es a n al ys es st atisti q u es c o m pl é m e nt air es.
II. 3. 2. A n al y s es st atisti q u es d es d o n n é es d e s é q u e n ç a g e
L’ a n al ys e p ost -s é q u e n ç a g e et l e tr ait e m e nt bi oi nf or m ati q u e o nt i m pli q u é d es m a ni p ul ati o ns

st ati sti q u es q ui o nt c o ntr ai nt à l ’utilis ati o n d e d o n n é es n or m ali s é es, d a ns l ’o pti q u e d e d o n n er
le m ê m e « p oi ds » à c h a q u e é c h a ntill o n. P o ur c e f air e, l es d o n n é es o nt ét é s o us -
é c h a ntill o n n é es a u m ê m e n o m br e d e s é q u e n c es p ar é c h a ntill o n. G é n ér al e m e nt, l es d o n n é es
s o nt n or m ali s é es p ar l e n o m br e d e s é q u e n c es d e l ’é c h a ntill o n q ui c o nti e nt l e m oi ns d e
s é q u e n c es o u p ar u n n o m br e d e s é q u e n c es c h oi si v ol o nt air e m e nt p o ur c o ns er v er u n e
pr of o n d e ur d e s é q u e n ç a g e i nt ér ess a nt e. D a ns c e c as -l à, l es é c h a ntill o ns a v e c u n n o m br e d e
s é q u e n c es i nf éri e ur a u s e uil c h oi si s o nt éli mi n és d u j e u d e d o n n é es a n al ys é.
L a m aj orit é d es a n al ys es st ati sti q u es a ét é r é ali s é e a v e c l e l o gi ci el R et l ’i nt erf a c e R
St u di o ( R C or e T e a m, 2 0 1 7). L e d ét ail d es p a c k a g es, d es f o n cti o ns, d es p ar a m ètr es et d es s e uil s
utili s és p o ur c h a q u e f o n cti o n est f o ur ni d a ns t o us l es arti cl es (s e cti o n m at éri el s et m ét h o d es
o u m at éri el s s u p pl é m e nt air es) . C ert ai ns gr a p hi q u es et s orti es st atisti q u es o nt a ussi ét é
o bt e n u es a v e c C yt os c a p e v. 3. 3. 0 ( S h a n n o n et al. , 2 0 0 3) et L e F S e.
II. 3. 2. 1. St atisti q u es u ni v ari é es
Afi n d e t est er l a si g nifi c ati vit é d es diff ér e n c es e ntr e d es gr o u p es de v al e urs,

l’h o m os c é d asti cit é d es v ari a n c es et l a di stri b uti o n n or m al e d es v al e urs o nt ét é t est é es , e n
utili s a nt u n t e st d e L e v e n e et u n t est d e S h a pir o r es p e cti v e m e nt. Si l es d o n n é es ét ai e nt
n or m al es et si l a v ari a n c e n ’ét ait p as si g nifi c ati v e m e nt diff ér e nt e e ntr e l es c o n diti o ns t est é es,
l es d o n n é es ét ai e nt p ar a m étri q u es. D a ns c e c as, u n e A N O V A ( p o ur « A N al ysis Of V Ari a n c e »)
à u n o u d e u x f a ct e urs a ét é utili s é e. D es t ests p ost -h o c d e c o m p ar ai s o n d e u x à d e u x o nt ét é
r é ali s és à l’ai d e d ’u n t est d e T u k e y H S D si l es r és ult ats d es A N O V As m o ntr e nt d es diff ér e n c es
si g nifi c ati v es. D a ns l e c as o ù l es d o n n é es s o nt n o n p ar a m étri q u es, l e t est st ati sti q u e e m pl o y é
a ét é c el ui d e Kr us k al- W allis. L es t ests d e c orr él ati o n o nt ét é r é ali s és e n utili s a nt l a m ét h o d e
d e S p e ar m a n p o ur d ét er mi n er l es r el ati o ns e ntr e l es diff ér e nt es v ari a bl es bi oti q u es et
a bi oti q u es m es ur é es.
II. 3. 2. 2. St atisti q u es m ulti v ari é es
L es a n al ys es e n d e u x di m e nsi o ns n M D S ( p o ur « N o n -m etri c M ulti -di m e nsi o n al S c ali n g ») o nt

ét é r é ali s é es e n utili s a nt l a di st a n c e d e Br a y -C urti s. D e pl us, ass o ci é e à l a n M D S, d es a n al ys es
d e si mil arit é ( A N O SI M p o ur « A n al ysis Of SI Mil ariti es ») et d es P E R M A N O V A ( p o ur
« P E R M ut ati o n al A N al ysis Of t h e V Ari a n c e ») o nt ét é r é alis é es p o ur t est er st ati sti q u e m e nt si
l es diff ér e n c es o bs er v é es e ntr e 2 gr o u p es o u pl us s o nt si g nifi c ati v es. L’ A N O SI M t est e si l es
di st a n c es e ntr e l es gr o u p es ( o u c o n diti o ns) s o nt si g n ifi c ati v e m e nt s u p éri e ur es à l a di st a n c e
d a ns l es gr o u p es. L e t est d e P E R M A N O V A t est e si l a di st a n c e est si g nifi c ati v e m e nt diff ér e nt e
e ntr e l es gr o u p es. L es d e u x t ests s o nt s e nsi bl es à l a v ari a n c e e ntr e l es gr o u p es. L e t est d e
P E R M A N O V A est g é n ér al e m e nt pl u s r o b ust e p o ur l es d o n n é es é c ol o gi q u es m ai s r est e s e nsi bl e
à l’ h ét ér o g é nit é d e l a v ari a n c e e ntr e l es gr o u p es. E nfi n, d es a n al ys es SI M P E R ( p o ur « SI Mil arit y
P E R c e nt a g e ») o nt ét é r é ali s é es p o ur d ét er mi n er l es gr o u p es t a x o n o mi q u es di s cri mi n a nts
e ntr e d e u x c o n diti o ns ( i. e. 2 tr ait e m e nts, 2 sit es d e pr él è v e m e nt, 2 pr of o n d e urs, et c.). T o ut es
c es f o n cti o ns s o nt i ss u es d u p a c k a g e V e g a n ( O ks a n e n et al. , 2 0 1 6).
L es a n al ys es d e r e d o n d a n c e ( R D A p o ur « r e d u n d a n c y an al ysis ») m o d éli s e nt l ’eff et
d’ u n e m atri c e X d e v ari a bl es e x pli c ati v es s ur u n e m atri c e Y d e v ari a bl es r é p o ns es e n eff e ct u a nt
u n e or di n ati o n d e Y afi n d ’o bt e nir d es a x es d ’or di n ati o n q ui c orr es p o n d e nt à d es
c o m bi n ai s o ns li n é air es d es v ari a bl es d e l a m atri c e X. L es v ari a bl es e x pli c ati v es X p e u v e nt êtr e

q u a ntit ati v es, q u alit ati v es o u bi n air es. A v a nt d ’eff e ct u er u n e R D A, l es v ari a bl es e x pli c ati v es d e
X o nt ét é c e ntr é es, st a n d ar di s é es (si l es v ari a bl es e x pli c ati v es s o nt d ’u nit és diff ér e nt es),
tr a nsf or m é es ( afi n d e li mit er l ’as y m étri e d es v ari a bl es e x pli c ati v es) o u n or m ali s é es ( afi n d e
li n é aris er l e urs r el ati o ns). L a c oli n é arit é e ntr e v ari a bl es e x pli c ati v es d oit é g al e m e nt êtr e
mi ni m al e p o ur eff e ct u er u n e R D A. Afi n d ’o bt e nir l e m eill e ur m o d èl e d e R D A, l es v ari a bl e s
e x pli c ati v es o nt ét é s él e cti o n n é es p ar s él e cti o ns pr o gr essi v es o u r é gr essi v es afi n d ’éli mi n er
l es v ari a bl es e x pli c ati v es n o n si g nifi c ati v es. Pl usi e urs v al e urs st ati sti q u es o nt ét é e xtr ait es d e
l a R D A. L e R² m es ur e l a f or c e d e l a r el ati o n e ntr e Y et X e n c al c ul a nt l a pr o p orti o n d e l a
v ari ati o n d e Y e x pli q u é e p ar l es v ari a bl es X. L e R² aj ust é m es ur e é g al e m e nt l a f or c e d e l a
r el ati o n e ntr e Y et X, m ai s a p pli q u e u n e c orr e cti o n d u R² afi n d e t e nir c o m pt e d u n o m br e d e
v ari a bl es e x pli c ati v es. E nfi n, l a st atisti q u e F c orr es p o n d à u n t est gl o b al d e l a si g nifi c ati vit é d e
l a R D A. L e p artiti o n n e m e nt d e l a v ari ati o n a ét é utili s é a pr ès a v oir f ait u n e R D A p o ur di vi s er l a
v ari ati o n d ’u n e m atri c e d e v ari a bl e r é p o ns e Y e n d e u x, tr oi s o u q u atr e j e u x d e d o n n é es
e x pli c ati v es. L e r és ult at d ’u n p artiti o n n e m e nt d e l a v ari ati o n a ét é r e pr és e nt é p ar u n
di a gr a m m e d e V e n n s ur l e q u el o nt ét é a n n ot és l es p o ur c e nt a g es d e v ari a n c e e x pli q u é e p ar
c h a c u n d es j e u x d e d o n n é es e x pli c ati v es ( o u p ar l e urs i nt er a cti o ns).
L es a n al ys es e n r és e a u o n t p er mi s d’ ét u di er l es r el ati o ns st atisti q u es e ntr e
mi cr o or g a ni s m es o u e ntr e l es mi cr o or g a ni s m es et l es p ar a m ètr es e n vir o n n e m e nt a u x . Ell es
o nt ai nsi p er mi s d e diff ér e nti er l es mi cr o or g a ni s m es e n t er m es d e c o n diti o ns pr éf ér e nti ell es
et a ussi d e r e gr o u p er d e s mi cr o or g a ni s m es q ui t e n d e nt à êtr e r etr o u v és e ns e m bl e d e m a ni èr e
n o n al é at oir e ( c o -o c c urr e n c e) o u a u c o ntr air e, à n e j a m ai s êtr e r etr o u v és e ns e m bl e ( c o -
e x cl usi o n). C es r el ati o ns s o nt b as é es s ur d es c orr él ati o ns ( P e ars o n, S p e ar m a n, K e n d all, et c.)
et d es m es ur es d e di st a n c e ( E u cli di e n n e, Br a y - C urti s, K ull b a c k- L ei bl er, et c.) afi n d e m es ur er l a
n at ur e et l a f or c e d es i nt er a cti o ns. C es m es ur es o nt p er mi s e ns uit e d ’attri b u er u n e r el ati o n
p ositi v e o u n é g ati v e. L a si g nifi c ati vit é d es i nt er a cti o ns a ét é m es ur é e a v e c d es t ests d e
p er m ut ati o ns et d e b o otstr a ps. E nfi n, t o ut es l es i nf or m ati o ns g é n ér é es p ar l ’a n al ys e e n r és e a u
o nt ét é vis u ali s é es gr a p hi q u e m e nt. Ai nsi, l es a n al ys es e n r és e a u o nt ét é r é alis é es a v e c l e pl u g -
i n C o N et v. 1. 1. b ( F a ust a n d R a es, 2 0 1 6) et vi s u ali s é es a v e c C yt os c a p e v. 3. 3. 0 ( S h a n n o n et al. ,
2 0 0 3) .
L es a n al ys es di s cri mi n a nt es li n é air e d e l’ eff et d e t aill e ( L Ef S e p o ur « Li n e ar di s cri mi n a nt
a n al ysi s Eff e ct Si z e ») o nt p er mi s d’i d e ntifi er d es bi o m ar q u e urs, q u el q u e s oit l e ni v e a u
t a x o n o mi q u e, q ui s o nt i m pli q u és d a ns l a di s cri mi n ati o n d e 2 o u pl usi e urs gr o u p es ( S e g at a et

al. , 2 0 1 1). L es a n al ys es L Ef S e o nt ét é r é ali s é es s ur l e sit e G al a x y ( G o e c ks et al. , 2 0 1 0). Pl us d e
d ét ails s o nt f o ur ni s d a ns l a s e cti o n m at éri els et m ét h o d es et d a ns l e m at éri el s u p pl é m e nt air e
d e l ’arti cl e 3.
E nfi n, l a pr é di cti o n f o n cti o n n ell e d’ u n e c o m m u n a ut é mi cr o bi e n n e à p artir d es d o n n é e s
d e s é q u e n ç a g e d’ u n e b a n q u e d ’a m pli c o ns ci bl a nt l ’ A RNr 1 6 S a ét é r é ali s é a v e c T a x 4f u n
( A ß h a u er et al. , 2 0 1 5). C ett e a p pr o c h e n e p e ut p as r e m pl a c er u n e a n al ys e d e m ét a g é n o mi q u e
m ai s ell e est tr ès u til e p o ur c o m pl ét er u n e a n al ys e d e di v ersit é t a x o n o mi q u e. A v e c T a x 4f u n,
u n li e n e ntr e l es s é q u e n c es d e g è n es d’ A R Nr 1 6 S et l’ a n n ot ati o n f o n cti o n n ell e d e g é n o m es
pr o c ar y ot es s é q u e n c és est r é alis é. C ett e m ét h o d e a f o ur ni u n e pr é di cti o n d e pr ofil s
f o n cti o n n els s ur l a b as e d es a b o n d a n c es d’ O T Us o u d’ A S Vs affili és a v e c l a b as e d e d o n n é es
SI L V A. L’ a b o n d a n c e d e c h a q u e O T U o u A S V a e ns uit e ét é tr a nsf or m é e e n pr ofil f o n cti o n n el à
l’ ai d e d e T a x 4 F u n e n 3 ét a p es. Pr e mi èr e m e nt, l e pr ofil d e l’ O T U o u l’ A S V « SI L V A » a ét é
tr a nsf or m é e n pr ofil t a x o n o mi q u e d’ or g a ni s m es pr o c ar y ot es b as é s ur l a b as e d e d o n n é es
K E G G ( p o ur « K y ot o E n c y cl o p e di a of G e n es a n d G e n o m es »). E ns uit e, l es a b o n d a n c es esti m é es
d es or g a ni s m es pr o c ar y ot es « K E G G » o nt ét é n or m alis é es p ar l e n o m br e d e c o pi e s d e l’ A RNr
1 6 S t ot al. E nfi n, l es a b o n d a n c es t a x o n o mi q u es n or m ali s é es o nt ét é utili s é es p o ur c o m bi n er
li n é air e m e nt l es pr ofil s f o n cti o n n el s ( K Os p o ur « K E G G Ort h ol o g y g e n es) d e c h a q u e or g a ni s m e
« K E G G » afi n d e pr é dir e l e pr ofil f o n cti o n n el d e l a c o m m u n a ut é mi cr o bi e n n e. C es K Os s o nt
or g a ni s és e n gr a n d m ét a b oli s m es e n a c c or d a v e c l a hi ér ar c hi s ati o n d es K Os e n s o us -s yst è m es.
C ett e hi ér ar c hi s ati o n a ét é r é ali s é p ar Éli s a C at ã o (l a b or at oir e M A PI E M) ( C at ã o et al.
S u b mitt e d ).
112 C H A PI T R E III
C H A PI T R E III. I N F L U E N C E DE L A C O N T A MI N A TI O N D E S S É DI M E N T S E T D E
L’ E A U DE ME R S U R L‘ A B O N D A NCE R E L A TI V E DES C O M M U N A UTES
U L T R A P L A N C T O NI Q U E S
III. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e
L’i nfl u e n c e d e l a c o nt a mi n ati o n e n él é m e nts tr a c es m ét alli q u es s ur l’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e

d es c o m m u n a ut és ultr a p l a n ct o ni q u es ( pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es et ultr a p h yt o pl a n ct o n) est
u n s uj et m aj e ur e n é c ol o gi e mi cr o bi e n n e, p arti c uli èr e m e nt e n mili e u m ari n c ôti er. E n eff et,
c es é c os yst è m es à l’i nt erf a c e a v e c l es z o n es t err estr es s o nt s uj ets à d e f ort es pr essi o ns
a nt hr o p i q u es q ui g é n èr e nt l e pl us s o u v e nt u n e f ort e c o nt a mi n ati o n d es s é di m e nts et d e l a
c ol o n n e d’ e a u. D a ns l es z o n es c ôti èr es, il n’ est p as r ar e d’ o bs er v er d es p h é n o m è n es d e r e mi s e
e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts d us à d es p h é n o m è n es cli m ati q u es e xtr ê m es ( i. e. t e m p êt es), a u
tr afi c m ariti m e o u e n c or e à d es o p ér ati o ns d e dr a g a g e. Ai nsi, l e s é di m e nt r e mi s e n s us p e nsi o n,
s’il est c o nt a mi n é p e ut d e v e nir u n e s o ur c e m aj e ur e d e p oll uti o n d a ns l a c ol o n n e d’ e a u et
p ot e nti ell e m e nt aff e ct er l es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es. L e s E T M i ss us d e l a r e mi s e e n
s us p e nsi o n p e u v e nt êtr e pr és e nts s o us diff ér e nt es f or m es ( p arti c ul air es o u diss o ut es) a y a nt
u n e i nfl u e n c e s ur l e ur bi o di s p o ni bilit é et l e ur t o xi cit é. P ar aill e urs, il a ét é m o ntr é q u e l es E T M
p o u v ai e nt a v oir d es eff ets d él ét èr es s ur l es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es, a u ni v e a u
c ell ul air e (str ess o x y d atif, r é d u cti o n d es pr o c ess us m ét a b oli q u es, v oir e m ort c ell ul air e) d’ u n e
p art et a u ni v e a u d es p o p ul ati o ns ( c h a n g e m e nt d e str u ct ur e d es c o m m u n a ut és, a c q ui siti o n
d e m é c a ni s m es d e r ési st a n c e) d’ a utr e p art. T o ut ef oi s, l a pl u p art d es ét u d es m o ntr a nt l es
eff ets d es E T M s ur l es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es s o nt c o n d uits e n l a b or at oir e s ur u n e
o u q u el q u es es p è c es c ulti v a bl es o u s ur u n e p o p ul ati o n si m plifi é e. D e pl us, c es ét u d es s o nt
s o u v e nt b as é es s ur l’ a n al ys e d’ u n e c o nt a mi n ati o n si m pl e ( u n o u d e u x E T M m a xi m u m) s a ns
pr e n dr e e n c o m pt e d es p h é n o m è n es c o m pl e x es d u mili e u n at ur el c o m m e l a r e mi s e e n
s us p e nsi o n d e s é di m e nts c o nt a mi n és. E nfi n, d a ns l e b ut d’i d e ntifi er l es s e uils d e
c o n c e ntr ati o ns e n E T Ms criti q u es à p artir d es q u el s u n eff et d e l a c o nt a mi n ati o n est o bs er v é,
l es c o n c e ntr ati o ns utili s é es d a ns c es ét u d es s o nt tr ès s o u v e nt p e u r e pr és e nt ati v es d es
c o n c e ntr ati o ns r é ell es r etr o u v é es d a ns l e mili e u.
D a ns c e c o nt e xt e, l a pr e mi èr e p arti e d e c e c h a pitr e est b as é e s ur d e u x c a m p a g n es d e

t err ai n à h a ut e fr é q u e n c e s p ati al e d a ns l a r a d e d e T o ul o n e n 2 0 1 4 et 2 0 1 5 et d e u x e x p éri e n c es
e n l a b or at oir es. A u c o urs d e c es ét u d es, l’ a b o n d a n c e et d e l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és
ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es a ét é d ét er mi n é es p ar c yt o m étri e e n fl u x. L es c a m p a g n es d e t err ai n
o nt p er mi s (i) d’ ét u di er l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es l e l o n g d es
gr a di e nts m ulti pl es d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d a ns l a r a d e d e T o ul o n et (ii) d’i d e ntifi er l es
pri n ci p a u x f a ct e urs e n vir o n n e m e nt a u x r es p o ns a bl es d es v ari ati o ns s p ati al es. L es
e x p éri m e nt ati o ns e n l a b or at oir e o nt p er mi s d e (iii) t est er l’i nfl u e n c e r es p e cti v es d e c ert ai ns
f a ct e urs i d e ntifi és c o m m e p ot e nti ell e m e nt str u ct ur a nt p o ur l es c o m m u n a ut és. Ai nsi
l’i nfl u e n c e d’ u n aj o ut d’ E T Ms s e ul, d’ u n c o c kt ail E T Ms -n utri m e nts et d’ u n e c o nt a mi n ati o n e n
E T Ms d u e à l a r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts a p u êtr e ét u di é e .
L a d e u xi è m e p arti e d u c h a pitr e est b as é e s ur u n s ui vi m e ns u el à l o n g t er m e, d’ O ct o br e
2 0 1 2 à D é c e m br e 2 0 1 7, d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es d a ns l a r a d e d e T o ul o n p ar
c yt o m étri e e n fl u x. L e b ut d e c ett e c a m p a g n e d e t err ai n à pl us h a ut e fr é q u e n c e t e m p or ell e a
ét é d’ a v oir u n e vi si o n à l o n g t er m e d e l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es
q ui s e v e u t c o m pl é m e nt air e d es c a m p a g n es d e t err ai n à h a ut e fr é q u e n c e s p ati al e. L es
pri n ci p a u x o bj e ctifs d e c e s ui vi o nt ét é : d’ é v al u er à l o n g t er m e (i) l e p artiti o n n e m e nt d es
él é m e nts tr a c es m ét alli q u es, l e ur l a bilit é, l e ur bi o di s p o ni bilit é et l es m o difi c ati o ns i n d uit es p ar
u n dr a g a g e et (ii) l es li e ns e ntr e d’ u n e p art, l a c o nt a mi n ati o n e n E T M d e l a r a d e d e T o ul o n et
s es s o ur c es et , d’ a utr e p art, l’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es.
III. 2. Tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n a s a t o xi c a n d str u ct uri n g f a ct or i m p a cti n g

ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u niti es i n a m ulti c o nt a mi n at e d M e dit err a n e a n
c o a st al ar e a
C ett e p arti e est pr és e nt é e s o us l a f or m e d’ u n arti cl e p u bli é d a ns l a r e v u e Pr o gr ess i n

O c e a n o gr a p h y [ C o cl et, et al., ( 2 0 1 8). Pr o gr ess i n O c e a n o gr a p h y, 1 6 3, 1 9 6- 2 1 3 ]. L es r éf ér e n c es
s o nt t o ut es pr és e nt es d a ns l a p arti e R éf ér e n c es à l a fi n d e c e m a n us crit.
C O C L E T Cl é m e nt 1, 2, 3 , G A R NI E R C é dri c1, 3 * , D E L P Y Fl ori a n e 1 , J A M E T D o mi ni q u e1, 3 , D U R RI E U

G a ël 1, 3
, L E P O U P O N C hri st o p h e1, 3 , M A Y E R M ari e1, 3 , MI S S O N B e nj a mi n1, 3
1
P R O T E E, E A 3 8 1 9, T o ul o n U ni v ersit y, C S 6 0 5 8 4, 8 3 0 4 1 T o ul o n C e d e x 9, Fr a n c e
2
M A PI E M, E A 4 2 2 3, T o ul o n U ni v ersit y, C S 6 0 5 8 4, 8 3 0 4 1 T o ul o n C e d e x 9, Fr a n c e
3
U ni v ersit é d e T o ul o n, Ai x M ars eill e U ni v ersit é, C N R S, I R D, M e dit err a n e a n I nstit ut e of
O c e a n o gr a p h y ( MI O), U M R 7 2 9 4, 8 3 0 4 1 T o ul o n C e d e x 9, Fr a n c e
* c orr es p o n di n g a ut h or, e m ail : c g ar ni er @ u ni v -tl n.fr
III. 2. 1. A b str a ct
T o ul o n B a y i s a M e dit err a n e a n c o ast al m ari n e e c os yst e m f a ci n g i m p ort a nt a nt hr o p o g e ni c

pr ess ur es r es ulti n g i n str o n g a n d m ulti pl e c h e mi c al c o nt a mi n ati o n gr a di e nts. I n t hi s st u d y, w e
e x a mi n e d t h e s p ati al v ari ati o ns of b ot h a b u n d a n c e a n d str u ct ur e of ultr a p h yt o pl a n kt o n i n
r el ati o n wit h r es o ur c es a n d p ot e nti all y t o xi c tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns i n s urf a c e w at er i n
T o ul o n B a y. S a m pli n g a n d o n -fi el d m e as ur e m e nts w er e c o n d u ct e d i n F e br u ar y 2 0 1 4 a n d
F e br u ar y 2 0 1 5 t hr o u g h o ut t h e e ntir e b a y. Str o n g C d, C u, P b, a n d Z n c o nt a mi n ati o n gr a di e nts
i n s urf a c e w at er w er e o bs er v e d, wit h t h e hi g h est l e v els b ei n g r e c or d e d i n t h e m ost
a nt hr o pi z e d ar e as, w hil e t h e o p e n p art of T o ul o n B a y pr es e nt e d l e v el s cl os e t o t h os e o bs er v e d
i n t h e o p e n s e a. T h e a b u n d a n c e of S y n e c h o c o c c us-li k e c ell s w as str o n gl y n e g ati v el y c orr el at e d
t o t h e c o n c e ntr ati o ns of C d, C u, P b, a n d Z n, w h er e as t h e a b u n d a n c e of pi c o e u k ar y ot e -li k e c ells
w as p ositi v el y c orr el at e d t o t h es e f o ur tr a c e m et al s. Tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n a p p e ar e d t o
b e o n e of t h e m ost si g nifi c a nt c o ntri b ut ors t o ultr a p h yt o pl a n kt o n str u ct ur e b y st ati sti c all y
e x pl ai ni n g u p t o 5 8. 4 % of its s p ati al v ari a bilit y. I n c u b ati o n e x p eri m e nts w er e c o n d u ct e d t o
ass ess t h e s p e cifi c i m p a ct of tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n o n ultr a p h yt o pl a n kt o n of T o ul o n B a y.
D uri n g ar o u n d one m o nt h, ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u niti es i s ol at e d fr o m an
u n c o nt a mi n at e d sit e (r e pr es e nt ati v e fr o m offs h or e c o m m u niti es) w er e e x p os e d t o a n artifi ci al
c o c kt ail of tr a c e m et al s r e pr es e nt ati v e of t h e m ost a nt hr o pi z e d p art of T o ul o n B a y (i n
c o n c e ntr ati o ns a n d pr o p orti o ns). A 9 0 -9 9 % d e cr e as e of t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c e
w as o bs er v e d wit hi n si x d a ys, f oll o w e d b y its r e c o v er y b ef or e t h e e n d of t h e e x p eri m e nt. T hi s
e x p os ur e t o t h e tr a c e m et al c o c kt ail a d diti o n all y i n d u c e d a s hift fr o m a S y n e c h o c o c c us -li k e
d o mi n at e d c o m m u nit y, r e pr es e nt ati v e of t h e o p e n s e a, t o a p h ot os y nt h eti c pi c o e u k ar y ot es
d o mi n at e d o n e, mi mi c ki n g t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y e n c o u nt er e d i n t h e m ost
c o nt a mi n at e d sit es of t h e b a y. E x p os ur e t o eit h er n at ur al w at ers r e pr es e nti n g t h e
c o nt a mi n at e d sit es of t h e b a y or el utri at e of s e di m e nt r es us p e nsi o n di d n ot pr o m ot e a
n oti c e a bl e t o xi c eff e ct o n t h e t ot al a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n, b ut aff e ct e d its
c o m m u nit y str u ct ur e, s u g g esti n g c o m pl e x i nt er pl a ys.
K e y -w or d s: c o a st al M e dit err a n e a n e c os y st e m, mi cr o bi al e c ot o xi c ol o g y,
ultr a p h yt o pl a n kt o n, tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n, fl o w c yt o m e tr y
III. 2. 2. I ntr o d u cti o n
M ari n e c o ast al ar e as pr o vi d e ess e nti al e c os yst e m g o o ds a n d s er vi c es, i n cl u di n g s h or eli n e

pr ot e cti o n, w at er q u alit y i m pr o v e m e nt, fis h eri es r es o ur c es ( L e vi n et al. , 2 0 0 1; Mi c h eli et al. ,
2 0 1 3) , as w ell as h a bit at a n d f o o d f or mi gr at or y a n d r esi d e nt s p e ci es. T h e di stri b uti o n a n d
di v ersit y of bi oti c c o m m u niti es i n m ari n e c o ast al e c os yst e ms ar e c o ntr oll e d dir e ctl y or
i n dir e ctl y b y n at ur al gr a di e nts of s ali nit y, t ur bi dit y, a n d n utri e nts ( C as otti et al. , 2 0 0 3; V el d h ui s
et al. , 2 0 0 5; S u n d a, 2 0 1 2). I n a d diti o n t o t h es e n at ur al gr a di e nts, c o ast al ar e as ar e i n cr e asi n gl y
s u bj e ct e d t o a nt hr o p o g e ni c pr ess ur es t h at us u all y r es ult i n h u m a n -i n d u c e d c h e mi c al
c o nt a mi n ati o n. T h e M e dit err a n e a n S e a i s s u bj e ct e d t o i n cr e asi n g d e m o gr a p hi c pr ess ur e a n d
b ot h i nt e nsi v e f ar mi n g a n d i n d ustri al a cti viti es t h at t hr e at e n m ari n e e c os yst e ms ( T h e M er m e x
Gr o u p et al. , 2 0 1 1). Ur ba n a n d i n d ustri al w ast es ( L e vi n et al. , 2 0 0 1; O urs el et al. , 2 0 1 3),
bi o ci d es r el e as e d b y a nti -f o uli n g c o ati n gs ( T ur n er, 2 0 1 0; C a m ps et al. , 2 0 1 4), a n d f u el fr o m
n a uti c al tr affi c ( C all e n d er, 2 0 0 3) as w ell as hi st ori c al p oll uti o n a c c u m ul at e d i n t h e s e di m e nt
( T essi er et al. , 2 0 1 1; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5) ar e w ell -k n o w n a n d wi d es pr e a d e x a m pl es.
S u c h c h e mi c al c o nt a mi n ati o n r e pr es e nts a n i n cr e asi n g t hr e at f or m ari n e c o ast al e c os yst e ms,
es p e c iall y i n t h e M e dit err a n e a n S e a.
Pi c o c y a n o b a ct eri a, m ai nl y Pr o c hl or o c o c c us s p. a n d S y n e c h o c o c c us s p. ( W at er b ur y et
al. , 1 9 8 6; P art e ns k y et al. , 1 9 9 9), e u k ar y oti c pi c o p h yt o pl a n kt o n a n d t h e s m all est c o m p o n e nt
of n a n o p h yt o pl a n kt o n, c o nstit ut e a n ess e nti al p art of m ari n e ultr a p h yt o pl a n kt o n ( i. e. 0. 2 - 2 0
µ m p h yt o pl a n kt o ni c c ell s) ( Gr é g ori et al. , 2 0 0 1). Ultr a p h yt o pl a n kt o n c o ntri b ut es t o
a p pr o xi m at el y 4 5 - 7 0 % of t h e pri m ar y pr o d u cti o n i n o p e n -o c e a n e c os yst e ms a n d t o m or e
t h a n 5 0 % n e ar N ort h er n M e dit err a n e a n c o asts ( M a g azz ù a n d D e c e m bri ni, 1 9 8 9; Fi el d et al .,
1 9 9 8; G ar ci a -Pi c h el et al. , 2 0 0 3; S c a nl a n, 2 0 0 3; Uitz et al. , 2 0 1 0). It t h er ef or e pl a ys a m aj or
r ol e i n bi o g e o c h e mi c al c y cl es a n d i n t h e f u n cti o ni n g of m ari n e e c os yst e ms. T h e n e e d t o
u n d erst a n d t h e f a ct ors dri vi n g its d y n a mi cs a n d di stri b uti o n i s t h er ef or e cr u ci al.
Ultr a p h yt o pl a n kt o ni c or g a ni s ms pr es e nt gr e at p h ysi ol o gi c al and p h e n ot y pi c
pl asti citi es, all o wi n g t h e m t o b e p art of t h e m ost s u c c essf ul al g al gr o u p i n t h e m ari n e
e n vir o n m e nt ( P art e ns k y e t al., 1 9 9 6; C h ar p y a n d Bl a n c h ot, 1 9 9 8; V el d h ui s et al. , 2 0 0 5; M ell a-
Fl or es et al. , 2 0 1 1; A y at a et al. , 2 0 1 4). I n a d diti o n t o b e c o ntr oll e d b y nitr o g e n a n d, al b eit t o a
l ess er e xt e nt, b y p h os p h or us ( B e ar d all et al. , 2 0 0 1; M o uti n a n d R ai m b a ult, 2 0 0 2; Si o k o u-
Fr a n g o u et al. , 2 0 1 0), t h e pr o d u cti vit y a n d s pe ci es c o m p ositi o n of t h e m ari n e
ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y ar e al s o r e g ul at e d b y l o w bi o a v ail a bilit y of a n u m b er of

ess e nti al m et al s s u c h as ir o n, zi n c, a n d c o p p er ( Br a n d et al. , 1 9 8 3; S u n d a a n d H u nts m a n, 1 9 9 5;
Cr a wf or d et al. , 2 0 0 3; B o y d et al. , 2 0 1 0; O b er h ol st er et al. , 2 0 1 0; S u n d a, 2 0 1 2). H o w e v er,
i n p uts of tr a c e m et al s b y a nt hr o p o g e ni c a cti viti es as w ell as s e di m e nt, ri v eri n e a n d d ust
s o ur c es i nt o m ari n e c o ast al e n vir o n m e nts m a y r es ult i n at l e ast 1 0 0 -f ol d e nri c h m e nt a b o v e
b a c k gr o u n d l e v el s ( M orl e y et al. , 1 9 9 7; C as as et al. , 2 0 0 8; T essi er et al. , 2 0 1 1; J or di et al. , 2 0 1 2;
D. C oss a et al. , 2 0 1 4; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; T wi ni n g et al. , 2 0 1 5), t h us n o l o n g er
r e pr es e nti n g li miti n g r es o ur c es f or p h yt o pl a n kt o ni c pr o d u cti o n. El e v at e d c o n c e ntr ati o ns of
tr a c e m et al s h a v e fr e q u e ntl y b e e n s h o w n t o h a v e a dir e ct a n d d el et eri o us eff e ct o n
ultr a p h yt o pl a n kt o n ( Br a n d et al. , 1 9 8 6; P a y n e a n d Pri c e, 1 9 9 9; D e b eli us et al. , 2 0 0 9; W a n g et
al. , 2 0 0 9; O b er h ol st er et al. , 2 0 1 0; C astr o-B u g all o et al. , 2 0 1 4). H o w e v er, m ost of t h es e st u di es
w er e c o n d u ct e d i n l a b or at ori es a n d h a v e f o c us e d o n si n gl e s p e ci es or si m plifi e d p o p ul ati o ns
( Br a n d et al. , 1 9 8 6; P a y n e a n d Pri c e, 1 9 9 9; W a n g et al. , 2 0 0 9; O b er h ol st er et al. , 20 1 0; C astr o -
B u g all o et al. , 2 0 1 4). P ossi bl e m e c h a ni s ms of C u a n d Z n t o xi cit y i n cl u d e a r e d u cti o n i n t ot al
c hl or o p h yll, nitr at e r e d u ct as e a cti vit y, a n d pr ot ei n c o nt e nt, as w ell as a n i n cr e as e i n t h e
i n d u cti o n of r e a cti v e o x y g e n s p e ci es, l e a di n g t o gr o wt h in hi biti o n. Alt h o u g h m ari n e
ultr a p h yt o pl a n kt o n d y n a mi cs a n d di stri b uti o ns ar e wi d el y st u di e d ( Z u b k o v et al. , 2 0 0 0;
Gr é g ori et al. , 2 0 0 1; C as otti et al. , 2 0 0 3; Si o k o u-Fr a n g o u et al. , 2 0 1 0; B o n at o et al. , 2 0 1 5,
2 0 1 6) , o nl y a f e w w or ks h a v e t ar g et e d t h e li n ks b et w e e n ultr a p h yt o pl a n kt o n di stri b uti o n or
c o m m u nit y str u ct ur e a n d tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n i n a c o m pl e x e n vir o n m e nt al c o nt e xt.
R e c e nt st u di es h a v e r e p ort e d n e g ati v e eff e cts of tr a c e m et als o n l ar g er m ari n e
p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u niti es at diff er e nt s p ati al s c al es ( Cl e m e nts a n d R o hr, 2 0 0 9; J or di et al. ,
2 0 1 2; L af a bri e et al. , 2 0 1 3). C o p p er a n d l e a d str ess es c a us e dr asti c r e d u cti o n i n t ot al bi o m ass
of c y a n o b a ct eri al p o p ul ati o ns i n t h e s e di m e nt ( B ur n at et al. , 2 0 0 9), w h er e as c a d mi u m a n d
l e a d ar e t o xi c t o n at ur al c o m m u niti es of o c e a ni c p h yt opl a n kt o n, es p e ci all y Pr o c hl or o c o c c u s
a n d S y n e c h o c o c c us p o p ul ati o ns fr o m t h e M e dit err a n e a n S e a ( Br a n d et al. , 1 9 8 6; E c h e v est e et
al. , 2 0 1 2). T h e c o nt a mi n ati o n of m ari n e c o ast al e n vir o n m e nts b y tr a c e m et als is t h us li k el y t o
h a v e si g nifi c a nt eff e cts o n t h e p h yt o pl a n kt o n f u n cti o ns a n d, i n a wi d er c o nt e xt, o n m ari n e
c o ast al e c os yst e m f u n cti o ni n g.
T o i m pr o v e o ur u n d erst a n di n g of tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n a n d ultr a p h yt o pl a n kt o n
i nt er a cti o ns, w e st u di e d T o ul o n B a y, w hi c h i s a M e dit err a n e a n s e mi-e n cl os e d m ari n e c o a st al
e c os yst e m e x p eri e n ci n g str o n g a n d m ulti pl e c h e mi c al c o nt a mi n ati o ns b y tr a c e m et al s,
m et all oi ds, or g a n o m et alli cs, a n d or g a ni c p oll ut a nts ( T essi er et al. , 2 0 1 1; D. C oss a et al. , 2 0 1 4;
P o u g n et et al. , 2 0 1 4; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; Mi ss o n et al. , 2 0 1 6). T h e m ost e nri c h e d
c h e mi c al c o nt a mi n a nts i n t hi s b a y ar e tr a c e m et al s, w hi c h pr es e nt i m p ort a nt a n d hi st ori c
c o n c e ntr ati o n gr a di e nts i n b ot h w at er a n d s e di m e nt. B e c a us e of t h e l o n g -t er m c o nt a mi n ati o n
of t hi s e c os yst e m a n d t h e m aj or gr a di e nts o bs er v e d i n a g e o gr a p hi c all y li mit e d a n d r at h er
e n vir o n m e nt all y h o m o g e n e o us ar e a, T o ul o n B a y r e pr es e nts a n i d e al m ari n e e c os yst e m m o d el
f or t h e ass ess m e nt of t h e i m p a cts of a nt hr o pi z ati o n, es p e ci all y i n t er ms of tr a c e m et al
c o nt a mi n ati o n, o n m ari n e mi cr o or g a ni s ms. I n t his c o nt e xt, t h e m ai n g o al s of t hi s st u d y w er e
(i) t o d et er mi n e t h e li n ks b et w e e n tr a c e m et al or n utri e nt c o nt a mi n ati o ns a n d
ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y di stri b uti o n a n d str u ct ur e i n s urf a c e s e a w at er a n d (ii) t o
i n v esti g at e t h e r es p e cti v e i nfl u e n c e of m aj or tr a c e m et al ( C u, P b a n d Z n) a n d nitr at e (N O $# )
c o nt a mi n ati o ns o n ultr a p h yt o pl a n kt o n d y n a mi cs a n d str u ct ur e. F or t h at p ur p os e, hi g h s p ati al
r es ol uti o n m a p pi n g of s urf a c e w at er of t h e T o ul o n B a y w as p erf or m e d i n t w o c o ns e c uti v e
y e ars t o ass ess i n sit u bi ol o gi c al a n d p h ysi c o c h e mi c al gr a di e nts. S u bs e q u e ntl y, mi cr o c os m
e x p eri m e nts w er e s et u p i n t h e l a b or at or y t o c o m p ar e t h e eff e cts of mi xi n g artifi ci all y or
n at ur all y c o nt a mi n at e d w at er of v ari o us ori gi ns wit h u n c o nt a mi n at e d w at er o n t h e
ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y.
III. 2. 3. M at eri als a n d m et h o d s
III. 2. 3. 1. St u d y sit e
T o ul o n B a y, l o c at e d i n t h e n ort h w est er n p art of t h e M e dit err a n e a n S e a, i s di vi d e d i nt o t w o

n o n -e q ui v al e nt p arts b y a s e a w all ( Fi g ur e III- 1). T h e l ar g e b a y ( L a B) ( ~ 4 2 k m2 ) i s o p e n e d t o t h e
s e a a n d s u bs e q u e ntl y l ess p oll ut e d t h a n t h e l ittl e b a y ( Li B) ( ~ 9. 8 k m2 ), w hi c h i s m or e e n cl os e d
a n d s u b mitt e d t o v ari o us a nt hr o p o g e ni c i n p uts, p arti c ul arl y s u bst a n c es fr o m i n d ustri al a n d
m ariti m e a cti viti es. As a r es ult, s urf a c e w at ers a n d s e di m e nts of t h e b a y ar e str o n gl y p oll ut e d
wit h tr a c e m et als a n d m et all oi ds ( T essi er et al. , 2 0 1 1; J e a n et al. , 2 0 1 2; D. C oss a et al. , 2 0 1 4;
D a n g, L e n o bl e, et al. , 2 0 1 4; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5), es p e ci all y i n t h e nort h er n p art of t h e
littl e b a y.
Fi g ur e III- 1 M a p of t h e st u di e d sit e T o ul o n B a y wit h t h e l o c ati o n of t h e s a m pli n g sit es. E m pt y cir cl es r e pr es e nt

t h e 4 1 sit es s a m pl e d f or b ot h s urf ac e s e a w at er m a p pi n gs a n d fill e d cir cl es r e pr es e nt t h e 2 a d diti o n al sit es
s a m pl e d f or t h e s urf ac e s e a w at er m a p pi n g of 2 0 1 5. Tri a n gl es r e pr es e nt t h e 2 sit es s a m pl e d f or s urf ac e s e a w at er
( MI S a n d 4 1 p) or s urf ac e s e di m e nt ( MI S) f or t h e i nc u b ati o n e x p eri m e nts. S oli d a n d d as h e d li n es r e pr es e nt a
s e a w all a n d tr e at e d s e w a g e s u b m ari n e o utl ets, r es p ecti v el y.
III. 2. 3. 2. S a m pli n g pr o c e d ur es f or i n c u b ati o n e x p eri m e nts
A d diti o n al s urf a c e s e a w at er w as s a m pl e d at t w o s p e cifi c sit es, 4 1 p a n d MI S ( Fi g ur e III- 1), at

M ar c h 2 nd
, 2 0 1 5 f or w at er i n cu b ati o n a n d at A pril 1 3 t h, 2 0 1 5 f or s e di m e nt r es us p e nsi o n
i n c u b ati o n. Sit e MI S i s l o c at e d i n t h e N a v y ar e a ( n u cl e ar s u b m ari n e h ar b or), w hil e sit e 4 1 p i s
l o c at e d i n t h e l ar g e b a y a n d c o n n e ct e d t o t h e o p e n s e a. W at er s a m pl es w er e c oll e ct e d i n 1-L
a n d 2 -L F E P b ottl es ( N al g e n e) a n d i n 5 - L P T F E b ottl es ( A V L D) t h at w er e pr e-cl e a n e d as
m e nti o n e d f or t h e 6 0 -1 2 5 - m L F E P b ottl es i n s e cti o n 2. 3.
A s e di m e nt c or e w a s c oll e ct e d at MI S o n A pril 1 3 t h, 2 0 1 5, usi n g a Pl e xi gl as ® t u b e ( 1 0
c m i n di a m et er a n d 1 m l o n g) wit h t h e s u p p ort of t h e Fr e n c h N a v y ( b o ats, m at eri al s, di v ers),
f oll o wi n g t h e pr o c e d ur e d et ail e d el s e w h er e ( D a n g, L e n o bl e, et al. , 2 0 1 4). At arri v al i n t h e
l a b or at or y, t h e s e di m e nt c or e w as sli c e d wit h a 2-c m r es ol uti o n u n d er i n ert at m os p h er e ( N 2 )
t o pr es er v e r e d o x c o n diti o ns. A n ali q u ot of s urf a c e s e di m e nts ( 0-2 c m l a y er) w as k e pt at
a m bi e nt t e m p er at ur e u n d er i n ert at m os p h er e u ntil p erf or m a n c e of t h e s e di m e nt

r es us p e nsi o n e x p eri m e nt, l e a di n g t o t h e s e di m e nt el utri at e ( D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5).
III. 2. 3. 3. W at er i n c u b ati o n
T o ass ess t h e i m p a cts of c o nt a mi n at e d w at er o n n at ur al ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u niti es,

w at er i n c u b ati o n w as p erf or m e d fr o m M ar c h 3 r d t o M ar c h 2 7 t h, 2 0 1 5 ( 2 4 d a ys), usi n g w at er
c oll e ct e d i n t w o sit es pr es e nti n g a l ar g e diff er e n c e i n c o nt a mi n ati o n (f urt h er c all e d
" u n c o nt a mi n at e d" f or t h e 4 1 p sit e a n d " c o nt a mi n at e d" f or t h e MI S sit e, Fi g ur e III- 1). At sit e
4 1 p, 7. 5 L of w at er w er e c oll e ct e d wit hi n t h e s urf a c e l a y er ( 1 m d e pt h). A s u bs a m pl e of 3 L
w as filt er e d t hr o u g h 0. 2 -µ m c ell ul os e nitr at e filt ers ( S art ori us) t o eli mi n at e all or g a nis ms. T h e
r e m ai ni n g 4.5 L w er e filt er e d t hr o u g h 1 0- µ m p ol y c ar b o n at e m e m br a n es ( W h at m a n ®
N u cl e p or e) t o eli mi n at e l ar g e d e bri s a n d m ost of t h e gr az ers. E a c h filt er w as pr e vi o usl y ri ns e d
wit h b ot h Milli -Q a ci d -c o n diti o n e d w at er ( 0. 1 % H N O 3 ,) a n d w at er fr o m t h e sit e t o a v oi d tr a c e
m et al c o nt a mi n ati o n of t h e filtr at e. At sit e MI S, 5 L of w at er w er e c oll e ct e d wit hi n t h e s urf a c e
l a y er ( 1 m d e pt h). A s u bs a m pl e of 3 L w as filt er e d t hr o u g h 0. 2-µ m c ell ul os e nitr at e filt ers a n d
t h e r e m ai ni n g 2 L w er e filt er e d t hr o u g h 1 0-µ m p ol y c ar b o n at e m e m br a n es.
Fift e e n 1 - L F E P b ottl es w er e us e d f or t h e i n c u b ati o ns, m ai nt ai ni n g ultr a cl e a n
c o n diti o ns: w at er wit h m et al c o n c e ntr ati o ns cl os e t o t h e M e dit err a n e a n g e o c h e mi c al
b a c k gr o u n d ( u n c o nt a mi n at e d c o ntr ol, c o n diti o n A), tr a c e m et al a d diti o n ( c o n diti o n B), tr a c e
m et al a n d nitr at e a d diti o n ( c o n diti o n C), mi xi n g u n c o nt a mi n at e d wit h c o nt a mi n at e d w at er
( c o n diti o n D), a n d c o nt a mi n at e d w at er ( c o nt a mi n at e d c o ntr ol, c o n diti o n E). E a c h c o n diti o n
w as c o n d u ct e d i n tri pli c at e. A v ol u m e of 0. 5 L ( d et er mi n e d b y w ei g hi n g; b al a n c e Pi o n e er
P A 2 1 0 2, O h a us) of 1 0 -µ m pr e -filt er e d 4 1 p w at er w as p o ur e d i nt o e a c h of t h e A, B, C, a n d D
r e pli c at es; 0. 5 L of 0. 2-µ m pr e -filt er e d 4 1 p w at er w er e t he n a d d e d t o e a c h A, B, a n d C
r e pli c at es, a n d 0. 5 L of 0. 2-µ m pr e -filt er e d MI S w at er w er e a d d e d t o e a c h D r e pli c at e. A
v ol u m e of 0. 5 L of 1 0- µ m pr e -filt er e d MI S w at er w as mi x e d wit h 0. 5 L of 0. 2-µ m pr e -filt er e d
MI S w at er f or e a c h r e pli c at e of c o n diti o n E. C o n diti o ns B a n d C w er e t h e n artifi ci all y e nri c h e d
wit h 3 7 n M of C u ( 2. 4 µ g C u L - 1), 2. 5 n M of P b ( 0. 5 2 µ g P b L - 1), a n d 1 0 0 n M of Z n ( 6. 5 µ g Z n L -
1
). C o n diti o n C w as a d diti o n all y e nri c h e d wit h 4 1 µ M of N O 3- ( 0. 5 7 m g N L- 1). Tr a c e m et al
c o n c e ntr ati o ns a d d e d i n t h e i n c u b ati o ns w er e d et er mi n e d fr o m m a xi m al v al u es o bs er v e d
d uri n g t h e m a p pi n g i n 2 0 1 4, w hi c h r e a c h e d 7 5 n M f or C u, 5 n M f or P b, a n d 1 2 6 n M f or Z n.
T h er ef or e, t h e fi n al tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns i n c o n diti o ns B a n d C w er e t w o ti m es l o w er

t ha n i n t he most hi g hl y c o nt a mi n at e d sit es of T o ul o n B a y. T h e 1 5 F E P b ottl es w er e
i m m e di at el y i n c u b at e d f or 2 4 d a ys i n a p h yt otr o n ( S nij d ers S ci e ntifi c) at 2 0° C, s u b mitt e d t o a
1 2/ 1 2 d a y/ ni g ht c y cl e wit h 5 1. 3 µ m ol. m 2 .s- 1 of w hit e li g ht.
At t h e b e gi n ni n g a n d t h e e n d of t h e i n c u b ati o n, s a m pl es f or tr a c e m et al a n al ysi s ( 6 0
m L) a n d D O C/ T N a n al ysis ( 2 4 m L) w er e c oll e ct e d i n e a c h F E P b ottl e a n d tr a nsf err e d i nt o F E P
a n d gl ass t u b es, r es p e cti v el y, S a m pl es w er e p o ol e d t o o bt ai n c o m p osit e s a m pl es f or e a c h
c o n diti o n a n d tr e at e d as pr e vi o usl y d es cri b e d f or t ot al a n d di ss ol v e d tr a c e m et al a n al ysis.
$
S a m pl es ( 5 0 m L) f or N O # a n al ysis w er e al s o c oll e ct e d i n e a c h F E P b ottl e f or e a c h c o n diti o n
a n d st or e d at -2 0° C i n 5 0 m L c e ntrif u g e t u b es ( F al c o n) u ntil a n al ysi s. S a m pl es f or fl o w
c yt o m etr y a n al ysi s ( 1 0 m L) w er e c oll e ct e d fr o m e a c h r e pli c at e at 0, 1, 2, 3, 6, 8, 1 0, 1 4, a n d 2 4
d a ys a n d i m m e di at el y a n al yz e d b y fl o w c yt o m etr y.
III. 2. 3. 4. S e di m e nt el utri at e i n c u b ati o n
T o ass ess t h e i m p a cts of s e di m e nt r es us p e nsi o n e v e nts ( e. g. st or ms, b o at tr affi c, dr e d gi n g,

et c.) a n d t h e tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n i n d u c e d by s uc h e v e nts on n at ur al
ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u niti es, s e di m e nt el utri at e i n c u b ati o n w as p erf or m e d fr o m A pril
1 6 t h t o M a y 1 2 t h, 2 0 1 5 ( 2 7 d a ys), usi n g u n c o nt a mi n at e d w at er fr o m sit e 4 1 p a n d s e dim e nts
fr o m t h e h e avil y c o nt a mi n at e d sit e MI S ( Fi g ur e III- 1).
F or s e di m e nt el utri at e pr e p ar ati o n, 0 - 2-c m s urf a c e s e di m e nts w er e tr a nsf err e d i nt o
pr e cl e a n e d 5 - L P T F E b ottl es ( A V L D), a n d fill e d wit h 0. 2-µ m filt er e d w at er of t h e MI S st a ti o n t o
r e a c h a s oli d/liq ui d r ati o e q ui v al e nt t o 1 g. L - 1 ( e x pr ess e d i n dr y w ei g h). T h e P T F E b ottl es w er e
t h e n i m m e di at el y s u b mitt e d t o o v er h e a d s h a ki n g ( 1 5 r p m, H ei d ol p h R e a x 2 0) t o mi mi c
s e di m e nt r es us p e nsi o n, l e a di n g t o tr a c e m et al r e m o bili z ati o n, as e vi d e n c e d pr e vi o usl y ( D a n g,
S c h äf er, et al. , 2 0 1 5). Aft er 2 4 h o urs of c o nt a ct ti m e, a git ati o n w as st o p p e d f or a f e w mi n ut es
i n or d er t o all o w p arti cl e s ettli n g; s u bs e q u e ntl y, t h e o v erl yi n g w at er w as c oll e ct e d an d
i m m e di at el y filt er e d u n d er N2 pr ess ur e ( ~ 1 b ar) t hr o u g h 0. 2 -µ m pr e cl e a n e d c ell ul os e -nitr at e
m e m br a n e filt ers ( S art ori us) usi n g a S art ori us p ol y c ar b o n at e filt er h ol d er i n or d er t o eli mi n at e
mi cr o or g a ni s ms. T h e filt er e d s a m pl e o bt ai n e d i s h er e aft er r ef err e d t o as t h e " c o nt a mi n at e d -
s e di m e nt el utri at e ". S a m pl es f or t o t al a n d di ss ol v e d tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns ( 6 0 m L),
$
D O C/ T N ( 2 4 m L) a n d N O # ( 5 0 m L) a n al ysi s w er e c oll e ct e d a n d a n al y z e d i m m e di at el y aft er
el utri at e pr e p ar ati o n.
Fi n all y, at sit e 4 1 p, 7. 5 L of w at er w er e c oll e ct e d wit hi n t h e s urf a c e l a y er ( 1 m). A
v o l u m e of 3 L of t h es e 7. 5 L w as filt er e d t hr o u g h a 0. 2-µ m filt er ( c ell ul os e nitr at e, S art ori us)
a n d a v ol u m e of 4. 5 L t hr o u g h a 1 0 µ m- filt er ( p ol y c ar b o n at e m e m br a n es, W h at m a n ®
N u cl e o p or e).
Ni n e 1 -L F E P b ottl es w er e us e d f or i n c u b ati o ns u n d er ultr a cl e a n c o n d iti o ns:
u n c o nt a mi n at e d c o ntr ol ( c o n diti o n F), el utri at e a d diti o n ( c o n diti o n G), a n d m et al a d diti o n
( c o n diti o n H). E a c h c o n diti o n w as c o n d u ct e d i n tri pli c at e. A v ol u m e of 0. 5 L of 4 1 p w at er 1 0-
µ m pr e -filt er e d w as p o ur e d i nt o e a c h r e pli c at e of c o n diti o ns F, G, a n d H; 0. 5 L of 4 1 p w at er
0. 2 -µ m pr e -filt er e d w er e t h e n a d d e d t o e a c h r e pli c at e of c o n diti o ns F a n d H; 0. 5 L of
c o nt a mi n at e d -s e di m e nt -el utri at e, pr e vi o usl y pr e p ar e d a n d filt er e d, w er e a d d e d t o e a c h
r e pli c at e of c o n diti o n G. R e pli c at es of c o n diti o n H w ere artifi ci all y e nri c h e d w it h 0. 4 n M of C d
( 0. 0 5 µ g C d l- 1), 3 0 n M of C u ( 2. 0 µ g C u l- 1), 5. 5 n M of P b ( 1. 1 µ g P b l- 1), a n d 2 2 0 n M of Z n ( 1 4
µ g Z n l - 1). Tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns a d d e d t o t h e r e pli c at es of c o n diti o n H w er e d et er mi n e d
i n or d er t o mi mi c t h e c o n c e ntr ati o ns m e as ur e d i n t h e s e di m e nt el utri at es. T h e 9 b ottl es w er e
i m m e di at el y i n c u b at e d f or 2 7 d a ys i n t h e p h yt otr o n usi n g t h e s a m e c o n diti o ns as d es cri b e d i n
s e cti o n III. 2. 3. 3.
As pr e vi o usl y d es cri b e d, c o m p osit e s a m pl es w er e c oll e ct e d at t h e b e gi n ni n g a n d t h e
e n d of t h e i n c u b ati o n f or a n al ysis of t ot al a n d di ss ol v e d tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns, D O C/ T N,
a n d N O $# . S a m pl es f or fl o w c yt o m etr y a n al ysi s ( 1 0 m L) w er e c oll e ct e d fr o m e a c h r e pli c at e at
t h e b e gi n ni n g a n d aft er 1, 2, 4, 6, 8, 1 1, 1 4, 2 1, a n d 2 7 d a ys a n d i m m e di at el y a n al y z e d.
III. 2. 3. 5. C h e mi c al a n al y s es
Di ss ol v e d or g a ni c c ar b o n ( D O C) a n d t ot al nitr o g e n ( T N) c o n c e nt r ati o ns w er e d et er mi n e d usi n g

a T O C -V C S H a n al y z er ( S hi m a dz u) wit h a n a c c ur a c y of 0. 1 m g C L - 1 ( D a n g, L e n o bl e, et al. , 2 0 1 4).
T h e D O C a n d T N a n al ys es w er e v ali d at e d usi n g c ertifi e d r ef er e n c e m at eri al s ( MI S SI P PI -0 3
E n vir o n m e nt C a n a d a).
Nitr at e ( N O $# ) c o n c e ntr ati o ns w er e d et er mi n e d usi n g a n A ut o a n al y z er II ( T e c h ni c o n T M )
$ $ -
wit h a n a c c ur a c y of 0. 1 µ m ol N -N O # L- 1 ( 6. 2 µ g N O # L- 1) ( Tr e g u er a n d L a C orr e, 1 9 7 4).
P h os p h at e ( P O #' $ ) c o n c e ntr ati o ns w er e a n al y z e d usi n g a UV 1800 S hi m a dz u
S p e ctr o p h ot o m et er a n d m a cr o c ell Q u artz S U P R A SI L ® , 5 0-m m li g ht p at h ( H ell m a A n al yti cs),

b as e d o n t h e ( M ur p h y a n d Ril e y, 1 9 6 2) m ol y b d e n u m bl u e c ol ori m etri c m et h o d.
Diff er e nti al p uls e a n o di c stri p pi n g v olt a m m etr y ( D P A S V) w as us e d t o m e as ur e C d, C u,
P b, a n d Z n di ss ol v e d a n d t ot al c o n c e ntr a ti o ns. M e as ur e m e nts w er e p erf or m e d o n a f ull y
a ut o m at e d s yst e m b as e d o n a h o m e m a d e a ut os a m pl er ( d e v el o p e d i n o ur l a b or at or y) a n d fi v e
C a vr o X E 1 0 0 0 s yri n g e p u m ps f or st a n d ar d a d diti o ns, a n A ut o b aIll ( E c o C h e mi e) p ot e nti ost at,
a n d a V A 6 6 3 ( M etr o h m) m er c ur y d r o p el e ctr o d e, c o ntr oll e d b y G P E S 4. 9 s oft w ar e
( E c o C h e mi e). D et ail s a b o ut i nstr u m e nts, a n al ysis c o n diti o ns, a n d d at a tr e at m e nt ar e pr o vi d e d
el s e w h er e ( O urs el et al. , 2 0 1 3; Ci n dri ć et al. , 2 0 1 5).
III. 2. 3. 6. Mi cr o bi al c o m m u nit y c h ar a ct eriz ati o n
E n u m er ati o n a n d c h ar a ct eri z ati o n of t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y w er e p erf or m e d b y

fl ow c yt o m etr y usi n g a B D A c c uri T M
C 6 ( B D Bi os ci e n c es) wit h a bl u e e x cit ati o n w a v el e n gt h ( 4 8 8
n m). E a c h c ell w as c h ar a ct eri z e d b y t w o diffr a cti o n p ar a m et ers (f or w ar d s c att er ( F S C), li n k e d
t o c ell si z e, a n d si d e s c att er ( S S C), li n k e d t o c ell i nt er n al str u ct ur e). T w o fl u or es c e n c e
i nt e nsiti es w er e als o c o nsi d er e d , wit h e mi ssi o ns i n t h e or a n g e a n d r e d w a v el e n gt h r a n g es.
B e a ds ( Fl u or es brit e ® Y G Mi cr os p h er es 2. 0 µ m, P ol ys ci e n c es I n c.) w er e us e d as a si z e st a n d ar d.
S u bs e q u e ntl y, 5 0 0 µ L w er e r u n at a fl o w r at e of 6 0 µ L mi n - 1 a n d f o ur ultr a p h yt o pl a n kt o ni c
gr o u ps w er e di s cri mi n at e d b as e d o n t h eir si z e, i nt er n al str u ct ur e, a n d a ut ofl u or es c e n c e
( V a ul ot et al. , 1 9 8 9; Gr é g ori et al. , 2 0 0 1; M ari e et al. , 2 0 1 4). D at a w er e a c q uir e d usi n g B D
A c c uri C Fl o w Pl us s oft w ar e a n d a b u n d a n c es of e a c h gr o u p w er e e x pr ess e d as n u m b er of c ell s
p er m L ( c ell m L - 1).
III. 2. 3. 7. St atisti c al a n al y sis
C o nt o ur m a p r e pr es e nt ati o ns us e d t o ill ustr at e s p ati al v ari ati o ns of t h e fi el d d at as ets w er e

est a bli s h e d wit h S urf er s oft w ar e ( 9. 0 v ersi o n); t h e Kri gi n g al g orit h m w as a p pli e d as t h e
i nt er p ol ati o n m et h o d. T h e d e cil es of t h e c o n c e ntr ati o n r a n g e o bt ai n e d f or e a c h m et al
el e m e nt or of t h e a b u n d a n c e of e a c h ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y w er e us e d as s c al es f or
a b ett er c o m p ari s o n of di stri b uti o n m a ps.
All st ati sti c al a n al ys es w er e p erf or m e d wit h R St u di o ( R C or e T e a m, 2 0 1 7) (p a c k a g es

C C A, H mis c, st ats, a n d V e g a n). C orr el ati o ns b et w e e n v ari a bl es a n d p ar a m et ers m e as ur e d f or
t h e m a p pi n gs w er e ass ess e d b y t h e n o n-p ar a m etri c S p e ar m a n’s r a n k c orr el ati o n t est. T o
d et er mi n e t h e r el ati v e c o ntri b uti o ns of e n vir o n m e nt al p ar a m et ers t o t h e s p ati al str u ct uri n g
of t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y, r e d u n d a n c y a n al ysis ( R D A) a n d v ari ati o n p artiti o ni n g
b y R D A w er e p erf or m e d. C o v ari a n c e a n al ysi s a n d c o nstr ai n e d or di n ati o n w er e us e d t o s el e ct
a s u bs et of e x pl a n at or y v ari a bl es fr o m t h e s et of all a v ail a bl e v ari a bl es a n d t o k e e p t h e
v ari ati o n e x pl ai n e d b y t h es e v ari a bl es t o a m a xi m u m. T o i n v esti g at e diff er e n c es i n p ar a m et ers
a m o n g e x p eri m e nt al tr e at m e nts a n d e x p os ur e ti m es, a n al y s es of v ari a n c e ( A N O V A) w er e
us e d. W h er e A N O V A r e v e al e d si g nifi c a nt diff er e n c es ( p- v al u e < 0. 0 5), T u k e y’s H S D p ost h o c
c o m p ari s o n t ests w er e p erf or m e d t o d et er mi n e w h er e si g nifi c a nt diff er e n c es o c c urr e d.
A n al ysi s of si mil ariti es ( A N O SI M) a n d cl ust er a n al ys i s w er e d o n e usi n g Br a y-C urti s di ssi mil arit y
m atri x fr o m a b u n d a n c e d at a t o e v al u at e t h e si mil arit y of t h e ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y
str u ct ur e b et w e e n t h e diff er e nt c o n diti o ns.
III. 2. 4. R es ults
III. 2. 4. 1. M et e or ol o gi c al d at a a n d a bi oti c c h ar a ct eriz ati o n of t h e s urf a c e s e a w at er
O v er all, m o nt hl y a v er a g e t e m p er at ur e v ari e d fr o m 1 1. 3 t o 2 4. 5° C i n 2 0 1 4 a n d fr o m 9. 6 t o
2 7. 2° C i n 2 0 1 5 ( Fi g ur e A - 1). M o nt hl y a v er a g e t e m p er at ur e w as hi g h er i n F e br u ar y 2 0 1 4
( 1 1. 5° C) t h a n i n F e br u ar y 2 0 1 5 ( 9. 6° C). A n n u al c u m ul at e d pr e ci pit ati o n w as si g nifi c a ntl y
hi g h er i n 2 0 1 4 ( 1, 0 4 8 m m) t h a n i n 2 0 1 5 ( 4 7 9 m m), wit h a 1 5 -y e ar a v er a g e of 5 8 5 m m.
H o w e v er, t h e s a m pli n g c a m p ai g n of F e br u ar y 2 0 1 5 w as pr e c e d e d b y a r ai n p eri o d of t hr e e
d a ys, w hil e n o r ai nf all e v e nt w as o bs er v e d d uri n g t h e si x d a ys pr e c e di n g t h e s a m pli n g
c a m p ai g n i n 2 0 1 4 ( Fi g ur e A - 2).
I n F e br u ar y 2 0 1 5, a v er a g e s urf a c e w at er t e m p er at ur e w as 1 2. 7 ± 0. 8° C, wit h l o w est
v al u es r e c or d e d i n t h e n ort h w est er n p art of t h e b a y ( Fi g ur e A - 3). S urf a c e w at er s ali nit y r a n g e d
fr o m 3 4. 6 t o 3 8. 3 i n t h e e ntir e b a y (Fi g ur e A - 3). T w o sit es n e ar t h e m o ut h of t h e L as Ri v er, a
s m all c o ast al ri v er sit u at e d i n t h e n ort h of t h e littl e b a y, w er e c h ar a ct eri z e d b y l o w s urf a c e
w at er s ali nit y v al u es ( 2 7. 6 a n d 2 7. 9) ( Fi g ur e III- 1). A v er a g e p H w as 8. 1 ± 0. 1 a n d o x y g e n
s at ur ati o n w as 1 0 2 ± 6 %. B ot h p H a n d o x y g e n s at ur ati o n w er e u nif or m t hr o u g h o ut t h e e ntir e

b a y.
Nitr at e ( N O $# ) c o n c e ntr ati o ns v ari e d fr o m 0. 0 0 9 t o 4. 7 m g N L - 1 i n 2 0 1 4 (Fi g ur e A - 4)
a n d fr o m 0. 0 0 5 t o 0. 8 7 m g N L -1 i n 2 0 1 5 (Fi g ur e A - 4), c orr es p o n di n g t o 1 7 0- a n d 1 4 0 -f ol d
e nri c h m e nts, r es p e cti v el y. T h e hi g h est v al u es w er e r e c or d e d i n t h e n ort h er n p art of T o ul o n
B a y, t h e m ost a nt hr o pi z e d ar e a, a n d a r a pi d d e cr e as e t o w ar d t h e o p e n s e a w as o bs er v e d .
R el ati v el y l o w p h os p h at e ( P -P O #' $ ) c o n c e ntr ati o ns w er e o bs er v e d, wit h v al u es b el o w 0. 3 3 m g
P L - 1 i n 2 0 1 5 (Fi g ur e A - 4). T hr e e sit es, n e ar t o t h e ci vil h ar b or of T o ul o n, w er e c h ar a ct eri z e d
b y hi g h er p h os p h at e c o n c e ntr ati o ns, r a n gi n g fr o m 0. 6 2 t o 1. 0 3 m g P L - 1. Fi n all y, f or b ot h y e ars,
r el ati v el y l o w a n d si mil ar di ss ol v e d or g a ni c c ar b o n ( D O C) c o n c e ntr ati o ns w er e o bs er v e d
t hr o u g h o ut t h e e ntir e b a y ( 1. 0 3 ± 0. 1 6 m g C L - 1), a s alr e a d y d es cri b e d i n ( D a n g, T essi er, et a l.,
2 0 1 4) (Fi g ur e A - 3 a n d Fi g ur e A - 4).
T h e s urf a c e w at er of T o ul o n B a y al s o pr es e nt e d si g nifi c a nt gr a di e nts of tr a c e m et al
c o n c e ntr ati o ns i n b ot h 2 0 1 4 a n d 2 0 1 5. F or all m et a l s st u di e d (i. e. C d, C u, P b, a n d Z n),
c o n c e ntr ati o ns w er e l o w er i n t h e s o ut h e ast of L a B a n d gr a d u all y i n cr e as e d t o w ar d t h e
n ort h w est, t h e m ost a nt hr o pi z e d ar e a ( Fi g ur e A - 4). Di ss ol v e d C d, C u, a n d Z n c o n c e ntr ati o ns
w er e si mil ar t o t ot al c o n c e ntr ati o ns ( d at a n ot s h o w n), w hil e di ss ol v e d P b c o n c e ntr ati o n w as
l o w er t h a n t h e t ot al c o n c e ntr ati o n d u e t o its hi g h er affi nit y t o p arti cl es ( d at a n ot s h o w n).
H o w e v er, i n a pr e vi o us st u d y, t h e di ss ol v e d -t ot al r el ati o n f or P b w as st a bl e t hr o u g h o ut t h e
e ntir e b a y, irr es p e cti v e of t h e y e ar ( D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5). T h er ef or e, o nl y di ss ol v e d tr a c e
m et al c o n c e ntr ati o ns will b e c o nsi d er e d i n t h e f oll o wi n g s e cti o ns. I n 2 0 1 4, str o n g
e nri c h m e nts, c al c ul at e d fr o m t h e mi ni m al c o n c e ntr ati o n m e as ur e d i n t h e b a y, w er e o bs er v e d
f or di ss ol v e d C d, C u, P b, a n d Z n, r a n gi n g fr o m 8 t o 4 0-f ol d e nri c h m e nt f a ct ors. I n 2 0 1 5, t h e
e nri c h m e nt f a ct ors o bs er v e d w er e hi g h er t h a n i n 2 0 1 4, r a n gi n g fr o m 2 5 t o 1 9 0 -f ol d, e x c e pt
f or C d, w hi c h pr es e nt e d n o si g nifi c a nt c o nt a mi n ati o n gr a di e nt.
Fi g ur e III- 2 A bi oti c p ar a m et ers s p ati al v ari ati o ns i n s urf a c e s e a w at er of T o ul o n B a y i n F e br u ar y 2 0 1 5. A: C u, B: P b, C: N -N O $# , D: P-P O #& $ . C ol o ur sc al es w er e dr a w n ac c or di n g

t o d e cil es of t h e r es p e cti v e d at as ets. F or e a c h p ar a m et er, t h e s m all est a n d hi g h est n u m b ers of t h e c ol o ur s c al e r e pr es e nt e d t h e s m all est a n d hi g h est v al u es m e as ur e d,
r es p e cti v el y.
III. 2. 4. 2. Mi cr o bi al c o m m u nit y a b u n d a n c e a n d str u ct ur e
F o ur ultr a p h yt o pl a n kt o ni c gr o u ps w er e c o nsi d er e d i n t hi s st u d y. C ells wit h l o w r e d

fl u or es c e n c e, l o w or a n g e fl u or es c e n c e, s m all si z e ( < 2 µ m), a n d l o w gr a n ul arit y w er e cl assifi e d
as Pr o c hl or o c o c c us -li k e c y a n o b a ct eri a (P R O) . A S y n e c h o c o c c us -li k e (S Y N ) c y a n o b a ct eri al gr o u p
w as di s cri mi n at e d b y its s m all si z e ( < 2 µ m), l o w gr a n ul arit y, a n d hi g h or a n g e fl u or es c e n c e
( p h y c o er yt hri n-ri c h c ell s). A gr o u p of p h ot os y nt h eti c pi c o e u k ar y ot es (P- E u ) e x hi bit e d
i nt er m e di at e t o hi g h r e d fl u or es c e n c e, n o or a n g e fl u or es c e n c e, a n d hi g h er gr a n ul arit y a n d siz e
t h a n P R O a n d S Y N (still < 2 µ m). A d diti o n all y, a e u k ar y oti c n a n o p h yt o pl a n kt o ni c gr o u p (N- E u )
w as s p ott e d b y its l ar g er si z e ( > 2 µ m), hi g h er gr a n ul arit y, a n d hi g h r e d fl u or es c e n c e i nt e nsit y
( V a ul ot et al. , 1 9 8 9; Gr é g ori et al. , 2 0 0 1; M ari e et al. , 2 0 1 4).
F or b ot h F e br u ar y 2 0 1 4 a n d F e br u ar y 2 0 1 5, t ot al a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n
a p p e ar e d si mil ar t hr o u g h o ut t h e e ntir e b a y, wit h l o w s p ati al a n d t e m p or al v ari a bilit y ( 2. 4 ±
0. 6 × 1 0 4 c ell s m L -1 i n 2 0 1 4 a n d 1. 7 ± 0. 3 × 1 04 c ell s m L - 1 i n 2 0 1 5). Di stri b uti o ns of e a c h
ultr a p h yt o pl a n kt o ni c gr o u ps ar e pr es e nt e d i n Fi g ur e III- 3 f or 2 0 1 5 a n d i n s u p pl e m e nt ar y
i nf or m ati o n f or 2 0 1 4 (Fi g ur e A - 5). I n 2 0 1 4 a n d 2 0 1 5, P R O w as t h e l e ast a b u n d a nt gr o u p ( 1. 3
± 0. 8 × 1 0 3 c ell s m L - 1 a n d 7. 1 ± 3. 9 × 1 0 2 c ell s m L - 1, r es p e cti v el y) a n d pr es e nt e d eit h er a l o w
a m plit u d e di stri b uti o n gr a di e nt (i n 2 0 1 4) or a p at c h y di stri b uti o n ( 2 0 1 5). I n 2 0 1 4, N- E u h a d a
l o w a b u n d a n c e, b ut pr es e nt e d a str o n g di stri b uti o n gr a di e nt wit h hi g h er a b u n d a n c e i n Li B ( 2. 5
± 0. 5 × 1 0 3 c ell s m L - 1) a n d w as pr o gr essi v el y l ess a b u n d a nt t o w ar ds t h e o p e n s e a t hr o u g h L a B
( 1. 6 ± 1. 0 × 1 03 c ell s m L - 1). C o n v ers el y, i n 2 0 1 5, N- E u pr es e n t e d a r at h er h o m o g e n e o us
di stri b uti o n ( 9. 3 ± 2. 8 × 1 0 2 c ell s m L - 1). I n b ot h y e ars, P- E u pr es e nt e d a str o n g di stri b uti o n
gr a di e nt b et w e e n t h e t w o p arts of t h e b a y, wit h t h e hi g h est a b u n d a n c es r e c or d e d f or Li B ( 1. 8
± 0. 3 × 1 0 4 c ell s m L - 1 i n 2 0 1 4 a n d 1. 4 ± 0.2 × 1 0 4 c ell s m L -1 i n 2 0 1 5) a n d a gr a d u al d e cr e as e
t hr o u g h L a B t o r e a c h a mi ni m u m of 1. 1 ± 0. 7 × 1 0 4 c ell s m L - 1 i n 2 0 1 4 a n d 1. 0 ± 0. 3 × 1 02 c ell s
mL -1
i n 2 0 1 5. T h e gr o u p S Y N pr es e nt e d t h e m ost si g nifi c a nt di stri b uti o n gr a di e nt. C o n v ers el y
t o w h at w as o bs erv e d f or P- E u , t h e hi g h est S Y N a b u n d a n c es w er e r e c or d e d i n L a B ( 9. 0 ± 3. 5 ×
1 0 3 c ell s m L -1 i n 2 0 1 4 a n d 5. 3 ± 3. 1 × 1 03 c ell s m L - 1 i n 2 0 1 5) a n d d e cr e as e d pr o gr essi v el y
t o w ar ds t h e m ost a nt hr o pi z e d sit es i n Li B, r e a c hi n g t h e l o w est a b u n d a n c es of 3. 7 ± 0. 8 × 1 0 3
c ell s m L - 1 i n 2 0 1 4 a n d 1. 8 ± 1. 4 × 1 03 c ell s m L -1 i n 2 0 1 5. F or b ot h y e ars, S Y N di stri b uti o n w as
n e g ati v el y c orr el at e d wit h P- E u di stri b uti o n ( n = 4 1 f or 2 0 1 4 a n d n = 4 3 f or 2 0 1 5; ρ < -0. 6 0; p-
v al u e < 0. 0 1). T h es e di stri b uti o n gr a di e nts r es ult e d i n a m aj or s hift i n c o m m u nit y str u ct ur e
fr o m a P- E u d o mi n at e d c o m m u nit y i n t h e m ost a nt hr o pi z e d ar e as t o a S Y N d o mi n at e d or a P-
E u a n d S Y N c o -d o mi n at e d c o m m u nit y t o w ar ds t h e o p e n s e a.
III. 2. 4. 3. R el ati o n s hi p s b et w e e n ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y c h ar a ct eristi cs and

e n vir o n m e nt al p ar a m et er s
I n 2 0 1 5, S Y N a b u n d a n c e w as si g nifi c a ntl y a n d p ositi v el y c orr el at e d wit h t e m p er at ur e, s ali nit y,

a n d p H ( n = 4 3; ρ > 0. 4 1, p- v al u e < 0. 0 1). F or b ot h y e ars, S Y N w as si g nifi c a ntl y a n d n e g ati v el y
c orr el at e d wit h C d, C u, P b, a n d Z n c o n c e ntr ati o ns ( n = 4 1 f or 2 0 1 4 a n d n = 4 3 f or 2 0 1 5; ρ < -
$
0. 5 2; p- v al u e < 0. 0 1), al o n g wit h N O # c o n c e ntr ati o ns ( n = 4 1 f or 2 0 1 4 a n d n = 4 3 f or 2 0 1 5; ρ <
-0. 3 9; p- v al u e < 0. 0 1). C o n v ers el y, P- E u w as p ositi v el y c orr el at e d wit h all tr a c e m et al s ( n = 4 1
f or 2 0 1 4 a n d n = 4 3 f or 2 0 1 5; ρ > 0. 3 6; p- v al u e < 0. 0 1) f or b ot h y e ars, w hil e P- E u w as p ositi v el y
$
c orr el at e d wit h N O # i n 2 0 1 5 ( n = 4 3; ρ = 0. 6 2; p- v al u e < 0. 0 1). I n 2 0 1 4, N- E u w as p ositi v el y
c orr el at e d wit h P b a n d C d ( n = 4 1; ρ > 0. 3 0; p- v al u e < 0. 0 1) a n d n e g ati v el y c orr el at e d wit h
$
NO # ( n = 4 1; ρ = -0. 3 3; p- v al u e < 0. 0 1), w hil e i n 2 0 1 5, N- E u s h o w e d si g nifi c a nt p ositi v e
$
c orr el ati o ns wit h all tr a c e m et als ( n = 4 3; ρ > 0. 5 4; p- v al u e < 0. 0 1) a n d N O # ( n = 4 3; ρ = 0. 4 9;
p- v al u e < 0. 0 1). Fi n all y, P R O w as s ol el y p ositi v el y c orr el at e d wit h P b ( n = 4 1; ρ = 0. 6 9; p- v al u e
< 0. 0 1) i n 2 0 1 4 a n d di d n ot pr es e nt a n y c orr el ati o n wit h e n vir o n m e nt al v ari a bl es i n 2 0 1 5. N o
si g nifi c a nt c orr el ati o n w as o bs er v e d b et w e e n P O #& $ a n d all t h e bi ol o gi c al gr o u ps st u di e d.
Fi g ur e III- 3 S p ati al distri b uti o ns of ultr a p h yt o pl a n kt o ni c gr o u ps i n s urf ac e s e a w at er of T o ul o n b a y i n F e br u ar y 2 0 1 5, c al c ul at e d fr o m fl o w c yt o m etr y d at a. A: N -E u, B: P -E u, C:

S Y N, D: P R O. V al u es ar e e x pr ess e d i n c ell m L - 1. S c al es w er e dr a w n ac c or di n g t o d e cil es of t h e r es p e cti v e d at as ets.
T h e R D A a n al ysi s o n t h e 2 0 1 5 d at as et w as p erf or m e d usi n g all e n vir o n m e nt al a n d

c h e mi c al v ari a bl es e x c e pt C d a n d Z n c o n c e ntr ati o ns, w hi c h s h o w e d r e d u n d a n c y wit h t h e P b
a n d C u c o n c e ntr ati o ns, r es p e cti v el y ( p er m ut ati o n t ests i n c o nstr ai n e d or di n ati o n, p- v al u e <
0. 0 1 ) a n d w er e t h us n ot i n cl u d e d i n t h e a n al ysi s. T h e t w o pri n ci p al c o m p o n e nts si g nifi c a ntl y
e x pl ai n e d 8 2. 9 % of t h e t ot al d at as et v ari a n c e ( A N O V A f or r e d u n d a n c y a n al ysi s; p- v al u e <
0. 0 1). T h e e n vir o n m e n t al a n d c h e mi c al p ar a m et er s di vi d e d t h e st ati o ns i nt o t w o si g nifi c a ntl y
di sti n ct cl ust ers, c orr es p o n di n g t o Li B a n d L a B ( Fi g ur e III- 4). O n t h e o n e h a n d, t h e Li B s a m pl es
a p p e ar e d r el at e d t o el e v at e d N O $# , C u, a n d P b c o n c e ntr ati o ns as w ell as t o el e v at e d P- E U
a b u n d a n c es. O n t h e ot h er h a n d, m ost of t h e L a B s a m pl es w er e di sti n ct fr o m ot h ers d u e t o
hi g h er t e m p er at ur es a n d S Y N a b u n d a n c es. V ari ati o n p artiti o ni n g a m o n g t h e e x pl ai n e d
v ari a n c e of ultr a p h yt o pl a n k t o n str u ct ur e d e m o n str at e d t h at C u a n d P b c o ntri b ut e d u p t o
5 8. 4 % (i n cl u di n g i nt er a cti o ns wit h ot h er v ari a bl es), w h er e as ot h er a bi oti c p ar a m et ers di d n ot
c o ntri b ut e t o m or e t h a n 3 4. 7 % (i nt er a cti o n i n cl u d e d) i n t h e str u ct ur e s hifts o bs er v e d.
Si mil arl y, i n F e br u ar y 2 0 1 4, C u a n d P b e x pl ai n e d t h e l ar g est pr o p orti o n of t h e t ot al v ari a n c e
of t h e ultr a p h yt o pl a n kt o n str u ct ur e, u p t o 4 6. 8 % of t h e 6 5. 4 % si g nifi c a ntl y e x pl ai n e d b y t h e
v ar i a bl e d at as et ( d at a n ot s h o w n).
C o nsi d eri n g, o n t h e o n e h a n d, t h e m aj or a n d r e c ur r e nt c o n c e ntr ati o n gr a di e nts of C u,
$
P b, Z n, a n d N O # a n d, o n t h e ot h er h a n d, t h eir s p e cifi c st ati sti c al r el ati o ns hi ps wit h t h e
ultr a p h yt o pl a n kt o n str u ct ur e, t h e f oll o wi n g i nc u b ati o n e x p eri m e nts w er e d esi g n e d t o
e v al u at e t h eir r es p e cti v e i m p a cts o n ultr a p h yt o pl a n kt o n.
Fi g ur e III- 4 R el ati o ns hi ps b et w e e n e n vir o n m e nt al v ari a bl es, c o nt a mi n a nts, n utri e nts a n d ultr a p h yt o pl a n kt o ni c

c o m m u niti es f or s urf a c e s e a w at er s a m pl es i n F e br u ar y 2 0 1 5. R D A or di n ati o n d es cri b es t h e r el ati o ns hi p b et w e e n
t h e e n vir o n m e nt al v ari a bl es ( p H, S ali nit y a n d T e m p er at ur e), N O $# , t h e c h e mi c al c o nt a mi n a nts ( C u a n d P b) a n d
t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u niti es. D ott e d cir cl es g at h er si mil ar s a m pl es ( C o nfi d e nc e i nt er v al > 0. 9 5). E m pt y
s q u ar e: L a B, fill e d cir cl e: Li B.
III. 2. 4. 4. D O C, n utri e nt, a n d tr a c e m et al c o n c e ntr ati o n s i n i n c u b ati o n e x p eri m e nts
I niti al w at er s a m pl es us e d f or t h e w at er i n c u b ati o n e x p eri m e nt w er e g e o c h e mi c all y

c o ntr ast e d, wit h hi g h er tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns i n MI S t h a n i n 4 1 p (f a ct or 1. 7 f or C d, 6. 2
$
f or C u, a n d 3. 5 f or P b) (T a bl e a u III- 1, T a bl e a u A - 1). T h e T N a n d N-N O # c o n c e ntr ati o ns w er e
al s o hi g h er i n MI S t h a n i n 4 1 p (f a ct or 9. 3 a n d 9, r e s p e cti v el y) ( T a bl e a u III- 1, T a bl e a u A - 1). O n
t h e ot h er h a n d, D O C c o n c e ntr ati o n w as si mil ar i n b ot h w at er s a m pl es, as o bs er v e d duri n g o n -
fi el d c a m p ai g ns (T a bl e a u III- 1, T a bl e a u A - 1). S u c h diff er e n c es b et w e e n MI S a n d 4 1 p s a m pl es
w er e alr e a d y o bs er v e d d uri n g t h e fi el d c a m p ai g ns of F e br u ar y 2 0 1 4 a n d 2 0 1 5.
F or s e di m e nt el utri at e i n c u b ati o n, i niti al w at er s a m pl es w er e e v e n m or e g e o c h e mi c all y

c o ntr ast e d, wit h hi g h er m et al (f a ct ors 2 f or C d, 4 1 f or C u, 9. 2 f or P b, a n d 1 9 f or Z n), T N (f a ct or
$
2 0), a n d N -N O # c o n c e ntr ati o ns (f a ct or 5 3) ( T a bl e a u III- 1, T a bl e a u A - 1). T h e D O C
c o n c e ntr ati o ns w er e a g ai n si mil ar i n b ot h sit es. M or e o v er, 2 4 -h r es us p e nsi o n of s urf a c e
s e di m e nts fr o m MI S h a v e r el e as e d C d, P b, a n d Z n i n t h e el utri at e (f a ct ors 3, 4, a n d 1. 2,
r es p e cti v el y), w hil e b ot h C u a n d T N c o n c e ntr ati o n s w er e l o w er i n t h e el utri at e t h a n i n t h e MI S
s a m pl e, as o bs er v e d pr e vi o usl y ( D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5) (T a bl e a u III- 1, T a bl e a u A - 1).
S e di m e nt r es us p e nsi o n t h us r es ult e d i n a diff er e nt g e o c h e mi c al si g n at ur e c o m p ar e d t o t h at
of t h e i niti al c o nt a mi n at e d w at er. T h e D O C c o n c e ntr ati o n w as si mil ar b et w e e n i niti al MI S
w at er s a m pl e a n d el utri at e.
Tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns m e as ur e d i n c o n dit i o ns A a n d E w er e si mil ar t o t h e o n es
e n c o u nt er e d i n i niti al w at er s a m pl es fr o m 4 1 p a n d MI S, r es p e cti v el y ( T a bl e a u III- 1, T a bl e a u A -
1 ). As e x p e ct e d, tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns i n c o n diti o n D c orr es p o n d e d t o t h e a v er a g e
b et w e e n t h e l e v els m e as ur e d i n 4 1 p a n d MI S i niti al w at er s a m pl es. Tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns
w er e si mil ar i n c o n diti o ns B a n d C, c orr es p o n di n g t o t h e artifi ci al tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n,
a n d e x c e e d t h e l e v el s e n c o u nt er e d i n MI S i niti al w at er s a m pl es ( T a bl e a u III- 1, T a bl e a u A - 1).
Tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns m e as ur e d i n c o n diti o n F w er e si mil ar t o t h e o n es of t h e
4 1 p i niti al w at er s a m pl es. L e v el s i n c o n diti o n G a n d H c orr es p o n d e d t o t h e a v er a g e b et w e e n
t h e l e v els m e as ur e d i n 4 1 p a n d el utri at e i niti al w at er s a m pl es. M et al c o n c e ntr ati o ns
m e as ur e d at t h e b e gi n ni n g a n d at t h e e n d of e a c h c o n diti o n w er e si mil ar, att esti n g t h at t h e
e x p e ct e d tr a c e m et al l e v els r e m ai n e d c o nst a nt d uri n g t h e e ntir e e x p eri m e nt d u e t o t h e
m at eri al q u alit y us e d, a v oi di n g m et al c o nt a mi n ati o n or r e m o v al ( T a bl e a u III- 1, T a bl e a u A - 1).
T a bl e a u III- 1 C o n c e ntr ati o n of c h e mi c al c h ar act erist i cs f or s a m pli n g s e a w at er a n d a v er a g e c o nc e ntr ati o n b et w e e n t h e b e gi n ni n g a n d t h e e n d of b ot h w at er mi xi n g i nc u b ati o n

a n d s e di m e nt el utri at e i nc u b ati o n f or e a c h c o n diti o n.
I n c u b ati o n C o n diti o n Mi xt ur e D O C T N $ Di s s ol v e d C d Di s s ol v e d C u Di s s ol v e d P b Di s s ol v e d Z n
N- N O #
( mg C L ) -1
( mg N L ) -1
( mg N L ) -1
( n M) ( n M) ( n M) ( n M)*
W at er 41p 0. 9 7 ± 0. 0 4 0. 0 3 ± 0. 0 1 0. 0 3 ± 0. 0 1 0. 0 6 ± 0. 0 1 4. 3 ± 0. 4 0. 2 4 ± 0. 0 3 NA
i n c u b ati o n MI S 0. 9 4 ± 0. 0 6 0. 2 8 ± 0. 0 1 0. 2 7 ± 0. 0 1 0. 1 0 ± 0. 0 2 2 7 ± 1. 4 0. 8 3 ± 0. 0 6 NA
A 41p/ 41p 1. 6 ± 0. 5 0. 8 0 ± 0. 3 5 0. 0 3 ± 0. 0 1 0. 0 7 ± 0. 0 1 4. 4 ± 0. 1 0. 2 6 ± 0. 0 2 NA
B 4 1 p / 4 1 p + M et al s 1. 4 ± 0. 4 0. 5 3 ± 0. 2 9 0. 2 2 ± 0. 1 1 0. 1 4 ± 0. 0 3 40 ± 6 3. 1 ± 0. 2 NA
C $ 1. 6 ± 0. 4 1. 2 ± 0. 2 0. 5 4 ± 0. 0 4 0. 0 8 ± 0. 0 1 40 ± 2 3. 0 2 ± 0. 3 5 NA
4 1 p / 4 1 p + M et al s + N O #
D 4 1 p / MI S 1. 4 ± 0. 5 0. 5 2 ± 0. 2 3 0. 1 6 ± 0. 0 4 0. 0 9 ± 0. 0 1 13 ± 4 0. 6 5 ± 0. 1 6 NA
E MI S / MI S 1. 6 ± 0. 4 0. 6 4 ± 0. 2 1 0. 2 6 ± 0. 0 4 0. 1 0 ± 0. 0 1 22 ± 3 0. 9 0 ± 0. 1 7 NA
S e di m e nt 41p 1. 0 0 ± 0. 0 2 0. 0 6 ± 0. 0 1 < DL 0. 0 6 ± 0. 0 1 3. 2 ± 0. 2 0. 1 4 ± 0. 0 1 8. 8 ± 0. 5
el utri at e MI S 0. 9 7 ± 0. 0 2 1. 2 ± 0. 1 1. 1 ± 0. 1 0. 1 2 ± 0. 0 4 131 ± 18 1. 3 ± 0. 1 170 ± 10
i n c u b ati o n El utri at e 0. 9 5 ± 0. 0 2 1. 1 ± 0. 1 0. 8 7 ± 0. 0 1 0. 3 6 ± 0. 0 4 30 ± 2 5. 3 ± 0. 6 208 ± 15
F 41p/ 41p 1. 0 ± 0. 2 0. 2 3 ± 0. 1 7 < DL 0. 0 7 ± 0. 0 1 3. 1 ± 0. 1 0. 1 0 ± 0. 0 2 7. 0 ± 1. 7
G 4 1 p / El utri at e 1. 6 ± 1. 0 0. 6 6 ± 0. 2 3 0. 2 4 ± 0. 2 8 0. 2 8 ± 0. 0 4 17 ± 1 2. 5 ± 0. 4 1 2 5 ± 5.
H 4 1 p / 4 1 p + M et al s 1. 1 ± 0. 3 0. 3 9 ± 0. 1 2 0. 1 5 ± 0. 1 8 0. 3 2 ± 0. 0 8 19 ± 4 3. 3 ± 0 7 124 ± 8
III. 2. 4. 5. Ultr a p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c e d y n a mi cs i n i n c u b ati o n e x p eri m e nts
I n c o ntr ol c o n diti o n A, t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c e i n cr e as e d r e g ul arl y a n d m or e t h a n

1 2 -f ol d al o n g t h e 2 4 d a ys of i n c u b ati o n, fr o m 6. 8 ± 1. 9 × 1 0 3 t o 8. 9 ± 2. 7 × 1 0 4 c ell s m L - 1 (Fi g ur e
III- 5 A). T hi s i n cr e as e w as m ai nl y d u e t o S Y N ( 1 7-f ol d i n cr e as e) (Fi g ur e III- 5 B) a n d, t o a l ess er
e xt e nt, t o N-E u ( 5-f ol d i n cr e as e) (Fi g ur e III- 5 C), P- E U ( 2-f ol d i n cr e as e) (Fi g ur e III- 5 D), a n d P R O
$
( 1. 4-f ol d i n cr e as e) (Fi g ur e III- 5 E). I n c o n diti o n B (tr a c e m et al s a d diti o n) a n d C ( m et al s a n d N O #
a d diti o n), t h e d y n a mi cs of t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o n w as diff er e nt fr o m t h at i n c o n diti o n A

(Fi g ur e III- 5A). I n d e e d, a str o n g d e cr e as e of a b u n d a n c e w as o bs er v e d d uri n g t h e first si x d a ys
of t h e e x p eri m e nt, r e a c hi n g o nl y 1 % of i nit i al a b u n d a n c e. Fr o m t h e 6t h d a y t o t h e e n d of t h e
e x p eri m e nt, t h e c o m m u nit y r e c o v er e d b a c k t o t h e i niti al a b u n d a n c e l e v el s ( A N O V A; p- v al u e >
0. 0 5). E a c h ultr a p h yt o pl a n kt o ni c gr o u p f oll o w e d t h e s a m e gl o b al a b u n d a n c e d y n a mi cs i n b ot h
c o n diti o ns, t h e m ai n dif f er e n c es o c c urri n g d uri n g t h e r e c o v er y p h as e wit h a m ost effi ci e nt
gr o wt h f or P- E u ( 2 3 6- a n d 1 5 9 -f ol d a b u n d a n c e i n cr e as e i n c o n diti o ns B a n d C, r es p e cti v el y;
Fi g ur e III- 5B t o E). I n c o n diti o n D ( c o nt a mi n at e d w at er a d diti o n), t h e t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o n
c o m m u nit y d e m o nstr at e d a n a b u n d a n c e d y n a mi c v er y si mil ar t o t h at of c o n diti o n A, wit h a
r e g ul ar i n cr e as e hi g h er t h a n 1 1-f ol d al o n g t h e 2 4 d a ys of i n c u b ati o n (Fi g ur e III- 5A). H o w e v er,
t h e diff er e nt p h yt o pl a n kt o ni c gr o u ps b e h a v e d diff er e ntl y t h a n i n c o n diti o n A, wit h a fi n al
sli g htl y l o w er i n cr e as e of S Y N a n d a si g nifi c a nt i n cr e as e of N- E u (Fi g ur e III- 5B a n d C) Fi n all y, i n
c o n diti o n E ( c o nt a mi n at e d c o ntr ol), t h e d y n a mi cs of t h e t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y
f oll o w e d t h e d y n a mi cs o bs er v e d i n c o n diti o ns A a n d D, b ut r es ult e d i n a si g nifi c a ntl y l o w er
fi n al a b u n d a n c e t h at w as n ot si g nifi c a ntl y diff er e nt fr o m t h e i niti al a b u n d a n c e ( A N O V A; p-
v al u e > 0. 0 5). T h e a b u n d a n c es of S Y N, P R O, P -E u, a n d N- E u all e x p eri e n c e d ori gi n al t e m p or al
d y n a mi cs, b ut e n d e d at si mil ar a b u n d a n c e l e v el s t h a n at t h e b e gi n ni n g of t h e e x p eri m e nt
( A N O V A; p- v al u e > 0. 0 5) .
Fi g ur e III- 5 Ultr a p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c e d y n a mi cs d uri n g t h e w at er i n c u b ati o n e x p eri m e nt. ( A) T ot al

a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n, ( B) S Y N, ( C) N -E u, ( D) P -E u a n d ( E) P R O. C o n diti o n A r e pr es e nts
u n c o nt a mi n at e d c o ntr ol, B, tr a c e m et al a d diti o n, C, tr ac e m et als a n d nitr at e a d diti o n, D, mi xi n g u n c o nt a mi n at e d
wit h c o nt a mi n at e d w at er a n d E, c o nt a mi n at e d c o ntr ol. S y m b ols a n d err ors b ars r e pr es e nt a v er a g e a n d st a n d ar d
d e vi ati o n o n r e pli c at es, r es p e cti v el y
I n c o n diti o n F ( u n c o nt a mi n at e d c o ntr ol), t h e t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y

e x hi bit e d s m all a b u n d a n c e v ari ati o ns al o n g t h e 2 7 d a ys of i n c u b ati o n ( Fi g ur e III- 6A). W hil e t h e
d o mi n a nt p h yt o pl a n kt o ni c gr o u p, S Y N , a n d t h e gr o u p P R O pr es e nt e d si mil ar t e m p or al
d y n a mi cs, t h e ot h er t w o gr o u ps s h o w e d a str o n g d e cr e as e i n t h e first d a ys of t h e e x p eri m e nt
b ef or e i n cr e asi n g t o r e a c h fi n al a b u n d a n c es cl os e t o t h eir i niti al o n es ( Fi g ur e III- 6B t o E). I n
c o n diti o n G ( el utri at e a d diti o n), t ot al a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n a p p e ar e d t o b e hi g h er

a n d its d y n a mi cs w as diff er e nt t h a n i n t h e c o ntr ol, wit h a si g nifi c a nt i n cr e as e ( 6 -f ol d) d uri n g
t h e first 1 1 d a ys of t h e e x p eri m e nt a n d a gr a d u al d e cr e as e u ntil t h e e n d of t h e e x p eri m e nt,
b a c k t o a si mil ar a b u n d a n c e t h a n at t h e b e gi n ni n g of t h e e x p eri m e nt ( Fi g ur e III- 6A). R e g ar di n g
t h e s p e cifi c d y n a mi cs of t h e f o ur p h yt o pl a n kt o ni c gr o u ps, w hil e e a c h of t h e m b e n efit e d
t e m p or aril y fr o m t h e el utri at e, t h e i niti all y d o mi n a nt S Y N fi n all y e n c o u nt er e d a l ar g e dr o p of
t hr e e or d ers of m a g nit u d e b y t h e e n d of t h e e x p eri m e nt ( Fi g ur e III- 6B t o E). I n c o n diti o n H
(tr a c e m et al a d diti o n), t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c e pr es e nt e d a diff er e nt d y n a mi c
t h a n t h os e of c o n diti o ns F a n d G, b ut a p p e ar e d si mil ar t o t h e v ari ati o ns o bs er v e d i n c o n diti o ns
B a n d C (tr a c e m et al a d diti o n) fr o m t h e w at er i n c u b ati o n e x p eri m e nt. I n d e e d, a m aj or
d e cr e as e w as o bs er v e d d uri n g t h e first ei g ht d a ys, d o w n t o 1 3 % of t h e i niti al a b u n d a n c e, a n d
w as f oll o w e d b y a gr a d u al r e c o v er y u p t o 3 5 % of t h e i niti al a b u n d a n c e ( Fi g ur e III- 6A). Gr o u p
S Y N , t h e m ost a b u n d a nt p h yt o pl a n kt o ni c gr o u p, f oll o w e d si mil ar d y n a mi cs a n d a p p e ar e d t o
b e t h e o nl y gr o u p w h os e d y n a mi cs si g nifi c a ntl y diff er e nt fr o m t h at of t h e c o ntr ol c o n diti o n.
Fi g ur e III- 6 Ultr a p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c e d y n a mi cs d uri n g t h e s e di m e nt el utri at e i nc u b ati o n e x p eri m e nt. ( A)

T ot al a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n, ( B) S Y N, ( C) N -E u, ( D) P -E u a n d ( E) P R O. F r e pr es e nts u nc o nt a mi n at e d
c o ntr ol, G, el utri at e a d diti o n a n d H, m et al a d diti o n. S y m b ols a n d err ors b ars r e pr es e nt a v er a g e a n d st a n d ar d
d e vi ati o n o n r e pli c at es, r es p e cti v el y.
III. 2. 4. 6. Ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y str u ct ur e u n d er e x p eri m e nt al c o n diti o ns

At t h e b e gi n ni n g of t h e w at er i n c u b ati o n , c o n diti o ns A ( u n c o nt a mi n at e d c o ntr ol), B (tr a c e
$
m et al s a d diti o n), C ( b ot h m et al s a n d N O # a d diti o n), a n d D ( c o nt a mi n at e d w at er a d diti o n)
w er e si mil ar, wit h a c o -d o mi n a n c e of S Y N (fr o m 4 1. 5 ± 2. 4 % t o 4 8. 4 ± 1. 9 %) a n d P- E u (fr o m
3 0. 2 ± 1. 2 % t o 3 5. 1 ± 0. 7 %) ( Fi g ur e III- 7). I n c o ntr ast, c o n diti o n E ( c o nt a mi n at e d c o ntr ol) w as
diff er e nt fr o m t h e ot h er c o n diti o ns, wit h a d o mi n a n c e of P- E u ( 5 8. 4 ± 1. 0 %) a n d, t o a l ess er
e xt e nt, P R O ( 2 2. 3 ± 0. 6 %) (Fi g ur e III- 7). At t h e e n d of t h e e x p eri m e nt, i n c o n diti o n A, t h e S Y N
p o p ul ati o n w as l ar g el y d o mi n a nt, c o ntri b uti n g t o 8 2. 4 ± 6. 8 % of t h e t ot al c o m m u nit y ( Fi g ur e
III- 7). I n c o n diti o ns B a n d C, S Y N w as t h e l e ast a b u n d a nt gr o u p, wit h 6. 5 ± 1. 2 % a n d 9. 5 ± 3. 8 %,
r es p e cti v el y, w hil e P- E u d o mi n at e d t h e c o m m u nit y ( 5 0. 9 ± 5. 1 % a n d 4 5. 8 ± 1. 9 %) ( Fi g ur e III- 7).
I n c o n diti o n D, S Y N w as d o mi n a nt, r e pr es e nti n g 5 5. 8 ± 1 3. 3 % of t h e ultr a p h yt o pl a n kt o n;
r el ati v e a b u n d a n c e of P- E u w as l o w er e d t o 2 1. 5 ± 7. 2 % ( Fi g ur e III- 7). Fi n all y, i n c o n diti o n E, P-
E u d o mi n at e d, si mil ar t o t h e b e gi n ni n g of t h e e x p eri m e nt ( Fi g ur e III- 7). T h e cl ust er a n al ysis
p erf or m e d t o c o m p ar e t h e diff er e nt e x p eri m e nt al c o n diti o ns b as e d o n t h eir r es p e cti v e
ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y str u ct ur es s h o w e d hi g h si mil ariti es ( > 8 2 %) b et w e e n
c o n diti o ns A, B, C, a n d D at t h e b e gi n ni n g of t h e w at er mi xi n g e x p eri m e nt, c orr es p o n di n g t o a
S Y N/ P -E u c o -d o mi n at e d c o m m u nit y ( A N O SI M, p- v al u e > 0. 0 5 ) (Fi g ur e III- 8A). T h e
ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y str u ct ur e i n c o n diti o n E at t h e b e gi n ni n g of t h e e x p eri m e nt
a p p e ar e d di st a nt fr o m t h at of t h e ot h er c o n diti o n s (si mil arit y < 1 3 %), wit h a P- E u d o mi n at e d
c o m m u nit y ( A N O SI M, p- v al u e < 0. 0 1 ). T h e l ar g e di st a n c e b et w e e n t h e b e gi n ni n g a n d t h e e n d
of t h e e x p eri m e nt f or c o n dit i o ns B, C, a n d D ( < 2 0 %) c o nfir m e d t h e m aj or str u ct uri n g eff e ct of
tr a c e m et al a d diti o n or c o nt a mi n at e d w at er. M or e o v er, t h e hi g h si mil arit y o bs er v e d at t h e
e n d of t h e e x p eri m e nt f or c o n diti o ns B, C, a n d E d e m o nstr at e d t h at tr a c e m et al a d diti o n c o ul d
l e a d t o a fi n al str u ct ur e hi g hl y r es e m bli n g t h at o bs er v e d i n t h e m ost c o nt a mi n at e d p art of
T o ul o n B a y.
Fi g ur e III- 7 Ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y str uct ur e at t h e b e gi n ni n g a n d t h e e n d of b ot h w at er a n d s e di m e nt

el utri at e i nc u b ati o n e x p eri m e nts. A r e pr es e nts u nc o nt a mi n at e d c o ntr ol, B, tr a c e m et al a d diti o n, C, tr ac e m et als
a n d nitr at e a d diti o n, D, mi xi n g u n c o nt a mi n at e d wit h c o nt a mi n at e d w at er a n d E, c o nt a mi n at e d c o ntr ol f or w at er
i n c u b ati o n a n d F r e pr es e nts u n c o nta mi n at e d c o ntr ol, G, el utri at e a d diti o n a n d H, m et al a d diti o n f or el utri at e
i n c u b ati o n. Diff er e nt l o w er-c as e l ett ers i n di c at e si g nifi c a nt diff er e nc e b et w e e n c o m p ar e d c o m m u nit y str u ct ur es
f or e a c h i nc u b ati o n.
At t h e b e gi n ni n g of t h e s e di m e nt el utri at e i n c u b ati o n, c o n diti o ns F ( u n c o nt a mi n at e d

c o ntr ol), G ( el utri at e mi xi n g), a n d H (tr a c e m et al s a d diti o n) w er e si mil ar, wit h a str o n g
d o mi n a n c e of S Y N (fr o m 9 1. 7 ± 0. 3 % t o 9 3. 4 ± 0. 1 %) (Fi g ur e III- 7). At t h e e n d of t h e
e x p eri m e nt, c o n diti o n F w as si mil ar t o t h e i niti al c o n diti o ns, wit h a str o n g d o mi n a n c e of S Y N
( 8 9. 8 ± 3. 7 %) (Fi g ur e III- 7). I n c o n diti o n G, P- E u ( 3 8. 8 ± 3. 1 %) a n d, t o a l ess er e xt e nt, P R O ( 2 3
± 0. 8 %) a n d N- E U ( 2 2. 6 ± 2. 2 %) w er e t h e m ost a b u n d a nt gr o u ps, w hil e S Y N w as t h e l e ast

a b u n d a nt gr o u p ( Fi g ur e III- 7). I n c o n diti o n H, P- E u ( 4 4. 1 ± 3. 7 %) a n d, t o a l ess er e xt e nt, S Y N
( 2 4. 6 ± 5. 9 %) a n d N- E U ( 2 8. 8 ± 0. 8 %) w er e t h e m ost a b u n d a nt gr o u ps, w hil e P R O w as t h e l e ast
a b u n d a nt gr o u p ( Fi g ur e III- 7). T h e cl ust er a n al ysi s p erf or m e d o n ultr a p h yt o pl a n kt o n str u ct ur e
b as e d o n r el ati v e a b u n d a n c e of e a c h gr o u p s h o w e d hi g h si mil ariti es ( > 9 5 %) b et w e e n
c o n diti o ns F, G, a n d H at t h e b e gi n ni n g of t h e i n c u b ati o n ( A N O SI M, p- v al u e > 0. 0 5) ( Fi g ur e
III- 8B). T h e hi g h di st a n c e b et w e e n t h e b e gi n ni n g a n d t h e e n d of t h e e x p eri m e nt f or b ot h
c o n diti o ns G a n d H ( < 2 0 %) c o nfir m e d t h e m aj or a n d hi g hl y si mil ar str u ct uri n g eff e ct of
el utri at e mi xi n g a n d artifi ci al tr a c e m e t al a d diti o n.
Fi g ur e III- 8 Hi er ar c hi c al cl ust eri n g of ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u niti es of i nc u b ati o n at t h e b e gi n ni n g (‘‘ S T A R T ”)

a n d t h e e n d (‘‘ E N D”) of b ot h w at er ( A) a n d s e di m e nt el utri at e ( B) i n c u b ati o ns. A r e pr es e nts u n c o nt a mi n at e d
c o ntr ol, B, tr ac e m et al a d diti o n, C, tr ac e m et al s a n d nitr at e a d diti o n, D, mi xi n g u nc o nt a mi n at e d wit h
c o nt a mi n at e d w at er a n d E, c o nt a mi n at e d c o ntr ol f or w at er i n c u b ati o n a n d F r e pr es e nts u n c o nt a mi n at e d c o ntr ol,
G, el utri at e a d diti o n a n d H, m et al a d diti o n f or el utri at e i nc u b ati o n S Y N -li k e ( S y n e c h o c o c c us-li k e) a n d P-E u/ N -E u
( pi c o e u k ar y ot e-li k e/ n a n o e u k ar y ot e-li k e) i n di c at e t h e d o mi n a nt gr o u p(s) f or e a c h c o n diti o n a n d d at e. Sc al e
i n di c at es p er c e nt dissi mil arit y b as e d o n Br a y-C urt is dist a n c es m atri x.
III. 2. 5. Dis c u ssi o n
III. 2. 5. 1. C h e mi c al c o nt a mi n ati o n of s urf a c e w at er i n T o ul o n B a y
T h e m a p pi n g of di ss ol v e d C d, C u, P b, a n d Z n c o n c e ntr ati o ns d uri n g t w o c o ns e c uti v e y e ars i n

s urf a c e s e a w at er of t h e T o ul o n B a y s h o w e d m ulti pl e tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n gr a di e nts,
wit h a m a xi m u m c o nt a mi n ati o n r e c or d e d i n t h e n ort h er n p art of t h e littl e b a y. T h es e gr a di e nts
r a n g e d fr o m e xtr e m el y l o w c o n c e ntr ati o ns, cl os e t o t h e g e o c h e mi c al b a c k gr o u n d of t h e
M e dit err a n e a n S e a ( T a n k er e a n d St at h a m, 1 9 9 6; M orl e y et al. , 1 9 9 7; S o hri n a n d Br ul a n d,
2 0 1 1) , t o e xtr e m el y hi g h c o n c e ntr ati o ns ( 2 5-f ol d t o 1 9 0-f ol d e nri c h m e nts) i n t h e m ost
p oll ut e d sit es. W h e n c o m p ar e d wit h t h e m e a n tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns o bs er v e d i n t h e
o p e n M e dit err a n e a n S e a ( T a n k er e a n d St at h a m, 1 9 9 6; M orl e y et al. , 1 9 9 7), t h e m a xi m u m

c o n c e ntr ati o ns e n c o u nt er e d i n t h e n ort h of t h e Li B s h o w e d sli g ht C d c o nt a mi n ati o n ( 5 -f ol d
e n ri c h m e nt), b ut hi g h l e v els f or C u, P b, a n d Z n ( m a xi m u m e nri c h m e nts of 4 2 -, 1 9 8-, a n d 2 5 6-
f ol d, r es p e cti v el y), d e m o nstr ati n g si g nifi c a nt a nt hr o p o g e ni c i n p uts a n d str o n g m ulti-
c o nt a mi n ati o n, as pr e vi o usl y e vi d e n c e d (J e a n et al. , 2 0 1 2; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5). T h e
ori gi n alit y of t h e T o ul o n B a y r esi d es i n t h e gr a d u al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt fr o m t h e
n ort h w est er n e n cl a v es t o t h e s o ut h e ast er n o p e ni n g o n t h e s e a, al o n g s e v er al kil o m et ers,
c o ntr asti n g wit h m ost of ot h er st u d y sit es t h at pr es e nt m or e s p ati all y li mit e d gr a di e nts. T his
gr a d u al gr a di e nt pr o b a bl y r es ults fr o m m o d er at e tr a ns p ort r at es b y w at er c urr e nts a n d
m ariti m e tr affi c b e c a us e of t h e s e mi -e n cl os e d c h ar a ct eri sti cs of t hi s s yst e m, as pr o p os e d
pr e vi o usl y t o e x pl ai n b ot h w at er a n d s e di m e nt c o nt a mi n ati o n gr a di e nts ( T essi er et al. , 2 0 1 1;
D ufr es n e et al. , 2 0 1 4; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 01 5; Mi ss o n et al. , 2 0 1 6). M a xi m u m tr a c e m et al
l e v el s i n t h e T o ul o n B a y w er e l o c at e d i n Fr e n c h N a v y e n cl a v es as w ell as ci vil h ar b ors ( T o ul o n
a n d L a S e y n e- S ur -M er). N u m er o us a nt hr o p o g e ni c s o ur c es r el at e d t o l ar g e b o at tr affi c, h ar b or
a cti viti es, a n d a ntif o uli n g p ai nts ar e r es p o nsi bl e f or si g nifi c a nt m et al c o nt a mi n ati o n of
s e a w at er ( T ur n er, 2 0 1 0; Ci n dri ć et al. , 2 0 1 5). Pr e vi o us st u di es h a v e al s o as cri b e d t h e m et al
c o nt a mi n ati o n of T o ul o n B a y m ai nl y t o hi st ori c al c o nt a mi n ati o n c orr es p o n di n g t o t h e 2 n d
W orl d W ar, w hi c h h as r es ult e d i n a l ar g e st o c k of p oll ut a nts i n t h e s urf a c e s e di m e nt ( T essi er
et al. , 2 0 1 1; D. C oss a et al. , 2 0 1 4; D a n g, T essi er, et al. , 2 0 1 4; P o u g n et et al. , 2 0 1 4; D a n g,
S c h äf er, et al. , 2 0 1 5). T h e i m p a cts of c o nt a mi n at e d s e di m e nt o n t h e w at er c ol u m n d u e t o
r es us p e nsi o n a n d r e m o bili z ati o n pr o c ess es h a v e alr e a d y b e e n d e m o nstr at e d f or T o ul o n B a y
s e di m e nts ( D a n g, L e n o bl e, et al. , 2 0 1 5) a n d s e di m e nts fr o m ot h er ar e as ( S a ul ni er a n d M u c ci,
2 0 0 0; Z o u mi s et al. , 2 0 0 1; Ki m et al. , 2 0 0 6; T a n k er e-M ull er et al. , 2 0 0 7; K al n ej ai s et al. , 2 0 1 0).
C o ntr ar y t o w h at i s oft e n o bs er v e d i n si mil ar e c os yst e ms, t h e n utri e nts di d n ot
s yst e m ati c all y pr es e nt a str o n g gr a di e nt, b ut r at h er a p at c h y di stri b uti o n, c o n v ers el y t o t h at
of tr a c e m et al s ( P a erl et al. , 2 0 1 0; G ar ci a a n d B o n el, 2 0 1 4; S al e m et al. , 2 0 1 5). I n d e e d, t h e
hi g h est c o n c e ntr ati o ns w e m e as ur e d c orr es p o n d e d t o l ess t h a n 1 0 s a m pli n g sit es, a n d t h e
gr a di e nt w e o bs er v e d w as t h us f ar l ess gr a d u al t h a n f or tr a c e m et al s. M or e o v er, o n t h e o n e
h a n d, N O 3 - c o n c e ntr ati o ns m e as ur e d i n t h e m ost p oll ut e d z o n e of T o ul o n B a y a p p e ar e d hi g h
i n c o m p ari s o n wit h t h os e r e p ort e d i n t h e M e dit err a n e a n S e a i n pr e vi o us st u di es ( L af a bri e et
al. , 2 0 1 3; P ai nt er et al. , 2 0 1 4; T h yss e n et al. , 2 0 1 4). O n t h e ot h er h a n d, t h e P O #& $
c o n c e ntr ati o ns w e o bs er v e d i n T o ul o n B a y w er e i n t h e s a m e or d er of m a g nit u d e t h a n
d es cri b e d i n pr e vi o us st u di es p erf or m e d i n t h e M e dit err a n e a n S e a ( L af a brie et al. , 2 0 1 3;

P ai nt er et al. , 2 0 1 4; T h yss e n et al. , 2 0 1 4), i. e. gl o b all y l o w c o n c e ntr ati o ns. T h es e c o ntr ast e d
$
e nri c h m e nts i n N O # a n d P O #& $ r es ult e d i n r el ati v el y hi g h N: P r ati os a n d s u g g est P-li mit ati o n
i n T o ul o n B a y, as pr e vi o usl y d e m o nstr at ed t hr o u g h o ut t h e M e dit err a n e a n S e a ( T hi n gst a d et
al. , 1 9 9 8; M o uti n a n d R ai m b a ult, 2 0 0 2; Kr o m et al. , 2 0 10; Si o k o u -Fr a n g o u et al. , 2 0 1 0; M ell a-
Fl or es et al. , 2 0 1 1; T h e M er m e x Gr o u p et al. , 2 0 1 1; B o g é et al. , 2 0 1 2). Si n c e s u c h str o n g tr a c e
m et al gr a di e nts, b ut w e a k er n utri e nt e nri c h m e nt of c o ast al w at ers, a p p e ar si n g ul ar, it r ais es
t h e q u esti o n of t h e i m p a ct o n pl a n kt o ni c c o m m u niti es.
III. 2. 5. 2. R el ati o n s hi p s b et w e e n ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y a n d c h e mi c al gr a di e nts
P ar all el t o t h e c h e mi c al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt o bs er v e d i n T o ul o n B a y, a str o n g gr a di e nt of

t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y str u ct ur e w as e vi d e n c e d, wit h t h e m ost c o nt a mi n at e d
ar e as b ei n g d o mi n at e d b y P- E u a n d t h e o p e ni n g t h e o p e n s e a b ei n g d o mi n at e d b y S Y N . S u c h
s p ati al gr a di e nts i n t h e ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y str u ct ur e h a v e pr e vi o usl y b e e n
r e p ort e d i n diff er e nt c o ast al e c os yst e ms, r a n gi n g fr o m l a g o o ns t o o p e n s h or eli n es (e. g.
B o n at o et al. , 2 0 1 5, 2 0 1 6), es p e ci all y i n t h e M e dit err a n e a n S e a ( C as otti et al. , 2 0 0 3; Estr a d a
et al. , 2 0 0 4; B o n n et et al. , 2 0 0 5; B e c et al. , 2 0 1 1). I n s pit e of t h es e s p ati al v ari ati o ns i n
c o m m u nit y str u ct ur e, t ot al a b u n d a n c e of t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y w as r el ati v el y
c o nst a nt i n t h e e ntir e b a y ( 1. 8 ± 0. 2 × 1 0 4 c ell s m L - 1), si mil ar t o t h e fi n di n gs of n u m er o us
st u di es i n M e dit err a n e a n c o ast al ar e as ( Estr a d a et al. , 2 0 0 4; B e c et al. , 2 0 1 1; B e n Ot h m a n et
al. , 2 0 1 7). T a k e n t o g et h er, t h es e o bs er v ati o ns s u g g est a q u alit ati v e i m p a ct of t h e
c o nt a mi n ati o n of T o ul o n B a y o n t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y, b ut n o q u a ntit ati v e
n e g ati v e eff e ct.
At a l o n g -tim e s c al e, s ali nit y w as i d e ntifi e d as a dri v er of t h e ultr a p h yt o pl a n kt o n
c o m m u nit y str u ct ur e i n s e v er al c o ast al l a g o o ns ( B o n at o et al. , 2 0 1 6). I n T o ul o n B a y, a s ali nit y
gr a di e nt c o ul d o nl y b e o bs er v e d aft er st or m e v e nts, as r e c or d e d i n o ur 2 0 1 5 fi el d c a m p ai g n
(t hr e e c o ns e c uti v e d a ys of h e a v y r ai n,Fi g ur e A - 2). M or e o v er, t h e m a g nit u d e of t hi s gr a di e nt
w as n ot si g nifi c a nt a n d l i mit e d t o t h e c o astli n e e x p os e d t o s m all ri v er r u n offs. S u c h s ali nit y
gr a di e nts ar e s p e cifi c f or t h e M e dit err a n e a n cli m at e a n d d o n ot p ersi st f or m or e t h a n a f e w
d a ys. T h e y w er e n ot o bs er v e d i n 2 0 1 4, w h e n t h e ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y str u ct ur e
gr a di e nt w as e v e n str o n g er t h a n i n 2 0 1 5. Si n c e t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y r es p o n ds
t o e n vir o n m e nt al c h a n g es at t h e d a y or w e e k s c al e ( T h yss e n et al. , 2 0 1 4), p u n ct u al a n d r ar e

v ari ati o ns i n s ali nit y of s urf a c e w at ers d o n ot a p p e ar as a p ot e nti al dri v er of t h e s p ati al
h et er o g e n eit y i n ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y str u ct ur e o bs er v e d i n T o ul o n B a y.
C o n c e ntr ati o ns of m aj or n utri e nts, s u c h as nitr at e a n d p h os p h at e, c a n gr e atl y aff e ct
ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y a b u n d a n c e a n d str u ct ur e ( S c h a pir a et al. , 2 0 1 0; B e c et al. ,
2 0 1 1; T h yss e n et al. , 2 0 1 4; B o n at o et al. , 2 0 1 6). As s h o w n i n s e v er al st u di es i n t h e
n ort h w est er n M e dit err a n e a n S e a, w hi c h i s o n e of t h e m ost oli g otr o p hi c s e as i n t h e w orl d,
P O #& $ c o n c e ntr ati o ns r ar el y e x c e e d e d 0. 0 1 m g P L - 1 ( V a n W a m b e k e et al. , 2 0 0 2; Kr o m et al. ,
2 0 1 0) . T h er ef or e, P O #& $ i s li k el y t o b e m or e li miti n g t h a n N O $
# i n t h e M e dit err a n e a n S e a.
C o ns e q u e ntl y, t h e N: P r ati o i s c h ar a ct eri sti c all y hi g h ( ar o u n d 2 0) c o m p ar e d t o a n a v er a g e
v al u e of o nl y 1 6 f or t h e gl o b al o c e a n ( R e dfi el d, 1 9 6 3) a n d c a n r es ult i n c h a n g es i n t h e
a b u n d a n c e, c o m m u nit y str u ct ur e, a n d si z e cl ass of ultr a p h yt o pl a n kt o n ( H ei sl er et al. , 2 0 0 8;
G ar m e n di a et al. , 2 0 1 1). I n o ur st u d y, gl o b all y si mil ar P O #& $ a n d N O $
# gr a di e nts w er e o bs er v e d
i n T o ul o n B a y, w hi c h r es ult e d i n a hi g h N: P r ati o of 2 0 t hr o u g h o ut t h e e ntir e b a y, as pr e vi o usl y
o bs er v e d ( B o g e et al. , 2 0 0 6). A d diti o n all y, t h e p at c h y di stri b uti o n of nitr at e c o n c e ntr ati o n i n
t h e Li B c o ul d b e ass o ci at e d t o si g nifi c a ntl y p ositi v e c orr el ati o ns wit h pi c o- a n d
n a n o p h yt o pl a n kt o n. T h es e o bs er v ati o ns s u g g est t h at n utri e nts o nl y sli g htl y c o ntri b ut e t o t his
bi ol o gi c al gr a di e nt i n t h e w h ol e b a y, w hi c h h as b e e n r e i nf or c e d b y R D A a n al ysis. H o w e v er,
n utri e nts c o ul d al s o pr o m ot e l ar g e l o c ali z e d ultr a p h yt o pl a n kt o n pr o d u cti o n.
Li g ht i nt e nsit y or p e n etr ati o n a n d bi oti c i nt er a cti o ns ( i. e. pr e d ati o n a n d c o m p etiti o n)
ar e ot h er w ell -k n o w n f a ct ors w hi c h i nfl u e n c e mi cr o bi al c o m m u nit y str u ct ur es i n c o ast al
e n vir o n m e nts ( W ei n b a u er a n d R ass o ul z a d e g a n, 2 0 0 4; Cl e m e nts a n d R o hr, 2 0 0 9; G e nits ari s et
al. , 2 0 1 5; Gir a ult et al. , 2 0 1 5; H ä d er a n d G a o, 2 0 1 5; B o n ato et al. , 2 0 1 6), alt h o u g h t h e y w er e
n ot c o nsi d er e d i n o ur st u d y. I nt e nsifi e d s ol ar r a di ati o n mi g ht b e t h e c a us e f or t h e i n cr e as e d
d o mi n a n c e of S y n e c h o c o c c us ( C as otti et al. , 2 0 0 3) or s o m e pi c o - or n a n o -e u k ar y ot es ( Br u n et
et al. , 2 0 0 6, 2 0 0 7) i n t h e M e dit err a n e a n S e a, p artl y c o ntri b uti n g t o t h e u n e x pl ai n e d v ari a n c e
i d e ntifi e d b y R D A a n al ysi s. H o w e ver, si n c e t hi s v ari a n c e r e m ai n e d s m all, o ur st u d y s u g g ests
t h at s u c h p ar a m et ers o nl y sli g htl y i m p a ct t h e s p ati al str u ct ur e of t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c
c o m m u nit y i n T o ul o n B a y.
O n t h e ot h er h a n d, w e o bs er v e d si g nifi c a nt c orr el ati o ns b et w e e n diss ol v e d tr a c e m et al
c o n c e ntr ati o ns ( C d, C u, P b, a n d Z n) a n d t h e di stri b uti o ns of S Y N a n d P- E u c ell s. M or e o v er, t h e
c o ntri b uti o n of di ss ol v e d C u a n d P b c o nt a mi n ati o n i n t h e s p ati al v ari ati o ns o bs er v e d f or
c o m m u nit y str u ct ur e, ass ess e d b y R D A a n al ysis, a p p e ar e d as t h e hi g h est o n e a m o n g t h e

v ari a bl es t a k e n i nt o c o nsi d er ati o n. C o nsi d eri n g t h e p a n el of p ot e nti al t o xi c eff e cts t h es e
p oll ut a nts h a v e o n p h yt o pl a n kt o n ( P a y n e a n d Pri c e, 1 9 9 9; L e J e u n e et al. , 2 0 0 6; N a v arr o et al. ,
2 0 0 8; Xi a et al. , 2 0 0 8; J or di et al. , 2 0 1 2; L af abri e et al. , 2 0 1 3; C astr o-B u g all o et al. , 2 0 1 4),
o bs er vi n g s u c h bi ol o gi c al gr a di e nts i n t h e w at er c ol u m n of T o ul o n B a y a p p e ars r at h er l o gi c al.
H o w e v er, st u di es o n s u c h str o n g r el ati o ns hi ps b et w e e n ultr a p h yt o pl a n kt o n a n d c h e mi c al
p oll ut a nts ar e s c ar c e.
O nl y a f e w st u di es h a v e e x a mi n e d t h e r el ati o ns hi ps b et w e e n tr a c e m et al
c o nt a mi n ati o n a n d ultr a p h yt o pl a n kt o n di stri b uti o n or str u ct ur e. I n t h e c o nt e xt of t h e
M e dit err a n e a n S e a, w h er e a nt hr o p o g e ni c c o ntri b uti o ns i n m et al i n p uts i nt er a ct wit h t h e
i n cr e asi n g d e m ogr a p hi c d e v el o p m e nt, m a ki n g t h e M e dit err a n e a n S e a e v e n m or e s e nsiti v e
(e. g. El b az -P o uli c h et et al. , 2 0 1 1; T h e M er m e x Gr o u p et al. , 2 0 1 1), pr e vi o us st u di es m ai nl y
f o c us e d o n c o nt a mi n ati o n i m p a cts o n hi g h er tr o p hi c l e v el or g a ni s ms (e. g. H ar m eli n -Vi vi e n et
al. , 2 0 0 9), w h er e as t h e r es p o ns es of p h yt o pl a n kt o n r e m ai n p o orl y d o c u m e nt e d. L e J e u n e et
al. (2 0 0 6) h a v e d e m o nstr at e d t h a t C u a cts as a r estr u ct uri n g a g e nt i n t er ms of si z e-cl ass
str u ct ur e a n d t a x o n o mi c di v ersit y of t h e p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y b y i n dir e ct t o xi c eff e cts
m o dif yi n g tr o p hi c i nt er a cti o ns. I n t h e s a m e w a y, ( Cr o ot et al. , 2 0 0 2) h a v e c o n cl u d e d t h at tr a c e
m et al s mi g ht pl a y a n i m p ort a nt r ol e b y i n d u ci n g t h e s el e cti o n of p arti c ul ar s p e ci es. D es pit e
t h eir i m p ort a n c e i n bi o g e o c h e mi c al c y cl es a n d tr o p hi c w e b d y n a mi cs i n t h e gl o b al o c e a n ( Uitz
et al. , 2 0 1 0), n e arl y n ot hi n g i s k n o w n a b o ut g e n er al p att er ns of ultr a p h yt o pl a n kt o n t e m p or al
a n d s p ati al v ari a bilit y a n d t h e f a ct ors c o ntr olli n g t h e str u ct ur e of ultr a p h yt o pl a n kt o ni c
c o m m u niti es ( B o n at o et al. , 2 0 1 6).
Diff er e n c es a m o n g ultr a p h yt o pl a n kt o ni c s p e ci es i n s e nsiti vit y a n d r esi st a n c e p ot e nti al
ar e t w o p ot e nti al dri v ers of c o m p ositi o n t ur n o v er s ( Bl a n c k et al. , 1 9 8 8) a n d c o ul d e x pl ai n t h e
di stri b uti o n gr a di e nts o bs er v e d i n T o ul o n B a y. Diff er e n c es i n s e nsiti vit y c a n b e li n k e d t o c ell
si z e a n d t h e s urf a c e t o v ol u m e r ati o. A c c or di n g t o t h e or y ( R a v e n, 1 9 8 4; R e y n ol ds, 1 9 8 4; Fi n k el,
2 0 0 1) , t h e s m all est c ell s, pr es e nti n g t h e hi g h est e x c h a n g e s urf a c e, w o ul d b e t h e m ost s e nsiti v e
o n es. T hi s h as b e e n c o nfir m e d m or e r e c e ntl y f or m ari n e ultr a p h yt o pl a n kt o n i n c o m p ar ati v e
s t u di es ( Mi a o et al. , 2 0 0 5; E c h e v est e et al. , 2 0 1 2). I n p arti c ul ar, e x p os ur e t o t o xi c tr a c e m et al s
c o ul d l e a d t o t h e s el e cti o n of b ot h t h e l ar g est s p e ci es a n d t h e l ar g est c ells wit hi n a si n gl e
p o p ul ati o n. O ur st u d y hi g hli g hts t h e r e pl a c e m e nt of s m all s p e ci es ( S Y N c ells) b y l ar g er o n es
(P- E u c ell s) i n t h e m ost c o nt a mi n at e d ar e as, wit h t h e a b u n d a n c e of t h e s m all est s p e ci es b ei n g
str o n gl y n e g ati v el y c orr el at e d t o t h e c o n c e ntr ati o n of di ss ol v e d tr a c e m et al s. D es pit e t h e

p ositi v e c orr el ati o n b et w e e n P R O a n d P b i n T o ul o n B a y, P R O w as t h e l e ast a b u n d a nt gr o u p i n
b ot h y e ars, a n d its a b u n d a n c e di d n ot diff er si g nifi c a ntl y b et w e e n t h e L a B a n d t h e Li B. I n d e e d,
pr e vi o us st u di es h a v e s h o w n t h at c o n c e ntr ati o ns of P R O m e as ur e d b y fl o w c yt o m etr y i n t h e
M e dit err a n e a n S e a r a n g e d fr o m 4 t o 7 × 1 0 4
c ell s m L - 1 ( Li et al. , 1 9 9 3; Gr é g ori et al. , 2 0 0 1),
w hil e t h e m a xi m u m c o n c e ntr ati o n i n T o ul o n B a y w as 1. 3 × 1 0 3
c ell s m L - 1. T h us, alt h o u g h t h e
di stri b uti o n of P R O w as n ot h o m o g e n e o us i n T o ul o n B a y d uri n g b ot h fi el d c a m p ai g ns, its l o w
a b u n d a n c e m a k es it diffi c ult t o dr a w c o n cl usi o ns a b o ut s p ati al di stri b uti o n a n d st atisti c al
r el ati o ns wit h a bi oti c p ar a m et ers f or t hi s gr o u p, es p e ci all y wit h fl o w c yt o m et er a n al ysi s.
M or e o v er, c y a n o b a ct eri a w er e r el ati v el y s e nsiti v e t o C u t o xi cit y, es p e ci all y w h e n c o m p ar e d
t o e u k ar y oti c p h yt o pl a n kt o n ( M off ett et al. , 1 9 9 7; M a n n et al. , 2 0 0 2; T wi ss et al. , 2 0 0 4; L e
J e u n e et al. , 2 0 0 6; P a n d e y et al. , 2 0 1 5). Q ui g g et al. ( 2 0 0 6) a n d S e m e ni u k et al. ( 2 0 1 6) h a v e
s u g g est e d t h at t h e hi g h er C u u pt a k e r at e i n c y a n o b a ct eri a (s e v er al or d ers of m a g nit u d e hi g h er
t h a n f or ot h er p h yt o pl a n kt o n) mi g ht a c c o u nt f or s u c h hi g h s e nsiti vit y t o C u t o xi cit y. T h e
a n c estr al h erit a g e of c y a n o b a ct eri a c o ul d al s o a c c o u nt f or t h eir hi g h er s e nsiti vit y. I n d e e d, t h e
c y a n o b a ct eri al a n c est ors ar os e i niti all y i n a n a n o xi c o c e a n w h er e bi o a v ail a bilit y of tr a c e m et al
w as l o w; t h us, a l o w tr a c e m et al r e q uir e m e nt w as d e v el o p e d i n c y a n o b a ct eri a t o a d a pt t o a
tr a c e m et al-d efi ci e nt e n vir o n m e nt ( C a v et et al. , 2 0 0 3; S ait o et al. , 2 0 0 3). M o d er n
c y a n o b a ct eri a m a y h a v e r et ai n e d t h e s a m e tr a c e m et al r e q uir e m e nt s yst e m i n h erit e d fr o m
t h eir a n c est ors; t h us, a hi g h s e nsiti vit y t o el e v at e d c o n c e ntr ati o ns of tr a c e m et al s w o ul d o c c ur
( S ait o et al. , 2 0 0 3). All t h es e bi bli o gr a p hi c el e m e nts ar e i n a gr e e m e nt wit h t h e a p p ar e nt str o n g
s e nsiti vit y of t h e S Y N gr o u p t o tr a c e m et al s i n T o ul o n B a y.
I nt er esti n gl y, n o m aj or diff er e n c e i n ultr a p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c e w as o bs er v e d
al o n g t h e c o nt a mi n ati o n gr a di e nt of T o ul o n B a y. T hi s c o ul d b e r el at e d t o t h e a bilit y of P- E u
c ell s t o us e d ef e ns e m e c h a nis ms, s u c h as t h e pr o d u cti o n of gl ut at hi o n e a n d p h yt o c h el ati ns
( A h n er et al. , 1 9 9 6, 2 0 0 2; K a w a k a mi et al. , 2 0 0 6; F air br ot h er et al. , 2 0 0 7). M or e o v er,
e u k ar y oti c p h yt o pl a n kt o n c a n i ntr a c ell ul arl y d et o xif y tr a c e m et al s b y s e q u est eri n g t h e m i n a n
i nt er n al c o m p art m e nt ( S ol d o et al. , 2 0 0 5). F e w er i ntr a c ell ul ar m et al c o m p art m e nts w er e
f o u n d i n pr o k ar y oti c c y a n o b a ct eri a, l e a di n g t o l o w er l e v els of d et o xifi c ati o n of s ur pl us i nt er n al
tr a c e m et al s ( S ol d o et al. , 2 0 0 5; Z e n g et al. , 2 0 1 0). W hil e t h e a biliti es of t h e l ar g est c ells (i. e.
pi c o e u k ar y ot e -li k e c ell s) t o pr o d u c e m or e of t h e s e d ef e ns e m ol e c ul es as w ell as t h e m et al
c o nt e nts of t h e c ell s n e e d f urt h er i n v esti g ati o n i n T o ul o n B a y, t h es e el e m e nts b ot h e m p h asi z e
t h e hi g h er r esi st a n c e p ot e nti al of pi c o e u k ar y ot es t o t o xi c tr a c e m et al s, a r eli a bl e h y p ot h esis

t h at c o ul d e x pl ai n t h eir d o mi n a n c e i n t h e c o nt a mi n at e d w at ers of T o ul o n B a y. I n a d diti o n,
w h et h er t h e S y n e c h o c o c c us -li k e p o p ul ati o n us u all y r ef ers t o t hi s si n gl e g e n us, g e n eti c
di v ersit y i n v esti g ati o ns h a v e d e m o nstr at e d t h at pi c o e u k ar y oti c -li k e p o p ul ati o ns i d e ntifi e d b y
fl o w c yt o m etr y oft e n i n cl u d e d r e pr es e nt ati v es of v ari o us e u k ar y oti c f a mili es ( S hi et al. , 2 0 1 1).
T h us, t h e c h a n g es w e o bs er v e d i n ultr a p h yt o pl a n kt o n str u ct ur e, wit h t h e d o mi n a n c e of
pi c o e u k ar y ot e -li k e c ell s i n c as e of m et al c o nt a mi n ati o n, c o ul d b e li n k e d t o a hi g h er di v ersit y
i n t h e e u k ar y ot e-li k e gr o u p a n d a c o ns e q u e nt hi g h er pr o b a bilit y of pr es e n c e of m et al-r esi st a nt
i n di vi d u al s.
Alt o g et h er, o ur fi el d -r el at e d r es ults t e n d t o p ut f or w ar d t h e p ot e nti al m aj or i nfl u e n c e
of t o xi c tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n i n dri vi n g t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y i n T o ul o n
B a y b y r e pr es e nti n g a str o n g l o c al s el e cti v e pr ess ur e. E x p eri m e nts u n d er c o ntr oll e d c o n diti o ns
w er e c o n d u ct e d t o t est t h e s p e cifi c eff e ct of diff er e nt t y p es of c o nt a mi n ati o n r e pr es e nt ati v e
of c o ast al ar e as o n ultr a p h yt o pl a n kt o n.
III. 2. 5. 3. Dis e nt a n gli n g t h e dri v er s str uct uri n g t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y i n

T o ul o n B a y
T hr e e e x p eri m e nts u n d er c o ntr oll e d c o n diti o ns, c o nsi sti n g of t h e artifi ci al e x p os ur e of

mi cr o bi al c o m m u niti es t o C u, P b, a n d Z n, d e m o n str at e d t h e str o n g a n d r a pi d t o xi cit y of t h e
c o c kt ail of tr a c e m et al s, wit h t h e l oss of 9 0 t o 9 9 % of t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o ni c a b u n d a n c e i n
o nl y si x d a ys, alt h o u g h t h e c o n c e ntr ati o ns a d d e d w er e l o w er t h a n t h e hi g h est c o n c e ntr ati o ns
o bs er v e d i n T o u l o n B a y f or b ot h m a p pi n gs. Alt h o u g h t h e p h ysi ol o gi c al eff e cts of t o xi c m et al s
ar e w ell c h ar a ct eri z e d i n t h e lit er at ur e, s u c h d e m o nstr ati o n of t o xi cit y f or n at ur al a n d c o m pl e x
c o m m u niti es wit h e n vir o n m e nt all y r el e v a nt c o n c e ntr ati o ns of tr a c e m et al s r e m ai ns p o orl y
d o c u m e nt e d.
Aft er o n e w e e k of e x p os ur e, t ot al a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n i n cr e as e d
gr a d u all y u ntil t h e e n d of t h e e x p eri m e nt, w h e n w e o bs er v e d a si mil ar or d er of m a g nit u d e t o
t h at at t h e b e gi n ni n g of t h e e x p eri m e nt. S u c h r a pi d r e c ol o ni z ati o n c oul d b e e x pl ai n e d b y t h e
m o difi c ati o n of t h e bi o a v ail a bilit y of tr a c e m et als. Bi o a v ail a bilit y of tr a c e m et als d e p e n ds o n
t h eir c h e mi c al s p e ci ati o n, w hi c h i s str o n gl y c o ntr oll e d b y t h e pr es e n c e of di ss ol v e d or g a ni c
li g a n ds, es p e ci all y i n m ari n e w at ers ( Br ul a n d a n d L o h a n, 2 0 0 6). F or i nst a n c e, i n t h e o p e n s e a,
wit h a di ss ol v e d C u c o n c e ntr ati o n of a f e w n M, t h e or g a ni c c ar b o n fr a cti o n of C u oft e n e x c e e ds

9 9 %, l e a di n g t o a n e xtr e m el y l o w fr e e C u c o n c e ntr ati o n, t h e m ost bi o a v ail a bl e fr a cti o n
( Br ul a nd a n d L o h a n, 2 0 0 6) . R e v ers el y, i n c o ast al e n vir o n m e nts s u b mitt e d t o a nt hr o p o g e ni c
i n p uts of s u c h tr a c e m et al s ( T ur n er, 2 0 1 0), t h eir or g a ni c fr a cti o ns d e cr e as e d u e t o t h e
pr o gr essi v e s at ur ati o n of t h e str o n g est li g a n ds, i n d u ci n g a n a m plifi e d i n cr e as e of fr e e C u,
p ot e nti all y r e a c hi n g t o xi c l e v els ( L o ui s, G ar ni er, L e n o bl e, M o u ni er, et al. , 2 0 0 9; L o ui s, G ar ni er,
L e n o bl e, O m a n o vi c, et al. , 2 0 0 9). N u m er o us st u di es s u g g est t h at tr a c e m et al s bi n di n g t o
or g a ni c li g a n ds r es ult i n r e d u c e d m et al bi o a v ail a bilit y a n d h e n c e d e cr e as e d t o xi cit y ( L or e nz o
et al. , 2 0 0 2; M u c h a et al. , 2 0 0 3; B o y d et al. , 2 0 0 5; L e J e u n e et al. , 2 0 0 6). Alt h o u g h w e di d n ot
m e as ur e D O C al o n g t h e c o urs e of o ur e x p eri m e nt s, t h e hi g h p h yt o pl a n kt o ni c m ort alit y w e
o bs er v e d wit h t h e artifi ci al e x p os ur e t o tr a c e m et al s c o ul d h a v e r es ult e d i n a sli g ht D O C
r el e as e ( as n oti c e d f or m ost of t h e e x p eri m e nts w h e n c o m p ari n g D O C l e v els b et w e e n t h e
b e gi n ni n g a n d t h e e n d of t h e i n c u b ati o n s), w hi c h c o ul d i n t ur n h a v e aff e ct e d tr a c e m et al
s p e ci ati o n. T h us, t h e q u a ntit ati v e r e c o v er y of ultr a p h yt o pl a n kt o n c o ul d p artl y b e d u e t o a
r e d u c e d t o xi cit y of t h e c o c kt ail of tr a c e m et al s, m ai nl y b e c a us e of c h e mi c al s p e ci ati o n
c h a n g es. W h et h er t h e q u alit y of s u c h r el e as e d D O C mi g ht b e v ari a bl e a n d mi g ht t h us i nfl u e n c e
di ss ol v e d s p e ci ati o n, w e h y p ot h esi z e t h at di ss ol v e d s p e ci ati o n m o difi c ati o n o nl y c o n c er n e d a
fr a cti o n of t h e tr a c e m et al s a d d e d i n o ur e x p eri m e nt b e c a us e of t h e li mit e d D O C i n cr e as e o v er
t h e i n c u b ati o n e x p eri m e nts ti m e c o urs e. T h er e aft er, t h e r e c o v er y of ultr a p h yt o pl a n kt o n m ust
al s o p artl y b e t h e r es ult of t h e s el e cti o n of r esi st a nt or g a ni s ms.
I n a d diti o n t o t h e q u a ntit ati v e r e c o v er y of t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y, w e
al s o o bs er v e d a s i g nifi c a nt s hift i n c o m m u nit y str u ct ur e d uri n g t h e e x p eri m e nts i n t h e c as e of
tr a c e m et al a d diti o n, irr es p e cti v e of nitr at e a d diti o n a n d C u: P b r ati o ns. Stri ki n gl y, alt h o u g h
t h e i niti al c o m m u nit y ori gi n at e d fr o m a n u n c o nt a mi n at e d ar e a, t h e fi n al ultr a p h yt opl a n kt o ni c
str u ct ur e w as si mil ar t o w h at w as o bs er v e d i n t h e m ost p oll ut e d z o n es of Li B. T h e a d diti o n of
nitr at e t o t h e mi cr o c os ms di d n ot c o m p e ns at e t h e t o xi c eff e ct of t h e c o c kt ail of tr a c e m et al s;
n eit h er di d it pr o m ot e a n y d e cr e as e i n S Y N c ells or a n y i n cr e as e i n P- E u c ell s. T h es e
o bs er v ati o ns w er e r ei nf or c e d i n t h e nitr at e a d diti o n c o n diti o n, w hi c h d e m o nstr at e d t h at
nitr at e a d diti o n as s u c h h a d n o c o ns e q u e n c e o n t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c e a n d
str u ct ur e c o m p ar e d t o t h e u n c o nt a mi n at e d w at er c o n di ti o n (Fi g ur e A - 6). O ur o bs er v ati o ns
cl e arl y d e m o nstr at e t h at tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n of m ari n e w at er, r es ulti n g eit h er fr o m
dir e ct i n p uts or s e di m e nt r es us p e nsi o n ( D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5), p ot e nti all y i m p a cts t h e

d y n a mi cs a n d t h e str u ct u r e of ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u niti es.
O ur r es ults c o nfir m t h at tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n i s t h e m ai n dri v er of
ultr a p h yt o pl a n kt o ni c str u ct ur e a n d s u p eri m p os es t h e i nfl u e n c e of nitr at e e nri c h m e nt i n
T o ul o n B a y. T h es e r es ults s u p p ort t h e st atisti c al r el ati o ns hi ps o bt ai n e d fr o m o ur fi el d
s a m pli n g. T h e y al s o c o m pl e m e nt t h e f e w st u di es t h at s u p p ort t h e t o xi c a n d str u ct uri n g eff e cts
of tr a c e m et al s o n p h yt o pl a n kt o n ( L e J e u n e et al. , 2 0 0 6; L afa bri e et al. , 2 0 1 3) b y hi g hli g hti n g
t h e str o n g i m p a ct of h u m a n a cti viti es o n t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y i n m ari n e
c o ast al ar e as.
III. 2. 5. 4. Ass essi n g t h e c o n s e q u e n c es of mi xi n g c h e mi c all y c o ntr a st e d n at ur al w at er s f or t h e

ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y
W e als o p erf or m e d e x p eri m e nts c o nsi sti n g i n mi xi n g n at ur al mi cr o bi al c o m m u niti es fr o m a n

u n c o nt a mi n at e d sit e wit h n at ur all y c o nt a mi n at e d w at er ( < 0. 2 µ m). W h e n t hi s w at er
ori gi n at e d fr o m t h e m ost p oll ut e d ar e a of t h e b a y, t h e t ot al a b u n d a n c e a n d t h e str u ct ur e of
ultr a p h yt o pl a n kt o n w er e n ot aff e ct e d, s u g g esti n g t h at t h e o v er all t o xi cit y of tr a c e m et als aft er
n at ur al w at er mi xi n g is l ess i m p ort a nt t h a n artifi ci al c o nt a mi n ati o n. O n t h e o n e h a n d, it s h o ul d
b e n ot e d t h at t h e tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns m e as ur e d i n t h e s a m pl e fr o m t h e c o nt a mi n at e d
sit e ( MI S) w er e l o w er t h a n pr e vi o usl y o bs er v e d at t hi s sit e d uri n g t h e T o ul o n B a y s urf a c e w at er
m a p pi n g. T hi s r es ult e d i n a s m all c o nt a mi n ati o n w h e n c o m p ar e d t o t h e l e v el s e n c o u nt er e d i n
t h e u n c o nt a mi n at e d sit e ( 4 1 p) (T a bl e a u III- 1), f ar l o w er t h a n t h e c o nt a mi n ati o n si m ul at e d b y
artifi ci al tr a c e m et al a d diti o n. C o ns e q u e ntl y, t h e a bs e n c e of t o xi cit y o bs er v e d i n t h e mi xi n g of
t h es e t w o w at ers ( w at er i n c u b ati o n, c o n diti o n D) c o ul d p ot e nti all y b e r el at e d t o tr a c e m et al
c o n c e ntr ati o ns n ot hi g h e n o u g h t o e x c e e d t h e t o xi cit y t hr es h ol d of t h e c o nsi d er e d or g a ni s ms.
O n t h e ot h er h a n d, MI S w at er a n d MI S s e di m e nts w er e c h ar a ct eri z e d b y a si g nifi c a nt n u m b er
of i n or g a ni c ( i. e. A g, Bi, H g, S b, a n d S n), or g a n o m et alli c ( i.e. T B T), a n d or g a ni c ( i. e. P A H a n d
P C B) s u bst a n c es (Mi ss o n et al. , 2 0 1 6; W af o et al. , 2 0 1 6). T hi s c o m pl e x c h e mi c al c o c kt ail c o ul d
c o u nt er b al a n c e t h e t o xi c eff e ct of tr a c e m et al s us e d i n i n c u b ati o n e x p eri m e nts o n
ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u niti es. T h e c o m pl e xit y of v ari o us c h e mi c al i nt er a cti o ns, s u c h as t h e
a n t a g o ni sti c eff e cts of p oll ut a nts, h as pr e vi o usl y b e e n d e m o nstr at e d ( S u n d a a n d H u nts m a n,
1 9 9 5; V as c o n c el os a n d L e al, 2 0 0 1; F air br ot h er et al. , 2 0 0 7; M a y er-Pi nt o et al. , 2 0 1 0). H ow e v er,
w e s u g g est a n i n -d e pt h g e o c h e mi c al c h ar a ct eri z ati o n of t h e e n vir o n m e nt a n d f urt h er

e c ot o xi c ol o gi c al st u di es t o pr o vi d e a h oli sti c a n d d et ail e d c o m pr e h e nsi o n of s u c h n at ur al
p h e n o m e n a.
I n a n ot h er s eri es of e x p eri m e nts, w at er c o nt a mi n ati o n ori gi n at e d fr o m r es us p e nsi o n.
W hil e t his el utri at e sli g htl y sti m ul at e d t h e gr o wt h of t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y, it
al s o d e e pl y aff e ct e d its str u ct ur e, r es ulti n g i n a fi n al str u ct ur e si mil ar t o w h at w as o bs er v e d
b y artifi ci all y a d di n g tr a c e m et als a n d d o mi n at e d b y P- E u c ells. T his el utri at e a p p e ar e d
e nri c h e d i n b ot h n utri e nts a n d tr a c e m et al s w h e n c o m p ar e d t o t h e w at er of t h e
u n c o nt a mi n at e d sit e. T h us, t h e sti m ul ati o n of t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o ni c a b u n d a n c e i n
el utri at e i n c u b ati o n s u g g ests t h at n utri e nt e nri c h m e nt s u p p ort e d t h e gr o wt h of t h e
c o m m u nit y a n d p artl y c o m p e ns at e d t h e t o xi c eff e cts of tr a c e m et al s o n ultr a p h yt o pl a n kt o n
a b u n d a n c e, as r e p ort e d pr e vi o usl y ( S c h all e n b er g a n d B ur ns, 2 0 0 4), w hil e b ei n g i n effi ci e nt i n
pr e v e nti n g c o m p ositi o n t ur n o v er. H o w e v er, f urt h er st u di es ar e n e e d e d t o ass ess r e ci pr o c al
i m p a cts b et w e e n t o xi c eff e cts of c o nt a mi n a nts a n d ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u niti es.
III. 2. 6. C o n cl u si o n
I n t hi s st u d y, t h e r el ati o n b et w e e n s p ati al v ari ati o ns of b ot h a b u n d a n c e a n d str u ct ur e of

ultr a p h yt o pl a n kt o n a n d t o xi c tr a c e m et al s i n a n a nt hr o pi z e d M e dit err a n e a n c o ast al ar e a w as
e x a mi n e d. W e h a v e d e m o nstr at e d t h e str o n g i nfl u e n c e of t h e w at er c h e mi c al si g n at ur e o n
t h e m ari n e c o ast al ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y str u ct ur e. O ur st u d y c o nfir ms t h e r ol e of
tr a c e m et al s as a m ajor dri vi n g f a ct or r e pr es e nti n g a s el e cti v e pr ess ur e o n t h e
ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y i n T o ul o n B a y, alr e a d y o bs er v e d i n ot h er M e dit err a n e a n
e c os yst e ms. Diff er e n c es a m o n g ultr a p h yt o pl a n kt o ni c s p e ci es i n s e nsiti vit y a n d r esi st a n c e
p ot e nti al ar e t w o p ot e nti al dri v ers of c o m p ositi o n t ur n o v ers a n d c o ul d e x pl ai n t h e str o n g li n ks
b et w e e n tr a c e m et al gr a di e nts a n d ultr a p h yt o pl a n kt o ni c gr a di e nts o bs er v e d i n fi el d s ur v e ys.
T h es e o bs er v ati o ns w er e v ali d at e d b y e x p eri m e nts u n d er c o ntr oll e d c o n diti o ns. Artifi ci al
e x p os ur e of t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y fr o m u n c o nt a mi n at e d sit es t o
e n vir o n m e nt all y r el e v a nt C u, P b, a n d Z n c o nt a mi n ati o ns d e m o nstr at e d t h e str o n g a n d r a pi d
t o xi cit y of t hi s c o c kt ail, wit h t h e l oss of 9 0 t o 9 9 % of t ot al a b u n d a n c e wit hi n o nl y si x d a y s.
D es pit e t hi s t o xi cit y, w e al s o o bs er v e d a r a pi d q u a ntit ati v e r e c o v er y, w hi c h mi g ht b e t h e r es ult
of (i) t h e m o difi c ati o n of t h e bi o a v ail a bilit y of tr a c e m et al s a n d (ii) t h e s el e cti o n of r esi st a nt
or g a ni s ms. H o w e v er, f urt h er st u di es ar e r e q uir e d t o ass es s r e ci pr o c al i m p a cts b et w e e n

mi cr o bi al c o m m u niti es a n d c o nt a mi n a nts. A n al ysi s of ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y
di v ersit y b y n e xt -g e n er ati o n s e q u e n ci n g will h el p t o u n d erst a n d w h et h er t h e a p p ar e nt
t ol er a n c e t o m et al s of s o m e p o p ul ati o ns i s dri v e n b y s p e cifi c ultr a p h yt o pla n kt o ni c s p e ci es or
m e c h a ni s ms.
A c k n o wl e d g e m e nt
T hi s st u d y w as s u p p ort e d b y M er M e x -W P 3 -C 3 A r es e ar c h pr o gr a m ( p art of t h e i nt er n ati o n al
I M B E R pr oj e ct), M E T O P H Y T O pr o gr a m (f u n d e d b y t h e F R E C C O R E V) a n d P R E V E N T r es e ar c h
pr o gr a m (f u n d e d b y “ T o u l o n U ni v ersit y ”, “ T o ul o n-Pr o v e n c e -M é dit err a n é e ( T P M) ” a n d t h e
“ C o ns eil D é p art e m e nt al d u V ar ”). C. C o cl et P h D w as f u n d e d b y t h e " R é gi o n P A C A " a n d
s u p p ort e d b y T P M. T h e a ut h ors wi s h t o t h a n k t h e Fr e n c h N a v y a n d t h e L A S E M f or di vi n g a n d
s a m pli n g assist a n c e, D r. J.-F. Bri a n d ( M A PI E M, T o ul o n, Fr a n c e), Dr. G. C uli oli ( M A PI E M, T o ul o n,
Fr a n c e), Dr. D. - H. D a n g ( W at er Q u alit y C e nt er, Tr e nt U ni v ersit y, C a n a d a) a n d L. F a vr e
( M A PI E M, T o ul o n, Fr a n c e) f or s a m pli n g a n d s a m pl e tr e at m e nt assist a n c e.
III. 3. I m p a ct of s e di m e nt dr ed gi n g o n s e a w at er q u alit y: a l o n g -t er m m o nit ori n g

st u d y of tr a c e m et als a n d mi cr o bi al c o m m u nit y i n T o ul o n B a y ( Fr a n c e)
L a d e u xi è m e p arti e d e c e c h a pitr e est pr és e nt é e s o us l a f or m e d’ u n arti cl e s o u mi s d a ns l a

r e v u e S ci e n c e of t h e T ot al E n vir o n m e nt. C ett e ét u d e s’i ns crit d a ns u n s ui vi à l o n g -t er m e d es
c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es d a ns l a r a d e d e T o ul o n, a u q u el j’ ai p arti ci p é d ur a nt m a
t h ès e. C ett e c a m p a g n e a p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e d es v ari ati o ns s p ati al es m ai s a ussi d es
v ari ati o ns t e m p or ell es d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es. E nfi n, l a pri s e e n c o m pt e d’ u n e
p éri o d e d e dr a g a g e d ur a nt c e s ui vi a p er mi s d e mi e u x c o m pr e n dr e l es pr o c ess us r é gi ss a nt l es
c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es l ors d’ u n e r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts c o nt a mi n és.
L es r éf ér e n c es s o nt t o ut es pr és e nt es d a ns l a p arti e R éf ér e n c es à l a fi n d e c e m a n us crit.
Ni c ol as L a y gl o n 1, *
, B e nj a mi n Miss o n1 , G a ël D uri e u1 , Cl é m e nt C o cl et1, 2 , S é b asti e n D’ O n ofri o1 ,
D a vi d Fr a n ç oi s 3 , J e a n-Ulri c h M ull ot 3 , St é p h a n e M o u ni er1 , V ér o ni q u e L e n o bl e1 , D ari o
O m a n o vi ć 4 , C é dri c G ar ni er1
1
Ai x M ars eill e U ni v, U ni v ersit é d e T o ul o n, C N R S, I R D, MI O, M ars eill e, Fr a n c e
2
M A PI E M, E A 4 3 2 3, U ni v ersit é d e T o ul o n, T o ul o n, Fr a n c e
3
L A S E M- T o ul o n, B as e N a v al e D e T o ul o n, B P 6 1, 8 3 8 0 0 T o ul o n, Fr a n c e
4
C e nt er f or M ari n e a n d E n vir o n m e n t al R es e ar c h, R u đ er B oš k o vi ć I nstit ut e, P. O. B o x 1 8 0, 1 0 0 0 2
Z a gr e b, Cr o ati a
*
C orr es p o n di n g a ut h or: ni c ol as.l a y gl o n @ u ni v -tl n.fr
III. 3. 1. A b str a ct
Dr e d gi n g is a c o m m o n a n d n e c ess ar y o p er ati o n i n silt e d h ar b ors. Y et t h e s e di m e nt i s str o n gl y

alt er e d d uri n g s u c h o p er ati o n, l e a di n g t o p ot e nti al di s p ersi o n of v ari o us c o nt a mi n a nts i n t h e
s urr o u n di n g e c os yst e m. A l o n g -t er m m o nit ori n g w as p erf or m e d f or 4 6 m o nt hs s pr e a di n g
b ef or e, d uri n g a n d aft er a dr e d gi n g o p er ati o n i n T o ul o n B a y. D uri n g t hi s st u d y, t ot al a n d
di ss ol v e d C u a n d P b c o n c e ntr ati o ns, D G T -l a bil e P b fr a cti o n as w ell as t h e a b u n d a n c e a n d
str u ct ur e of t h e ultr a pl a n kt o ni c c o m m u nit y w er e m o nit or e d. F o ur sit es w er e s ur v e y e d: t h e
dr e d gi n g sit e, i nsi d e t h e d u m pi n g sit e, o utsi d e t h e d u m pi n g sit e a n d a r e m ot e sit e. T hi s s ur v e y
s h o w e d t h at d uri n g dr e d gi n g p eri o d, t h e a v er a g e c o n c e ntr ati o ns of di ss ol v e d, t ot al a n d D G T -
l a bil e P b w er e st atisti c all y si g nifi c a ntl y hi g h er c o m p ar e d t o n o n-dr e d gi n g p eri o d. T hi s i n di c at es
t h at s e di m ent r es us p e nsi o n c o ul d b e t h e m aj or s o ur c e of P b c o nt a mi n ati o n. Alt h o u g h
st ati sti c all y n ot si g nifi c a nt, a n e vi d e nt i n cr e as e i n b ot h di ss ol v e d a n d t ot al a v er a g e C u
c o n c e ntr ati o n at all sit es d uri n g dr e d gi n g p eri o d w as r e c or d e d. T hi s s u g g ests t h at s e di m e nt
r es us p e nsi o n i s n ot t h e m ai n s o ur c e of C u c o nt a mi n ati o n w hi c h t h e n o c c urr e d d u e t o ot h er
pr o c ess es or a cti viti es. C o n c er ni n g t h e mi cr o bi al c o m m u nit y, n eit h er t h e a b u n d a n c e n or t h e
str u ct ur e of ultr a p h yt o pl a n kt o n w as aff e ct e d d uri n g t h e dr e d gi n g p eri o d. H o w e v er, t h e
a b u n d a n c e of h et er otr o p hi c pr o k ar y ot es si g nifi c a ntl y i n cr e as e d. T his l o n g -t er m m o nit ori n g
al s o d e m o nstr at e d t h at t h e dr e d gi n g a cti vit y r es ult e d i n a li mit e d a c c e nt u ati o n of t h e c h e mi c al
a n d bi ol o gi c al gr a di e nts alr e a d y o bs er v e d i n T o ul o n B a y, s h a di n g t h e li g ht o n s e di m e nt
r es us p e nsi o n as a m aj or dri v er of P b c o nt a mi n ati o n as w ell as of t h e h et er otr o p hi c
pr o k ar y ot es di stri b uti o n i n t hi s a nt hr o pi z e d b a y.
K e y w or d s: Tr a c e m et als, Mi cr o bi al c o m m u niti es, dr e d g e d s e di m e nt, m o nit ori n g

III. 3. 2. I ntr o d u cti o n
C o ast al ar e as ar e of gr e at i nt er est f or t h e h u m a n p o p ul ati o n, w hi c h b e n efits fr o m b ot h

c o nti n e nt al a n d m ari n e r es o ur c es a n d d e v el o ps a l ar g e p a n el of i n d ustri al, c o m m er ci al a n d
r e cr e ati o n al a cti viti es, y et r e pr es e nti n g a di v ers e p a n el of c o nt a mi n a nt s o ur c es ( Mi c h eli et al. ,
2 0 1 3) . C o ast al e n vir o n m e nts, as t h e c o nti n e nt-o c e a n i nt erf a c e, t h er ef or e all o w t h e di ff usi o n
of m a n y a nt hr o p o g e ni c c o nt a mi n a nts i nt o t h e m ari n e e n vir o n m e nt w hi c h c oll e cts b ot h
c o nti n e nt al e mi ssi o ns a n d dir e ct c o ast al o n es. Tr a c e m et al ( T M), s o m e of t h e m ost t hr e at e ni n g
c o nt a mi n a nts, ar e e mitt e d fr o m p oi nt s o ur c es, n a m el y i n d ustri al a n d ur b a n effl u e nts, or
r at h er diff us e s o ur c es s u c h as r u n off w at er or at m os p h eri c d e p ositi o n ( G ol d b er g, 1 9 9 5;
M cI nt yr e, 1 9 9 5; B h urt u n et al. , 2 0 1 9). As a fi n al c o ns e q u e n c e, T M i n p uts i n c o ast al e c os yst e ms
r el at e d t o a nt hr o p o g e ni c a cti viti es c a n multi pl y b y 1 0 0 t h e i niti al T M c o n c e ntr ati o n ( M orl e y
et al. , 1 9 9 7; T essi er et al. , 2 0 1 1; D. C oss a et al. , 2 0 1 4; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; T wi ni n g et
al. , 2 0 1 5). I n a c o nsi d er e d e c os yst e m, T M c a n b e f o u n d u n d er diff er e nt f or ms: p arti c ul at e,
di ss ol v e d a n d c oll oi d al ( K e n ni s h, 2 0 0 2; Ni c ol a u et al. , 2 0 1 2), w hi c h will fi n all y d et er mi n e t h eir
r e a cti vit y, t o xi cit y a n d al s o bi o a v ail a bilit y ( D ass e n a ki s et al. , 1 9 9 7; P a q ui n et al. , 2 0 0 2;
C hi ass o n -g o ul d et al. , 2 0 1 4; P ot hi er et al. , 2 0 1 8).
M u c h of t h e i niti all y di ss ol v e d T M c a n bi n d t o a s oli d p h as e (s e di m e nts, c oll oi ds)
a c c or di n g t o f o ur m ai n m e c h a ni s ms: a ds or pti o n a n d i o n e x c h a n g e, pr e ci pit ati o n or c o -
pr e ci pit ati o n at t h e s oli d s urf a c e a n d a bs or pti o n ( Fl or es-r o dri g u ez, 1 9 9 2). P arti cl es will
e v e nt u all y s ettl e d o w n t o s e di m e nts, w hi c h t ur n i nt o a n i m p ort a nt si n k f or tr a c e m et al s
( C a p p u y ns a n d S w e n n e n, 2 0 0 5; Di N a n n o et al. , 2 0 0 7; Y e et al. , 2 0 1 3).
Wit h gl o b al c h a n g e, M a n w as p us h e d t o b uil d m or e effi ci e nt a n d, at t h e s a m e ti m e,
m or e i m pr essi v e b o ats. D u e t o silt ati o n p h e n o m e n a, h ar b ors b e c o m e l ess a c c essi bl e a n d
t h er ef or e n e e d t o b e dr e d g e d t o all o w s hi ps t o m o or. D uri n g dr e d gi n g a cti viti es, s e di m e nt c a n
b e c o m e a m aj or s o ur c e of p oll uti o n ( T orr es et al. , 2 0 0 9). I n d e e d, s e di m e nt r es us p e nsi o n l e a ds
t o a n i m p ort a nt r el e as e of m et al s i n t h e w at er c ol u m n b ot h i n t h e p arti c ul at e a n d di ss ol v e d
p h as es ( C a p p u y ns a n d S w e n n e n, 2 0 0 5; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; M o n ni n et al. , 2 0 1 8; Vi d al-
D ur à et al. , 2 0 1 8). R e g ar di n g t h e l att er, a m u c h bi g g er di s c h ar g e of m et al s o c c urs as a fl us h
w h e n t h e s e di m e nt i s r es us p e n d e d c o m p ar e d t o t h e c o nti n u o us fl u x d u e t o t h eir diff usi o n
fr o m t h e s e di m e nts p or e w at er t o t h e w at er c ol u m n ( L o uri ñ o-C a b a n a et al. , 2 0 1 1; Z h e n g et al. ,
2 0 1 3; S u p er vill e et al. , 2 0 1 4). M et al s i ss ui n g fr o m r es us p e nsi o n w er e pr o v e n as p ot e nti all y
bi o a v ail a bl e ( Vi n k, 2 0 0 9; S u p er vill e et al. , 2 0 1 4) l e a di n g t o a n o xi o us i m p a ct o nt o t h e bi ot a

( R o c h ell e-N e w all et al. , 2 0 0 8).
D u e t o hi st ori c al ( W WII) as w ell as c urr e nt a cti viti es, T o ul o n b a y i s s u bj e ct e d t o str o n g
a nt hr o p o g e ni c pr ess ur e r es ulti n g i n a si g nifi c a nt m ulti -c o nt a mi n ati o n i n m et al s ( T essi er et al. ,
2 0 1 1) , m et all oi ds ( D. C oss a et al. , 2 0 1 4; D a n g, L e n o bl e, et al. , 2 0 1 4; D a n g, T essi er, et al. , 2 0 1 4),
or g a n o m et al s ( P o u g n et et al. , 2 0 1 4) a n d or g a ni c c o nt a mi n a nts ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6; W af o et
al. , 2 0 1 6). T hi s h e a v y m ulti -c o nt a mi n ati o n, c o u pl e d t o n at ur al gr a di e nts of r el ati v el y l o w
a m plit u d e ( C o cl et et al. , 2 0 1 8) a n d q uit e l o n g w at er r esi d e n c e ti m e ( D ufr es n e et al. , 2 0 1 4),
t ur ns t hi s sit e a m o d el e c os yst e m t o st u d y c o nt a mi n a nt tr a nsf ers b et w e e n t h e w at er c ol u m n
a n d s e di m e nts.
Dr e d gi n g i m p a ct o n t h e bi ot a i s oft e n o nl y c h ar a ct eri z e d o n m o d el or g a ni s m s a n d/ or
m a cr o or g a ni s ms ( B o c c h etti et al. , 2 0 0 8; T orr es et al. , 2 0 0 9; W a n H ussi n et al. , 2 0 1 2; Pi n e d a et
al. , 2 0 1 7; W e n g er et al. , 2 0 1 8). Its i nfl u e n c e o n t h e e c ol o gi c all y-m e a ni n gf ul mi cr o bi al r e al m
r e m ai ns t h er ef or e t o b e d o c u m e nt e d. I n t h e m ari n e c o ast al e n vir o n m e nt, o ur u n d erst a n di n g
of mi cr o bi al e c ol o g y i s oft e n c h all e n g e d b y o ur i n a bilit y t o di s e nt a n gl e m ulti pl e n at ur al a n d
a nt hr o p o g e ni c gr a di e nts. T o d at e, m ost o bs er v ati o ns ar e r el at e d t o t h e i m p a ct of dr e d gi n g
a cti viti es o n h et er otr o p hi c m i cr o bi al c o m m u niti es i n t h e w at er c ol u m n, i n t h e s e di m e nt or i n
h ol o bi o nts, b ot h at dr e d gi n g a n d d u m pi n g sit es ( St ör m er et al. , 2 0 1 3; Z h a n g et al. , 2 0 1 6;
Pi n e d a et al. , 2 0 1 7; W o n et al. , 2 0 1 7). H o w e v er, t h e i m p a ct of dr e d gi n g a cti viti es o n m ari n e
p h yt o pl a n kt o n, a n d es p e ci all y o n ultr a p h yt o pl a n kt o n ( < 2 0 µ m) n e e ds t o b e d et er mi n e d, as
t h e y r e pr es e nt a k e y mi cr o bi al gr o u p c o ntri b uti n g to a p pr o xi m at el y 4 5 – 7 0 % of t h e pri m ar y
pr o d u cti o n i n o p e n -o c e a n e c os yst e ms a n d t o m or e t h a n 5 0 % n e ar N ort h er n M e dit err a n e a n
c o asts ( M a g azz ù a n d D e c e m bri ni, 1 9 8 9; Fi el d et al. , 1 9 9 8; G ar ci a-Pi c h el et al. , 2 0 0 3; S c a nl a n,
2 0 0 3; Uitz et al. , 2 0 1 0).
A c o m bi n ati o n of di s cr et e w at er s a m pli n g a n d c o nti n u o us p assi v e s a m pli n g w as us e d
d uri n g 4 6 m o nt hs t o e v al u at e T M p artiti o ni n g b et w e e n t h e di ss ol v e d p h as e a n d t h e p arti cl es,
t h eir l a bilit y a n d t h e p ot e nti al li n ks wit h ultr a pl a n kt o n (i. e. h et er otr o p hi c pr o k ar y ot es a n d
ultr a p h yt o pl a n kt o ni c) di stri b uti o n a n d c o m m u nit y str u ct ur e.
III. 3. 3. E x p eri m e nt al
III. 3. 3. 1. St u d y sit e
T o ul o n B a y, l o c at e d i n N ort h -W est er n M e dit err a n e a n S e a a n d S o ut h -E ast of Fr a n c e, i s

b asi c all y di vi d e d i nt o t w o p arts n a m e d s m all B a y ( 9. 8 k m²) a n d l ar g e B a y ( 4 2. 2 k m 2 ) (Fi g ur e
III- 9). T h e s m all b a y i s a s e mi-e n cl os e d s h all o w b a y ( 1 2 m a v er a g e d e pt h) wit h a n esti m at e d
w at er r esi d e n c e ti m e of 1. 5 t o 7. 5 d a ys ( D ufr es n e et al. , 2 0 1 4). Al s o, it h as t h e p arti c ul arit y t o
h ost t h e N a v al b as e of T o ul o n w hi c h i s t h e first Fr e n c h h ar b or. As a c o ns e q u e n c e of t h e hi g hl y -
c o nt a mi n at e d w at er c ol u m n a n d s e di m e nts, t h er e i s a c o n c e ntr ati o n gr a di e nt of i n or g a ni c a n d
or g a ni c c o m p o u n ds fr o m t h e s m all t o t h e l ar g e b a y ( T essi er et al. , 2 0 1 1; P o u g n et et al. , 2 0 1 4;
D a n g, L e n o bl e, et al. , 2 0 1 5; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; C o cl et et al. , 2 0 1 8). T h e l ar g e b a y i s
c o n n e ct e d t o t h e o p e n s e a, wit h a b at h y m etr y c h ar a ct eri z e d b y i n cr e asi n g d e pt h t o w ar ds t h e
o p e n s e a (t h e m a xi m u m d e pt h i s a b o ut 5 0 m). Alt h o u g h n ot i s ol at e d fr o m e a c h ot h er, t h e t w o
b a ys ar e s e p ar at e d b y a di k e b uilt i n 1 8 8 2 (l e n gt h: 1. 4 k m). T h e b a ys ar e c o n n e ct e d b y a 0. 5
k m wi d e c h a n n el ( a v er a g e d e pt h i s 3 0 m), w hi c h s er v es as t h e m ai n h y dr ol o gi c al tr a nsf er z o n e.
T h e f o ur m ai n l o c ati o ns of c o nfir m e d or p ot e nti al a nt hr o p o g e ni c i nfl u e n c e wit hi n t h e b a y ar e
( 1) N a v y a n d ci vil h ar b ors, ( 2) s e w a g e o utl ets, ( 3) a q u a c ult ur e fi el ds, a n d ( 4) t h e t w o ur b a n
ri v er o utl ets ( L as a n d E y g o uti er).
F or t h e p ur p os e of t hi s w or k, f o ur sit es w er e c h o s e n f or t h e m o nt hl y m o nit ori n g, as
pr es e nt e d i n Fi g ur e III- 9. T h es e sit es w er e s el e ct e d i n or d er t o f oll o w m et al s’ c o n c e ntr ati o n as
w ell as t h e a b u n d a n c e a n d str u ct ur e of ultr a pl a n kt o ni c c o m m u nit y at ( 1) t h e dr e d gi n g sit e
( D S), ( 2) i nsi d e t h e d u m pi n g sit e (I D u S), ( 3) o utsi d e t h e d u m pi n g sit e ( O D u S) ( a f e w m et ers
a w a y fr o m I D u S) a n d ( 4) a r e m ot e sit e ( R S) ( n e ar fi s h f ar mi n g ar e a) t o e v al u at e t h e
e n vir o n m e nt al i m p a ct d u e t o t h e dr e d gi n g a cti vit y.
��
��
��
� � ��
��
� ��

��
��
��
� � ��
� ��
� ��
��
� ��
� � � ��
�
O n e litr e of s e a w at er w as st or e d i n fl u ori n at e d et h yl e n e pr o p yl e n e ( F E P) b o ttl es

( N a gl e n e), w hi c h h a d pr e vi o usl y b e e n c ar ef ull y cl e a n e d ( 1 0 % H N O 3 ( Fi s h er S ci e ntifi c Pr o),
ri ns e d t hr e e ti m es wit h M Q ( 1 8. 2 M Ω, Milli p or e) a n d fill e d wit h 0. 1 % v/ v H Cl ( Tr a c e S el e ct,
Fl u k a) a n d ri ns e d t hr e e ti m es wit h r a w w at er fr o m t h e sit e. B a c k t o t h e l a b, t h es e 1 L s a m pl es
w er e i m m e di at el y filt er e d a n d/ or c o n diti o n e d u n d er a tr a c e -m et al -cl e a n l a mi n ar h o o d. F or
a n al ysi s of di ss ol v e d (filt er e d s a m pl e usi n g 0. 2 μ m c ell ul os e a c et at e s yri n g e filt er ( S art ori us)
pr e -ri ns e d a n d c o n diti o n e d f oll o wi n g t h e s a m e pr ot o c ol as d es cri b e d f or 1 L F E P b ottl es) a n d
t ot al a ci d l e a c h a bl e tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns ( u nfilt er e d s a m pl es), 1 2 5 m L of e a c h fr a cti o n
w as st or e d i nt o tr a c e m et al cl e a n F E P b ottl es. S a m pl es w er e a ci difi e d wit h 0. 2 % v/ v wit h H N O 3
s. p ( M er c k) b ef or e b ei n g U V -irr a di at e d ( 1 5 0-W m er c ur y l a m p, H a n a u, G er m a n y) f or at l e ast

2 4 h i n or d er t o c o m pl et el y d e c o m p os e or g a ni c m att er a n d ass ess t h e c o n c e ntr ati o ns of tr a c e
m et al el e m e nts b y stri p pi n g v olt a m m etr y.
Fr o m J a n u ar y 2 0 1 5 t o D e c e m b er 2 0 1 7, s u bs a m pl es of 1 0 m L of s e a w at er w er e filt er e d
o n fi el d t hr o u g h a 2 5 m m s wi n n e x ( Milli p or e, U S A) e q ui p p e d wit h a 9 0 µ m n yl o n m es h a n d
fi x e d wit h 0. 2 5 % gl ut ar al d e h y d e (fi n al c o n c e ntr ati o n). B a c k t o t h e l a b, s a m pl es w er e fr oz e n at
-8 0° C u ntil fl o w c yt o m etr y a n al ys es.
I n a d diti o n to di s cr et e w at er s a m pli n g f or a n al ysi s of di ss ol v e d a n d t ot al m et al
c o n c e ntr ati o ns, D G T p assi v e s a m pl ers w er e d e pl o y e d at t hr e e sit es ( D S, O D u S, R S) i n or d er t o
c o nst a ntl y m o nit or ti m e -w ei g ht e d a v er a g e c o n c e ntr ati o n of P b. O p e n p or e C h el e x -D G T
pr o b es ( D G T R es e ar c h, U K) w er e d e pl o y e d o n a w e e kl y b asis. Aft er d e pl o y m e nt ti m e, D G T
pr o b es w er e r e m o v e d fr o m t h e h ol d er, e xt er n all y ri ns e d wit h Milli -Q w at er o n fi el d t o r e m o v e
t h e e x c ess of s alt w at er, st or e d i n pl asti c b a gs a n d t h er e aft er pr o c ess e d i n t h e l a b or at o r y. A
tr a c e m et al-cl e a n t e c h ni q u e u n d er l a mi n ar h o o d w as us e d t o r e m o v e c h el e x r esi n g el wit h
a c c u m ul at e d P b, w hi c h w as fi n all y el ut e d i n 1 M H N O 3 s. p. ( C arl o Er b a N or m at o m II q u alit y)
s ol uti o n d uri n g 2 4 h.
III. 3. 3. 3. C h e mi c al a n al y s es
T h e di ss ol v e d c o n c e ntr ati o ns of tr a c e m et al s ( C u a n d P b) w er e d et er mi n e d b y Diff er e nti al

P ul s e A n o di c Stri p pi n g V olt a m m etr y ( D P A S V). T h e m e as ur e m e nts w er e c arri e d o ut usi n g a n
A ut ol a bIII p ot e nti ost at ( E c o C h e mi e) e q ui p p e d wit h t h e a ut os a m pl er. A t hr e e -el e ctr o d e
s yst e m ( 6 6 3 V A St a n d, M etr o h m) c o nsi sti n g of H g w or ki n g el e ctr o d e (si z e 2), A g/ A g Cl/ 3 M K Cl
r ef er e n c e el e ctr o d e a n d Pt c o u nt er el e ctr o d e w as us e d f or m e as ur e m e nts. A ut o m at e d

m e as ur e m e nts w er e c o ntr oll e d b y t h e G P E S 4. 9 s oft w ar e ( E c o C h e mi e). Q u a ntifi c ati o n of t h e
tr a c e m et al c o n c e ntrati o ns w as p erf or m e d b y usi n g a m et h o d of st a n d ar d a d diti o ns. A d diti o ns
w er e a ut o m at e d usi n g s yri n g e b ur ett es ( P u m p X E 1 0 0 0, T E C A N). V olt a m m o gr a ms w er e
pr o c ess e d ( p e a k h ei g ht of 2 n d d eri v ati v e as a n al yti c al si g n al c h ar a ct eri sti c) usi n g E C D S O F T
s oft w ar e ( O m a n o vi ć a n d Br a ni c a, 1 9 9 8). A d diti o n al i nf or m ati o n c a n b e f o u n d el s e w h er e
( L o ui s, G ar ni er, L e n o bl e, M o u ni er, et al. , 2 0 0 9; O urs el et al. , 2 0 1 3; Ci n dri ć et al. , 2 0 1 5).
D et er mi n ati o n of D G T -l a bil e P b c o n c e ntr ati o n i n D G T el u at es w as p erf or m e d i n
u n dil ut e d s a m pl es usi n g a n At o mi c A bs or pti o n S p e ctr o m et er ( V ari a n, A A 2 4 0 Z) c o u pl e d wit h
a gr a p hit e f ur n a c e ( V ari a n, G T A 1 2 0). C al c ul ati o n of D G T -l a bil e P b c o n c e ntr ati o ns w as
p erf or m e d usi n g d iff usi o n c o effi ci e nts ( c orr e ct e d f or a v er a g e t e m p er at ur e d uri n g d e pl o y m e nt
p eri o d) s u p pli e d b y D G T -R es e ar c h c o m p a n y.
III. 3. 3. 4. Mi cr o bi al c o m m u nit y c h ar a ct eriz ati o n
A ut otr o p hi c pr o k ar y ot es ( S y n e c h o c o c c us -li k e) a n d p h ot os y nt h eti c pi c o e u k ar y ot es w er e

c h ar a ct eri z e d a n d e n u m er at e d usi n g a B D A c c ur y T M C 6 ( B D Bi os ci e n c es) fl o w c yt o m et er, as
pr e vi o usl y d es cri b e d ( C o cl et et al. , 2 0 1 8). T h e diff er e nti ati o n b et w e e n pi c o- a n d
n a n o pl a n kt o ni c c ell s w as p erf or m e d wit h t h e h el p of n o n -fl u or es c e nt si z e c ali br ati o n b e a ds
( T h er m o Fi s h er). T w o n a n o e u kar y oti c gr o u ps w er e diff er e nti at e d: hi g hl y r e d fl u or es c e nt
p h ot os y nt h eti c n a n o e u k ar y ot es ( H R P N E) a n d hi g hl y or a n g e fl u or es c e nt p h ot os y nt h eti c
n a n o e u k ar y ot es ( H O P N E). Fr e e -li vi n g h et er otr o p hi c pr o k ar y ot es ( H P) w er e e n u m er at e d aft er
st ai ni n g wit h S Y B R Gr e e n as pr e vi o usl y d es cri b e d ( C a br ol et al. , 2 0 1 7).
III. 3. 1. 5. St atisti c al a n al ys es
T h e si n gl e a n d cr oss e d i nfl u e n c es of s a m pli n g sit e a n d s a m pli n g p eri o d ( i. e. d uri n g or a p art
fr o m t h e dr e d gi n g p eri o d) o n mi cr o bi al a b u n d a n c es of T M c o nt a mi n ati o n of t h e w at er w er e
ass ess e d t hr o u g h t w o -w a ys A N O V A a n d T u k e y p ost -h o c c o m p ari s o ns. T h es e a n al ys es w er e
p erf or m e d b y usi n g R St u di o ( R St u di o t e a m, p a c k a g es st ats a n d a gri c ol a e ).
I n or d er t o c orr el at e di ss ol v e d a n d t ot al c o n c e ntr ati o ns of tr a c e m et al s, a h o m e m a d e
s oft w ar e n a m e d C orr d at a ( d e v el o p e d b y Dr. O m a n o vi ć) b as e d o n a S p e ar m a n’s c orr el ati o n
w as us e d.
III. 3. 4. R es ults a n d dis c u ssi o n
III. 3. 4. 1. Tr a c e m et al l e v els i n t h e b a y a p art fr o m t h e dr e d gi n g a cti viti es p eri o d
A n ort h -s o ut h d e cr e asi n g gr a di e nt of b ot h t ot al a n d di ss ol v e d m et al c o n c e ntr at i o ns w as

o bs er v e d i n t h e b a y f or t h e n o n -dr e d gi n g p eri o d ( Fi g ur e III-1 0 ). T h e c o n c e ntr ati o n l e v el s of
b ot h C u a n d P b w er e t h e hi g h est i n t h e N ort h er n p art of t h e b a y, wit h a n e nri c h m e nt f a ct or
ar o u n d 4 -5 f or b ot h C u a n d P b i n O D u S w h e n c o m p ar e d t o R S, a n d al s o i n R S w h e n c o m p ar e d
t o o p e n M e dit err a n e a n s e a w at er. D S pr es e nt e d i nt er m e di at e b ut still hi g h c o n c e ntr ati o ns
(T a bl e a u III- 2). T hi s s p ati al gr a di e nt cl e arl y r efl e cts t h e a nt hr o pi z ati o n of t h e n ort h er n p art of
t h e b a y i n w hi c h v ari o us i n d ustri al a n d h ar b or s o ur c es c o ntri b uti n g t o t h e c o nt a mi n ati o n ar e
l o c at e d ( T essi er et al. , 2 0 1 1; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; C o cl et et al. , 2 0 1 8).
T a bl e a u III- 2 R a n g es a n d a v er a g e v al u es of di ss ol v e d a n d t ot al C u a n d P b c o nc e ntr ati o ns (i n n M) at t h e t hr e e sit es

m o nit or e d a p art fr o m t h e dr e d gi n g p eri o d.
El e m e nt Sit e Mi n A v er a g e Max EF
CuD RS 3. 4 0 1 0. 1 4 2 0. 7 6 5. 0 7
Dr S 5. 5 0 1 7. 0 8 4 6. 1 0 8. 5 4
O D uS 1 2. 9 3 3 7. 1 4 7 3. 1 6 1 8. 5 7
CuT RS 4. 5 2 1 1. 5 7 2 2. 1 6
Dr S 9. 8 6 2 3. 0 3 3 7. 8 3
O D uS 1 8. 1 1 5 2. 8 5 9 5. 1 4
PbD RS 0. 1 3 0. 5 0 1. 0 5 5. 0 1
Dr S 0. 3 6 1. 0 0 1. 7 8 9. 9 9
O D uS 1. 6 5 2. 3 6 3. 9 0 2 3. 6 4
PbT RS 0. 3 0 0. 8 2 1. 4 2
Dr S 0. 5 4 1. 8 2 3. 7 0
O D uS 2. 1 5 4. 2 7 9. 7 4
Fi g ur e III-1 0 S p ati al v ari ati o ns of C u a n d P b c o nc e ntr ati o ns d uri n g t h e t w o d efi n e p eri o ds ( a p art fr o m dr e d gi n g
a n d d uri n g dr e d gi n g). N o d at a w er e c oll e ct e d f or P b D G T -l a bil e fr a cti o n at I D u S b e c a us e n o D G T c o ul d b e
d e pl o y e d at t his sit e. N ot e t h at c o n c e ntr ati o n s c al e is gi v e n i n l o g -u nits.
T h e diff er e n c e b et w e e n DS a n d O D u S c o u l d b e li n k e d t o t h eir r es p e cti v e

h y dr o d y n a mi cs, D S b ei n g l o c at e d i n a r at h er o p e n p art w h er e as O D u S w as l o c at e d at t h e
b ott o m of a v er y e n cl os e d d e a d -e n d, t h us e x p eri e n ci n g li mit e d w at er e x c h a n g es. Si mil ar
c o n c e ntr ati o n gr a di e nts w er e o bs er v e d i n ot h er st u di es of s e mi -e n cl os e d b a ys a n d w er e
e x pl ai n e d b y c o m bi n ati o ns of p oi nt c o nt a mi n a nt s o ur c es, t h e h y dr o d y n a mi cs of t h e z o n e,
diff usi v e fl u x es fr o m s e di m e nt, as w ell as s e di m e nt r es us p e nsi o n e v e nts ( Sa n u d o -Wil h el m y
a n d Fl e g al, 1 9 9 6; L ar es et al. , 2 0 0 9; Ci n dri ć et al. , 2 0 1 5). S u c h s p ati al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt
h a d alr e a d y b e e n pr e vi o usl y o bs er v e d b y p u n ct u al m a p pi n gs of T o ul o n B a y ( D a n g, S c h äf er, et
al. , 2 0 1 5; C o cl et et al. , 2 0 1 8) or d uri n g a o n e -m o nt h s ur v e y ( C o cl et et al. , 2 0 1 9). O ur st u d y
cl e arl y d e m o nstr at es t h at t hi s s p ati al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt r e m ai ns st a bl e at a pl uri -a n n u al
ti m e s c al e (Fi g ur e B - 1).
M or e o v er, t hi s l o n g -t er m o bs er v ati o n cl e arl y hi g hli g ht e d t h e s y n c hr o ni z e d, pl uri-
a n n u al p att er n of t hi s c o nt a mi n ati o n gr a di e nt: t h e i n cr e as e i n c o n c e ntr ati o n o bs er v e d at t h e
m ost c o nt a mi n at e d sit e at o n e d efi n e d p eri o d w as m ostl y r efl e ct e d at t h e ot h er sit es b ut t o a
l o w er e xt e nt (Fi g ur e B - 1). S u c h s y n c hr o ni z e d b e h a vi or cl e arl y i n di c at es c o nt a mi n a nt tr a nsf er
b y t h e w at er c ol u m n i n b ot h t h e di ss ol v e d a n d p arti c ul at e p h as es fr o m n ort h er n s o ur c es t o
s o ut h er n l o c ati o ns . It m a y b e e x pl ai n e d b y t h e h y dr o d y n a mi cs of t h e b a y c h ar a ct eri z e d b y
l ar g e w at er e x c h a n g e b et w e e n t h e cl e a n er l ar g e b a y a n d t h e a nt hr o pi z e d s m all b a y t hr o u g h
t h e l ar g est c h a n n el l o c at e d i n t h e s o ut h er n p art of t h e s m all b a y ( D ufr es n e et al. , 2 0 1 4).
I n t h e st u di e d ar e a, t h e pr o p orti o n of di ss ol v e d P b i n t h e w at er c ol u m n w as st e a d y ( 5 7
± 3 % o n a v er a g e), d e m o nstr ati n g t h e a bs e n c e of a n y s p ati al tr e n d i n t h e p artiti o ni n g of P b
b et w e e n t h e di ss ol v e d a n d p arti c ul at e p h as es. O n t h e c o ntr ar y, t h e pr o p orti o n of di ss ol v e d
C u e x hi bit e d v ari ati o ns a m o n g sit es: l o w er i n t h e n ort h er n p art ( 7 4 % at D S a n d 7 0 % at O D u S)
c o m p ar e d t o R S ( 8 8 %). Di ss ol v e d fr a cti o ns f or b ot h m et al s w er e wit hi n t h e r a n g e f o u n d f or
a nt hr o pi z e d c ost al z o n es ( O urs el et al. , 2 0 1 3, 2 0 1 4; Ci n dri ć et al. , 2 0 1 5). F urt h er m or e, C u T / P b T
r ati o w as gl o b all y h o m o g e n e o us ( ~ 1 8 ± 2) as w ell as C u D / P b D ( 1 3 ± 1).
T hi s s p ati all y -h o m o g e n e o us r ati o t e n ds t o p oi nt o ut s e di m e nt as a c o m m o n s o ur c e of
c o nt a mi n ati o n f or b ot h m et al s at e v er y sit e, r es ulti n g i n a diff er e nt c o nt a mi n ati o n l e v el of t h e
w at er d u e t o diff er e nt s e di m e nt c o nt a mi n ati o n l e v el s ( T essi er et al. , 2 0 1 1) a n d pr o b a bl e
dil uti o n eff e ct a c c or di n g t o h y dr o d y n a mi cs.
D G T -l a bil e c o n c e ntr ati o n i s c o nsi d er e d as t h e p ot e nti all y bi o a v ail a bl e fr a cti o n. T hi s
r el ati o n i s s u p p ort e d b y f e w st u di es w hi c h f o u n d t h at t h e a c c u m ul at e d m et al i n bi ot a ar e
b ett er c orr el at e d wit h D G T -l a bil e fr a cti o n t h a n wit h di ss ol v e d fr a cti o n ( C aill at et al. , 2 0 1 4; H a n

et al. , 2 0 1 4; Ki m et al. , 2 0 1 6). As o bs er v e d f or t ot al a n d di ss ol v e d P b c o n c e ntr ati o ns, D G T-
l a bil e P b c o n c e ntr ati o ns s h o w e d a d e cr e asi n g tr e n d fr o m O D u S t o w ar ds R S (Fi g ur e III- 9.), wit h
e vi d e nt s y n c hr o ni z e d t e m p or al tr e n ds at e v er y sit e ( Fi g ur e B - 1).
T h e m ai n b e n efit of usi n g D G T p assi v e s a m pl ers i s t o pr o vi d e c o nti n u o us a n d ti m e
i nt e gr at e d l e v el of m et al c o n c e ntr ati o ns d uri n g d e pl o y m e nt p eri o d. N o c orr el ati o n w as f o u n d
b et w e e n D G T -l a bil e P b a n d di ss ol v e d P b, w hi c h c o ul d b e e x pl ai n e d b y t h e diff er e nt s a m pli n g
m et h o d ol o g y ( i. e. dis cr et e vs. p assi v e a n d i nt e gr at e d). I n d e e d, t h e c o n c e ntr ati o n of D G T -l a bil e
P b f or s o m e p eri o ds w as hi g h er t h a n t h e c orr es p o n di n g di ss ol v e d P b c o n c e ntr ati o n. S u c h
di s cr e p a n c y w as alr e a d y o bs er v e d f or ot h er d y n a mi c s yst e ms ( Ci n dri ć et al. , 2 0 1 7). It s u g g ests
a str o n g s h ort -t er m v ari a bilit y of P b c o n c e ntr ati o n wit hi n t h e b a y, w hi c h i s al s o o b vi o us o n
t e m p or al pr ofil es of D G T-l a bil e P b c o n c e ntr ati o ns (Fi g ur e B - 1). M or e o v er, m o nt hl y di s cr et e
s a m pli n g w as t o o o c c asi o n al c o m p ar e d t o o n e -w e e k -l o n g D G T d e pl o y m ents a n d n ot a d e q u at e
t o r e pr es e nt t h e D G T-d e pl o y m e nt p eri o d.
III. 3. 4. 2. Distri b uti o n a n d str u ct ur e of ultr a pl a n ct o n a p art fr o m t h e dr e d gi n g p eri o d
T h e a b u n d a n c e of H P r a n g e d b et w e e n 0. 9 x 1 0 5 a n d 2. 1 x 1 0 6 c ell s. m L - 1. T h es e a b u n d a n c es
ar e i n t h e cl assi c al r a n g e of w h at i s g e n er all y o bs er v e d f or c o ast al M e dit err a n e a n sit es
( Gr é g ori et al. , 2 0 0 1; Š a nti c et al. , 2 0 1 2; S uffri d g e et al. , 2 0 1 8) a n d of pr e vi o us o bs er v ati o ns i n
T o ul o n B a y ( C o cl et et al. , 2 0 1 8). N eit h er a cl e ar t e m p or al tr e n d n or a t e m p or all y st a bl e
diff er e n c e b et w e e n sit es as d e m o nstr at e d f or tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n c o ul d b e o bs er v e d
( d at a n ot s h o w n). I n d e e d, alt h o u g h H P a b u n d a n c e w as s o m eti m es e nri c h e d i n t h e N ort h er n
e n cl os e d ar e a w h e n c o m p ar e d t o t h e s o ut h er n sit e as pr e vi o usl y o bs er v e d d uri n g a s h ort -t er m
s ur v e y ( C o cl et et al. , 2 0 1 8), si mil ar H P a b u n d a n c es w er e al s o r e g ul arl y o bs er v e d at all sit es
d uri n g o ur l o n g er -t er m m o nit ori n g. As a c o ns e q u e n c e, t h e a v er a g e H P a b u n d a n c e w as n ot
st ati sti c all y diff er e nt b et w e e n sit es ( o n e-w a y A N O V A, p > 0. 0 5 ) (Fi g ur e III-1 1 ). Si n c e t hi s
sit u ati o n i s q uit e diff er e nt fr o m t h e tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt, w hi c h w as o bs er v e d
at al m ost all t h e s a m pli n g d at es, t h e tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt c a n cl e arl y n ot b e
t h e m ai n dri v er of H P a b u n d a n c e d y n a mi cs i n T o ul o n B a y. L o n g er-t er m t e m p or al pr o c ess es,
s u c h as a n n u al w at er-t e m p er at ur e c y cl e ( F u hr m a n et al. , 2 0 0 8; Gil b ert et al. , 2 0 0 9, 2 0 1 2),
r es o ur c e a v ail a bilit y ( F ort u n at o et al. , 2 0 1 1; Gil b ert et al. , 2 0 1 2; C h o w et al. , 2 0 1 3) or t h e
str u ct ur e of b ot h p h yt o pl a n kt o ni c a n d z o o pl a n kt o ni c c o m m u niti es ( Gil b ert et al. , 2 0 1 2;

F u hr m a n et al. , 2 0 1 5; G o ni-Urri z a et al. , 2 0 1 8), all of t h e m i nfl u e n ci n g t h e m et a b oli c a cti vit y
a n d t h e gr o wt h r at e of H P, r e q uir e f urt h er c o n c er n t o b ett er u n d erst a n d t h e l o n g-t er m s p ati o-
t e m p or al d y n a mi cs of t h e H P c o m m u nit y i n T o ul o n B a y.
Fi g ur e III-1 1 S p ati al v ari ati o ns of mi cr o bi al gr o u ps’ a b u n d a nc e d uri n g t h e t w o d efi n e p eri o ds ( a p art fr o m dr e d gi n g

a n d d uri n g dr e d gi n g). S Y N: S y n e c h o c oc c us -li k e c ells, P P E: P h ot os y nt h eti c pi c o e u k ar y ot es-li k e c ells.
Si mil arl y, ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y’s a b u n d a n c e r a n g e ( 4. 5 x 1 0 3 t o 6. 8 x 1 0 4

c ell. m L - 1) w as i n t h e r a n g e of ot h er o bs er v ati o ns r e p ort e d f or M e dit err a n e a n c o ast al sites
( Gr é g ori et al. , 2 0 0 1; T h yss e n et al. , 2 0 0 8, 2 0 1 4) or pr e vi o us l y i n T o ul o n B a y ( C o cl et et al. ,
2 0 1 8; D el p y et al. , 2 0 1 8) a n d di d n ot s h o w a n y cl e ar t e m p or al or s p ati al tr e n d ( d at a n ot
s h o w n). W h e n c o nsi d eri n g t h e diff er e nt p h yt o pl a n kt o ni c s u b gr o u ps, S Y N a n d P P E w h er e t h e
m ost a b u n d a nt, r e pr es e nti n g at l e ast 7 0 % of t h e c o m m u nit y i n 9 0 % of t h e s a m pl es. S Y N
d e m o nstr at e d a d e cr e asi n g b ut n o n -si g nifi c a nt tr e n d t o w ar ds t h e n ort h er n e n cl os e d O D u S
(Fi g ur e III-1 1 ) w h er e as P P E a b u n d a n c e a p p e ar e d st a bl e a cr oss sit es ( Fi g ur e III-1 1 ). As a
c o ns e q u e n c e, a n ot a bl e c o m m u nit y str u ct u r e s hift w as o bs er v e d fr o m a S Y N-d o mi n at e d
( 4 9. 1 % o n a v er a g e) ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y i n R S t o a P P E-d o mi n at e d ( 5 6. 3 % o n
a v er a g e) c o m m u nit y i n O D u S. The pr o p orti o n of t h es e t wo m ost a b u n d a nt
ultr a p h yt o pl a n kt o ni c gr o u ps w as hi g hl y v ari a bl e t hr o u g h ti m e, b ut t h e pr o p orti o ns of S Y N a n d
P P E w er e r es p e cti v el y hi g h er a n d l o w er i n R S sit e t h a n i n O D u S f or m or e t h a n 8 5 % of t h e
s a m pli n g d at es. C o n c er ni n g n a n o p h yt o pl a n kt o ni c gr o u ps, H R P N E r e pr es e nt e d o n a v er a g e
1 0 % of t h e c o m m u nit y’s a b u n d a n c e a n d a p p e ar e d t o b e sli g htl y m or e a b u n d a nt i n O D u S t h a n
i n R S. Fi n all y, H O P N E w as t h e l e ast a b u n d a nt gr o u p ( 6 % o n a v er a g e) a n d di s pl a y e d n o s p ati al
tr e n d. T h e s p ati al t ur n o v er m ai nl y dri v e n b y pi c o p h yt o pl a n kt o ni c gr o u ps i s i n a gr e e m e nt wit h
pr e vi o us o bs er v ati o ns i n T o ul o n B a y at eit h er hi g h s p ati al b ut l o w t e m p or al fr e q u e n c y ( C o cl et
et al. , 2 0 1 8) or l o w er s p ati al b ut hi g h er t e m p or al fr e q u e n c y ( D el p y et al. , 2 0 1 8). T h e l o n g-t er m
st a bilit y of t h e s p ati al str u ct ur e gr a di e nt e c h o es t h e l o n g -t er m tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n
gr a di e nt. M or e o v er, t hr o u g h a n e x p eri m e nt al a p pr o a c h, C o cl et et al. (2 0 1 8) d e m o nstr at e d
t h at tr a c e m et als c o ul d str o n gl y aff e ct t h e str u ct ur e of ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y,
r es ulti n g i n a str u ct ur e s hift c orr es p o n di n g w ell t o t h e S o ut h t o N ort h str u ct ur e gr a di e nt
o bs er v e d i n t hi s st u d y. T h e hi g h er s e nsiti vit y of t h e s m all est c ells t o t o xi c c o m p o u n ds ( Mi a o et
al. , 2 0 0 5; E c h e v est e et al. , 2 0 1 2) c o ul d e x pl ai n t h e l o w er pr o p orti o ns of S Y N i n t h e m ost
c o nt a mi n at e d sit es. P P E c ell s b ei n g l ar g er a n d t h eir a b u n d a n c e a p p e ari n g gl o b all y st a bl e al o n g
t h e c o nt a mi n ati o n gr a di ent, o n e c o ul d t hi n k t h at t hi s gr o u p i s m or e r esi st a nt t o a n d s el e ct e d
b y t h es e c o n c e ntr ati o ns of tr a c e m et al s b e c a us e of a hi g h er s urf a c e/ v ol u m e r ati o ( Mi a o et al. ,
2 0 0 5; E c h e v est e et al. , 2 0 1 2). H o w e v er, C o cl et et al. (2 0 1 8) d e m o nstr at e d t h at a c o c kt ail of
tr a c e m et al s a p pli e d at c o n c e ntr ati o ns i nf eri or t o t h e m a xi m a o bs er v e d d uri n g o ur l o n g -t er m
s ur v e y w as al s o hi g hl y t o xi c f or P P E. T h us, t h e tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt of t h e b a y
c a n n ot b e c o nsi d er e d as t h e s ol e i m p ort a nt dri v er of ultr a p h yt o pl a n kt o n d y n a mi cs.
III. 3. 4. 3. Tr a c e m et als s p ati al m o difi c ati o n d uri n g dr e d gi n g
A s p ati al gr a di e nt of c o nt a mi n ati o n d uri n g dr e d gi n g e v e nts w as si mil ar as t h e o n e a p art fr o m

t h e dr e d gi n g p eri o d (Fi g ur e III-1 0 ). H o w e v er, hi g h er t e m p or al fl u ct u ati o ns a n d, i n a v er a g e,
hi g h er c o n c e ntr ati o ns of b ot h tr a c e m et al s w er e r e gist er e d d uri n g dr e d gi n g p eri o d at all sit es.
T h e i n cr e as e i n a v er a g e c o n c e ntr ati o n w as b et w e e n 2. 2 n M ( di ss ol v e d) a n d 5. 6 n M (t ot al) f or
C u, a n d 0. 3 4 n M ( di ss ol v e d) a n d 2. 3 n M (t ot al) f or P b. As t h e R S sit e i s c h ar a ct eri z e d b y l o w est
c o n c e ntr ati o ns, t h e ri s e i n T M c o n c e ntr ati o ns i n f a ct pr o d u c e d t h e hi g h est r el ati v e T M
i n cr e as e at t hi s sit e (T a bl e a u III- 3). St ati sti c al a n al ysi s c o nfir m e d t h at t h e i n cr e as e of b ot h
di ss ol v e d a n d t ot al P b c o n c e ntr ati o ns w as si g nifi c a nt ( o n e -w a y A N O V A, p < 0. 0 5). H o w e v er,
d es pit e t h e e vi d e nt i n cr e as e of di ss ol v e d a n d t ot al C u c o n c e ntr ati o ns at all sit es ( T a bl e a u III- 3),
st ati sti c al a n al ysi s s h o w e d t h at t h e i n cr e as e w as t hi s ti m e n ot st ati sti c all y si g nifi c a nt.
T a bl e a u III- 3 T h e r a n g es a n d a v er a g e v al u es of diss ol v e d a n d t ot al C u a n d P b c o nc e ntr ati o ns (i n n M) at t h e f o ur

sit es m o nit or e d d uri n g t h e dr e d gi n g p eri o d. V al u es i n p ar e nt h es es c orr es p o n ds t o p er c e nt a g e a n d a bs ol ut e (i n
n M) i n cr e as e i n c o nc e ntr ati o ns c o m p ar e d t o n o n -dr e d gi n g p eri o d.
El e m e nt Sit e Mi n A v er a g e M ax EF
CuD RS 4. 7 8 1 2. 5 2 ( 2 3 %; 2. 3 8) 3 1. 9 8 6. 2 6
DS 5. 7 5 2 0. 7 2 ( 2 1 %; 3. 6 4) 3 7. 5 2 1 0. 3 6
O D uS 1 8. 6 3 4 0. 3 5 ( 3 1 %; 3. 6 1) 6 0. 7 0 2 0. 1 7
I DuS 1 7. 6 3 3 1. 8 4 6 5. 6 0 1 5. 9 2
CuT RS 6. 2 4 1 5. 1 8 ( 3 1 %; 3. 6 1) 3 6. 2 4
DS 7. 1 9 2 5. 2 3 ( 1 0 %; 5. 5 8) 4 1. 5 4
O D uS 2 5. 5 4 5 8. 4 3 ( 6 8 %; 0. 3 4) 1 0 9. 8 5
I DuS 3 4. 0 1 4 4 0. 0 0 3 3 6 2. 3 4
PbD RS 0. 3 5 0. 8 4 ( 6 9 %; 0. 3 4) 1. 8 1 8. 4 3
DS 0. 5 2 1. 5 8 ( 5 8 %; 0. 5 8) 2. 6 0 1 5. 7 8
O Du S 1. 4 9 3. 5 9 ( 5 1 %; 1. 2 2) 7. 7 9 3 5. 8 6
I DuS 2. 2 2 2 9. 3 2 8 1. 3 1 2 9 3. 1 8
PbT RS 0. 4 7 1. 5 1 ( 8 5 %; 0. 7 0) 3. 1 2
DS 0. 7 3 2. 5 9 ( 4 3 %; 0. 7 7) 5. 3 8
O D uS 1. 9 1 6. 5 6 ( 5 3 %; 0. 7 7) 1 4. 8 6
I DuS 3. 9 9 3 6 2. 3 9 2 9 7 8. 7 6
T ot al c o n c e ntr ati o ns of C u a n d P b w er e v er y v ari a bl e d u ri n g t h e i n v esti g at e d p eri o d. It

c o ul d i n cr e as e u p t o 9 0 ti m es f or C u a n d t o 9 9 0 ti m es f or P b b et w e e n R S a n d I D u S ( Fi g ur e
III-1 0 ). Alt h o u g h s us p e n d e d m att er w as n ot e v al u at e d, s u c h i n cr e as e w as li k el y t o b e d u e t o
t h e i n cr e as e of s us p e nd e d s e di m e nt p arti cl es si n c e t h e diff er e n c e b et w e e n I D u S a n d O D u S
r e a c h e d 3 0 a n d 2 0 0 f or C u a n d P b, r es p e cti v el y, alt h o u g h t h e t w o sit es w er e o nl y s e p ar at e d
b y a f e w m et ers a n d a n a nti -di s p ersi o n g e ot e xtil e b a g. T h e di ss ol v e d fr a cti o ns of b ot h C u a n d
P b d u ri n g dr e d gi n g a cti viti es w er e gl o b all y h o m o g e n e o us a n d si mil ar t o t h at d et er mi n e d a p art
fr o m t h e dr e d gi n g p eri o d i n R S, D S a n d O D u S ( 7 0-8 0 % f or C u, 5 5 -6 0 % f or P b). I nsi d e t h e
d u m pi n g sit e, t h e p er c e nt a g e of di ss ol v e d C u a n d P b w as ar o u n d 7 %. T hi s c a n b e e x pl ai n e d b y
a n i m p ort a nt c o n c e ntr ati o n of p arti cl es i nsi d e t h e d u m pi n g sit e c o nt a mi n at e d i n b ot h C u a n d
P b ( T essi er et al. , 2 0 1 1). F urt h er m or e, f or s o m e s a m pli n g d at es i nsi d e t h e d u m pi n g sit e, b ot h
fr a cti o ns of P b hi g hl y i n cr e as e d w h er e as o nl y t h e t ot al fr a cti o n C u i n cr e as e d. T hi s c o ul d b e
d u e t o t h e diff er e nt r e m o bi li z ati o n ki n eti cs of t h es e t w o c o nt a mi n a nts. N a m el y, it w as s h o w n
t h at C u is first a ds or b e d o nt o t h e p arti cl es ( d uri n g t h e first h o urs) b ef or e b ei n g r e m o bili z e d i n
t h e di ss ol v e d p h as e o v er pr ol o n g e d p eri o d ( aft er f e w d a ys), w h er e as P b is first d es or b e d fr om
t h e p arti cl es ( d uri n g t h e first h o urs) a n d t h e n it i s r e-a ds or b e d o nt o t h os e p arti cl es ( aft er f e w
d a ys) ( D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; M o n ni n et al. , 2 0 1 8).
Usi n g a S p e ar m a n c orr el ati o n m et h o d, di ss ol v e d C u w as q uit e w ell c orr el at e d wit h
t ot al C u at R S ( 0. 9 6 1), D S ( 0. 9 4 1) a n d O D u S ( 0. 7 3 2) w h er e as at I D u S s u c h d at a w er e n ot
c orr el at e d. T hi s mi g ht c orr es p o n d t o v er y i m p ort a nt q u a ntiti es of s us p e n d e d m att er at I D u S,
t h us off eri n g m or e a cti v e sit es f or C u s urf a c e c o m pl e x ati o n/ a ds or pti o n a n d l o w eri n g t h e
pr o b a bilit y t o i n cr e as e di ss ol v e d C u.
F urt h er m or e, t a ki n g i n a c c o u nt o nl y R S, D S a n d O D u S C u/t ot al P b ( ~ 1 0 ± 1) as w ell as
di ss ol v e d C u/ di ss o l v e d P b ( 1 3 ± 2) r ati os w er e s p ati all y h o m o g e n e o us a n d l o w er t h a n t h at
a p art fr o m t h e dr e d gi n g p eri o d. T h e f a ct t h at t ot al C u/t ot al P b i s l o w er d uri n g t h e dr e d gi n g
p eri o d i s d u e t o a n i n cr e as e of t ot al P b wit h o ut a si g nifi c a nt c h a n g e of t ot al C u. T hi s
e m p h asi z es t h at s e di m e nt r es us p e nsi o n aff e cts P b c o nt a mi n ati o n i n t h e c ol u m n w at er b ut i s
n ot t h e s o ur c e of t h e C u c o n c e ntr ati o n i n T o ul o n b a y.
C o n c er ni n g D G T -l a bil e P b, si g nifi c a ntl y hi g h er c o n c e ntr ati o ns w er e r e c or d e d d uri n g
t h e dr e d gi n g p eri o d at e v er y sit e ( o n e-w a y A N O V A, p < 0. 0 5). I n a v er a g e, 3 2 %, 2 0 % a n d 6 4 %
i n cr e as e w er e r ec or d e d f or R S, D S a n d O D u S sit es, r es p e cti v el y. T hi s o bs er v ati o n s u g g ests a n
i n cr e as e of P b c o n c e ntr ati o ns i n i n or g a ni c a n d w e a k or g a ni c c o m pl e x es (l a bil e fr a cti o n) d uri n g

t h e dr e d gi ng p eri o d.
T h e h u g e i n cr e as e of t ot al P b at I D u S i s c orr el at e d wit h a n i n cr e as e of t ot al P b at t h e
t hr e e ot h er sit es (Fi g ur e B - 1). F urt h er m or e, t ot al, diss ol v e d a n d D G T-l a bil e P b w er e hi g h er
( o n e-w a y A N O V A, p < 0. 0 5) at R S, D S a n d O D u S d uri n g t h e dr e d gi n g p eri o d w hi c h a c c e nt u at es
t h e k e y r ol e of s e di m e nt r es us p e nsi o n d u e t o dr e d gi n g a cti viti es i n P b c o nt a mi n ati o n.
N e v ert h el ess, ot h er e v e nts m a y l e a d t o a s e di m e nt r es us p e nsi o n. I n d e e d, t h e l o n g -t er m st a bl e
s p ati al gr a di e nt o bs er v e d a p art fr o m t h e dr e d gi n g p eri o d cl e arl y i n di c at e d t h at s e di m e nt
r es us p e nsi o n w as aff e cti n g t h e c h e mi c al q u alit y of t h e w at er c ol u m n wit h r es p e ct t o t h e
gr a di e nt of c o nt a mi n ati o n i n b ot h t h e s e di m e nt a n d t h e w at er c ol u m n.
III. 3. 4. 4. Dr e d gi n g a c c e nt u at e d t h e bi ol o gi c al gr a di e nt of ultr a pl a n kt o n
T h e hi g h est H P a b u n d a n c es o bs er v e d d uri n g t h e w h ol e s ur v e y w er e r e c or d e d wit hi n t h e

g e ot e xtil e, a t I D u S. M or e o v er, at e v er y sit e, a sli g ht b ut si g nifi c a nt ( o n e-w a y A N O V A, p < 0. 0 5)
H P e nri c h m e nt w as r e c or d e d d uri n g t h e dr e d gi n g p eri o d w h e n c o m p ar e d t o t h e p eri o d a p art
fr o m t h e dr e d gi n g (Fi g ur e III-1 1 ). H P e nri c h m e nt w as pr e vi o usl y o bs er v e d al o n g s e di m e nt
r es us p e nsi o n i n e x p eri m e nt al c o n diti o ns ( G o ni-Urri z a et al. , 2 0 1 8), y et, o ur w or k tr a ns p os es
t hi s o bs er v ati o n i n sit u a n d r e v e al s t h e i nfl u e n c e of dr e d gi n g a cti viti es o n pl a n kt o ni c
h et er otr o p hi c pr o k ar y ot es t h a n ks t o t h e s a m pli n g p erf or m e d i n t h e g e ot e xtil e b a g.
R e g ar di n g t h e ultr a p h yt o pl a n kt o n i c c o m m u nit y, n eit h er g e n er al i n cr e as e n or d e cr e as e
of t h e t ot al a b u n d a n c e w as o bs er v e d ( d at a n ot s h o w n), a n d n o n e of t h e f o ur c o nsi d er e d
s u b gr o u ps d e m o nstr at e d n oti c e a bl e v ari ati o n d uri n g t h e dr e d gi n g. At I D u S, w hil e t h e t ot al
a b u n d a n c e w as n ot diff er e nt fr o m o utsi d e ( o n e-w a y A N O V A, p > 0. 0 5), P P E a b u n d a n c e w as
o n a v er a g e t h e hi g h est a m o n g all sit es w h er e as S Y N a b u n d a n c e w as o n a v er a g e t h e l o w est
(Fi g ur e III-1 1 ). As a c o ns e q u e n c e, t h e str u ct ur e s hift o bs er v e d al o n g t h e s o ut h t o n ort h
gr a di e nt w as a c c e nt u at e d wit hi n t h e g e ot e xtil e, s u g g esti n g t h at t h e dr e d gi n g a cti vit y o nl y
a c c e nt u at e d t h e r ef er e n c e sit u ati o n. C o cl et et al. (2 0 1 8) d e m o nstr at e d b y e x p eri m e nt al
a p pr o a c h es t h at s u c h s hift c o ul d b e es p e ci all y li n k e d t o tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n as w ell as
t o s e di m e nt r es us p e nsi o n. W hil e tr a c e m et al a d diti o n l e d t o a str o n g d e c a y of t h e
ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y, e x p ositi o n t o s e di m e nt el utri at e t e m p or all y pr o m ot e d
p h yt o pl a n kt o ni c gr o wt h ( C o cl et et al. , 2 0 1 8). L af a bri e et al. (2 0 1 3) al s o r e p ort e d si mil ar
t e m p or al sti m ul ati o n of pi c o a n d n a n o p h yt o pl a n kt o ni c gr o u ps. I n t h e m ost c o nt a mi n at e d

ar e as of T o ul o n B a y, S Y N c ell s w er e l ess a b u n d a nt t h a n i n t h e l ess c o nt a mi n at e d sit e, c o ntr aril y
t o l ar g er P N E c ells. T his o bs er v ati o n c o ul d hi g hli g ht a n i nfl u e n c e of s e di m e nt r es us p e nsi o n o n
t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c str u ct ur e s hift. T h e a c c e nt u ati o n of t h e str u ct ur e s hift wit hi n t h e
g e ot e xtil e w h e n c o m p ar e d t o t h e cl os est sit e t e n d e d t o c o mf ort t hi s h y p ot h esi s. H e n c e t h e
s p ati al c o m m u nit y str u ct ur e s hift o bs er v e d i n t h e l o n g t er m i n t h e s h all o w a n d e n cl os e d
T o ul o n B a y c o ul d b e w ell li n k e d t o s e di m e nt r e s us p e nsi o n, eit h er wi n d -dri v e n or h u m a n -
r el at e d.
Alt h o u g h n ot d et er mi n e d i n t hi s st u d y, t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c bi o v ol u m e m u st h a v e
b e e n hi g h er i n t h e n ort h er n e n cl os e d ar e a a n d es p e ci all y wit hi n t h e w at er si n c e s m all er S Y N
c ell s ( ≤ 1 µ m) w er e r e pl a c e d b y l ar g er P P E c ell s ( ≥ 2 µ m d uri n g t hi s s ur v e y) wit h o ut a n y
v ari ati o n i n t ot al c ell s n u m b er. As a c o ns e q u e n c e, hi g h er p h ot os y nt h eti c pr o d u cti o n c o ul d
e x pl ai n t h e l ar g er a b u n d a n c es of H P, w hi c h ar e k n o w n t o str o n gl y r el y o n p h yt o pl a n kt o ni c
r es o ur c es i n t h e m ari n e e n vir o n m e nt ( Willi a ms et al. , 2 0 1 3; B u c h a n et al. , 2 0 1 4; L uri a et al. ,
2 0 1 7) . T h e r ol e of s e di m e nt r es us p e nsi o n i n pr o vi di n g or g a ni c r es o ur c es f or t h e H P c o m m u nit y
c a n n ot b e e x cl u d e d si n c e s e di m e nt r es us p e nsi o n c a n r el e as e si g nifi c a nt or g a ni c c ar b o n
a m o u nts ( G ui g u e et al. , 2 0 1 7), f u eli n g mi cr o bi al gr o wt h at s h ort ti m e s c al es ( G o ni-Urri z a et al. ,
2 0 1 8) . T h e r es p e cti v e i nfl u e n c es of p h yt o pl a n kt o ni c str u ct ur e s hifts a n d or g a ni c c ar b o n
r el e as e b y s e di m e nt r es us p e nsi o n n e e d f urt h er i n v esti g ati o n t o ass ess a p ot e nti al tr o p hi c
alt er ati o n of t h e pl a n kt o ni c f o o d w e b b y dr e d gi n g a cti viti es, as o bs er v e d i n ot h er c o ast al
c o nt e xts (J o nss o n et al. , 2 0 1 7).
III. 3. 5. C o n cl u si o n
T hi s l o n g -t er m m o nit ori n g e m p h asi z e d t h e st a bilit y of t h e pr e vi o usl y o bs er v e d s p ati al gr a di e nt

of tr a c e m et al s c o nt a mi n ati o n i n T o ul o n B a y. M or e o v er, alt h o u g h i n v esti g at e d h er e o n a
s m all er ar e a, t h e d o mi n a n c e of P P E o v er S Y N i n ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y i n t h e m ost
c o nt a mi n at e d sit es als o a p p e ar e d st a bl e i n t h e l o n g t er m. T e m p or al ultr a p h yt o pl a n kt o n a n d
H P a b u n d a n c e d y n a mi cs h o w e v er a p p e ar e d t o b e dri v e n b y ot h er p ar a m et ers t h a n tr a c e
m et al s c o nt a mi n ati o n. D uri n g a r at h er l o n g p eri o d, a dr e d gi n g o p er ati o n wit h v ari a bl e
i nt e nsit y l e d t o str o n g m o difi c ati o ns of C u a n d P b c o n c e ntr ati o ns. T h e us e d g e ot e xtil e
a p p e ar e d effi ci e nt i n pr e v e nti n g d u m p e d s e di m e nt di s p ersi o n a n d w at er c ol u m n
c o nt a mi n ati o n b y c o nt a mi n at e d p arti cl es at a l ar g e s p ati al s c al e. H o w e v er, i n s pit e of t h e us e

of t hi s g e ot e xtil e, st ati sti c all y si g nifi c a nt i n cr e as es i n P b c o n c e ntr ati o ns a n d l a bilit y a p p e ar e d
aff e ct e d at l ar g e s p ati al s c al e (s e v er al k m a w a y fr o m t h e dr e d gi n g a n d d u m pi n g sit es) d uri n g
t h e dr e d gi n g o p er ati o n. M or e o v er, alt h o u g h t h e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y str u ct ur e
s p ati al gr a di e nt w as o nl y sli g htl y a c c e nt u at e d d uri n g t h e dr e d gi n g, es p e ci all y i n t h e g e ot e xtil e
b a g, a si g nifi c a nt i n cr e as e i n H P a b u n d a n c e w as r e c or d e d at a l ar g e s p ati al s c al e.
I n t h e d u m pi n g sit e cr e at e d f or t hi s dr e d gi n g o p er ati o n, t h e hi g h est tr a c e m et al s
c o n c e ntr ati o ns, t h e hi g h est H P a b u n d a n c es a n d t h e hi g h est P P E pr o p orti o n w er e o bs er v e d
t h us a p p e ari n g t o e xt e n d t h e u p p er li mit of b ot h c h e mi c al a n d bi ol o gi c al gr a di e nts o bs er v e d
a p art fr o m t h e dr e d gi n g p eri o d. T a k e n t o g et h er, t h es e o bs er v ati o ns p oi nt t o w ar d a str o n g
i nfl u e n c e of s e di m e nt r es us p e nsi o n i n t h e e c ol o gi c al f u n cti o ni n g of t h e hi g hl y a nt hr o pi z e d
T o ul o n B a y.
Hi g h er t e m p or al r es ol uti o n i s n e e d e d t o el u ci d at e t h e pr o c ess es i n v ol v e d a n d t o b et t er
d e ci p h er t h e e x a ct c o ntri b uti o n of a dr e d gi n g o p er ati o n o n t h e w at er q u alit y i n a hi g hl y
a nt hr o pi z e d ar e a w h er e s us p e n d e d m att er i s oft e n hi g h, i n d e p e n d e ntl y fr o m dr e d gi n g
o p er ati o ns.
A c k n o wl e d g m e nt
T hi s st u d y w as s u p p ort e d b y S E. D. RI. P O R T. ( S E di m e nti , Dr a g a gi e RIs c hi P O R T u ali, I nt err e g
M aritti m o I T/ F R 2 0 1 7 -2 0 2 0, c o -f u n d e d b y t h e E ur o p e a n R e gi o n al D e v el o p m e nt F u n d) a n d
MI S T R A L S- M er M e x -W P 3 - C 3 A r es e ar c h pr o gr a ms, b y t h e L A S E M T o ul o n a n d t h e C A R T T of t h e
I nstit ut U ni v ersit air e T e c h n ol o gi q u e fr o m T o ul o n Uni v ersit y. N. L a y gl o n P h D w as p artl y f u n d e d
b y t h e S u d r e gi o n a n d s u p p ort e d b y t h e L A S E M T o ul o n. C. C o cl et P h D w as f u n d e d b y t h e S u d
r e gi o n a n d s u p p ort e d b y T o ul o n Pr o v e n c e M é dit err a n é e. T h e a ut h ors wi s h t o t h a n k t h e
Fr e n c h N a v y f or s a m pli n g assi st a n c e as w ell as Dr D u c H u y D a n g. T hi s p a p er i s d e di c at e d t o o ur
fri e n d a n d m e nt or, C e dri c G ar ni er, a n o utst a n di n g s ci e ntist w h o tr a gi c all y p ass e d a w a y a n d
wit h o ut w h o m t hi s w or k w o ul d n ot h a v e b e e n p ossi bl e.
III. 4. C o n cl usi o n d u c h a pitr e
D a ns c e c h a pitr e, l’i m p a ct d e l a c o nt a mi n ati o n e n E T M s ur l’ a b o n d a n c e d es pr o c ar y ot es

h ét ér otr o p h es ( b a ct éri es) et s ur l’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e d es pr o c ar y ot es et e u c ar y ot es
a ut otr o p h es ( c y a n o b a ct éri es et ultr a p h yt o pl a n ct o n) d a ns l a c ol o n n e d’ e a u p ar c yt o m étri e e n
fl u x a ét é ét u di é . Po ur c e f air e, l es c o n c e ntr ati o ns e n E T M o nt ét é m es ur é es p o n ct u ell e m e nt
( 1 j o ur e n 2 0 1 4 et 1 j o ur e n 2 0 1 5) s ur u n e ci n q u a nt ai n e d e sit es c o u vr a nt l a t ot alit é d e l a r a d e
d e T o ul o n et m e ns u ell e m e nt d ur a nt 4 6 m oi s ( d e 2 0 1 2 à 2 0 1 7, c o m pr e n a nt u n e p éri o d e d e
dr a g a g e) s ur 5 sit es.
L es r és ult ats pr és e nt és d a ns c e c h a pitr e o nt p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e u n gr a di e nt
h ori z o nt al m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d a ns l a c ol o n n e d’ e a u d e l a r a d e d e T o ul o n,
tr ès m ar q u é e ntr e d es sit es di st a nts d e s e ul e m e nt q u el q u es kil o m ètr es et st a bl e d a ns l e
t e m ps. L es c o n c e ntr ati o ns e n E T M l es pl us f ai bl es, pr o c h es d u br uit d e f o n d g é o c hi mi q u e d e
la M é dit err a n é e, o nt ét é m es ur é es d a ns l a gr a n d e r a d e o u v ert e s ur l e l ar g e. L es
c o n c e ntr ati o ns l es pl us él e v é es o nt ét é o bs er v é es d a ns l es z o n es e n cl a v é es d e l a p etit e r a d e
o ù s e c o n c e ntr e l a m aj orit é d es a cti vit és a nt hr o pi q u es. L es a cti vit és d e dr a g a g e, e ntr aî n a nt l a
r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts c o nt a mi n és, o nt n ot a m m e nt p arti ci p é à l’ a u g m e nt ati o n
d es c o n c e ntr ati o ns e n E T M, à l a m o difi c ati o n d u p artiti o n n e m e nt d e C u e ntr e p h as es di ss o ut e
et p arti c ul air e et à l a m o difi c ati o n d e l a l a bilit é d e P b d a ns l a c ol o n n e d’ e a u.
L es gr a di e nts d e c o nt a mi n ati o n e n C d, C u, P b et Z n s o nt a p p ar us tr ès str u ct ur a nt, à l a
f oi s s ur l’ a b o n d a n c e d es pr o c ar y otes h ét ér otr o p h es et s ur l’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e d es
or g a ni s m es a ut otr o p h es ( c y a n o b a ct éri es et ultr a p h yt o pl a n ct o n). L a pr e mi èr e ét u d e a
d é m o ntr é l e r ôl e d es E T M c o m m e pri n ci p al f a ct e ur str u ct ur a nt d es c o m m u n a ut és
ultr a pl a n ct o ni q u es, r e pr és e nt a nt u n e pr e ssi o n d e s él e cti o n pl us i m p ort a nt e q u e l es a utr es
p ar a m ètr es e n vir o n n e m e nt a u x (t e m p ér at ur e, s ali nit é, n utri m e nts, et c.). Ai nsi, l’ a b o n d a n c e
d es pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es et d es pi c o e u c ar y ot es a ut otr o p h es ét ait pl us él e v é e d a ns l es
z o n es tr ès c o nt a mi n é es al ors q u e S y n e c h o c o cc us ét ait pl us a b o n d a nt d a ns l es z o n es p e u
c o nt a mi n é es, o u v ert es s ur l e l ar g e. Bi e n q u e l’i nfl u e n c e d u dr a g a g e s e m bl e li mit é e s ur
l’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es, il est a p p ar u q u e d es
diff ér e n c es d e s e nsi bi lit é et d e p ot e nti el d e r ési st a n c e e ntr e l es gr o u p es ultr a pl a n ct o ni q u es
ét u di és p o u v ai e nt êtr e r es p o ns a bl es d es gr a di e nts bi ol o gi q u es o bs er v és d a ns l a r a d e d e
T o ul o n e n li e n a v e c l es gr a di e nts e n E T M.
C es d e u x ét u d es o nt p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e u n e m u lti c o nt a mi n ati o n e n E T M
f ort e d a ns l a r a d e d e T o ul o n et u n eff et str u ct ur a nt s ur l es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es.
C e p e n d a nt, l es r és ult ats o bt e n us p ar d es pr él è v e m e nts p o n ct u el s et m e ns u el s ai nsi q u’ u n e
a p pr o c h e e n c yt o m étri e e n fl u x r est e nt p e u r és ol ut ifs et d e v ai e nt êtr e c o nfir m és p ar d e s
o bs er v ati o ns à u n e fr é q u e n c e pl us él e v é e et a v e c d es m ét h o d es a n al yti q u es pl us i nf or m ati v es.
C’ est d a ns c ett e o pti q u e q u e l e c h a pitr e I V pr és e nt er a l’ a n al ys e d es c o m m u n a ut és d e
b a ct éri o pl a n ct o n ( pr o c ar y ot es a ut otr o p h e s et h ét ér otr o p h es) l e l o n g d u gr a di e nt d e
m ulti c o nt a mi n ati o n p e n d a nt u n m oi s p ar u n e a p pr o c h e d e s é q u e n ç a g e h a ut d é bit.
172 C H A PI T R E I V.
C H A PI T R E I V. I N F L U E N C E D E L A M U L TI C O N T A MI N A TI O N E N E T M D E L’ E A U
S U R L’ A B O N D A N C E E T L A DI V E R SI T É T A X O N O MI Q U E D E S C O M M U N A U T É S D E
P R O C A R Y O T E S P L A N C T O NI Q U E S
I V. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e
D a ns l e c h a pitr e pr é c é d e nt, d es r el ati o ns i m p ort a nt es e ntr e d es gr a di e nts d e c o nt a mi n ati o n

f orts et p ersi st a nts d a ns l e t e m ps et l es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es d ét er mi n é es p ar
c yt o m étri e e n fl u x d a ns l a r a d e d e T o ul o n ont ét é mi s es e n é vi d e n c e . T o ut ef oi s, l a c yt o m étri e
e n fl u x a p p ort e p e u d’i nf or m ati o ns s ur l a di v ersit é t a x o n o mi q u e d es c o m m u n a ut és d e
pr o c ar y ot es d a ns l a c ol o n n e d’ e a u. D e pl us, l es s ui vis p o n ct u el s et m e ns u el s r é alis és d a ns l es
ét u d es pr é c é d e nt es n’ o nt p a s a p p ort é s uffi s a m m e nt d e r és ol uti o n p o ur p o u v oir i d e ntifi er d es
c h a n g e m e nts r a pi d es d es c o m m u n a ut és e n r el ati o n a v e c d es v ari ati o ns t e m p or ell es d es
c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es et n ot a m m e nt d es E T M. D e n o m br e us es ét u d es o nt m o ntr é
q u e l es c o m m u n a ut és b a ct éri o pl a n ct o ni q u es r é p o n d ai e nt r a pi d e m e nt a u x c h a n g e m e nts
e n vir o n n e m e nt a u x t el s q u e l a s ali nit é ( L oz u p o n e a n d K ni g ht, 2 0 0 7), l a t e m p ér at ur e ( F u hr m a n
et al. , 2 0 0 8; Gil b ert et al. , 2 0 0 9) et l a di s p o ni bilit é e n n utri m e nts ( F ort u n at o et al. , 2 0 1 1;
Gil b ert et al. , 2 0 1 2; C h o w et al. , 2 0 1 3). E n r e v a n c h e, l es r el ati o ns e ntr e u n e c o nt a mi n ati o n e n
E T M et l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és b a ct éri o pl a n ct o ni q u es d a ns u n e n vir o n n e m e nt m ari n
c ôti er s o nt tr ès p e u c o n n u es ( W a n g et al. , 2 0 1 5; Qi a n et al. , 2 0 1 7). C es r el ati o ns p e u v e nt êtr e
r e n d u es c o m pl e x es p ar u n e c o nt a mi n ati o n m ulti pl e d e l a c ol o n n e d’ e a u e ntr aî n a nt d es eff ets
a d ditifs, s y n er gi q u es o u a nt a g o ni st es ( L or e nz o et al. , 2 0 0 2; Fr a n kli n et al. , 2 0 0 7). L es eff ets
d es E T M s ur l es c o m m u n a ut és de b a ct éri o pl a n ct o n s o nt a ussi d é p e n d a nts de
l’ h y dr o d y n a mi s m e et d es c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es ( Cl o er n, 2 0 0 1). E nfi n, l es r é p o ns es
f o n cti o n n ell es d es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n s o u mi s es à u n e c o nt a mi n ati o n
m ét alli q u e s o nt à c e j o ur i n c o n n u es d a ns l es e n vir o n n e m e nts m ari ns c ôti ers.
D a ns c e c o nt e xt e, c e c h a pitr e est b as é s ur u n e ét u d e d e t err ai n d’ u n m oi s, r é alis é e e n
J ui n 2 0 1 5, a v e c d es pr él è v e m e nts h e b d o m a d air es. L’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e d es
c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es ( b a ct éri es et ar c h é es) et a ut otr o p h es
( c y a n o b a ct éri es) d e s urf a c e et d e f o n d d ét er mi n és p ar c yt o m étri e e n fl u x et p ar s é q u e n ç a g e
à h a ut d é bit p ar Ill u mi n a Mi s e q d’ u n fr a g m e nt d u g è n e d e l’ A R Nr 1 6 S o nt ét é pri n ci p al e m e nt

pri s e n c o m pt e . P o ur c ett e ét u d e, u n j e u d e d o n n é es e n vir o n n e m e nt al es pl us c o m pl e x e, a v e c
l’ a n al ys e d e 2 5 E T M e n pl us d u C d, d u C u, d u P b et d u Z n a ét é utili s é. L es pri n ci p a u x o bj e ctifs
d e c ett e ét u d e ét ai e nt t : (i) d’ ét u di er l a v ari a bilit é s p ati o-t e m p or ell e d e l’ a b o n d a n c e, d e l a
str u ct ur e et d es f o n cti o ns d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es pl a n ct o ni q u es d a ns l a r a d e d e
T o ul o n et (ii) d’ é v al u er l’i nfl u e n c e d es pri n ci p a u x f a ct e urs e n vir o n n e m e nt a u x, et pl us
p arti c uli èr e m e nt l a c o ntri b uti o n d e l a c o nt a mi n ati o n e n E T M, s ur c es c o m m u n a ut és.
I V. 2. C h a n g es i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es r e s ulti n g fr o m dir e ct a n d

i n dir e ct i nt er a cti o ns wit h tr a c e m et al gr a di e nts i n a n ur b a ni z e d m ari n e
c o a st al ar e a
C ett e p arti e est pr és e nt é e s o us l a f or m e d’ u n arti cl e p u bli é d a ns l a r e v u e Fr o nti ers i n

Mi cr o bi ol o g y [C o cl et et al., ( 2 0 1 9). Fr o nti ers i n mi cr o bi ol o g y, 1 0, 2 5 7 ]. L es r éf ér e n c es s o nt
t o ut es pr és e nt es d a ns l a p arti e R éf ér e n c es à l a fi n d e c e m a n us crit.
Cl é m e nt C o cl et 1, 2 , C é dri c G ar ni er1 , G a ël D urri e u1 , D ari o O m a n o vi ć3 , S é b asti e n D’ o n ofri o1 ,

C hri st o p h e L e P o u p o n 1 , M ull ot J e a n-Ulri c h 4 , J e a n-Fr a n ç oi s Bri a n d 2 , B e nj a mi n Mi ss o n1, *
1
U ni v ersit é d e T o ul o n, Ai x M ars eill e U ni v ersit é, C N R S, I R D, M e dit err a n e a n I nstit ut e of
O c e a n o gr a p h y ( MI O), U M 1 1 0, Fr a n c e.
2
U ni v ersit é d e T o ul o n, M A PI E M, E A 4 3 2 3, T o ul o n, Fr a n c e.
3
R u đ er B oš k o v i ć I nstit ut e, Di visi o n f or M ari n e a n d E n vir o n m e nt al R es e ar c h, Bij e ni č k a 5 4,
Z a gr e b, Cr o ati a.
4
L A S E M- T o ul o n, B as e N a v al e D e T o ul o n, B P 6 1, 8 3 8 0 0 T o ul o n, Fr a n c e.
*
: c orr es p o n di n g a ut h or; e m ail: mi ss o n @ u ni v -tl n.fr; t el: + 3 3 4 9 4 1 4 6 7 4 6; U ni v ersit é d e
T o ul o n, C S 6 0 5 8 4, 8 3 0 4 1 T o ul o n C e d e x 9
Ori gi n alit y -Si g nifi c a n c e St at e m e nt

H u m a n -i n d u c e d c h e mi c al c o nt a mi n ati o n gr a di e nts c h all e n g e o ur u n d erst a n di n g of mi cr o bi al
c o m m u niti es’ e c ol o g y, es p e ci all y i n t h e v er y d y n a mi c m ar i n e c o ast al e n vir o n m e nt. T hr o u g h
t h e s p ati o-t e m p or al i n v esti g ati o n of mi cr o bi al di v ersit y d y n a mi cs i n a m o d el e c os yst e m, t hi s
w or k hi g hli g hts c o ntri b uti o ns of a nt hr o p o g e ni c tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n t o m ari n e
b a ct eri o pl a n kt o n e c ol o g y. I d e ntif y t h e k e y as p ects of ori gi n alit y a n d si g nifi c a n c e t h at pl a c e t h e
w or k wit hi n t h e t o p 1 0 % of c urr e nt r es e ar c h i n e n vir o n m e nt al mi cr o bi ol o g y.
I V. 2. 1. A b str a ct
U nr a v eli n g t h e r el ati v e i m p ort a n c e of b ot h e n vir o n m e nt al c o n diti o ns a n d e c ol o gi c al pr o c ess es

r e g ul ati n g b a ct eri o pl a n kt on c o m m u niti es i s a c e ntr al g o al i n mi cr o bi al e c ol o g y. M ari n e c o ast al
e n vir o n m e nts ar e a m o n g t h e m ost ur b a ni z e d ar e as a n d as a c o ns e q u e n c e e x p eri e n c e
e n vir o n m e nt al pr ess ur es. T h e hi g hl y a nt hr o pi z e d T o ul o n B a y ( Fr a n c e) w as c o nsi d er e d as a
m o d el s yst e m t o i n v esti g at e s hifts i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es al o n g n at ur al a n d
a nt hr o p o g e ni c p h ysi c o c h e mi c al gr a di e nts d uri n g a o n e -m o nt h s ur v e y. I n d e pt h g e o c h e mi c al
c h ar a ct eri z ati o n m ai nl y r e v e al e d str o n g a n d pr o gr essi v e C d, Z n, C u a n d P b c o nt a mi n ati o n
gr a di e nts b et w e e n t h e e ntr a n c e of t h e B a y a n d t h e n ort h -w est er n a nt hr o pi z e d ar e a. O n t h e
ot h er h a n d, l o w -a m plit u d e n at ur al gr a di e nts w er e o bs er v e d f or ot h er e n vir o n m e nt al
v ari a bl es. Usi n g 1 6 S r R N A g e n e s e q u e n ci n g, w e o bs er v e d str o n g s p ati al p att er ns i n
b a ct eri o pl a n kt o n t a x o n o mi c and pr e di ct e d f u n cti o n str u ct ur e al o n g t h e c h e mi c al
c o nt a mi n ati o n gr a di e nt. V ari ati o n p artiti o ni n g a n al ysi s d e m o nstr at e d t h at m ulti pl e m et alli c
c o nt a mi n ati o n e x pl ai n e d t h e l ar g est p art of t h e s p ati al bi ol o gi c al v ari ati o ns o bs er v e d, b ut D O C
a n d s a li nit y w er e als o si g nifi c a nt c o ntri b ut ors. N et w or k a n al ysi s r e v e al e d t h at bi oti c
i nt er a cti o ns w er e f ar m or e n u m er o us t h a n dir e ct i nt er a cti o ns b et w e e n mi cr o bi al gr o u ps a n d
e n vir o n m e nt al v ari a bl es. T hi s s u g g ests i n dir e ct eff e cts of t h e e n vir o n m e nt, a n d es p e c i all y
tr a c e m et al s, o n t h e c o m m u nit y t hr o u g h a f e w t a x o n o mi c gr o u ps. T h es e s p ati al p att er ns w er e
al s o p arti all y f o u n d f or pr e di ct e d b a ct eri o pl a n kt o n f u n cti o ns, t h us i n di c ati n g a li mit e d
f u n cti o n al r e d u n d a n c y. All t h es e r es ults hi g hli g ht b ot h p ot e nti al dir ect i nfl u e n c es of tr a c e
m et al s c o nt a mi n ati o n o n c o ast al b a ct eri o pl a n kt o n a n d i n dir e ct f or ci n g t hr o u g h bi oti c
i nt er a cti o ns a n d c as c a di n g.
K e y w or d s: C o a st al e c os y st e m, m et al c o nt a mi n ati o n gr a di e nts, b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y

str u ct ur e, f u n cti o n al pr e di cti o n , c o-o c c urr e n c e n et w or k
I V. 2. 2. I ntr o d u cti o n
M ari n e c o ast al ar e as ar e i n cr e asi n gl y s u bj e ct e d t o a nt hr o p o g e ni c pr ess ur es t h at us u all y r es ult

i n h u m a n-i n d u c e d c h e mi c al c o nt a mi n ati o n. I n cr e asi n g d e m o gr a p hi c pr ess ur e a n d b ot h
t err estri al a n d m ari n e a cti viti es t hr e ate n m ari n e e c os yst e ms ( H al p er n et al. , 2 0 0 8; T h e
M er m e x Gr o u p et al. , 2 0 1 1) Ur b a n a n d i n d ustri al w ast es ( L e vi n et al. , 2 0 0 1; O urs el e t al.,
2 0 1 3) , bi o ci d es r el e as e d b y a ntif o uli n g c o ati n gs ( T ur n er, 2 0 1 0) a n d f u el fr o m n a uti c al tr affi c
( C all e n d er, 2 0 0 3) as w el l as hist ori c al p oll uti o n a c c u m ul at e d i n t h e s e di m e nt c o m p art m e nt ( X u
et al. , 2 0 1 4; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5) ar e w ell -k n o w n a n d wi d es pr e a d e x a m pl es. S u c h
c h e mi c al c o nt a mi n ati o n r e pr es e nts a n i n cr e asi n g t hr e at f or m ari n e c o ast al ar e as, a n d
mi cr o or g a ni s ms i n h a biti n g t h es e e c os yst e ms ( Miss o n et al. , 2 0 1 6; B e n Ot h m a n et al. , 2 0 1 7;
C o cl et et al. , 2 0 1 8).
Mi cr o bi al c o m m u niti es h a v e b e e n s h o w n t o b e a m aj or c o m p o n e nt of m ari n e
pl a n kt o ni c e c os yst e ms ( F u hr m a n a n d Az a m, 1 9 8 0), v ari a bl e a cr oss s p a c e ( P o m mi er et al. ,
2 0 0 7; G hi gli o n e et al. , 2 0 1 2) a n d ti m e ( F u hr m a n et al. , 2 0 06; F ort u n at o et al. , 2 0 1 1; Gil b ert et
al. , 2 0 1 2). M ulti pl e e n vir o n m e nt al f a ct ors ar e k n o w n t o dri v e t e m p or al a n d s p ati al d y n a mi cs
i n b a ct eri o pl a n kt o n, s u c h as s ali nit y ( L oz u p o n e a n d K ni g ht, 2 0 0 7), t e m p er at ur e ( F u hr m a n et
al. , 2 0 0 8; Gil bert et al. , 2 0 0 9), d e pt h ( Tr e us c h et al. , 2 0 0 9), gr azi n g a n d pr e d ati o n ( Z u b ko v a n d
L ó p ez- Urr uti a, 2 0 0 3) a n d r es o ur c e a v ail a bilit y ( F ort u n at o et al. , 2 0 1 1; Gil b ert et al. , 2 0 1 2;
C h o w et al. , 2 0 1 3).
B a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es h a v e b e e n l ar g el y c h ar a ct eri z e d s p ati all y or t e m p or all y
i n v ari o us e n vir o n m e nts, b ut r ar el y ass ess e d o v er b ot h s p ati al a n d t e m p or al s c al es i n a m ari n e
c o ast al ar e a. T h es e e c os yst e ms ar e us u all y c h ar a ct eri z e d b y n at ur al gr a di e nts li n k e d t o t h e
c o nti n e nt -s e a i nt erf a c e a n d if a nt hr o pi z e d b y a c o m pl e x s et of c h e mi c al c o nt a mi n a nts,
p ot e nti all y aff e cti n g m ari n e mi cr o bi al c o m m u niti es. T h e li n ks b et w e e n b e nt hi c mi cr o bi al
c o m m u niti es a n d tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n h a v e b e e n e xt e nsi v el y r e v e al e d ( G o u g h a n d
St a hl, 2 0 1 1; Pri n g a ult et al. , 2 0 1 2; Q u er o et al. , 2 0 1 5; Mi ss o n et al. , 2 0 1 6). B ut h o w t h e m ari n e
b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es r es p o n ds t o tr a c e m et al e x p os ur e w as s c ar c el y i n v esti g at e d i n
c o ast al m ari n e e n vir o n m e nts ( W a n g et al. , 2 0 1 5; Qi a n et al. , 2 0 1 7). M or e o v er, c h e mi c al
p ert ur b ati o n o n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es i s s u p p os e d t o b e c o m pl e x b e c a us e m ulti pl e
tr a c e m et alli c c o nt a mi n ati o ns of t h e w at er c ol u m n c a n r es ult i n a d diti v e, s y n er gi sti c or
a nt a g o ni sti c eff e cts ( L or e nz o et al. , 2 0 0 2; Fr a n kli n et al. , 2 0 0 7). Eff e cts of tr a c e m et al s c a n b e
d e p e n d e nt of h y dr ol o g y, s e as o n al a n d e n vir o n m e nt al c o n diti o ns ( Cl o er n, 2 0 0 1). F urt h er m or e,

t h e i m p a ct of c o nt a mi n ati o n o n b a ct eri o pl a n kt o n m a y al s o b e i nfl u e n c e d b y b a ct eri o -
p h yt o pl a n kt o n c o u pli n g. C o ns e q u e ntl y, eff e cts of c o nt a mi n a nts o n p h yt o pl a n kt o n, w hi c h i s
s e nsiti v e t o tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n ( C o cl et et al. , 2 0 1 8) mi g ht h a v e i n dir e ct c o ns e q u e n c es
f or b a ct eri o pl a n kt o n.
D es pit e s e v er a l st u di es d es cri bi n g mi cr o bi al t a x o n o mi c di v ersit y i n m ari n e c o ast al
e n vir o n m e nts, f u n cti o n al di v ersit y h as n ot b e e n i n v esti g at e d i nt e ns el y (J e a n bill e et al. , 2 0 1 6).
El u ci d ati n g b ot h t a x o n o mi c a n d f u n cti o n al di v ersit y of mi cr o bi al c o m m u niti es i s t h e k e y t o
u n d erst a n d t h eir r ol es i n t h e e c os yst e m ( W a n g et al. , 2 0 1 6). R e c e nt st u di es h a v e r el at e d
f u n cti o n al di v ersit y of mi cr o bi al c o m m u niti es t o s p e cifi c h a bit ats ( Di ns d al e et al. , 20 0 8) , w at er
c ol u m n z o n e ( L o u c a et al. , 2 0 1 1), s e as o n al c h a n g es ( W ar d et al. , 2 0 1 7) a n d n utri e nt gr a di e nts
( L e br u n et al. , 2 0 1 7; T h o m ps o n et al. , 2 0 1 7). H o w e v er, r el ati o ns hi ps b et w e e n tr a c e m et al
c o nt a mi n ati o n a n d f u n cti o n al pr ofil es r el at e d t o t a x o n o m y i n s e a w at er e c os yst e ms ar e still
l a c ki n g.
Tr a c e m et al s c o nt a mi n ati o n w as st u di e d i n a n u m b er of pr e vi o us st u di es w h er e
a ut h ors m e nti o n b e nt hi c ( Pri n g a ult et al. , 2 0 1 2; B es a ur y et al. , 2 0 1 4; Mi ss o n et al. , 20 1 6) ,
p h yt o pl a n kt o ni c ( B e n Ot h m a n et al. , 2 0 1 7) or fr e s h w at er c o m m u niti es ( W a n g et al. , 2 0 1 8).
T hi s st u d y r e p r es e nts t h e first c o m pr e h e nsi v e ass ess m e nt of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es
li vi n g i n a c o nt a mi n at e d m ari n e c o ast al e c os yst e m. W e c o m bi n e d i n-d e pt h p h ysi c o c h e mi c al
a n d g e o c h e mi c al c h ar a ct eri z ati o ns of T o ul o n B a y s e a w at er ( n ort h -w est er n M e dit err a n e a n
S e a), f l o w c yt o m etr y mi cr o bi al e n u m er ati o ns a n d 1 6 S r R N A g e n e-b as e d hi g h -t hr o u g h p ut
s e q u e n ci n g w at er s a m pl es o v er a w e e kl y s a m pli n g c a m p ai g n ( w e e kl y d uri n g 2 0 1 5, J u n e). T h e
o bj e cti v es of t h e st u d y w er e (i) t o st u d y b ot h s p ati al a n d t e m p or al p att er ns i n
b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es al o n g t h e c o nt a mi n at e d T o ul o n B a y, (ii) t o r e v e al t h e m ai n
e n vir o n m e nt al f a ct ors dri vi n g b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es, m or e pr e ci s el y t h e c o ntri b uti o n
of tr a c e m et al s t hr o u g h dir e ct or i n dir e ct eff e cts; a n d (iii) t o i d e ntif y t h e pr e di ct e d f u n cti o n al
pr ofil e’ s r es p o ns e of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es t o c h e mi c al c o nt a mi n ati o n i n or d er t o
ass ess its i nfl u e n c e o n t h e e c os yst e m f u n cti o ni n g.
I V. 2. 3. M at eri als a n d m et h o d s
I V. 2. 3. 1. St u d y ar e a a n d s a m pl e c oll e cti o n
L o c at e d i n t h e s o ut h of Fr a n c e, T o ul o n B a y i s d i vi d e d i nt o t w o b asi ns b y a n artifi ci al s e a w all:

t h e Littl e B a y, w hi c h i s s e mi- e n cl os e d, a n d t h e L ar g e b a y, w hi c h o p e ns o nt o t o t h e
M e dit err a n e a n S e a ( Fi g ur e C - 1). T h e Littl e B a y i s c h ar a ct eri z e d b y a hi g h l e v el of a nt hr o pi c
a cti vi ti es ( N a v y h ar b or, f err y tr a ns p ort, i n d ustri es, w ast e w at er s e w a g e a n d a q u a c ult ur e). D u e
t o its l o c ati o n, t h e Littl e B a y i s dir e ctl y i m p a ct e d b y p oll uti o n a n d i s l ess aff e ct e d t h a n t h e
L ar g e B a y b y offs h or e h y dr o d y n a mi cs. T hi s c o nf ers t o t h e Littl e b a y a hi g h er tr a c e m et al
c o nt a mi n ati o n t h a n t h e L ar g e B a y as d e m o nstr at e d pr e vi o usl y i n t h e s e di m e nts a n d wit h
p u n ct u al m e as ur e m e nts i n t h e w at er c ol u m n ( T essi er et al. , 2 0 1 1; C o cl et et al. , 2 0 1 8).
S a m pli n g w as p erf or m e d w e e kl y fr o m J u n e 1 st t o 2 9 t h J u n e, 2 0 1 5. T w o lit ers of
s e a w at er fr o m t h e s urf a c e ( 1 m d e pt h) a n d t h e b ott o m ( 1 m a b o v e s e di m e n t) of t h e w at er
c ol u m n w er e s a m pl e d at fi v e sit es a cr oss T o ul o n B a y ( N ort h -W est er n M e dit err a n e a n S e a,
Fr a n c e), fr o m t h e e ntr a n c e of t h e b a y t o t h e n ort h -w est er n a nt hr o pi z e d ar e a ( Fi g ur e C - 1 a n d
T a bl e C - 1). Aft er t h e T 1 s a m pli n g i n sit e 4 1 p, t h e Fr e n c h N a v y p erf or m e d a n e x er ci s e t h at
c o ul d h a v e m o difi e d t h e w at er q u alit y. I n or d er t o c h e c k t h at, w e s a m pl e d a g ai n t h e w at er
( T 1 b). T h e 5 sit es w er e c h os e n t o c o v er t h e w h ol e r a n g e of di ss ol v e d m et al c o nt a mi n ati o n o n
t h e b asi s of tr a c e m et al di stri b uti o n pr e vi o usl y e v al u at e d i n T o ul o n B a y s urf a c e s e a w at er
( C o cl et et al. , 2 0 1 8) (Fi g ur e I V- 1). W at er s a m pl es w er e st or e d i n a c o ol er a n d filt er e d t hr o u g h
0. 2 µ m p ol y c ar b o n at e m e m br a n es ( Milli p or e). Filt ers w er e st or e d at -8 0° C u ntil D N A
e xtr a cti o n. P h ysi c o -c h e mi c al p ar a m et ers i n cl u di n g m et al s w er e w e e kl y a n al yz e d d uri n g t h e
s a m pli n g p eri o d i n or d er t o c h ar a ct eri z e t h e e n vir o n m e nt ( d et ail s i n A N N E X E C ). St a n d ar d
o c e a n o gr a p hi c pr o p erti es, i n cl u di n g w at er t e m p er at ur e (° C), s ali nit y, O2 ( m g. L- 1 a n d %), p H,
a n d c hl or o p h yll a ( c hla ) ( µ g. L- 1) w er e m e as ur e d o n sit es usi n g a m ulti-p ar a m et er pr o b e
( H y dr ol a b D S 5, O T T).
1. 0 0 A 500 B 6 e xt
[ Di s s ol v e d C d] ( n M)
[ Di s s ol v e d C u] ( n M)
100 MI S
0. 1 0 Pt 1 2
10
Pt 1 5
0. 0 1 1 41p
T0 T1 T2 T3 TF T0 T1 T2 T3 TF
I m m er si o n p eri o d ( Ti m e) I m m er si o n p eri o d ( Ti m e)
1 0. 0 500
[ Di s s ol v e d P b] ( n M)
[ Di s s ol v e d Z n] ( n M)
100
1. 0
10
0. 1 C 1 D
Fi g ur e I V- 1 D y n a mi cs of diss ol v e d tr ac e m et als c o n c e ntr ati o ns i n s urf ac e s e a w at er at t h e diff er e nt s a m pli n g

st ati o ns. S y m b ols a n d err ors b ars r e pr es e nt a v er a g e a n d st a n d ar d d e vi ati o n, r es p e cti v el y.
I V. 2. 3. 2. B a ct eri al c o m m u nit y a b u n d a n c e b y fl o w c yt o m etr y
S u bs a m pl es of 1 0 m L of s e a w at er w er e s a m pl e d at e a c h sit e, d e pt h a n d d at e, filt er e d t hr o u g h
a 9 0 µ m n yl o n m es h, fi x e d wit h 0. 2 5 % (fi n al c o n c e ntr ati o n) gl ut ar al d e h y d e o n fi el d a n d st or e d
at -8 0° C u ntil fl o w c yt o m etr y a n al ysi s. A ut otr o p hi c pr o k ar y ot es ( S y n e c h o c o cc us -li k e),
e u k ar y oti c p h yt o pl a n kt o n ( pi c o e u k ar y ot es and n a n o e u k ar y ot es) p o p ul ati o ns w er e
c h ar a ct eri z e d a n d e n u m er at e d usi n g a B D A c c ur y T M C 6 ( B D Bi os ci e n c es) fl o w c yt o m et er, as
pr e vi o usl y d es cri b e d ( C o cl et et al. , 2 0 1 8). H et er otr o p hi c pr o k ar y ot es w er e e n u m er at e d aft er
st ai ni n g wit h S Y B R Gr e e n as pr e vi o usl y d es cri b e d ( C a br ol et al. , 2 0 1 7).
I V. 2. 3. 3. B a ct eri al c o m m u nit y c o m p ositi o n
D N A w as e xtr a ct e d fr o m t h e Milli p or e filt ers b y a c o m bi n ati o n of e nz y m ati c c ell l ysi s

( G hi gli o n e et al. , 2 0 0 9) a n d All Pr e p D N A/ R N A Mi ni Kit ( QI A G E N) a c c or di n g t o t h e
m a n uf a ct ur er’s i nstr u cti o ns. T h e pr ot o c ol f or t h e D N A e xtr a cti o n a n d t h e li br ar y pr e p ar ati o n
i s f ull y d es cri b e d i n A N N E X E C . W e ass ess e d b a ct eri al c o m m u nit y c o m p ositi o n ( B C C) b y
t ar g eti ng t h e V 4 -V 5 r e gi o n of t h e 1 6 S r R N A g e n e ( P ar a d a et al. , 2 0 1 6) a n d usi n g Ill u mi n a Mis e q
2 x 2 5 0 p b p air e d - en d s e q u e n ci n g ( G e n os cr e e n, Fr a n c e).
S e q u e n c es w er e t h e n d e m ulti pl e x e d a n d assi g n e d t o c orr es p o n di n g s a m pl es usi n g
C A S A V A (Ill u mi n a). F or w ar d a n d r e v ers e r e a ds w er e m er g e d usi n g P E A R 0. 9. 8 wit h d ef a ult
o pti o ns (J. Z h a n g et al. , 2 0 1 4). R a w s e q u e n c es w er e a n al yz e d usi n g M a c Qii m e v. 1. 9. 1 s oft w ar e
( C a p or aso et al. , 2 0 1 0). Bri efl y, b ar c o d e, pri m er, s h ort er s e q u e n c es ( < 1 0 0 b p i n l e n gt h) a n d
s e q u e n c es wit h a m bi g u o us b as e c all s or h o m o p ol y m er r u ns e x c e e di n g 1 0 b p w er e r e m o v e d.
T h e r e m ai ni n g s e q u e n c es w er e assi g n e d t o o p er ati o n al t a x o n o mi c u nits ( O T Us) a n d cl us t er e d
at a 9 7 % t hr es h ol d usi n g U cl ust al g orit h m ( E d g ar, 2 0 1 0), b ot h cl os e d a n d o p e n r ef er e n c e O T U
pi c ki n g, b as e d o n t h e SI L V A (r el e as e 1 2 8) d at a b as e ( Pr u ess e et al. , 2 0 0 7; Q u ast et al. , 2 0 1 3).
L o w a b u n d a n c e O T U ( < 0. 0 0 5 %) w er e filt er e d as r e c o m m e n d e d b y B o k uli c h et al. (2 0 1 3) .
S e q u e n c es cl assifi e d as mit o c h o n dri a or c hl or o pl ast w er e r e m o v e d fr o m t h e O T U t a bl e,
c orr es p o n di n g t o 3 3 9 3 O T Us. A t ot al of 3 4 9 0 0 9 r e a ds w er e f i n all y o bt ai n e d r e pr es e nti n g 3 1
1 3 2 O T Us. O T U t a bl e w as n or m aliz e d b y r a n d o m s u bs a m pli n g t o t h e s m all est n u m b er of
s e q u e n c es (i. e. 4 0 4 4). S a m pl es wit h l o w er n u m b er of s e q u e n c es w er e di s c ar d e d ( n = 1 6), 3 6
s a m pl es w er e r e m ai ni n g f or f oll o wi n g a n al ys es ( T a bl e C - 1). T h e 1 6 S r R N A g e n e s e q u e n c es
h a v e b e e n d e p o sit e d i n t h e N C BI S e q u e n c e R e a d Ar c hi v e ( S R A) d at a b as e u n d er Bi o Pr oj e ct I D
P RJ N A 5 1 4 2 2 2 ( htt ps:// w w w. n c bi. nl m. ni h. g o v/ bi os a m pl e/ 1 0 7 2 1 4 8 2 ).
I V. 2. 3. 4. D at a a n al y sis
All pl ots a n d st atisti c al a n al ysis w er e d o n e i n R R St u di o ( R C or e T e a m, 2 0 1 7). Al p h a di v ersit y

c al c ul ati o ns a n d err or esti m at es w er e a v er a g e d, usi n g QII M E s cri pt c or e _ di v ersit y _ a n al ys es. p y
( C a p or as o et al. , 2 0 1 0), i n cl u di n g esti m at es of r ar ef a cti o n, C h a o 1, e q uit a bilit y, S h a n n o n a n d
Si m ps o n’ s di v ersit y. I n or d er t o c o m p ar e t h e sit es b as e d o n t h eir c h e mi c al c o m p ositi o n,
t a x o n o mi c a n d f u n cti o n al c o m m u nit y pr ofil es, s e a w at er s a m pl es w er e s ort e d i n a n o n m etri c
m ulti di m e nsi o n al s c ali n g ( N M D S). P air wi s e dissi mil ariti es w er e c al c ul at e d usi n g Br a y -C urti s
m etri cs. E a c h r es ulti n g di ssi mil arit y m atri x w as us e d t o vi s u ali z e s a m pl e diff er e n c es vi a N M D S
or di n ati o n usi n g t h e “ v e g a n ” p a c k a g e i n R ( O ks a n e n et al. , 2 0 1 6). T o t est t h e n ull h y p ot h esi s
t h at t h er e w as n o si g nifi c a nt diff er e n c e b et w e e n t h e gr o u ps di s cri mi n at e d a c cor di n g t o
s a m pli n g st ati o ns, s a m pli n g d at es a n d d e pt h, si mil ariti es w er e a n al y z e d b y gl o b al a n d p air wi s e
P E R M A N O V A t ests, usi n g “ v e g a n ” a n d “ R V Ai d e M e m oir e ” p a c k a g es, r es p e cti v el y.
T o i d e ntif y t a x a t h at di s cri mi n at e d t h e s a m pli n g sit es, t h e li n e ar di s cri mi n a nt a n al ysi s
( L D A) eff e ct si z e m et h o d ( L Ef S e) ( S e g at a et al. , 2 0 1 1) w as us e d. T hi s w as p erf or m e d wit h t h e
L Ef S e o nli n e t o ol i n t h e G al a x y fr a m e w or k, usi n g all d ef a ult s etti n g f or d at a f or m atti n g a n d
L D A eff e ct si z e ( G o e c ks et al. , 2 0 1 0). A si mil arit y p er c e nt a g e ( SI M P E R) w as r u n wit h a 9 0 %
c ut off a n d us e d t o r a n k t h e p er c e nt c o ntri b uti o n of i n di vi d u al bi o m ar k er t o t h e di ssi mil arit y
b et w e e n sit e diff er e n c es ( Cl ar k e, 1 9 9 3).
T o i n v esti g at e t h e r el ati o ns hi ps b et w e e n B C C a n d m e as ur e d e n vir o n m e nt al v ari a bl es,
S p e ar m a n r a n k c orr el ati o n a n al ysis a n d r e d u n d a n c y a n al ysi s ( R D A) w er e p erf or m e d usi n g t h e
“ v e g a n ” p a c k a g e i n R ( O ks a n e n et al. , 2 01 6) (A N N E X E C ). Bri efl y, f or v ari a bl e r e d u cti o n a n d i n
or d er t o cr e at e a n effi ci e nt m o d el fr o m t h e m ost si g nifi c a nt e x pl a n at or y v ari a bl es, v e g a n’ s
or di st e p f u n cti o n w er e a p pli e d a n d a m o n g t h e 3 1 e x pl a n at or y v ari a bl es, 2 0 si g nifi c a nt
v ari a bl es ( P < 0. 0 5) w er e k e pt f or t h e f oll o wi n g a n al ys es T h e R D A m o d el w as t est e d b y
p erf or mi n g p arti al R D A, a n d v ari ati o n p artiti o ni n g t o t est t h e si g nifi c a n c e of t h e c o ntri b uti o n
of b ot h gr o u ps of v ari a bl es a n d e a c h i n di vi d u al v ari a bl e.
I nt er a cti o ns a m o n g t h e O T Us a n d b et w e e n t h es e O T Us a n d t h e 3 1 e n vir o n m e nt al
v ari a bl es w er e e v al u at e d usi n g C o N e T ( C o o c c urr e n c e N et w or k) pl u gi n 1. 1. 1. b et a ( F a ust et al. ,
2 0 1 2) , a pl u gi n i n a C yt os c a p e s oft w ar e 3. 4. 0. A si mil arit y m atri x w as b uilt wit h diff er e nt
m etri cs ( S p e ar m a n c orr el ati o n a n d K ull b a c k -lei bl er di st a n c e a n d a m ut u al i nf or m ati o n s c or e)
fr o m O T Us. T hi s i niti al n et w or k w as r e-d efi n e d b y r a n d o mi z ati o n. A p er m ut ati o n m atri x
r e pr es e nti n g a n ull di stri b uti o n w as o bt ai n e d b y r es a m pli n g O T Us as d es cri b e d i n F a ust et al.
(2 0 1 2) . I n a p er m ut ati on st e p, e d g e s p e cifi c p- v al u es w er e c o m p ut e d; h o w e v er, f or t h e fi n al
n et w or k, p- v al u es of a n e d g e w er e m er g e d i nt o o n e p- v al u e a c c or di n g t o Br o w n’s m et h o d. I n
t h e fi n al st e p, t h e B e nj a mi ni-H o c h b er g m ulti pl e t esti n g c orr e cti o n w as a p pli e d ( P < 0. 0 5).
N et w or k c h ar a ct eri z ati o n w as e v al u at e d usi n g b et w e e n n ess c e ntr alit y ( B C) a n d cl os e n ess
c e ntr alit y ( C C) ( A N N E X E C ). Hi g hl y c o n n e ct e d cl ust ers w er e i d e ntifi e d usi n g t h e M C O D E pl u gi n
v ersi o n 1. 4. 0. b et a 2 ( S m o ot et al. , 2 0 1 1). N et w or k c h ar a ct eri z ati o n w er e e v al u at e d usi n g

diff er e nt t o p ol o gi c al i n d e x es g e n er at e d b y N et w or k A n al y z er pl u gi n.
F u n cti o n al pr ofil es w er e pr e di ct e d fr o m o bt ai n e d 1 6 S r R N A g e n e d at a usi n g T a x 4 F u n
( A ß h a u er et al. , 2 0 1 5) b as e d o n K E G G c at e g or y.
I V. 2. 4. R es ults
I V. 2. 4. 1. G e n er al c h ar a ct eristi cs of T o ul o n B a y s e a w at er s a m pl es
A n i n cr e as e i n t h e tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns w as r ati o n all y o bs er v e d fr o m a r ef er e n c e sit e

o p e n o n t h e s e a wit h l o w m et al c o n c e ntr ati o ns ( 4 1 p) t o e n cl os e d sit es i n t h e m ost a nt hr o pi z e d
ar e a ( MI S a n d 6 e xt) wit h hi g h l e v el of c o nt a mi n ati o ns ( Fi g ur e I V- 1). T h e hi g h est tr a c e m et al
c o n c e ntr ati o ns f o u n d i n s urf a c e s e a w at er w er e Z n, C u, P b a n d C d, w hil e ot h er
m et al s/ m et all oi ds ( As, B a, B e, Cs, Cr, M n, S b, S n, Ti, U a n d V) w er e k e pt t o c o n c e ntr ati o n l e v els
cl os e t o t h e g e o c h e mi c al b a c k gr o u n d ( Fi g ur e I V- 1a n d T a bl e C - 2). At t h e s urf a c e of s e a w at er,
C d, C u, Z n a n d P b c o n c e ntr ati o ns w er e 6, 3 3, 3 5 a n d 4 8 ti m es hi g h er i n 6 e xt w at er t h a n i n 4 1 p
w at er, r es p e cti v el y. T h es e e nri c h m e nt f a ct ors w er e q uit e si mil ar ( 8, 2 5, 4 3 a n d 7 3 ti m es) at
t h e b ott o m of t h e s e a w at er (Fi g ur e C - 2). F or b ot h s urf a c e a n d b ott o m s e a w at er, t h e
c o n c e ntr ati o ns of tr a c e m et al s/ m et all oi ds w er e r el ati v el y st a bl e d uri n g t h e s a m pli n g p eri o d
(Fi g ur e I V- 1, Fi g ur e C - 2, a n d T a bl e C - 2). T h e m ost c o nt a mi n at e d sit es MI S a n d 6 e xt w er e
si g nifi c a ntl y di s cri mi n at e d fr o m t h e r ef er e n c e sit e 4 1 p ( P E R M A N O V A, P < 0. 0 1) ( Fi g ur e C - 3 A)
a n d fr o m s a m pli n g d at e ( Fi g ur e C - 3B) b ut n ot wit h d e pt h ( Fi g ur e C - 3C).
S e a w at er t e m p er at ur e i n cr e as e d gr a d u all y d uri n g t h e st u di e d p eri o d a t all fi v e sit es,
fr o m 1 8. 8° C-2 1. 2° C i n T 0 t o 2 2. 0° C -2 4. 3° C i n T F ( Fi g ur e C - 4). A d diti o n all y, t e m p er at ur e w as
l o w er ( 1. 9 ± 0. 0 4° C) i n b ott o m t h a n i n s urf a c e s e a w at er. S urf a c e s ali nit y l e v els d e m o nstr at e d
l o w v ari ati o ns ( 3 8. 4 ± 0. 1 1). A v er y p u n ct u al dr o p w as r e c or d e d i n all sit es at T 2, d o w n t o 3 6. 7
i n MI S (Fi g ur e C - 4). C hl or o p h yll a i n s urf a c e s e a w at er w er e l o w er i n 4 1 p ( 0. 1 6 t o 0. 3 1 m g. L- 1 )
t h a n i n ot h er sit es ( 0. 5 9 t o 2. 0 8 m g. L - 1). A d diti o n all y, c hl or o p h yll a c o n c e ntr ati o ns p e a k e d i n
all sit es at t h e mi d dl e of t h e s ur v e y. E x c e pt f or 4 1 p, c hl or o p h yll a c o n c e ntr ati o ns w er e hi g h er
at t h e b ott o m s e a w at er t h a n at t h e s urf a c e ( Fi g ur e C - 4). O n a v er a g e, i n s urf a c e s e a w at er,
hi g h er c o n c e ntr ati o ns of D O C w er e f o u n d i n 6 e xt ( 1. 4 ± 0. 0 7 m g. L - 1) c o m p ar e d t o 4 1 p ( 1. 2 ±
0. 0 6 m g. L - 1) (Fi g ur e C - 4). Si mil arl y, hi g h er c o n c e ntr ati o ns of T N w er e f o u n d i n MI S ( 0. 1 5 ± 0. 0 2
m g. L -1
) c o m p ar e d t o 4 1 p. ( 0. 0 8 ± 0. 0 2 m g. L- 1) (Fi g ur e C - 4). N o si g nifi c a nt diff er e n c e w as f o u n d
i n di ss ol v e d o x y g e n c o n c e ntr ati o ns ( m g. L- 1 a n d %), a n d p H b et w e e n b ot h all fi v e sit es a n d all
$
s a m pli n g d at e (T a bl e C - 2). N O # a n d P O #& $ c o n c e ntr ati o ns of w er e b el o w t h e d et e cti o n li mit
( 0. 0 2 µ M a n d 0.0 2 0 µ M, r es p e cti v el y) i n a m aj orit y of s a m pl es. As a c o ns e q u e n c e, t h e y ar e
n ot pr es e nt e d a n d will n ot b e c o nsi d er e d f urt h er.
I V. 2. 4. 2. B a ct eri al c o m m u nit y d y n a mi cs
H et er otr o p hi c b a ct er i o pl a n kt o n a b u n d a n c es esti m at e d usi n g fl o w c yt o m etr y ar e s h o w n i n

Fi g ur e C - 5. W e o bs er v e d a n i n cr e as e i n t h e b a ct eri o pl a n kt o n a b u n d a n c e fr o m t h e r ef er e n c e
sit e 4 1 p ( 3. 8 x 1 0 5 t o 4. 2 x 1 0 5 c ell. m L - 1) t o t h e m o st e n cl os e d sit e 6 e xt (8. 0 x 1 0 5 t o 1. 4 x 1 0 6
c ell. m L - 1) i n b ot h s urf a c e a n d b ott o m s e a w at er. A d diti o n all y, h et er otr o p hi c b a ct eri o pl a n kt o n
a b u n d a n c e w as st a bl e i n 4 1 p d uri n g t h e e x p eri m e nt w h at e v er t h e d e pt h, w hil e str o n g
d y n a mi c w as o bs er v e d i n b ot h s urf a c e a n d b ott o m 6 e xt s e a w at er, wit h hi g h est a b u n d a n c es i n
T 2 a n d T 3, r es p e cti v el y.
O v er t h e s a m pli n g, o bs er v e d ri c h n ess a n d C h a o 1 i n d e x ( Fi g ur e C - 6) w er e si g nifi c a ntl y
hi g h er i n t h e u n c o nt a mi n at e d sit e 4 1 p a n d d e cli n e d t o l ess t h a n h alf c o m p ar e d t o 6 e xt
(A N O V A, P < 0. 0 1 ). I n c o ntr ast, S h a n n o n, Si m ps o n a n d e v e n n ess i n d e x es di d n ot si g nifi c a ntl y
v ar y b et w e e n s a m pli n g sit es ( Fi g ur e C - 6).
N M D S r es ults s h o w e d a si g nifi c a nt s e gr e g ati o n of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es
b et w e e n b ot h s a m pli n g sit es ( P E R M A N O V A; R 2 : 0. 4 6; P = 0. 0 0 1) a n d d at es ( P E R M A N O V A; R 2 :
0. 1 7; P = 0. 0 2 4) b ut n ot wit h d e pt hs ( P E R M A N O V A; R 2 : 0. 0 0 2; P = 0. 9 8 3) ( Fi g ur e I V- 2A a n d
T a bl e C - 3). M or e pr e ci s el y, p air wis e P E R M A N O V A t ests (T a bl e C - 3) c o nfir m e d si g nifi c a nt
diff er e n c es b et w e e n t h e r ef er e n c e 4 1 p sit e a n d all ot h er sit es ( P E R M A N O V A; P < 0. 0 5) a n d
si g nifi c a nt diff er e n c es b et w e e n 6 e xt a n d Pt 1 2 -Pt 1 5 ( P E R M A N O V A; P < 0. 0 5).
The m ost a b u n d a nt p h yl a ( > 1 % of all s e q u e n c es a cr oss all s a m pl es) w er e
Pr ot e o b a ct eri a ( 5 3 ± 1. 1 %), f oll o w e d b y B a ct er oi d et es ( 2 8 ± 1. 1 %), C y a n o b a ct eri a ( 9. 1 ± 0. 7),
A cti n o b a ct eri a ( 6. 1 ± 0. 6), a n d V err u c o mi cr o bi a ( 3. 0 ± 0. 3 %). At t h e f a mil y l e v el (Fi g ur e I V- 2B),
Fl a v o b a ct eri a c e a c o m pri s e d t h e m aj orit y ( 2 2 ± 1. 1 %) of t h e t ot al s e q u e n c es, f oll o w e d b y
Al p h a pr ot e o b a ct eri a gr o u ps S A R 1 1 S urf a c e 1 cl a d e ( 1 8 ± 1. 1 %), R h o d o b a ct er a c e a e ( 1 3 ±
0. 6 5 %) a n d S A R 1 1 6 cl a d e ( 6. 1 ± 0. 4 9 %). C y a n o b a ct eri a , A cti n o b a ct eri a , a n d V err u c o mi cr o bi a
p h yl a w er e d o mi n at e d b y S y n e c h o c o c c us F a mil y I ( 9. 1 ± 0. 7 2 %), Mi cr o b a ct eri a c e a e ( 4. 9 ±
0. 7 1 %), a n d P u ni c ei c o c c a c e a e ( 1. 7 ± 0. 1 9 %). Ar c h a e a r e pr es e nt e d l ess t h a n 0. 1 % of t h e t ot al

s e q u e n c es, t h us t h e y w er e c o nsi d er e d as “ Ot h ers ” i n t hi s st u d y a n d v ar i ati o ns of t hi s gr o u p
h a v e n ot b e e n t a k e n i nt o c o nsi d er ati o n.
Cl e ar s hifts i n t h e r el ati v e a b u n d a n c e of i n di vi d u al b a ct eri o pl a n kt o n O T Us w er e
o bs er v e d b et w e e n s a m pli n g sit es. Usi n g L Ef S e a n al ysi s, w e d et er mi n e d 4 3 diff er e nti all y
a b u n d a nt t a x a b et w e e n f o ur sit es. 4 1 p a n d 6 e xt, t h e t w o m ost g e o c h e mi c all y c o ntr ast e d sit es,
e x hi bit e d t h e hi g h est n u m b er of t a x o n o mi c i n di c at ors ( 2 5 a n d 6, r es p e cti v el y) ( Fi g ur e I V- 3).
F or 4 1 p sit e, t h e m ost si g nifi c a ntl y e nri c h e d b a ct eri o pl a n kt o n s e q u e n c es w er e A ci di mi cr o bii a
C a n di d at us A cti n o m ari n a , m e m b ers of t h e f a mil y S A R 4 0 6, 7 Al p h a pr ot e o b a ct eri a O T Us a n d
G a m m a pr ot e o b a ct eri a T hi otri x . A cti n o b a ct eri a C a n di d at us A q uili n a a n d b ot h Fl a v o b a ct erii a
F or m os a a n d B et a pr ot e o b a ct eri a H y dr o g e n o p hil a c e a e w er e f o u n d t o b e o v err e pr es e nt e d i n
MI S a n d 6 e xt, r es p e cti v el y. SI M P E R a n al ysi s r e v e al e d t h at, o n a v er a g e, 1 3 bi o m ar k ers w er e
i d e ntifi e d as m aj or c o ntri b ut ors t o diff er e n c es b et w e e n sit es d et e ct e d i n t h e N M D S. T h e
hi g h er n u m b er of bi o m ar k ers i d e ntifi e d as m aj or c o ntr i b ut ors w as f o u n d b et w e e n 4 1 p a n d
t h e ot h er s a m pli n g sit es ( b et w e e n 1 7 a n d 3 2 bi o m ar k ers) (T a bl e C - 4). O v er all, e a c h bi o m ar k er
c o ntri b ut e d t o at l e ast 1 % of t h e di ssi mil arit y b et w e e n sit es. C a n di d at us A q uili n a , P S 1 cl a d e,
N S 7 m ari n e gr o u p, Pl a n kt o m ari n a a n d T e n a ci b a c ul u m , n ot a bl y, dr o v e t o g et h er m or e t o 3 2 %
of di s p arit y b et w e e n cl ust er 4 1 p a n d t h e ot h er cl u st ers ( Pt 1 5, 6 e xt a n d MI S).
B
100
F a mil y
A 6 e xt A cti n o b a ct eri a _ O M 1. cl a d e
MI S A cti n o b a ct eri a _ Mi cr o b a ct eri a c e a e
Pt 1 2 B a ct er oi d et e s _ U n k n o w n. F a mil y
0. 2
B a ct er oi d et e s _ Cr y o m or p h a c e a e
Pt 1 5 B a ct er oi d et e s _ Fl a v o b a ct eri a c e a e
41p B a ct er oi d et e s _ N S 7. m ari n e. gr o u p
75 B a ct er oi d et e s _ N S 9. m ari n e. gr o u p
B a ct er oi d et e s _ N S 1 1. 1 2. m ari n e. gr o u p
0. 1
C y a n o b a ct eri a _ F a mil yI
R el ati v e a b u n d a n c e ( %)
Al p h a pr ot e o b a ct eri a _ P S 1. cl a d e
Al p h a pr ot e o b a ct eri a _ R h o d o b a ct er a c e a e
Al p h a pr ot e o b a ct eri a _ R h o d o s pirill a c e a e
N M D S2
Al p h a pr ot e o b a ct eri a _ S 2 5. 5 9 3
50 Al p h a pr ot e o b a ct eri a _ S A R 1 1 6. cl a d e
0. 0
Al p h a pr ot e o b a ct eri a _ S urf a c e. 1
B et a pr ot e o b a ct eri a _ M et h yl o p hil a c e a e
G a m m a pr ot e o b a ct eri a _ Alt er o m o n a d a c e a e
− 0. 1
G a m m a pr ot e o b a ct eri a _ H ali e a c e a e
G a m m a pr ot e o b a ct eri a _ Lit ori c ol a c e a e
25 G a m m a pr ot e o b a ct eri a _ S A R 8 6. cl a d e
V err u c o mi cr o bi a _ u n c ult ur e d. b a ct eri u m
V err u c o mi cr o bi a _ P u ni c ei c o c c a c e a e
− 0. 2
V err u c o mi cr o bi a _ Ot h er
V err u c o mi cr o bi a _ V err u c o mi cr o bi a c e a e
2 D str e s s: 0. 1 1 4 U n a s si g n e d
Ot h er s
− 0. 2 − 0. 1 0. 0 0. 1 0. 2 0. 3 0
N M D S1 6 e xt MI S Pt 1 2 Pt 1 5 41p
Fi g ur e I V- 2 S p ati al v ari ati o ns of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y str u ct ur e. ( A) N o n -m etri c di m e nsi o n al s c ali n g ( n M D S) or di n ati o n b as e d o n Br a y – C urtis dissi mil arit y f or 1 6 S r R N A
g e n e li br ari es b et w e e n t h e diff er e nt s a m pli n g sit es. E ac h s y m b ol c orr es p o n ds t o a disti n ct sit e, ti m e, a n d d e pt h p oi nt. ( B) B ar pl o t s h o wi n g t h e a v er a g e f a mil y-l e v el c o ntri b uti o n
f or e a c h sit e. F a mili es t h at o n a v er a g e c o m pris e d l ess t h a n 1 % of t h e li br ari es ar e gr o u p e d as “ Ot h ers. ” C ol ors i n di c at e diff er e nt cl ass es wit hi n p h yl a.
��
�
�
��

� ��
� ��
� ��
� ��
��
� ��
��
��
��
� ��
��
� ��
� ��
� ��
� ��
��
��
��
��
� ��
� � � ��
�
I V. 2. 4. 3. B a ct eri al c o m m u nit y c o m p ositi o n ( B C C) i n r el ati o n wit h e n vir o n m e nt al v ari a bl es
A m o n g t h e 3 1 e n vir o n m e nt al v ari a bl es a v ail a bl e f or m ulti v ari at e a n al ysis, 2 0 p ar a m et ers w er e

s el e ct e d b y p air wi s e c orr el ati o ns. T h e first a n d t h e s e c o n d a x es of R D A c a pt ur e d 4 7. 1 % a n d
6. 4 % of B C C v ari a n c e, r es p e cti v el y ( Fi g ur e I V- 4A).
V ari ati o n p artiti o ni n g pr o vi d e d m o r e d et ail s a b o ut t h e r el ati v e c o ntri b uti o ns of
n utri e nts, c o nt a mi n a nts, t erri g e n o us a n d “ ot h ers ” f a ct ors i n t h e o bs er v e d s p ati al c h a n g es i n
B C C ( Fi g ur e I V- 4B). T h e c o m bi n ati o n of t h e f o ur s ets of e x pl a n at or y v ari a bl es e x pl ai n e d 4 1 %
of B C C v ari ati o n a cr oss sit es. A m o n g t h e s et of e x pl a n at or y v ari a bl es, c o nt a mi n a nts w er e t h e
m ai n c o ntri b ut ors t o v ari ati o ns i n B C C ( 3 0 %). C o nt a mi n a nts al s o a p p e ar e d t o h a v e si g nifi c a nt
i nfl u e n c e o n B C C t hr o u g h t h eir i nt er a cti o n wit h t h e ot h er s ets of v aria bl es. T h e c o ntri b uti o n
of t erri g e n o us ( 1 9. 6 %), n utri e nt a n d bi oti c ( 1 5. 0 %) a n d “ m ari n e tr a c ers ” ( 2 1. 6 %) v ari a bl es
w er e al s o si g nifi c a nt b ut t o a l o w er e xt e nt t h a n t h e c o ntri b uti o n of c o nt a mi n a nts v ari a bl es.
T h e hi g h est i n di vi d u al c o ntri b uti o ns w er e attri b ut e d t o M n ( 1. 2 %), D O C ( 1. 2 %), s ali nit y ( 1. 1 %),
Z n ( 1. 1 %), a n d C d ( 1. 0 %) ( T a bl e C - 5). T h us, a m o n g t h e fi v e e x pl a n at or y v ari a bl es w hi c h
c o ntri b ut e d t h e m ost t o t h e bi ol o gi c al v ari ati o n, 3 v ari a bl es w er e c o nt a mi n a nts ( M n, C u, a n d
C d) .
N et w or k a n al ysis r es ult e d i n a gl o b al n et w or k r e pr es e nti n g 1 5 8 O T Us a n d 2 1
e n vir o n m e nt al v ari a bl es si g nifi c a ntl y c o n n e ct e d. A m o n g 1 6 6 4 e d g es, 9 2 % w er e i nt er t a x a
e d g es a n d 8 % r e pr es e nt e d t a x o n -e n vir o n m e nt i nt er a cti o ns. M ost of t h e c o n n e cti o ns ( 6 7 %)
c orr e s p o n d e d t o n e g ati v e i nt er a cti o ns. T o vi s u ali z e t h e r es ults, ei g ht s u b n et w or ks w er e
e xtr a ct e d fr o m t h e gl o b al n et w or k ( Fi g ur e I V- 5 a n d Fi g ur e C - 7).
Gl o b all y, b y pl otti n g B C vs C C, 1 2 O T Us wit h t h e hi g h est v al u es f or b ot h p ar a m et ers
( ar bitr aril y d et er mi n e d as B C > 0. 0 2 a n d C C > 0. 5) w er e s el e ct e d, r e pr es e nti n g p ut ati v e
k e yst o n e s p e ci es wit hi n T o ul o n B a y ( T a bl e C - 6). B ot h of t h es e i n di c es i n di c at e t h at S A R 1 1
S urf a c e 1 cl a d e and R h o d o b a ct er a c e a e ( Al p h a pr ot e o b a ct eri a), S y n e c h o c o c c us
( C y a n o b a ct eri a), C a n di d at us A q uil u n a ( A cti n o b a ct eri a) a n d B al n e ol a ( B a ct er oi d et es) w er e
c e ntr al i n t hi s n et w or k. M ost of Al p h a pr ot e o b a ct eri a, i n cl u di n g S A R 1 1, S A R 1 1 6 a n d
R h o d o b a ct er a c e a e, a n d C y a n o b a ct eri a S y n e c h o c o c c us w er e p ositi v el y c orr el at e d wit h e a c h
ot h er, b ut n e g ati v el y c orr el at e d wit h B a ct er oi d et es ( N S 1 1 -1 2 a n d N S 5 m ari n e gr o u p,
Cr y o m or p h a c e a e a n d B al n e ol a ) a n d A cti n o b a ct eri a (C a n di d at us A q uili n a ).
Fi g ur e I V- 4 C o ntri b uti o ns of e n vir o n m e nt al v ari a bl es t o s p ati al diff er e nti ati o n i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y str u ct ur e. ( A) R e d u n d a n c y a n al ysis ( R D A) or di n ati o n di a gr a m of
t h e first t w o a x es f or b act eri o pl a n kt o n c o m m u nit y c o m p ositi o n. T h e p er c e nt a g e of t h e s p ati al v ari ati o n i n c o m m u nit y str u ct ur e e x pl ai n e d b y e a c h a xis is i n di c at e d i n
p ar e nt h es es aft er t h e a xis l a b el. T h e c o nstr ai n e d s ets of e n vir o n m e nt al v ari a bl es a n al yz e d ar e i n di c at e d as v e ct ors. N a n o E u k: N a n o e u k ar y ot e a b u n d a n c e; Pi c o E u k:
Pi c o e u k ar y ot es a b u n d a nc e. ( B) V e n n di a gr a m s h o wi n g t h e v ari ati o n p artiti o ni n g ( %) of t h e s p ati al v ari ati o ns i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y str u c t ur e a m o n g f o ur
e n vir o n m e nt al d at as ets ( C o nt a mi n a nts, T erri g e n o us el e m e nts, M ari n e tr a c ers, a n d N utri e nt a n d Bi oti c).
Cl a s s To p ol o gi c al n o d e
Pb A cti n o b a ct eri a OT U
S A R1 1 S A R1 1
Al p h a p r ote o b a ct eri a E n vir o n m e n t
B a ct er oi d e t e s
Bi oti c
B a c ter oi d e te s In c er ta e S e di s R h o d o b a ct er a c e a e B et a p r ote o b a ct eri a
C y a n o b a ct eri a Edge
G a m m a p r ote o b a ct eri a P o siti v e i nt er a cti o n
V e rru c o mi cr o b i a N e g a ti v e i nt er a cti o n
B a c ter oi d e te s In c er ta e S e di s Cu Zn
U n cl a s sifi e d
Cd
H ali e a c e a e
B al n e ol a C a n di d at u s A q uili n a
S A R1 1 S A R1 1
R h o d o b a ct er a c e a e C a n di d at u s A q uili n a
C a n di d at u s A q uil u n a
C a n di d at u s A q uil u n a
Sy nechococcus N S 1 1 -1 2 mar i n e gro u p
C or ali o m ar g ari t a
S A R1 1 N S 1 1 -1 2 mar i n e gro u p
C a n di d at u s A q uili n a
S A R1 1
Fi g ur e I V- 5 C o -o c c urr e n c e s u b n et w or ks of b a ct eri al t a x a a n d e n vir o n m e nt al v ari a bl es d eri v e d fr o m t h e O T U t a bl e a n d s h o wi n g o nl y st atisti c all y si g nifi c a nt c orr el ati o ns. N o d e
si z e c orr es p o n d t o t h e r el ati v e a b u n d a nc e o f t h e O T U. N o d es c ol ors c orr es p o n d t o m ai n b a ct eri o pl a n kt o n cl ass es. Gr e e n a n d r e d li n es r e pr es e nt p ositi v e a n d n e g ati v e
c orr el ati o ns, r es p e cti v el y.
I n t h e s u b n et w or ks, t h er e w er e 1 9 c orr el ati o ns wit h c o nt a mi n a nts ( 8 wit h P b, 6 wit h

C u, 3 wit h C d a n d 2 wi t h Z n) a n d 2 c orr el ati o ns wit h c hl or o p h yll a . S e v er al t a x a t h at w er e
i d e ntifi e d as b ei n g k e y dri v ers of c o m m u nit y dissi mil arit y usi n g L Ef S e a n al ysi s w er e hi g hl y
c orr el at e d t o c o nt a mi n a nts. I n p arti c ul ar, t h e Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d o b a ct er a c e a e a n d
S A R 1 1, t h e B a ct er oi d et es B al n e ol a a n d t h e C y a n o b a ct eri a S y n e c h o c o c c us s h o w e d n e g ati v e
c orr el ati o ns wit h at l e ast o n e of t h e c o nt a mi n a nts ( C d, C u, P b or Z n). C o n v ers el y,
A cti n o b a ct eri a C a n di d at us a q uili n a a n d B a ct er oi d et es N S 1 1 -1 2 m ari n e gr o u p w er e p ositi v el y
c orr el at e d wit h P b a n d C u, r es p e cti v el y. G a m m a pr ot e o b a ct eri a H ali a c e a e w as p ositi v el y
c orr el at e d wit h C d.
I V. 2. 4. 4. B a ct eri o pl a n kt o n pr e di ct e d f u n cti o n al c a p a biliti e s of mi cr o bi al c o m m u niti es
T h e f u n cti o n al pr ofil es of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es w as pr e di ct e d usi n g T a x 4 F u n

( W e m h e u er et al. , 2 0 1 8). Pr e di ct e d f u n cti o ns w er e cl assifi e d as K E G G ort h ol o gs ( K Os) r es ulti n g
i n t h e i d e ntifi c ati o n of 3 6 1 9 K Os a cr oss all s a m pl es, usi n g o n a v er a g e, 6 0 ± 1 2 % of t ot al O T Us
(T a bl e C - 7). Cl ust eri n g s h o w e d t h at t h e diff er e nti ati o n of t h e s a m pli n g sit es b as e d o n
mi cr o bi al pr e di ct e d f u n cti o n pr ofil es f oll o w e d t h e c h e mi c al gr a di e nt d es cri b e d e arli er, fr o m
t h e r ef er e n c e sit e t o w ar ds t h e m ost e n cl os e d a n d c o nt a mi n at e d 6 e xt sit e (Fi g ur e I V- 6).
C o m p ar e d t o t h e u n c o nt a mi n at e d sit e ( 4 1 p), us e d h er e as a r ef er e n c e, s o m e K E G G p at h w a ys
s e e m e d o v err e pr es e nt e d i n c o nt a mi n at e d sit es: C ar b o h y dr at e m et a b oli s m, X e n o bi oti cs
bi o d e gr a d ati o n a n d m et a b oli s m, M et a b olis m of t er p e n oi ds a n d p ol y k eti d es. Ot h er K E G G
p at h w a ys w er e f o u n d t o b e u n d err e pr es e nt e d as “ C ell gr o wt h a n d d e at h ”, “ N u cl e oti d e
m et a b oli s m”, “ E n er g y m et a b olis m ” a n d “ M et a b olis m of c of a ct ors a n d vit a mi ns ”.
I V. 2. 5. DI S C U S SI O N
B a ct eri o pl a n k t o n c o m m u nit y c o m p ositi o n a n d ass o ci at e d f u n cti o ns i n hi g hl y m et al

c o nt a mi n at e d e c os yst e ms w er e s c ar c el y st u di e d ( N a y ar et al. , 2 0 0 4; B o y d et al. , 2 0 0 5;
Pri n g a ult et al. , 2 0 1 6), e v e n l ess usi n g N G S t e c h ni q u es ( W a n g et al. , 2 0 1 5; Qi a n et al. , 2 0 1 7).
T hi s st u d y w as p erf or m e d i n a m ulti c o nt a mi n at e d c o ast al ar e a, T o ul o n B a y, w hi c h pr es e nts
f ar wi d er c o nt a mi n ati o n gr a di e nts t h a n n at ur al e n vir o n m e nt al gr a di e nts. B y c o m bi ni n g
s e a w at er p h ysi c o c h e mi c al a n d g e o c h e mi c al a n al ys es wit h p att er ns of b a ct eri o pl a n kt o n
di v ersit y a n d pr e di ct e d f u n cti o ns, w e pr o vi d e a n i n n o v ati v e i nsi g ht i nt o b a ct eri o pl a n kt o n

e c ol o g y all o wi n g t o b ett er u n d erst a n d h o w tr a c e m et al s c o ul d s h a p e c o m m u niti es.
C ell gr o wt h a n d d e at h 1. 5
N u cl e oti d e m et a b oli s m
1
E n er g y m et a b oli s m
M et a b oli s m of c of a ct or s a n d vit a mi n s 0. 5
Tr a nscri pti o n 0
X e n o bi oti c s bi o d e gr a d ati o n a n d m et a b oli s m
− 0. 5
C ar b o h y dr at e m et a b oli s m
Li pi d m et a b oli s m −1
M et a b oli s m of t er p e n oi d s a n d p ol y k eti d e s − 1. 5
Si g n ali n g m ol e c ul e s a n d i nt er a cti o n
A mi n o a ci d m et a b oli s m
Si g n al tr a n s d u cti o n
C ell ul ar pr o c e s s e s a n d si g n ali n g
Tr a ns p ort a n d c at a b olis m
Vir al pr ot ei n f a mil y
G e n eti c i nf or m ati o n pr o c e s si n g
Bi o s y nt h e si s of ot h er s e c o n d ar y m et a b olit e s
F ol di n g, s orti n g a n d d e gr a d ati o n
M e m br a n e tr a n s p ort
C ell m otilit y
M et a b oli s m of ot h er a mi n o a ci d s
Gl y c a n bi o s y nt h e si s a n d m et a b oli s m
R e pli c ati o n a n d r e p air
E n z y m e f a mili e s
Tr a nsl ati o n
Pt 1 2
Pt 1 5
MI S
6 e xt
Fi g ur e I V- 6 H e at m a p b as e d o n t h e m ai n K E G G p at h w a ys pr e di ct e d at t h e diff er e nt s a m pli n g sit es. Fr e q u e n ci es of

pr e di ct e d K E G G c at e g ori es w er e n or m aliz e d wit h r ef er e nc e t o t h e u n c o nt a mi n at e d sit e 4 1 p. E nri c h m e nts
c orr es p o n d t o t h e p ositi v e v al u es a n d r e d c ol ors, d e pl eti o ns c orr es p o n d t o n e g ati v e v al u es a n d bl u e c ol ors.
I V. 2. 5. 1. Tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n s a s dri v er s of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es
M ari n e c o ast al ar e as ar e s e e n as v al u a bl e s e nti n el e c os yst e ms, pr o vi di n g si g n al s t h at r efl e ct

a nt hr o p o g e ni c c h e mi c al p oll uti o n ( T h e M er m e x Gr o u p et al. , 2 0 1 1). C o n c e ntr ati o ns of tr a c e
m et al s i n t h e T o ul o n B a y w er e f o u n d t o b e at l e ast c o m p ar a bl e or hi g h er t o t h os e r e p ort e d i n
a q u ati c e c os yst e ms r e c ei vi n g hi g h c o nt a mi n ati o n l o a ds ( B o y d et al. , 2 0 0 5; Pri n g a ult et al. ,
2 0 1 2) . T h e hi g h e nri c h m e nt f a ct ors ( 6- t o 2 3 4-f ol d) c om p ar e d t o t h e g e o c h e mi c al b a c k gr o u n d
of t h e M e dit err a n e a n S e a ( M orl e y et al. , 1 9 9 7) i ndi c at e d si g nifi c a nt a nt hr o p o g e ni c i n p uts t h at

c o ul d b e attri b ut e d t o n u m er o us r e c e nt ( e. g . l ar g e b o at tr affi c, h ar b o ur a cti viti es, a ntif o uli n g
c o ati n gs) ( T ur n er, 2 0 1 0) a n d hi st ori c al e v e nts ( 2 n d W orl d W ar) ( T essi er et al. , 2 0 1 1). T h us, w e
h y p ot h esi z e d a p ot e nti al eff e ct of tr a c e m et al s o n t h e b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es.
As pr e vi o usl y r e p ort e d i n c o ast al w at ers ( N a y ar et al. , 2 0 0 4; C ar o p po et al. , 2 0 0 6;
Pri n g a ult et al. , 2 0 1 6), b a ct eri o pl a n kt o n w as m or e a b u n d a nt i n t h e m ost c o nt a mi n at e d z o n es
( MI S a n d 6 e xt) t h a n i n t h e u n c o nt a mi n at e d sit e 4 1 p. B a ct eri a h a v e b e e n r e p ort e d t o h a v e a
wi d e r a n g e of m et al d et o xifi c ati o n or r esi st a n c e m e c h a ni s m s b y s e q u est eri n g, e x cl u di n g or
pr e ci pit ati n g m et als ( Ni es, 1 9 9 9). T h e hi g h er a b u n d a n c e i n c o nt a mi n at e d sit es c o ul d t h er ef or e
s u g g est t h at t h e c o m m u nit y is w ell a d a pt e d. M or e o v er, bi o a v ail a bilit y of tr a c e m et al s c o ul d
al s o c o ntri b ut e t o e x pl ai n t h e a bs e n c e of b a ct eri o pl a n kt o n a b u n d a n c e d e cr e as e i n t h e m ost
c o nt a mi n at e d sit es i n t er m of a b u n d a n c e. Tr a c e m et al s bi o a v ail a bilit y is str o n gl y c o ntr oll e d b y
t h e pr es e n c e of di ss ol v e d or g a ni c li g a n d, es p e ci all y i n m ari n e w at ers ( L o ui s, G ar ni er, L en o bl e,
O m a n o vi c, et al. , 2 0 0 9; Br ul a n d et al. , 2 0 1 3). W e c o nsi d er e d h er e D O C c o n c e ntr ati o ns a n d t h e
di ss ol v e d fr a cti o n of tr a c e m et al s, w hi c h i s cl os er t o t h e bi o a v ail a bl e fr a cti o n t h a n t h e t ot al
c o n c e ntr ati o n ( P a q ui n et al. , 2 0 0 2; Ci n dri ć et al. , 2 0 1 7) a n d c o ns e q u e ntl y all o w a m or e r eli a bl e
ass ess m e nt of t h eir r ol es. N e v ert h el ess, w e n eit h er e v al u at e d t h e s p e ci a ti o n of t h e m ai n tr a c e
m et al s n or D O C c o m p ositi o n i n t hi s st u d y. M or e w or k will b e t h us n e e d e d t o st at e a b o ut t h e
r es p e cti v e c o ntri b uti o ns of bi o a v ail a bilit y m o d ul ati o n a n d c o m m u nit y a d a pt ati o n i n t h e
b a ct eri al a b u n d a n c e i n cr e as e i n T o ul o n B a y.
W hil e b a ct e ri o pl a n kt o n di v ersit y di d n ot s h o w a n y si g nifi c a nt tr e n d al o n g t h e
c o nt a mi n ati o n gr a di e nt, t h e c o m m u nit y ri c h n es s ( C h a o 1 i n d e x) w as s h o w n t o d e cr e as e
pr o gr essi v el y fr o m t h e u n c o nt a mi n at e d sit e ( 4 1 p) t o w ar ds t h e m ost c o nt a mi n at e d sit es ( MI S
a n d 6 e xt). A si m il ar p att er n w as o bs er v e d i n S o ut h– E ast er n A ustr ali a i n m et al - a n d P A H -
c o nt a mi n at e d s e di m e nts ( S u n et al. , 2 0 1 2) as w ell as i n c o nt a mi n at e d s e di m e nts i n t h e
N ort h er n A dri ati c S e a ( K orl e vi ć et al. , 2 0 1 5). T hi s m a y b e i nt er pr et e d i n li g ht of cl assi s
di st ur b a n c e t h e or y t h at pr e di ct t h at i n hi g hl y di st ur b e d e c os yst e ms, ri c h n ess w o ul d d e cr e as e
a n d a f e w s p e ci es w o ul d d o mi n at e ( Alli s o n a n d M arti n y, 2 0 0 8; O d u m, 2 0 1 3). As a m att er of
f a ct, s e nsiti v e s p e ci es ar e e x p e ct e d t o b e l ost w h er e as t ol er a nt s p e ci es b e n efit fr o m e m pt yi n g
e c ol o gi c al ni c h es ( Atl as et al. , 2 0 1 5). T h us, t h e m ulti-c o nt a mi n ati o n a p p e ar e d t o h a v e
di sr u pti v e eff e ct o n t h e al p h a di v ersit y of t h e b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es .
Gill a n et al. (2 0 0 5) d e m o nstr at e d t h at al p h a -di v ersit y al o n e i s a p o or i n di c at or of

e c os yst e m str ess i n c hr o ni c all y p oll ut e d s yst e ms, as t h e pr olif er ati o n of n e w t ol er a nt s p e ci es
c a n l e a d t o a r e c o v er y of t h e di v ersit y. As i n m a n y c o ast al sit es, mi cr o bi al ass e m bl a g es i n o ur
st u d y w er e d o mi n at e d b y a f e w f a mili es Fl a v o b a ct eri a c e a e , S A R 1 1 S urf a c e 1 cl a d e,
R h o d o b a ct er a c e a e , S A R 1 1 6 cl a d e, S y n e c h o c o c c us F a mil y I a n d Mi cr o b a ct eri a c e a e . T hi s is a
c or e of g e n er ali st f a mili es i n m ari n e s e a w at er a n d its m e m b ers h a v e b e e n f o u n d a b u n d a nt i n
n u m er o us ot h er m ari n e c o ast al st u di es ( C h o w et al. , 2 0 1 3; Cr a m et al. , 2 0 1 5). D es pit e o v er all
si mil ariti es, B C C w as str o n gl y aff e ct e d b y tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n, t h e fi v e s a m pli n g sit es
cl e arl y e x hi bit e d di sti n ct mi cr o bi al c o m m u nit y’s str u ct ur es, al o n g l o w -t o-hi g h c o nt a mi n ati o n
c o nti n u u m. T hi s o bs er v ati o n i s al s o i n a gr e e m e nt wit h t h e dist ur b a n c e h y p ot h esi s, as
di s c uss e d f or al p h a di v ersi t y, a n d t e n ds t o c o m pl e m e nt pr e vi o us o bs er v ati o ns of t h e str u ct ur al
r ol e of c o nt a mi n a nts f or b a ct eri o pl a n kt o n i n ot h er c o ast al ar e as ( Pri n g a ult et al. , 2 0 1 6; G o ni-
Urri z a et al. , 2 0 1 8; W a n g et al. , 2 0 1 8).
T h e u n c o nt a mi n at e d sit e ( 4 1 p) w as c h ar a ct eri z e d b y hi g h er r el ati v e a b u n d a n c es of
O M 1 cl a d e ( A ci di mi c r o bii a), S A R 1 1, Ri c k ettsi al es, R hi z o bi al es a n d R h o d o b a ct er a c e a e
( Al p h a pr ot e o b a ct eri a), T hi ot hri c h a c e a e ( G a m m a pr ot e o b a ct eri a) and S y n e c h o c o c c us
( C y a n o b a ct eri a). C orr es p o n di n gl y, a n u m b er of pr e vi o us w or ks r e p ort e d t h at S y n e c h o c o c c us
w er e s e nsiti v e t o hi g h t r a c e m et al l e v el s ( C assi er-C h a u v at a n d C h a u v at, 2 0 1 4; C o cl et et al. ,
2 0 1 8) . A d diti o n all y, S A R 1 1, Ri c k ettsi al es, R hi z o bi al es a n d S y n e c h o c o c c us ar e w ell k n o w n t o b e
c h ar a ct eri sti c of m ari n e z o n es a w a y fr o m a nt hr o p o g e ni c i nfl u e n c e ( Gil b ert et al. , 2 0 0 9, 2 0 1 2;
F u hr m a n et al. , 2 0 1 5).
T h e m ost c o nt a mi n at e d sit es ( MI S a n d 6 e xt) w er e e nri c h e d i n C a n di d at us A q uil u n a
( A cti n o b a ct eri a), F or m os a a n d T e n a ci b a c ul u m ( Fl a v o b a ct erii a) as w ell as o n e fr o m
S p hi n g o b a ct eri al es N S 1 1 -1 2 m ari n e gr o u p ( B a ct er oi d et es). N et w or ks a n al ysis s h o w e d al s o
t h at Pl a n kt o m ari n a ( Al p h a pr ot e o b a ct eri a), H y dr o g e n o p hil a c e a e ( B et a pr ot e o b a ct eri a) a n d
H ali e c e a e ( G a m m a pr ot e o b a ct eri a) w er e p ositi v el y ass o ci at e d wit h c o nt a mi n a nts, i n
a gr e e m e nt wit h t h e distri b uti o n of t h es e gr o u ps al o n g t h e c o nt a mi n ati o n gr a di e nt. Pr e vi o us
st u di es i n fr es h w at er or m ari n e s e di m e nt r e p ort e d t h at H y dr o g e n o p hil a c e a e a n d C a n di d at us
A q uil u n a ( Mi cr o b a ct eri a c e a e) w er e p ositi v el y c orr el at e d t o hi g h tr a c e c o nt a mi n a nt l e v el s
( A c ost a-G o nz ál ez et al. , 2 0 1 3; G arri s et al. , 2 0 1 8). T h e i n cr e as e of A cti n o b a ct erii a a n d
B et a pr ot e o b a ct eri a i n t h e m ost c o nt a mi n at e d sit e w as n ot u n e x p e ct e d, as t h e y ar e wi d el y
r e c o g ni z e d t o pl a y a k e y r ol e i n oil d e gr a d ati o n ( A c ost a-G o nz ál ez et al. , 2 0 1 3) a n d h e a v y m et al s
tr a nsf or m ati o n, es p e ci ally, i n t h e c as e of n utri e nt e nri c h m e nts ( G arri s et al. , 2 0 1 8).

Mi cr o b a ct eri a c e a e ( A cti n o b a ct eri a) w er e wi d el y r e p ort e d as m e m b ers of hi g hl y c o p p er -
p oll ut e d s e di m e nt ( B es a ur y et al. , 2 0 1 4) or Z n -p oll ut e d fr es h w at er ( Ni et al. , 2 0 1 6). ( Al b arr a cí n
et al. , 2 0 1 0) h a v e s h o w n t h at A cti n o b a ct eri a m e m b ers i s ol at e d fr o m c o p p er -c o nt a mi n at e d
s e di m e nt ar e a bl e t o si g nifi c a ntl y di mi nis h t h e bi o a v ail a bl e c o p p er t hr o u g h o ut
bi o a c c u m ul ati o n. M e m b ers of t h e B a ct er oi d et es m e m b ers, es p e ci all y Fl a v o b a ct eri a f a mili es
ar e al s o k n o w n t o r e pr es e nt o n e of t h e m ost a b u n d a nt gr o u ps of b a ct eri a i n c o ast al ar e as,
es p e ci all y i n c o n t a mi n at e d sit es d u e t o t h eir a bilit y t o t ol er at e t o xi c eff e cts of c ert ai n m et al s
( S u n et al. , 2 0 1 3; K orl e vi ć et al. , 2 0 1 5). T h e B a ct er oi d et es N S 1 1 – 1 2 m ari n e gr o u p h a v e b e e n
d et e ct e d m ai nl y i n m ari n e h a bit ats ( M eziti et al. , 2 0 1 5), u nf ort u n at el y wit h o ut cl e ar e c ol o gi c al
i m pli c ati o ns. At a fi n er s c al e, f or m ost of cl ust ers, m e m b ers of b ot h Al p h a pr ot e o b a ct eria
( m ai nl y S A R 1 1) a n d B a ct er oi d et es ( m ai nl y Fl a v o b a ct erii a ) gr o u ps d es cri b e a b o v e, e x hi bit t h e
hi g h est n u m b er of e d g es wit h hi g h l e v el of c o n n e cti o ns wit hi n e a c h gr o u p i n t h e n et w or k
a n al ysi s. T h es e i m p ort a nt fi n di n gs di s pl a y t h at Al p h a pr ot e o b a ct eri a w o ul d hi g hl y i nfl u e n c e
t h e f u n cti o ni n g of l o w c o nt a mi n at e d sit e w hil e B a ct er oi d et es w o ul d hi g hl y i nfl u e n c e t h e
f u n cti o ni n g of c o nt a mi n at e d z o n es.
M ost of st u di es o n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es h a v e f o c us e d o n c o m m u nit y
di v ersit y a n d c o m p ositi o n r es p o ns es t o p er t ur b ati o n (J effri es et al. , 2 0 1 6). T h e eff e ct of
c h e mi c al c o nt a mi n ati o ns o n b a ct eri al c o m m u nit y f u n cti o n aliti es h a v e o nl y b e e n i n v esti g at e d
i n fr es h w at er e c os yst e ms ( Sj öst e dt et al. , 2 0 1 8; W a n g et al. , 2 0 1 8). I n a hi g hl y p oll ut e d ar e a
s u c h as T o ul o n B a y, t h e f u n cti o n al st a bilit y of mi cr o bi al c o m m u niti es c o ul d b e c h all e n g e d.
M aj or pr e di ct e d b a ct eri al f u n cti o ns i n cl u di n g t h os e n e c ess ar y t o b asi c m et a b olis ms w er e
c o ns er v e d a cr oss t h e c h e mi c al gr a di e nt. F u n cti o n al r e c o v er y o c c urr e d b e c a us e of s p e ci es
r e pl a c e m e nt or c h a n g e i n r el ati v e a b u n d a n c e of t a x a, i. e. f u n cti o n all y r e d u n d a nt r ar e s p e ci es
c o ul d b e c o m e a b u n d a nt i n r es p o ns e t o t h e c o nt a mi n ati o ns. T his i s i n a gr e e m e nt wit h t h e
r e pl a c e m e nt s c e n ari o ( C o mt e a n d D el Gi or gi o, 2 0 1 1), a n d pr e vi o us fi n di n gs s h o wi n g t h at t h e
r ar e bi os p h er e i s a n i m p ort a nt r es er v oir f or r e cr uit m e nt of b a ct eri al t a x a d uri n g
e n vir o n m e nt al c h a n g e ( Sj öst e dt et al. , 2 0 1 2; C o mt e et al. , 2 0 1 4). H o w e v er, b ot h a d e cr e as e i n
s o m e criti c al f u n cti o ns ( c ell gr o wt h a n d d e at h or e n er g y m et a b oli s m) a n d a n i n c r e as e i n
f u n cti o ns ass o ci at e d t o m ulti pl e str ess r esist a n c e (e. g. x e n o bi oti c bi o d e gr a d ati o n a n d
m et a b oli s m, si g n ali n g m ol e c ul es a n d i nt er a cti o ns, s e c o n d ar y m et a b olit es m et a b olis m)
r e m ar k a bl y e x hi bit e d t h at b a ct eri al c o m m u niti es i n t h e m ost p oll ut e d sit es de v el o p e d s p e cifi c
f u n cti o ns t o f a c e t h eir e n vir o n m e nt. As t h e sit es ar e n ot p h ysi c all y s e p ar at e d, t h er e w as n o

di s c o nti n uit y i n b ot h c o m m u niti es a n d f u n cti o ns b ut a cl e ar gr a di e nt of t h e r el ati v e
c o m p o n e nts t hr o u g h o ut t h e m et al gr a di e nt. M et al c o nt a mi n at e d e n vir o n m e nts w er e s h o w n
t o e x ert a hi g h s el e cti v e pr ess ur e t o w ar ds t h e tr a nsf er of s e v er al g e n es, d e v el o pi n g t h us
r esi st a n c e a g ai nst hi g h m et al c o n c e ntr ati o ns ( Az ar b a d et al. , 2 0 1 6). O nl y t w o fi el d st u di es o n
l o n g-t er m m et al p oll ut e d ar e as h a v e s h o w n s hifts i n mi cr o bi al c o m m u nit y str u ct ur e a n d
f u n cti o ns or i n cr e as e d o c c urr e n c e of r esi st a n c e g e n es t h at h a v e m a d e mi cr o bi al c o m m u niti es
r esi st a nt t o t o xi c m et als c o n c e ntr ati o ns ( H e m m e et al. , 2 0 1 0; K a n g et al. , 2 0 1 3). H o w e v er,
b ot h t a x o n o mi c affili ati o n of m et al -s p e cifi c m et a b oli c tr aits a n d t h e c urr e ntl y a v ail a bl e K E G G
d at a b as e ar e i ns uffi ci e nt t o v ali d at e t h e h y p ot h esis t h at h e a v y m et al str ess i s a k e y
e n vir o n m e nt al f a ct or s h a pi n g t h e f u n cti o n of mi cr o bi al c o m m u niti es.
I V. 2. 5. 2. I m pli c ati o n r e g ar di n g ot h er s l o c al s el e cti v e pr ess ur es
Alt h o u g h tr a c e m et al gr a di e nt s e e m e d t o b e t h e m ai n dri v er of t h e b a ct eri o pl a n kt o n

c o m m u nit y f e at ur es, ot h er l o c al s el e cti v e pr ess ur es c o ul d e x pl ai n a si g n ifi c a nt pr o p orti o n of
t h eir v ari a n c e. I n d e e d, b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es i n c o ast al ar e as gr e atl y v ar y i n s p a c e
b e c a us e of s h ar p gr a di e nts i n s ali nit y, n utri e nts, d e pt h, a m o n g ot h er pr o p erti es ( F u hr m a n et
al. , 2 0 0 6; Gil b ert et al. , 2 0 0 9; F ort u n at o et al. , 2 0 1 1).
A v er y si mil ar tr e n d c o ul d h a v e b e e n o bs er v e d if D O M q u a ntit y or q u alit y v ari e d a n d
b e c a m e m or e l a bil e i n t h e m ost c o nt a mi n at e d sit es. I n d e e d, a n i n cr e as e i n D O M l a bilit y oft e n
l e a ds t o t h e d e v el o p m e nt of a c o pi otr o p hi c r es p o ns e of t h e b a ct eri al c o m m u nit y, s el e cti n g a
li mit e d n u m b er of b a ct eri al t a x a a n d t e m p or aril y r e d u ci n g mi cr o bi al di v ersit y ( N el s o n a n d
W e ar, 2 0 1 4; P e dl er et al. , 2 0 1 4). T h e v ari ati o n p artiti o ni n g p erf or m e d i n o ur st u d y i s i n
a gr e e m e nt wit h t hi s h y p ot h esi s, si n c e D O C a p p e ar e d as o n e of t h e m ost i nfl u e nt dri v ers of
c o m m u nit y str u ct ur e v ari ati o ns. T h us, or g a ni c m att er s p ati o -t e m p or al d y n a mi cs c o ul d i n d e e d
b e a n i m p ort a nt dri v er of mi cr o bi al c o m m u niti es i n T o ul o n B a y. H o w e v er, a c c or di n g t o t h e
lit er at ur e, o nl y a p art of t h e b a ct eri al t a x a si g nifi c a ntl y e nri c h e d i n t h e m ost c o nt a mi n at e d
sit es of T o ul o n B a y i s k n o w n as c o pi otr o p h. I n d e e d, w hil e O M 6 0 ( N O R 5) cl a d e ( H ali e a c e a e),
C a n di d at us A q uil u n a ( Mi cr o b a ct eri a c e a e) a n d Pl a n kt o m ari n a ( R h o d o b a ct er al es) ar e k n o w n t o
b e n efit fr o m l a bil e D O M ( Y a n et al. , 2 0 0 9; S pri n g et al. , 2 0 1 5), Al p h a pr ot e o b a ct eri a m e m b er s
( S A R 1 1 a n d A E G E A N-1 6 9 m ari n e gr o u p) a n d B a ct er oi d et es ( B al n e ol a a n d A q ui b a ct er ) ar e
r at h er k n o w n as oli g otr o p hi c gr o u ps ( Cr a m et al. , 2 0 1 5; Si pl er et al. , 2 0 1 7). C o pi otr o p hs ar e

e x p e ct e d t o o ut c o m p et e oli g otr o p hs, s o t h e f a ct t h at pr es e n c e of gr o u ps i d e ntifi e d as
c o pi otr o p hs s u g g est t h at e a c h h as c a pi t ali z e d o n r e d u c e d c o m p etiti o n f oll o wi n g tr a c e m et al
c o nt a mi n ati o n. T a k e n t o g et h er, all t h es e ar g u m e nts p oi nt o ut t h e m aj or a n d pr e d o mi n a nt
i nfl u e n c e of t h e m ulti c o nt a mi n ati o n gr a di e nt o n mi cr o bi al di v ersit y a n d r e pr es e nt a si g nifi c a nt
d e m o nstr ati o n of t h e p ot e nti al i nfl u e n c e of h u m a n a cti viti es o n m ari n e mi cr o bi al lif e. Si n c e
w e o nl y c o nsi d er e d i n or g a ni c c o nt a mi n a nts, w e c a n n ot r ul e o ut t h e p ot e nti al i nfl u e n c e of
or g a ni c c o nt a mi n a nts s u c h as P A H, P C B S or or g a n o m et al s w hi c h w er e alr e a d y m e as ur e d i n
t h e s e dim e nt of T o ul o n B a y ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6).
Or g a ni c c o nt a mi n a nts as p ol y ar o m ati c h y dr o c ar b o ns c o ul d e x pl ai n e d m or e pr e ci s el y
t h e di stri b uti o n of O T Us ( Qi a n et al. , 2 0 1 7). T hi s h y p ot h esi s c o ul d b e c o nfir m e d b y t h e str o n g
e nri c h m e nt i n x e n o bi oti cs bi o d e gr a d ati o n a n d m et a b oli s m, c ar b o h y dr at e m et a b oli s m a n d
m et a b oli s m of t er p e n oi ds a n d p ol y k eti d es i n t h e hi g h est c o nt a mi n at e d sit es. N a p ht h al e n e
d e gr a d ati o n, b e nz o at e a n d a mi n o b e nz o at e bi o d e gr a d ati o n w er e f o u n d t o b e hi g h er i n t h e
m ost c o nt a mi n at e d z o n es a n d i s c o nsi st e nt wit h t h e fi n di n g of pr e vi o us s t u di es ( W a n g et al. ,
2 0 1 8) .
Fi n all y, a n ot h er stri ki n g r es ult i s t h at t h e m ulti c o nt a mi n ati o n gr a di e nt i n t h e w at er
c ol u m n of T o ul o n B a y r e pr es e nt e d a si g nifi c a nt p ert ur b ati o n, aff e cti n g mi cr o bi al di v e rsit y all
al o n g o ur s ur v e y. T hi s o bs er v ati o n diff ers fr o m w h at w as o bs er v e d pr e vi o usl y i n s urf a c e
s e di m e nt of T o ul o n B a y ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6), s u g g esti n g t h at t h e c o nt e m p or ar y
c o nt a mi n ati o n i n t h e w at er aff e cts m or e str o n gl y mi cr o bi al c o m m u niti es t h at t h e l ar g e
hi st ori c al c o nt a mi n ati o n tr a p p e d i n t h e s e di m e nt. S u c h diff er e n c e c o ul d b e li n k e d t o t h e
pr o b a bl y hi g h er di s p ers al r at e i n t h e w at er c ol u m n t h a n i n t h e s e di m e nt, i. e. 3. 4 d a ys f or a
t otal r e n e w al of t h e w at er of T o ul o n B a y ( D ufr es n e et al. , 2 0 1 4). T h us, t hi s hi g h er di s p ers al
r at e c o ul d t e n d t o r e d u c e t h e a d a pti v e a biliti es of b a ct eri o pl an kt o n, l e a di n g t o a hi g h er
s e nsiti vit y t o c o nt a mi n ati o n w h e n c o m p ar e d t o t h e l o n g er -t er m st a bilit y of t h e s e di m e nt.
I V. 2. 5. 3. Bi oti c i nt er a cti o n s a s e vi d e n c es of i n dir e ct eff e ct s of tr a c e m et als
T h e n et w or k i n di c es ( B C a n d C C) a n d l ar g e n u m b er s of n o d es ( 1 7 9) a n d e d g es ( 1 6 6 4) b et w e e n
t a x a i n o ur n et w or k a n al ysi s s u g g est t h at S A R 1 1, R h o d o b a ct er a c e a e, S y n e c h o c o c c us, a n d
Mi cr o b a ct eri a c e a e pl a y a k e y r ol e i n T o ul o n B a y s e a w at er. D es pit e s o m e c o n n e cti o ns b et w e e n
O T Us a n d tr a c e m et al s, t h er e w er e f ar m or e n u m er o us c o n n e ct i o ns a m o n g O T Us. T hi s
s u g g ests t h at tr a c e m et al s si g nifi c a ntl y i nfl u e n c e t h e d y n a mi cs of o nl y a f e w mi cr o bi al gr o u ps,
a n d c o ul d r at h er i nfl u e n c e i n dir e ctl y, vi a bi oti c i nt er a cti o ns, t h e w h ol e c o m m u nit y i n T o ul o n
B a y s e a w at er. C o m m u nit y str u ct ur e i s k n o w n t o b e i nfl u e n c e d b y i nt er a cti o n a m o n g s p e ci es
( Li m a-m e n d ez et al. , 2 0 1 5). S o m e of t h es e i nt er a cti o ns c o ul d b e c o o p er ati v e i nt ers p e cifi c
i nt er a cti o ns ( Eil er et al. , 20 1 1; C h o w et al. , 2 0 1 3) or c o m p etiti v e i nt er a cti o ns ( i. e. c o m p etiti o n,
ni c h e p artiti o ni n g, gr azi n g or p ar asiti s m) ( F u hr m a n et al. , 2 0 0 8; B er dj e b et al. , 2 0 1 8) i n a
m ultis p e ci es c o m m u nit y.
K e yst o n e O T Us pl a y i m p ort a nt r ol es i n t h e r e g ul ati o n of n et w or k i nt er a cti o ns ( Wri g ht
et al. , 2 0 1 2) a n d t h eir l oss m a y i n cr e as e a c o m m u nit y’s v ul n er a bilit y t o p ert ur b ati o n. T h us, t h e
str o n g d e cli n e of Al p h a pr ot e o b a ct eri al a n d C y a n o b a ct eri al k e yst o n e O T Us, es p e ci all y, al o n g
t h e tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt c o ul d h a v e i n dir e ct eff e ct o n t h e B C C b y m o dif yi n g
bi oti c i nt er a cti o ns a n d f a v or o p p ort u ni st or t ol er a nt t a x a ( L a w es et al. , 2 0 1 6). T hi s i s i n
a gr e e m e nt wit h c o m m u nit y t ur n o v er a n d t h e d e v el o p m e nt of c o pi otr o p hi c g r o u ps hi g hli g ht e d
a b o v e.
A d diti o n all y, i n n et w or k a n al ysi s, p ositi v e c orr el ati o n b et w e e n o n t h e o n e h a n d pi c o -
a n d n a n o p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c es, as w ell as c hl or o p h yll a, a n d o n t h e ot h er h a n d tr a c e
m et al s c o n c e ntr ati o ns d es cri b e p ot e nti al c o n diti o ns t h at m a y f a v or s p e cifi c gr o u ps of
b a ct eri o pl a n kt o n. I n d e e d, F u hr m a n et al. (2 0 1 5) e x pl ai n e d t h at w e e kl y ti m es c al e i s
a p pr o pri at e f or st u d yi n g b a ct eri al d y n a mi cs ass o ci at e d wit h p h yt o pl a n kt o n, w hi c h h a v e a
dir e ct i nfl u e n c e o n t h e c o m p ositi o n of b a ct eri al c o m m u niti es vi a cr oss -f e e di n g i nt er a cti o ns or
t h e eff e ct of t o xi ns, as w ell as i n dir e ct i nfl u e n c e (e. g. o x y g e n d e pl eti o n). P h yt o pl a n kt o n
s u c c essi o n m a y i nfl u e n c e t h e d y n a mi cs of t h e b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y, as diff er e n c es i n
t h e p h yt o pl a n kt o n str u ct ur e l e a d t o diff er e n c es i n q u a ntit y a n d q u alit y of e x u d e d or g a ni c
m att er t h at c a n b e us e d b y t h e b a ct eri al c o m m u nit y f or gr o wt h ( G o ni-Urri z a et al. , 2 0 1 8).
C o ns e q u e ntl y, eff e cts of p oll ut a nts o n p h yt o pl a n kt o n or b a ct eri o pl a n kt o n mi g ht h a v e i n dir e ct
c o ns e q u e n c es f or t h e c o u nt er p art, d e p e n d i n g o n t h e p ossi bl e i nt er a cti o ns b et w e e n b ot h
c o m p art m e nts.
I V. 2. 6. C o n cl u si o n
I n s u m m ar y, T o ul o n B a y off er e d a r e m ar k a bl e st u d y ar e a all o wi n g t o a d dr ess tr a c e m et al

m ulti c o nt a mi n ati o n i m p a cts o n pr o k ar y oti c c o m m u nit y s h a pi n g t hr o u g h o ut c o ntr ast e d b ut
c o n n e ct e d s it es. W h er e tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n i n cr e as e d, b a ct eri o pl a n kt o n a b u n d a n c e
w as hi g h er t o g et h er wit h a r e d u cti o n of o nl y c o m m u nit y ri c h n ess. S e a w at er c o nt a mi n ati o n
i n d u c e d si g nifi c a nt b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es s hifts, wit h Al p h a pr ot e o b a ct eri a ( S A R 1 1,
Ri c k ettsi al es, R hi z o bi al es a n d R h o d o b a ct er a c e a e) a n d S y n e c h o c o c c us d o mi n a n c e w h er e tr a c e
m et al c o n c e ntr ati o ns w er e t h e l o w est, w h er e as Fl a v o b a ct eri a, B et a pr ot e o b a ct eri a
( H y dr o g e n o p hil a c e a e) and G a m m a pr ot e o b a ct eri a ( H ali e c e a e), es p e ci all y i n cl u di n g
c o pi otr o p h i c or g a ni s ms, d o mi n at e d i n hi g hl y c o nt a mi n at e d sit es. I n a d diti o n, t hi s st u d y
s h o w e d t h at h u m a n -i n d u c e d di st ur b a n c es c a n h a v e a n eff e ct o n pr e di ct e d f u n cti o n al
p ot e nti al of m ari n e c o ast al b a ct eri o pl a n kt o n, a n d t h at t h e r es p o ns e c a n diff er a c c or di n g t o
t h e t y p e of f u n cti o ns. H o w e v er, o bs er v e d f u n cti o n al r e d u n d a n c y l e a d t o t hi n k t h at t h e eff e ct
of tr a c e m et al s c o ul d b e c o m pl e x, hi g hl y c o nt e xt -d e p e n d e nt a n d d e p e n di n g o n bi oti c
i nt er a cti o ns. W hil e o ur r es ults pr o vi d e a b ett er u n d erst a n di n g of a nt hr o p o g e ni c i nflu e n c e o n
c o ast al e c os yst e ms a n d t h e r es p o ns e of mi cr o bi al c o m m u niti es, f ut ur e st u di es ar e n e e d e d t o
el u ci d at e t h e c o ntri b uti o n of D O C, p h yt o pl a n kt o n -b a ct eri a s p e cifi c i nt er a cti o ns a n d or g a ni c
p oll ut a nts o n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es i n T o ul o n B a y.
A c k n o wl e d g e m e nts
T hi s st u d y w as s u p p ort e d b y P R E V E N T r es e ar c h pr o gr a m (f u n d e d b y T o ul o n U ni v ersit y,
T o ul o n -Pr o v e n c e -M é dit err a n é e ( T P M) a n d t h e C o ns eil D é p art e m e nt al d u V ar). C. C o cl et P h D
w as f u n d e d b y t h e Pr o v e n c e -Al p es -C ôt e d’ Az ur r e gi o n a n d s u p p ort e d b y T P M. T h e a ut h ors
wi s h t o t h a n k t h e Fr e n c h N a v y a n d t h e L A S E M f or di vi n g a n d s a m pli n g assi st a n c e, Dr. G. C uli oli
( M A PI E M, T o ul o n, Fr a n c e) a n d L. F a vr e ( M A PI E M, T o ul o n, Fr a n c e) f or s a m pli n g a n d s a m pl e
tr e at m e nt assi st a n c e. T h e a ut h ors d e cl ar e t h at t h e y h a v e n o co nfli ct of i nt er est.
I V. 3. C o n cl usi o n d u c h a pitr e
D a ns c e c h a pitr e, l’i m p a ct d e l a c o nt a mi n ati o n e n E T M s ur l’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e d es

pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es et a ut otr o p h es ( b a ct éri es et ar c h é es) d a ns l a c ol o n n e d’ e a u d a ns
l a r a d e d e T o ul o n p ar c yt o m étri e e n fl u x et p ar s é q u e n ç a g e Ill u mi n a Mis e q a ét é ét u di é . P o ur
c e f air e, l es c o n c e ntr ati o ns e n E T M o nt ét é m es ur é es c h a q u e s e m ai n e p e n d a nt 1 m oi s (J ui n
2 0 1 5) s ur 5 sit es l e l o n g d u gr a di e nt d e m ulti c o nt a mi n ati o n e n E T M.
L es r és ult ats pr és e nt és d a ns c e c h a pitr e o nt p er mi s d e c o nfir m er l a pr és e n c e d u
gr a di e nt d e c o nt a mi n ati o n m ulti pl e e n E T M, a v e c tr ès p e u d e v ari ati o ns d es c o n c e ntr ati o ns et
d e di stri b uti o n d es c o nt a mi n a nts ét u di és à l’ é c h ell e d’ u n m oi s. C o m m e d éj à m o ntr é d a ns l e
c h a pitr e pr é c é d e nt, l’ a b o n d a n c e d es pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es ét ait pl us i m p ort a nt e d a ns
l es z o n es f ort e m e nt c o nt a mi n é es. L a v al e ur aj o ut é e d e c ett e ét u d e p ar r a p p ort a u x d e u x
pr é c é d e nt es a ét é l’ a n al ys e d e l a di v ersit é p h yl o g é n éti q u e d e c es c o m m u n a ut és. Ai nsi, a u
c o ntr air e d e l’ a b o n d a n c e, l a ri c h ess e t a x o n o mi q u e d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es
pl a n ct o ni q u es ét ait pl us f ai bl e d a ns l es z o n es c o nt a mi n é es. L a c o nt a mi n ati o n e n E T M s’ est
a ussi r é v él é e êtr e u n f a ct e ur m aj e ur str u ct ur a nt l a c o m p ositi o n et l es f o n cti o ns d es
c o m m u n a ut és pr és e nt es e n s urf a c e et a u f o n d d e l a c ol o n n e d’ e a u d a ns l a r a d e d e T o ul o n. L a
pr o p orti o n d e c ert ai ns gr o u p es t a x o n o mi q u es, n ot a m m e nt affili és à l’ or dr e d es
Al p h a pr ot e o b a ct eri a ( S A R 1 1, Ri c k ettsi al es, R hi z o bi al es, a n d R h o d o b a ct er a c e a e) et à l a f a mill e
d es S y n e c h o c o c c us F a mil y I ét é pl us f ai bl e d a ns l es z o n es c o nt a mi n é es q u e d a ns l es z o n es p e u
c o nt a mi n é es. E n r e v a n c h e, l a pr o p orti o n d e gr o u p es affili és à l’ or dr e d es Fl a v o b a ct erii a, d es
B et a pr ot e o b a ct eri a et d es G a m m a pr ot e o b a ct eri a ét ai e nt pl us i m p ort a nt e d a ns l es z o n es o ù
l a c o nt a mi n ati o n ét ait m a xi m al e. C es pr e mi ers r és ult ats d e di v ersit é t a x o n o mi q u e o nt m o ntr é
u n eff et dir e ct d e l a c o nt a mi n ati o n e n E T Ms s ur l es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n.
T o ut ef oi s, l’ a n al ys e e n r és e a u x d e c o -o c c urr e n c e a m o ntr é d es r el ati o ns f ort es e ntr e
t a x a m ais a ussi e ntr e l e b a ct éri o pl a n ct o n et l’ ultr a p h yt o pl a n ct o n. C e c o u pl a g e e ntr e c es d e u x
c o m p arti m e nts a p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e u n eff et i n dir e ct d es E T Ms s ur l e
b a ct éri o pl a n ct o n. En eff et, la t o xi cit é d es E T Ms vis - à-vi s du c o m p arti m e nt
ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u e a p u e ntr ai n er u n e li b ér ati o n d e M O D et f a v ori s er c ert ai ns gr o u p es
d e b a ct éri o pl a n ct o n. Ai nsi, l e d é v el o p p e m e nt d e gr o u p es p o u v a nt êtr e c o nsi d ér és c o m m e d es
c o pi otr o p h es a ét é o bs er v é d a ns l es z o n es c o nt a mi n é es d e l a r a d e d e T o ul o n, pl us c o m p étitifs
q u e l es gr o u p es oli g otr o p h es et , d’ u n e c ert ai n e m a ni èr e, et tir a nt d e c e f ait a v a nt a g e d e l a

c o nt a mi n ati o n e n E T M. E nfi n, il est i nt ér ess a nt d e n ot er i ci q u e l es ar c h é es ét ai e nt tr ès p e u
r e pr és e nt é es d a ns l es é c h a ntill o ns d’ e a u, q u el q u e s oit l e sit e. D ur a nt t o ut e l’ a n al ys e , l es
ar c h é es o nt ét é c o nsi d ér é es c o m m e f ai s a nt p arti e d e l a fr a cti o n d es O T Us r ar es ( < 1 % d es
s é q u e n c es t ot al es). Ai nsi, il n’ a p as ét é p ossi bl e d e c o n cl ur e s ur l’i m p a ct d’ u n e c o nt a mi n ati o n
m ulti pl e e n E T Ms s ur c e g r o u p e.
Fi n al e m e nt, c ett e ét u d e a a ussi p er mi s d’ ét u di er l’i m p a ct d’ u n e c o nt a mi n ati o n
m ulti pl e e n E T Ms s ur l a di v ersit é f o n cti o n n ell e d e c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n. L a
c o nt a mi n ati o n a e u u n i m p a ct n é g atif s ur c ert ai n es f o n cti o ns, n ot a m m e nt li é es a u x
m é c a ni s m es d e d éf e ns e c o ntr e u n e p ert ur b ati o n ( i. e. d é gr a d ati o n d es x é n o bi oti q u es).
C e p e n d a nt, u n c ert ai n d e gr é d e r ésili e n c e f o n cti o n n ell e d a ns l es z o n es c o nt a mi n é es a p u êtr e
mi s e n é vi d e n c e . Il est n é c ess air e d e r est er m es ur é à l a l u mi èr e d e c es r és ult ats c ar l es o util s
d e pr é di cti o ns f o n cti o n n ell es r est e nt tr ès r é c e nts et l es b as es d e d o n n é es n e s o nt p as
e x h a usti v es , n ot a m m e nt e n c e q ui c o n c er n e l es f o n cti o ns e n li e n a v e c u n e r ési st a n c e a u x
E T Ms.
C ett e ét u d e a t o ut d e m ê m e p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e u n li e n e ntr e l a
m ulti c o nt a mi n ati o n e n E T M et l’ a b o n d a n c e, l a ri c h ess e, l a c o m p ositi o n et l es f o n cti o ns d es
c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es pl a n ct o ni q u es. T o ut ef oi s, l a c o m pl e xit é d u mili e u n at ur el n e
p er m et p as d e c o n cl ur e s ur l’i nfl u e n c e r el ati v e d es E T Ms p ar r a p p ort a u x a utr es c o n diti o ns
e n vir o n n e m e nt al es. Il a p p ar ait n é c ess air e d’a p pr of o n dir l es r és ult ats o bt e n us à l’ ai d e
d’ e x p éri m e nt ati o n e n l a b or at oir e. L e f o n cti o n n e m e nt d es or g a ni s m es att a c h és à u n e s urf a c e
( c o m p arti m e nt bi ofil m) s e m bl e a ussi tr ès diff ér e nt d u f o n cti o n n e m e nt d es c o m m u n a ut és d e
l a c ol o n n e d’ e a u, n ot a m m e nt e n m ati èr e d e r é p o ns e à u n str ess, d e q u el q u e n at ur e q u e c e
s oit. D e pl us, l es ét u d es d e l’i m p a ct d’ u n e c o nt a mi n ati o n e n E T M s ur u n e c o m m u n a ut é
c o m pl e x e d e bi ofil m e n mili e u m ari n c ôti er n at u r el s o nt i n e xi st a nt es. C’ est d a ns c ett e o pti q u e
q u e l e c h a pitr e V pr és e nt er a l’ a n al ys e d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es att a c h és à u n e
s urf a c e i m m er g é e ( bi ofil m) l e l o n g d u gr a di e nt d e m ulti c o nt a mi n ati o n. C ett e ét u d e est b as é e
s ur l a m ê m e c a m p a g n e d e t err ai n q u e c ell e d é crit e d a ns c e c h a pitr e.
201 C H A PI T R E V.
C H A PI T R E V. I N F L U E N C E D E L A M U L TI C O N T A MI N A TI O N E N E T M D E L’ E A U
S U R L A D E N SI T É E T L A DI V E R SI T É G É N È TI Q U E D E S C O M M U N A U T É S D E
P R O C A R Y O T E S D A N S L E S BI O FI L M S
V. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e
D a ns l e c h a pitr e pr é c é d e nt, l es r el ati o ns e ntr e u n e m ulti c o nt a mi n ati o n e n E T M d a ns l a r a d e

d e T o ul o n et l’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es d a ns l a c ol o n n e
d’ e a u o nt ét é pr és e nt és . D a ns u n e pr o bl é m ati q u e e n vir o n n e m e nt al e pl us l ar g e, c e c h a pitr e s e
f o c ali s er a s ur l es r el ati o ns e ntr e l a c o nt a mi n ati o n e n E T M et l es pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es
( b a ct éri es et ar c h é es) et a ut otr o p h es ( c y a n o b a ct éri es) d a ns d es bi ofil ms f or m és e n s urf a c e et
a u f o n d d e l a c ol o n n e d’ e a u d e l a r a d e d e T o ul o n. L es r el ati o ns e ntr e l es c o m m u n a ut és d u
c o m p arti m e nt pl a n ct o ni q u e et d u c o m p arti m e nt bi ofil m d a ns c e c o nt e xt e d e f ort e
c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e o nt ét é ét u di é . S’il a ét é pl usi e urs f oi s d é m o ntr é q u e l a c o m p ositi o n
d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d e c es d e u x c o m p arti m e nts ét ait diff ér e nt e, l a c o ntri b uti o n
d es c o m m u n a ut és e n vir o n n a nt es à l a c ol o ni s ati o n d’ u n s u p p ort et à l’ ét a bliss e m e nt d’ u n
bi ofil m, n ot a m m e nt e n mili e u m ari n c ôti er s o u mi s à d es p ert ur b ati o ns i m p ort a nt es r est e à c e
j o ur tr ès p e u c o n n u e ( P oll et et al. , 2 0 1 8). D e pl us, l es eff ets d’ u n e c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e
s ur d es bi ofil ms n at ur el s c o m pl e x es o nt é g al e m e nt tr ès p e u ét é ét u di és. L a pr o d u cti o n d’ u n e
m atri c e e x o p ol y m èri q u e et l a str u ct ur ati o n d a ns l’ es p a c e d es bi ofil ms i n d ui s e nt d e s
m é c a ni s m es d e r ésist a n c e diff ér e nts d e c e u x utili s és p ar l es c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es q ui
p o urr ai e n t o c c asi o n n er u n e diff ér e n c e d e r é p o ns e a u m ê m e gr a di e nt d e c o nt a mi n ati o n
m ulti pl e.
D a ns c e c o nt e xt e, c e c h a pitr e est b as é s ur l a m ê m e ét u d e d e t err ai n d’ u n m oi s, e n J ui n
2 0 1 5, q u e c ell e pr és e nt é e d a ns l e c h a pitr e pr é c é d e nt. L a d e nsit é et l a str u ct ur e d es
c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es ass o ci é es à d es pl a q u es e n p ol y c ar b o n at e ( m at éri a u pl asti q u e
us u el) i m m er g é es e n s urf a c e et a u f o n d d e l a c ol o n n e d’ e a u, d ét er mi n é es p ar q P C R et p ar l a
t e c h ni q u e d e s é q u e n ç a g e h a ut d é bit Ill u mi n a Mis e q s o nt pr és e nt és . P o ur c ett e ét u d e, l es
m ê m es v ari a bl es e n vir o n n e m e nt al es q u e d a ns l e c h a pitr e pr é c é d e nt o nt ét é utili s é es.
C e p e n d a nt, ell es o nt ét é m es ur é es diff ér e m m e nt p o ur mi e u x a p pr é h e n d er l es q u a ntit és
t ot al es d’ E T M a u x q u ell es a ur o nt ét é e x p os és l es bi ofil ms p e n d a nt l e ur d é v el o p p e m e nt. Ai nsi,

l es c o n c e ntr ati o ns e n E T M s o nt d es v al e urs l a bil es i nt é gr é es s ur u n m oi s p ar d es c a pt e urs
p assifs d e t y p e D G T. L es pri n ci p a u x o b j e ctifs d e c ett e ét u d e ét ai e nt : (i) d’ ét u di er l a v ari a bilit é
s p ati al e d e l a d e nsit é et d e l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es d a ns l es bi ofil ms l e
l o n g d u gr a di e nt d e c o nt a mi n ati o n, (ii) d’ i d e ntifi er l es s o ur c es p ot e nti ell es d e pr o c ar y ot es d es
c o m m u n a ut és e n vir o n n a nt es c a p a bl es d e c ol o ni s er l es s urf a c es i m m er g é es et (iii) d e m ettr e
e n é vi d e n c e l es f a ct e urs e n vir o n n e m e nt a u x cl és str u ct ur a nt l es c o m m u n a ut és d e bi ofil m.
V. 2. E vi d e n c e f or mi cr o bi al bi ofil m c o m m u nit y str u ct uri n g b y s e di m e nt

cl os e n e ss r at h e r t h a n m ulti c h e mi c al c o nt a mi n ati o n or b a ct eri o pl a n kt o n
c o m p ositi o n
C ett e p arti e est pr és e nt é e s o us l a f or m e d’ u n arti cl e s o u mi s et a ct u ell e m e nt e n r é vi si o n d a ns

l a r e v u e E n vir o n m e nt al Mi cr o bi ol o g y. L es r éf ér e n c es s o nt t o ut es pr és e nt es d a ns l a p arti e
R éf ér e n c es à l a fi n d e c e m a n us crit.
Cl é m e nt C o cl et 1, 2 , C é dri c G ar ni er2 , S é b asti e n D’ O n ofri o2 , G a ël D urri e u2 , E mili e P as er o3 ,

C hri st o p h e L e P o u p o n 2 , D ari o O m a n o vi ć4 , J e a n-Ulri c h M ull ot 5 , B e nj a mi n Miss o n 2 a n d J e a n -
Fr a n ç oi s Bri a n d 1 *
1
U ni v ersit é d e T o ul o n, L a b or at oir e M A PI E M, E A 4 3 2 3, T o ul o n, Fr a n c e, 2 U ni v ersit é d e T o ul o n,
Ai x M ars eill e U ni v ersit é, C N R S, I R D, M e dit err a n e a n I nstit ut e of O c e a n o gr a p h y ( MI O), U M 1 1 0,
Fr a n c e, 3
Mi cr o bi a e n vir o n n e m e nt O bs er v at oir e O c é a n ol o gi q u e, A v e n u e Pi err e F a br e 6 6 6 5 0
B a n y uls s ur m er Fr a n c e, 4
R u đ er B oš k o vi ć I nstit ut e, Di visi o n f or M ari n e a n d E n vir o n m e nt al
R es e ar c h, Bij e ni č k a 5 4, Z a gr e b, Cr o ati a, 4
L A S E M-T o ul o n, B as e N a v a l e D e T o ul o n, B P 6 1, 8 3 8 0 0
T o ul o n, Fr a n c e
*
: c orr es p o n di n g a ut h or; e m ail: bri a n d @ u ni v -tl n.fr; t el: 3 3 4 9 4 1 4 6 7 6 0; U ni v ersit é d e T o ul o n,
M A PI E M, E A 4 3 2 3, T o ul o n, Fr a n c e
Ori gi n alit y -Si g nifi c a n c e St at e m e nt

T hi s i s t o o ur k n o wl e d g e, t h e first s p ati o -t e m p or al st u d y of t h e m ari n e mi cr o bi al bi ofil m
c o m m u nit y str u ct ur es i n r el ati o n wit h a nt hr o p o g e ni c gr a di e nts, s e di m e nt cl os e n ess, a n d
b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es. O ur r es ults s u p p ort t h e h y p ot h esi s t h at b e nt hi c c o m m u niti es
pl a y a n ess e nti al r ol e i n mi cr o bi al c ol o ni z ati o n, e v e n i n a str o n gl y c o nt a mi n at e d ar e a. W e al s o
d e m o nstr at e d t h e li mit e d i m p a ct of str o n g m et al c o nt a mi n ati o n o n bi ofil m c o m m u niti es
i n di c at e d r esi st a n c e or r esili e n c e c a p a citi es t o m ulti pl e c h e mi c al str ess. T hi s h as i m pli c ati o n
f or t h e bi of o uli n g i n t h e e n vir o n m e nt a n d t h eir e c o n o mi c i m p a cts.
V. 2. 1. A b str a ct
A nt hr o p o g e ni c pr ess ur e a n d s p e cifi c all y m et alli c p oll ut a nts m a y disr u pt mi cr o bi al e c os yst e ms

i n c o ast al ar e as, i n cl u di n g pl a n kt o ni c or bi ofil m c o m m u niti es. T hi s st u d y ai m e d at d et er mi ni n g
t h e p o orl y st u di e d i m p a cts of c h e mi c al p oll ut a nts o n m ari n e mi cr o bi al bi ofil m c o m m u nit y. W e
c o m p ar e d s u c h i nfl u e n c e t o t h e c o ntri b uti o n of pl a n kt o ni c mi cr o or g a ni s ms t o t h e bi ofil m
c o m m u nit y c o m p ositi o n c o m bi ni n g t a x o n o mi c bi o m ar k er a n d n et w or k a n al ysi s. I n ert P C
pl at es w er e i m m ers e d f or o n e m o nt h at fi v e sit es i n T o ul o n B a y ( N ort h -W est er n
M e dit err a n e a n S e a) al o n g m ulti -el e m e nt al c h e mi c al gr a di e nts, at b ot h t h e s urf a c e a n d b ott o m
of t h e w at er c ol u m n. S e a w at er w as s a m pl e d w e e kl y d uri n g o n e m o nt h f or b ot h c h e mi c al a n d
Ill u mi n a s e q u e n ci n g of 1 6 S r R N A g e n e a m pli c o ns. Bi ofil ms w er e s a m pl e d aft er o n e m o nt h of
i m m ersi o n. T h e hi g hl y di v ersifi e d bi ofil m d e m o nstr at e d si g nifi c a nt di ssi mil ariti es a c c or di n g t o
d e pt h, w h at e v er t h e sit e , wit h b ott o m bi ofil ms e nri c h e d i n g e n er a r e p ort e d as k e y m e m b er s
of s e di m e nts. T his s u g g ests t h at t a x a fr o m b e nt hi c c o m m u niti es m a y pl a y a n ess e nti al r ol e i n
b ott o m s urf a c e c ol o ni z ati o n, e v e n i n a str o n gl y c o nt a mi n at e d ar e a. C o n v ers el y t o pl a n kt o ni c
c o m m u niti es, t h e o v er all li mit e d i m p a ct of c h e mi c al c o nt a mi n ati o n o n bi ofil m c o m m u niti es
i n di c at e d r esi st a n c e or r esili e n c e c a p a citi es t o m ulti pl e c h e mi c al str ess.
V. 2. 2. I ntr o d u cti o n
M ari n e mi cr o bi al bi ofil ms ar e di v ersifi e d mi cr o or g a ni s ms e m b e d d e d i n a s elf -pr o d u c e d m atri x

of e xtr a c ell ul ar p ol y m eri c s u bst a n c es t h at a d h er e t o a s u bstr at e. S urf a c e c ol o ni z ati o n b y
mi cr o b es i n m ari n e e n vir o n m e nt pr o vi d e n u m er o us a d v a nt a g es t o t h es e or g a ni s ms i n cl u di n g
gr e at er a c c ess t o n utriti o n al r es o ur c es, e n h a n c e d or g a ni s m i nt er a cti o ns, a n d gr e at er
e n vir o n m e nt al st a bilit y ( C ost ert o n, 1 9 9 5; D e c h o, 2 0 0 0; M c D o u g al d et al. , 2 0 1 1; S alt a et al. ,
2 0 1 3; D a n g a n d L o v ell, 2 0 1 6) . Es p e ci all y, bi ofil m c o nstit ut es a m aj or b a ct eri al lif est yl e
hi g hli g hti n g t h e e c ol o gi c al s u c c ess of bi ofil ms as h a bit at f or m e rs ( Fl e m mi n g et al. , 2 0 1 6)
H o w e v er, bi ofil ms al s o c o ntri b ut e t o d el et eri o us eff e cts b y r e d u ci n g h y dr o d y n a mi c
p erf or m a n c e a n d i n cr e asi n g f u el c o ns u m pti o n w h e n c ol o ni zi n g s hi p h ull s ( S c h ultz et al. , 2 0 1 1)
or pr o m oti n g t h e c orr osi o n of m et alli c str u ct ur es li k e off -s h or e pl atf or ms or m ari n e r e n e w a bl e
f a ciliti es ( P aï ss é et al. , 2 0 1 3; Ki p a n d V e e n, 2 0 1 5; M a cl e o d et al. , 2 0 1 6). T h e y ar e al s o a ct ors
of pl asti c c ol o ni z ati o n a n d p ot e nti all y d e gr a d ati o n as k e y m e m b ers of t h e pl asti s p h er e, w hi c h
b e c o m es a pr o mi n e nt m ari n e e n vir o n m e nt al iss u e ( Z ettl er et al. , 2 0 1 3; D e br o as et al. , 2 0 1 7;
D uss u d et al. , 2 0 1 8; O b er b e c k m a n n et a l., 2 0 1 8). I n t hi s c o nt e xt, i m pr o vi n g o ur k n o wl e d g e
a b o ut mi cr o bi al bi ofil m c o m m u nit y str u ct ur e, e c ol o g y a n d f u n cti o ni n g i n c o ast al e c os yst e ms
c o ul d l e a d t o a b ett er u n d erst a n di n g of t h e r es p o ns e a n d a d a pt ati o n of r el at e d
mi cr o or g a ni s ms t o e n vir o n m e nt al s tr ess es, t h us c o ntri b uti n g t o m a n a g e m or e effi ci e ntl y
e c ol o gi c al ri s k a n d e c o n o mi c h az ar ds.
As tr a nsiti o n al z o n es b et w e e n t err estri al, ri v eri n e, a n d m ari n e e c os yst e ms, c o ast al
e c os yst e ms pr es e nt n at ur all y str o n g s p ati al h et er o g e n eit y i n p h ysi c o -c h e mi c al c o n diti o ns.
B a ct eri al c o m m u niti es of n at ur al bi ofil ms w er e r e p ort e d t o b e dir e ctl y dri v e n b y t h eir
e c os yst e m f e at ur es s u c h as s ali nit y, t e m p er at ur e ( L a u et al. , 2 0 0 5), ti d al l e v el ( Qi a n et al. ,
2 0 0 3) , di ss ol v e d o x y g e n ( N o c k er et al. , 2 0 0 7), n utri e nts ( L a w es et al. , 2 0 1 6) or s u bstr at a ( C hi u
et al. , 2 0 0 7). N at ur al bi ofilms f or m e d u n d er diff er e nt e n vir o n m e nt al c o n diti o ns c o ul d v ar y i n
t h eir d e nsit y, m or p h ol o g y, as w ell as di v ersit y a n d p h yl o g e n eti c str u ct ur e ( G hi gli o n e et al. ,
2 0 0 9; O b er b e c k m a n n et al. , 2 01 8) . I n a d diti o n, d u e t o si g nifi c a nt ur b a n a n d i n d ustri al
d e v el o p m e nt i n c o ast al ar e as, t h es e e c os yst e ms ar e e x p os e d t o a di v ersit y of a nt hr o p o g e ni c
di st ur b a n c es a cti n g as l o c al p ot e nti all y s el e cti v e pr ess ur es ( H al p er n et al. , 2 0 0 8). C h e mi c al
c o nt a mi n ati o n, a n d es p e ci all y tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n h as n o w b e e n d e m o nstr at e d t o
o c c ur fr e q u e ntl y i n a nt hr o pi z e d c o ast al ar e as ( B o y d et al. , 2 0 0 5; T h e M er m e x Gr o u p et al. ,
2 0 1 1; L af a bri e et al. , 2 0 1 3). B e c a us e mi cr o bi al bi ofil m c o m m u niti es w er e s h o w n t o b e

i nfl u e n c e d b y s o m e l o c al e n vir o n m e nt al c o n diti o ns ( L e e et al. , 2 0 1 4; Bri a n d et al. , 2 0 1 7), t h e y
c o ul d al s o b e si g nifi c a ntl y aff e ct e d b y c h e mi c al c o nt a mi n a nts e n c o u nt er e d i n c o ast al s e a w at er
a n d s e di m e nt. T hi s c o ul d e x pl ai n w h y c o nt a mi n at e d ar e as oft e n pr es e nt di v er g e nt bi ofil m
c o m m u nit y c o m p ositi o n, c o m p ar e d t o u n c o nt a mi n at e d ar e as ( W e bst er a n d N e gri, 2 0 0 6;
Bri a n d et al. , 2 01 2; M c Elr o y et al. , 2 0 1 6; P oll et et al. , 2 0 1 8). A m o n g c h e mi c al c o nt a mi n a nts,
m ulti pl e tr a c e m et alli c c o nt a mi n ati o ns h a v e b e e n d e m o nstr at e d t o c o ntri b ut e i n s h a pi n g
mi cr o bi al c o m m u nit y’s str u ct ur e i n h a biti n g s e v er al e n vir o n m e nts i n cl u di n g fr es h w at er
( A g ui n a g a et al. , 2 0 1 8), s e a w at er ( W e bst er a n d N e gri, 2 0 0 6; S h e e b a et al. , 2 0 1 7; C o cl et et al. ,
2 0 1 9) , fr es h w at er s e di m e nt ( G o u g h a n d St a hl, 2 0 1 1; Ni et al. , 2 0 1 6; Mi a o et al. , 2 0 1 9) a n d
m ari n e s e di m e nt ( Q u er o et al. , 2 0 1 5; Mi ss o n et al. , 2 0 1 6). H o w e v er, r el ati o ns hi ps b et w e e n
n at ur al a n d c o m p l e x m ari n e bi ofil m o n o n e h a n d, a n d tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n o n t h e ot h er
h a n d, r e m ai ns t o b e d et er mi n e d.
K e y mi cr o bi al i nt er a cti o ns as c o o p er ati o n a n d c o m p etiti o n or m e c h a ni s ms i n cl u di n g
i ntr as p e ci es a n d i nt ers p e ci es c o m m u ni c ati o n h a v e al s o b e e n i d e ntifie d as criti c al f or t h e
mi cr o bi al bi ofil m c o m m u nit y ( D a n g a n d L o v ell, 2 0 1 6). I n a d diti o n t o i nt ers p e ci es r el ati o ns hi ps
i nsi d e t h e bi ofil m, mi cr o bi al c o m m u niti es i n ot h er s urr o u n di n g c o m p art m e nts li k e s e a w at er
or s e di m e nt c a n gr e atl y i nfl u e n c e t h e f or m ati o n a n d t h e d e v el o p m e nt of n at ur al m ari n e
bi ofil m. S e v er al st u di es o n st ai nl ess st e el, p ol y c ar b o n at e, a n d gl ass s urf a c es i n di c at e t h at
artifi ci al s urf a c es ar e c ol o ni z e d b y a s u bs et of t h e t ot al di v ersit y of mi cr o or g a ni s ms i n h a biti n g
t h e s urr o u n di n g s e a w at er ( D a n g a n d L o v ell, 2 0 0 2 a, 2 0 0 2 b; J o n es et al. , 2 0 0 7; L e e et al. , 2 0 0 8).
W hil e b a ct eri o pl a n kt o ni c a n d bi ofil m c o m m u niti es ar e r e g ul arl y r e p ort e d t o b e di ssi mil ar, t h e
a ct u al r el ati v e r ol e of pl a n kt o ni c a n d b e nt hi c c o m m u niti es o n bi ofil m f or m ati o n r e m ai ns
l ar g el y u n k n o w n. Si n c e pl a n kt o ni c a n d b e nt hi c c o m m u niti es r es p o n d r a pi dl y t o c h a n gi n g
e n vir o n m e nt al c o n diti o ns ( D uss u d et al. , 2 0 1 8; O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 8), w e h y p ot h esi z e d
t h at s p ati al h et er o g e n eit y of s urr o u n di n g mi cr o bi al c o m m u niti es s er vi n g as i n o c ul u m f or
bi ofil ms al o n g a c h e mi c al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt c o ul d l e a d t o a si mil ar s p ati al tr e n d i n bi ofil m
c o m m u nit y c o m p ositi o n.
I n t hi s st u d y, w e us e d 1 6 S r R N A g e n e s e q u e n ci n g t o i n v esti g at e t h e pr o k ar y oti c bi ofil m
c o m m u niti es f or m e d o n i n ert P C pl at es a n d c oll e ct e d fr o m fi v e sit es at t h e s urf a c e a n d b ott o m
of t h e s e a w at er c ol u m n, al o n g t h e c h e mi c al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt i n t h e T o ul o n B a y ( N W
M e dit err a n e a n S e a). O ur ai ms w er e t o (i) c h ar a ct eri z e p att er ns of bi ofil m mi cr o bi al
c o m m u niti es al o n g t h e w at er c o l u m n a n d a cr os s e n vir o n m e nt al gr a di e nts i n t h e b a y, (ii)

i d e ntif y p ot e nti al s o ur c es of pr o k ar y oti c s urf a c e c ol o ni z ers i n t h e s urr o u n di n g c o m m u niti es,
a n d (iii) i d e ntif y k e y e n vir o n m e nt al dri v ers a n d u n d erst a n d h o w t h e y li n k t o mi cr o bi al bi ofil m
c o m m u nit y s tr u ct ur e.
V. 2. 3. E x p eri m e nt al Pr o c e d ur es
V. 2. 3. 1. I m m er si o n sit es, e x p eri m e nt al d esi g n a n d s a m pl e c oll e cti o n
T h e fi v e i m m ersi o n sit es ( i. e. 4 1 p, Pt 1 5, Pt 1 2, MI S a n d 6 e xt) w er e l o c at e d t hr o u g h o ut t h e s e mi -

e n cl os e d T o ul o n B a y ( N ort h -W est er n M e dit err a n e a n S e a, Fr a n c e), fr o m t h e e ntr a n c e of t h e
b a y t o t h e n ort h -w est er n a nt hr o pi z e d ar e a ( Fi g ur e V- 1 ). A d es cri pti o n of s a m pl e’ s
c h ar a ct eri sti cs c a n b e f o u n d i n T a bl e D - 1.
P ol y c ar b o n at e w as c h os e n as a c o m m o n pl asti c s u bstr at e f o u n d i n s e a w at er. P C pl at es
w er e pr e vi o usl y s a n d bl ast e d t o pr o m ot e mi cr o bi al a d h esi o n. All pl at es h a v e b e e n i m m ers e d
i n t h e fi v e sit es at t h e s urf a c e ( 1 m d e pt h) a n d t h e b ott o m ( 1 m a b o v e s e di m e nt) of t h e w at er
c ol u m n, o v er a p e ri o d of o n e m o nt h, fr o m J u n e 1 st t o J u n e 2 9t h, 2 0 1 5. At t h e e n d of i m m ersi o n
( 2 8 d a ys), P C pl at e bi ofil m s a m pl es w er e c oll e ct e d a n d w as h e d wit h st eril e artifi ci al s e a w at er.
Bi ofil m s a m pl es w er e c oll e ct e d b y s cr a pi n g i n d i vi d u all y t hr e e pl at es of 2 5 c m2 at e v er y sit e ( n
= 3 0), pl a c e d u pri g ht i n st eril e cr y ot u b es, a n d st or e d fr oz e n at -8 0° C f or l at er a n al ysi s ( Bri a n d
et al. , 2 0 1 7). A d diti o n all y, s e a w at er s a m pl es ( 1 L) w er e c oll e ct e d fr o m e a c h i m m ersi o n sit e, at
b ot h s urf a c e a n d b ott o m of w at er c ol u m n, e v er y w e e k o v er t h e o n e -m o nt h e x p eri m e nt ( n =
5 0), as d es cri b e d i n C o cl et et al. (2 0 1 9) .
��
�
��
� � ��
��
��
��
��
��
��
�
�
��
� ��
�
V. 2. 3. 2. E n vir o n m e nt al m e a s ur e m e nts
F or e a c h s a m pli n g sit e a n d d e pt h, w at er t e m p er at ur e (° C), s ali nit y, diss ol v e d o x y g e n ( m g. L - 1

a n d %) a n d c hl or o p h yll a ( µ g. L - 1) w er e m e as ur e d o n sit e usi n g m ulti -p ar a m et er pr o b e
( H y dr ol a b D S 5, O T T). N utri e nts ( D O C, N O $# , P O #& $ ) a n d di ss ol v e d tr a c e m et al w er e als o
a n al y z e d as d et ail e d i n C o cl et et al. (2 0 1 8, 2 0 1 9) . A d diti o n all y, l a bil e tr a c e m et al s
c o n c e ntr ati o ns, c o nsi d er e d t o b e m or e r e pr es e nt ati v e fr o m t h e bi o a v ail a bl e fr a cti o n ( C aill at
et al. , 2 0 1 4; H a n et al. , 2 0 1 4; Ki m et al. , 2 0 1 6), w er e ass ess e d at e v er y s a m pli n g sit e a n d d e pt h
usi n g t hr e e p assi v e s a m pl ers ( diff usi v e gr a di e nts i n t hi n -fil ms – D G T) i m m ers e d f or t h e w h ol e
s ur v e y ( n = 3 0). D G T d e vi c es, s a m pl e pr e p ar ati o n a n d a n al yti c al m et h o ds f or m ulti -el e m e nt
a n al ysi s i n D G T el u at es w er e d es cri b e d i n Ci n dri ć et al. (2 0 1 7) a n d ar e s u m m ari z e d i n A N N E X E
D.
V. 2. 3. 3. D N A e xtr a cti o n, 1 6 S r R N A g e n e a m pli c o n s e q u e n ci n g a n d q u a ntifi c ati o n
Bi ofil m m at eri als w er e e x tr a ct e d usi n g t h e P o w er Bi ofil m â D N A is ol ati o n Kit ( Qi a g e n)

f oll o wi n g t h e s u p pli er’s i nstr u cti o ns.
T h e 1 6 S r R N A g e n e V 4 -V 5 r e gi o n w as a m plifi e d wit h pri m ers 5 1 5 F -Y/ 9 2 6 R ( P ar a d a et
al. , 2 0 1 6). T h e P C R r e a cti o n ( 5 0 μL) c o nt ai n e d 2 5 μ L of 2 X G o T a q â L o n g P C R M ast er Mi x
( Pr o m e g a), 1 μ M of e a c h pri m er 5 1 5 F-Y/ 9 2 6 R, a n d a p pr o xi m at el y 2 n g of D N A. T h e f oll o wi n g
t h er m al c y cli n g s c h e m e w as us e d: i niti al d e n at ur ati o n at 9 5° C f or 5 mi n, 3 0 c y cl es of
d e n at ur ati o n at 9 5° C f or 4 5 s, a n n e ali n g at 5 0° C f or 1 mi n, f oll o w e d b y e xt e nsi o n at 7 2° C f or 1
mi n. T h e fi n al e xt e nsi o n w as c arri e d o ut at 7 2° C f or 1 0 mi n. P C R pr o d u cts w er e c h e c k e d o n a
1. 5 % a g ar os e g el. N o a m plifi c ati o n w as yi el d e d f or n e g ati v e c o ntr ol s c o nsi sti n g i n t h e r e a cti o n
mi xt ur e wit h Milli Q w at er as t e m pl at e. A m pli c o ns w er e t h e n p air e d -e n d s e q u e n c e d ( 2 x 2 5 0
b p) wit h a n Ill u mi n a Mi S e q s e q u e n c er b y t h e G e T - P L a G e pl at ef or m ( C ast a n et-T ol os a n,
F R A N C E).
Q u a ntifi c ati o n of 1 6 S r R N A g e n e w as p erf or m e d b y q P C R usi n g pri m ers B A C 3 3 8f/ 5 1 5 R
( B orr el et al. , 2 0 1 2). A m plifi c ati o n r e a cti o ns w er e p erf or m e d i n tri pli c at e i n a Li g ht C y cl er 4 8 0
th er m o c y cl er ( Qi a g e n) wit h G o T a q â S y br Gr e e n m ast er mi x ( Pr o m e g a) i n a fi n al v ol u m e of 1 0
μl c o nt ai ni n g 0. 2 5 μ M of e a c h pri m er a n d 2 n g of D N A. S eri al 1 0 -f ol d dil uti o ns of a li n e ari z e d
r e c o m bi n a nt pl as mi d r a n gi n g fr o m 1 0 7 t o 1 0 2 c o pi es w er e als o a m plifi e d i n d u pli c at e i n e a c h
q P C R r u n t o pr o d u c e a st a n d ar d c ur v e us e d f or d et er mi ni n g 1 6r R N A g e n e c o p y n u m b er i n t h e
s a m pl es.
V. 2. 3. 4. Bi oi nf or m ati c a n al y sis
F or w ar d a n d r e v ers e r e a ds w er e m er g e d usi n g P E A R 0. 9. 8 wit h d ef a ult o pti o ns (J. Z h a n g et al. ,

2 0 1 4) . R a w s e q u e n c es w er e a n al yz e d usi n g M a c Qii m e v. 1. 9. 1 s oft w ar e ( C a p or as o et al. , 2 0 1 0).
Bri efl y, b ar c o d e, pri m er, s h ort er s e q u e n c es ( < 1 0 0 b p i n l e n gt h) a n d s e q u e n c es wit h
a m bi g u o us b as e c all s or h o m o p ol y m er r u ns e x c e e di n g 1 0 b p w er e r e m o v e d. T h e r e m ai ni n g
s e q u e n c es w er e assi g n e d t o o p er ati o n al t a x o n o mi c u nits ( O T Us) a n d cl ust er e d at a 9 7 %
t hr es h ol d usi n g U cl ust al g orit h m ( E d g ar, 2 0 1 0), b ot h cl os e d a n d o p e n r ef er e n c e O T U pi c ki n g,
b as e d o n t h e SI L V A (r el e as e 1 2 8) d at a b as e ( Pr u ess e et al. , 2 0 0 7; Q u ast et al. , 2 0 1 3). L o w
a b u n d a n c e O T U ( < 0. 0 0 5 %) w er e filt er e d as r e c o m m e n d e d b y B o k uli c h et al . (2 0 1 3) . S e q u e n c es
cl assifi e d as mit o c h o n dri a or c hl or o pl ast w er e r e m o v e d fr o m t h e O T U t a bl e, c orr es p o n d i n g t o
6 1 0 O T Us. A t ot al of 2 3 3 1 2 0 r e a ds w er e fi n all y o bt ai n e d r e pr es e nti n g 1 2 8 7 7 O T Us. O T U t a bl e
w as n or m ali z e d b y r a n d o m s u bs a m pli n g t o t h e s m a ll est n u m b er of s e q u e n c es ( i. e. 5 8 2 8). T h e
1 6 S r R N A g e n e s e q u e n c es h a v e b e e n d e p osit e d i n t h e N C BI S e q u e n c e R e a d Ar c hi v e ( S R A)
d at a b as e u n d er Bi o Pr oj e ct I D P RJ N A 5 2 2 3 8 9.
V. 2. 3. 5. D at a a n al y sis
All d at a a n al ysis a n d pl ots w er e d o n e i n R St u di o usi n g t h e c or e di stri b uti o n ( R C or e T e a m,

2 0 1 7) . D et ail s o n d at a a n al ysi s i s gi v e n i n A N N E X E D . Bri efl y, t h e al p h a di v ersit y w as c al c ul at e d
i n Qii m e usi n g C h a o 1, e q uit a bilit y, O bs er v e d O T Us, P D w h ol e, S h a n n o n a n d Si m ps o n i n di c es
( C a p or as o et al. , 2 0 1 0). O n e-w a y a n d t w o -w a y A N O V A t ests a n d p ost -h o c c o m p ari s o ns w er e
us e d t o ass ess diff er e n c es b et w e e n lif est yl e, s a m pli n g sit es a n d d e pt hs f or l a bil e m et al
c o n c e ntr ati o ns, al p h a di v ersit y i n di c es a n d pr o k ar y ot e d e nsiti es. Pri n ci p al c o m p o n e nt a n al ysi s
( P C A) w as e m pl o y e d t o o bs er v e diff er e n c e i n e n vir o n m e nt al pr ofil e b et w e e n b ot h s a m pli n g
sit es a n d d e pt hs, usi n g F a ct o Mi n e R p a c k a g e ( L ê et al. , 2 0 0 8). O nl y e n vir o n m e nt al v ari a bl es
wit h si g nifi c a nt diff er e n c e ( p < 0. 0 1) w er e fitt e d o n t h e P C A pl ot usi n g e n vfit f u n cti o n ( v e g a n
p a c k a g e) ( O ks a n e n et al. , 2 0 1 6). N o n m etri c m ulti di m e nsi o n al s c ali n g ( n M D S) or di n ati o n a n d
Hi er ar c hi c al cl ust eri n g a n al ysis b as e d o n Br a y -C urti s di ssi mil arit y m atri c es, usi n g t h e v e g a n
p a c k a g e, w as us e d t o vis u ali z e t a x o n o mi c c o m m u nit y pr ofil es. P er m ut ati o n al m ult i pl e a n al ysis

of v ari a n c e ( P E R M A N O V A) t ests w er e us e d t o i d e ntif y si g nifi c a nt diff er e n c es i n b a ct eri al
c o m m u nit y str u ct ur e b et w e e n lif est yl e, s a m pli n g sit es, a n d d e pt hs. T o i n v esti g at e t h e
r el ati o ns hi ps b et w e e n bi ofil m c o m m u nit y a n d e n vir o n m e nt al v ari a bl es , r e d u n d a n c y a n al ysis
( R D A) w as p erf or m e d o n t h e gl o b al c o m m u nit y usi n g t h e v e g a n p a c k a g e i n R as alr e a d y
d es cri b e d ( C o cl et et al. , 2 0 1 8, 2 0 1 9). A li n e ar di s cri mi n a nt a n al ysi s ( L D A) eff e ct si z e a n al ysi s
( L EfS e) ( S e g at a et al. , 2 0 1 1) w as us e d t o d et er mi n e si g nifi c a ntl y diff er e nti all y di stri b ut e d O T Us
b et w e e n d e pt hs or sit es. C orr el ati o n n et w or ks w er e g e n er at e d b y C o N e T ( C o o c c urr e n c e
N et w or k) pl u gi n 1. 1. 1. b et a ( F a ust a n d R a es, 2 0 1 6). T h e n et w or ks w er e filt er e d b y c orr el ati o n
m a g nit u d es < -0. 8 a n d > 0. 8. T h e n et w or ks w er e v is u aliz e d b y C yt os c a p e 3. 4. 0 ( S h a n n o n et al. ,
2 0 0 3) . K e yst o n e O T Us w er e s el e ct e d usi n g b et w e e n n ess c e ntr alit y ( B C) > 0. 0 2 a n d cl os e n ess
c e ntr alit y ( C C) > 0. 3. H e at m a ps w er e us e d t o vi s u ali z e t h e S p e ar m a n c orr el ati o ns b et w e e n
bi ofil m k e yst o n e O T Us a n d e n vir o n m e nt al v ari a bl es g e n er at e d usi n g C o m pl e x H e at m a p
p a c k a g e ( G u et al. , 2 0 1 6).
V. 2. 4. R es ults
V. 2. 4. 1. P h y si c al a n d c h e mi c al e n vir o n m e nt al c h ar a ct eriz ati o n of T o ul o n B a y s e a w at er
T hirt y -t hr e e p h ysi c o c h e mi c al e n vir o n m e nt al v ari a bl es w er e or di n at e d i n a P C A (Fi g ur e V- 2 )

a n d a ll r a w v al u es ar e pr es e nt e d i n T a bl e D - 2 a n d T a bl e D - 3. I n t h e P C A, t h e first t w o pri n ci p al
c o m p o n e nts e x pl ai n e d 6 4. 4 % of t h e v ari a bilit y i n t h e d at a s et a n d 1 7 e n vir o n m e nt al v ari a bl es
w er e si g nifi c a ntl y di s cri mi n a nts ( e n vfit, p < 0. 0 1). P C 1 w as m ai nl y i nfl u e n c e d o n t h e o n e h a n d
b y tr a c e m et al c o nt a mi n a nts ( e. g. di ss ol v e d a n d l a bil e C u, C d, P b a n d Z n), w hi c h w er e
n e g ati v el y c orr el at e d wit h P C A 1, a n d o n t h e ot h er h a n d b y o c e a ni c tr a c ers ( R b a n d Sr), w hi c h
s h o w e d a p ositi v e c orr el ati o n wit h t hi s P C. A si g nifi c a nt i n cr e as e i n b ot h di s cr et e di ss ol v e d a n d
i nt e gr at e d D G T-l a bil e C d, C u, P b a n d Z n c o n c e ntr ati o ns w as o bs er v e d fr o m t h e
u n c o nt a mi n at e d sit e ( 4 1 p) t o e n cl os e d sit es ( MI S a n d 6 e xt) i n t h e m ost a nt hr o pi z e d ar e a
( A N O V A; p < 0. 0 5) ( T a bl e D - 2). P C 2 w as n e g ati v el y c orr el at e d wit h di ss ol v e d a n d l a bil e C u
a n d p ositi v el y c orr el at e d wit h P b, es p e ci all y. S urf a c e of c o nt a mi n at e d sit es w as c h ar a ct eri z e d
b y el e v at e d di ss ol v e d a n d l a bil e C u c o n c e ntr ati o n s w hil e b ott o m w at er w as c h ar a ct eri z e d b y
el e v at e d di ss ol v e d a n d l a bil e P b c o n c e ntr ati o ns. Di ss ol v e d a n d l a bil e m et al c o n c e ntr ati o ns
w er e str o n gl y p ositi v el y c orr el at e d. T h us, a m o n g t h e 1 7 si g nifi c a nt e n vir o n m e nt al v ari a bl es

o nl y l a bil e m et al c o n c e ntr ati o ns ( C d, C u, P b, a n d Z n) a n d t h e ot h er si g nifi c a nt v ari a bl es
( Di ss ol v e d B a, B e, Cr, M n, R b, S b, Sr, S ali nit y, a n d T N) w er e us e d i n t h e f oll o wi n g a n al ys es.
V. 2. 4. 2. Al p h a di v er sit y of pr o k ar y oti c fr a cti o n s
Ri c h n ess a n d di v ersit y i n di c es all s h o w e d t h e s a m e tr e n d wit h si g nifi c a ntl y hi g h er v al u es i n

bi ofil m c o m p ar e d t o s e a w at er ( Fi g ur e D - 1) ( A N O V A; p < 0. 0 5). I n bi ofil m s a m pl es, b ot h
ri c h n ess a n d di v ersit y i n di c es w er e si g nifi c a ntl y hi g h er f or b ott o m s a m pl es c o m p ar e d t o
s urf a c e o n es ( A N O V A; p < 0. 0 5) e x c e pt f or t h e ri c h n ess a n d P D _ W h ol e at t h e m ost e n cl os e d
sit e ( 6 e xt) (Fi g ur e D - 2). A d diti o n all y, e x c e pt Si m ps o n i n d e x, di v ersit y a n d ri c h n ess i n di c es
diff er e d si g nifi c a ntl y b et w e e n sit es ( A N O V A, p < 0. 0 5) ( Fi g ur e D - 2). B as e d o n t h es e i n di c es,
l o w est ri c h n ess a n d di v ersit y w as f o u n d i n MI S sit e w hil e sit es Pt 1 5 a n d 6 e xt di s pl a y e d t h e
hi g h est di v ersit y.
6 e xt _ B
4 S ali nit y
Di s s ol v e d _ P b Di s s ol v e d _ Sr
Di s s ol v e d _ M n Di s s ol v e d _ R b
Di s s ol v e d _ S b
L a bil e _ P b
Di s s ol v e d _ B e
2
Di s s ol v e d _ B a
L a bil e _ C d
Pt 1 5 _ B
L a bil e _ Z n
6 e xt _ S 41p_ B
Di s s ol v e d _ ZC nd Pt 1 5 _ S
P C 2 ( 1 8. 8 %)
0 MI S _ B
41p_ S
Pt 1 2 _ S
Pt 1 2 _ B
−2
L a bil e _ C u
Di s s ol v e d _ C u
T N
−4 Di s s ol v e d _ Cr
MI S _ S
−5 0 5
P C 1 ( 4 6. 6 %)
Fi g ur e V- 2 Pri n ci p al c o m p o n e nt a n al ysis b i pl ot of t h e e n vir o n m e nt al v ari a bl es of s urf a c e a n d b ott o m s e a w at er

c oll e ct e d at t h e 5 diff er e nt sit es. C ol or of s y m b ols d e p e n d o n sit e s a m pli n g.
V. 2. 4. 3. Bi ofil m v er s u s pl a n kt o ni c pr o k ar y oti c c o m m u niti es
Alt h o u g h t h e b a ct eri al p h yl a Pr ot e o b a ct eri a, r e pr es e nti n g 5 8 % a n d 4 9 % of t ot al r e a ds, a n d

B a ct er oi d et es, r e pr es e nti n g 2 7 % a n d 3 1 %, w er e n u m eri c all y d o mi n a nt i n b ot h pl a n kt o ni c a n d
bi ofil m c o m m u niti es, r es p e cti v el y, s u bst a nti al diff er e n c es i n c o m m u nit y c o m p ositi o n
b et w e e n lif est yl es w er e o bs er v e d at t h e p h yl u m l e v el a n d b el o w ( Fi g ur e V- 3 ). U P G M A
cl ust eri n g s h o w e d t h at s e a w at er ( cl ust ers I a n d II) a n d bi ofil m ( cl ust ers III t o VII) c o m m u niti es
w er e cl e arl y di sti n ct, s h o wi n g o nl y 2 5 % of si mil arit y ( Br a y -C urti s i n d e x) ( Fi g ur e V- 3 ).
P E R M A N O V A t ests ( T a bl e D - 4) c o nfir m e d t h at diff er e n c es b et w e e n “lif est yl es ” w er e
si g nifi c a nt a n d e v e n gr e at er t h a n t h e t a x o n o mi c r a n k i s l o w ( P E R M A N O V A, R 2 = 0. 4 0 t o 0. 6 5,
p < 0. 0 0 1). S e a w at er s a m pl es ( cl ust ers I a n d II) w er e d o mi n at e d b y Fl a v o b a ct eri a c e a e ( 2 0 ±
1. 6 %), S A R 1 1 S urf a c e 1 cl a d e ( 1 5 ± 2. 3 %), R h o d o b a ct er a c e a e ( 1 5 ± 1. 3 %), S y n e c h o c o c c us ( 8. 1
± 0. 4 5 %), S A R 1 1 6 cl a d e ( 7. 3 ± 0. 7 8 %) a n d H ali e a c e a e ( 7. 0 ± 0. 7 9 %). Bi ofil m s a m pl es ( i. e.
cl ust ers III t o VII) w er e d o mi n at e d b y R h o d o b a ct er a c e a e ( 1 9 ± 0. 6 8 %), Fl a v o b a ct eri a c e a e ( 1 5
± 1. 1 %), S a pr os pir a c e a e ( 7. 7 ± 0. 8 0 %), Pl a n ct o m y c et a c e a e ( 5. 4 ± 0. 6 2 %), Fl a m m e o vir g a c e a e
( 3. 2 ± 0. 1 7 %) a n d H y p h o m o n a d a c e a e ( 3. 2 ± 0. 3 3 %).
Ar c h a e a h a d l o w r el ati v e a b u n d a n c es i n b ot h s e a w at er a n d bi of il m s a m pl es (l ess t h a n
0. 0 6 % of t ot al s e q u e n c es). T h us, Ar c h a e a h a v e b e e n c o nsi d er e d as “ ot h ers ” i n t h e f oll o wi n g
a n al ysi s, w hi c h w as t h e r ar e fr a cti o n.
T h e di sti n ct n ess of b a ct eri al c o m m u niti es w as al s o r efl e ct e d i n t h e n u m b er of s h ar e d
O T Us a cr oss t h e t w o lif est yl es ( Fi g ur e D - 3). Bi ofil m h a d t h e l ar g est n u m b er of u ni q u e O T Us
( o nl y o bs er v e d i n t hi s c o m p art m e nt) ( n = 1 1 0 9 9; 8 6 %), b ut t h es e w er e m ostl y r ar e O T Us.
S e a w at er h a d t h e l o w est n u m b er of u ni q u e O T Us ( n = 8 3 3; 6. 5 %). W e f o u n d 9 4 5 O T Us ( 7. 3 %)
s h ar e d b et w e e n t h e bi ofil m a n d s e a w at er s a m pl es, w hi c h w as d efi n e d as t h e “ c or e
c o m m u nit y ”.
B F _ Pt 1 5 _ S 2
B F _ Pt 1 5 _ S 1
B F _ Pt 1 5 _ S 3
VII
B F _ 6 e xt _ S 2
B F _ 6 e xt _ S 1
B F _ 6 e xt _ S 3
BF_41p_ S2
BF_41p_ S1
BF_41p_ B2
VI
BF_41p_ B1 F a mil y
BF_41p_ B3
Ot h er s
BF_41p_ S3
B F _ Pt 1 5 _ B 3 U n a s si g n e d
B F _ Pt 1 5 _ B 2 C yt o p h a gi a. C yt o p h a g al e s. Fl a m m e o vir g a c e a e
B F _ Pt 1 5 _ B 1 Fl a v o b a ct erii a. Fl a v o b a ct eri al e s. Cr y o m or p h a c e a e
B F _ 6 e xt _ B 2
Fl a v o b a ct erii a. Fl a v o b a ct eri al e s. Fl a v o b a ct eri a c e a e
B F _ 6 e xt _ B 1
S p hi n g o b a ct erii a. S p hi n g o b a ct eri al e s. S a pr o s pir a c e a e
B F _ 6 e xt _ B 3
V S p hi n g o b a ct erii a. S p hi n g o b a ct eri al e s. u n c ult ur e d
B F _ MI S _ B 3
B F _ MI S _ B 1 C y a n o b a ct eri a. S u b s e cti o nI. F a mil yI
B F _ MI S _ B 2 P h y ci s p h a er a e. P h y ci s p h a er al e s. P h y ci s p h a er a c e a e
B F _ Pt 1 2 _ B 3
Pl a n ct o m y c et a ci a. Pl a n ct o m y c et al e s. Pl a n ct o m y c et a c e a e
B F _ Pt 1 2 _ B 1
Al p h a pr ot e o b a ct eri a. C a ul o b a ct er al e s. H y p h o m o n a d a c e a e
B F _ Pt 1 2 _ B 2
B F _ Pt 1 2 _ S 2
Al p h a pr ot e o b a ct eri a. R hi z o bi al e s. P h yll o b a ct eri a c e a e
B F _ Pt 1 2 _ S 1 IV Al p h a pr ot e o b a ct eri a. R h o d o b a ct er al e s. R h o d o b a ct er a c e a e
B F _ Pt 1 2 _ S 3 Al p h a pr ot e o b a ct eri a. Ri c k ett si al e s. S A R 1 1 6. cl a d e
B F _ MI S _ S 3
Al p h a pr ot e o b a ct eri a. S A R 1 1. cl a d e. S urf a c e. 1
B F _ MI S _ S 1 III
Al p h a pr ot e o b a ct eri a. S p hi n g o m o n a d al e s. Er yt hr o b a ct er a c e a e
B F _ MI S _ S 2
G a m m a pr ot e o b a ct eri a. C ell vi bri o n al e s. H ali e a c e a e
S W _ Pt 1 5 _ B
S W _ Pt 1 2 _ B G a m m a pr ot e o b a ct eri a. G a m m a pr ot e o b a ct eri a.I n c ert a e. S e di s. U n k n o w n. F a mil y
S W _ MI S _ S G a m m a pr ot e o b a ct eri a. X a nt h o m o n a d al e s. J T B 2 5 5. m ari n e. b e nt hi c. gr o u p
S W _ Pt 1 2 _ S
II
S W _ MI S _ B
S W _ Pt 1 5 _ S
S W _ 6 e xt _ B
S W _ 6 e xt _ S
S W_41p_ S
I
S W_41p_ B
0. 7 5 0. 5 0 0. 2 5 0. 0 0 00 22 55 55 00 7 755 1 10 000
Br a y − C urti s Di s si mil arit y R el vatiev ea abbuu nn dd aan nc ec (e %)( %)
R el ati
Fi g ur e V- 3 C o m p ositi o n of h et er otr o p hi c mi cr o bi al c o m m u nit y at t h e f a mil y l e v el i n s e a w at er ( S W ) a n d bi ofil m ( B F) at s urf a c e ( S) a n d b ott o m ( B) s a m pl es at t h e 5 diff er e nt

sit es of T o ul o n B a y. E a c h b ar r e pr es e nts t h e r el ati v e a b u n d a n c e of f a mil y i n t h e st u di e d s a m pl es. T h e d e n dr o gr a m w as c o n d u ct e d fr o m t h e O T U a b u n d a nc e t a bl e usi n g Br a y -
C urtis dissi m il arit y. T h e s c al e b ar of t h e d e n dr o gr a m r e pr es e nts t h e dissi mil arit y l e v el ( %) b et w e e n h et er otr o p hi c c o m m u nit y.
T w o s e p ar at e c o -o c c urr e n c e n et w or ks w er e c o nstr u ct e d t o e x a mi n e p ot e nti al

ass o ci ati o ns b et w e e n b a ct eri o pl a n kt o n a n d s urf a c e -att a c h e d b a ct eri a i n b ot h s urf a c e a n d
b ott o m s a m pl es ( Fi g ur e V- 4 ). I n b ot h s urf a c e a n d b ott o m n et w or ks, 7 2 % a n d 8 0 % of p ot e nti al
ass o ci ati o ns w er e n e g ati v e, wit h t a x a o bs er v e d m ai nl y i n bi ofil m b ei n g p o orl y ass o ci at e d wit h
t a x a m ai nl y o bs er v e d i n s e a w at er, a n d v er y f e w t a x a o bs er v e d i n b ot h lif est yl es a b u n d a ntl y.
A n o v er vi e w of ass o ci ati o ns r e v e al e d t h at k e yst o n e O T Us S A R 1 1 6 cl a d e, S A R 1 1 cl a d e, N S 5
m ari n e gr o u p f or s e a w at er a n d T e n a ci b a c ul u m, u n c ult ur e d O M 1 9 0, B D 1 -7 cl a d e f or bi ofil m
s h o w e d t h e hi g h es t n u m b er of n e g ati v e ass o ci ati o ns.
V. 2. 4. 4. Diff er e n c es i n bi ofil m c o m m u niti es b et w e e n s urf a c e a n d b ott o m s e a w at er of

T o ul o n B a y
Pr o k ar y ot e d e nsiti es, esti m at e d b y q P C R, r a n g e d b e t w e e n 5. 4 x 1 0 4 a n d 2. 5 x 1 0 7 1 6 S r R N A

g e n e c o pi es. c m - 2 aft er o n e m o nt h of i m m ersi o n (Fi g ur e D - 4). A n A N O V A t est c o nfir m e d n o
si g nifi c a nt diff er e n c e b et w e e n s urf a c e a n d b ott o m d e nsiti es ( A N O V A; p > 0. 0 5). Hi er ar c hi c al
cl ust eri n g r e v e al e d pri m ar y d e pt h str u ct ur ati o n of bi ofil m c o m m u niti es. S a m pl es w er e
gr o u p e d i nt o fi v e di sti n ct cl ust ers, t h e cl ust er V bri n gi n g t o g et h er n e arl y all t h e b ott o m
c o m m u niti es e x c e pt t h os e at t h e o p e ni n g of t h e b a y o n t h e o p e n s e a (sit e 4 1 p) ( P E R M A N O V A,
p < 0. 0 0 1) ( Fi g ur e V- 3 ; Fi g ur e D - 5 a n d T a bl e D - 4). W hil e R h o d o b a ct er a c e a e ( 1 7-2 0 %) a n d
Fl a v o b a ct eri a c e a e ( 1 5 -1 6 %) w er e t h e m ost a b u n d a nt f a mili es at b ot h d e pt hs, t h e s urf a c e
bi ofil ms w er e als o c h ar a ct eri z e d b y hi g h pr o p orti o ns of S a pr os pir a c e a e ( 9. 0 ± 1. 4 %) a n d
H y p h o m o n a d a c e a e ( 4. 4 ± 0. 4 0 %) w h er e as b ott o m bi ofil ms w er e r at h er c h ar a ct eri z e d b y
Pl a n ct o m y c et a c e a e ( 7. 3 ± 0. 9 4 %) a n d S a pr os pir a c e a e ( 6. 4 ± 0. 5 7 %). G oi n g b e y o n d t h es e
d o mi n a nt f a mili es, a t ot al of 1 3 t a x o n o mi c i n di c at ors w er e i d e ntifi e d w h e n c o m p ari n g s urf a c e
a n d b ott o m bi ofil m c o m m u niti es ( T a bl e a u V- 1 ). At t h e f a mil y l e v el, N S 1 1-1 2 m ari n e gr o u p
( S p hi n g o b a ct erii a) a n d U n c ult ur e d E 0 1 9 C-2 6 ( G a m m a pr ot e o b a ct eri a) w er e di s cri mi n a nt of
t h e b ott o m bi ofil m as w ell as t h e or d ers B a ct er oi di a I n c ert ae S e di s, U n c ult ur e d
Pl a n ct o m y c et es a n d Ar e ni c ell al es a n d t h e p h yl u m A cti n o b a ct eri a. O T Us assi g n e d t o t h e
g e n er a Fl u vii c ol a ( Fl a v o b a ct erii a), Tr o pi ci m o n as ( Al p h a pr ot e o b a ct eri a), D es ulf or h o p al us
( D etlt a pr ot e o b a ct eri a) a n d P ersi cir h a b d us ( V err u c o mi cr o bi a e) w er e si g nifi c a ntl y dis cri mi n a nt
of t h e b ott o m bi ofil m c o m m u niti es. N o t a x o n w as si g nifi c a ntl y dis cri mi n a nt of t h e s urf a c e
bi ofil m c o m m u niti es.
A
Lit ori c ol a N S 1 1- 1 2 m ari n e
S A R 1 1 6 cl a d e U n c. gr o u p U n c. P ositi v e i nt er a cti o n
A cti n o b a ct eri a Pl a n ct o m y c et es
S A R 1 1 cl a d e N S 4 m ari n e gr o u p
O M 4 3 cl a d e S urf a c e 1 U n c. N e g ati v e i nt er a cti o n
B a ct er oi d et es Pr ot e o b a ct eri a
C a n di d at u s Cr y o m or p h a c e a e S A R 8 6 cl a d e U n c.
A q uil u n a U n c. B al n e ol a
S A R 1 1 6 cl a d e C y a n o b a ct eri a V err u c o mi cr o bi a
Pl a n kt o m ari n a
O M 6 0( N O R 5) cl a d e
S A R 1 1 6 cl a d e U n c. S e a w at er Bi ofil m
L o kt a n ell a
T e n a ci b a c ul u m
S A R 1 1 cl a d e
S urf a c e 1 U n c. P S 1 cl a d e U n c.
S A R 1 1 cl a d e
S urf a c e 1 U n c. S A R 8 6 cl a d e U n c.
A E G E A N- 1 6 9 Wi n o gr a d s k y ell a
m ari n e gr o u p
N S 5 m ari n e gr o u p N S 5 m ari n e gr o u p N S 5 m ari n e gr o u p
S A R 1 1 cl a d e N S 5 m ari n e gr o u p
S urf a c e 1 U n c.
B D 1- 7 cl a d e
N S 5 m ari n e gr o u p A s ci di a c ei h a bit a n s Bl a st o pir ell ul a
N S 4 m ari n e gr o u p
S A R 8 6 cl a d e U n c. S A R 1 1 6 cl a d e U n c. R h o d o b a ct er a c e a e
C a n di d at u s
A cti n o m ari n a N S 5 m ari n e gr o u p O M 6 0( N O R 5) cl a d e
O M 1 9 0 U n c.
Synechococcus
L e wi n ell a
S A R 1 1 cl a d e R u e g eri a
S urf a c e 1 U n c. S A R 1 1 cl a d e F or m o s a
T at e y a m ari a S urf a c e 1 U n c.
N S 1 1- 1 2 m ari n e O M 6 0( N O R 5) cl a d e
gr o u p U n c.
Er yt hr o b a ct er a c e a e
A E G E A N- 1 6 9 S A R 1 1 cl a d e A s ci di a c ei h a bit a n s
L o kt a n ell a N S 5 m ari n e gr o u p m ari n e gr o u p S urf a c e 1 U n c. O M 6 0( N O R 5) cl a d e
P u ni c ei c o c c a c e a e
U n a s si g n e d C a n di d at u s R 7 6- B 1 2 8 S A R 1 1 S urf a c e 1 KI 8 9 A cl a d e
U n c. S A R 1 1 6 cl a d e U n c.
T e n d eri a U n c. O M 1 9 0 U n c.
P h yll o b a ct eri a c e a e S A R 1 1 6 cl a d e U n c.
C a n di d at u s S A R 1 1 cl a d e
A cti n o m ari n a N S 5 m ari n e gr o u p S urf a c e 1 U n c.
S a n d ar a ci n a c e a e
O M 6 0( N O R 5) cl a d e U n c.
Lit ori c ol a O M 6 0( N O R 5) cl a d e
O M 6 0( N O R 5) cl a d e
T e n a ci b a c ul u m
S A R 1 1 6 cl a d e R h o d o b a ct er a c e a e C a n di d at u s
L e wi n ell a B al n e ol a A q uil u n a
S A R 1 1 6 cl a d e U n c.
S 2 5- 5 9 3 U n c. A s ci di a c ei h a bit a n s R h o d o b a ct er a c e a e
R h o d o b a ct er a c e a e Pl a n kt o m ari n a
Fl a v o b a ct eri a c e a e O M 4 3 cl a d e S A R 8 6 cl a d e U n c.
J T B 2 5 5 m ari n e N S 5 m ari n e gr o u p
F or m o s a
b e nt hi c gr o u p U n c. L o kt a n ell a N S 5 m ari n e gr o u p
P u ni c ei c o c c a c e a e
N S 4 m ari n e gr o u p U n c. J T B 2 5 5 m ari n e
B D 1- 7 cl a d e N S 5 m ari n e gr o u p b e nt hi c gr o u p U n c. N S 5 m ari n e gr o u p
u n c ult ur e d Fl a m m e o vir g a c e a e R h o d o b a ct er a c e a e
R h o d o b a ct er a c e a e
U n c. U n c.
Fl a v o b a ct eri a c e a e
N S 5 m ari n e gr o u p S A R 8 6 cl a d e U n c.
S a pr o s pir a c e a e U n c. H ali e a c e a e N S 5 m ari n e gr o u p
N S 1 1- 1 2 m ari n e
Fl a m m e o vir g a c e a e J T B 2 5 5 m ari n e
gr o u p U n c
U n c. b e nt hi c gr o u p U n c. R h o d o b a ct er a c e a e G a m m a pr ot e o b a ct eri a S A R 8 6 cl a d e U n c.
C a n di d at u s U n c.
A cti n o m ari n a N S 4 m ari n e gr o u p
U n c. Cr y o m or p h a c e a e C a n di d at u s
U n c. G a m m a pr ot e o b a ct eri a T e n d eri a
P s e u d o h o n gi ell a
U n c.
A ur eit al e a N S 2 b m ari n e gr o u p
J T B 2 5 5 m ari n e P S 1 cl a d e U n c. G a m m a pr ot e o b a ct eri a
R h o d o b a ct er a c e a e S ulfit o b a ct er
b e nt hi c gr o u p U n c. U n c.
U n c. A q ui b a ct er
B
G a m m a pr ot e o b a ct eri a
Synechococcus U n c. Er yt hr o b a ct er a c e a e
A q ui b a ct er A q ui b a ct er S ulfit o b a ct er
Fi g ur e V- 4 C o -oc c urr e n c e s u b -n et w or ks usi n g C O N E T a n al ysis of b a c t eri al t a x a d eri v e d fr o m t h e O T U t a bl e i n s urf ac e ( A) a n d b ott o m ( B) s a m pl es a n d s h o wi n g o nl y st atisti c all y
si g nifi c a nt c orr el ati o ns. N o d es c ol ors c orr es p o n d t o m ai n b act eri o pl a n kt o n cl ass es. Pi e c h art pl ots i nt o n o d es i n di c at e O T U d istri b uti o n b et w e e n S W a n d B F s a m pl es. Gr e e n
a n d r e d li n es r e pr es e nt p ositi v e a n d n e g ati v e c orr el ati o ns, r es p e cti v el y.
T a bl e a u V- 1 R es ults of li n e ar di scri mi n a nt a n al ysi s t est t o i d e ntif y diff er e nti all y a b u n d a nt O T Us f or s a m pli n g d e pt h c o m p aris o ns usi n g L Ef S e ( L o g L D A s c or e > 2; p < 0. 0 5).
D o m ai n P h yl u m Cl ass Or d er F a mil y G e n us L D A s c or e P
B a ct eri a A cti n o b a ct eri a * A ci di mi cr o bii a A ci di mi cr o bi al es S v a 0 9 9 6 m ari n e gr o u p Ot h er 2, 7 7 < 0, 0 0 1
B a ct eri a A cti n o b a ct eri a * A ci di mi cr o bii a A ci di mi cr o bi al es S v a 0 9 9 6 m ari n e gr o u p U n c. a cti n o b a ct eri u m 2, 0 2 < 0, 0 0 1
B a ct eri a A cti n o b a ct eri a * A ci di mi cr o bii a A ci di mi cr o bi al es S v a 0 9 9 6 m ari n e gr o u p U n c. B act. 3, 2 3 < 0, 0 0 1
B a ct eri a B a ct er oi d et es B a ct er oi di a I n c ert a e S e dis* Dr a c o ni b a ct eri a c e a e Dr a c o ni b a ct eri u m 1, 8 6 < 0, 0 0 1
B a ct eri a B a ct er oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Cr y o m or p h a c e a e Fl u vii c ol a * 2, 5 8 < 0, 0 0 1
B a ct eri a B a ct er oi d et es S p hi n g o b act erii a S p hi n g o b act eri al es N S 1 1 _ 1 2 m ari n e gr o u p *
U n c. B act. 2, 5 0 < 0, 0 0 1
B a ct eri a Pl a n ct o m yc et es O M190 U n c. Pl a n ct o m yc et e * U n c. pl a n ct o m y c et e U n c. pl a n ct o m y c et e 2, 4 2 < 0, 0 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b act eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R hi z o bi al es *
O C S 1 1 6 cl a d e U n c. B act. 2, 2 5 < 0, 0 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b act eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d o b a ct er al es R h o d o b a ct er a c e a e Tr o pi ci m o n as * 2, 2 9 < 0, 0 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b act eri a D elt a pr ot e o b act eri a D es ulf o b act er al es D es ulf o b ul b a c e a e D es ulf or h o p al us *
2, 1 0 < 0, 0 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b act eri a G a m m a pr ot e o b act eri a Ar e ni c ell al es * Ar e ni c ell a c e a e Ar e ni c ell a 2, 8 3 < 0, 0 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b act eri a G a m m a pr ot e o b ac t eri a E 0 1 _ 9 C _ 2 6 m ari n e gr o u p U n c. B act * . U n c. B act. 2, 4 9 < 0, 0 0 1
B a ct eri a V err u c o mi cr o bi a V err u c o mi cr o bi a e V err u c o mi cr o bi al es V err u c o mi cr o bi a c e a e P ersi cir h a b d us *
2, 0 8 < 0, 0 0 1
S a m pl e S a m pl e
12 W
S_ W
W
p_ W
W
15 W
W
Pt _ B F
MI _ B F
BF
BF
F
BF
6e S W
W
Pt B F
BF
6e BF
F
_B
Pt _ S
MI _ S
S
41 S
S
Pt S
_B
_S
5_
2_
_
5_
2_
_
p_
p_
p_
S_
15
12
xt
xt
xt
xt
S
S
1
1
41
6e
41
41
6e
MI
Pt
Pt
MI
Pt
Pt
N S 2 b m ari n e gr o u p ( O T U 2 1)
N S 5 m ari n e gr o u p ( O T U 3 4)
N S 5 m ari n e gr o u p ( O T U 3 3)
N S 5 m ari n e gr o u p ( O T U 3 5) C a n di d at u s A cti n o m ari n a ( O T U 5 4)
C a n di d at u s A cti n o m ari n a ( O T U 6 5)
S A R 8 6 cl a d e U n c. ( O T U 3 6) N S 5 m ari n e gr o u p ( O T U 6 7)
S A R 1 1 6 cl a d e U n c. ( O T U 7 1)
A E G E A N − 1 6 9 m ari n e gr o u p ( O T U 9 2) C o u nt s
S A R 1 1 cl a d e S urf a c e 1 U n c. ( O T U 7 8)
P S 1 cl a d e U n c. ( O T U 8 2) 250
S A R 1 1 6 cl a d e ( O T U 1 0 7)
N S 5 m ari n e gr o u p ( O T U 1 0 3) 500
N S 5 m ari n e gr o u p ( O T U 1 1 1) N S 5 m ari n e gr o u p ( O T U 1 0 4)
O M 6 0( N O R 5) cl a d e ( O T U 1 1 5) 750
S A R 8 6 cl a d e U n c. ( O T U 1 2 0)
S A R 1 1 6 cl a d e ( O T U 1 2 3)
N S 5 m ari n e gr o u p ( O T U 1 2 5) B al n e ol a ( O T U 1 3 2)
1000
S A R 8 6 cl a d e U n c. ( O T U 1 3 7)
S A R 1 1 cl a d e S urf a c e 1 U n c. ( O T U 1 6 2) S A R 1 1 S urf a c e 1 U n c. ( O T U 1 4 9)
Cr y o m or p h a c e a e U n c. ( O T U 1 5 3) 1250
A s ci di a c ei h a bit a n s ( O T U 1 7 6)
A s ci di a c ei h a bit a n s ( O T U 1 5 9)
N S 4 m ari n e gr o u p ( O T U 1 9 1) N S 4 m ari n e gr o u p ( O T U 1 6 1)
Fl a v o b a ct eri a c e a e ( O T U 1 6 9) M atri c e
R u e g eri a ( O T U 2 0 3) Fl a v o b a ct eri a c e a e ( O T U 1 7 5) BF
N S 4 m ari n e gr o u p ( O T U 1 8 2)
O M 1 9 0 U n c. ( O T U 2 1 3) S W
A q ui b a ct er ( O T U 1 9 4)
B D 1 − 7 cl a d e ( O T U 2 2 3) O M 1 9 0 U n c. ( O T U 2 0 1)
H ali e a c e a e ( O T U 2 0 9)
T e n a ci b a c ul u m ( O T U 2 2 4) B D 1 − 7 cl a d e ( O T U 2 1 5)
Fl a m m e o vir g a c e a e U n c. ( O T U 2 2 3)
L e wi n ell a ( O T U 2 2 7)
J T B 2 5 5 m ari n e b e nt hi c gr o u p U n c. ( O T U 2 2 4)
Fi g ur e V- 5 B u b bl e pl ots s h o w i n g t h e k e yst o n e O T Us fr o m s urf a c e ( A) a n d b ott o m ( B) s a m pl es, e a c h dis pl a yi n g a r el ati v e a b u n d a n c e i n S W ( bl u e) a n d bi ofil m ( gr e e n) s a m pl es.

T h e n et w or k t o p ol o gi es f or s urf a c e or b ott o m s a m pl es s h o w e d diff er e nt p att er ns.

O v er all, at t h e s urf a c e, O T Us ( 5 3 n o d es) a n d s p e ci es ass o ci ati o n ( 7 2 e d g es) w er e l ess
n u m er o us t h a n at t h e b ott o m ( 8 7 n o d es a n d 2 1 1 e d g es). A d diti o n all y, m or e k e yst o n e O T Us
w er e hi g hli g ht e d i n t h e b ott o m ( 2 7) t h a n i n t h e s urf a c e ( 1 6) n et w or k ( Fi g ur e V- 5). K e yst o n e
O T Us affili at e d t o t h e g e n er a O M 1 9 0 a n d B D 1 -7 w er e f o u n d i n s urf a c e a n d b ott o m bi ofil m.
K e yst o n e O T Us affili at e d t o t h e g e n er a R u e g eri a, T e n a ci b a c ul u m a n d L e wi n ell a w er e c e ntr al
i n s urf a c e n et w or k (Fi g ur e V- 5 A) w hil e k e yst o n e O T Us affili at e d t o t h e f a mili es
Fl a v o b a ct eri a c e a e, A q ui b a ct er, H ali e a c e a e, Fl a m m e o vir g a c e a e a n d J T B 2 5 5 m ari n e b e nt hi c
gr o u p ( M B G) w er e c e ntr al i n b ott o m n et w or k ( Fi g ur e V- 5 B).
V. 2. 4. 5. Diff er e n c es i n bi ofil m c o m m u niti es b et w e e n s a m pli n g sit es of T o ul o n B a y
D e nsiti es si g nifi c a ntl y diff er e d b et w e e n sit es ( A N O V A, p < 0. 0 0 1). T h e hi g h est a n d l o w est

d e nsiti es w er e o bs er v e d i n t h e sit e Pt 1 5 ( 1. 2 ± 0. 2 x 1 0 7 c ell. m L - 1) a n d site MI S ( 1. 6 ± 0. 3 x 1 0 6
c ell. m L - 1), r es p e cti v el y (Fi g ur e D - 4).
I n a d diti o n t o t h e d e pt h str u ct ur ati o n of bi ofil m c o m m u niti es, t h e hi er ar c hi c al a n al ysis
r e v e al e d t h at c o m m u nit y c o m p ositi o n diff er e d si g nifi c a ntl y b et w e e n sit es ( P E R M A N O V A, p <
0. 0 0 1) ( T a bl e D - 4). I n or d er t o i d e ntif y a si g nifi c a nt diff er e nti al di stri b uti o n of b a ct eri al gr o u p s
at t h e O T U l e v el i n r el ati o n t o sit e of i m m ersi o n, L Ef S e a n al ys es w er e a p pli e d. F or t hi s t est, w e
c o nsi d er e d e a c h sit e s e p ar at el y as i d e ntifi e d b y t h e hi er ar c hi c al a n al ysi s a n d c o nfir m e d b y
A N O SI M. A t ot al of 3 3 t a x o n o mi c i n di c at ors w er e f o u n d t o b e diff er e nti all y a b u n d a nt i n t h e 5
sit es i n s urf a c e. Sit es 4 1 p a n d 6 e xt e x hi bit e d t h e hi g h est n u m b er of t a x o n o mi c i n di c at ors ( 1 0
f or b ot h sit es). O T Us assi g n e d t o t h e g e n er a Cr o c eit al a, P ol ari b a ct er, T e n a ci ba c ul u m a n d
Wi n o gr a ds k y ell a ( Fl a v o b a ct eri a c e a e), Ps e u d a hr e nsi a, As ci di a c ei h a bit a ns
( Al p h a pr ot e o b a ct eri a) a n d t o t h e f a mili es R h o d o s pirill a c e a e a n d Ps e u d o alt er o m o n a d a c e a e
w er e si g nifi c a ntl y di s cri mi n a nt of sit e 4 1 p, t h e l ess c o nt a mi n at e d sit e ( T a bl e D - 5). O T Us
affili at e d t o Pr ot e o b a ct eri a ( 5 Al p h a pr ot e o b a ct eri a a n d 2 G a m m a pr ot e o b a ct eri a), es p e ci all y
P ar v ul ar c ul a, T at e y a m ari a, Er yt hr o b a ct er, P ar as p hi n g o p y xis a n d J T B 2 5 5 M B G, w er e
si g nifi c a ntl y di s cri mi n ati v e of sit e 6 e xt, t h e m ost c o nt a mi n at e d sit e ( T a bl e D - 5).
At t h e b ott o m, f o ur sit es ( i. e. 4 1 p, Pt 1 2, MI S, a n d 6 e xt) w er e v er y si g nifi c a ntl y di sti n ct,
wit h n u m er o us s p e cifi c O T Us ( T a bl e D - 6). A m o n g O T Us t h at di s cri mi n at e d 4 1 p fr o m ot h er
si t es w er e s e v e n g e n er a assi g n e d t o B a ct er oi d et es, t w o assi g n e d t o Al p h a pr ot e o b a ct eri a a n d
o n e t o V err u c o mi cr o bi a. F o ur m e m b ers of t h e G a m m a pr ot e o b a ct eri a cl ass, es p e ci all y O M 6 0

( N O R 5) cl a d e a n d J T B 2 5 5 M B G w er e i d e ntifi e d as di s cri mi n a nt O T Us of MI S sit e. Fin all y, f o ur
m e m b ers of Al p h a pr ot e o b a ct eri a cl ass si g nifi c a ntl y di s cri mi n at e d t h e 6 e xt sit e.
V. 2. 4. 6. R el ati o n s hi p s b et w e e n bi ofil m c o m m u niti es a n d e n vir o n m e nt al v ari a bl es
I n t hi s st u d y, t h e r el ati v e c o ntri b uti o n of t h e si g nifi c a nt e n vir o n m e nt al v ari a bl es s el e ct e d b y

t h e P C A a n al ysi s i n t h e v ari ati o ns of bi ofil m c o m m u nit y c o m p ositi o n w as t est e d b y R D A.
S urf a c e a n d b ott o m s a m pl es f or m e d t w o s e p ar at e cl ust ers, h o w e v er R D A a n al ysi s f o u n d t h at
t h e s et e n vir o n m e nt al v ari a bl es w e m e as ur e d di d n’t c o ntri b ut e si g nifi c a ntl y to t h e v ari ati o n
i n t h e o v er all bi ofil m c o m m u nit y str u ct ur e ( A N O V A. C C A, p > 0. 0 5).
A d diti o n all y, k e yst o n e O T Us fr o m b ot h s urf a c e a n d b ott o m bi ofil ms e x hi bit e d diff er e nt
r el ati v e a b u n d a n c es b et w e e n s a m pli n g sit es b ut t h e y di d n’t s e e m t o f oll o w a cl e ar tr e n d al o n g
t h e c h e mi c al c o nt a mi n ati o n gr a di e nts (Fi g ur e V- 5 ) o bs er v e d i n T o ul o n B a y (Fi g ur e V- 1 ).
H o w e v er, a m o n g t h e si g nifi c a nt v ari a bl es d efi n e d b y P C A, l a bil e C u w as str o n gl y p ositi v el y
c orr el at e d t o b ot h s urf a c e a n d b ott o m bi ofil m k e yst o n e O T Us ( Fi g ur e V- 6 ). A d diti o n all y, i n t h e
s urf a c e bi ofil ms, k e yst o n e O T Us s e e m e d t o b e str o n gl y p ositi v el y c orr el at e d t o l a bil e C d a n d
di ss ol v e d M n. I n t h e b ott o m bi ofil ms, k e yst o n e O T Us al s o s e e m e d t o b e str o n gl y t o l a bil e P b
a n d Z n a n d di ss ol v e d B e, B a a n d S b.
V. 2. 5. Dis c u ssi o n
T h e v ari ati o ns of c o ast al mi cr o bi al c o m m u niti es al o n g e n vir o n m e nt al gr a di e nts h a v e b e e n

l ar g el y d es cri b e d ( L oz u p o n e a n d K ni g ht, 2 0 0 7; F u hr m a n et al. , 2 0 0 8; F ort u n at o et al. , 2 0 1 1).
I n t hi s st u d y, w e i n v esti g at e d t h e pr o k ar y oti c c o m m u nit y i n T o ul o n B a y usi n g a m or e
c o m pr e h e nsi v e a p pr o a c h t h at i n cl u d e d b ot h pl a n kt o ni c a n d bi ofil m lif est yl es i n s urf a c e vs
b ott o m w at ers. W e p arti c ul arl y e x pl or e d t h e k e y e n vir o n m e nt al dri v ers s h a pi n g t h e
c o m m u nit y str u ct ur e wit hi n a n a nt hr o p o g e ni c all y i m p a ct e d c o ast al ar e a.
Di s s ol v e d _ Cr Di s s ol v e d _ Cr
Di s s ol v e d _ Sr Di s s ol v e d _ Sr
cl u st er 1
cl u st er 1
Di s s ol v e d _ R b Di s s ol v e d _ R b
S ali nit y S ali nit y
Di s s ol v e d _ S b Di s s ol v e d _ S b
Di s s ol v e d _ M n Di s s ol v e d _ M n
L a bil e _ P b L a bil e _ P b
m atri x _ 4 m atri x _ 4
L a bil e _ Z n 1
L a bil e _ Z n 1
cl u st er 2
cl u st er 2
0. 5 0. 5
Di s s ol v e d _ B a 0 Di s s ol v e d _ B a 0
− 0. 5 − 0. 5
−1 −1
L a bil e _ C d L a bil e _ C d
TN TN
L a bil e _ C u L a bil e _ C u
Di s s ol v e d _ B e Di s s ol v e d _ B e
J T B 2 5 5. m ari n e. b e nt hi c. gr.
J T B 2 5 5. m ari n e. b e nt hi c. gr.
Fl a m m e o vir g a c e a e
Fl a m m e o vir g a c e a e
B D 1. 7. cl a d e
A q ui b a ct er
B D 1. 7. cl a d e
A q ui b a ct er
H ali a c e a e
H ali a c e a e
O M 1 9 0. U n c.
O M 1 9 0. U n c.
Fi g ur e V- 6 H e at m a ps s h o wi n g S p e ar m a n c orr el ati o ns b et w e e n s urf ac e ( A) a n d b ott o m ( B) bi ofil m k e yst o n e O T Us a n d t h e m ost dis cri mi n a nt e n v ir o n m e nt al v ari a bl es s el e ct e d
fr o m P C a n al ysis. T h e c ol or i nt e nsit y f or e a c h p a n el c orr es p o n ds t o s p e ar m a n c orr el ati o n, r e d i n di c at es hi g h l e v els of c orr el ati o n w hil e bl u e i n di c at es l o w l e v els of c orr el ati o n.
V. 2. 5. 1. Bi ofil m c o m m u niti es ar e dissi mil ar t o pl a n kt o ni c c o m m u niti es
T h e first g o al of t hi s st u d y w as t o i m pr o v e o ur u n d erst a n di n g o n t h e pr o k ar y oti c c o m m u n it y

di sti n cti o n a n d r el ati o ns hi ps b et w e e n t w o lif est yl es ( i. e. pl a n kt o ni c a n d bi ofil m) i n t h e hi g hl y
c o nt a mi n at e d T o ul o n B a y. Alt h o u g h S W a n d B F c o m m u niti es p oss ess e d c o m m o n t a x o n o mi c
gr o u ps c o nsi d eri n g t h e o v er all c o m m u nit y str u ct ur e, diff er e n c es of str u c t ur e b et w e e n b ot h
lif est yl es w er e o bs er v e d fr o m p h yl u m t o s p e ci e s t a x o n o mi c r a n ks a n d t hi s s e p ar ati o n of
c o m m u nit y str u ct ur e w as hi g h er at t h e l o w est t a x o n o mi c r a n k ( T a bl e D - 4). A d diti o n all y, al p h a
di v ersit y s h o w e d a cl e ar di sti n ct i o n b et w e e n lif est yl es wit h u ni nt uiti v e hi g h er di v ersit y i n
bi ofil ms ( Fi g ur e D - 1). T h e r ar ef a cti o n c ur v es r e a c h e d a pl at e a u, i n di c ati n g t h at s uffi ci e nt
s e q u e n c e d e pt h w as r e a c h e d t o c a pt ur e t h e o v er all di v ersit y i n t h e s a m pl es ( d at a n ot s h o w n).
T h us, t h e hi g h er di v ersit y i n B F s a m pl es c o ul d b e e x pl ai n e d b y a gr e at er fl u x of mi cr o or g a ni s ms
i n d u c e d b y h y dr o d y n a mi c cir c ul ati o n i n S W s a m pl es t h a n i n B F w hi c h i s a n i nt e gr ati v e s yst e m
w h er e mi cr o or g a ni s ms h a v e s ettl e d o nt o s urf a c es d uri n g t h e e ntir e ti m e of i m m ersi o n
( A m ar al-Z ettl er et al. , 2 0 1 5). T h er e b y, mi cr o bi al c o m m u niti es c ol o ni zi n g i m m erse d P C pl at es
w er e m ar k e dl y diff er e nt fr o m t h e mi cr o bi al c o m m u niti es of S W, b ot h at t h e s urf a c e a n d
b ott o m of t h e s e a w at er c ol u m n, a n d irr es p e cti v el y fr o m t h e s a m pli n g sit e. T h es e fi n di n gs
s u p p ort s e v er al pr e vi o us st u di es p oi nti n g t o w ar d a c o ns e ns us t h at b a ct eri o pl a n kt o n
c o m m u nit y str u ct ur e diff ers fr o m i m m ers e d artifi ci al s urf a c e att a c h e d o n es ( Z ettl er et al. ,
2 0 1 3; O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 4; A m ar al-Z ettl er et al. , 2 0 1 5; D e T e n d er et al. , 2 0 1 5;
O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 6; Br y a nt et al. , 2 0 1 6; D e T e n d er, D e vri es e, et al. , 2 0 1 7; Kirst ei n et
al. , 2 0 1 8). Pl asti c, w h at e v er its n at ur e ( Kirst ei n et al. , 2 0 1 8), pr o vi d es a n o v el h a bit at f or
mi cr o or g a ni s ms a n d t h at s p e ci es s orti n g o c c urs, p arti c ul arl y, d uri n g t h e e arl y c ol o ni z ati o n
st a g es ( H arri s o n et al. , 2 0 0 7; W. P. Z h a n g et al. , 2 0 1 4; Br y a nt et al. , 2 0 1 6; O g o n o ws ki et al. ,
2 0 1 8) . Pi o n e er st a g es w er e r estri ct e d t o s p e ci alists dis pl a yi n g a d h esi o n c a p a cit y a n d/ or
e x o p ol y m eri c s e cr eti o n p ot e nti al a n d pr o b a bl y c o m m u ni c ati o n a bilit y ( M c D o u g al d et al. ,
2 0 1 1; Fl e m mi n g et al. , 2 0 1 6). T h e i n cr e as e i n di v ersit y o v er ti m e, l e a di n g t o hi g hl y di v ersifi e d
bi ofil ms as r e p ort e d h er e, w as ass o ci at e d t o t h e r e cr uit m e nt of g e n er ali sts pr o b a bl y
s u p pl e m e nti n g t h e i niti al c o m m u nit y i n t er ms of f u n cti o ns. O ur r es ults, a c c or di n g t o a n al ys es
of artifi ci al s ur f a c e s u p p ort e d bi ofil ms, s u g g est t h at t h e c o m p ositi o n of m ari n e mi cr o bi al
bi ofil ms is g e n er all y di sti n ct fr o m t h e s urr o u n di n g s e a w at er. T h es e diff er e n c es c o ul d b e
str o n gl y li n k e d t o e arl y r e cr uit m e nt of s p e ci ali st mi cr o or g a ni s ms a n d t o a n i n cr e as e of

di v er sit y d u e t o t h e r e cr uit m e nt of g e n er ali sts.
I n r e c e nt st u di es, D e T e n d er, D e vri es e, et al. ( 2 0 1 7) a n d Kirst ei n et al. (2 0 1 8) r e v e al e d
t h at mi cr o bi al c o m m u niti es ass o ci at e d wit h pl asti cs di s pl a y e d a hi g h l e v el of v ari ati o n
b et w e e n b ot h lif est yl es. A c or e gr o u p of s e v er al si n gl e O T Us affili at e d t o J T B 2 5 5 M B G,
Er yt hr o b a ct er a c e a e, S p hi n g o b a ct eri al es, H ali e a c e a a n d Pl a n ct o m y c et a c e a e w er e f o u n d t o b e
a b u n d a nt o n B F b ut w er e r ar el y o bs er v e d fr o m S W s a m pl es. O ur S W s a m pl es e x hi bit e d a l ar g e
n u m b er of O T Us affili at e d t o S A R 1 1 cl a d e S urf a c e 1, S y n e c h o c o c c us, a n d S A R 1 1 6 cl a d e,
c o m m o nl y d et e ct e d i n S W ( Gi o v a n n o ni et al. , 1 9 9 0; C o cl et et al. , 2 0 1 9), b ut r ar el y o bs er v e d
a m o n g B F. M or e o v er, b a ct eri al i nt er a cti o n n et w or k a n al ysis r e v e al e d t h at t h e O T Us o bs er v e d
i n t h e t w o lif est yl es m a y e x p eri e n c e m ut u al e x cl usi o n or c o m p etiti o n as t h e y w er e m ai nl y
n e g ati v el y c orr el at e d ( Fi g ur e V- 4 ). T a k e n t o g et h er, o ur res ults d e n ot e bi ofil m as a di sti n ct
mi cr o bi al ni c h e i n t h e m ari n e e n vir o n m e nt, t h us c o nfir mi n g pr e vi o us st u di es w hi c h j ust
r e p ort e d a diff er e n c e i n c o m m u nit y c o m p ositi o n b et w e e n i m m ers e d s urf a c es a n d t h e
s urr o u n di n g s e a w at er ( D e T e n d er et al. , 2 0 1 5; O g o n o ws ki et al. , 2 0 1 8).
V. 2. 5. 2. I nfl u e n c e of s e di m e nts o n bi ofil m mi cr o bi al c o m m u niti es
T h e s e c o n d g o al of t hi s st u d y w as t o i m pr o v e o ur u n d erst a n di n g o n s p ati al v ari ati o ns of t h e

pr o k ar y oti c bi ofil m c o m m u nit y str u ct ur es es p e ci all y b et w e e n t h e s urf a c e a n d b ott o m of
s e a w at er c ol u m n. Bi ofil m f or m e d o n i m m ers e d pl at es at t h e s urf a c e or b ott o m of w at er
c ol u m n h a d si g nifi c a ntl y diff er e nt c o m m u nit y str u ct ur es, e v e n c o nsi d eri n g s h all o w d e pt h of
T o ul o n B a y ( i. e. 8-m d e pt h o n a v er a g e). T h us, t h e str o n g diff er e n c es b et w e e n b a ct eri al
c o m m u niti es fr o m b ot h s urf a c e a n d b ott o m bi ofil ms w er e pr o b a bl y d u e t o v ari ati o n of
p h ysi c o -c h e mi c al c o n diti o ns of s e a w at er c ol u m n. H o w e v er, a n al ysi s of t h e a bi oti c v ari a bl es
s h o w e d t h at t h e g e o c h e mi c al pr ofil e w as h o m o g e n e o us b et w e e n t h e s urf a c e a n d b ott o m of
s e a w at er c ol u m n. M e m b ers of G a m m a pr ot e o b a ct eri a ( Ar e ni c ell a, H ali a c e a e , B D 1-7 cl a d e, a n d
J T B 2 5 5 M B G), B a ct er oi d et es ( Dr a c o ni b a ct eri a c e a e, Cr y o m or p h a c e a e, Fl a v o b a ct eri a c e a e, a n d
N S 1 1 -1 2 M G) a n d t h e Pl a n ct o m y c et es O M 1 9 0 si g nifi c a ntl y di s cri mi n at e d b ott o m bi ofil m’ s
c o m m u niti es fr o m s urf a c e o n es. All of t h es e gr o u ps h a v e b e e n d e s cri b ed fr o m t h e
“ pl asti s p h er e ” ( e. g. gl ass, p ol yst yr e n e, p ol y pr o p yl e n e, p ol y et h yl e n e mi cr o pl asti cs) of c o ast al
e n vir o n m e nts ( Z ettl er et al. , 2 0 1 3; D e T e n d er et al. , 2 0 1 5; D e T e n d er, D e vri es e, et al. , 2 0 1 7).
F urt h er m or e, m ost of t h es e gr o u ps w er e al s o o bs er v e d i n c o nt a mi n at e d s e di m e nts h as b e e n

w ell r e p ort e d i n pr e vi o us st u di es ( W e bst er a n d N e gri, 2 0 0 6; W a n g et al. , 2 0 1 6; D ai et al. , 2 0 1 8;
G o d o y - L oz a n o et al. , 2 0 1 8; Mi a o et al. , 2 0 1 9). I nt er esti n gl y, t h e pr es e n c e of Pl a n ct o m y c et es
as bi o m ar k er of b ott o m bi ofil ms i n o ur st u d y is c o nsi st e nt wit h t h e r es ults o bt ai n e d b y
W e bst er a n d N e gri ( W e bst er a n d N e gri, 2 0 0 6) i n A nt ar cti c m ari n e bi ofil ms est a blis h e d o n gl ass
s urf a c es n e ar hi g hl y c o nt a mi n at e d s e di m e nts. Fi n all y, r e c e nt i n v esti g ati o n of b a ct eri al
c o m m u nit y str u ct ur e i n T o ul o n B a y d e m o nstr at e d t h at B a ct er oi d et es a n d J T B 2 5 5 M B G w er e
i n d e e d pr es e nt i n t h e s e di m e nt a n d i n hi g h er pr o p orti o n i n s u p erfi ci al t h a n i n d e e p s e di m e nts.
T a k e n t o g et h er o ur r es ults s u g g est t h at s urr o u n di n g s u p erfi ci al s e di m e nts c o ul d p ossi bl y s er v e
as a dir e ct s o ur c e f or t h e c ol o ni z ati o n of i m m ers e d s u bstr at es b y o p p ort u ni sti c
mi cr o or g a ni s ms ( B atti n et al. , 2 0 0 1). S o m e of t h e mi cr o or g a ni s ms a p p e ar t o e x pl oit t h e
w at er/s e di m e nt i nt erf a c e, ri c h i n p arti cl es a n d s urf a c es t o c ol o ni z e ( M c D o u g al d et al. , 2 0 1 1;
F a n g et al. , 2 0 1 7) a n d p ot e nti all y r es us p e n d e d d uri n g st or m e v e nts or dr e d gi n g a cti viti es.
V. 2. 5. 3. Li mit e d i m p a ct of c h e mi c al c o nt a mi n a nt gr a di e nt o n mi cr o bi al bi ofil m
T h e t hir d g o al of t hi s st u d y w as t o i m pr o v e o ur u n d erst a n di n g o n s p ati al v ari ati o ns of t h e

pr o k ar y oti c bi ofil m c o m m u nit y str u ct ur es w h e n c o v eri n g s h ar p c h e mi c al gr a di e nts fr o m i n n er
t o o ut er T o ul o n B a y. W e o bs er v e d a si g nifi c a nt i m p a ct of t h e sit e of i m m ersi o n o n bi ofil m
mi cr o bi al c o m m u niti es b ut s ur pri si n gl y u nr el at e d t o m et al c o nt a mi n ati o n gr a di e nts at t h e
c o m m u nit y s c al e. C o n v er s el y t o pl a n kt o ni c c o m m u niti es ( C o cl et et al. , 2 0 1 8, 2 0 1 9), s p ati al
str u ct ur ati o n of bi ofil m c o m m u niti es s e e m e d t o b e dri v e n b y ot h er e n vir o n m e nt al f a ct or s
t h a n m ulti c h e mi c al c o nt a mi n ati o n or b y bi ol o gi c al pr o c ess es. C o m pl e x n at ur al bi ofil ms
i n cl u d e a di v ersit y of or g a ni s ms wit h diff er e nt m et a b oli c c a p a citi es a n d p h ysi ol o gi es w hi c h
g e n er at es o p p ort u niti es f or c o o p er ati o n ( D a n g a n d L o v ell, 2 0 1 6; Fl e m mi n g et al. , 2 0 1 6;
Kirst ei n et al. , 2 0 1 8) a n d pr o m ot e r esi st a n c e t o m et alli c str ess ( H arri s o n et al ., 2 0 0 7).
I nt er esti n gl y, bi ofil ms r es p o n d d y n a mi c all y t o p oll ut a nt s u bst a n c es w hi c h l e a d Fl e m mi n g et
al. (2 0 1 6) t o s u g g est t h at bi ofil ms c a n b e vi e w e d as f ortr ess es m a d e of bi ofil m m atri x. F or
e x a m pl e, i n r es p o ns e t o t h e e x p os ur e t o t ol u e n e, bi ofil m w as r e p ort e d t o pr o d u c e E P S
e nri c h e d i n c ar b o x yl gr o u ps w hi c h c a n l e a d t o a n i n cr e as e i n t h eir i o ns e x c h a n g e c a p a cit y
( H arri s o n et al. , 2 0 0 7; Fl e m mi n g et al. , 2 0 1 6). T h e m atri c es of bi ofil ms c a n al s o a cc u m ul at e
m et al s s u c h as C u 2 +, Z n 2 +, F e 2 +/ 3 +, a n d Al 3 +, w hi c h pr ot e cts t h e bi ofil m fr o m t h e t o xi cit y of
t h e m et al i o ns ( H arri s o n et al. , 2 0 0 7; Gr u m b ei n et al. , 2 0 1 4; Fl e m mi n g et al. , 2 0 1 6; M c Elr o y et

al. , 2 0 1 6), es p e ci all y w h e n pr es e nt at c o n c e ntr ati o ns t o xi c t o fr e e-li vi n g c ell s li k e o bs er v e d i n
T o ul o n B a y ( C o cl et et al. , 2 0 1 8). I nt uiti v el y, t h e E P S m atri x mi g ht s e e m t o pl a usi bl y r e pr es e nt
a diff usi o n b arri er. E P S c o m p o n e nts of t h e m atri x c a n s u bst a nti all y a n ni hil at e t h e a cti vit y of
t o xi c s u bst a n c es t h at diff us e t hr o u g h t h e bi ofil m ( Billi n gs et al. , 2 0 1 5). F or e x a m pl e, c o p p er
c a n b e c o m pl e x e d b y p ol ys a c c h ari d es i n t h e m atri x of g a m m a pr ot e o b a ct eri al t o pr ot e ct t h e
bi ofil m ( Or d a x et al. , 2 0 1 0). A d diti o n all y, n u m er o us m e c h a ni s ms of d et o xifi c ati o n i n bi ofil m
ar e w ell k n o w n a n d d es cri b e d i n t h e lit er at ur e i n cl u di n g m et a b oli c h et er o g e n eit y,
e xtr a c ell ul ar si g n ali n g, m et al i m m o bili z ati o n a n d c o m pl e xi n g, a n d u pt a k e of r esi st a n c e g e n es
b y H G T ( D e c h o, 2 0 0 0; T eitz el a n d P ars e k, 2 0 0 3; H arri s o n et al. , 2 0 0 7; M a h, 2 0 1 2). H o w e v er,
f ut ur e st u di es ar e n e e d e d t o s p e cif y if o nl y pi o n e er mi cr o or g a ni s ms of bi ofil m p oss ess
m e c h a ni s ms of r esist a n c e a n d if t h es e m e c h a nis ms b e c o m e mi n or aft er t h e f or m ati o n of t h e
m atri x.
Alt h o u g h m ulti -c o nt a mi n ati o n gr a di e nts di d n’t a p p e ar t o h a v e m aj or i m p a cts o n t h e
o v er all c o m m u niti es, s o m e k e yst o n e O T Us, m ai nl y O M 1 9 0, B D 1 -7 cl a d e, T e n a ci b a c ul u m
Fl a v o b a ct eri a c e a e, J T B 2 5 5 M B G, Fl a m m e o vir g a c e a e a n d A q ui b a ct er still s h o w e d p ositi v e
c orr el ati o ns wit h diff er e nt tr a c e m et al s ( i. e. C d, C u, M n). R e c e nt fi n di n gs h a v e s h o w n t h at
c o nt a mi n a nts c o ul d h a v e p ositi v e i nt er a cti o ns wit h mi cr o bi al bi ofil m c o m m u niti es i n T o ul o n
B a y ( P oll et et al. , 2 0 1 8) a n d i n ot h er e c os yst e ms ( C h e n et al. , 2 0 1 4; M c Elr o y et al. , 2 0 1 6). M ost
of t h es e gr o u ps h a v e b e e n i d e ntifi e d as r esist a nt t o c o nt a mi n a nts i n bi ofil m c o m m u niti es
( Y a n g et al. , 2 0 1 6; P oll et et al. , 2 0 1 8). A d diti o n all y, p ositi v e c orrel ati o ns b et w e e n D G T -l a bil e
P b a n d o nl y b ott o m O T U k e yst o n es c o ul d b e c o nfir m t h e i m p ort a n c e of s e di m e nt
r es us p e nsi o n pr o c ess es. T h us, s e di m e nt cl os e n ess wit h b ott o m bi ofil m c a n h a v e t w o m ai n
eff e cts; t h e c ol o ni z ati o n of s urf a c es b y b e nt hi c c o m m u niti es, as dis c uss e d a b o v e a n d t h e
s el e cti o n of O T Us alr e a d y est a blis h e d i n bi ofil m b y r e m o bili z e d c o nt a mi n a nts.
W h et h er p ositi v e c orr el ati o ns wit h c o n c e ntr ati o ns i n tr a c e m et al s c o ul d a p p e ar
s ur pri si n g, t h e y c o ul d al s o i n di c at e s o m e li n ks or c o -o c c urr e n c e wit h or g a ni c m att er a n d
or g a ni c c o nt a mi n a nts. I n d e e d, t h e s e di m e nt of T o ul o n B a y i s al s o k n o w n f or its or g a ni c
c o nt a mi n ati o n b y P A Hs a n d P C Bs, t h e c o nt a mi n ati o n of t h es e c o m p o u n ds i n cr e asi n g gl o b all y
fr o m S o ut h-E ast t o N ort h -W est as f or tr a c e m et al s ( W af o et al. , 2 0 1 6). M or e o v er,
r es us p e nsi o n e x p eri m e nts h a v e d e m o nstr at e d t h at or g a ni c m att er a n d P A H c o ul d effi ci e ntl y
b e r e m o bili z e d i nt o t h e w at er c ol u m n ( G ui g u e et al. , 2 0 1 7). C o nsi d eri n g t h at r e m o bili z e d
or g a ni c m att er a n d P A H c a n s ust ai n t h e gr o wt h of s p e cifi c b a ct eri al li n e a g es ( Q u er o et al. ,

2 0 1 5; J e a n bill e et al. , 2 0 1 6; S al er n o et al. , 2 0 1 8), m ulti-c o nt a mi n at e d ar e as of T o ul o n B a y
c o ul d pr o vi d e m or e di v ers e e c ol o gi c al ni c h es a n d c o ul d t h us b e i n h a bit e d b y a m or e di v ers e
mi cr o bi al c o m m u nit y. T h e pr es e n c e of k n o w n h y dr o c ar b o n o cl asti c O T Us, i n cl u di n g
Er yt hr o b a ct er a n d H y p h o m o n o d a c e a e t e n d t o c o nfir m t h e i nfl u e n c e of or g a ni c c o nt a mi n a nts
h y p ot h esi s ( D uss u d et al. , 2 0 1 8). T hi s h y p ot h esi s i s al s o s u p p ort e d b y o ur o bs er v ati o n of a
hi g h er di v ersit y i n b ott o m bi ofil ms a n d b y pr e vi o us o bs er v ati o ns d e m o nstr ati n g t h at mi cr o bi al
di v ersit y w as hi g h er i n t h e m ost c o nt a mi n at e d s e di m e nts of T o ul o n B a y ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6).
( W e bst er a n d N e gri, 2 0 0 6) al s o r e p or t e d t h at or g a ni c ( P A Hs) p oll uti o n l e v els i n s e di m e nts m a y
h a v e a dir e ct i m p a ct o n t h e c o m m u nit y str u ct ur e of mi cr o bi al bi ofil ms. I n v esti g ati n g s e di m e nt
e c os yst e m wit h hi g h er r es ol uti o n m et h o ds i n t h e T o ul o n b a y c o ul d h el p t o s h e d t h e li g ht o n
t h e a c c ur at e r ol e of b ot h b e nt hi c c o m m u niti es a n d s e di m e nt c o nt a mi n ati o n o n bi ofil m
f or m ati o n a n d est a bli s h m e nt i n a m ulti-c o nt a mi n at e d e c os yst e m.
V. 2. 6. C o n cl u si o n
T hi s st u d y pr o vi d es o n e of t h e first d et ail e d d es cri pti o n of t h e n at ur al a n d c o m pl e x pr o k ar y oti c

bi ofil m c o m m u niti es i n a s h all o w m ari n e c o ast al ar e a. As t hi s c o ast al e c os yst e m i s hi g hl y
a nt hr o pi z e d a n d f a c es str o n g a n d m ulti pl e c h e mi c al c o nt a mi n ati o n gr a di e nts, o ur st u d y i s
i m p ort a nt f or a b ett er u n d erst a n di n g of t h e e c ol o g y of mi cr o bi al bi ofil m i n r es p o ns e t o a s et
of e n vir o n m e nt al c h a n g es. W e c o n cl u d e t h at t h e b e nt hi c c o m p art m e nt c a n i nfl u e n c e
mi cr o bi al bi ofil m c o m m u niti es b y s er vi n g as a s o ur c e of mi cr o or g a ni s ms f or bi ofil m f or m ati o n
a n d est a bli s h m e nt, e v e n i n a hi g h c o nt a mi n at e d e c os yst e m, as T o ul o n B a y. I n a l ess er e xt e nt,
t h e a bi oti c e n vir o n m e nt, a n d es p e ci all y u n d er t h e i nfl u e n c e of s e di m e nt r e m o bili z ati o n, c o ul d
al s o c o ntri b ut e i n s h a pi n g mi cr o bi al bi ofil m c o m m u niti es. H o w e v er, t h e i nfl u e n c e of tr a c e
m et alli c c o nt a mi n ati o n o n bi ofil m c o m m u niti es a p p e ar e d t o b e m u c h m or e li mit e d t h a n f or
b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es, hi g hli g hti n g r esist a n c e a n d/ or r esili e n c e a biliti es of mi cr o bi al
bi ofil ms f a ci n g c h e mi c al str ess. W hil e t hi s w or k bri n gs n e w e vi d e n c es a b o ut b e nt h os
i m p ort a n c e o n bi ofil m lif est yl e, f ut ur e st u di es n e e d t o i d e ntif y s e di m e nt mi cr o bi al i n di c at or
t a x a r el at e d t o bi ofil m f or m ati o n a n d t o el u ci d at e h o w a n d w h et h er m ulti pl e c o nt a mi n a nts
fr o m s e di m e nt r e m o bili z ati o n i nfl u e n c e t h e f u n cti o ni n g of t h e bi ofil m c o m p art m e nt.
T hi s st u d y w as s u p p ort e d b y P R E V E N T r es e ar c h pr o gr a m (f u n d e d b y T o ul o n U ni v ersit y,
T o ul o n -Pr o v e n c e -M é dit err a n é e ( T P M) a n d t h e C o ns eil D é p art e m e nt al d u V ar). C. C o cl et P h D
wi s h t o t h a n k t h e Fr e n c h N a v y a n d t h e L A S E M f or di vi n g a n d s a m pli n g assi st a n c e, Dr. G. C uli oli
( M A PI E M, T o ul o n, Fr a n c e) a n d L. F a vr e ( M A PI E M, T o ul o n, Fr a n c e) f or s a m pli n g a n d s a m pl e
tr e at m e nt assi st a n c e. T h e a ut h ors d e cl ar e t h at t h e y h a v e n o c o nfli ct of i nt er est.
V. 3. C o n cl us i o n d u c h a pitr e
D a ns c e c h a pitr e, l’i m p a ct d e l a c o nt a mi n ati o n e n E T M s ur l a d e nsit é et l a str u ct ur e d es

pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es et a ut otr o p h es ( b a ct éri es, ar c h é es et c y a n o b a ct éri es) d a ns l es
bi ofil ms e n s urf a c e et a u f o n d d e l a c ol o n n e d’ e a u a ét é ét u di é . C e c h a pitr e c o nstit u e u n e d es
pr e mi èr es ét u d es d é cri v a nt l a di v ersit é t a x o n o mi q u e d es pr o c ar y ot es d a ns l es bi ofil ms m ari ns
à diff ér e nt es pr of o n d e urs d e l a c ol o n n e d’ e a u et l e l o n g d’ u n gr a di e nt m ulti pl e d e
c o nt a mi n ati o n e n E T Ms.
L es pri n ci p a u x r és ult ats pr és e nt és d a ns c e c h a pitr e o nt p er mi s d e m o ntr er q u e l a
c o nt a mi n ati o n e n E T M n’ ét ait p as l e f a ct e ur m aj e ur d e l a str u ct ur ati o n d es c o m m u n a ut és d e
bi ofil m d a ns l a r a d e d e T o ul o n. L e c o m p ort e m e nt d es bi ofil ms vi s- à- vi s d es c o nt a mi n a nts est
a p p ar u tr ès diff é r e nt d e c el ui d es c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es. C es r és ult ats t e n d e nt à
m o ntr er q u e l es bi ofil ms a ur ai e nt u n e s e nsi bilit é pl us f ai bl e f a c e à u n e c o nt a mi n ati o n e n
E T Ms. P o ur e x pli q u er c ett e diff ér e n c e de s e nsi bilit é a v e c l es c o m m u n a ut és
ultr a pl a n ct o ni q u es, d e u x h y p ot h ès es p e u v e nt êtr e a v a n c é es. T o ut d’ a b or d, l es c a p a cit és d e
r ési st a n c e et d’ a d a pt ati o n d es bi ofil ms o nt p u êtr e s u p éri e ur es à c ell es d es c o m m u n a ut és d e
b a ct éri o pl a n ct o n. E ns uit e , l a n at ur e m ê m e d u bi ofil m, a v e c l a pr és e n c e d’ u n e m atri c e
e xtr a c ell ul a ir e q ui j o u e l e r ôl e d e b arri èr e p h ysi q u e a p u a ussi f a v ori s er l a pr ot e cti o n d es
c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es à l’i nt éri e ur d u bi ofil m f a c e a u x E T Ms.
Si l es E T M n’ o nt e u q u’ u n e f ai bl e i nfl u e n c e, l a pr of o n d e ur d’i m m ersi o n d es pl a q u es a
j o u é u n r ôl e pl us i m p ort a nt d a ns l a str u ct ur ati o n d es c o m m u n a ut és d e bi ofil m. E n eff et, l a
c o m p ositi o n d es bi ofil ms pr o c h es d es s é di m e nts ét ait tr ès diff ér e nt e d e c ell e d es bi ofil ms e n
s urf a c e d e l a c ol o n n e d’ e a u. L es c o m m u n a ut és pr és e nt es d a ns l e c o m p arti m e nt b e nt hi q u e
e n vir o n n a nt d es bi ofil ms o nt p u p arti ci p er à l a c ol o ni s ati o n d es s urf a c es i m m er g é es. C ett e
h y p ot h è s e est s o ut e n u e p ar l e f ait q u’il n’ a p as ét é p ossi bl e d e m ettr e e n é vi d e n c e d es
r el ati o ns f ort es e ntr e l e c o m p arti m e nt pl a n ct o ni q u e et l e c o m p arti m e nt bi ofil m d ur a nt c ett e
ét u d e. Ai nsi, d a ns l a r a d e d e T o ul o n, l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és pr o c ar y ot es d a ns l es
bi ofil ms a s e m bl é d a v a nt a g e i nfl u e n c é e p ar l es c o m m u n a ut és b e nt hi q u es e n vir o n n a nt es q u e
p ar l a m ulti c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d e l a c ol o n n e d’ e a u. T o ut ef oi s, il es t i m p ort a nt d e n ot er
q u e l a c o nt a mi n ati o n d es s é di m e nts e n vir o n n a nts, n ot a m m e nt e n P b , a p u i nfl u e n c er d a ns
u n e m oi n dr e m es ur e l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es d es bi ofil ms d e f o n d.
L a c o nt a mi n ati o n f ort e e n E T M d e l a r a d e d e T o ul o n est a p p ar u e m oi ns str u ct ur a nt e

p o ur l es c o m m u n a ut és d e bi ofil ms q u e p o ur l es c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es. T o ut ef oi s, il
a p p ar aît n é c ess air e d e v ali d er c es o bs er v ati o ns d e t err ai n p ar d es ét u d es e x p éri m e nt al es e n
c o n diti o ns c o ntr ôl é es afi n d e r é d uir e l a c o m pl e xit é d e l ’ é c os yst è m e ét u di é et ét u di er
s p é cifi q u e m e nt l’i nfl u e n c e d e c ert ai ns m ét a u x s ur l es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es
pl a n ct o ni q u es et d a ns l es bi ofil ms. C’ est d a ns c ett e o pti q u e q u e l e c h a pitr e VI pr o p os e d e
pr és e nt er l’ eff et s p é cifi q u e d es E T Ms s ur l es c o m m u n a ut és pr o c ar y ot es et s ur l’i m p ort a n c e
d e l’ hi st ori q u e d e c o nt a mi n ati o n d e c es c o m m u n a ut és p ar u n e a p pr o c h e e x p éri m e nt al e e n
l a b or at oir e.
230 C H A PI T R E VI.
C H A PI T R E VI. RÉP O NSES S P É CI FI Q U E S DES C O M M U N A UTÉS DE

P R O C A R Y O T E S À U N E C O N T A MI N A TI O N M É T A L LI Q U E R E P R É S E N T A TI V E D E L A
R A D E D E T O U L O N S E L O N L E U R P A S SI F D’ E X P O SI TI O N
VI. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e
D a ns l es c h a pitr es pr é c é d e nts, l es eff ets d’ u n e c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e m ulti pl e s ur

l’ a b o n d a n c e, l a di v ersit é et l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es d a ns u n
e n vir o n n e m e nt m ari n c ôti er o nt ét é pr és e nt és . T o ut ef oi s, l es o bs er v ati o ns f ait es l ors d es
c a m p a g n es d e t err ai n d a ns u n e n vir o n n e m e nt n at ur el p e u v e nt êtr e l e r és ult at d’i nt er a cti o ns
c o m pl e x es e ntr e pl usi e urs f a ct e urs. E n eff et, l es m ét a u x p e u v e nt i nt er a gir e ntr e e u x et a v oir
d es eff ets a d ditifs, s y n er gi q u es o u a nt a g o ni st es. Il s p e u v e nt a ussi i nt er a gir a v e c d’ a utr es
p ar a m ètr es c o m m e l es n utri m e nts o u l a q u a ntit é et l a q u alit é d e l a m ati èr e or g a ni q u e. C es
i nt er a cti o ns p e u v e nt r é d uir e l a t o xi cit é d es E T M o u f a v ori s er l a t ol ér a n c e d es c om m u n a ut és
vi s - à-vi s d e l a c o nt a mi n ati o n. D’ a utr es p ar a m ètr es c o m m e l a pr é d ati o n o u l’ h y dr o d y n a mi s m e
p e u v e nt a ussi i nfl u e n c er l e f o n cti o n n e m e nt d e s e n vir o n n e m e nts c o nt a mi n és et r e n dr e
diffi cil e l a c o m pr é h e nsi o n d u r ôl e d es E T M p o ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es.
D a ns c e c o nt e xt e, c e c h a pitr e s’ arti c ul e a ut o ur d e d e u x e x p éri e n c es e n m és o c os m es
a u l a b or at oir e. C es m és o c os m es o nt c o nsi st é e n 4 c o n diti o ns d e 2 0 - L e n tri pli c at. L’ e a u filtr é e
à 5 -1 0 µ m pr o v e n a nt d e sit es c hi mi q u e m e nt c o ntr ast és d a ns l a r a d e d e T o ul o n a ét é utilis é e .
L ’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es pl a n ct o ni q u es, d ét er mi n é es p ar
c yt o m étri e e n fl u x et p ar l a t e c h ni q u e d e s é q u e n ç a g e h a ut d é bit Ill u mi n a Mi s e q a ét é
pri n ci p al e m e nt ét u di é e . U n e ét u d e pl us fi n e des eff ets d’ u n e c o nt a mi n ati o n e n C u et e n P b a
ét é r é alis é c ar c e s o nt l es c o nt a mi n a nts q ui o nt pr és e nt é l es pl us f orts gr a di e nts d e
c o n c e ntr ati o ns e ntr e l es z o n es p e u c o nt a mi n é es et l es z o n es tr ès c o nt a mi n é es d e l a r a d e d e
T o ul o n. D e pl us, l e C u et l e P b r e pr és e nt e nt d es s o ur c es d e c o nt a mi n ati o n diff ér e nt es d a ns l a
r a d e d e T o ul o n. L a c o nt a mi n ati o n e n C u pr o vi e nt g é n ér al e m e nt d es a cti vit és n a uti q u es, d e
l’ utili s ati o n d es p ei nt ur es a ntif o uli n g et est h a bit u ell e m e nt r etr o u v é es pr ès d es p orts ci vils. L a
c o nt a mi n ati o n e n P b pr o vi e nt m aj orit air e m e nt d es s é di m e nts c o nt a mi n és et est , e n g é n ér al ,
r etr o u v ée d a ns l es z o n es e n cl a v é es d u n or d d e l a p etit e r a d e. E nfi n, l es m é c a nis m es d e t o xi cit é
d e c es d e u x c o nt a mi n a nts v ari e nt et il s n’ o nt p as l e m ê m e i m p a ct s ur l es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es. Ai nsi, l es pri n ci p a u x o bj e ctifs d e c ett e ét u d e ét ai e nt : (i) d e m ettr e e n é vi d e n c e
l es eff ets s p é cifi q u es d u C u, d u P b et d’ u n c o c kt ail d es d e u x c o nt a mi n a nts s ur l a c o m m u n a ut é
d e pr o c ar y ot es pl a n ct o ni q u es pr o v e n a nt d’ u n e z o n e tr ès p e u c o nt a mi n é e et ( ii) d e d ét er mi n er
l e p ot e nti el a d a pt atif d e c e t y p e d e c o m m u n a ut é à u n e c o nt a mi n ati o n e n C u vi a l a
c o m p ar ai s o n d e c o m m u n a ut és pr és e nt a nt diff ér e nts p assifs d’ e x p ositi o n.
VI. 2. T h e s p e cifi c i m p a cts of c o p p er a n d l e a d e x p os ur e o n b a ct eri o pl a n kt o n

c o m m u niti e s ori gi n ati n g fr o m c o nt a mi n at e d c o ntr a st e d c o a st al
s e a w at er s: t h e i nfl u e n c e of e x p os ur e hist or y
C ett e p arti e est pr és e nt é e s o us l a f or m e d’ u n arti cl e e n pr é p ar ati o n e n v u e d’ u n e s o u mi ssi o n

d a ns S ci e n c es of t h e T ot al E n vir o n m e nt. L es r éf ér e n c es s o nt t o ut es pr és e nt es d a ns l a p arti e
R éf ér e n c es à l a fi n d e c e m a n us crit.
Cl é m e nt C o cl et 1, 2 , C é dri c G ar ni er1 , S é b asti e n D’ o n ofri o1 , G a ël D urri e u1 , Ni c ol as L a y gl o n1 , D ari o

O m a n o vi ć 3 , M ull ot J e a n-Ulri c h 4 , J e a n-Fr a n ç oi s Bri a n d 2 , B e nj a mi n Mi ss o n1, *
1
U ni v ersit é d e T o ul o n, A i x M ars eill e U ni v ersit é, C N R S, I R D, M e dit err a n e a n I nstit ut e of
O c e a n o gr a p h y ( MI O), U M 1 1 0, Fr a n c e.
2
U ni v ersit é d e T o ul o n, M A PI E M, E A 4 3 2 3, T o ul o n, Fr a n c e.
3
R u đ er B oš k o vi ć I nstit ut e, Di visi o n f or M ari n e a n d E n vir o n m e nt al R es e ar c h, Bij e ni č k a 5 4,
Z a gr e b, Cr o ati a.
4
L A S E M- T o ul o n, B as e N a v al e D e T o ul o n, B P 6 1, 8 3 8 0 0 T o ul o n, Fr a n c e.
*
: c orr es p o n di n g a ut h or; e m ail: mi ss o n @ u ni v -tl n.fr; t el: + 3 3 4 9 4 1 4 6 7 4 6; U ni v ersit é d e
T o ul o n, C S 6 0 5 8 4, 8 3 0 4 1 T o ul o n C e d e x 9
VI. 2. 1. I ntr o d u ctio n
I n t h e l ast d e c a d es, c o ast al e x p a nsi o ns c o u pl e d wit h a nt hr o p o g e ni c pr ess ur es h a v e e n h a n c e d

m ari n e c o nt a mi n ati o n i n c o ast al ar e as ( H al p er n et al. , 2 0 0 8; T h e M er m e x Gr o u p et al. , 2 0 1 1).
C o p p er ( C u) c o nt a mi n ati o n i n c o ast al ar e as i s m ai nl y c a us e d b y ur b a n a n d i n d ustri al w ast es
( L e vi n et al. , 2 0 0 1; O urs el et al. , 2 0 1 3), or a ntif o uli n g c o ati n gs s p e cifi c all y i n h ar b ors ( T ur n er,
2 0 1 0) . L e a d ( P b) c o nt a mi n ati o n i s m ai nl y ass o ci at e d wit h hi st ori c al s h ort-t er m e v e nts ( X u et
al. , 2 0 1 4; D a n g, L e n o bl e, et al. , 2 0 1 5; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5) or hi st ori c al f u el c o ns u m pti o n
f or n a uti c al tr affi c ( C all e n d er, 2 0 0 3). If C u r e m ai ns m ostl y i n t h e w at er c ol u m n, P b m ai nl y
a c c u m ul at e d i n t h e s e di m e nt b ut c a n c o nt a mi n at e c o ast al s e a w at er t hr o u g h r es us p e nsi o n
( D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; L a y gl o n et al. , S u b mitt e d ). El e v at e d C u a n d P b l e v els c a n b e
d et e ct e d i n m a n y c o ast al ar e as all ar o u n d t h e w orl d ( S c hiff et al. , 2 0 0 7; Ci n dri ć et al. , 2 0 1 5;
C or c oll et al. , 2 0 1 7; E g ar dt et al. , 2 0 1 8). I n T o ul o n B a y, C u a n d P b c o n c e ntr ati o ns c a n b e
e nri c h e d u p t o m or e t h a n 1 0 0 -f ol d a b o v e g e o c h e mi c al b a c k gr o u n d l e v el s d e p e n di n g o n t h e
c o m p art m e nt ( C as as et al. , 2 0 0 8; T essi er e t al., 2 0 1 1; J e a n et al. , 2 0 1 2; D. C oss a et al. , 2 0 1 4;
D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; T wi ni n g et al. , 2 0 1 5; C o cl et et al. , 2 0 1 9). T h e ori gi n alit y of T o ul o n
B a y i s i n gr a d u al gr a di e nts of m ulti pl e tr a c e m et al el e m e nts ( T M Es) fr o m v er y l o w
c o n c e ntr ati o ns cl os e t o t h e o p e n M e dit err a n e a n S e a t o e xtr e m el y hi g h c o n c e ntr ati o ns i n t h e
m ost e n cl os e d a n d a nt hr o pi z e d ar e as. T h us, T o ul o n b a y a p p e ars as a m o d el e c os yst e m t o
st u d y t h e c o ntri b uti o n of tr a c e m et alli c c o nt a mi n ati o n t o m ari n e mi cr o bi al e c ol o g y.
T h e r es p o ns e o f b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es t o T M Es i n n at ur al m ari n e c o ast al
ar e as r e m ai ns p o orl y i n v esti g at e d ( S h e e b a et al. , 2 0 1 7; C o cl et et al. , 2 0 1 8, 2 0 1 9; G o ni-Urri z a
et al. , 2 0 1 8). T h es e st u di es cl e arl y i d e ntifi e d T M Es as str u ct uri n g f a ct ors of a b u n d a n c e,
di v ersit y a n d c o m p ositi o n of b a ct eri o pl a n kt o ni c c o m m u niti es. Es p e ci all y i n T o ul o n B a y, w h er e
c o nt a mi n ati o n gr a di e nts ar e wi d er t h a n cl assi c al p h ysi c o -c h e mi c al gr a di e nts, T M Es e x pl ai n e d
t h e l ar g est p art of t h e v ari ati o n of b a ct eri o pl a n kt o ni c di v ersit y o bs er v e d ( C o cl et et al. , 2 0 1 9).
T h e i m p a cts of T M Es c a n al s o b e dir e ct or i n dir e ct, d e p e n di n g o n t h e n at ur e a n d t h e str e n gt h
of i nt er a cti o ns a m o n g b a ct eri o pl a n kt o ni c s p e ci es a n d b et w e e n b a ct eri o pl a n kt o n a n d
p h yt o pl a n kt o n ( G o ni-Urri z a et al. , 2 0 1 8; C o cl et et al. , 2 0 1 9). I n d e e d, pr e vi o us st u di es r e p ort e d
t h at p h yt o pl a n kt o n a p p e ar e d v er y s e nsiti v e t o T M E c o nt a mi n ati o n i n c o ast al ar e as ( M a c k e y
et al. , 2 0 1 2; L af a bri e et al. , 2 0 1 3; C o cl et et al. , 2 0 1 8; G o ni-Urri z a et al. , 2 0 1 8). C h a n g es i n
p h yt o pl a n kt o n c o m p ositi o n a n d m ort alit y i n d u c e d b y T M E c o nt a mi n ati o n c a n l e a d t o
diff er e n c es i n b ot h q u a ntit y a n d q u alit y of e x u d e d or g a ni c m att er, t h at c a n b e us e d b y

b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es f or gr o wt h ( G o ni-Urri z a et al. , 2 0 1 8). M or e o v er, G o ni -Urri z a et
al. ( 2 0 1 8) s u g g est e d a r el ati v e t ol er a n c e of mi cr o bi al c o m m u niti es t o T M E c o nt a mi n ati o n,
es p e ci all y i n c hr o ni c all y c o nt a mi n at e d ar e as. T hi s c o ul d b e attri b ut e d t o t h e s el e cti v e
e nri c h m e nt of mi cr o or g a ni s ms b y T M Es w hi c h pr o m ot e t h e gr o wt h of m et al r esi st a nt
mi cr o or g a ni s ms ( S h e e b a et al. , 2 0 1 7). S e v er al gr o u ps, es p e ci all y Al p h a pr ot e o b a ct eri a S A R 1 1
a n d S y n e c h o c o c c us h a v e b e e n i d e ntifi e d as r el ati v el y l ess a b u n d a nt w h er e T M E s
c o n c e ntr ati o ns w h er e the hi g h est w hil e Fl a v o b a ct eri a, B et a pr ot e o b a ct eri a or
G a m m a pr ot e o b a ct eri a h a v e b e e n i d e ntifi e d as r esi st a nt or t ol er a nt t o hi g h c o n c e ntr ati o ns of
T M Es ( W a n g et al. , 2 0 1 5; Qi a n et al. , 2 0 1 7; C o cl et e t al., 2 0 1 9). H o w e v er, all of t h es e st u di es
w er e b as e d o n fi el d st u di es c o n d u ct e d i n m ulti c o nt a mi n at e d sit es, w h er e v ari ati o ns of
a d diti o n al e n vir o n m e nt al c o n diti o ns c o ul d e x pl ai n c h a n g es i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y
( Pi n h assi et al. , 2 0 0 4; L oz u p o n e a n d K ni g ht, 2 0 0 7; F u hr m a n et al. , 2 0 0 8; Gil b ert et al. , 2 0 09;
F ort u n at o et al. , 2 0 1 1; Gil b ert et al. , 2 0 1 2; C h o w et al. , 2 0 1 3). I n a m ulti c o nt a mi n at e d ar e a,
i nt er a cti o ns a m o n g T M Es or b et w e e n T M Es a n d or g a ni c m att er or n utri e nts f or e x a m pl e c o ul d
al s o o c c ur a n d r es ult i n a d diti o n al, s y n er gisti c or a nt a g o ni sti c ef f e cts ( L or e nz o et al. , 2 0 0 2).
F oll o wi n g d et ail e d fi el d d es cri pti o n, m es o c os ms -b as e d e x p eri m e nt, pr o vi di n g c o m p ar ati v e
c o n diti o ns of a s p e cifi c e c os yst e m a n d all o wi n g t o c o ntr ol s e v er al e n vir o n m e nt al v ari a bl es, i s
a us ef ul str at e g y t o st u d y h y p ot h es es ass o ci at e d wit h s p e cifi c eff e cts of c o nt a mi n a nts o n
b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es. T h e n, a r e c e nt mi cr o c os m -b as e d st u d y r e v e al e d t h at artifi ci al
mi xt ur e of c o nt a mi n a nts ( n utri e nts, m et als, a n d h er bi ci d es) i n d u c e d a str o n g i n hi biti o n of
gr o wt h, pr o d u cti o n, r es pir ati o n a n d si g nifi c a nt m o difi c ati o ns of t h e f u n cti o n al p att er ns of
b a ct eri o pl a n kt o n ( Pri n g a ult et al. , 2 0 1 6). H o w e v er, n o f urt her i nf or m ati o n a b o ut t h e
p h yl o g e ni c di v ersit y a n d str u ct ur e of b a ct eri o pl a n kt o n aff e ct e d b y t hi s mi xt ur e h as b e e n
a n al y z e d i n t hi s st u d y a n d s p e cifi c T M E i m p a cts w er e n ot i n v esti g at e d. I n a d diti o n, b ot h
i n d ustri al effl u e nt di s c h ar g e a n d t h e r es us p e nsi o n of m et al -c o nt a mi n at e d m ari n e s e di m e nts
w er e s h o w n t o i n cr e as e mi cr o bi al di v ersit y i n a r es us p e nsi o n e x p eri m e nt ( Z o u c h et al. , 2 0 1 8).
S o m e Fl a v o b a ct eri a c e a e m e m b ers w er e i d e ntifi e d as d o mi n a nt s p e ci es i n t h es e e x p eri m e nts
wit h a ci di c w ast e w at ers, wit h i n cr e asi n g di ss ol v e d C d c o n c e ntr ati o ns ( Z o u c h et al. , 2 0 1 8). T w o
a d diti o n al st u di es r e p ort e d t h at c a d mi u m ( C d) i m p a ct e d b ot h al p h a - a n d b et a -di v ersiti es of
b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es by c o ntri b uti n g t o h y dr o c ar b o n -d e gr a di n g m e m b ers
d e v el o p m e nt i n t h e c o m m u nit y ( W a n g et al. , 2 0 1 5; Qi a n et al. , 2 0 1 7). H o w e v er, t o o ur b est
k n o wl e d g e, n o st u d y h as f o c us e d o n t h e s p e cifi c eff e cts of C u or P b a n d o n a c o -e x p os ur e of

b ot h m et al s o n di v ersit y a n d c o m p ositi o n of c o m pl e x b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es fr o m
n at ur al m ari n e c o ast al e c os yst e m.
F urt h er m or e, i n c o nt a mi n at e d e c os yst e ms, t h e i m p a cts of c o nt a mi n ati o n o n
b a ct eri o pl a n kt o n m a y al s o b e i nfl u e n c e d b y l o n g -t er m e x p os ur e t o T M E c o nt a mi n ati o n.
Pr e vi o us T M E e x p ositi o n c a n l e a d t o a n i n cr e as e of m et al t ol er a n c e i n mi cr o bi al c o m m u niti es
b y t h e eli mi n ati o n of t h e m ost s e nsiti v e i n di vi d u al s a n d t h e r e pl a c e m e nt of s e nsiti v e s p e ci es
b y t ol er a nt o n es ( G ust a vs o n et al. , 1 9 9 9). T hi s sti m ul at es p oll uti o n-i n d u c e d c o m m u nit y
t ol er a n c e ( PI C T), w hi c h h as b e e n pri m aril y r e v e al e d b y a m e as ur e of t h e s e nsiti vit y of
bi ol o gi c al c o m m u niti es t o T M E ( Bl a n c k et al. , 1 9 8 8; Bl a n c k, 2 0 0 2). F or e x e m pl e, S err a et al.
(2 0 0 9) f o u n d t h at c o p p er p ul s e e x p os ur e m a y b e t o xi c t o p eri p h yt o n c o m m u niti es w hil e
c o nti n u o us c o p p er e x p os ur e m a y l e a d t o c o m m u nit y a d a pt ati o n, w hi c h i s oft e n r el at e d t o
c h a n g es i n s p e ci es c o m p ositi o n. H o w e v er, if n u m er o us st u di es d e v el o p e d PI C T a p pr o a c h
b as e d o n p h ot os y nt h eti c effi ci e n c y, e xtr a c ell ul ar e nz y m e a cti viti es or r es pir ati o n a cti vit y
( C ar m a n et al. , 2 0 0 0; S ol d o et al. , 2 0 0 5; S err a et al. , 2 0 0 9; Tlili, 2 0 1 3), littl e i s k n o w n a b o ut
h o w m et al e x p os ur e i m p a ct di v ersit y of b a ct eri o pl a n kt o n alr e a d y e x p os e d t o a l o n g -t er m
c o nt a mi n ati o n.
I n t hi s st u d y, w e p erf or m e d a first m es o c os m e x p eri m e nt i n or d er t o ass ess t h e eff e cts
of C u or/ a n d P b e x p os ur e o v er 5 w e e ks o n t h e a b u n d a n c e, di v ersit y a n d str u ct ur e of a
b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y fr o m a v er y f e w c o nt a mi n at e d c o ast al s e a w at er. C u a n d P b
s pi k es w er e us e d t o t ar g et t h e hi g h est t ot al c o n c e ntr ati o ns o bs er v e d f or s urf a c e w at er i n
T o ul o n B a y, i. e. 1 5 0 n M f or C u a n d 7 n M f or P b ( C o cl et et al. , 2 0 1 8, 2 0 1 9). Fl o w c yt o m etr y w as
us e d t o esti m at e mi cr o bi al a b u n d a n c es w hil e hi g h -t hr o u g h p ut s e q u e n ci n g of 1 6 S r R N A g e n e
a m pli c o ns w as us e d f or di v ersit y a n d s tr u ct ur e a n al ys es. Gi v e n t h e l ar g e diff er e n c e o bs er v e d
i n r es p o ns e t o C u or P b, a s e c o n d m es o c os m e x p eri m e nt w as t h e n c arri e d o ut wit h si mil ar
m et h o ds t o f o c us o n t h e s p e cifi c eff e cts of C u e x p os ur e o n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es
fr o m b ot h m o d er at el y a n d str o n gl y c o nt a mi n at e d s e a w at ers of T o ul o n B a y. T hi s s e c o n d
e x p eri m e nt all o w e d us t o ass ess t h e i nfl u e n c e of e x p os ur e hi st or y o n t h e a d a pti v e p ot e nti al
a n d t h e m et al r esi st a n c e c a p a cit y of c o ast al b a ct eri o pl a n kt o n.
��
��
��
� � ��
� � � ��
� ��
� ��
� ��
��
� � ��
��
� � ��
� � � ��
�
� � ��
��
��
� � ��
��
� � ��
�
VI. 2. 2. 2. S e a w at er c oll e cti o n, pr o c essi n g, a n d st or a g e
All t h e s a m pli n g m at eri al, b ottl es, t a n ks, a n d filt ers w er e pr e -cl e a n e d f oll o wi n g ri g or o us
pr ot o c ol s, d et ail e d i n A N N E X E E a n d i n ( C o cl et et al. , 2 0 1 9), i n or d er t o k e e p m et al s’
c o n c e ntr ati o ns as cl os e as p ossi bl e t o t h eir i niti al l e v els.
S e a w at er us e d f or t h e first m es o c os m e x p eri m e nt w as c oll e ct e d at 1 -m d e pt h fr o m sit e
4 1 p ( Fi g ur e VI - 1) o n M a y 1 0 t h, 2 0 1 6 a n d s e a w at er us e d f or t h e s e c o n d m es o c os m e x p eri m e nt
w as c oll e ct e d at 1 - m d e pt h fr o m b ot h sit es L A Z a n d 6 e xt o n M ai 2 n d , 2 0 1 7 (Fi g ur e VI - 1). D et ail s
o n s a m pl e’ s i nf or m ati o n ar e gi v e n i n t h e T a bl e E - 1. S e a w at er w as c oll e ct e d usi n g a n air-
c o m pr ess e d T efl o n p u m p ( Asti P ur e T M
II, S ai nt-G o bi n) c o n n e ct e d wit h T efl o n t u bi n g. It w as
filt er e d o n sit e t hr o u g h a 5-1 0 µ m c ell ul os e P ol y c a p filt er ( W h at m a n) c o n n e ct e d t o t h e T efl o n
t u bi n g aft er t h e p u m p i n or d er t o r e m o v e t h e l ar g est gr az ers. Filt er e d s e a w at er w as c oll e ct e d
i n 5 0-L l o w - d e nsit y p ol y et h yl e n e ( L D P E) t a n ks ( N al g e n e). B a c k t o t h e l a b, e a c h m es o c os m w as
fill e d wit h 2 0- L of filt er e d s e a w at er. T h e r e m ai ni n g s e a w at er w as filt er e d t hr o u g h 0. 2 µ m
T efl o n P ol y c a p filt ers ( W h at m a n) t o eli mi n at e all or g a ni s ms, t h e n st or e d at 4° C a n d
s u bs e q u e ntl y us e d t o r e -fill m es o c os ms d uri n g t h e e x p eri m e nt.
VI. 2. 2. 3. M es o c os m s et u p, a n d e x p eri m e nt al d esi g n
F or b ot h m es o c os m st u di es, t w el v e 2 0 - L L D P E t a n k s ( N al g e n e) w er e fill e d wit h 5-1 0 µ m filt er e d

w at er, a n d t h us i n cl u d e a n at ur al s e a w at er mi cr o bi al c o m m u nit y m ai nl y c o m p os e d of fr e e -
li vi n g or g a ni s ms. S e a w at er i n e a c h t a n k w as c o nti n u o usl y mi x e d wit h a T efl o n m a g n eti c stir
b ar us e d at l o w s p e e d a n d o x y g e niz e d wit h 0. 2 µ m -filt er e d a n d h u mi difi e d a m bi e nt. T h e 1 2
t a n ks w er e s u b mitt e d t o a d ail y li g ht/ d ar k c y cl e of 1 4/ 1 0 h, usi n g f ull s ol ar s p e ctr u m
a q u ari o p hill y n e o n t u b es a n d a s urf a c e li g ht irr a di a n c e of 5 0 µ m ol. m 2 .s1 of w hit e li g ht. T h e
first y e ar, t h e r o o m t e m p er at ur e a n d t h e m es oc os m i nt eri or w er e k e pt c o nst a nt at 1 9 ± 1. 6° C
a n d 2 3 ± 1. 5° C, r es p e cti v el y. T h e s e c o n d y e ar, t h e r o o m t e m p er at ur e a n d t h e m es o c os m
i nt eri or w er e k e pt c o nst a nt at 2 2 ± 2. 0° C a n d at 1 9 ± 2. 2° C, r es p e cti v el y. T o m ai nt ai n r es o ur c e
a v ail a bilit y d uri n g t h e e x p e ri m e nts, e a c h t a n k h a d a c o nti n u o us o p e n e d w at er r e cir c ul ati o n
s yst e m, usi n g a p erist alti c p u m p ( Mi ni p ul s E v ol uti o n â , Gil s o n), t o r e n e w 5 0 % of t h e t ot al w at er
v ol u m e i n a w e e k b y 0. 2 µ m filt er e d w at er. All t h e e x p eri m e nt al m at eri al (t a n ks, li g ht,
m a g n eti c stirr ers, cir c ul ati o n a n d a er ati o n s yst e ms) w er e e n cl os e d i n a l ar g e b o x c o v er e d of
��
��
� � ��
� � � � � ��
� � ��
� ��
��
��
� � ��
� � � � ��
� � ��
� � ��
� ��
��
� � ��
� ��
��
� � � � � ��
�
�
��

�
� � ��
��
� � � � � � � �
� � ��
� ��
� ��
� ��
��
� � ��
��
� � � ��
�
��
� � ��

� ��
� � � ��
� � � ��
� ��
� ��
��
� � � � � ��
��
��
�
�
� ��
�
� � ��
� ��

� � ��
� � ��
� � ��
� � ��
� � ��
� � ��
� ��
� ��
� ��
� ��
��
� � � ��
��
��
� � � � � ��
� � � ��
��
� � ��
�
i m m e di at el y r es a m ple d f or f ut ur e tr a c e m et al s ( T M), di ss ol v e d or g a ni c c ar b o n ( D O C), t ot al

nitr o g e n ( T N) a n d p h os p h at e ( P O $# % ) q u a ntifi c ati o ns. S u bs a m pl es f or di ss ol v e d T M
c o n c e ntr ati o ns ( 1 2 5 - m L) w er e filt er e d o n 0. 2 µ m c ell ul os e nitr at e s yri n g e filt er ( S art ori us),
st or e d i n fl u ori n at e d et h yl e n e pr o p yl e n e ( F E P) b ottl es ( N al g e n e), a ci difi e d wit h H N O 3
(s u pr a p ur, M er c k) t o p H < 2, a n d irr a di at e d dir e ctl y i n F E P b ottl es b y U V li g ht ( 1 5 0 -W m er c ur y
l a m p, H a n a u, G er m a n y) f or at l e ast 2 4 h i n or d er t o d e c o m p os e n at ur al or g a ni c m att er ( Ci n dri ć
et al. , 2 0 1 5). S u bs a m pl es ( 2 4- m L) f or D O C a n d T N q u a ntifi c ati o n w er e filt er e d o n 0. 2 µ m
c ell ul os e nitr at e s yri n g e filt er ( S art or i us), st or e d i n pr e-c al ci n e d ( 4 h, 4 5 0 ° C) gl ass t u b es wit h a
T efl o n/sili c o n s e pt u m ( W h e at o n), a n d pr es er v e d i n 0. 0 1 2 M H Cl ( Tr a c e S el e ct, Fl u k a) at 4° C.
S u bs a m pl es ( 5 0 - m L) f or p h os p h at e (P O $# % ) a n al ysi s w er e c oll e ct e d i n c e ntrif u g e t u b es ( F al c o n)
a n d st or e d at -2 0° C u ntil a n al ysi s.
A d diti o n all y, s e a w at er ( 1 0 - m L) f or fl o w c yt o m etr y a n al ysis w er e dir e ctl y c oll e ct e d i n
1 5 -m L c e ntrif u g e t u b es ( F al c o n) fr o m e a c h of 1 2 t a n ks, fi x e d wit h 0. 2 5 % (fi n al c o n c e ntr ati o n)
gl ut ar al d e h y d e, a n d st or e d at -8 0° C u ntil a n al ysis.
Fi n all y, at e a c h s a m pli n g ti m e, 1 - L of s e a w at er fr o m e a c h of 1 2 t a n ks w as c oll e cte d i n
1- L H D P E b ottl es a n d filt er e d t hr o u g h 0. 2 µ m p ol y c ar b o n at e m e m br a n es ( Milli p or e). Filt ers
w er e st or e d at -8 0° C u ntil D N A e xtr a cti o n.
VI. 2. 2. 5. S e a w at er p h y si c o -c h e mi c al m e a s ur e m e nts a n d a n al y s es
T e m p er at ur e (° C), p H, di ss ol v e d o x y g e n c o n c e ntr ati o n ( m g. L - 1) a nd s at ur ati o n ( %) w er e

dir e ctl y m o nit or e d d ail y i nt o t a n ks, o v er t h e c o urs e of b ot h m es o c os m e x p eri m e nts, usi n g
H Q 4 0 d ( H a c h) a n d L D O 1 0 1 0 5 ( H a c h) m ulti p ar a m et er pr o b es.
Diff er e nti al p uls e a n o di c stri p pi n g v olt a m m etr y ( D P A S V) w as us e d t o m e as ur e C d, C u,
P b, a n d Z n di ss ol v e d c o n c e ntr ati o ns. M e as ur e m e nts w er e p erf or m e d o n a f ull y a ut o m at e d
s yst e m b as e d o n a h o m e m a d e a ut os a m pl er ( d e v el o p e d i n o ur l a b or at or y) a n d fi v e C a vr o X E
1 0 0 0 s yri n g e p u m ps f or st a n d ar d a d diti o ns, a n A ut o b aIll ( E c o C h e mi e) p ot e nti ost at, a n d a
V A 6 6 3 ( M etr o h m) m er c ur y dr o p el e ctr o d e, c o ntr oll e d b y G P E S 4. 9 s oft w ar e ( E c o C h e mi e).
D et ail s a b o ut i nstr u m e nts, a n al ysi s c o n diti o ns, a n d d at a tr e at m e nt ar e pr o vi d e d el s e w h er e
( O urs el et al. , 2 0 1 3; Ci n dri ć et al. , 2 0 1 5).
D O C c o n c e ntr ati o ns w er e d et er mi n e d usi n g a T O C - VC S H a n al y z er ( S hi m a dz u) (f urt h er
d et ails i n D a n g, T essi er, et al. , 2 0 1 4; C o cl et et al. , 2 0 1 8, 2 0 1 9). C o n c e ntr ati o ns i n P O $# % w er e
d et er mi n e d usi n g a U V 1 8 0 0 S hi m a dz u S p e ctr o p h ot o m et er a n d mi cr o c ell Q u artz S U P R A SI L â ,

5 0 -m m li g ht p at h ( H ell m a A n al yti cs), b as e d o n t h e M A G n esi u m I n d u c e d C o pr e ci pit ati o n
( M A GI C) m et h o d ( Ri m m eli n a n d M o uti n, 2 0 0 5).
VI. 2. 2. 6. Fl o w c yt o m etr y a n al y sis
A ut otr o p hi c pr o k ar y ot es ( S y n e c h o c o c c us -li k e, S Y N), p h ot os y nt h eti c pi c o e u k ar y ot es ( P P E) a n d

p h ot os y nt h eti c n a n o e u k ar y ot es ( P N E) p o p ul ati o ns w er e c h ar a ct eri z e d a n d e n u m er at e d usi n g
a B D A c c ur y T M C 6 ( B D Bi os ci e n c es) fl o w c yt o m et er, as pr e vi o usl y d es cri b e d ( C o cl et et al. , 2 0 1 8,
2 0 1 9) . H et er otr o p hi c pr o k ar y ot es w er e e n u m er at e d aft er st ai ni n g wit h S Y B R Gr e e n as
pr e vi o usl y d es cri b e d ( C a br ol et al. , 2 0 1 7).
VI. 2. 2. 7. D N A e xtr a cti o n, P C R a m plifi c ati o n, a n d s e q u e n ci n g of 1 6 S r R N A g e n e a m pli c o n s
D N A w as e xtr a ct e d fr o m t h e p ol y c ar b o n at e filt ers b y a c o m bi n ati o n of e nz y m ati c c ell l ysi s

( G hi gli o n e et al. , 2 0 0 9) a n d All Pr e p D N A/ R N A Mi ni Kit ( QI A G E N) a c c or di n g t o t h e
m a n uf a ct ur er’s i nstr u cti o ns. T h e pr ot o c ol f or t h e D N A e xtr a cti o n a n d t h e li br ar y pr e p ar ati o n
i s f ull y d es cri b e d i n C o cl et et a l. ( 2 0 1 9). W e ass ess e d h et er otr o p hi c pr o k ar y oti c c o m m u nit y
c o m p ositi o n b y t ar g eti n g t h e V 4 -V 5 r e gi o n of t h e 1 6 S r R N A g e n e ( P ar a d a et al. , 2 0 1 6) a n d
usi n g Ill u mi n a Mi s e q 2 x 2 5 0 p b p air e d -e n d s e q u e n ci n g ( G e n os cr e e n, Fr a n c e).
VI. 2. 2. 8. Bi oi nf or m ati c a n al y sis
S e q u e n c es w er e d e m ulti pl e x e d a n d assi g n e d t o c orr es p o n di n g s a m pl es usi n g C A S A V A

(Ill u mi n a). W e n oti c e d t h at w e p erf or m e d bi oi nf or m ati c a n al ysis o n s e q u e n c es fr o m t w o
s e q u e n ci n g a n al ys es. H a vi n g d at as et fr o m o nl y o n e s e q u e n ci n g a n al ysi s w o ul d h a v e b e e n
m or e us u al. H o w e v er, w e r e m ai n c o nfi d e nt, c o nsi d eri n g t h e s a m e D N A e xtr a cti o n, t h e s a m e
pri m ers, t h e s a m e P C R a m plifi c ati o n a n d t h e s a m e s e q u e n ci n g l a b or at or y f or o ur t w o
m es o c os m e x p eri m e nts, t h at o ur d at a ar e r o b ust. T h e a n al ysi s of t h e r a w s e q u e n c es w as d o n e
b y f oll o wi n g t h e st a n d ar d pi p eli n e of D A D A 2 ( C all a h a n et al. , 2 0 1 6) i n R St u di o ( R C or e T e a m,
2 0 1 7) wit h t h e f oll o wi n g p ar a m et ers: m a x N = 0, m a x E E = c( 2, 2), tr u n c Q = 2. Bri efl y, t h e p a c k a g e
i n cl u d es t h e f oll o wi n g st e ps: filt eri n g, d er e pli c ati o n, s a m pl e i nf er e n c e, c hi m er a i d e ntifi c ati o n,

a n d m er gi n g of p air e d -e n d r e a ds. D A D A 2 i nf ers e x a ct a m pli c o n s e q u e n c e v ari a nts ( A S Vs) fr o m
s e q u e n ci n g d at a, i nst e a d of b uil di n g o p er ati o n al t a x o n o mi c u nits fr o m s e q u e n c e si mil arit y.
T h e t a x o n o m y assi g n m e nts w er e d o n e wit h t h e SI L V A v. 1 2 8 d at a b as e ( Pr u ess e et al. , 2 0 0 7;
Q u ast et al. , 2 0 1 3) a n d t h e “ assi g n T a x o n o m y ” f u n cti o n i n D A D A 2. F or s o m e A S Vs, i n or d er t o
o bt ai n a fi n er t a x o n o mi c al r es ol uti o n, D A D A 2 p a c k a g e i m pl e m e nts a m et h o d t o m a k e s p e ci es
l e v el assi g n m e nts b as e d o n e x a ct m atc hi n g b et w e e n A S Vs a n d s e q u e n c e d r ef er e n c e str ai ns i n
t h e SI L V A v. 1 2 8 d at a b as e, usi n g “ a d d S p e ci es ” f u n cti o n. L o w a b u n d a n c e A S V ( < 0. 0 0 5 %) w er e
filt er e d as r e c o m m e n d e d b y B o k uli c h et al. (2 0 1 3) . S e q u e n c es cl assifi e d as mit o c h o n dri a or
c hl or o pl ast w er e r e m o v e d fr o m t h e A S V t a bl e. T h e d at as ets fr o m t h e s a m pl es w er e
n or m ali z e d b y r a n d o m s u bs a m pli n g t o i n cl u d e a n e q u al n u m b er of r e a ds. S a m pl es wit h l o w er
n u m b er of s e q u e n c es t h a n t h e n u m b er of r e a ds c h os e t o t h e n or m ali z ati o n w er e di s c ar d e d .
VI. 2. 2. 9. St atisti c al a n al y sis
All pl ots a n d st ati sti c al a n al ys es w er e p erf or m e d wit h R St u di o ( R C or e T e a m, 2 0 1 7). Al p h a

di v ersit y a n d err or esti m at es w er e p erf or m e d usi n g QII M E s cri pt c or e _ di v ersit y _ a n al ys es. p y
( C a p or as o et al. , 2 0 1 0), i n cl u di n g C h a o 1, e q uit a bilit y, o bs er v e d ri c h n ess, S h a n n o n a n d
Si m ps o n’ s di v ersit y. T w o -w a y a n al ysis of v ari a n c e ( A N O V A) w as a p pli e d t o i n v esti g at e t h e
i nfl u e n c es of C u a n d P b a d diti o n, e x p eri m e nt al ti m e, a n d t h eir i nt er a cti o n o n al p h a-di v ersit y
m etri cs a n d t h e a b u n d a n c e h et er otr o p hi c mi cr o bi al c o m m u nit y. N o n m etri c m ulti di m e nsi o n al
s c ali n g ( N M D S) b as e d o n Br a y -C urti s di st a n c e w as a p pli e d t o e v al u at e t h e o v er all diff er e n c es
i n h et er otr o p hi c mi cr o bi al c o m m u nit y str u ct ur e, u si n g t h e v e g a n p a c k a g e i n R ( O ks a n e n et al. ,
2 0 1 6) . Gl o b al a n d p air wi s e PE R M A N O V A t ests, usi n g v e g a n a n d R V Ai d e M e m oir e p a c k a g es,
r es p e cti v el y w er e a p pli e d t o t est si g nifi c a nt diff er e n c es b et w e e n tr e at m e nts a n d s a m pli n g
ti m e. T o fi n d r e pr es e nt ati v e p h yl ot y p es ass o ci at e d wit h t h e tr e at m e nts, si mil arit y p er c e nt a g e
( SI M P E R) a n al ys es w er e first a p pli e d t o s cr e e n O T Us pri m aril y r es p o nsi bl e f or t h e o v er all
di ssi mil arit y ( i. e. c o ntri b uti n g t o m or e t h a n 1 % of t ot al di ssi mil arit y) i n t h e pr o k ar y oti c
c o m m u niti es b et w e e n tr e at m e nts at e a c h ti m e p oi nt usi n g v e g a n p a c k a g e.
VI. 2. 3. R es ults
VI. 2. 3. 1. P h y si c o -c h e mi c al c h ar a ct eriz ati o n of s e a w at er i n m es o c os m s
T h e p h ysi c o -c h e mi c al v ari a bl es w er e m o nit or e d i n i niti al s e a w at er a n d at e a c h s a m pli n g ti m e

t o i n v esti g at e t h e e n vir o n m e nt al q u alit y of s e a w at er i n b ot h m es o c os m e x p eri m e nts (T a bl e E -
2 a n d T a bl e E - 3). I niti al s e a w at er s a m pl es us e d f or t h e first (i. e. 4 1 p) a n d t h e s e c o n d ( i. e. L A Z
a n d 6 e xt) e x p eri m e nts w er e g e o c h e mi c all y c o ntr ast e d a n d pr es e nt e d v ari ati o ns i n tr a c e m et al
c o n c e ntr ati o ns. T ot al C u, P b, a n d Z n i n 6 e xt s e a w at er w er e 2. 5 -, 3-, a n d 3. 6-f ol d hi g h er t h a n
i n L A Z r es p e cti v el y, a n d 1 5-, 1 8-, a n d 2 6-f ol d hi g h er t h a n i n 4 1 p r es p e cti v el y. T h e D O C a n d T N
c o n c e ntr ati o ns w er e n ot si g nifi c a ntl y diff er e nt b et w e e n i niti al s e a w at ers.
At t h e b e gi n ni n g of t h e m es o c os m e x p eri m e nts, tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns m e as ur e d
i n c o ntr ol c o n diti o ns w er e cl os e d t o t h e o n es e n c o u nt er e d i n i niti al s e a w at er s a m pl es fr o m
4 1 p, L A Z, 6 e xt. T h us, t hi s c o nfir ms t h at n o a ds or pti o n or c o nt a mi n ati o n i n m et al s o c c urr e d
b e c a us e of e x p eri m e nt al m at eri al s (t a n ks, T efl o n t u bi n g, a n d p u m p). I n t h e first m es o c os m
e x p eri m e nt, 1 3 5 n M a n d 7 n M of C u a n d P b r es p e cti v el y w er e m e as ur e d aft er m et al a d diti o n
( T 0), w hi c h w er e cl os e d t o t h e t ar g et e d c o n c e ntr ati o ns (i. e. 1 5 0 n M a n d 7 n M f or C u a n d P b).
I n t h e s ec o n d m es o c os m e x p eri m e nt, 1 6 0 n M of C u w er e r e all y a d d e d aft er C u a d diti o n ( T 0).
Fi n all y, m et al c o n c e ntr ati o ns ( i. e. C u, P b, a n d Z n) m e as ur e d at t h e b e gi n ni n g a n d at t h e e n d
of e a c h e x p eri m e nt w er e cl os e d, att esti n g t h at t h e e x p e ct e d tr a c e m et al l e v el s r e m ai n e d
c o nst a nt d uri n g t h e e ntir e of b ot h m es o c os m e x p eri m e nt.
F or b ot h m es o c os m e x p eri m e nts, w at er t e m p er at ur e, p H, D O, a n d D O C di d n ot e x hi bit
si g nifi c a nt diff er e n c es a m o n g c o n diti o ns b ut all of t h es e p ar a m et ers e x p eri e n c e d t e m p or al
si g nifi c a nt c h a n g es d u ri n g t h e e ntir e c o urs e of e x p eri m e nts ( Kr us k al-W allis, p < 0. 0 5). T h us,
a v er a g e w at er t e m p er at ur es w er e 2 1 ± 1. 0° C, a n d 2 1 ± 1. 6° C f or t h e first a n d t h e s e c o n d
e x p eri m e nt r es p e cti v el y, wit h l o w est t e m p er at ur es r e c or d e d at t h e b e gi n ni n g of b ot h
e x p eri m e nts a n d hi g h est v al u es r e c or d e d at t h e e n d of b ot h e x p eri m e nts. A v er a g e p H, D O,
a n d D O C w er e 8. 2 ± 0. 0 1, 1 1 0 ± 0. 2 %, a n d 1. 3 1 ± 0. 0 1 m g. C. L - 1 r es p e cti v el y, d uri n g t h e first
m es o c os m. F or t h e s e c o n d m es o c os m, a v er a g e p H, D O, a n d D O C w er e 8. 2 ± 0. 0, 1 0 5 ± 0. 2 %,
a n d 1. 3 ± 0. 0 m g. C. L - 1 r es p e cti v el y. Gl o b all y, f or b ot h m es o c os m e x p eri m e nts, p H i n cr e as e d
wit h ti m e w hil e D O s at ur ati o n a n d D O C c o n c e ntr ati o n d e cr e as e d wit h ti m e.
VI. 2. 3. 2. Ultr a p h yt o pl a n kt o ni c a n d h et er otr o p hi c pr o k ar y ot es a b u n d a n c e
T h e a b u n d a n c e of t hr e e ultr a p h yt o pl a n kt o ni c ( i. e. S y n e c h o c o c c us -li k e, pi c o e u k ar y ot e-li k e a n d

n a n o e u k ar y ot e -li k e) gr o u ps a n d h et er otr o p hi c pr o k ar y ot es w er e c o nsi d er e d i n t h e
e x p eri m e nts. F or t h e first m es o c os m e x p eri m e nt, t ot al a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n
a p p e ar e d si mil ar b et w e e n i n iti al s e a w at er fr o m 4 1 p a n d b ot h c o n diti o ns 4 1 p C T R L a n d 4 1 p
P b, wit h l o w t e m p or al v ari a bilit y d uri n g t h e e ntir e c o urs e of e x p eri m e nt ( 1. 1 ± 0. 1 x 1 0 4
c ell. m L - 1 o n a v er a g e) ( Fi g ur e VI - 4 A). I n c o n diti o ns 4 1 p C u a n d 4 1 p C u + P b, t h e t otal a b u n d a n c e
of ultr a p h yt o pl a n kt o n st art e d t o d e cr e as e 3 d a ys aft er m et al a d diti o n, l e a di n g t o si g nifi c a ntl y
l o w er a b u n d a n c es t h a n i n c o n diti o ns 4 1 p C T R L a n d 4 1 p P b fr o m 7 d a ys aft er m et al a d diti o n
t o t h e e n d of t h e e x p eri m e nt ( A N O V A, P < 0. 0 0 1). T h e mi ni m al a b u n d a n c e r e a c h e d 0. 3 % of
i niti al a b u n d a n c e. At t h e b e gi n ni n g of t h e e x p eri m e nt ( T 0), h et er otr o p hi c b a ct eri a a b u n d a n c e
m e as ur e d i n all c o n diti o ns ( 1 1 ± 0. 3 x 1 0 4
c ell. m L - 1 o n a v er a g e) w as si g nifi c a ntl y l o w er t h a n i n
i niti al s e a w at er fr o m t h e 4 1 p sit e ( 2. 5 x 1 05 c ell. mL - 1) ( A N O V A, P < 0. 0 0 1) ( Fi g ur e VI - 4 B). Fr o m
t hr e e d a ys aft er m et al a d diti o n t o t h e e n d of t h e e x p eri m e nt, h et er otr o p hi c b a ct eri al
a b u n d a n c e w as si g nifi c a ntl y hi g h er i n c o n diti o ns 4 1 p C u a n d 4 1 p C u + P b t h a n i n c o n diti o ns 4 1 p
C T R L a n d 4 1 p P b u ntil t h e e n d of t h e e x p eri m e nt ( A N O V A, P < 0. 0 0 1).
F or t h e s e c o n d m es o c os m e x p eri m e nt, t ot al a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n i n L A Z
( 1. 9 x 1 04 c ell. m L - 1) w as si g nifi c a ntl y hi g h er t h a n i n 6 e xt s e a w at er ( 7. 9 x 1 0 3 c ell. m L - 1) ( A N O V A,
P < 0. 0 0 1). Aft er t h e a c cli m ati o n p eri o d ( T 0), t ot al a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n w as
si mil ar i n all c o n diti o ns ( Fi g ur e VI - 5 A). I n all c o n diti o ns, t h e t ot al a b u n d a n c e of
ultr a p h yt o pl a n kt o n st art e d t o d e cr e as e 3 d a ys aft er m et al a d diti o n, l e a di n g t o si g nifi c a ntl y
l o w er a b u n d a n c es t h a n i n b ot h L A Z a n d 6 e xt i niti al s e a w at ers. Fr o m 3 d a ys aft er m et al
a d diti o n t o t h e e n d of t h e e x p eri m e nt, t h e t ot al a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n w er e l o w er
i n C u-tr e at e d c o n diti o ns t h a n i n b ot h L A Z a n d 6 e xt c o ntr ol c o n diti o ns ( A N O V A, P < 0. 0 0 1).
Fi n all y, t h e t ot al a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n i n L A Z a n d 6 e xt aft er C u a d diti o n w as n ot
si g nifi c a ntl y diff er e nt d uri n g t h e e ntir e c o urs e of t h e e x p eri m e nt. H et er otr o p hi c b a ct eri a
a b u n d a n c e w as n ot si g nifi c a ntl y diff er e nt b et w e e n L A Z ( 5. 8 x 1 0 5 c ell. m L - 1) a n d 6 e xt ( 5. 0 x 1 05
c ell. m L - 1) i niti al s e a w at ers (Fi g ur e VI - 5 B). At t h e b e gi n ni n g of t h e e x p eri m e nt ( T 0),
h et er otr o p hi c b a ct eri a a b u n d a n c e w as si mil ar i n all c o n diti o ns ( 4 1 ± 1. 0 x 1 0 4 c ell. m L - 1). Fr o m
7 d a ys aft er m et al a d diti o n t o t h e 1 7 d a ys, h et er otr o p hi c b a ct eri a a b u n d a n c e w as hi g h er i n
C u -tr e at e d c o n diti o ns t h a n i n c o ntr ol c o n diti o ns ( A N O V A, P < 0. 0 0 1). Fr o m 2 1 d a ys aft er m et al
a d diti o n t o t h e e n d of t h e e x p eri m e nt, h et er otr o p hi c b a ct eri a a b u n d a n c e w as si mil ar i n 6 e xt

C T R L a n d 6 e xt C u w hil e h et er otr o p hi c b a ct eri a a b u n d a n c e i n L A Z C u w as still hi g h er t h a n i n
L A Z C T R L.
A
c o n diti o n 41p 41p CT RL 41p Cu 41p Pb 41p Cu+ Pb
T ot al p h yt o pl a n kt o n ( c ell. ml - 1 )
1e+05
1e+04
1e+03
1e+02
1e+01
1e+00
−14 −5 −1 0 3 7 10 14 17 21 25
B
1e+06
ml - 1 )
( c ell.
1e+05
Pr o k ar y ot e s
1e+04
−14 −5 −1 0 3 7 10 14 17 21 25
I n c u b ati o n p eri o d ( d a y s)
Fi g ur e VI - 4 T ot al u ltr a p h yt o pl a n kt o n ( A) a n d t ot al pr o k ar y ot e ( B) a b u n d a n c e ( c ell. m L- 1) d y n a mi cs d uri n g t h e first

m es o c os m e x p eri m e nt. S y m b ols a n d err ors b ars r e pr es e nt a v er a g e a n d st a n d ar d d e vi ati o n o n r e pli c at es,
r es p e cti v el y.
��
��
� � � � � ��
� ��
��
� ��
��
��
� � ��
� ��
��
� � ��
� ��
�
Chao1 E q uit a bilit y O bs er v e d O T Us Shannon Si m ps o n

A
F P F P F P F P F P
Ti m e 8. 6 2 9 < 0. 0 0 1 1. 3 9 2 0. 2 6 1 8. 0 7 8 < 0. 0 0 1 5. 6 5 1 0. 0 0 1 6. 9 2 3 < 0. 0 0 1
C o n diti o n 3. 7 1 8 0. 0 2 4 1. 3 8 6 0. 2 7 0 2. 4 5 0 0. 0 8 7 0. 6 1 8 0. 6 1 0 3. 3 6 7 0. 0 3 4
Ti m e x C o n diti o n 3. 4 9 9 0. 0 0 5 0. 9 9 4 0.478 2. 8 9 0 0. 0 1 4 1. 8 2 9 0. 1 0 2 3. 6 2 4 0. 0 0 4
Chao1 E q uit a bilit y O bs er v e d O T Us Shannon Si m ps o n

B
F P F P F P F P F P
Ti m e 8. 2 7 7 < 0. 0 0 1 5 4. 4 4 2 < 0. 0 0 1 1 3. 9 9 5 < 0. 0 0 1 6 2. 2 7 4 < 0. 0 0 1 2 9. 6 4 0 < 0. 0 0 1
C o n diti o n 1 1. 0 0 3 < 0. 0 0 1 0. 6 8 6 0. 6 0 6 1 1. 8 9 2 < 0. 0 0 1 3. 2 6 8 0. 0 2 0 1. 7 1 9 0. 1 6 3
Ti m e x C o n diti o n 2. 2 5 8 0. 0 2 5 1. 9 9 3 0. 0 4 8 2. 3 4 6 0. 0 2 0 2. 8 5 2 0. 0 0 6 2. 2 8 7 0. 0 2 3
T a bl e a u VI - 1 T w o -w a y a n al ysis of v ari a nc e ( A N O V A) f or al p h a di v ersit y i n d e x es of s e a w ater a cr oss diff er e nt c o n diti o ns a n d s a m pli n g ti m es f or t h e first ( A) a n d t h e s e c o n d ( B)

m es o c os m e x p eri m e nt .
Ti T0 T7 T14 T21 TF
100
F a mil y
U n a s si g n e d
Ot h er s
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ B a ct er oi d et e s. D _ 2 _ _ Fl a v o b a ct erii a. D _ 3 _ _ Fl a v o b a ct eri al e s. D _ 4 _ _ Cr y o m or p h a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ B a ct er oi d et e s. D _ 2 _ _ Fl a v o b a ct erii a. D _ 3 _ _ Fl a v o b a ct eri al e s. D _ 4 _ _ Fl a v o b a ct eri a c e a e
75 D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ C y a n o b a ct eri a. D _ 2 _ _ C y a n o b a ct eri a. D _ 3 _ _ S u b s e cti o nI. D _ 4 _ _ F a mil yI
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ C a ul o b a ct er al e s. D _ 4 _ _ H y p h o m o n a d a c e a e

D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ P ar v ul ar c ul al e s. D _ 4 _ _ P ar v ul ar c ul a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ R hi z o bi al e s. D _ 4 _ _ R h o d o bi a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ R h o d o b a ct er al e s. D _ 4 _ _ R h o d o b a ct er a c e a e
50 D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ Ri c k ett si al e s. D _ 4 _ _ S A R 1 1 6 _ cl a d e

D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ S A R 1 1 _ cl a d e. D _ 4 _ _ S urf a c e _ 1
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ S p hi n g o m o n a d al e s. D _ 4 _ _ S p hi n g o m o n a d a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ Alt er o m o n a d al e s. D _ 4 _ _ Alt er o m o n a d a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ Alt er o m o n a d al e s. D _ 4 _ _ P s e u d o alt er o m o n a d a c e a e
25 D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ C ell vi bri o n al e s. D _ 4 _ _ C ell vi bri o n a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ C ell vi bri o n al e s. D _ 4 _ _ H ali e a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ L e gi o n ell al e s. D _ 4 _ _ L e gi o n ell a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ O c e a n o s pirill al e s. D _ 4 _ _ O c e a n o s pirill a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ O c e a n o s pirill al e s. D _ 4 _ _ S A R 8 6 _ cl a d e.
0
p
41 41 Cu
C Pb
41 1 Cu
Cu Pb
41 41 Cu
Cu Pb
41 41 Cu
C Pb
41 1 Cu
Cu Pb
p_ L
p_ L
41 Pb
41 Pb
p_ L
b
41
41 u_ P
41 R
41 u_ P
41 R
_P
p_ p_
p_ p_
p_ p_
p_ p_
p_ p_
_
_
p_
p_
CT
CT
CT
41
p_
p_
p_
4
4
41
Fi g ur e VI - 6 C o m p ositi o n of h et er otr o p hi c mi cr o bi al c o m m u nit y at t h e f a mil y l e v el i n 4 1 p s e a w at er an d i n t h e 4 c o n diti o ns o v er t h e e ntir e c o urs e of t h e first m es o c os m

e x p eri m e nt . E ac h b ar r e pr es e nts t h e r el ati v e a b u n d a n c e of f a mil y i n t h e st u di e d s a m pl es. F a mili es t h at o n a v er a g e c o m pris e d l ess t h a n 1 % of t h e li br ari es ar e gr o u p e d as
“ Ot h ers. ”
F or t h e s e c o n d m es o c os m e x p eri m e nt, all t h e ⍺ -di v ersit y i n di c es e x c e pt e q uit a bilit y

v ari e d si g nifi c a ntl y o v er ti m e ( T a bl e a u VI - 1 B a n d Fi g ur e E - 2). All b a ct eri al ⍺ -di v ersit y i n di c es
si g nifi c a ntl y d e cr e as e d o v er ti m e i n all c o n diti o ns, es p e ci all y aft er t h e 7 t h d a y of t h e
e x p eri m e nt ( A N O V A, P < 0. 0 5). A v er a g e C h a o 1, o bs er v e d O T Us, a n d S h a n n o n i n di c es v ari e d
a cr oss c o n diti o ns, a n d t h e y w er e l o w er i n c o n diti o n L A Z C u r el ati v e t o L A Z C T R L a n d ot h er
c o n diti o ns ( A N O V A, P < 0. 0 5). N o si g nifi c a nt diff er e n c e w as o bs er v e d i n all ⍺ -di v ersit y i n di c es
b et w e e n c o n diti o ns 6 e xt C T R L a n d 6 e xt C u. Fi n all y, all ⍺ -di v ersit y i n di c es m e as ur e d i n t h e
s e c o n d m es o c os m e x p eri m e nt w er e l o w er c o m p ar e d wit h t h os e of t h e first m es o c os m
e x p eri m e nt.
VI. 2. 3. 4. Pr o k ar y oti c c o m m u nit y c o m p ositi o n str o n gl y s h a p e d b y C u i n c o ntr a st t o P b
VI. 2. 3. 4. 1. T a x o n distri b uti o n a n d pr o k ar y oti c c o m m u nit y str u ct ur e
I n t h e first m es o c os m, t h e m ost a b u n d a nt d o mi n a nt p h yl a/ cl ass es ( > 1 % of all s e q u e n c es

a cr oss all s a m pl es) w er e Al p h a pr ot e o b a ct eri a ( 5 8 ± 1. 2 %), G a m m a pr ot e o b a ct eri a ( 1 9 ±
0. 8 8 %), Fl a v o b a ct erii a ( 1 0 ± 1. 2 %) a n d C y a n o b a ct eri a ( 9. 0 ± 1. 2 %). At t h e f a mil y t a x o n o mi c
r a n k, H y p h o m o n a d a c e a ( 1 7 ± 2. 6 %), S A R 1 1 cl a d e S urf a c e 1 ( 1 2 ± 1. 6 %), H ali e a c e a e ( 1 0 ±
0. 7 2 %), Fl a v o b a ct eri a c e a e ( 9. 9 ± 1. 2 %), R h o d o b a ct er a c e a e ( 8. 7 ± 1. 1 %), P ar v ul ar c ul a c e a e ( 7. 8
± 1. 3 %), a n d F a mil y I ( C y a n o b a ct eri a) ( 5. 5 ± 0. 8 3 %) c o m pri s e d t h e m aj orit y of t h e t ot al
s e q u e n c es (Fi g ur e VI - 6). Fi n all y, Ar c h a e a r e pr es e nt e d l ess t h a n 1 % of t h e mi cr o bi al c o m m u nit y
of all s a m pl es. T h us, w e c o nsi d er e d Ar c h a e a as r ar e t a x a i n t h e f urt h er a n al ys es.
N o n m etri c m ulti di m e nsi o n al s c ali n g ( N M D S) pl ot a n d gl o b al P E R M A N O V A t ests
s h o w e d t h at t h e s a m pl es of t h e first m es o c os m w er e cl ust er e d b y b ot h s a m pli n g ti m es a n d
c o n diti o ns ( Fi g ur e VI - 7), a n d s egr e g ati o n w as t h e hi g h est at t h e or d er a n d f a mil y t a x o n o mi c
r a n ks (T a bl e E - 4 A). E x c e pt at t h e p h yl u m r a n k, c o n diti o n cl ust eri n g ( P E R M A N O V A, R 2 = 0. 4 1;
P < 0. 0 0 1) s h o w e d a gr e at er i nfl u e n c e o n c o m m u nit y v ari ati o n t h a n ti m e cl ust eri n g
( P E R M A N O V A, R2 = 0. 3 4; P < 0. 0 0 1) or i nt er a cti o n ( P E R M A N O V A, R 2 = 0. 1 7; P < 0. 0 0 1) ( T a bl e
E- 4 ). At t h e b e gi n ni n g of t h e e x p eri m e nt ( T 0), p air wi s e P E R M A N O V A s h o w e d t h at t h e
b a ct eri al c o m m u nit y str u ct ur es w er e si mil ar b et w e e n all c o n diti o ns, a n d t h e y w er e
si g nifi c a ntl y diff er e nt t o t h e i niti al s e a w at er fr o m 4 1 p ( T a bl e E - 4 B). Aft er t h e 7t h d a y,
si g nifi c a nt diff er e n c es b et w e e n C u -tr e at e d c o n diti o ns ( 4 1 p C u a n d 4 1 p C u + P b) a n d t h e ot h er
c o n diti o ns ( 4 1 p, 4 1 p C T R L , a n d 4 1 p P b) at e a c h s a m pli n g ti m e w er e cl e arl y o bs er v e d. Br a y-

C urti s di st a n c e b et w e e n C u -tr e at e d c o n diti o ns a n d t h e ot h er c o n diti o ns at e a c h ti m e r e a c h e d
its m a xi m u m at t h e e n d of t h e e x p eri m e nt ( T F), i n di c ati n g t h at t h e b a ct eri al c o m m u niti es i n
C u -tr e ate d c o n diti o ns t e n d e d t o gr a d u all y di v er g e fr o m ot h er c o n diti o ns fr o m t h e 7 t h d a y, a n d
u ntil t h e e n d of t h e e x p eri m e nt. F urt h er m or e, p air wi s e P E R M A N O V A s h o w e d n o si g nifi c a nt
diff er e n c e i n c o m m u niti es n eit h er b et w e e n 4 1 p C T R L a n d 4 1 p P b n or b et w e e n 4 1 p C u a n d
4 1 p C u + P b at e a c h s a m pli n g ti m e ( T a bl e E - 4 B).
41p
0. 4
41p_ CT RL
41p_ Cu
41p_ Pb
41p_ Cu_ Pb
0. 2
N M D S2
0. 0
− 0. 2
Ti
T0
T7
T14
T21
2 D str e s s: 0. 0 9 TF
− 0. 2 0. 0 0. 2 0. 4
N M D S1
Fi g ur e VI - 7 N o n -m etri c di m e nsi o n al s c ali n g ( n M D S) or di n ati o n b as e d o n Br a y – C urtis dissi mil arit y f or 1 6 S r R N A

g e n e li br ari es b et w e e n t h e diff er e nt c o n diti o ns at diff er e nt s a m pli n g ti m es of t h e first m es oc os m e x p eri m e nt .
E a c h s y m b ol c orr es p o n ds t o a disti n ct c o n diti o n, ti m e a n d r e pli c at e . E m pt y s y m b ols r e pr es e nt i niti al s e a w at er
s a m pl es.
VI. 2. 3. 4. 2. R e pr es e nt ati v e t a x a r es p o nsi bl e f or str u ct ur al c h a n g e o v er t h e d ur ati o n of t h e

e x p eri m e nt
I n a d diti o n t o P E R M A N O V A a n al ys es, SI M P E R t ests w er e c o n d u ct e d i n or d er t o hi g hli g ht

pr o k ar y oti c f a mili es a n d g e n er a t h at si g nifi c a ntl y c o ntri b ut e d t o t h e diff er e n c es o bs er v e d
b et w e e n tr e at m e nts o v er ti m e d uri n g t h e first m es o c os m e x p eri m e nt.
Wit hi n t h e a b u n d a nt f a mili es ( > 1 % of all s e q u e n c es a cr oss all s a m pl es), 1 0
r e pr es e nt ati v e f a mili es w er e si g nifi c a ntl y di s cri mi n ati n g tr e at m e nts al o n g t h e e x p eri m e nt
(T a bl e E - 5). T hi s i s i n a c c or d a n c e wit h t h e r el ati v e a b u n d a n c es s h o w n i n Fi g ur e VI - 6, w h er e
R h o d o b a ct er a c e a e, F a mil y I ( C y a n o b a ct eri a) , Alt er o m o n a d a c e a e, a n d S A R 1 1 S urf a c e 1
d e cr e as e d i n C u -tr e at e d c o n diti o ns c o m p ar e d t o 4 1 p C T R L or 4 1 p P b a n d c o ntri b ut e d t o 2 0 ±
1. 3 %, 1 6 ± 4. 6 %, 6. 7 ± 2. 5 %, a n d 3. 0 ± 0. 7 6 % r es p e cti v el y of t h e o v er all di ssi mil arit y b et w e e n
t h es e t w o gr o u ps of c o n diti o ns. C o n v ers el y, t h e r el ati v e a b u n d a n c es of H y p h o m o n a d a c e a e,
Fl a v o b a ct eri a c e a e, a n d H ali e a c e a e i n cr e as e d i n C u -tr e at e d c o n diti o ns c o m p ar e d t o 4 1 p C T R L
or 4 1 p P b a n d c o ntri b ut e d t o 3 4 ± 8. 1 %, 1 7 ± 4. 4 %, a n d 4. 8 ± 1. 6 % r es p e cti v el y of t h e o v er all
di ssi mil arit y b et w e e n t h es e t w o gr o u ps of c o n diti o ns.
At a l o w er t a x o n o mi c r a n k, a m o n g t h e 1 7 6 g e n er a r e c or d e d, o nl y 1 9 si g nifi c a ntl y
di s cri mi n at e d e x p eri m e nt al c o n diti o ns at t h e e n d of t h e e x p eri m e nt ( T F) ( Fi g ur e VI - 8 a n d T a bl e
E- 6 ). Al p h a pr ot e o b a ct eri al g e n er a, m ai nl y R h o d o bi u m, Lit ori m o cr o bi u m , a n d C a n di d at us
P el a gi b a ct er , c y a n o b a ct eri al g e n us S y n e c h o c o cc us , fl a v o b a ct erii al g e n us Cr y o m or p h a c e a e ,
g a m m a pr ot e o b a ct eri al g e n er a Gl a ci e c ol a a n d i n a l ess er e xt e n d C H A B XI 2 7, d e cr e as e d i n C u -
tr e at e d c o n diti o ns c o m p ar e d t o 4 1 p C T R L or 4 1 p P b a n d c o ntri b ut e d t o 4 8 ± 1 6 % of t h e o v er all
di ssi mil arit y b et w e e n t h es e t w o gr o u ps of c o n diti o ns. C o n v ers el y, Al p h a pr ot e o b a ct eri al
g e n er a, m ai nl y Hirs c hi a , H y p h o m o n a d a c e a e, a n d M ari c a ulis , fl a v o b a ct eri al g e n us N S 5 m ari n e
gr o u p a n d g a m m a pr ot e o b a ct eri al g e n us O M 6 0( N O R 5) cl a d e i n cr e as e d i n C u -tr e at e d
c o n diti o ns c o m p ar e d t o 4 1 p C T R L or 4 1 p P b a n d c o ntri b ut e d t o 6 0 ± 1 7 % of t h e o v er all
di ssi mil arit y b et w e e n t h es e t w o gr o u ps of c o n diti o ns. Fi n all y, Alt er o m o n as, Er ytr hr o b a ct er ,
a n d Gl a ci e c ol a w er e r es p o nsi bl e f or t h e str u ct ur al c h a n g e i n P b -tr e at e d c o n diti o n. T h e r el ati v e
a b u n d a n c e of Gl a ci e c ol a t a x o n si g nifi c a ntl y i n cr e as e d w hil e Er yt hr o b a ct er n e arl y di s a p p e ar e d
w h e n o nl y P b w as a d d e d.
Hir s c hi a Hypho monas M ari c a uli s H y p h o m o n a d a c e a e Ot h er R h o d o bi u m
20
20 2. 0 3 9
15
15 1. 5 2 6
10 1. 0 10
5 0. 5 1 5 3
0 0. 0 0 0 0
Lit ori mi cr o bi u m S ali ni h a bit a n s R h o d o b a ct er a c e a e Ot h er R h o d o s pirill a c e a e Ot h er C a n di d at u s P el a gi b a ct er
15 5 1 0. 0
3
4 4 7. 5
10
3 2
5. 0
5 2 2
1 2. 5
1
0 0 0 0 0. 0
S urf a c e 2 Ot h er Er yt hr o b a ct er Synechococcus Cr y o m or p h a c e a e _ Ot h er N S 5 m ari n e gr o u p
3 20 20
3 2. 0
15 15
2 2 1. 5
10 1. 0 10
1 1 5 5
0. 5
0 0 0 0. 0 0
Alt er o m o n a s Gl a ci e c ol a O M 6 0( N O R 5) cl a d e C H A B XI 2 7 Ot h er
Cu
Pb
RL
b
4
_P
4
p_
p_
CT
4 15
Cu
3
41
41
3
p_
p_
10 2
41
2
41
2
1 5 1
0 0 0 0
Cu
Pb
Cu
Pb
Cu
Pb
Cu
Pb
RL
RL
RL
RL
b
_P
_P
_P
_P
p_
p_
p_
p_
p_
p_
p_
p_
CT
CT
CT
CT
Cu
Cu
Cu
Cu
41
41
41
41
41
41
41
41
p_
p_
p_
p_
p_
p_
p_
p_
41
41
41
41
41
41
41
41
C o n diti o n
Fi g ur e VI - 8 R el ati v e a b u n d a n c e of g e n er a f o u n d at w e e k 5 ( T F) of t h e first m es o c os m e x p eri m e nt s h o w i n g si g nifi c a nt diff er e nc es i n a b u n d a n c e b et w e e n c o n diti o ns ( SI M P E R).

Err or b ars r e pr es e nt t h e st a n d ar d d e vi ati o n ( n = 3). S p e cifi c c o ntri b uti o n ( %) of p arti c ul ar g e n er a t o t ot al dissi mil arit y b e t w e e n pr o k ar y oti c c o m m u niti es of t w o c o n diti o ns
usi n g SI M P E R is d et ail e d i n T a bl e E - 6.
VI. 2. 3. 5. I nfl u e n c e of m et al e x p os ur e hist or y o n c o p p er eff e cts
VI. 2. 3. 5. 1. T a x o n distri b uti o n a n d b a ct eri al c o m m u nit y str u ct ur e
I n or d er t o c o m p ar e t h e i nfl u e n c e of m et al pr e-e x p os ur e o n c o p p er eff e cts, w e a n al y z e d C u -

s p e cifi c r es p o ns es of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es s a m pl e d fr o m 3 g e o c h e mi c all y
c o ntr ast e d sit es: a v er y f e w c o nt a mi n at e d sit e ( 4 1 p), a n i nt er m e di at el y c o nt a mi n at e d sit e
( L A Z), a n d a hi g hl y c o nt a mi n at e d sit e ( 6 e xt). T h e m ost a b u n d a nt d o mi n a nt p h yl a/ cl ass es ( >
1 % of all s e q u e n c es a cr oss all s a m pl es) w er e Al p h a pr ot e o b a ct eri a ( 5 4 ± 1. 2 %),
G a m m a pr ot e o b a ct eri a ( 2 0 ± 0. 9 0 %), Fl a v o b a ct erii a ( 1 7 ± 1. 2 %) a n d C y a n o b a ct eri a ( 2. 9 ±
0. 5 2 %). At t h e f a mil y t a x o n o mi c r a n k, R h o d o b a ct er a c e a e ( 2 5 ± 1. 5 %), Fl a v o b a ct eri a c e a e ( 1 6 ±
1. 1 %), H y p h o m o n a d a c e a e ( 1 1 ± 1. 3 %), Fl a v o b a ct eri a c e a e ( 9. 9 ± 1. 2 %), S A R 1 1 cl a d e S urf a c e 1
( 6. 3 ± 0. 8 9 %), a n d H ali e a c e a e ( 6. 0 ± 0. 5 9 %) c o m pri s e d t h e m aj orit y of t h e t ot al s e q u e n c es
(Fi g ur e VI - 9). As f or t h e first m es o c os m e x p eri m e nt, Ar c h a e a r e pr es e nt e d l ess t h a n 1 % of t h e
mi cr o bi al c o m m u nit y of all s a m pl es, a n d t h e y w er e c o nsi d er e d as r ar e t a x a i n t h e f urt h er
a n al ys es.
N M D S pl ot a n d P E R M A N O V A t ests s h o w e d t h at t h e s a m pl es w er e cl ust er e d b y b ot h
s a m pli n g ti m es a n d c o n diti o ns ( Fi g ur e VI -1 0 a n d T a bl e E - 7 A). At all t a x o n o mi c r a n k, C u
a d diti o n ( P E R M A N O V A, R 2 = 0. 5 8; P < 0. 0 0 1) s h o w e d a gr e at er i nfl u e n c e o n c o m m u nit y
v ari ati o ns t h a n ti m e ( P E R M A N O V A, R 2 = 0. 1 4; P < 0. 0 0 1) or i nt er a cti o n b et w e e n t i m e a n d
e x p eri m e nt al c o n diti o n ( P E R M A N O V A, R 2 = 0. 2 0; P < 0. 0 0 1) ( T a bl e E - 7 B). P air wi s e
P E R M A N O V A s h o w e d t h at b a ct eri al c o m m u nit y str u ct ur es w er e si g nifi c a ntl y si mil ar b et w e e n
i niti al s e a w at ers fr o m L A Z a n d 6 e xt a n d si g nifi c a ntl y diff er e nt t o t h e i niti al s e a w at er fr o m 4 1 p
(T a bl e E - 7 B). At t h e b e gi n ni n g of t h e e x p eri m e nt ( T 0), si mil arl y t o w h at o bs er v e d f or 4 1 p i n
t h e first e x p eri m e nt, t h e b a ct eri al c o m m u nit y str u ct ur e, i n e a c h c o ntr ol c o n diti o ns, w as n ot
si g nifi c a ntl y di ssi mil ar t h a n r el at e d C u -tr e at e d o n e s ( L A Z C T R L vs L A Z C u, a n d 6 e xt C T R L vs 6 e xt
C u). Aft er t h e 7 t h d a y, a n d u ntil t h e e n d of t h e e x p eri m e nt, si g nifi c a nt diff er e n c es w er e cl e arl y
o bs er v e d b et w e e n C u -tr e at e d a n d n o n-C u -tr e at e d c o m m u niti es f or 41 p a n d L A Z. C o n v ers el y,
p air wi s e c o m p ari s o ns s h o w e d n o si g nifi c a nt diff er e n c e b et w e e n 6 e xt C T R L a n d 6 e xt C u,
w h at e v er t h e s a m pli n g ti m e.
Ti T0 T7 T14 T21 TF
100
F a mil y
U n a s si g n e d
Ot h er s
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ B a ct er oi d et e s. D _ 2 _ _ Fl a v o b a ct erii a. D _ 3 _ _ Fl a v o b a ct eri al e s. D _ 4 _ _ Cr y o m or p h a c e a e
75 D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ B a ct er oi d et e s. D _ 2 _ _ Fl a v o b a ct erii a. D _ 3 _ _ Fl a v o b a ct eri al e s. D _ 4 _ _ Fl a v o b a ct eri a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ C y a n o b a ct eri a. D _ 2 _ _ C y a n o b a ct eri a. D _ 3 _ _ S u b s e cti o nI. D _ 4 _ _ F a mil yI
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ C a ul o b a ct er al e s. D _ 4 _ _ H y p h o m o n a d a c e a e

D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ P ar v ul ar c ul al e s. D _ 4 _ _ P ar v ul ar c ul a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ R hi z o bi al e s. D _ 4 _ _ R h o d o bi a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ R h o d o b a ct er al e s. D _ 4 _ _ R h o d o b a ct er a c e a e
50 D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ Ri c k ett si al e s. D _ 4 _ _ S A R 1 1 6 _ cl a d e

D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ Al p h a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ S p hi n g o m o n a d al e s. D _ 4 _ _ S p hi n g o m o n a d a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ Alt er o m o n a d al e s. D _ 4 _ _ Alt er o m o n a d a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ Alt er o m o n a d al e s. D _ 4 _ _ P s e u d o alt er o m o n a d a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ C ell vi bri o n al e s. D _ 4 _ _ C ell vi bri o n a c e a e
25 D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ C ell vi bri o n al e s. D _ 4 _ _ H ali e a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ L e gi o n ell al e s. D _ 4 _ _ L e gi o n ell a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ O c e a n o s pirill al e s. D _ 4 _ _ O c e a n o s pirill a c e a e
D _ 0 _ _ B a ct eri a. D _ 1 _ _ Pr ot e o b a ct eri a. D _ 2 _ _ G a m m a pr ot e o b a ct eri a. D _ 3 _ _ O c e a n o s pirill al e s. D _ 4 _ _ S A R 8 6 _ cl a d e.
0
LAp
41 6 Z
6e L ACT u
6e CT Cu
6e L ACT u
6e CT Cu
6e L ACT u
6e CT Cu
6e L ACT u
6e CT Cu
6e L ACT u
6e CT Cu
Z_ _ L
xt Z _ R L
Z_ _ L
xt Z _ R L
xt Z _ R L
xt Z _ R L
Z_ p_ L
xt Z _ R L
t
L A 41 Cu
4 1 xt _ R L
xt R L
L A 41 Cu
Cu
xt R L
4 1 xt _ R L
xt R L
p _ ex
41
C
L A 41C T R
L A 41C T R
L A 41C T R
p_ C
p_ C
Z_ p_
Z_ p_
_
_
p
p
_
_
Fi g ur e VI - 9 C o m p ositi o n of h et er otr o p hi c mi cr o bi al c o m m u nit y at t h e f a mil y l e v el i n i niti al s e a w at ers a n d i n t h e 6 c o n diti o ns o v er t h e e ntir e c o urs e of b ot h c o ntr ol a n d C u -
tr e at e d c o n diti o ns fr o m b ot h m es o c os m e x p eri m e nts. E ac h b ar r e pr es e nts t h e r el ati v e a b u n d a nc e of f a mil y i n t h e st u di e d s a m pl es. F a mili es t h at o n a v er a g e c o m pri s e d l ess
t h a n 1 % of t h e li br ari es ar e gr o u p e d as “ Ot h ers. ”
41p
41p_ CT RL
41p_ Cu
LAZ
L AZ_ CT RL
L AZ_ Cu
0. 4
6 e xt
6 e xt _ C T R L
6 e xt _ C u
0. 2
N M D S2
0. 0
− 0. 2
2 D str e s s: 0. 1 6
− 0. 4 − 0. 2 0. 0 0. 2 0. 4
N M D S1
Fi g ur e VI -1 0 N o n -m etri c di m e nsi o n al s c ali n g ( n M D S) or di n ati o n b as e d o n Br a y – C urtis dissi mil arit y f or 1 6 S r R N A g e n e li br ari es b et w e e n t h e dif f er e nt c o n diti o ns of b ot h c o ntr ol
a n d C u -tr e at e d c o n diti o ns fr o m b ot h m es oc os m e x p eri m e nts. E ac h s y m b ol c orr es p o n ds t o a disti n ct c o n diti o n, ti m e a n d r e pli c at e . E m pt y s y m b ols r e pr es e nt i niti al s e a w at er
s a m pl es.
Cr y o m or p h a c e a e Ot h er F or m o s a N S 4 m ari n e gr o u p N S 5 m ari n e gr o u p P ol ari b a ct er 4 T e n a ci b a c ul u m

1. 0 0 15 3
15 6 0. 7 5 1. 0
10 4 10 2
0. 5 0
5 2 0. 2 5 5 0. 5 1
0 0 0. 0 0 0 0. 0 0
S a pr o s pir a c e a e Ot h er Synechococcus Hir s c hi a Hypho monas P o nti c a uli s P ar v ul ar c ul a
20 25 1. 5 25
1. 0 20 2. 0 20
15 15 1. 5 1. 0 15
0. 5 10 10 1. 0 10
5 5 0. 5 0. 5 5
0. 0 0 0 0. 0 0. 0 0
O C S 1 1 6 cl a d e Ot h er R h o d o bi u m A s ci di a c ei h a bit a n s J a n n a s c hi a Lit ori mi cr o bi u m M ari n o v u m
8 0. 8
6 6 2. 0 20 9 0. 6
4 4 1. 5 6 0. 4
1. 0 10
2 2 0. 5 3 0. 2
0 0 0. 0 0 0 0. 0
O c e a ni c ol a P el a gi c ol a R o s e o v ari u s R u e g eri a S ali ni h a bit a n s S ulfit o b a ct er
1. 2 1 0. 0 30 0. 8
0. 7 5 0. 9 4 7. 5 20 0. 6
0. 5 0 0. 6 5. 0 0. 4
0. 2 5 0. 3 2 2. 5 10 0. 2
0. 0 0 0. 0 0 0. 0 0 0. 0
S ulfit o b a ct er 1 T h al a s s o bi u s R h o d o b a ct er a c e a e Ot h er Al p h a pr ot e o b a ct eri a Ot h er M et h yl ot e n er a S p o n gii b a ct er
1. 5 1. 0 0 6 0. 6
7. 5 1. 0
1. 0 0. 7 5 4 0. 4
0. 5 0 5. 0
0. 5 2. 5 0. 5 2 0. 2
0. 2 5
0. 0 0. 0 0 0. 0 0. 0 0 0. 0
C H A B XI 2 7 Ot h er J T B 2 3 Ot h er O P B 3 5 s oil gr o u p Ot h er
Cu
Cu
Cu
Cu
Cu
Cu
RL
RL
RL
RL
RL
RL
Cu
Cu
Cu
RL
RL
RL
4 3 3
3
6e AZ_
L A 41p_
6e AZ_
L A 41p_
6e AZ_
L A 41p_
CT
L T
CT
L T
CT
L T
xt _
xt _
xt _
6e T
6e T
6e T
2 2
C
C
C
2
p_
Z_
p_
Z_
p_
Z_
xt _
xt _
xt _
1 1 1
41
41
41
0 0 0
Cu
Cu
Cu
Cu
Cu
Cu
RL
RL
RL
RL
RL
RL
Cu
Cu
RL
RL
Cu
RL
L A 41p_
6e AZ_
L A 41p_
6e AZ_
L A 41p_
6e AZ_
CT
L T
CT
L T
CT
L T
xt _
xt _
6e T
6e T
xt _
6e T
C
C
C
C
p_
Z_
p_
Z_
p_
Z_
xt _
xt _
xt _
41
41
41
C o n diti o n
Fi g ur e VI -1 1 R el ati v e a b u n d a nc e of g e n er a f o u n d at w e e k 5 ( T F) i n b ot h c o ntr ol a n d C u -tr e at e d c o n diti o ns fr o m b ot h m es o c os m e x p eri m e nts s h o wi n g si g nifi c a nt diff er e n c es

i n a b u n d a n c e b et w e e n c o n diti o ns (SI M P E R ). Err or b ars r e pr es e nt t h e st a n d ar d d e vi atio n ( n = 3). S p e cifi c c o ntri b uti o n ( %) of p arti c ul ar g e n er a t o t ot al dissi mil arit y b et w e e n
pr o k ar y oti c c o m m u niti es of t w o c o n diti o ns usi n g SI M P E R is d et ail e d i n T a bl e E - 9.
VI. 2. 3. 5. 2. R e pr es e nt ati v e t a x a r es p o nsi bl e f or str u ct ur al c h a n g es o v er t h e d ur ati o n of t h e

e x p eri m e nt
SI M P E R a n al ys es r e v e al e d t h at wit hi n t h e a b u n d a nt f a mili es, 1 2 r e pr es e nt ati v e f a mili es w er e

si g nifi c a ntl y di s cri mi n ati n g i niti al s e a w at ers, a n d als o c o ntr ol a n d C u -tr e at e d c o n diti o ns a cr oss
e x p eri m e nt d ur ati o n ( T a bl e E - 8). T hi s i s i n a c c or d a n c e wit h t h e r el ati v e a b u n d a n c es s h o w n i n
Fi g ur e VI - 9, w h er e S A R 1 1 cl a d e S urf a c e 1 a n d S urf a c e 2, H y p h o m o n a d a c e a e, a n d F a mil y I
( C y a n o b a ct eri a) w er e hi g h er i n 4 1 p t h a n i n L A Z a n d 6 e xt, w hil e Fl a v o b a ct eri a c e a e a n d
R h o d o b a ct er a c e a e w er e m or e a b u n d a nt i n L A Z a n d 6 e xt t h a n i n 4 1 p ( T a bl e E - 8). Fi n all y, m aj or
diff er e n c es b et w e e n L A Z C T R L a n d L A Z C u w er e e x pl ai n e d b y t h e v ari ati o n of r el ati v e
a b u n d a n c es of H y p h o m o n a d a c e a e, R h o d o bi a c e a e, Cr y o m or p h a c e a e a n d Alt er o m o n a d a c e a e.
At a l o w er t a x o n o mi c r a n k, a m o n g t h e 1 7 6 g e n er a r e c or d e d, 3 4 w er e si g nifi c a ntl y
di s cri mi n ati n g c o ntr ol a n d C u -tr e at e d c o n diti o ns at t h e e n d of t h e e x p eri m e nt ( T F) (Fi g ur e
VI -1 1 a n d T a bl e E - 9). S ali ni h a bit a ns a n d R h o d o bi u m d e cr e as e d i n L A Z C u c o m p ar e d t o L A Z
C T R L w hil e J a n n as c hi a, Cr y o m or p h a c e a e Ot h er , a n d Hirs c hi a i n cr e as e d i n L A Z C u c o m p ar e d t o
L A Z C T R L. R u e g eri a d e cr e as e d i n 6 e xt C u c o m p ar e d t o 6 e xt C T R L w hi l e F or m os a , O C S 1 1 6 cl a d e,
a n d M et h yl ot e n er a i n cr e as e d i n 6 e xt C u c o m p ar e t o 6 e xt C T R L. Fi n all y, r e pr es e nt ati v e g e n er a
r es p o nsi bl e f or str u ct ur al c h a n g e b et w e e n c o ntr ol c o n diti o ns a n d C u-tr e at e d c o n diti o ns f or
4 1 p a n d L A Z w er e m ai nl y a b u n d a nt g e n er a w hil e f or 6 e xt, r e pr es e nt ati v e g e n er a w er e m ai nl y
r ar e g e n er a.
VI. 2. 4. Dis c u ssi o n
VI. 2. 4. 1. C o p p er e x p os ur e i n d u c e c h a n g es i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es
I n b ot h m es o c os m e x p eri m e nts, t e m p or al v ari ati o ns i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y str u ct ur e

w er e o bs er v e d r e g ar dl ess of m et al a d diti o ns. H o w e v er, m et al a d diti o n e x hi bit e d a str o n g er
i nfl u e n c e o n c o m m u nit y str u ct ur e t h a n t h e e x p eri m e nt al s et u p or t h e e x p eri m e nt ti m e di d.
C u a d diti o n s e e m e d t o c a us e a n i n cr e as e i n b a ct eri o pl a n kt o n a b u n d a n c e a n d i n s o m e al p h a
di v ersit y m etri cs, as w e ll as i m p ort a nt c h a n g es i n c o m m u nit y str u ct ur e. O n e w a y t o e x pl ai n
t h es e o bs er v ati o ns r eli es i n t h e i nt er m e di at e di st ur b a n c e h y p ot h esi s (I D H), w hi c h pr e di cts t h e
hi g h est di v ersit y f or di st ur b a n c e of i nt er m e di at e fr e q u e n c y a n d i nt e nsit y ( Co n n ell, 1 9 7 8) .
A ct u all y, hi g h b a ct eri o pl a n kt o n a b u n d a n c e a n d di v ersit y s e e m t o b e c o m m o n f e at ur es of

m ari n e mi cr o bi al c o m m u niti es i n m a n y p oll ut e d e n vir o n m e nts ( N o g al es et al. , 2 0 1 1; W a n g et
al. , 2 0 1 5), al o n g wit h c o m m u nit y t ur n o v er li n k e d t o t h e di s a p pe ar a n c e of c ert ai n gr o u ps a n d
t h e pr olif er ati o n of r ar e t a x a r esi st a nt t o c orr es p o n di n g str ess es ( Gill a n et al. , 2 0 0 5; N o g al es
et al. , 2 0 1 1).
C o p p er e x p os ur e kill e d m or e t h a n 9 9 % of t h e p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y. T h e fr es h
a n d l a bil e or g a ni c m att er r el e as e d b y t his c ell l ysi s c o ul d h a v e cr e at e d n e w e c ol o gi c al ni c h es,
all o wi n g t h e pr olif er ati o n of t h e t ot al c o m m u nit y a n d t h e gr o wt h of i niti all y r ar e s p e ci es. T h u s,
t h e str o n g i nt er d e p e n d e n c e b et w e e n b a ct eri o pl a n kt o n a n d p h yt o pl a n kt o n c o m m u niti es
c o ul d p artl y e x pl ai n C u -s p e cifi c r es p o ns es of mi cr o bi al c o m m u niti es ( K e nt et al. , 2 0 0 7; Li u et
al. , 2 0 1 4) T h e s el e cti v e pr ess ur e of m et al s o n p h yt o pl a n kt o n a n d m or e pr e ci s el y o n
ultr a p h yt o pl a n kt o n i s n o w w ell d o c u m e nt e d ( E c h e v est e et al. , 2 0 1 2; L af a bri e et al. , 2 0 1 3;
C o cl et et al. , 2 0 1 8) a n d s e v er al d e m o nstr ati o ns of t h e c o ns e q u e n c es of a hi g h p h yt o pl a n kt o ni c
m ort alit y f or b a ct eri o pl a n kt o n d y n a mi cs h a v e b e e n r e p ort e d ( Pin h assi et al. , 2 0 0 4; K e nt et al. ,
2 0 0 7; Li u et al. , 2 0 1 4; G o ni-Urri z a et al. , 2 0 1 8).
A d diti o n all y, w h e n c o nsi d eri n g t h e wi d el y r e p ort e d b a ct eri al m et al r esi st a n c e ( Ni es,
1 9 9 9; B a k er -A usti n et al. , 2 0 0 6), t h e r es p o ns e of t h e b a ct eri al c o m m u nit y t o C u a d diti o n mi g ht
al s o b e d u e t o t h e pr olif er a ti o n r at e of r esi st a nt t a x a, w hi c h c a n b e hi g h er t h a n t h e e xti n cti o n
r at e of s e nsiti v e t a x a ( W a n g et al. , 2 0 1 5; Qi a n et al. , 2 0 1 7).
Alt h o u g h a t e m p or al v ari a bilit y i n t h e b a ct eri al c o m m u nit y w as o bs er v e d d uri n g b ot h
m es o c os m e x p eri m e nts, w e f o u n d C u -i n d u c e d p att er ns of c o m m u nit y at e a c h s a m pli n g ti m e
fr o m d a y 7, m e a ni n g t h at t e m p or al v ari a bilit y di d n ot m as k t h e s el e cti v e pr ess ur e of C u o n
b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y c o m p ositi o n. S e v er al f a mili es w er e si g nifi c a ntl y aff e ct e d b y t h e
c o m m u nit y t ur n o v er i n C u -tr e at e d c o n diti o ns. A m o n g t h es e f amili es, H y p h o m o n a d a c e a e,
Fl a v o b a ct eri a c e a e, a n d H ali e a c e a e, i n cl u di n g m e m b ers of t h e g e n er a Hirs c hi a , H y p h o m o n as ,
M ari c a ulis , N S 5 m ari n e gr o u p, O M 6 0( N O R 5) cl a d e, J a n n as c hi a, a n d Cr y o m or p h a c e a e w er e t h e
m ost si g nifi c a ntl y dis cri mi n ati n g o n es b et w e e n c o ntr ol s a n d C u-tr e at e d c o n diti o ns.
P arti c ul arl y, Hirs c hi a ( H y p h o m o n a d a c e a e) i n cr e as e d i n C u-tr e at e d c o n diti o ns f or b ot h
m es o c os m e x p eri m e nts, i n di c ati n g t h at t h e y c o ul d b e m or e r esi st a nt or t a k e a d v a nt a g e t o
c o p p er a d diti o n. H y p h o m o n a d a c e a e w er e k n o w n t o b e a b u n d a nt i n pl asti c -att a c h e d bi ofil m
c o m m u niti es ( Z ettl er et al. , 2 0 1 3; Br y a nt et al. , 2 0 1 6; D e T e n d er, D e vri es e, et al. , 2 0 1 7;
O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 8), es p e ci all y i n di st ur b e d e n vir o n m e nts ( Bri a n d et al. , 2 0 1 7; C o cl et
et al. S u b mitt e d ). H o w e v er, it i s fr o m o ur k n o wl e d g e t h e first o bs er v ati o n of si g nifi c a nt

pr es e n c e of t hi s gr o u p i n m et al c o nt a mi n at e d s e a w at er. Fl a v o b a ct eri a c e a w as als o a m aj or
c o m p o n e nt of t h e b a ct eri al c o m m u nit y i n str o n gl y di st ur b e d a n d m et al -c o nt a mi n at e d
e n vir o n m e nts ( All e n et al. , 2 0 1 3; W a n g et al. , 2 0 1 5; Z o u c h et al. , 2 0 1 8; C o cl et et al. , 2 0 1 9). I n
C u c o nt ai ni n g c o n diti o ns, si g nifi c a nt i n cr e as es i n t h e r el ati v e a b u n d a n c e of t h e s e t a x a
s u g g est e d a n a bilit y of t h es e mi cr o or g a ni s ms t o t a k e a d v a nt a g e of t h e pr es e n c e of C u a n d
o ut c o m p et e ot h er mi cr o or g a ni s ms. C o n v ers el y, m e m b ers of R h o d o b a ct er a c e a e, F a mil y I
( C y a n o b a ct eri a, m ai nl y S y n e c h o c o c c us ), Alt er o m o n a d a c e a e, a n d S A R 1 1 S urf a c e 1 f a mili es
d e cr e as e d i n C u -tr e at e d c o n diti o ns, i n a c c or d a n c e wit h pr e vi o us r e p orts w h er e t h es e f a mili es
w er e s e nsiti v e t o m et al c o nt a mi n ati o n. F or a m aj orit y of t h e m, t h e y a p p e ar e d s e nsiti v e t o hi g h
i n sit u tr a c e m et al l e v el s ( C assi er-C h a u v at a n d C h a u v at, 2 0 1 4; C o cl et e t al., 2 0 1 8, 2 0 1 9) or
c h ar a ct eri sti c of m ari n e z o n es a w a y fr o m a nt hr o p o g e ni c i nfl u e n c e ( Gil b ert et al. , 2 0 0 9, 2 0 1 2;
F u hr m a n et al. , 2 0 1 5). O ur st u d y p oi nts o ut t h eir s e nsiti vit y t o C u c o nt a mi n ati o n
r e pr es e nt ati v e fr o m a h arb or, alt h o u g h t h e dir e ct ( i. e. t o xi cit y) or i n dir e ct (i. e. r el at e d t o
p h yt o pl a n kt o n d e c a y) pr o c ess es i n v ol v e d r e m ai n t o b e d et er mi n e d. Fi n all y, c o p p er
s e nsiti vit y’s diff er e n c es of b a ct eri o pl a n kt o ni c c o m m u niti es c o ul d b e t h e r es ult of t h eir m et al
e x p os ur e h i st or y i n t h e n at ur al e n vir o n m e nt, es p e ci all y i n a d y n a mi c s yst e m s u c h T o ul o n B a y
w h er e mi cr o or g a ni s m c o ul d b e di s p ers e d a n d mi x e d b y c urr e nts.
VI. 2. 4. 2. R es p o n s es of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es t o C u c o nt a mi n ati o n a c c or di n g t o

t h eir e x p os ur e hist or y
Tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n gr a di e nts i n T o ul o n b a y h a v e b e e n alr e a d y d es cri b e d b y p u n ct u al

m a p pi n gs (J e a n et al. , 2 0 1 2; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; C o cl et et al. , 2 0 1 8) or d uri n g s h ort
( C o cl et et al. , 2 0 1 9) or l o n g -t er m s ur ve ys ( L a y gl o n et al. , S u b mitt e d ). T a k e n t o g et h er, t h es e
st u di es d e m o nstr at e d t h at T M E c o nt a mi n ati o n gr a di e nt p ersi sts at a pl uri -a n n u al s c al e i n
T o ul o n B a y. Its a m plit u d e a n d di stri b uti o ns d e p e n d o n c o nt a mi n ati o n s o ur c es a n d T M E
tr a nsf ers wit h t h e bi ot a a n d t h e s e di m e nts. Alt h o u g h h ar d t o m o d el i n t h e m ost e n cl os e d
p arts, h y dr o d y n a mi cs i s al s o s u p p os e d t o pl a y a m aj or r ol e i n T M E e x p ort ( M az o yer, 2 0 1 9) . All
t h es e pr o c ess es s u g g est v ari ati o ns i n m et al c o nt a mi n a nt e x p os ur e (fr o m a c ut e t o c hr o ni c) f or
mi cr o or g a ni s ms al o n g m et al c o nt a mi n a nt gr a di e nts. T h e 3 s a m pli n g s e a w at ers us e d f or
m es o c os m e x p eri m e nts w er e g e o c h e mi c all y c o ntr ast e d. T h e y w er e r e pr es e nt ati v e of t h e
N ort h -W est t o S o ut h -E ast d e cr e asi n g c o nt a mi n ati o n gr a di e nt of tr a c e m et al c o nt a mi n a nts

( m ai nl y C u a n d P b) i niti all y o bs er v e d i n T o ul o n B a y, wit h a mi ni m al c o nt a mi n ati o n r e c or d e d i n
t h e sit e o p e n e d o n t h e s e a ( 4 1 p) a n d a m a xi m al c o nt a min ati o n r e c or d e d i n t h e n ort h er n a n d
e n cl os e d p art of t h e littl e b a y ( 6 e xt) w h er e t h e T M E c o nt a mi n ati o n i s c hr o ni cl e ( L a y gl o n et al. ,
S u b mitt e d ).
O n o n e h a n d, w e o bs er v e d t h at C u a d diti o n i n l o w ( 4 1 p) a n d i n i nt er m e di at el y ( L A Z)
c o nt a mi n at e d s e a w at ers i n d u c e d i m p ort a nt c h a n g es i n c o m p ositi o n of b a ct eri o pl a n kt o n
c o m m u niti es at e a c h s a m pli n g ti m e fr o m d a y 7. W e h y p ot h esi z e t h at si mil ar r es p o ns es,
i n cl u di n g m e c h a ni s ms of t o xi cit y a n d r esi st a n c e t o C u, o c c urr e d wit h b ot h c o m m u niti es.
H o w e v er, if t h e t w o s a m e f a mili es ( i. e. H y p h o m o n a d a c e a e a n d R h o d o b a ct er a c e a e) w er e t h e
m aj or c o ntri b ut ors of t h e v ari ati o ns o bs er v e d i n c o m p ositi o n b et w e e n c o ntr ol a n d C u -tr e at e d
c o n diti o ns, w e f o u n d t h at m ai n g e n er a c o ntri b uti n g t o v ari ati o ns i n c o m p ositi o n b et w e e n
c o ntr ol a n d C u -tr e at e d c o n diti o ns w er e di ssi mil ar f or t h e t w o c o m m u niti es. T hi s o bs er v ati o n
c o ul d b e t h e r es ult of diff er e n c es i n i niti al c o m m u nit y c o m p ositi o n i n 4 1 p a n d L A Z s e a w at ers.
O n t h e ot h er h a n d, C u a d diti o n i n s e a w at er ori gi n ati n g fr o m a c hr o ni c all y
c o nt a mi n at e d sit e ( 6 e xt) o nl y w e a kl y i m p a ct e d t h e b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y str u ct ur e.
T h e gr e at est diff er e n c es i n c o m m u nit y str u ct ur e i n d u c e d b y C u a d diti o n w er e n ot o bs er v e d at
t h e f a mil y l e v el b ut at t h e g e n us l e v el a n d t h e y w er e m ai nl y o bs er v e d f or r ar e b a ct eri al g e n er a
of t h e n at ur al b a ct eri al ass e m bl a g e. F or e x a m pl e, T e n a ci b a c ul u m , R u e g eri a , F or m os a , O C S 1 1 6
cl a d e, a n d M et h yl ot e n er a b e c a m e m or e a b u n d a nt aft er t h e C u a d diti o n. S u c h i n cr e as e of r ar e
b a ct eri a i n r es p o ns e t o e n vir o n m e nt al di st ur b a n c e h a d alr e a d y b e e n d es cri b e d ( Atl as et al. ,
1 9 9 1; C a m p b ell et al. , 2 0 1 1, 2 0 1 5; C a m p b ell a n d Kir c h m a n, 2 0 1 2; Li n d h et al. , 2 0 1 6; R o drí g u ez
et al. , 2 0 1 8) . T hi s i s i n a gr e e m e nt wit h t h e r e pl a c e m e nt s c e n ari o ( C o mt e a n d D el Gi or gi o,
2 0 1 1) , a n d pr e vi o us fi n di n gs s h o wi n g t h at t h e r ar e bi os p h er e i s a n i m p ort a nt r es er v oir f or t h e
r e cr uit m e nt of b a ct eri al t a x a d uri n g e n vir o n m e nt al dist ur b a n c e ( Sj öst e dt et al. , 2 0 1 8).
A d diti o n all y, c o ntri b ut or g e n er a i n 6 e xt C u -tr e at e d w at ers w er e e x cl usi v e a n d di d n’t pr o v e t o
b e si g nifi c a nt c o ntri b ut ors t o t h e v ari ati o n of c o m p ositi o n w h e n c o p p er w as a d d e d i n 4 1 p a n d
L A Z s e a w at ers. T h us, t his c o nfir ms t h at v ari ati o ns of r es p o ns es t h at w e o bs er v e d c o ul d b e t h e
r es ult of diff er e n c es i n i niti al c o m m u nit y c o m p ositi o n wit h t h e pr es e n c e of a hi g h er pr o p orti o n
of t ol er a nt s p e ci es c o ns e q u e ntl y t o a l o n g er m et al -e x p os ur e hi st or y f or t h e c o m m u nit y
s a m pl e d i n t h e m ost c o nt a mi n at e d sit e ( C ar m a n et al. , 2 0 0 0). C o nsi d eri n g t h e rat h er s h ort
r esi d e n c e ti m e of t h e w at er e val u at e d i n T o ul o n B a y ( 1 -7 d a ys) ( D ufr es n e et al. , 2 0 1 4), e v e n if
t hi s esti m ati o n i s pr o b a bl y n ot r e pr es e nt ati v e fr o m v er y e n cl os e d p arts s u c h as w h er e i s

l o c at e d o ur s a m pli n g sit e 6 e xt, o ur o bs er v ati o n hi g hli g hts t h e a bilit y of m ari n e
b a ct eri o pl a n kt o n t o q ui c kl y a d a pts t o C u c o nt a mi n ati o n i n h ar b or. T h e pr e vi o us o bs er v ati o n
of T e n a ci b a c ul u m a n d F or m os a g e n er a, p osi ti v el y s el e ct e d i n C u-a m e n d e d 6 e xt w at er, as
a b u n d a nt a n d r e pr es e nt ati v e t a x a fr o m 6 e xt sit e d uri n g a o n e -m o nt h -l o n g s ur v e y i s i n
a gr e e m e nt wit h t his h y p ot h esi s ( C o cl et et al. , 2 0 1 9).
VI. 2. 4. 3. Li mit e d eff e cts of P b c o nt a mi n ati o n o n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es
I n o ur st u d y, t h e eff e ct of P b a d diti o n o n b a ct eri al c o m m u niti es w as a ct u all y l ess pr o n o u n c e d

t h a n t h e eff e ct o bs er v e d d u e t o C u a dditi o n. P b a d diti o n a p p e ar e d t o h a v e littl e i m p a ct o n
b a ct eri o pl a n kt o n al p h a di v ersit y i n di c es or c o m m u nit y str u ct ur e a n d n o d et e ct a bl e eff e ct o n
ultr a p h yt o pl a n kt o n. M or e o v er, si mil ar eff e cts b et w e e n C u a d diti o n al o n e a n d c o -a d diti o n of
C u a n d P b w er e o bs e r v e d o n b a ct eri o pl a n kt o n a b u n d a n c e a n d str u ct ur e, w hi c h c o nfir m e d t h e
h y p ot h esi s t h at P b e x p os ur e h a d li mit e d i m p a cts o n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es c o m p ar e d
t o C u e x p os ur e i n o ur e x p eri m e nt al c o n diti o ns. T h e w e a k t o xi cit y of P b o n b a ct eri a c o ul d b e
e x pl a i n b y t h eir r esi st a n c e a n d d et o xifi c ati o n m e c h a ni s ms a g ai nst P b t o xi cit y, w hi c h ar e v er y
effi ci e nt ( Tr e v ors, 1 9 8 9; Ni es, 1 9 9 9; N a y ar et al. , 2 0 0 4), es p e ci all y a g ai nst P b t o xi cit y ( N ai k a n d
D u b e y, 2 0 1 3) . A d diti o n all y, t h e di c h ot o m y b et w e e n C u a n d P b eff e cts c o ul d b e d u e t o t h e
diff er e n c e i n m et al c o n c e ntr ati o ns a d d e d i n o ur m es o c os m. I n d e e d, P b c o n c e ntr ati o ns w er e
2 0 -f ol d l o w er t h a n C u c o n c e ntr ati o ns, t h us r e d u ci n g t h e d os e at w hi c h t h e c ell s w er e e x p os e d.
N o d at a i s a v ail a bl e i n t h e lit er at ur e c o n c er ni n g t ol er a n c e t hr es h ol d of m ari n e b a ct eri al
c o m m u niti es a g ai nst P b c o nt a mi n ati o n. H o w e v er, f or i nst a n c e, c a d mi u m h as b e e n d es cri b e d
t o h a v e n o eff e ct o n b a ct eri al di v ersit y at i nt er m e di at e c o n c e ntr ati o n (i. e. 9 0 n M), w hil e
n e g ati v e eff e cts w er e s h o w n u n d er hi g h c o n c e ntr ati o ns ( i. e. 1 0 µ M) ( W a n g et al. , 2 0 1 5; Qi a n
et al. , 2 0 1 7).
G e n er a Gl a ci e c ol a a n d Er yt hr o b a ct er w er e r es p o n si bl e f or t h e f e w str u ct ur al c h a n g es
i n P b-tr e at e d c o n diti o n. T h e r el ati v e a b u n d a n c e of Gl a ci ec ol a t a x o n si g nifi c a ntl y i n cr e as e d
w hil e Er yt hr o b a ct er b e c a m e u n d et e ct a bl e w h e n o nl y P b w as a d d e d. Gl a ci e c ol a h as b e e n
d es cri b e d t o b e a n o n -a b u n d a nt m e m b er of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es, b ut t h eir
a b u n d a n c e c a n r a pi dl y i n cr e as e f oll o wi n g t h e i n p ut of D O C c o n c e ntr ati o ns ( Si pl er et al. , 2 0 1 7;
v o n S c h ei b n er et al ., 2 0 1 7). T h us, si n c e D O C c o n c e ntr ati o ns i n o ur e x p eri m e nt w er e si mil ar i n
all c o n diti o ns, t h e a bilit y of Gl a ci e c ol a t o t a k e a d v a nt a g e c o m p ar e d t o ot h er t a x a i n a m et al

c o nt a mi n at e d e c os yst e m r e m ai n e d u n e x pl ai n e d. T h e g e n us Er yt hr o b a ct er w as f o u n d t o b e
im p ort a nt t a x a i n s urf a c e -att a c h e d c o m m u niti es ( Z ettl er et al. , 2 0 1 3; D uss u d et al. , 2 0 1 8;
O b er b e c k m a n n et al. , 2 0 1 8), a n d n ot a bl y i n c o nt a mi n at e d e c os yst e ms ( Bri a n d et al. , 2 0 1 7;
P oll et et al. , 2 0 1 8; C at ã o et al. s u b mitt e d ; C o cl et et al. , S u b mitt e d ). T h us, t h e str o n g d e cr e as e
of Er yt hr o b a ct er i n t h e s e a w at er w h e n P b w as a d d e d c o ul d b e e x pl ai n e d b y t h e a bilit y of t h es e
gr o u ps t o f or m bi ofil m i n c h e mi c all y c o nt a mi n at e d c o n diti o ns. I n d e e d, bi ofil ms ar e o n e of t h e
m ost wi d el y di stri b ut e d a n d s u c c essf ul m o d e of lif e i n w at er e n vir o n m e nt ( St o o dl e y et al. ,
2 0 0 2; Fl e m mi n g et al. , 2 0 1 6) a n d a str a t e g y t h at mi cr o or g a ni s ms mi g ht us e t o pr ot e ct t h e m
fr o m t o xi c m et al s ( H arri s o n et al. , 2 0 0 7).
VI. 2. 5. C o n cl u si o n
I n c o n cl usi o n, fr o m o ur m es o c os m e x p eri e n c es, w e c a n c o n cl u d e t h at c o p p er e x p os ur e

aff e ct e d a b u n d a n c e, di v ersit y a n d c o m p ositi o n of b a ct eri o pl a n kt o n fr o m b ot h v er y f e w a n d
i nt er m e di at el y T M E c o nt a mi n at e d s e a w at ers. T h e eff e ct of C u a d diti o n w as m ai nl y vi si bl e o n
t h e r el ati v e a b u n d a n c e of H y p h o m o n a d a c e a e, Fl a v o b a ct eri a c e a e, a n d H ali e a c e a e f a mili es.
P arti c ul arl y, w e r e p ort f or t h e first ti m e t h e i n cr e a s e of Hirs c hi a ( H y p h o m o n a d a c e a e) r el ati v e
a b u n d a n c e i n hi g h l e v el of C u c o n c e ntr ati o ns. A d diti o n all y, w e d e m o nstr at e d t h at r at h er
s h ort-t er m T M E e x p os ur e hi st or y h a d str o n g i nfl u e n c e o n t h e r es p o ns e of b a ct eri o pl a n kt o n t o
a n e w c o nt a mi n ati o n . B a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es fr o m t h e c o nt a mi n at e d sit e w er e l ess
i m p a ct e d b y C u e x p os ur e t h a n c o m m u niti es fr o m v er y l o w or i nt er m e di at el y c o nt a mi n at e d
sit es. A d diti o n all y, w e s h o w e d t h at c h a n g es i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es fr o m
c o nt a mi n at e d sit es w e r e m ai nl y d u e t o r ar e t a x a as T e n a ci b a c ul u m , R u e g eri a , F or m os a ,
O C S 1 1 6 cl a d e, a n d M et h yl ot e n er a . T h us, c hr o ni c c o nt a mi n ati o n of t h e s e a w at er c a n l e a d t o a
r a pi d a d a pt ati o n of c o m m u niti es, r el at e d t o c h a n g es i n s p e ci es c o m p ositi o n a n d t h e s el e cti o n
of m et al -r esi st a nt t a x a, w h e n a n e w m et al c o nt a mi n ati o n o c c urr e d. Fi n all y, w e s h o w e d li mit e d
i m p a cts of P b e x p os ur e c o m p ar e d t o C u c o nt a mi n ati o n, pr o b a bl y d u e t o t h e l o w t o xi c
p ot e nti al a g ai nst b a ct eri o pl a n kt o n a n d t h e effi ci e n c y of t h eir r esi st a n c e a n d d et o xifi c a ti o n
m e c h a ni s ms. T a k e n t o g et h er, t h es e r es ults s h o w e d str o n g er i nfl u e n c e of C u c o nt a mi n ati o n
t h a n P b c o nt a mi n ati o n f or b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es. H o w e v er, e v e n i n a si m plif y s yst e m
as m es o c os ms w e c a n’t c o n cl u d e a b o ut dir e ct a n d i n dir e ct eff e cts of T M E c o nt a mi n ati o ns d u e

t o t h e c o m pl e xit y of b ot h bi oti c a n d a bi oti c i nt er a cti o ns.
T hi s st u d y w as s u p p ort e d b y I M P R E CI- M2 r es e ar c h pr o gr a m (f u n d e d b y E C 2 C O ). C. C o cl et P h D
wi s h t o t h a n k t h e Fr e n c h N a v y a n d t h e L A S E M f or di vi n g a n d s a m pli n g assi st a n c e, C. M arti n o
f or b uil di n g assist a n c e of m es o c os m str u ct ur e ( T o ul o n U ni v ersit y , Fr a n c e) f or s a m pli n g a n d
s a m pl e tr e at m e nt assist a n c e. T h e a ut h ors d e cl ar e t h at t h e y h a v e n o c o nfli ct of i nt er est.
VI. 3. C o n cl usi o n d u c h a pitr e
D a ns c e c h a pitr e, l’i m p a ct s p é cifi q u e d’ u n e c o nt a mi n ati o n e n C u et e n P b s ur l’ a b o n d a n c e et

l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n pr o v e n a nt d’ u n sit e tr ès p e u c o nt a mi n é
a ét é ét u di é . L’i nfl u e n c e d e l’ hist ori q u e d e c o nt a mi n ati o n s ur l’ eff et d’ u n e n o u v ell e
c o nt a mi n ati o n e n C u a e ns uit e ét é e x a mi n é e . C ett e ét u d e est b as é e s ur l a r é alis ati o n d e d e u x
m és o c os m es e n l a b or at oir e et l’ a n al ys e d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es p ar l a c yt o m étri e
e n fl u x et l a t e c h ni q u e d e s é q u e n ç a g e h a ut d é bit Ill u mi n a Mi s e q.
L es r és ult ats pr és e nt és d a ns c e c h a pitr e o nt p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e l’i nfl u e n c e
i m p ort a nt e d’ u n e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms s ur l es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n. Ai nsi,
l’ aj o ut d e C u a s e m bl é i n duir e u n e a u g m e nt ati o n d e l’ a b o n d a n c e et d e l a di v ersit é d es
c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es. L a c o nt a mi n ati o n e n C u a a ussi e ntr ai n é l a di mi n uti o n d e pr ès
d e 9 9 % d e l a bi o m ass e ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u e d a ns l a c ol o n n e d’ e a u. L’ aj o ut d e C u d a ns u n e
e a u d’ or di n air e tr ès p e u c o nt a mi n é e a e ntr ai n é u n c h a n g e m e nt d e c o m p ositi o n i m p ort a nt
a pr ès s e ul e m e nt q u el q u es j o urs d’ e x p éri e n c e. C ert ai n es f a mill es c o m m e R h o d o b a ct er a c e a e,
F a mil y I ( C y a n o b a ct eri a, pri n ci p al e m e nt S y n e c h o c o c c us ), Alt er o m o n a d a c e a e et S A R 1 1 S urf a c e
1 s o nt a p p ar u es tr ès s e nsi bl es à l a c o nt a mi n ati o n e n C u. E n r e v a n c h e, l es f a mill es t ell es q u e
H y p h o m o n a d a c e a e, Fl a v o b a ct eri a c e a e et H ali e a c e a e s o nt d e v e n u es a b o n d a nt es et o nt d o n c
m o ntr é d es c a p a cit és d e r ési st a n c e pl us i m p ort a nt es q u e l es a utr es f a mill es. L es o b s er v ati o ns
f ait es d ur a nt c ett e e x p éri m e nt ati o n s o nt e n a c c or d a v e c l es r és ult ats pr é c é d e m m e nt
pr és e nt és d a ns l a r a d e d e T o ul o n et ell es p er m ett e nt d e c o nfir m er l’ eff et str u ct ur a nt d es E T Ms
s ur l es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n. L es pr o c ess us dir e cts (t o x i cit é) o u i n dir e cts (li é à l a
m ort alit é d u p h yt o pl a n ct o n) s o nt d e u x h y p ot h ès es p o ur e x pli q u er l a s e nsi bilit é a u C u d es
c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n pr o v e n a nt d’ u n e e a u tr ès p e u c o nt a mi n é e. T o ut ef oi s,
c ett e e x p éri m e nt ati o n n e p er m et p as d ét er mi n er l’i m p o rt a n c e d e l’ u n e et l’ a utr e d e c es
h y p ot h ès es.
L a d e u xi è m e e x p éri e n c e e n m és o c os m e r é ali s é e l ors d e c ett e ét u d e, a p er mi s d e
m ettr e e n é vi d e n c e l’i m p ort a n c e d e l’ hi st ori q u e d e c o nt a mi n ati o n d es c o m m u n a ut és d e
b a ct éri o pl a n ct o n d e l a r a d e d e T o ul o n p o ur e x pli q u er l’ eff et d’ u n e n o u v ell e c o nt a mi n ati o n.
L es c h a n g e m e nts d e c o m p ositi o n li és à l’ aj o ut d e C u o nt ét é tr ès i m p ort a nts p o ur d es
c o m m u n a ut és d es z o n es p e u c o nt a mi n é es o u c o nt a mi n é es d e f a ç o n i nt er m é di air e. E n
r e v a n c h e, l’ aj o ut d e C u a e u u n eff et r el ati v e m ent p e u m ar q u é s ur l a c o m p ositi o n d es
c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n d es z o n es tr ès c o nt a mi n é es d e l a r a d e d e T o ul o n. D e pl us,
l es c h a n g e m e nts d e c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és pr o v e n a nt d es sit es tr ès c o nt a mi n és
ét ai e nt pri n ci p al e m e nt li és a u x t a x a c o nsi d ér é s c o m m e r ar es. Ai nsi, u n e c o nt a mi n ati o n
c hr o ni q u e d e l a c ol o n n e d’ e a u a p u f a v ori s er u n e a d a pt ati o n r a pi d e d es c o m m u n a ut és f a c e à
u n e n o u v ell e p ert ur b ati o n, n ot a m m e nt p ar l a s él e cti o n d e t a x a r ési st a nts a u x E T Ms.
E nfi n, c ett e e x p éri e n c e a a p p ort é u n e i nf or m ati o n s u p pl é m e nt air e q u a nt à l’i nfl u e n c e
r es p e cti v e d e c ert ai ns E T Ms. Ai nsi, l e C u a e u u n e i nfl u e n c e pl us i m p ort a nt e q u e l e P b s ur l es
c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n pr o v e n a nt d’ u n sit e tr ès p e u c o nt a mi n é. E n eff et, l’ aj o ut
d e P b s e ul n’ a p as e ntr ai n é d e c h a n g e m e nt d e c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és p ar r a p p ort a u
c o ntr ôl e et l’ aj o ut d’ u n m él a n g e C u -P b n’ a p as m o ntr é d’ eff et a d diti o n n el, s y n er gi q u e o u
a nt a g o ni st e e n c o m p ar ai s o n à l’ aj o ut d e C u s e ul. C es r és ult ats o nt p er mi s d e m o ntr er q u e l e
P b a e u u n e i nfl u e n c e li mit é e s ur l es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n e n c o n diti o ns
c o ntr ôl é es. C e ci est pr o b a bl e m e nt d u e a u p ot e nti el t o xi q u e pl us i m p ort a nt d u C u et à d es
m é c a ni s m es d e r ésist a n c es d es mi cr o or g a ni s m es pl us effi c a c es f a c e à u n e c o nt a mi n ati o n a u
P b q u’ a u C u. L e C u et l e P b o nt ét é c h oi si s p o ur c ett e ét u d e c ar c e s o nt l es d e u x pri n ci p a u x
E T Ms r etr o u v és d a ns l a r a d e d e T o ul o n et c e s o nt l es gr a di e nts l es pl us f orts e ntr e l es z o n es
p e u c o nt a mi n é es et l es z o n es tr ès c o nt a mi n é es. T o ut ef oi s, l a c o nt a mi n ati o n e n E T Ms m ulti pl e
d e l a c ol o n n e d’ e a u d e l a r a d e d e T o ul o n p o uss e à t est er l’i nfl u e n c e r es p e cti v e d’ a utr es E T Ms
s e ul o u l e ur i nt er a cti o n a v e c l e C u o u l e P b. E nfi n, d a ns l a c o nti n uit é d es r és ult ats o bt e n us a u
c o urs d e c ett e t h ès e, il a p p ar ait n é c ess air e d’ ét u di er l’i m p ort a n c e d e l’ hi st ori q u e d’ e x p ositi o n
a u x c o nt a mi n a nts s ur l a f or m ati o n et l’ ét a bliss e m e nt d’ u n bi ofil m mi cr o bi e n d a ns l e c o nt e xt e
d’ u n e n o u v ell e c o nt a mi n ati o n.
266 C H A PI T R E VII. DI S C U S SI O N G É N É R A L E
C H A PI T R E VII. DI S C U S SI O N G É N É R A L E
VII. 1. R a p p el d es o bj e ctifs et d e s a p pr o c h e s utili s é es
D a ns u n c o nt e xt e g é n ér al d e f ort e a nt hr o pi s ati o n d es z o n es c ôti èr es, l es tr a v a u x r é alis és d a ns

l e c a dr e d e c ett e t h ès e o nt p er mi s d’ a p p ort er d e n o u v e a u x él é m e nts r el atifs à l’i m p a ct d’ u n e
m ulti c o nt a mi n ati o n e n E T Ms s ur d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es. L e gr a di e nt m ulti pl e d e
c o nt a mi n ati o n e n E T Ms tr ès m ar q u é et l’ a p p ar e nt e st a bilit é d es a utr es v ari a bl es
e n vir o n n e m e nt al es o nt f ait d e l a r a d e d e T o ul o n u n f or mi d a bl e sit e at eli er. M al gr é c es
c ar a ct éri sti q u es r e m ar q u a bl es, s e ul es q u el q u es ét u d es o nt é v al u é l’i nfl u e n c e d es E T Ms s ur l es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns l a r a d e d e T o ul o n ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6; Bri a n d et al. , 2 0 1 7;
C at ã o et al. S u b mitt e d ). C ett e t h ès e a p er mi s d’ a p p ort er d es pr é ci si o ns q u a nt a u x r é p o ns es
d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es pl a n ct o ni q u es et e n bi ofil m.
L e pr e mi er o bj e ctif d e c e tr a v ail d e t h ès e ét ait d e c ar a ct éri s er l’i m p a ct d’ u n e
c o nt a mi n ati o n m ulti pl e e n E T M s s ur l’ a b o n d a n c e et l a str u ct ur e d’ u n e c o m m u n a ut é
ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u e et s ur l’ a b o n d a n c e d’ u n e c o m m u n a ut é d e pr o c ar y ot es. L e s e c o n d
o bj e ctif c o nsi st ait à ét u di er l’i m p a ct d’ u n e c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e s ur l’ a b o n d a n c e, l a
di v ersit é et l es f o n cti o ns d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es et a ut otr o p h es
pl a n ct o ni q u es. L e tr oi si è m e o bj e ctif vis ait à ét u di er l’i nfl u e n c e d e l a c o nt a mi n ati o n m ulti pl e
e n E T Ms s ur l a d e nsit é et l a di v ersit é d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es d a ns l es bi ofil ms. C ett e
ét u d e a p er mi s d e c o m p ar er l es r é p o ns es d es c o m m u n a ut és f a c e à u n e c o nt a mi n ati o n e n
E T Ms s el o n l e ur m o d e d e vi e ( i. e. pl a n ct o ni q u e vs bi ofil m). E nfi n, l e d er ni er o bj e ctif vi s ait à
ét u di er l’i nfl u e n c e d’ u n e c o nt a mi n ati o n e n C u et/ o u e n P b s ur d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es a y a nt diff ér e nts hi st ori q u es d’ e x p ositi o n a u x E T Ms.
P o ur r é p o n dr e a u x o bj e ctifs d éfi ni s d ur a nt c ett e t h ès e, pl usi e urs c a m p a g n es d e t err ai n
(i. e. s ui vi à l o n g -t er m e, c a m p a g n e à h a ut e fr é q u e n c e s p ati al e o u s ui vi h e b d o m a d air e d ur a nt
u n m oi s) et e x p éri m e nt ati o ns e n l a b or at oir e ( i. e. mi cr o c os m es et m és o c os m es) o nt ét é
r é ali s é es. C es d e u x a p pr o c h es c o m pl é m e nt air es, l a pl uri dis ci pli n arit é d es t e c h ni q u es
d’ a n al ys es ( i. e. c hi mi e a n al yti q u e, c yt o m étri e e n fl u x et bi ol o gi e m ol é c ul air e) et d es m o d es d e
vi e ét u di é es ( i. e. pl a n ct o ni q u e et bi ofil m) o nt a p p ort é u n e ns e m bl e d’ él é m e nts n o u v e a u x vis -
à- vi s d e l’ é c ol o gi e d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es e n mili e u m ari n c ôti er f ort e m e nt
a nt hr o pi s é.
C ett e dis c ussi o n g é n ér al e d e t h ès e s’ arti c ul e a ut o ur d e q u atr e p arti es. D a ns l a

pr e mi èr e, l es a v a nt a g es et l es li mit es d es diff ér e nt es a p pr o c h es s o nt d é crits et l’ a v a nt a g e d u
c o u pl a g e d es d e u x a p pr o c h es m ét h o d ol o gi q u es est pr és e nt é. L a d e u xi è m e p arti e pr o p os e u n e
di s c ussi o n tr a ns v ers al e s ur l es r és ult ats pr és e nt és d a ns l es diff ér e nts c h a pitr es d e c ett e t h ès e
afi n d e c o m p ar er l a r é p o ns e d es c o m m u n a ut és a u x E T Ms s el o n l e c o m p arti m e nt. L a tr oi si è m e
p arti e di s c ut e d e l’i nfl u e n c e d es p ar a m ètr es e n vir o n n e m e nt a u x a utr es q u e l es E T Ms s ur l es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es. E nfi n, l a q u atri è m e et d er ni èr e p arti e f ait u n f o c us s ur
S y n e c h o c o c c us , u n t a x o n e m bl é m ati q u e d a ns c ett e ét u d e c ar il a p arti c uli èr e m e nt bi e n
r é p o n d u a u x c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es o u e x p éri m e nt al es d ur a nt c ett e t h ès e.
VII. 2. A v a nt a g es et li mit e s d u c o u pl a g e d es a n al y s es d e c yt o m étri e e n fl u x et

d u s é q u e n ç a g e h a ut d é bit
VII. 2. 1. A v a nt a g es d e l a c yt o m étri e e n fl u x
A u c o urs d e c ett e t h ès e, l a c yt o m étri e e n fl u x a ét é utili s é e p o ur d ét er mi n er l’ a b o n d a n c e d es

c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es et l a d e nsit é d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns l es
bi ofil ms . L a c yt o m étri e e n fl u x est a p p ar u e c o m m e u n o util f a cil e d’ utilis ati o n, p er m ett a nt d e
f o ur nir d es r és ult ats r a pi d e m e nt et à m oi n dr e c o ût. C et o util p er m et d’ a n al ys er u n gr a n d
n o m br e d’ é c h a ntill o ns e n p e u d e t e m ps ; d e l’ or dr e d’ u n e mi n ut e p ar é c h a ntill o n p o ur l es
pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es et m oi ns d e 1 0 mi n ut es p ar é c h a ntill o n p o ur l es c o m m u n a ut és
a ut otr o p h es. L a c yt o m étri e e n fl u x a a ussi p er mis d’ ét u di er l’ a b o n d a n c e d e diff ér e nts gr o u p es
s el o n l e urs pr o pri ét és ( c ell ul es de diff ér e nt es t aill es, pl us ou m o i ns c o m pl e x es,
a ut ofl u or es c e nt es o u p as, c o nt e n a nt diff ér e nts t y p es d e pi g m e nts p h ot os y nt h éti q u es). Ai nsi,
à p artir d’ u n s e ul é c h a ntill o n, l’ a b o n d a n c e d e pl usi e urs gr o u p es « f o n cti o n n el s », i. e.
pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es, pr o c ar y ot es a ut otr o p h es, pi c o e u c ar y ot es a ut otr o p h es,
n a n o e u c ar y ot es a ut otr o p h es a p u êtr e d ét er mi n é e (e. g. D a v e y a n d K ell, 1 9 9 6; G as ol et al. ,
2 0 0 0; N e b e -V o n -C ar o n et al. , 2 0 0 0; V el d h ui s a n d Kr a a y, 2 0 0 0).
L a c yt o m étri e e n fl u x c o nstit u e u n e t e c h ni q u e a v a nt a g e us e p ar r a p p ort à l a q P C R q ui
a a ussi ét é utilis é e d ur a nt c ett e t h ès e, et q ui n e p er m et d’ ét u di er ai s é m e nt q u e l’ a b o n d a n c e
d’ u n s e ul gr o u p e à l a f oi s. E n eff et, l’ utili s ati o n d e l a q P C R n é c essit e diff ér e nt es a m or c es p o ur
a m plifi er u n e p arti e d u g è n e c o d a nt p o ur l ’ A D Nr 1 6 S ( pr o c ar y ot es) o u 1 8 S ( e u c ar y ot es). L a
q P C R p o ur l a q u a ntifi c ati o n d es e u c ar y ot es r est e à c e j o ur tr ès p e u utili s é e c ar l e n o m br e d e

c o pi es d u g è n e 1 8 S p ar c ell ul es est tr ès v ari a bl e s el o n l es t a x a ( Z h u et al. , 2 0 0 5). Z h u et al.
(2 0 0 5) o nt d ét er mi n é q u e l e n o m br e d e c o pi es d’ A D Nr 1 8 S v ari ait e ntr e 1 et 1 2 0 0 0 p o ur 1 8
t a x a d e p h yt o pl a n ct o n (Fi g ur e VII - 1). L a q u a ntifi c ati o n pr é ci s e d u n o m br e d e c ell ul es
e u c ar y ot es d a ns u n é c h a ntill o n d e vi e nt al ors diffi cil e. A u c o urs d e c ett e t h ès e, l a c yt o m étri e
e n fl u x a p er mi s d e d ét er mi n er pr é ci s é m e nt l a q u a ntit é d e c ell ul es e u c ar y ot es d a ns u n
é c h a ntill o n d’ e a u et d e l es tri er p ar cl ass es d e t aill e et/ o u p ar pi g m e nts p h ot os y nt h éti q u es
(Fi g ur e VII - 2). Ai nsi, l a c yt o m étri e e n fl u x a p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e d es gr a di e nts
d’ a b o n d a n c e d e c ert ai ns gr o u p es ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es l e l o n g d u gr a di e nt m ulti pl e d e
c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d a ns l a r a d e d e T o ul o n.
Fi g ur e VII - 1 R el ati o n e ntr e l e n o m br e d e c ell ul es aj o ut é es esti m é es p ar c yt o m étri e e n fl u x et l e n o m br e d e c o pi es

d’ A D Nr 1 8 S m es ur é es p ar q P C R p o ur 3 t a x a d e pi c o e uc ar y ot es ( A) et r el ati o n e ntr e l a t aill e d es c ell ul u es ( µ m) et
l e n o m br e d e c o pi es d e g è n e 1 8 S d a ns u n e c ell ul e e n f o n cti o n d es t a x a ( Z h u et al., 2 0 0 5).
E nfi n, l a c yt o m étri e e n fl u x p er m et a ussi d’ o bt e nir d es i nf or m ati o ns s u p pl é m e nt air es

s ur l a str u ct ur e et l’ ét at p h ysi ol o gi q u e d es c ell ul es ét u di é es c o m m e l a q u a ntit é d e pi g m e nts
pr és e nts d a ns u n e c ell ul e, l’ ét at d e vi a bilit é d’ u n e c ell ul e o u d’ u n e p o p ul ati o n, l e bi o v ol u m e
et l a t aill e m o y e n n e d es c ell ul es d’ u n e p o p ul ati o n p ar e x e m pl e. T o ut es c es i nf or m ati o ns
o bt e n u es à p artir d’ u n e s e ul e a n al ys e p e u v e nt êtr e tr ès util es p o ur c o m pr e n dr e l e r ôl e d es
E T Ms à l’ é c h ell e d es c ell ul es o u d es p o p ul ati o ns.
VII. 2. 2. C a s s p é cifi q u e d e l a c yt o m étri e e n fl u x p o ur l a m e s ur e d es d e n sit és c ell ul air es a u s ei n

d es bi ofil m s
D ur a nt c ett e t h ès e, l a c yt o m étri e e n fl u x a ét é utilis é e p o ur c ar a ct éri s er l a d e nsit é c ell ul air e

d es pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es et a ut otr o p h es et d es e u c ar y ot es a ut otr o p h es a u s ei n d es
bi ofil ms n at ur el s et c o m pl e x es. C ett e t h ès e f o ur nit ai nsi d es r e ns ei g n e m e nts
c o m pl é m e nt air es à d es ét u d es r é ali s é es p ar aill e urs d a ns l a r a d e d e T o ul o n s ur l a di v ersit é d es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns l es bi ofil ms ( Bri a n d et al. , 2 0 1 7; P oll et et al. , 2 0 1 8; C at ã o et
al. S u b mitt e d ). L’ utili s ati o n d e l a c yt o m étri e p o ur l’ a n al ys e d es bi ofil ms est b as é e s ur l e m ê m e
pri n ci p e q u e p o ur l es c ell ul es pl a n ct o ni q u es, à u n d ét ail pr ès, q u’il est n é c ess air e a v a nt
l’ a n al ys e d e s é p ar er l es c ell ul es d e l a m atri c e e xtr a c ell ul air e. C ett e ét a p e d e pr é p ar ati o n p e ut
i n d uir e d es bi ai s d e m es ur e. Si l e r e n d e m e nt d’ e xtr a cti o n n’ est p as effi c a c e, l a d e nsit é
c ell ul air e p e ut êtr e s o us -esti m é e. A u c o ntr air e, si c e r e n d e m e nt est o pti m a l, il p e ut r e m ettr e
e n s us p e nsi o n d es c o m p os a nts d u bi ofil m a utr es q u e l es c ell ul es et, p ar i nt erf ér e n c e a v e c l e
si g n al c a pt é, e ntr aî n er u n e s ur esti m ati o n d e l a d e nsit é c ell ul air e. L e pr ot o c ol e d e s é p ar ati o n
d es c ell ul es a a ussi r e n d u diffi cil e l’i nt er pr ét ati o n d es c yt o gr a m m es p o ur l’i d e ntifi c ati o n d es
p o p ul ati o ns a ut otr o p h es, e n c o m p ar ai s o n a u x c yt o gr a m m es o bt e n us a v e c d es é c h a ntill o ns
d’ e a u ( Fi g ur e VII - 2).
D’ a utr es t e c h ni q u es d e d é n o m br e m e nt d es c ell ul es e n bi ofil m e xi st e nt, i. e. la
mi cr os c o pi e él e ctr o ni q u e à b al a y a g e, l a mi cr os c o pi e c o nf o c al e à b al a y a g e l as er et l a
mi cr os c o pi e à fl u or es c e n c e ( F a ÿ et al. , 2 0 1 1; N e u a n d L a wr e n c e, 2 0 1 5; D e T e n d er, S c hl u n dt,
et al. , 2 0 1 7). T o ut ef oi s, c es t e c h ni q u es s o nt tr ès p e u utili s é es s ur d es bi ofil ms n at ur el s et
c o m pl e x es c ar l e d é n o m br e m e nt d es c ell ul es est r e n d u diffi cil e p ar l a st r u ct ur e
tri di m e nsi o n n ell e c o m pl e x e d u bi ofil m et l e br uit d e f o n d d u mi cr os c o p e ( S hi k u m a a n d
H a dfi el d, 2 0 1 0) . Il a p p ar ait al ors diffi cil e d’ é v al u er l’ effi c a cit é d e l a c yt o m étri e e n fl u x p ar
r a p p ort a u x a utr es t e c h ni q u es. L a c yt o m étri e e n fl u x s e m bl e m al gr é t o ut l a « m e ill e ur e »
a p pr o c h e p ui s q u’ ell e est fi a bl e, f a cil e et r a pi d e p o ur d é n o m br er l es c ell ul es d a ns l es bi ofil ms
n at ur el s et c o m pl e x es. E nfi n, c ett e t e c h ni q u e s e m bl e r e pr o d u cti bl e c ar l es m ê m es or dr es d e
gr a n d e urs d e d e nsit és d e pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es o nt ét é m es ur és s ur l e m ê m e s u bstr at
( P V C), à l a m ê m e p éri o d e et s ur l e m ê m e sit e m ai s pr o v e n a nt d e diff ér e nt es ét u d es ( Ca m ps et
al. , 2 0 1 4; Bri a n d et al. , 2 0 1 7; P oll et et al. , 2 0 1 8).
Fi g ur e VII - 2 C yt o gr a m m es d’ u n é c h a ntill o n d’ e a u ( A) et d’ u n é c h a ntill o n d e bi ofil m ( B) o bt e n us p ar c yt o m étri e

e n fl u x p o ur l’ a n al ys e d’ u n e c o m m u n a ut é a ut otr o p h e. P p o urr ait r e pr és e nt er i ci, d es p arti c ul es mis es e n
s us p e nsi o n l ors d u pr ot o c ol e d e s é p ar ati o n d es c ell ul es et n e r e pr és e nt er ait al ors p as d es c ell ul es d u bi ofil m. L a
s é p ar ati o n e ntr e l e gr o u p e P et l a p o p ul ati o n Pi c o E u k est diffi cil e à d éli mit er d u f ait d e c e gr o u p e P. D e f a ç o n
g é n ér al e, l es p o p ul ati o ns s o nt bi e n m oi ns i n di vi d u alis é es l ors d e l’ a n al ys e d es bi ofil ms q u e l ors d e l’ a n al ys e
d’ é c h a ntill o ns d’ e a u. D’ a pr ès Z h a o et al. ( 2 0 1 2) et C a m ps et al. ( 2 0 1 4) .
VII. 2. 3. Li mit es d e l a c yt o m étri e e n fl u x
C o m m e pr és e nt é pr é c é d e m m e nt, l’ a n al ys e e n c yt o m étr i e e n fl u x n e p er m et p as u n e
c ar a ct éri s ati o n t a x o n o mi q u e r és ol uti v e d es p o p ul ati o ns pl a n ct o ni q u es et d e bi ofil ms. L es
Pr o c hl or o c o c c us -li k e o nt ét é pri s e n c o m pt e s e ul e m e nt l ors d es c a m p a g n es d e t err ai n à h a ut e
fr é q u e n c e s p ati al e e n 2 0 1 4 et 2 0 1 5. L a d ét e ctio n d e c e gr o u p e ét a nt tr o p s o u v e nt r e n d u e
diffi cil e et a p pr o xi m ati v e p ar s a pr o xi mit é a v e c l e br uit d e f o n d d u c yt o m ètr e utili s é p o ur l es
m es ur es, c e gr o u p e a ét é e x cl u d es a n al ys es s ui v a nt es d a ns l es q u ell es l a m ort alit é d u
p h yt o pl a n ct o n e n r é p o ns e à l’ aj o ut d’ E T M bi ai s ait e n c or e d a v a nt a g e l’i d e ntifi c ati o n d e c e
gr o u p e. L’ utili s ati o n d e l a c yt o m étri e e n fl u x i m pli q u e u n e li mit e s u p éri e ur e d e t aill e a u- d ess us
d e l a q u ell e l es c ell ul es li br es o u att a c h é es à u n e p arti c ul e n e s o nt pl us d é n o m br é es (s e uil
e n vir o n à 3 0 -4 0 µ m p o ur l e c yt o m ètr e utilis é a u c o urs d e c ett e t h ès e). D a ns l a r a d e d e T o ul o n,
o ù l a c h ar g e e n p arti c ul es d e l a c ol o n n e d’ e a u est i m p ort a nt e, l’ utili s ati o n d e l a c yt o m étri e e n
fl u x p e ut e ntr aî n er u n e s o us-esti m ati o n d e l’ a b o n d a n c e r é ell e d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es et c o n d uir e à u n e i nt er pr ét ati o n i n c o m pl èt e d e l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és
l e l o n g d u gr a di e nt m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n. T o ut ef oi s, m al gr é d es i m p erf e cti o ns,
l’ utili s ati o n d e l a c yt o m étri e e n fl u x a u c o urs d e c ett e t h ès e a ét é tr ès a v ant a g e u x d a ns l e s e ns
o ù ell e a p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e d es gr a di e nts d’ a b o n d a n c e d e pl usi e urs gr o u p es
ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es et d e r é v él er d es v ari ati o ns d e s e nsi bilit é a u x E T Ms e ntr e l es
gr o u p es. E nfi n, l es ét u d es utili s a nt l a c yt o m étri e e n fl u x r é a li s é es a u d é b ut d e c e tr a v ail d e
t h ès e o nt p er mi s d e d o n n er u n e dir e cti o n d e tr a v ail et u n fil c o n d u ct e ur d ur a nt t o ut e l a
p éri o d e d e c ett e t h ès e.
VII. 2. 4. A v a nt a g e d u c o u pl a g e d e l a c yt o m étri e e n fl u x a v e c l e s é q u e n ç a g e h a ut d é bit

( m ét a b ar c o di n g)
L a c yt o m étri e e n fl u x n e d o n n e a u c u n e i n di c ati o n s ur l a di v ersit é t a x o n o mi q u e d es

pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es. A u mi e u x, ell e p er m et d e di sti n g u er d e u x gr o u p es s el o n l a
q u a ntit é d’ A D N d a ns l a c ell ul e ( Hi g h n u cl ei c a ci d et L o w n u cl ei c a ci d). L’ utilis ati o n c o nj oi nt e
d e l a c yt o m étri e e n fl u x et d u m ét a b ar c o di n g p o ur c ar a ct éri s er l a di v ersit é t a x o n o mi q u e d es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es est al ors a p p ar u e n é c ess air e d a ns l e c a dr e d e c ett e t h ès e. L e
m ét a b ar c o di n g a p er mi s d’ ét u di er l es v ari ati o ns d e di v ersit é l e l o n g d u gr a di e nt m ulti p l e d e
c o nt a mi n ati o n d a ns l a r a d e d e T o ul o n. L a di v ersit é d es bi ofil ms pr él e v é es l ors d es c a m p a g n es

ét ait si g nifi c ati v e m e nt pl us él e v é e q u e c ell e d es é c h a ntill o ns d’ e a u. L e n o m br e m o y e n d’ O T U s
o bs er v és d a ns l es bi ofil ms ét ait d e 1 5 0 0 O T Us q u el q u e s oit l e s it e, al ors q u’ à p ei n e 5 0 0 O T Us
e n m o y e n n e o nt ét é o bs er v és d a ns l es é c h a ntill o ns d’ e a u. Bi e n q u’ u n e di v ersit é pl us él e v é e
d a ns l es bi ofil ms q u e d a ns l’ e a u ait d éj à ét é o bs er v é e p ar aill e urs ( Z ettl er et al. , 2 0 1 3), l a
q u esti o n d u v ol u m e d’ e a u d e m er filtr é p o ur a n al ys er l a c o m m u n a ut é b a ct éri o pl a n ct o ni q u e
p e ut s e p os er. E n eff et, d ur a nt c ett e t h ès e, 1 L d’ e a u d e m er a ét é c oll e ct é e p o ur l’ e xtr a cti o n
d’ A D N q u a n d d e n o m br e us es ét u d es uti lis e nt pl usi e urs litr es d’ e a u (e. g. Z h a n g et al. , 2 0 0 9;
Giff or d et al. , 2 0 1 4; J effri es et al. , 2 0 1 6). M al gr é c el a, a u r e g ar d d es c o ur b es d e r ar éf a cti o n
d es é c h a ntill o ns d’ e a u q ui o nt att ei nt u n pl at e a u, a u m ê m e titr e q u e l es é c h a ntill o ns d e bi ofil m
et de la c o m p ar ai s o n av ec l a di v ersit é de c o m m u n a ut és de b a ct éri o pl a n ct o n
d’ e n vir o n n e m e nts p ert ur b és ( M eziti et al. , 2 0 1 6; F a n g et al. , 2 0 1 7; L uri a et al. , 2 0 1 7; Z o u c h et
al. , 2 0 1 8), il s e m bl e q u e l es a n al ys es d e s é q u e n ç a g e d e l’ A D Nr 1 6 S ai e nt ét é r e pr és e nt ati v es
d es v ari ati o ns r é ell es e ntr e l es é c h a nti ll o ns d’ e a u et d e bi ofil ms. C ett e a p pr o c h e m ol é c ul air e
s ur l’ e ns e m bl e d e l a c o m m u n a ut é d e b a ct éri o pl a n ct o n ( dit e n b ul k) n’ a t o ut ef oi s p as p er mi s
d e di sti n g u er l es c ell ul es pl a n ct o ni q u es li br es et att a c h é es, a u m ê m e titr e q u e p o ur l a
c yt o m étri e e n fl u x. Il c o n vi e n dr ait al ors d e pr e n dr e e n c o m pt e diff ér e nt es fr a cti o ns d e t aill e
p o ur l es f ut ur es a n al ys es m ol é c ul air es, c ar ell es n e m o ntr e nt g é n ér al e m e nt p as l es m ê m es
t e n d a n c es e n t er m es d e di v ersit é e n r é p o ns e a u x v ari a bl es e n vir o n n e m e nt al es ( Zh a n g et al. ,
2 0 0 7; G hi gli o n e et al. , 2 0 0 9; Mi c h ot e y et al. , 2 0 1 2; Cr es p o et al. , 2 0 1 3; Ort e g a-R et u ert a et al. ,
2 0 1 3; B a c h m a n n et al. , 2 0 1 8; Li u et al. , 2 0 1 8).
E n pl us d e fi x er d es cl ass es d e t aill e, l e c h oi x d es a m or c es utilis é es p o ur l’ a n al ys e d es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es vi a l e s é q u e n ç a g e h a ut d é bit d e l’ A D Nr 1 6 S p e ut gr a n d e m e nt
i nfl u e n c er l es r és ult ats d’ u n e ét u d e. D ur a nt c ett e t h ès e, l e c o u pl e d’ a m or c es 5 1 5 F-Y ( 5ʹ -
G T G Y C A G C M G C C G C G G T A A) et 9 2 6 R ( 5ʹ -C C G Y C A A T T Y M T T T R A G T T T) a ét é utili s é ( P ar a d a et
al. , 2 0 1 6). C e c o u pl e d’ a m or c es a ét é é v al u é c o m m e d o n n a nt d es esti m ati o ns pl us pr é ci s es
d es a b o n d a n c es r el ati v es d’ u n e c o m m u n a ut é si m ul é e et c o n n u e. L a c o m p ositi o n d e c ett e
c o m m u n a ut é c o n n u e o bt e n u e a v e c c es a m or c es a ét é tr ès pr o c h e d e l a c o m p ositi o n r é ell e d e
l a c o m m u n a ut é ( R2 = 0. 9 5) e n c o m p ar ai s o n d’ a utr es a m or c es c o n n u es p o ur s ur - o u s o us -
esti m er c ert ai ns gr o u p es t a x o n o mi q u es ( R 2 = 0. 5 3) ( P ar a d a et al. , 2 0 1 6). Il est i nt ér ess a nt d e
n ot er q u e s el o n P ar a d a et al. ( 2 0 1 6), l’ utilis ati o n d e c es a m or c es a p er mi s d e mi e u x i d e ntifi er
l es s é q u e n c es d’ ar c h é es a u s ei n d e l a c o m m u n a ut é mi cr o bi e n n e.
VII. 2. 5. Li mit es d u s é q u e n ç a g e h a ut d é bit et a p pr o c h es f ut ur es
D a ns l e c a dr e d e c ett e t h ès e, m al gr é l’ utilis ati o n d e c es a m or c es, tr ès p e u d e s é q u e n c es

d’ ar c h é es o nt ét é i d e ntifi é es d a ns l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es pl a n ct o ni q u es et d e
bi ofil ms d e l a r a d e d e T o ul o n. C ett e t h ès e n’ a p a s p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e l’ eff et d es
E T M s ur c es mi cr o or g a ni s m es d a ns l a r a d e d e T o ul o n. P o urt a nt, l es c o n n ai ss a n c es r é c e nt es
s ur l es c a p a cit és d e s ur vi e et d e pr olif é r ati o n d es ar c h é es d a ns d es e n vir o n n e m e nts di v ers
ai nsi q u e l e ur c a p a cit é à ass ur er d es f o n cti o ns é c ol o gi q u es m aj e ur es ( i. e. d é gr a d ati o n d es
h y dr o c ar b ur es, m ét h a n o g é n ès e et r é d u cti o n d es s ulf at es) e n mili e u x c ôti ers ( H u g o ni et al. ,
2 0 1 3; L a m b ert et al. , 2 0 1 8) et/ o u c o nt a mi n és ( Y a n et al. , 2 0 1 8) p o uss e nt à a m éli or er l a
d ét e cti o n d e c e gr o u p e a u s ei n d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es. Ai nsi, l’ utili s ati o n d’ a m or c es
s p é cifi q u es d es ar c h é es a ur ai t p u p er m ettr e u n e c ar a ct éri s ati o n pl us j ust e d e c e gr o u p e d a n s
l a c o m m u n a ut é ( M ass a n a et al. , 2 0 0 0; H u g o ni et al. , 2 0 1 3; M a et al. , 2 0 1 6; C o m pt e-p ort et al. ,
2 0 1 8) et d o n c u n e m eill e ur e c o m pr é h e nsi o n d e c e gr o u p e vi s - à-vis d’ u n e c o nt a mi n ati o n
m ét alli q u e d a ns l a r a d e d e T o ul o n.
D a ns l e m ê m e s e ns, l e t e m ps d e pr é p ar ati o n d es é c h a ntill o ns, l e c o ût d’ a n al ys e, l e
t e m ps d e s é q u e n ç a g e p ui s d e tr ait e m e nt d es r és ult ats n’ o nt p as r e n d u p ossi bl e l’ ét u d e d e l a
di v ersi t é t a x o n o mi q u e d es c o m m u n a ut és e u c ar y ot es a ut otr o p h es d ur a nt c ett e t h ès e.
L’ e ns e m bl e d es r és ult ats a c q ui s a u c o urs d e c ett e ét u d e t e n d e nt à c o nfir m er l’i m p ort a n c e d es
pi c o e u c ar y ot es a u s ei n d e l a r a d e d e T o ul o n. P ar l es v ari ati o ns d’ a b o n d a n c e l e l o n g d u gr a di e nt
m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms mi s es e n é vi d e n c e p ar c yt o m étri e e n fl u x d’ u n e p art, p ui s
p ar l’i nfl u e n c e d es r el ati o ns b a ct éri o pl a n ct o n -ultr a p h yt o pl a n ct o n p o ur e x pli q u er e n p arti e
l’ eff et d es E T Ms s ur l a c o m m u n a ut é d e b a ct éri o pl a n ct o n d a ns l a r a de d e T o ul o n d’ a utr e p art.
Il a p p ar ait n é c ess air e d e r é ali s er u n e a n al ys e d e s é q u e n ç a g e d e l’ A D Nr 1 8 S p o ur ét u di er l a
d y n a mi q u e d e l a c o m m u n a ut é ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u e l e l o n g d es gr a di e nts m ét alli q u es et
p o ur mi e u x c o m pr e n dr e l es r el ati o ns e ntr e c es d e u x c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es.
E n r és u m é, l e c o u pl a g e d e l a c yt o m étri e e n fl u x et d es o util s m ol é c ul air es a p er mi s
d’ o bs er v er d es gr a di e nts d’ a b o n d a n c e d e c ert ai ns gr o u p es ultr a pl a n ct o ni q u es f orts l e l o n g d es
gr a di e nts m ét alli q u es d e l a r a d e d e T o ul o n. L’ é t u d e d e l a di v ersit é t a x o n o mi q u e p ar d es o util s
m ol é c ul air es a al ors p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e d es gr o u p es pr o c ar y ot es tr ès r e pr és e nt és
d a ns l es z o n es c o nt a mi n é es al ors q u e d’ a utr es d e v e n ai e nt mi n orit air es. L es r és ult ats d es d e u x
a p pr o c h es o nt a ussi p er mi s d’i d e ntifi er d es r el ati o ns e ntr e l es c o m m u n a ut és
b a ct éri o pl a n ct o ni q u es et ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es p o u v a nt i nfl u e n c er l a d y n a mi q u e d e l’ u n

o u l’ a utr e d es c o m p arti m e nts.
VII. 3. R é p o ns es d es c o m m u n a ut é s mi cr o bi e n n e s à une p ert ur b ati o n

m ét alli q u e s el o n l e c o m p ar ti m e nt ét u di é : pl a n ct o ni q u e, bi ofil m et
b e nt hi q u e
C ett e t h ès e est l a pr e mi èr e ét u d e à f air e l e li e n e ntr e l es c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es, d e

bi ofil ms et b e nt hi q u es l e l o n g d’ u n gr a di e nt m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d a ns l a r a d e
d e T o ul o n . C ett e c o m p arai s o n a ét é r e n d u p ossi bl e p ar l’ ét u d e d u c o m p arti m e nt pl a n ct o ni q u e
et d e bi ofil m d ur a nt c ett e t h ès e, q ui a c o m pl ét é d es o bs er v ati o ns d éj à di s p o ni bl es ( Bri a n d et
al. , 2 0 1 2, 2 0 1 7; Mi ss o n et al. , 2 0 1 6; P oll et et al. , 2 0 1 8) o u e n c o urs d’ a n al ys e ( C at ã o et
al. S u b mitt e d ; Miss o n et al. I n pr e p)
VII. 3. 1. A b o n d a n c e et di v er sit é d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es l e l o n g d u gr a di e nt
m ét alli q u e
L es c a m p a g n es d e t err ai n r é al i s é es d ur a nt c ett e t h ès e o nt m o ntr é q u e l’ a b o n d a n c e d es

c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ét ait si mil air e l e l o n g d u gr a di e nt m ét alli q u e d a ns l a r a d e d e
T o ul o n, q u el q u e s oit l e c o m p arti m e nt. E n r e v a n c h e, d es v ari ati o ns d e di v ersit é l e l o n g d u
gr a di e nt m ét alli q u e o nt ét é o bs er v é es. L a ri c h ess e d a ns l es bi ofil ms n’ a p as m o ntr é d e
t e n d a n c e n ett e l e l o n g d u gr a di e nt m ét alli q u e. D a ns l’ e a u, l a ri c h ess e d e l a c o m m u n a ut é d e
b a ct éri o pl a n ct o n ét ait pl us él e v é e d a ns l es z o n es tr ès p e u c o nt a mi n é es q u e d a ns l es z o n es
tr ès c o nta mi n é es. A l’i n v ers e, l a ri c h ess e b a ct éri e n n e d a ns l es s é di m e nts ét ait pl us él e v é e d a ns
l es z o n es d u n or d d e l a P R, tr ès c o nt a mi n é es ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6).
Pl usi e urs ét u d es o nt m o ntr é q u e l’ a b o n d a n c e et l a di v ersit é d es c o m m u n a ut és d e
pr o c ar y ot es d es s é di m e nts ( O’ S ulli v a n et al. , 2 0 1 3; B es a ur y et al. , 2 0 1 4), d es l a cs ( G o u g h a n d
St a hl, 2 0 1 1; C o m pt e -p ort et al. , 2 0 1 8) di mi n u ai e nt d a ns l es z o n es c o nt a mi n é es p ar r a p p ort
a u x z o n es n o n c o nt a mi n é es. C e ci est e n d és a c c or d a v e c n os o bs er v ati o ns. T o ut ef oi s,
M a g al h ã es et al. , (2 0 1 1) o nt m o ntr é q u e l’ a b o n d a n c e d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es d a ns
l es s é di m e nts a v ait ét é sti m ul é e p ar d es c o nta mi n ati o ns e n C u f ort es ( < 6 0 µ g C u. g - 1 d e
s é di m e nt) p ui s q u’ ell e di mi n u ait l ors q u e l es c o n c e ntr ati o ns d e v e n ai e nt tr o p él e v é es. D a ns l e

m ê m e s e ns, C or c oll et al. , (2 0 1 9) o nt o bs er v é u n e di mi n uti o n si g nifi c ati v e d e l a c o n c e ntr ati o n
t ot al e e n pi g m e nts et d e l a p h ot os y nt h ès e ( p o ur l es c o m m u n a ut és e u c ar y ot es) et d e l a
di v ersit é d es pr o c ar y ot es et d es e u c ar y ot es d a ns l es bi ofil ms m ari ns à p artir d e 6 0 n M d e C u.
E nfi n, d e u x ét u d es o nt m o ntr é q u e l’ aj o ut d e pl us d e 8 0 n M d e C d n’ a v ait p as e u d’ eff et s ur l a
di v ersit é d es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n ( W a n g et al. , 2 0 1 5; Qi a n et al. , 2 0 1 7). C es
diff ér e nts él é m e nts s u g g èr e nt u n e v ari a bilit é d es r é p o ns es mi cr o bi e n n es s el o n l e
c o m p arti m e nt et l e str ess m ét alli q u e s u bit.
D es t ests d e t o xi cit é r é ali s és a u l a b or at oir e d ur a nt u n st a g e D U T q u e j’ ai c o -e n c a dr é
o nt m o ntr é q u e l’ E C 5 0 p o ur d es pr o c ar y ot es i ss us d e l a z o n e l a m oi ns c o nt a mi n é e d e l a r a d e
d e T o ul o n ét ait d’ e n vir o n 1 0 µ M d e C u ( C o m m u ni c ati o n p ers o n n ell e) ( Fi g ur e VII - 3). D e t ell es
c o n c e ntr ati o ns n’ o nt j a m ai s ét é o bs er v é es d a ns l’ e a u d e l a r a d e d e T o ul o n d ur a nt c ett e t h ès e
et p ar aill e urs ( R ossi a n d J a m et, 2 0 0 8; J e a n et al. , 2 0 1 2). L a pr e mi èr e h y p ot h ès e q ui p e ut al or s
êtr e f or m ul é e est q u e l es c o n c e ntr ati o ns e n E T Ms d a ns l es s é di m e nts o u l a c ol o n n e d’ e a u d e
l a r a d e d e T o ul o n n e s o nt p as ass ez él e v é es o u bi o di s p o ni bl es p o ur i n d uir e d es eff ets n é g atifs
s ur l’ a b o n d a n c e et l a ri c h ess e d e l a c o m m u n a ut é d e pr o c ar y ot es. C ett e h y p ot h ès e v a d a ns l e
s ens d es o bs er v ati o ns f ait es l ors d es e x p éri m e nt ati o ns e n m és o c os m es, o ù l’ aj o ut d e C u et/ o u
d e P b a u x c o n c e ntr ati o ns m a xi m al es o bs er v é es d a ns l’ e a u d e l a r a d e a sti m ul é l a cr oi ss a n c e
d u b a ct éri o pl a n ct o n.
Fi g ur e VII - 3 C o ur b es D os e -r é p o ns e m o ntr a nt l a t ol ér a n c e a u C u d u gr o u p e d es pr oc ar y ot es d e 3 sit es l e l o n g d u

gr a di e nt m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d a ns l a r a d e d e T o ul o n. D e g a uc h e à dr oit e : 4 1 p c orr es p o n d a u sit e
tr ès p e u c o nt a mi n é, L A Z a u sit e i nt er m é di air e et 6 e xt a u sit e tr ès c o nt a mi n é.
L e c o n c e pt d e PI C T ( P oll uti o n- I n d u c e d C o m m u nit y T ol er a n c e) s e b as e s ur l a c a p a cit é

d’ a d a pt ati o n d es or g a ni s m es et c o nsi d èr e q u e d e s c o m m u n a ut és bi ol o gi q u es, d éj à e x p os é es
à u n c o nt a mi n a nt, a c q ui èr e nt u n e t ol ér a n c e p ar r a p p ort a u x c o m m u n a ut és p e u o u p as
e x p os é es à u n e c o nt a mi n ati o n ( Bl a n c k, 2 0 0 2). C’ est l a d e u xi è m e h y p ot h ès e q ui p e ut êtr e
pr o p os é e a u v u d es r és ult ats d e c ett e t h ès e : l es c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es, d e bi ofil ms o u
b e nt hi q u es d a ns l a r a d e d e T o ul o n p e u v e nt êtr e e x p os é es à d es c o n c e ntr ati o ns e n E T Ms n o n
t o xi q u es d e f a ç o n p ersi st a nt e et ai nsi d é v el o p p er et e ntr et e nir u n e t ol ér a n c e li mit a nt l’ eff et
d’ u n e n o u v ell e c o nt a mi n ati o n.
L es e x p éri m e nt ati o ns e n m és o c os m es r é ali s é es d ur a nt c ett e t h ès e o nt m o ntr é q u e l a
str u ct ur e t a x o n o mi q u e d u b a ct éri o pl a n ct o n d a ns l es z o n es tr ès c o nt a mi n é es d e l a r a d e d e
T o ul o n a v ait ét é m oi ns s e nsi bl e à l’ aj o ut d e C u q u e c ell e d u b a c t éri o pl a n ct o n i ss u d es z o n es
m o y e n n e m e nt et f ai bl e m e nt c o nt a mi n é es. C e ci v a d a ns l e s e ns d’ u n e a u g m e nt ati o n d e l a
t ol ér a n c e/r ési st a n c e d’ u n e c o m m u n a ut é pr é-e x p os é e a u x E T Ms. D a ns l e m ê m e s e ns, C or c oll
et al. , (2 0 1 9) o nt m o ntr é q u e pl us l es c o n c e ntr ati o ns e n C u ét ai e nt f ort es d ur a nt l a p éri o d e d e
pr é -e x p ositi o n ( 1 8 j o urs) d es c o m m u n a ut és d e bi ofil ms, pl us l’ E C 5 0 d es c o m m u n a ut és ét ait
él e v é e. Ai nsi, l a pr é -e x p ositi o n a u C u a c o n d uit à l’ a u g m e nt ati o n d e l a t ol ér a n c e d e l a
c o m m u n a ut é mi cr o bi e n n e e n q u el q u es j o urs. D a ns l a r a d e d e T o ul o n, l e t e m ps d e r ési d e n c e
est d e 4, 5 j o urs e n m o y e n n e et p e u t êtr e pl us l o n g d a ns l es z o n es e n cl a v é es d e l a P R. C e t e m ps
d e r ési d e n c e a ét é s uffi s a nt p o ur i n d uir e u n e t ol ér a n c e d’ u n e p arti e d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es d e l a c ol o n n e d’ e a u.
D a ns l es s é di m e nts, l’ a bs e n c e d e t e n d a n c e n ett e d’ a b o n d a n c e d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es li é e à l a c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e ( Mi ss o n et al. I n pr e p) et l a pl us f ort e di v ersit é
d a ns l es z o n es c o nt a mi n é es ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6) p o urr ait a ussi êtr e d u e à l’ a u g m e nt ati o n d e
l a t ol ér a n c e d es c o m m u n a ut és vi s- à- vi s d es E T Ms. L a t ol ér a n c e d es c o m m u n a ut és b e nt hi q u es
p o urr ait êtr e d’ a ut a nt pl us f ort e q u e l a c o nt a mi n ati o n d es s é di m e nts d a ns l a r a d e d e T o ul o n
est a n ci e n n e et st a bl e d a ns l e t e m ps ( T essi er et al. , 2 0 1 1; D a ni el C oss a et al. , 2 0 1 4; D a n g,
L e n o bl e, et al. , 2 0 1 5; D a n g, S c h äf er, et al. , 2 0 1 5; Mi ss o n et al. , 2 0 1 6). L’ a p p ar e nt e st a bilit é d u
c o m p arti m e nt s é di m e nt air e e n c o m p ar ai s o n à l a c ol o n n e d’ e a u ( h y dr o d y n a mi s m e) a p u
f a v ori s er l a s él e cti o n d’ u n e c o m m u n a ut é r ési st a nt e a u x c o nt a mi n ati o ns e n p er m ett a nt u n e
e x p ositi o n c hr o ni q u e a u x E T Ms ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6). D a ns l e m ê m e s e ns, Pri n g a ult et al. ,
(2 0 1 2) o nt d é m o ntr é q u e l es c o m m u n a ut és d e s é di m e nts c o nt a mi n és e n Z n a v ai e nt
d é v el o p p é u n e t ol ér a n c e a u x E T Ms. E nfi n, l a r e mi s e e n s us p e nsi o n d e mi cr o or g a ni s m es
b e nt hi q u es r ési st a nts a u x E T Ms d a ns l a c ol o n n e d’ e a u a a ussi p u p arti ci p er à l’ a c q ui siti o n

d’ u n e c ert ai n e t ol ér a n c e/r ési st a n c e d e l a c o m m u n a ut é d e b a ct éri o pl a n ct o n vi s - à-vi s d e l a
c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e.
VII. 3. 2. C o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es e n li e n a v e c l a c o nt a mi n ati o n e n E T M s
VII. 3. 2. 1. L es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es
L e c o n c e pt d u PI C T est b as é s ur l e f ait q u’ u n e e x p o siti o n d’ u n e c o m m u n a ut é à u n c o nt a mi n a nt

p e ut i n d uir e u n e s él e cti o n d es or g a ni s m es l es pl u s t ol ér a nts o u l’ ét a bli ss e m e nt d e
m é c a ni s m es d e d ét o xifi c ati o n d a ns l a c o m m u n a ut é. L’ a b o n d a n c e et/ o u l a di v ersit é d e l a
c o m m u n a ut é n’ est al ors p as m o difi é e o u est r e v e n u e à s o n ét at i niti al, m ai s l a c o m p ositi o n d e
l a c o m m u n a ut é p e ut êtr e t ot al e m e nt m o difi ée. Ai nsi, il est n é c ess air e d’ ét u di er l a
c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es afi n d e p o u v oir i nt er pr ét er d’ u n e m a ni èr e pl us
c o m pl èt e l’ eff et d’ u n e c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e.
L es c a m p a g n es d e t err ai n o nt mi s e n é vi d e n c e u n c h a n g e m e nt d e c o m p ositi o n a u s ei n
d es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es d ét er mi n é es p ar l a c yt o m étri e e n fl u x ( Fi g ur e
VII - 4). L es z o n es l es pl us c o nt a mi n é es d e l a r a d e d e T o ul o n ét ai e nt pr es q u e e x cl usi v e m e nt
d o mi n é es p ar l e gr o u p e d es pi c o e u c ar y ot es -li k e et d ans u n e m oi n dr e m es ur e p ar l es
n a n o e u c ar y ot es -li k e. L es a b o n d a n c es d es Pr o c hl or o c o c c us -li k e et l es S y n e c h o c o c c us -li k e
ét ai e nt tr ès f ai bl es d a ns c es z o n es. I n v ers e m e nt, d a ns l es z o n es tr ès p e u c o nt a mi n é es
o u v ert es s ur l a M é dit err a n é e, u n e d o mi n a n c e d e S y n e c h o c o c c us -li k e a ét é o bs er v é e. C e
c h a n g e m e nt d e str u ct ur e l e l o n g d u gr a di e nt m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms a ét é e n
p arti e e x pli q u é p ar l a c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e, i. e. e n vir o n 6 0 % d e l a v ari a bilit é d es
c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es d a ns l a r a d e d e T o ul o n est e x pli q u é e st atisti q u e m e nt
p ar l a c o nt a mi n ati o n e n C d, C u, P b et Z n di ss o us d e l’ e a u. U n c h a n g e m e nt si mil air e d e
c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es d a ns u n e z o n e c ôti èr e s o u mi s e à d e
f ort es p ert ur b ati o ns m ét alli q u es a d éj à ét é d é m o ntr é p ar aill e urs ( L af a bri e et al. , 2 0 1 3; B e n
Ot h m a n et al. , 2 0 1 7; G o ni-Urri z a et al. , 2 0 1 8).
Fi g ur e VII - 4 A b o n d a n c e d es gr o u p es S y n e c h o c o c c us -li k e et pi c o e uc ar y ot es p h ot os y nt h éti q u es e n s urf a c e d e l a

c ol o n n e d’ e a u d e r a d e d e T o ul o n, d ét er mi n é e p ar c yt o m étri e e n fl u x ( C h a pitr e III, arti cl e 1 ).
U n c h a n g e m e nt d e c o m p ositi o n d e l a c o m m u n a ut é d e b a ct éri o pl a n ct o n a a ussi ét é

o bs er v é l e l o n g d u gr a di e nt m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d a ns l a r a d e d e T o ul o n. L a
c o m m u n a ut é d e b a ct éri o pl a n ct o n d a ns l es sit es p e u c o nt a mi n és ét ai e nt pri n ci p al e m e nt
c o m p os é es d e gr o u p es c ar a ct éri sti q u es d es z o n es p e u a nt hr o pi s é es ( F u hr m a n a n d St e el e,
2 0 0 8; Gil b ert et al. , 2 0 0 9, 2 0 1 2; S u n a g a w a et al. , 2 0 1 5). Ai nsi l es f a mill es ass o ci é es a u x cl ass es
Al p h a pr ot e o b a ct eri a ( S A R 1 1, Ri c k ettsi al es, R hi z o bi al es, and R h o d o b a ct er a c e a e) et

C y a n o b a ct eri a ( S y n e c h o c o c c us ) ét ai e nt d o mi n a nt es e n z o n e p e u c o nt a mi n é e. L a c o m p ositi o n
d e l a c o m m u n a ut é d e b a ct éri o pl a n ct o n d es sit es l es pl us c o nt a mi n és ét ait, ell e, d o mi n é e p ar
d es t a x a ass o ci és a u x cl ass es d’ A cti n o b a ct eri a ( C a n di d at us A q uil u n a ), d e Fl a v o b a ct eri a
(F or m os a et T e n a ci b a c ul u m ), de B a ct er oi d et es ( N S 1 1-1 2 m ari n e gr o u p), de
B et a pr ot e o b a ct eri a ( H y dr o g e n o p hil a c e a e ) et d e G a m m a pr ot e o b a ct eri a ( H ali e a c e a e). C es
gr o u p es s o nt g é n ér al e m e nt r etr o u v és d a ns d es e n vir o n n e m e nts p ert ur b és, d a ns d es
s é di m e nts c o nt a mi n és e n C u ( Al b arr a cí n et al. , 2 0 1 0; P aï ss é et al. , 2 0 1 3; S u n et al. , 2 0 1 3;
B es a ur y et al. , 2 0 1 4) o u d a ns d es ri vi èr es c o nt a mi n é es e n Z n ( Ni et al. , 2 0 1 6). Ils s o nt a ussi
c o n n us p o ur p arti ci p er à l a d é gr a d ati o n d es h y dr o c ar b ur es o u p o ur utili s er c ert ai ns E T Ms
c o m m e s o ur c e d e n utri m e nts ( A c ost a -G o nz ál ez et al. , 2 0 1 3; M u k h erj e e et al. , 2 0 1 7; G arri s et
al. , 2 0 1 8). E n c o m p ar ai s o n d e l’i nfl u e n c e d e l a c o nta mi n ati o n m ét alli q u e s ur l es c o m m u n a ut és
ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es, l es E T Ms s o nt a p p ar us m oi ns str u ct ur a nts p o ur l es c o m m u n a ut és
d e b a ct éri o pl a n ct o n d a ns l a r a d e d e T o ul o n m ai s il s e x pli q u ai e nt t o ut d e mê me
st ati sti q u e m e nt pr ès d e 3 0 % d e l a v ari a bilit é bi ol o gi q u e.
L’ aj o ut artifi ci el d’ E T Ms d a ns d es c o n c e ntr ati o ns pr o c h es d e c ell e r etr o u v é es d a ns l a
r a d e d e T o ul o n a p er mi s d e r e pr o d uir e e x p éri m e nt al e m e nt c ert ai ns d es c h a n g e m e nts d e
c o m p ositi o n o bs er v és l e l o n g d es gr a di e nts m ét alli q u es d e l a r a d e d e T o ul o n. T o ut ef oi s, l’ aj o ut
d’ E T Ms a e u p e u d’ eff et s ur l a c o m p ositi o n d e l a c o m m u n a ut é d e b a ct éri o pl a n ct o n d éj à
s o u mi s à u n str ess m ét alli q u e, all a nt d a ns l e s e ns d’ u n e a u g m e nt ati o n d e l a t ol ér a n c e f a c e a u x
E T Ms d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es pr é -e x p os é es.
E n c o n cl us i o n, m al gr é u n e a bs e n c e d e gr a di e nt d e l’ a b o n d a n c e t ot al e d e l a
c o m m u n a ut é ultr a pl a n ct o ni q u e l e l o n g d u gr a di e nt m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms, u n
c h a n g e m e nt d e c o m p ositi o n a u s ei n d es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es et
b a ct éri o pl a n ct o ni q u es a ét é o bs er v é. C e c h a n g e m e nt d e c o m p ositi o n p e ut êtr e e x pli q u é p ar
l e gr a di e nt m ét alli q u e d a ns l a r a d e d e T o ul o n. E nfi n, l a t ol ér a n c e d e l a c o m m u n a ut é d e
b a ct éri o pl a n ct o n à u n e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms a ét é s u p éri e ur e d a ns l es z o n es c o nt a mi n é es
p ar r a p p ort a u x z o n es tr ès p e u c o nt a mi n é es. D es m é c a ni s m es d e s él e cti o n o nt p u êtr e a c q ui s
e n q u el q u es j o urs p ar l a c o m m u n a ut é gr â c e à u n e e x p ositi o n a u x E T Ms l o n g u e et st a bl e d a ns
l e t e m ps, et c el a m ê m e d a ns u n s yst è m e d y n a mi q u e, li é a u x c o n diti o ns h y dr o d y n a mi q u es d e
l a m ass e d’ e a u.
VII. 3. 2. 2. L es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a n s l es bi ofil m s
C o ntr air e m e nt a u x o bs er v ati o ns f ait es p o ur l es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es d e l a r a d e

d e T o ul o n, l es li e ns st ati sti q u es e ntr e l a c o nt a mi n ati o n m ulti pl e e n E T Ms et l a c o m p ositi o n
d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es d es bi ofil ms d a ns l a r a d e d e T o ul o n n e s o nt p as a p p ar us
é vi d e nts. E n eff et, l e pr e mi er f a ct e ur d e diff ér e n ci ati o n d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es d e
bi ofil m ét ait l a pr of o n d e ur. L es diff ér e n c es d e c o m p ositi o n d es bi ofil ms i nt ersit es ét ai e nt pl us
f ai bl es q u’ e ntr e l es bi ofil ms d e s urf a c e et d e f o n d à u n m ê m e sit e. D a ns c e s e ns, l a r é p artiti o n
s p ati al e d es c o m m u n a ut és d e bi ofil m diff èr e f ort e m e nt d e l a r é p artiti o n s p ati al e d es
c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es ét u di é es j us q u e -l à d ur a nt c ett e t h ès e. L e f ait d e n e p as o bs er v er
l es m ê m es m o d èl es d e r é p artiti o n s p ati al e et l es m ê m es li e ns st ati sti q u es f orts p o ur l es
c o m m u n a ut és d e bi ofil m p e ut êtr e li é à l e urs c a p a cit és d e r ési st a n c e a u x E T Ms diff ér e nt es et
pl us c o m pl èt es q u e l es c ell ul es pl a n ct o ni q u es d a ns l a c ol o n n e d’ e a u ( H arri s o n et al. , 2 0 0 7).
Fl e m mi n g et al. , (2 0 1 6) c o nsi d èr e nt l es bi ofil ms c o m m e u n e f ort er ess e, o ù l es c ell ul es s o nt
pr ot é g é es d e l’ eff et t o xi q u e d es E T Ms p ar u n e m atri c e e xtr a c ell ul air e. C e p e n d a nt, c ert ai ns
gr o u p es t a x o n o mi q u es o nt p u êtr e i d e ntifi és c o m m e c ar a ct éri sti q u es d e bi ofil ms d es z o n es
c o nt a mi n é es e n E T Ms. L es t a x a O M 1 9 0, B D 1- 7 cl a d e, T e n a ci b a c ul u m Fl a v o b a ct eri a c e a e ,
J T B 2 5 5 M B G, Fl a m m e o vir g a c e a e et A q ui b a ct er , n ot a m m e nt o nt ét é r etr o u v és a b o n d a nts d a n s
l es bi ofil ms d u f o n d d es sit es l es pl us c o nt a mi n és d e l a r a d e d e T o ul o n. C ert ai ns d e c es gr o u pes
s o nt c o n n us p o ur êtr e pr és e nts d a ns d es s é di m e nts c o nt a mi n és e n E T Ms o u e n h y dr o c ar b ur es
( W e bst er a n d N e gri, 2 0 0 6; W a n g et al. , 2 0 1 6; D ai et al. , 2 0 1 8; G o d o y- L oz a n o et al. , 2 0 1 8; Mi a o
et al. , 2 0 1 9). C e ci l ai ss e à p e ns er q u e d es i nt er a cti o ns d o nt l a n at ur e r est e à d éfi nir e ntr e l es
c o m m u n a ut és b e nt hi q u es et d e bi ofil ms s o nt eff e cti v es d a ns l a r a d e d e T o ul o n. C es r el ati o ns
p e u v e nt êtr e l e r és ult at d e r e mis e e n s us p e nsi o n d es mi cr o or g a ni s m es b e nt hi q u es pr és e nts
d a ns l es c o u c h es s u p éri e ur es d es s é di m e nts. E nfi n, d a ns l es bi ofil ms d es z o n es c o nt a mi n é es
d e l a r a d e d e T o ul o n, l a pr és e n c e d e c ert ai ns gr o u p es c o m m e l es J T B 2 5 5 M B G, d é crits d a ns
l a litt ér at ur e c o m m e p e u pl a nt d es s é di m e nts c o nt a mi n és ( W e bst er a n d N e gri, 2 0 0 6; W a n g et
al. , 2 0 1 6; D ai et al. , 2 0 1 8; G o d o y-L oz a n o et al. , 2 0 1 8; Mi a o et al. , 2 0 1 9), l aiss e à p e ns er q u e l a
c o nt a mi n ati o n d es s é di m e nts e n E T Ms a u n e i nfl u e n c e s ur l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és
d e bi ofil ms et b e nt hi q u es d e l a r a d e d e T o ul o n.
VII. 3. 2. 3. Mis e e n r el ati o n d es 3 c o m p arti m e nts
D a ns l es s é di m e nts c o m m e d a ns l a c ol o n n e d’ e a u, l es E T Ms s o nt a ussi a p p ar us c o m m e u n
f a ct e ur d e str u ct ur ati o n f ort p o ur l es c o m m u n a ut é s d e pr o c ary ot es ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6). D a ns
c ett e ét u d e, l es a ut e urs o nt al ors p u m ettr e e n é vi d e n c e d es li e ns st atisti q u es f orts e ntr e l e
gr a di e nt m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d es s é di m e nts et l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es b e nt hi q u es. C e p e n d a nt, d es a n al ys es d e l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es p ar s é q u e n ç a g e d u g è n e d e l’ A R Nr 1 6 S a p p ar ai ss e nt n é c ess air es p o ur m ettr e e n
é vi d e n c e l es r el ati o ns e ntr e l es c o m m u n a ut és d es diff ér e n ts c o m p arti m e nts. L’ ét u d e d e l a
c o m p ositi o n d u b a ct éri o pl a n ct o n, d es bi ofil ms et d es s é di m e nts l ors d e p h é n o m è n es d e
r e mi s e e n s us p e nsi o n s e m bl e a ussi tr ès i nt ér ess a nt e afi n d e c o m pr e n dr e l’i nfl u e n c e d e c h a q u e
c o m p arti m e nt s ur l a d y n a mi q u e d es a utr es l ors q u’ils p e u v e nt êtr e e n c o nt a ct. Ai nsi, c ett e
t h ès e a p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e d es r é p o ns es diff ér e nt es e n t er m es d e di v ersit é et d e
c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és s el o n l e c o m p arti m e nt ét u di é f a c e à u n e c o nt a mi n ati o n
m ét alli q u e.
Pri s t o us e ns e m bl e, c es r és ult ats v o nt d a ns l e s e ns d’ u n e s él e cti o n p ar l es E T Ms d u e à
d es m é c a ni s m es d e s e nsi bilit é et d e t ol ér a n c e, s él e cti o n li mit é e p ar l a r ési st a n c e à l a
c o nt a mi n ati o n s el o n l e c o m p arti m e nt, c o n d ui s a nt à u n e st a bilit é d es c o m m u n a ut és pl us o u
m oi ns f ort e s el o n l e m o d e d e vi e d es mi cr o or g a ni s m es. C ett e v ari a bilit é p e ut êtr e d u e a u x
c ar a ct éri sti q u es i ntri ns è q u es d es c o m p arti m e nts ét u di és. E n eff et, l es s é di m e nts pr o p os e nt
u n e n vir o n n e m e nt st a bl e a v e c r el ati v e m e nt p e u d e v ari ati o ns t e m p or ell es d es c o n diti o ns
e n vir o n n e m e nt al es. L es c o n c e ntr ati o ns e n E T Ms él e v é es et c o nst a nt es d a ns l es s é di m e nts d e
l a r a d e d e T o ul o n o nt p u e x er c er u n e pr essi o n d e s él e cti o n c o nti n u e s ur l es c o m m u n a ut és
b e nt hi q u es c o n d ui s a nt à l a s él e cti o n d e mi cr o or g a ni s m es r ésist a nts et d o n c à l a st a bil it é d e l a
c o m m u n a ut é ( Alli s o n a n d M arti n y, 2 0 0 8; S h a d e et al. , 2 0 1 2). C ett e s él e cti o n d’i n di vi d us
r ési st a nts a u x E T Ms a p u s e f air e grâ c e à d es m é c a ni s m es d e tr a nsf erts h ori z o nt a u x d e g è n es
e ntr e mi cr o or g a ni s m es. C e m é c a nis m e a d éj à ét é d é crit d a ns d es s é di m e nts c o nt a mi n és e n
E T Ms ( Gill a n et al. , 2 0 1 5).
D a ns l’ e a u, l es c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es s o nt b e a u c o u p pl us v ari a bl es q u e d a n s
l es s é di m e nts n ot a m m e nt p ar l e f ait d es c o n diti o ns h y dr o d y n a mi q u es. L e r e n o u v ell e m e nt
c o m pl et d’ u n e m ass e d’ e a u c o nt a mi n é e p ar u n e m ass e d’ e a u tr ès p e u c o nt a mi n é e d a ns l a
r a d e d e T o ul o n est e n m o y e n n e d e 3. 4 j o urs ( D ufr es n e et al. , 2 0 1 4). P o urt a nt e n q u el q u es
j o urs, l a di v ersit é et l a c o m p ositi o n d e l a c o m m u n a ut é ultr a pl a n ct o ni q u e d a ns l es z o n es

c o nt a mi n é es é v ol u e nt et s e diff ér e n ci e nt d e l a c o m p ositi o n d es z o n es tr ès p e u c o nt a mi n é es.
C el a l ai ss e p e ns er q u e l a c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d a ns l a r a d e à u n eff et r a pi d e s ur l a
c o m p ositi o n d e l a c o m m u n a ut é ultr a pl a n ct o ni q u e m ai s q u e l e t e m ps d e r ési d e n c e d e l a
c o m m u n a ut é a u c o nt a ct d e l a c o nt a mi n ati o n est tr o p f ai bl e p o ur p er m ettr e u n e r ési st a n c e
f ort e et u n e st a bilit é d e l a c o m m u n a ut é.
E n c o m p ar ai s o n d e l a c o m m u n a ut é ultr a pl a n ct o ni q u e, l es c o m m u n a ut és d e bi ofil m et
b e nt hi q u es ét ai e nt g é o gr a p hi q u e m e nt i m m o bil es m ai s t o ut d e m ê m e s o u mis a u x v ari ati o ns
p h ysi q u es, c hi mi q u e s et bi ol o gi q u es d e l a c ol o n n e d’ e a u. D a ns c e s e ns, c es d e u x
c o m m u n a ut és s u bi ss e nt d es v ari ati o ns e n vir o n n e m e nt al es d u mili e u p ot e nti ell e m e nt pl us
br ut al es q u e l a c o m m u n a ut é ultr a pl a n ct o ni q u e, q ui s e d é pl a c e a v e c l es m ass es d’ e a u. L es
bi ofil ms p e u v e nt al or s s u bir pl ei n e m e nt l e r e n o u v ell e m e nt d e m ass e d’ e a u, p arf oi s tr ès
r a pi d e, q u a n d l a c o m m u n a ut é ultr a pl a n ct o ni q u e n’ est e x p os é e q u’ à d es m él a n g es d e m ass es
d’ e a u pl us o u m oi ns pr o gr essifs. L e m o d e d e vi e e n bi ofil m s e m bl e tr ès a d a pt é a u x
c h a n g e m e nts r a pi d es d es c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es, n ot a m m e nt p ar l a pr és e n c e d’ u n e
m atri c e e xtr a c ell ul air e q ui pr ot è g e l es c ell ul es et j o u e u n r ôl e d e t a m p o n f a c e a u x v ari ati o ns
d es c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es ( Fl e m mi n g a n d Wi n g e n d er, 2 0 1 0). L es bi ofil ms s e m bl e nt
t o ut d e m ê m e s e nsi bl es a u x v ari ati o ns bi oti q u es d a ns l a c ol o n n e d’ e a u. Ai nsi, l a c o m p ositi o n
d e l a c o m m u n a ut é d es bi ofil ms s e m bl e d é p e n d a nt e d e l a pr és e n c e d e p ot e nti el s c ol o ni s at e urs
d a ns l’ e n vir o n n e m e nt pr o c h e d u bi ofil m. T o ut ef oi s, il s e m bl e y a v oir e ns uit e u n e s él e cti o n
f ort e et r a pi d e d es t a x a q ui c o m p os e l es bi ofil ms p ar r a p p ort à l a c o m m u n a ut é
ultr a pl a n ct o ni q u e, q ui s e m at éri ali s e p ar l a n ett e diff ér e n c e d e c o m p ositi o n d e c es d e u x
c o m m u n a ut és.
C es diff ér e n c es d e r é p o ns es e ntr e l es c o m m u n a ut és pl a n ct o ni q u es, d e bi ofil ms o u
b e nt hi q u es m o ntr e nt q u e d es f a ct e urs d e str u ct ur ati o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es
a utr es q u e l es E T Ms s o nt pr és e nts d a ns l a r a d e d e T o ul o n et q u’il s n’ o nt p as l a m ê m e i nfl u e n c e
s el o n l e c o m p arti m e nt ét u di é.
VII. 4. I m p ort a n c e d’ a utr es f a ct e ur s bioti q u es et a bi oti q u es s ur l a d y n a mi q u e

d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es
VII. 4. 1. I m p ort a n c e d u c o u pl a g e b a ct éri o pl a n ct o n-ultr a p h yt o pl a n ct o n et d es r el ati o n s

bi oti q u es e n g é n ér al
L a c o nt a mi n ati o n e n E T Ms p e ut i n d uir e u n e m o difi c ati o n d e l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és

mi cr o bi e n n es, i n d uit e p ar d es v ari ati o ns d e s e nsi bilit é, d e r ési st a n c e et d e r ésili e n c e a u x E T Ms
e ntr e l es gr o u p es t a x o n o mi q u es. L e c h a n g e m e nt d e c o m p ositi o n a u s ei n d e l a c o m m u n a ut é
d e b a ct éri o pl a n ct o n o bs er v é e x p éri m e nt al e m e nt a pr ès l’ aj o ut d e C u p e ut a uss i êtr e e x pli q u é
p ar l e c o u pl a g e b a ct éri o pl a n ct o n -ultr a p h yt o pl a n ct o n ( N e e d h a m a n d F u hr m a n, 2 0 1 6;
N e e d h a m et al. , 2 0 1 7). L’ a n al ys e d es r és e a u x d e c o-o c c urr e n c e s ur l es d o n n é es d e t err ai n a
p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e d es li e ns st ati sti q u es f orts e ntr e c ert ai ns t a x a b a ct éri e ns et l es
gr o u p es ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es et n ot a m m e nt l es pi c o e u c ar y ot es ( Fi g ur e VII - 5). C ert ai ns
gr o u p es d e b a ct éri o pl a n ct o n pr és e nts d a ns l es z o n es l es pl us c o nt a mi n é es d e l a r a d e d e
T o ul o n ét ai e nt st ati sti q u e m e nt c orr él és a v e c l’ a b o n d a n c e d es gr o u p es pi c o - et
n a n o p h yt o pl a n ct o ni q u es (l os a n ges gri s d a ns l a Fi g ur e VII - 5). L’i nfl u e n c e f ort e d es gr a di e nts
m ulti pl es en E T Ms s ur l’ a b o n d a n c e et la c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és
ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es d a ns l a r a d e d e T o ul o n a p u i n dir e ct e m e nt i nfl u e n c er l’ a b o n d a n c e et
l a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n. E n eff et, d es v ari ati o ns d’ a b o n d a n c e
et d e c o m p ositi o n d e l a c o m m u n a ut é ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u e o nt p u c o n d uir e à d es q u a ntit és
et q u alit és d e m ati èr e or g a ni q u e e xs u d é e diff ér e nt es ( Pi n h assi et al. , 2 0 0 4; T e eli n g et al. ,
2 0 1 2; B alt ar et al. , 2 0 1 5; G o ni-Urri z a et al. , 2 0 1 8). Ai nsi, l e c o u pl a g e étr oit b a ct éri o pl a n ct o n-
ultr a p h yt o pl a n ct o n a p u a v oir u n e i n ci d e n c e f ort e, n ot a m m e nt d a ns l es z o n es c o nt a mi n é es
d e l a r a d e d e T o ul o n. L’ o bs er v ati o n d e gr o u p es i d e ntifi és c o m m e c o pi otr o p h es ( i. e. H ali a c e a e,
Mi cr o b a ct eri a c e a e, R h o d o b a ct er al es) a u s ei n d e c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n s o u mi s es
à u n str ess c u pri q u e s e m bl e all er d a ns l e s e ns d e l’i m p ort a n c e d u c o u pl a g e b a ct éri o pl a n ct o n -
ultr a p h yt o pl a n ct o n p o ur e x pli q u er l es v ari ati o ns d e c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es l e l o n g d es gr a di e n ts m ét alli q u es d e l a r a d e d e T o ul o n. C es o bs er v ati o ns n e
p er m ett e nt c e p e n d a nt p as d e c o n cl ur e s ur l a p art d e l’i nfl u e n c e dir e ct e (t o xi cit é) o u i n dir e ct e
( m ort alit é d u p h yt o pl a n ct o n) d es E T Ms p o ur e x pli q u er c es c h a n g e m e nts d e c o m p ositi o n. P o ur
c el a, il s er a it n é c ess air e de di ss o ci er l es c o m m u n a ut és de b a ct éri o pl a n ct o n et
d’ ultr a p h yt o pl a n ct o n afi n d’ ét u di er l’ eff et s p é cifi q u e d es E T Ms s ur c h a q u e gr o u p e. P o ur

l’ h e ur e, il a p p ar ait tr ès diffi cil e d e d é p ass er c e v err o u e x p éri m e nt al c ar l es d e u x c o m m u n a ut és
s o nt étr oit e m e nt li é es. T o ut ef oi s, q u el q u e s oit l e t y p e d’i nfl u e n c e, l es E T Ms o nt u n eff et et
i n d ui s e nt d es r é p o ns es d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es.
L’ a n al ys e d es r és e a u x d e c o- o c c urr e n c e a a ussi p er mis d e m ettr e e n é vi d e n c e
l’i m p ort a n c e d es i nt er d é p e n d a n c es e ntre t a x a b a ct éri e ns, bi e n pl us n o m br e us es q u e c ell es
e ntr e c es t a x a et l es v ari a bl es e n vir o n n e m e nt al es, E T Ms c o m pri s. Il a d éj à ét é m o ntr é q u e l a
str u ct ur e d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es p o u v ait a ussi êtr e i nfl u e n c é e p ar l es i nt er a cti o ns
e ntr e es p è c es ( Li m a-m e n d ez et al. , 2 0 1 5). C es i nt er a cti o ns pe u v e nt êtr e d e diff ér e nt es
n at ur es : c o o p ér ati o n ( Eil er et al. , 2 0 1 1; C h o w et al. , 2 0 1 3) o u c o m p étiti o n ( F u hr m a n a n d
St e el e, 2 0 0 8; B er dj e b et al. , 2 0 1 8). C el a s u g g èr e q u e l a c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d a ns l a r a d e
d e T o ul o n a e u u n e i nfl u e n c e dir e ct e li mit é e à s e ul e m e nt q u el q u es t a x a d e l a c o m m u n a ut é
m ai s d es c o ns é q u e n c es p ot e nti ell es n o m br e us es p ar l a v oi e d es i nt er a cti o ns bi oti q u es e ntr e
l e b a ct éri o pl a n ct o n et l’ ultr a p h yt o pl a n ct o n.
E nfi n, d’ a utr es i nt er a cti o ns bi oti q u es, q ui n’ o nt p as ét é pri s es e n c o m pt e d ur a nt c ett e
t h ès e p e u v e nt a ussi e n p arti e e x pli q u er l a str u ct ur ati o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns
l a r a d e d e T o ul o n. Ai nsi, l es i nf e cti o ns vir al es ( Ri e m a n n a n d Mi d d el b o e, 2 0 0 2; Mi d d el b o e a n d
J ör g e ns e n, 2 0 0 6) et l a pr é d ati o n p ar d es or g a ni s m es h ét ér otr o p h es ( e. g. n a n ofl a g ell és) ( H a h n
a n d H o, 2 0 0 1; St e el e et al. , 2 0 1 1; B alt ar et al. , 2 0 1 5) p o urr ai e nt êtr e d es él é m e nts c o ntri b u a nt
à l a v ari a bilit é b i ol o gi q u e m es ur é e.
Cl a s s To p ol o gi c al n o d e
A cti n o b a ct eri a OT U
Al p h a pr ot e o b a ct eri a E n vir o n m e nt
B a ct er oi d et e s
Bi oti c
B et a pr ot e o b a ct eri a
C y a n o b a ct eri a Edge
G a m m a pr ot e o b a ct eri a P o siti v e i nt er a cti o n
V err u c o mi cr o bi a N e g ati v e i nt er a cti o n
U n cl a s sifi e d
Fi g ur e VII - 5 R és e a u d e c o -oc c urr e n c e b as é s ur l a c o m m u n a ut é d e b act éri o pl a n ct o n, l a c o m m u n a ut é

ultr a p h yt o pl a nct o ni q u e et l es v ari a bl es e n vir o n n e m e nt al es d a ns l a r a d e d e T o ul o n. L es r o n ds r e pr és e nt e nt l es
t a x a b a ct éri e ns, l es c arr és gris r e pr és e nt e nt l es v ari a bl es e n vir o n n e m e nt al es et l es l os a n g es gris r e pr és e nt e nt
l’ a b o n d a n c e d es 4 gr o u p es ultr a pl a nct o ni q u es ( 3 gr o u p es ultr a p h yt o pl a nct o ni q u es : S Y N, pi c o- et
n a n o e u c ar y ot es et u n gr o u p e pr o c ar y ot es h ét ér otr o p h es) d ét er mi n é e p ar c yt o m étri e e n fl u x ( C h a pitr e I V, arti cl e
3) .
VII. 4. 2. I nfl u e n c e d es c o n diti o n s h y dr o d y n a mi q u es
L es diff ér e n c es d e r é p o ns es d es c o m m u n a ut és s el o n l e c o m p arti m e nt, di s c ut é es

pr é c é d e m m e nt p e u v e nt êtr e étr oit e m e nt li é es a u x c o n dit i o ns h y dr o d y n a mi q u es d a ns l a r a d e
d e T o ul o n. E n eff et, l e t e m ps d e r ési d e n c e esti m é d e l’ e a u d a ns l a p etit e r a d e d e T o ul o n est
e n m o y e n n e d e 3. 4 j o urs ( D ufr es n e et al. , 2 0 1 4). P ar t e m ps c al m e, l e t e m ps d e r ési d e n c e p e ut
êtr e d e 7 j o urs et bi e n pl us d a ns l es z o n es e n cl a v é es d e l a P R, tr ès c o nt a mi n é es. A u c o ntr air e
p ar t e m ps d e f orts v e nts, l e r e m pl a c e m e nt c o m pl et d’ u n e m ass e d’ e a u e n u n sit e d o n n é e d e
l a p etit e r a d e p e ut êtr e tr ès r a pi d e d e l’ or dr e d e q u el q u es h e ur es à 1 j o ur. L e r e n o u v ell e m e nt
pl us o u m oi ns r a pi d e d es m ass es d’ e a u a m è n e p ar c o ns é q u e nt u n e n o u v ell e c o m m u n a ut é
d a ns u n e e a u q ui s er a c o nt a mi n é e pr o gr essi v e m e nt p ar m él a n g e a v e c u n e m ass e d’ e a u
c o nt a mi n é e o u p ar c o nt a ct a v e c u n e s o ur c e d’ E T Ms. L a c ol o n n e d’ e a u d e l a r a d e d e T o ul o n
est d o n c u n s yst è m e d y n a mi q u e d a ns l e q u el l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es s o nt r ar e m e nt
s o u mi s es à u n e e x p ositi o n br ut al e o u d e l o n g u e d ur é e a u x E T Ms. C es c o n diti o ns
h y dr o d y n a mi q u es e m p ê c h e nt pr o b a bl e m e nt u n e m ort alit é él e v é e d e l a c o m m u n a ut é
mi cr o bi e n n e, e x pli q u a nt l e c o ntr ast e e ntr e l’ a bs e n c e d e m o difi c ati o n d’ a b o n d a n c e d e
l’ ultr a p h yt o pl a n ct o n d a ns l es sit es l es pl us c o nt a mi n és d e l a r a d e et l es e x p éri m e nt ati o ns e n
l a b or atoir e o ù l’ aj o ut d’ E T Ms a u x m ê m es c o n c e ntr ati o ns a v ait t u é pr ès d e 9 9 % d es c ell ul es
ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es e n 4 j o urs. Pri s e ns e m bl e, c es r és ult ats l ai ss e nt p e ns er q u e l e
m o u v e m e nt d es m ass es d’ e a u d a ns l a r a d e d e T o ul o n a u n e i nfl u e n c e i m p ort a nt e s ur l a
ré p o ns e d e l a c o m m u n a ut é ultr a pl a n ct o ni q u e.
VII. 4. 3. Eff ets d’ u n e r e mis e e n s u s p e n si o n d e s é di m e nts

L ors d’ é pi s o d es cli m ati q u es e x c e pti o n n el s, n ot a m m e nt p ar f orts v e nts, l es c o n diti o ns
h y dr o d y n a mi q u es p e u v e nt e ntr ai n er u n e r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts . L es a cti vit és
a nt hr o pi q u es c o m m e l e tr a ns p ort m ariti m e o u d es o p ér ati o ns d e dr a g a g e p e u v e nt a ussi
c o n d uir e à u n e r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts. L a f ai bl e pr of o n d e ur d e l a c ol o n n e d’ e a u
d a ns l a P R f a v ori s e l es pr o c ess us d e r e mi s e e n s us p e nsi o n. L e st o c k d’ E T Ms d a ns l es s é di m e nts
d es z o n es tr ès c o nt a mi n é es d e l a r a d e d e T o ul o n p e ut ai nsi êtr e r e mi s e n s us p e nsi o n d a ns l a
c ol o n n e d’ e a u ( T essi er et al. , 2 0 1 1; D a n g, L e n o bl e, et al. , 2 0 1 5) et c o ntri b u er à l’ ét a bliss e m e nt
d es gr a di e nts bi ol o gi q u es d a ns l a c ol o n n e d’ e a u. L a c a m p a g n e d e t err ai n m e n é e l ors d’ u n e
p éri o d e d e dr a g a g e d a ns l a r a d e d e T o ul o n a m o ntr é q u e l a str u ct ur ati o n s p ati al e d es gr o u p es
ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es a ét é a c c e nt u é e a v e c l a pri s e e n c o m pt e d e l a z o n e o ù l es s é di m e nts

ét ai e nt d é p os és. L e gr o u p e d es pi c o e u c ar y ot esli k e ét ait e n c or e pl us d o mi n a nt d a ns c ett e
z o n e al ors q u e l es S y n e c h o c c o c us -li k e ét ai e nt e n c or e m oi ns r e pr és ent és q u’ aill e urs.
L’ a u g m e nt ati o n d es c o n c e ntr ati o ns d e P b et d e C u di ss o us et t ot a u x d u e a u st o c k a g e et à l a
r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts c o nt a mi n és a ai nsi p u r e nf or c er l a str u ct ur ati o n d e s
c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es d a ns l a r a d e d e T o ul o n d ur a nt c ett e p éri o d e. Pl usi e urs
ét u d es o nt m o ntr é u n c h a n g e m e nt d e str u ct ur e d es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es
a pr ès u n e r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts c o nt a mi n és ( L af a bri e et al. , 2 0 1 3; B e n Ot h m a n
et al. , 2 0 1 7; G o ni-Urri z a et al. , 2 0 1 8). D a ns c es ét u d es, l’ a u g m e ntati o n d es c o n c e ntr ati o ns d es
c o nt a mi n a nts or g a ni q u es et i n or g a ni q u es d a ns l a c ol o n n e d’ e a u a sti m ul é l a cr oi ss a n c e d es
gr o u p es d e pi c o - et n a n o e u c ar y ot es pl a n ct o ni q u es. U n e e x p éri e n c e d e r e mis e e n s us p e nsi o n
d e s é di m e nts c o nt a mi n és a ét é r é alis é e a u c o urs d e c ett e t h ès e afi n d e mi e u x c o m pr e n dr e l es
pr o c ess us q ui r é gi ss e nt l es v ari ati o ns d e str u ct ur e d es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es
o bs er v é es l ors d’ u n e o p ér ati o n d e dr a g a g e. P o ur c ett e e x p éri e n c e, afi n d e li mit er l’i nfl u e n c e
d e l’ a u g m e nt ati o n d e t ur bi dit é s ur l a p h ot os y nt h ès e et s ur l a d ét e cti o n d es c ell ul es p ar
c yt o m étri e e n fl u x, l e m él a n g e e a u -s é di m e nts a ét é filtr é et c’ est l’ él utri at ai nsi o bt e n u q ui a
ét é mi s e n c o nt a ct a v e c l a c o m m u n a ut é pl a n ct o ni q u e. C ett e e x p éri e n c e a mis e n é vi d e n c e l a
sti m ul ati o n d e l a c o m m u n a ut é p h yt o pl a n ct o ni q u e a pr ès u n e c o nt a mi n ati o n d e l’ e a u l ors
d’ u n e r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts, m ai s a ussi u n c h a n g e m e nt d e str u ct ur e d e l a
c o m m u n a ut é. Bi e n q u e c ett e e x p éri e n c e ait ét é i niti é e a v e c u n e c o m m u n a ut é i ss u e d’ u n e
z o n e t r ès p e u c o nt a mi n é e, à l a fi n d e l’ e x p éri m e nt ati o n, l a str u ct ur e d e l a c o m m u n a ut é ét ait
si mil air e à c ell e r etr o u v é e d a ns l es z o n es l es pl us c o nt a mi n é es d e l a r a d e d e T o ul o n,
c o nfir m a nt l e r ôl e i m p ort a nt d’ u n e r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts.
E nfi n, l a r e m i s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts et d e mi cr o or g a ni s m es li br es o u att a c h és
a u x p arti c ul es ( bi ofil m b e nt hi q u e) a p u i nfl u e n c er l e pr o c ess us d e c ol o ni s ati o n d es s urf a c es
artifi ci ell es et d e f or m ati o n d es bi ofil ms. Ai nsi, d ur a nt l es c a m p a g n es d e t err ai n, l es bi o fil ms
d u f o n d d e l a c ol o n n e d’ e a u ét ai e nt d o mi n és p ar d es G a m m a pr ot e o b a ct eri a ( Ar e ni c ell a,
H ali a c e a e, B D 1 -7 cl a d e , et JTB255 M B G), d es B a ct er oi d et es ( Dr a c o ni b a ct eri a c e a e,
Cr y o m or p h a c e a e, Fl a v o b a ct eri a c e a e, et N S 1 1 -1 2 M G) et d es Pl a n ct o m y c et es O M 1 9 0.
Pl usi e urs ét u d es o nt a ussi m o ntr é l a pr és e n c e d e c es gr o u p es d a ns d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es d e s é di m e nts c o nt a mi n é es ( W e bst er a n d N e gri, 2 0 0 6; W a n g et al. , 2 0 1 6; D ai et
al. , 2 0 1 8; G o d o y- L oz a n o et al. , 2 0 1 8; Mi a o et al. , 2 0 1 9). E nfi n, u n e ét u d e r é c e nt e a m o ntr é
u n e pr és e n c e i m p ort a nt e d e B a ct er oi d et es et d e J T B 2 5 5 M B G d a ns l a p arti e s u p erfi ci ell e d es

s é di m e nts c o nt a mi n és d e l a r a d e d e T o ul o n ( Mi ss o n et al . I n pr e p). L a p arti e s u p erfi ci ell e d es
s é di m e nts r e mis e e n s us p e nsi o n a ai nsi p u i nfl u e n c er l a str u ct ur e d es c o m m u n a ut és d e bi ofil m
a u f o n d d e l a c ol o n n e d’ e a u, pr o c h e d es s é di m e nts, e n f o ur ni ss a nt u n p o ol d’ or g a ni s m es
p ot e nti ell e m e nt c a p a bl es d e c ol o ni s er d es s urf a c es i m m er g é es a u f o n d d e l a c ol o n n e d’ e a u.
C ert ai ns mi cr o or g a ni s m es pr és e nts d a ns l es s é di m e nts o nt d éj à ét é i d e ntifi és c o m m e d es
c ol o ni s at e urs d e s urf a c e et e ns uit e r etr o u v és a b o n d a nt d a ns l es c o m m u n a ut és d e bi ofil m
( B atti n et al. , 2 0 0 1; W e bst er a n d N e gri, 2 0 0 6). C el a v a d a ns l e s e ns d’ o bs er v ati o ns f ait es à
l’i nt erf a c e e a u/s é di m e nt, o ù d es mi cr o or g a ni s m es s o nt c a p a bl es d e f or m er d es bi ofil ms dits
b e nt hi q u es s ur d es p arti c ul e s s é di m e nt air es ( M c D o u g al d et al. , 2 0 1 1; F a n g et al. , 2 0 1 7).
E n c o n cl usi o n, l a r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts p e ut a v oir d e n o m br e us es
i nfl u e n c es s ur l es c o m m u n a ut és mi cr obi e n n es s e d é v el o p p a nt d a ns l a c ol o n n e d’ e a u, p ar l a
r e mi s e e n s us p e nsi o n d e mi cr o or g a ni s m es b e nt hi q u es et d’ E T Ms d a ns l a c ol o n n e d’ e a u et p ar
l a r e mi s e e n s us p e nsi o n d e c o nt a mi n a nts or g a ni q u es.
VII. 4. 3. P ot e nti els eff ets d’ u n e c o nt a mi n ati o n or g a ni q u e
Pl usi e urs ét u d es o nt mi s e n é vi d e n c e l a c o nt a mi n ati o n e n c o nt a mi n a nts or g a ni q u es d es

s é di m e nts d e l a r a d e d e T o ul o n ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6; W af o et al. , 2 0 1 6; G ui g u e et al. , 2 0 1 7).
M ê m e s’il n’ e xi st e à l’ h e ur e a ct u ell e a u c u n e ét u d e f ai s a nt ét at d e l a c o nt a mi n ati o n e n H A Ps
d e l a c ol o n n e, G ui g u e et al . (2 0 1 7) o nt m o ntr é q u’ u n e r e m i s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts
c o nt a mi n és e n H A Ps, pr él e v és d a ns l a r a d e d e T o ul o n a v ait c o n d uit à u n e a u g m e nt ati o n d e 1 0
f oi s l es c o n c e ntr ati o ns e n H A Ps d a ns l’ e a u e n vir o n n a nt e (Fi g ur e VII - 6). L e r a p p ort fi n al d u
r és e a u d e s ur v eilla n c e « R és e a u I nt é gr at e ur Bi ol o gi q u es ( RI N BI O) » d es e a u x litt or al es d e l a
ra de d e T o ul o n a r e p ort é 16 h y dr o c ar b ur es ar o m ati q u es p ol y c y cli q u es ( H A P), 2
p ol y c hl or o bi p h é n yl es ( P C B) et 9 c o nt a mi n a nts or g a ni q u es d o nt d u m ét h yl m er c ur e et d u
tri b ut yl ét ai n ( T B T). C e r a p p ort m o ntr e q u e l es m o ul es él e v é es d a ns l a P R pr és e nt e nt u n ni v e a u
d e c o nt a mi n ati o n e n H A P et P C B pl us i m p ort a nt q u e l es m o ul es él e v é es d a ns l a G R. C e ci
c o nfir m e l a pr és e n c e d’ u n e c o nt a mi n ati o n e n c o nt a mi n a nts or g a ni q u es d a ns l a c ol o n n e d’ e a u
d e l a r a d e d e T o ul o n d o nt u n e p arti e p o urr ait pr o v e nir d e l a r e mi s e e n s us p e nsi o n s é di m e nts
hi st ori q u e m e nt c o nt a mi n és. Miss o n et al. , (2 0 1 6) o nt m o ntr é q u e l a c o nt a mi n ati o n e n
c o m p os és or g a n o m ét alli q u es ( M M H g et T B T) d a ns l es s é di m e nts ét ait f ort e m e nt li é e a u x
v ari ati o ns s p ati al es d e di v ersit é et d e c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es. L a

c o nt a mi n ati o n e n c o m p os és or g a n o m ét alli q u es a d éj à ét é m o ntr é e c o m m e str u ct ur a nt e p o ur
l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es b e nt hi q u es ( Q u er o et al. , 2 0 1 5; J e a n bill e et al. , 2 0 1 6; K aci et
al. , 2 0 1 6). B e n Ot h m a n et al. (2 0 1 7) o nt m o ntr é q u e l a r é p o ns e str u ct ur al e ( a b o n d a n c e et
t a x o n o mi e) et f o n cti o n n ell e ( pr o d u cti o n et r es pir ati o n) d’ u n e c o m m u n a ut é
p h yt o pl a n ct o ni q u e a v ait ét é m o difi é e n pr és e n c e d e c o nt a mi n a nts or g a ni q u es ( H A Ps et P C Bs)
i ss us d’ un e r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts. C ett e ét u d e a m o ntr é q u’ u n e e x p ositi o n a u x
c o nt a mi n a nts a v ait sti m ul é l a c o m m u n a ut é ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u e. R o drí g u ez et al. (2 0 1 8)
o nt m o ntr é q u e l’ aj o ut d e c o nt a mi n a nts or g a ni q u es a v ait c o n d uit à u n e r é d u cti o n d e l a
di v ersit é et d e l’ a cti vit é b a ct éri e n n e d a ns l a c ol o n n e d’ e a u. L es c o nt a mi n a nts or g a ni q u es o nt
a ussi ét é m o ntr és c o m m e t o xi q u es p o ur l a c o m m u n a ut é p h yt o pl a n ct o ni q u e d e l’ o c é a n
Atl a nti q u e d u l ar g e, m ê m e à d es c o n c e ntr ati o ns tr a c es ( m a xi m u m 2 p g. L -1
et 1 2 0 0 p g. L - 1 p o ur
l es P C Bs et l es H A Ps, r es p e cti v e m e nt) ( E c h e v est e et al. , 2 0 1 0). Il a p p ar ait cl air q u e l es
c o nt a mi n a nts or g a ni q u es j o u e nt u n r ôl e i m p ort a nt s ur l’ a b o n d a n c e, l a di v ersit é et l a
c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es. Il c o n vi e nt al ors d’i d e ntifi er l e ur i m p a ct s ur l es
c o m m u n a ut és d a ns l a r a d e d e T o ul o n, et l es p ossi bl es i nt er a cti o ns a v e c l a c o nt a mi n ati o n e n
E T Ms.
Fi g ur e VII - 6 C o n c e n tr ati o ns d e l a s o m m e d es 3 4 H A Ps m es ur és ( n g. L-1) d a ns l’ e a u d ur a nt u n e e x p éri e n c e d e

r e mis e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts d e s urf ac e ( 0 – 2 c m) ( a) et d e s é di m e nts pl us pr of o n ds ( 3 0 – 3 2 c m) ( b). L a
li g n e e n p oi ntill és r e pr és e nt e l a c o n c e ntr ati o n d a ns l’ e a u d e m er a v a nt mis e e n c o nt a ct a v e c l es s é di m e nts
( G ui g u e et al., 2 0 1 7).
VII. 5. S y n e c h o c o c c us : u n gr o u p e t a x o n o mi q u e r e pr és e nt atif d es v ari ati o n s d e

c o nt a mi n ati o n d a ns l a r a d e d e T o ul o n
VII. 5. 1. R é p arti ti o n s p ati al e d e S y n e c h o c o c c us d a n s l a r a d e d e T o ul o n
L e g e nr e S y n e c h o c o c c us a m o ntr é u n gr a di e nt d’ a b o n d a n c e m ar q u é g é n ér al e m e nt i n v ers e à
c el ui d u gr a di e nt m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d e l a r a d e d e T o ul o n. L es z o n es tr ès p e u
c o nt a mi n é es et o u v ert es s ur l e l ar g e ét ai e nt d o mi n é es p ar l e gr o u p e S y n e c h o c o c c us al ors q u’il
ét ait tr ès p e u pr és e nt d a ns l es z o n es tr ès c o nt a mi n é es ( Fi g ur e VII - 4). P ar e x e m pl e, e n F é vri er

2 0 1 4, l’ ultr a p h yt o pl a n ct o n d es z o n es tr ès p e u c o nt a mi n é es ét ait c o m p os é d’ e n vir o n 9 0 % d e
S y n e c h o c o c c us al ors q u’ e n F é vri er 2 0 1 5, il ét ait c o m p os é à 6 0 % d e S y n e c h o c o c c us et 4 0 % d e
pi c o e u c ar y ot es. D a ns l es z o n es m o y e n n e m e nt c o nt a mi n é es, l e s ui vi à l o n g t er m e a m o ntr é
q u e l’ a b o n d a n c e d e S y n e c h o c o c c us ét ait i m p ort a nt e et q u’ il r e pr és e nt ait e n m o y e n n e 7 5 % d e
l’ a b o n d a n c e ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u e t ot al e. M al gr é c ert ai n es v ari ati o ns t e m p or ell es d e
l’ a m plit u d e d u gr a di e nt d’ a b o n d a n c e d e S y n e c h o c o cc us , l es o bs er v ati o ns f ait es l ors d es
c a m p a g n es d e t err ai n o nt t o uj o urs m o ntr é q u e l e g r a di e nt d’ a b o n d a n c e d e S y n e c h o c o c c us
ét ait pr és e nt d a ns l a c ol o n n e d’ e a u d e l a r a d e d e T o ul o n. C es o bs er v ati o ns s o nt e n a c c or d a v e c
pl usi e urs ét u d es q ui o nt m o ntr é q u e l’ a b o n d a n c e d e S y n e c h o c o c c us d é cr oit g é n ér al e m e nt
a v e c l’ a u g m e nt ati o n d es c o n c e ntr ati o ns e n E T M s. M off ett et al. , (1 9 9 7) o nt m o ntr é q u e
S y n e c h o c o c c u s ét ait d o mi n a nt d a ns l es e a u x c ôti èr es d u M ass a c h us etts m ais q u e l’ a b o n d a n c e
di mi n u ait dr asti q u e m e nt l e l o n g d’ u n gr a di e nt d e C u ( e ntr e 5 et 8 0 n M d e C u di ss o us). D’ u n e
m a ni èr e g é n ér al e, S y n e c h o c o c c us est a b o n d a nt d a ns d es z o n es c ôti èr es p e u o u p as s o u mi s es
à d e f ort es i nfl u e n c es a nt hr o pi q u es ( Gr é g ori et al. , 2 0 0 1; M a n n et al. , 2 0 0 2; M ell a-Fl or es et
al. , 2 0 1 1; C h un g et al. , 2 0 1 5).
VII. 5. 2. I nfl u e n c es d es E T M s s ur l e gr a di e nt d’ a b o n d a n c e d e S y n e c h o c o c c us
L a r é p artiti o n d e S y n e c h o c o c c us l e l o n g d u gr a di e nt m ulti pl e e n E T Ms d a ns l a r a d e d e T o ul o n
a p u s’ e x pli q u er p ar l a f ort e s e nsi bilit é d e c e gr o u p e vi s - à-vis d es E T Ms. U n e e x p éri e n c e e n
mi cr o c os m es c o n d uit e d ur a nt c ett e t h ès e a m o ntr é q u e l’ a b o n d a n c e d e S y n e c h o c o cc us
di mi n u ait d e f a ç o n dr asti q u e a pr ès u n aj o ut d’ u n c o c kt ail d’ E T Ms. L’ a b o n d a n c e d es a utr es
gr o u p es ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es ( i. e. pi c o e u c ar y ot es et n a n o e u c ar y ot es) a a ussi di mi n u é
m ai s l a r ésili e n c e q u a ntit ati v e d e S y n e c h o c o cc us est a p p ar u e pl us f ai bl e c o m p ar é e à c ell e d es
a utr es gr o u p es. D’ u n e m a ni èr e g é n ér al e, l a s e nsi bilit é d es or g a ni s m es a ut otr o p h es a u C u est
bi e n c o n n u e (J or di et al. , 2 0 1 2; R o u c o et al. , 2 0 1 4; G o ni-Urri z a et al. , 2 0 1 8). L e r ati o s urf a c e
s ur v ol u m e pl us i m p ort a nt p o ur l es c ell ul es d e S y n e c h o c o c c us q u e p o ur l es c ell ul es d es pi c o -
et n a n o e u c ar y ot es p e ut êtr e u n e e x pli c ati o n à l a pl us f ort e s e nsi bilit é d e S y n e c h o c o c c us p ar
r a p p ort a u x a utr es gr o u p es a ut otr o p h es. Pl us l a c ell ul e est petit e, pl us l e r a p p ort s urf a c e s ur
v ol u m e est i m p ort a nt, et pl us l a s urf a c e d’ é c h a n g e a v e c l e mili e u e n vir o n n a nt r a p p ort é e a u
v ol u m e c ell ul air e et d o n c l’ e x p ositi o n d e l a c ell ul e a u x E T Ms a u g m e nt e nt. E n eff et, l es
mi cr o or g a ni s m es d e p etit e t aill e pr és e nt e n t u n e pl us f ort e c a p a cit é d’ a bs or pti o n d es

c o nt a mi n a nts à l’i nt éri e ur d es c ell ul es et d o n c u n e s e nsi bilit é a u x E T Ms pl us f ort e ( Mi a o et al. ,
2 0 0 5; E c h e v est e et al. , 2 0 1 2, 2 0 1 4).
Si l e r a p p ort s urf a c e s ur v ol u m e i m p ort a nt d e S y n e c h o c o c c us p e ut i n d uir e u n e c a p a cit é
d’ a bs or pti o n i m p ort a nt e d es E T Ms, il a a ussi p u f a v ori s er l’ a bs or pti o n et l’ utili s ati o n d es
n utri m e nts pr és e nts d a ns l e mili e u. D a ns c e s e ns, l’ aj o ut artifi ci el d e nitr at e d a ns l es c o n diti o ns
e x p éri m e nt al es a f a v ori s é l a cr oi ss a n c e d e S y n e c h o c o c c us q ui est d e v e n u m aj orit air e d a ns l a
c o m m u n a ut é ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u e. L’ aj o ut d e nitr at e a p u d és é q uili br er l e r ati o n N : P,
c o n d ui s a nt à u n e li mit ati o n d es p h os p h at es d a ns l e mili e u et f a v ori s a nt l es c ell ul es a v e c u n
r ati o n s urf a c e s ur v ol u m e pl us i m p ort a nt. T o ut ef oi s, l’ aj o ut d e nitr at e e n pr és e n c e d’ E T Ms n’ a
p as p er mi s d’ é vit er ni m ê m e d e li mit er l a m ort alit é d e S y n e c h o c o c c us d a ns l’ e x p éri e n c e e n
mi cr o c os m es r é ali s é e p e n d a nt c ett e t h ès e. D e pl us, l ors d u s ui vi d e t err ai n pl uri a n n u el, l e
gr a d i e nt d e S y n e c h o c o cc us d a ns l a r a d e d e T o ul o n a e n c or e ét é pl us m ar q u é e n p éri o d e d e
dr a g a g e, et s o n a b o n d a n c e ét ait p arti c uli èr e m e nt f ai bl e d a ns l a z o n e d e d é p ôt d es s é di m e nts.
D a ns l e m ê m e s e ns, l’ aj o ut d’ u n él utri at d e s é di m e nts a e u u n i m p a ct n é g atif s u r l’ a b o n d a n c e
d e S y n e c h o c o c c us . Bi e n q u e l’ él utri at ait ét é e nri c hi e n n utri m e nts, c el a n’ a p as e m p ê c h é l a
c h ut e d’ a b o n d a n c e d e S y n e c h o c o c c u s e n pr és e n c e d’ E T Ms. C es diff ér e nt es o bs er v ati o ns et
e x p éri e n c es s e m bl e nt all er d a ns l e s e ns d’ u n eff et pl us f ort d es c o n c e ntr ati o ns e n E T Ms
m es ur é es d a ns l a r a d e d e T o ul o n q u e d’ u n e nri c hi ss e m e nt e n n utri m e nts p o ur S y n e c h o c o c c us .
VII. 5. 3. Utilis ati o n d e S y n e c h o c o c c us et d es c y a n o b a ct éri es c o m m e bi oi n di c at e ur s
À l a v u e d e l’ e ns e m bl e d es r és ult ats d e c ett e t h ès e, l’ utilis ati o n d u gr o u p e S y n e c h o c o c c u s

( c y a n o b a ct éri e) c o m m e u n e es p è c e s e nti n ell e p oll u os e nsi bl e ( a p p el é e p ar l a s uit e
bi oi n di c at e ur) a p p ar ait i nt ér ess a nt p o ur é v al u er l a q u alit é d e l’ e a u à u n i nst a nt d o n n é d a ns l a
r a d e d e T o ul o n et pl us g é n ér al e m e nt d a ns l es é c os yst è m es m ari ns c ôti ers s o us f ort e i nfl u e n c e
a nt hr o pi q u e. U n bi oi n di c at e ur est u n e es p è c e o u u n gr o u p e d’ es p è c es q ui p er m et s el o n s es
tr aits bi ol o gi q u es et é c ol o gi q u es, l’i n di c ati o n pr é c o c e d’ u n e m o difi c ati o n d e l’ e n vir o n n e m e nt.
( H a m et al. , 1 9 9 7). S y n e c h o c o c c u s p o urr ait êtr e u n b o n i n di c at e ur d e p ert ur b ati o n c ar s a
pr és e n c e d a ns l a c ol o n n e d’ e a u s e m bl e êtr e li é e à u n e b o n n e q u alit é d e l’ e a u et n ot a m m e nt
u n e f ai bl e c o n c e ntr ati o n e n E T M. L a r é p o ns e r a pi d e d e l’ a b o n d a n c e d e S y n e c h o c o c c u s a pr ès
u n e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms o u u n e p ert ur b ati o n pl us c o m pl e x e c o m m e u n e r e mi s e e n
s us p e nsi o n d e s é di m e nts e n f ait d’ a ut a nt pl us u n p ot e nti el bi oi n d i c at e ur. E nfi n, l a

c ar a ct éri s ati o n f a cil e et r a pi d e d es c ell ul es d e S y n e c h o c o c c u s p ar c yt o m étri e e n fl u x p o urr ait
f a cilit er s o n utili s ati o n c o m m e bi oi n di c at e ur p o ur é v al u er d e f a ç o n r a pi d e et effi c a c e l a q u alit é
d e l’ e a u. Il est n é c ess air e t o ut d e m ê m e d e pr e n dr e e n c o m pt e l e f ait q u e c e s oit u n
mi cr o or g a ni s m e q ui p e ut s e d é v el o p p er tr ès r a pi d e m e nt, n ot a m m e nt d a ns d es z o n es
c o nt a mi n é es. C es v ari ati o ns d’ a b o n d a n c e « cl assi q u es » g é n ér al e m e nt s ais o n ni èr es
n é c essit er ai e nt u n s ui vi r é g uli er et c o m p ar er à u n sit e d e r éf ér e n c e. Il e xist e s e ul e m e nt u n e
ét u d e q ui f ait ét at d e l’ utilis ati o n d es pi c o c y a n o b a ct éri es ( d o nt S y n e c h o c o c c u s) c o m m e
bi oi n di c at e urs p o ur é v al u er l a c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e d es l a cs al pi ns ( W eiss e a n d Mi n dl,
2 0 0 2) . L’ utilis ati o n d e mi cr o or g a ni s m es a ut otr o p h es t el s q u e l es di at o m é es c o m m e
bi oi n di c at e urs a d éj à ét é d é crit e. Ai nsi, l’i n di c e di at o mi q u e ( a b o n d a n c e et di v ersit é d es
di at o m é es a u s ei n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ) p e ut êtr e utili s é e c o m m e u n
bi oi n di c at e ur effi c a c e d e l a q u alit é d e l’ e a u d e ri vi èr es o u d e z o n es c ôti èr es m ari n es ( Ri m et
a n d B o u c h ez, 2 0 1 1; K er m arr e c et al. , 2 0 1 4). L’i n di c e bi ol o gi q u e di ato m é es (I B D) utilis e 2 0 9
t a x a r e p èr es q ui p er m et d e cl ass er l’ e a u s el o n diff ér e nts ét ats é c ol o gi q u es ( d e tr ès b o n ét at à
tr ès m a u v ai s ét at). T o ut ef oi s, l’ utili s ati o n d e c et i n di c e est tr ès c hr o n o p h a g e et n é c essit e u n e
gr a n d e e x p erti s e p o ur l’i d e ntifi c ati o n d es di at o m é es e n mi cr os c o pi e. L’ utili s ati o n d e
S y n e c h o c o c c u s c o m m e bi oi n di c at e ur p o urr ait êtr e pl us f a cil e m ai s n’ a p p ort er ait s a ns d o ut e
p as l a m ê m e r és ol uti o n q u e l’I B D.
G é n ér al e m e nt l es di at o m é es s o nt c oll e ct é es d a ns d es bi ofil ms o u p éri p h yt o n p o ur
r é alis er u n I B D ( L e g u a y et al. , 2 0 1 6). L es bi ofil ms o nt l’ a v a nt a g e d’ êtr e i nt é gr at e urs, c’ est- à-
dir e q u e t o ut a u l o n g d e l e ur vi e, ils v o nt s u bir l es v ari ati o ns d e c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es
et êtr e c o m p os és d e gr o u p es mi cr o bi e ns q ui r efl èt e nt c es v ari ati o ns. Ai nsi, l’ utili s ati o n d es
bi ofil ms c o m m e bi oi n di c at e urs p er m ettr ait d’i nt é gr er l es c h a n g e m e nts d e c o n diti o ns
e n vir o n n e m e nt al es s ur u n e d ur é e d ét er mi n é e, pl us r e pr és e nt ati v e q u’ u n pr él è v e m e nt di s cr et
d a ns u n e c ol o n n e d’ e a u h ét ér o g è n e. A u c o urs d e c ett e t h ès e, l a str u ct ur e mi cr o bi e n n e d e
bi ofil ms s o u mi s à u n str ess c u pri q u e a ét é o bs er v é e p ar mi cr os c o pi e c o nf o c al e d ur a nt u n m oi s.
C ett e a n al ys e a m o ntr é q u e l es bi ofil ms s o u mi s à u n str ess c u pri q u e o u l es bi ofil ms d es z o n es
tr ès c o nt a mi n é es a v ai e nt u n e pr o p orti o n d e c y a n o b a ct éri es fil a m e nt e us es pl us él e v é e (Fi g ur e
VII - 7B, C, D) q u e l es bi ofil ms n o n s o u mi s à u n str ess m ét alli q u e ( Fi g ur e VII - 7A). Bi e n q u e l e
s ui vi et l’ ét u d e d e c ett e m atri c e r est e à d é v el o p p er et à r e n dr e pl us a c c essi bl e, l a pri s e e n
��
� � � ��
��
�
� �
� �
��
��
� � � � ��
� ��
�
295 C H A PI T R E VIII. C O N C L U SI O N E T P E R S P E C TI V E S
C H A PI T R E VIII. C O N C L U SI O N S E T P E R S P E C TI V E S
VIII. 1. C o n cl usi o ns g é n ér al es d e l a t h ès e
C e tr a v ail d e t h ès e a p er mi s d es a v a n c é es i m p ort a nt es s ur l a c o n n ai ss a n c e d e l’i m p a ct d es

E T Ms s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns u n e n vir o n n e m e nt m ari n c ôti er s o u mi s à
d’i m p ort a nt es pr essi o ns a nt hr o pi q u es c o m m e l a r a d e d e T o ul o n.
T o ut d’ a b or d, u n e ét u d e g é o c hi mi q u e a p pr of o n di e d e l a c ol o n n e d’ e a u d e l a r a d e d e
T o ul o n a ét é r é ali s é e a u c o urs d e c ett e t h ès e. D es gr a di e nts d e c o nt a mi n ati o n m ulti pl es et
f orts o nt ét é mi s e n é vi d e n c e, a v e c d es c o n c e ntr ati o ns t ot al es, di ss o ut es et l a bil es e n C d, C u,
P b et Z n n ot a m m e nt tr ès f ai bl es d a ns l es z o n es o u v ert es v ers l e l ar g e et m a xi m al es ( pl usi e urs
di z ai n es d e n M d e pl us q u e l e br uit d e f o n d g é o c hi mi q u e d e l a M é dit err a n é e) d a ns l es z o n es
e n cl a v é es d u n or d d e l a p etit e r a d e. D es v ari ati o ns s p ati al es l o c alis é es o nt a ussi ét é mi s es e n
é vi d e n c e . L es c o n c e ntr ati o ns e n C u ét ai e nt g é n ér al e m e nt pl us i m p ort a nt es en s urf a c e et
pr o c h es d es p orts al ors q u e l es c o n c e ntr ati o ns e n P b ét ai e nt pl us i m p ort a nt es a u f o n d d e l a
c ol o n n e d’ e a u pr o c h e d es s é di m e nts o u d es z o n es milit air es. E nfi n, l es gr a di e nts d e
c o nt a mi n ati o n ét ai e nt st a bl es s ur pl usi e urs a n n é es, a v e c d es v ari at i o ns s ai s o n ni èr es o u
p o n ct u ell es d u es à l’ a u g m e nt ati o n d e c ert ai n es a cti vit és, à d es tr a v a u x d e dr a g a g e et a u x
c o n diti o ns cli m ati q u es et e n vir o n n e m e nt al es.
L e d e u xi è m e o bj e ctif ét ait l’ ét u d e d es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es d e l a
r a d e d e T o ul o n e n li e n a v e c l es gr a di e nts m ulti pl es d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms. U n e f ort e
str u ct ur ati o n s p ati al e d es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es e n li e n a v e c l es gr a di e nts
d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms a ét é o bs er v é e d a ns l a r a d e d e T o ul o n. L es r é p o ns es (r ési st a n c e et
r ésili e n c e) diff ér e nt es s el o n l es gr o u p es ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es o nt c o n d uit à d es gr a di e nts
bi ol o gi q u es si mil air es ( Pi c o e u c ar y ot es) o u i n v ers es ( S y n e c h o c o c c us -li k e) a u x gr a di e nts d e
c o nt a mi n ati o n. D es v ari ati o ns t e m p or ell es s ai s o n ni èr es et d es v ari ati o ns p o n c t u ell es d e l a
str u ct ur ati o n s p ati al e d es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es o nt a ussi ét é mis es e n
é vi d e n c e . C e p e n d a nt, c es v ari ati o ns s ai s o n ni èr es n’ e m p ê c h ai e nt p as l a f ort e str u ct ur ati o n
s p ati al e d es c o m m u n a ut és l e l o n g d es gr a di e nts d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d a ns l a r a d e d e
T o ul o n. L a m o difi c ati o n d es c o n diti o ns p h ysi c o- c hi mi q u es li é e à d es o p ér ati o ns d e dr a g a g e a
r e nf or c é e c ett e str u ct ur ati o n d ur a nt u n e p éri o d e d e t e m ps li mit é. E nfi n, l e C u est a p p ar u pl us
t o xi q u e q u e l e P b p o ur l es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es. C el a a p u s’ e x pli q u er p ar
d es m é c a ni s m es d e r ésist a n c e a u P b s él e cti o n n és p ar l a c o nt a mi n ati o n c hr o ni q u e d u P b d a n s

l a r a d e d e T o ul o n.
L e tr oi si è m e o bj e ctif ét ait l’ ét u d e d es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n d e l a r a d e d e
T o ul o n e n li e n a v e c l es gr a di e nts m ulti pl es d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms. C o m m e p o ur l es
c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u e, u n e str u ct ur ati o n s p ati al e d e l a c o m p ositi o n d es
c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n l e l o n g d u gr a di e nt m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n e n E T M a
ét é o bs er v é e . C ett e str u ct ur ati o n s p ati al e est a p p ar u e st a bl e d a ns l e t e m ps. L es E T Ms o nt p u
a v oir u n e i nfl u e n c e dir e ct e et i n dir e ct e s ur l es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n. L’i nfl u e n c e
dir e ct e d e l a c o nt a mi n ati o n e n E T Ms à ét ait l a r és ult a nt e d es m é c a ni s m es d e t o xi cit é d e
c ert ai ns E T Ms q ui o nt e ntr ai n é d es c h a n g e m e nts d e c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és. Ai nsi,
d a ns l es z o n es c o nt a mi n é es, u n e a u g m e nt ati o n d es t a x a r ési st a nts et di mi n uti o n d es t a x a
s e nsi bl es a u s ei n d es c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n a ét é o bs er v é e . L’i nfl u e n ce i n dir e ct e
d e l a c o nt a mi n ati o n e n E T Ms est pri n ci p al e m e nt e x pli q u é e p ar l e c o u pl a g e b a ct éri o pl a n ct o n -
p h yt o pl a n ct o n q ui a f a v ori s é l a cr oi ss a n c e d u b a ct éri o pl a n ct o n. D e pl us, l’ eff et t o xi q u e d es
E T Ms s ur l’ ultr a p h yt o pl a n ct o n d é m o ntr é pr é c é d e m m e nt a p u li b é r er d e l a M O D et ai nsi
f a v ori s er d es or g a ni s m es c o pi otr o p h es et d es t a x o ns pl us c o m p étitifs, d’ u n e m a ni èr e
g é n ér al e. Fi n al e m e nt, l e C u est a p p ar u c o m m e u n d es E T Ms l es pl us str u ct ur a nt p o ur l es
c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n.
E nfi n, l e d er ni er o bj e ctif d e c ett e t h ès e a c o nsist é à ét u di er l es c o m m u n a ut és d e
pr o c ar y ot es d a ns l es bi ofil ms d e l a r a d e d e T o ul o n. L a c o m p ositi o n d es c o m m u n a ut és d e
pr o c ar y ot es d a ns l es bi ofil ms n’ ét ait p as str u ct ur é e d e f a ç o n é vi d e nt e l e l o n g d u gr a di e nt
m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d a ns l a r a d e d e T o ul o n. E n r e v a n c h e, u n e str u ct ur ati o n
f ort e d es c o m m u n a ut és l e l o n g d e l a c ol o n n e d’ e a u a ét é mi s e e n é vi d e n c e , a v e c u n e
c o m p ositi o n tr ès diff ér e nt e e ntr e l es bi ofil ms d e s urf a c e et l es bi ofil ms d e f o n d. C’ est l a
pr e mi èr e f oi s a u c o urs d e c ett e t h ès e q u’ u n r ôl e n u a n c é d u gr a di e nt d e c o nt a mi n ati o n s ur d es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es a ét é o bs er v é . L a f ai bl e i nfl u e n c e d u gr a di e nt m ulti pl e d e
c o nt a mi n ati o n e n E T Ms d e l a c ol o n n e d’ e a u s ur l es c o m m u n a ut és d e pr o c ar y ot es d es bi ofil ms
a t o ut d’ a b or d mi s e n l u mi èr e l es c a p a cit és d e r ési st a n c e d u bi ofil m f a c e à u n e p ert ur b ati o n.
L’ a bs e n c e d e r el ati o n f ort e a v e c l e c o m p arti m e nt pl a n ct o ni q u e a a ussi p u e x pli q u er l a f ai bl e
str u ct ur ati o n s p ati al e l e l o n g d u gr a di e nt m ulti pl e d e c o nt a mi n ati o n a u x E T Ms. E nfi n, l e r ôl e
m aj e ur d es s é di m e nts d a ns l a f or m ati o n et l’ ét a bli ss e m e nt d’ u n bi ofil m mi cr o bi e n a ét é
m o ntr é . L a diff ér e n ci ati o n d es c o m m u n a ut és d e bi ofil ms d e s urf a c e et d e f o n d a p u s’ e x pli q u er
d’ u n e p art p ar l a pr és e n c e d’ or g a ni s m es d a ns l es s é di m e nt s c a p a bl es d e c ol o ni s er u n e s urf a c e
i m m er g é e. D’ a utr e p art, l a r e mi s e e n s us p e nsi o n d e s é di m e nts c o nt a mi n és a a ussi p u
e ntr ai n er u n e s él e cti o n d e gr o u p es t a x o n o mi q u e s r ési st a nts d a ns l es bi ofil ms d u f o n d p ar
r a p p ort a u x bi ofil ms d e s urf a c e.
VIII. 2. P er s p e cti v es
C e tr a v ail d e t h ès e a o u v ert u n c ert ai n n o m br e d e p ers p e cti v es q ui s’i ns cri v e nt d a ns l a

c o nti n uit é dir e ct e d es r és ult ats o bt e n us.
VIII. 2. 1. C ar a ct éris er d’ a utr es t y p es d e p ert ur b ati o n d a n s l a r a d e d e T o ul o n
A u c o urs d e c ett e t h ès e, u n e ét u d e d ét aill é e d es c o n diti o ns e n vir o n n e m e nt al es d e l a c ol o n n e

d’ e a u d e l a r a d e d e T o ul o n a ét é r é ali s é e . L’ a n al ys e d e 2 5 E T Ms et d es c o n diti o ns p h ysi c o-
c hi mi q u es a p er mi s d e m ettr e e n é vi d e n c e l e r ôl e pr é p o n d ér a nt d es E T Ms p o ur e x pli q u er l a
str u ct ur e d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a ns l a r a d e d e T o ul o n. T o ut ef oi s, c ett e ét u d e a
a ussi m o ntr é q u e l es E T Ms n’ e x pli q u ai e nt p as l a t ot alit é d e l a v ari a bilit é bi ol o gi q u e d a ns l a
r a d e d e T o ul o n. D’ a utr es p h é n o m è n es s o nt d o n c r es p o ns a bl es d e c es v ari ati o ns. L a
c o nt a mi n ati o n a u x E T Ms d a ns l es mili e u x c ôti ers est s o u v e nt ass o ci é e à d es c o nt a mi n ati o ns
or g a ni q u es ( H A P, P C P, p esti ci d es) ( Ri g a u d et al. , 2 0 1 3; J e a n bill e et al. , 2 0 1 6), n ot a m m e nt d a ns
l es s é di m e nts d e l a r a d e d e T o ul o n ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6; W af o et al. , 2 0 1 6). L a c o nt a mi n ati o n
e n H A P a d éj à ét é m o ntr é e c o m m e p ot e nti ell e m e nt str u ct ur a nt e p o ur l es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es (J e a n bill e et al. , 2 0 1 6; B e n Ot h m a n et al. , 2 0 1 7; Mil a n et al. , 2 0 1 8). E nfi n, l a c o-
o c c urr e n c e d e d e u x p ert ur b ati o ns p e ut a v oir d es eff ets a d ditifs, s y n er gi q u es o u a nt a g o ni st es.
Ai nsi c ar a ct éris er d’ a utr es s o ur c es d e c o nt a mi n ati o n d a ns l a r a d e d e T o ul o n p o urr a p er m ettr e
d e mi e u x c o m pr e n dr e l e r ôl e d es E T M s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es.
VIII. 2. 2. A m éli or er l’ ét u d e d e l a di v er sit é d es c o m m u n a ut és ultr a pl a n ct o ni q u es
C es tr a v a u x d e t h ès e o nt p er mi s d e d’ ét u di er p o ur l a pr e mi èr e f oi s l a di v ersit é d es
c o m m u n a ut és d e b a ct éri o pl a n ct o n d a ns l a r a d e d e T o ul o n. L’ utili s ati o n d e t e c h ni q u es d e
m ét a b ar c o di n g et d’ o util s d e bi oi nf or m ati q u es o nt c o ntri b u é à u n e m eill e ur e d es cri pti o n d e

c e c o m p arti m e nt et d es r el ati o ns a v e c l es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es et l es E T Ms,
n ot a m m e nt. T o ut ef oi s, l’ utili s ati o n d’ a m or c es g é n ér alist es d u g è n e c o d a nt p o ur l’ A D N
ri b os o mi q u e 1 6 S n’ a p as p er mi s d’ ét u di er l a di v ersit é d es ar c h é es d e m a ni èr e pr é ci s e. S o u v e nt
p e u r e pr és e nt é d a ns n os r és ult ats d e s é q u e n ç a g es, l es ar c h é es o nt s o u v e nt ét é c o nsi d ér é es
c o m m e u n e s o us -c o m m u n a ut é « r ar e » ( < 1 % d es s é q u e n c es t ot al es). Ai nsi, l a d es cri pti o n d es
v ari ati o ns s p ati o -t e m p or ell es d e c e gr o u p e d a ns l a r a d e d e T o ul o n n’ a p as ét é a p pr of o n di e. Il
a p p ar aît al ors i nt ér ess a nt d’ utilis er d es a m or c es s p é cifi q u es d es ar c h é es afi n d e l es i nt é gr er
a u mi e u x d a ns n os f ut ur es a n al ys es et d’ a v oir u n e r e pr és e nt ati o n pl us r é alist e d e l e ur
c o ntri b uti o n d a ns l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es.
D es li e ns f orts e ntr e l es c o m m u n a ut és ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es et
b a ct éri o pl a n ct o ni q u es d a ns l a r a d e d e T o ul o n o nt ét é mis e n é vi d e n c e . Or, l es c o m m u n a ut és
ultr a p h yt o pl a n ct o ni q u es n’ o nt ét é a n al ys é es d u r a nt c ett e t h ès e q u’ a u m o y e n d e l a c yt o m étri e
e n fl u x. Afi n d’ a v oir u n e m eill e ur e vi si o n d e l’i m p ort a n c e et d e l a n at ur e d e c es r el ati o ns,
l’ ét u d e d e l a di v ersit é g é n éti q u e d e l’ ultr a p h yt o pl a n ct o n a p p ar ait i nt ér ess a nt e. D a ns c e s e ns,
u n e ét u d e d e l a di v ers it é g é n éti q u e d e c e c o m p arti m e nt est a ct u ell e m e nt e n c o urs à p artir
d’ é c h a ntill o ns pr él e v és l ors d u s ui vi m e ns u el pr és e nt é d a ns c ett e t h ès e.
VIII. 2. 3. A p pr of o n dir l’ ét u d e d es c o m m u n a ut és d e bi ofil m d e c ett e ét u d e
C ett e t h ès e a ét é l e p oi nt d e d é p art d’ u n e ét u d e n o v atri c e d a ns l e d o m ai n e d es c o m m u n a ut és

mi cr o bi e n n es d e bi ofil m. E n eff et, m ê m e si q u el q u es ét u d es o nt d éj à ét é r é ali s é es ( Bri a n d et
al. , 2 0 1 2, 2 0 1 7; P oll et et al. , 2 0 1 8), c’ est l’ u n e d e s t o ut es pr e mi èr es ét u d es s ur l a v ari a bilit é
d e l a di v ersit é g é n éti q u e d es bi ofil ms n at ur el s m ari ns d a ns l a r a d e d e T o ul o n. C’ est a ussi l a
pr e mi èr e ét u d e vi s a nt à c o m pr e n dr e l e r ôl e s p é cifi q u e d’ u n e c o nt a mi n ati o n m ulti pl e e n E T Ms
s ur l’ ét a bli ss e m e nt d’ u n bi ofil m c o m pl e x e e n mili e u m ari n c ôti er.
T o ut ef oi s, u n gr a n d n o m br e d e d o n n é es a c q ui s es d ur a nt c ett e t h ès e n’ o nt p as e n c or e
ét é tr ait é es, a n al ys é es et pr és e nt é es. Ai nsi, l’ ét u d e e n m és o c os m e d é crit e d a ns l’ arti cl e 5 a
a ussi c o n c er n é l es c o m m u n a ut és d e bi ofil m afi n d’ ét u di er l es eff ets s p é cifi q u es d u C u et d u
P b s ur l es c o m m u n a ut és d e bi ofil m ai nsi q u e l e r ôl e d e l’ hi st ori q u e d e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms
s ur l’ ét a bli ss e m e nt d’ u n bi ofil m a pr ès u n e n o u v ell e p ert ur b ati o n. P o ur t e nt er d e r é p o n dr e à
c es o bj e ctifs, d es bi ofil ms o nt ét é pr él e v és a pr ès e n vir o n u n m oi s d’ e x p éri e n c e d a ns c h a q u e
c o n diti o n, c o m m e d éj à pr és e nt é e d a ns l’ arti cl e 5. C es é c h a ntill o ns o nt ét é e n v o y és p o ur u n e

a n al ys e d e m ét a b ar c o di n g et l es d o n n é es s er o nt a n al ys é es pr o c h ai n e m e nt.
D a ns l e b ut d’ ét u di er l a f or m ati o n d’ u n bi ofil m mi cr o bi e n m ari n a v e c u n e a p pr o c h e
e x p éri m e nt al e c o m pl é m e nt air e, d es pl a q u es o nt a ussi ét é i m m er g é es l ors d e l’ e x p éri e n c e e n
m és o c os m e, pr él e v é es c h a q u e s e m ai n e, et fi x é es p ui s m ar q u é es a u x S y b er Gr e e n p o ur u n e
a n al ys e p ar mi cr os c o pi e c o nf o c al à b al a y a g e l as er ( C L S M). L’ a n al ys e e n C L S M a p er mi s d e
c ar a ct éri s er 3 gr o u p es mi cr o bi e ns : l es or g a ni s m es e u c ar y ot es a ut otr o p h es, l es org a ni s m es
pr o c ar y ot es a ut otr o p h es et h ét ér otr o p h es s el o n l e urs pr o pri ét és d e fl u or es c e n c e. Ai nsi, l es
or g a ni s m es a ut otr o p h es o nt ét é d ét e ct és gr â c e à l e urs pr o pri ét és a ut ofl u or es c e nt es et l es
or g a ni s m es h ét ér otr o p h es gr â c e a u S y b er Gr e e n, u n fl u or o c hr o m e s e fi x a nt à l’ A D N. C’ est u n e
d es t o ut es pr e mi èr e s ét u d e s vi s a nt à c ar a ct éri s er u n bi ofil m c o m pl e x e et n at ur el p ar c ett e
t e c h ni q u e. L’ o bj e ctif est d’ a v oir u n e r e pr és e nt ati o n s p ati al e pl us pr é ci s e d u d é v el o p p e m e nt
d es gr o u p es i d e ntifi é es d ur a nt l a f or m ati o n d’ u n bi ofil m. C ett e a n al ys e f o ur nir a a ussi d es
d o n n é es d e p o ur c e nt a g e d e r e c o u vr e m e nt et d e bi o v ol u m e e n f o n cti o n d es diff ér e nt es
c o n diti o ns ét u di é es.
VIII. 2. 4. Pr e n dr e e n c o m pt e l e c o m p arti m e nt s é di m e nt air e
E nfi n, a u c o urs d e c ett e t h ès e, l e c o m p arti m e nt s é di m e nt air e a j o u é u n r ôl e m aj e ur d a ns l a

c o nt a mi n ati o n d e l a c ol o n n e et d a ns l a str u ct ur ati o n d es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es. L es
pr o c ess us d e r e mi s e e n s us p e nsi o n e ntr aî n e nt g é n ér al e m e nt u n e a u g m e nt ati o n d es
c o n c e ntr ati o ns e n E T Ms d a ns l a c ol o n n e d’ e a u. L a r e mi s e e n s us p e nsi o n p e ut a ussi m o difi er
l a str u ct ur e d es bi ofil ms l e l o n g d e l a c ol o n n e d’ e a u p ar l a pr és e n c e d e mi cr o or g a ni s m es
b e nt hi q u es a y a nt d es c a p a cit és d e f or m ati o n d e bi ofil m s u p éri e ur e à c ell e d es
mi cr o or g a ni s m es pl a n ct o ni q u es. A c e j o ur, s e ul e u n e ét u d e a c ar a ct éri s é l es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es d a ns l es s é di m e nts d e l a r a d e d e T o ul o n ( Mi ss o n et al. , 2 0 1 6). Ai nsi, u n e a n al ys e
d e l a di v ersit é g é n éti q u e d e c e c o m p arti m e nt est a ct u ell e m e nt e n c o urs afi n d e p er m ettr e u n e
m eill e ur e c o m pr é h e nsi o n d e l’ eff et d es E T Ms s ur l es c o m m u n a ut és b e nt hi q u es. L’ ét u d e d e
l’ e ns e m bl e d es c o m p arti m e nts mi cr o bi e ns (i. e. pl a n ct o ni q u e, bi ofil m et b e nt hi q u e) p er m ettr a
u n e m eill e ur e c o m pr é h e nsi o n d es é c os yst è m es m ari ns c ôti ers f ort e m e nt a nt hr o pi s és et
t e nt er a d e f air e l a l u mi èr e d e f a ç o n pr é ci s e s ur l es pr o c ess us bi oti q u es et a bi oti q u es e n li e n
a v e c u n e c o nt a mi n ati o n e n E T Ms i m p ort a nt e.
300 A N N E X E A. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 1
A N N E X E A. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 1
Fi g ur e A - 1 M o nt hl y a v er a g e t e m p er at ur e (° C) a n d m o nt hl y-c u m ul at e d pr e ci pit ati o n ( m m) i n 2 0 1 4 a n d 2 0 1 5.
Fi g ur e A - 2 D ail y a v er a g e t e m p er at ur e (° C) a n d d ail y c u m ul at e d pr e ci pit ati o n ( m m) i n F e br u ar y 2 0 1 4 a n d F e br u ar y

2 0 1 5.
Fi g ur e A - 3 E x a m pl es of a bi oti c p ar a m et ers s p ati al v ari ati o ns i n s urf a c e s e a w at er of T o ul o n B a y i n F e br u ar y 2 0 1 5.

F or t e m p er at ur e a n d s ali nit y, c ol o ur s c al es w er e dr a w n a c c or di n g t o d e cil es of t h e r es p e cti v e d at as ets. F or D O C
a n d C d, gi v e n t h e v er y l o w a m plit u d e of v ari a bilit y o bs er v e d, a s m all er c ol o ur c o d e w as e m pl o y e d. F or e a c h
p ar a m et er, t h e s m all est a n d hi g h est n u m b ers of t h e c ol o ur s c al e r e pr es e nt e d t h e s m all est a n d hi g h est v al u es
m e as ur e d, r es p e cti v el y.
Fi g ur e A - 4 E x a m pl es of a bi oti c p ar a m et ers s p ati al v ari ati o ns i n s urf a c e s e a w at er of T o ul o n B a y i n F e br u ar y 2 0 1 4.

F or t e m p er at ur e a n d s ali nit y, c ol o ur s c al es w er e dr a w n a c c or di n g t o d e cil es of t h e r es p e cti v e d at as ets. F or D O C
a n d C d, gi v e n t h e v er y l o w a m plit u d e of v ari a bilit y o bs er v e d, a s m all er c ol o ur c o d e w as e m pl o y e d. F or e a c h
p ar a m et er, t h e s m all est a n d hi g h est n u m b ers of t h e c ol o ur s c al e r e pr es e nt e d t h e s m all est a n d hi g h est v al u es
m e as ur e d, r es p e cti v el y.
Fi g ur e A - 5 S p ati al distri b uti o ns of ultr a p h yt o pl a n kt o ni c gr o u ps i n s urf ac e s e a w at er of T o ul o n b a y i n F e br u ar y 2 0 1 4, c al c ul at e d fr o m fl o w c yt o m etr y d at a. A: N -E u, B: P -E u, C:

S Y N, D: P R O. V al u es ar e e x pr ess e d i n c ell. m L -1. S c al es w er e dr a w n a c c or di n g t o d e c il es of t h e r es p e cti v e d at as ets
A. 1. Pr es e nt ati o n of a n a d diti o n al c o n diti o n s et f or t h e w at er i n c u b ati o n.

I n or d er t o ass ess t h e i m p a cts of nitr at e o n ultr a p h yt o pl a n kt o ni c c o m m u nit y, a n a d diti o n al
c o n diti o n w as p erf or m e d at t h e s a m e ti m e t h a n w at er i n c u b ati o n (fr o m M ar c h 3 r d t o M ar c h
2 7 t h, 2 0 1 5; 2 4 d a ys). A v ol u m e of 0. 5 L of 1 0 µ m pr e-filt er e d 4 1 p w at er a n d 0. 5 L of 0. 2 µ m
$
pr e -filt er e d 4 1 p w er e p o ur e d i nt o e a c h N O # c o n diti o n r e pli c at es. E a c h r e pli c at e w as artifi ci all y
$ $
e nri c h e d wit h 4 1 µ M of N O # ( 0. 5 7 m g N L- 1). N O # c o n c e ntr ati o n a d d e d i n t h e i n c u b ati o n w as
d et er mi n e d fr o m m a xi m al v al u es o bs er v e d d uri n g t h e m a p pi n g 2 0 1 4, w hi c h r e a c h e d 1. 5 m g
$
N L - 1. S o fin al N O # c o n c e ntr ati o n i n e a c h r e pli c at e w as t w o -f ol d l o w er t h a n i n t h e m ost
c o n c e ntr at e d sit es of T o ul o n B a y. All a n al ys es d es cri b e i n s e cti o ns 2. 6 a n d 2. 7 w er e al s o
p erf or m e d f or t hi s c o n diti o n.
Aft er w at er mi xi n g, D O C c o n c e ntr ati o n a n d all m et al c o n c e ntr ati o ns w er e si mil ar t o
c o n c e ntr ati o n i n i niti al 4 1 p w at er. Nitr at e c o n c e ntr ati o n w as hi g h er t h a n i n i niti al 4 1 p w at er
$
a n d r el ati v el y si mil ar t o N O # c o n c e ntr ati o n a d di n g b ef or e w at er mi xi n g ( 0. 5 m g N L - 1).
T h e d y n a mi cs of t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o n w as v er y si mil ar t o w h at o bs er v e d i n
c o n diti o n A ( Fi g ur e A - 5A). I n d e e d, t ot al ultr a p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c e i n cr e as e d r e g ul arl y
a n d m or e t h a n 1 7 -f ol d al o n g t h e 2 4 d a ys of i n c u b ati o n, fr o m 9. 0 ± 0. 2 × 1 0 3 t o 1. 5 ± 0. 4 × 1 0 5
c ell s. m L - 1. T hi s i n cr e as e w as m ai nl y d u e t o S Y N i n cr e as e ( 3 4-f ol d). At t h e b e gi n ni n g of t h e
e x p eri m e nt, t h e str u ct ur e of ultr a p h yt o pl a n kt o n w as v e r y si mil ar t o c o n diti o n A (Fi g ur e A - 6),
wit h a c o -d o mi n a n c e of S Y N ( 4 9. 6 %) a n d P- E u ( 3 1. 5 %). On c e a g ai n, at t h e e n d of t h e
e x p eri m e nt, t h e str u ct ur e of ultr a p h yt o pl a n kt o n w as v er y si mil ar fr o m c o n diti o n A, wit h a
l ar g e d o mi n a n c e of S Y N ( 9 4. 0 %).
Nitr at e a d diti o n di d n ot i n d u c e b ot h a b u n d a n c e a n d str u ct ur e m o difi c ati o n c o m p ar e d
t o u n c o nt a mi n at e d w at er c o ntr ol c o n diti o n. T hi s r es ult s u g g ests t h at nitr at e mi g ht o nl y
c o ntri b ut e i n a mi n or e xt e nt t o t h e ultr a p h yt o pl a n kt o n a b u n d a n c e a n d str u ct ur e v ari ati o ns
i n d u c e d i n c o n diti o n B ( m et al s + nitr at e a d diti o n).
Fi g ur e A - 6 T ot al a b u n d a n c e of ultr a p h yt o pl a n kt o n d y n a mi c i n nitr at e c o n diti o n d uri n g t h e w at er i nc u b ati o n

e x p eri m e nt. S y m b ols a n d err ors b ars r e pr es e nt a v er a g e a n d st a n d ar d d e vi ati o n o n r e pli c at es, r es p e cti v el y.
Ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y str uct ur e i n t h e nitr at e c o n dit i o n at t h e b e gi n ni n g a n d t h e e n d of w at er
i n c u b ati o n e x p eri m e nt. Diff er e nt l o w er-c as e l ett ers i n di c at e si g nifi c a nt diff er e nc e b et w e e n c o m p ar e d
c o m m u nit y str u ct ur es.
T a bl e a u A - 1 C h e mi c al c h ar a ct eristi cs of s a m pl e d s e a w at er at t h e b e gi n ni n g a n d t h e e n d of b ot h w at er mi xi n g i n c u b ati o n a n d s e di m e nt el utri at e i n c u b ati o n f or e a c h c o n diti o n.
D O C T N N- N O $# Di s s ol v e d C d Di s s ol v e d C u Di s s ol v e d P b Di s s ol v e d Z n
I n c u b ati o n C o n diti o n Mi xt ur e Ti m e
( m g C L- 1) ( m g N L- 1) ( m g N L- 1) ( n M) ( n M) ( n M) ( n M)*
41p 0. 9 7 ± 0. 0 4 0. 0 3 ± 0. 0 1 0. 0 3 ± 0. 0 0 0. 0 6 ± 0. 0 1 4. 3 ± 0. 4 0. 2 4 ± 0. 0 3 NA
MI S 0. 9 4 ± 0. 0 6 0. 2 8 ± 0. 0 1 0. 2 7 ± 0. 0 0 0. 1 0 ± 0. 0 2 2 7 ± 1 0. 8 3 ± 0. 0 6 NA
T0 1. 2 ± 0. 1 1. 0 5 ± 0. 0 1 0. 0 4 ± 0. 0 1 0. 0 6 ± 0. 0 5 4. 4 ± 0. 2 0. 2 8 ± 0. 0 2 NA
A 41p /41p
E N D 1. 9 ± 0. 1 0. 5 5 ± 0. 0 1 0. 0 2 ± 0. 0 0 0. 0 7 ± 0. 0 1 4. 4 ± 0. 4 0. 2 5 ± 0. 0 2 NA
T0 1. 1 ± 0. 1 0. 7 4 ± 0. 0 1 0. 3 0 ± 0. 0 1 0. 1 2 ± 0. 0 2 4 4 ± 4 3. 3 ± 0. 2 NA
41p /41p +
B
W at er M et al s E N D 1. 7 ± 0. 1 0. 3 2 ± 0. 0 1 0. 1 4 ± 0. 0 2 0. 1 6 ± 0. 0 2 3 6 ± 4 3. 0 ± 0. 3 NA
i n c u b ati o n
T0 1. 3 ± 0. 1 1. 0 8 ± 0. 0 1 0. 5 7 ± 0. 0 1 0. 0 9 ± 0. 0 2 4 1 ± 5 3. 3 ± 0. 2 NA
41p /41p +
C
M et al s + N O $# E N D 1. 8 ± 0. 1 1. 3 ± 0. 1 0. 5 1 ± 0. 0 3 0. 0 8 ± 0. 0 2 3 8 ± 2 2. 8 ± 0. 1 NA
T0 1. 1 ± 0. 1 0. 3 6 ± 0. 0 0 0. 1 9 ± 0. 0 1 0. 1 0 ± 0. 0 1 1 6 ± 1 0 . 7 6 ± 0. 0 4 NA
D 4 1 p / MI S
E N D 1. 7 ± 0. 1 0. 6 8 ± 0. 0 1 0. 1 3 ± 0. 0 1 0. 0 9 ± 0. 0 2 1 0 ± 2 0. 5 4 ± 0. 0 5 NA
T0 1. 3 ± 0. 1 0. 4 9 ± 0. 0 1 0. 2 3 ± 0. 0 1 0. 1 2 ± 0. 0 2 2 4 ± 4 1. 0 1 ± 0. 0 7 NA
E MI S / MI S
E N D 1. 9 ± 0. 1 0. 7 9 ± 0. 0 1 0. 2 8 ± 0. 0 1 0. 0 9 ± 0. 0 2 2 0 ± 1 0. 7 8 ± 0. 0 5 NA
41p 1. 0 ± 0. 1 0. 0 6 ± 0. 0 1 < DL 0. 0 6 ± 0. 0 1 3. 2 ± 0. 2 0. 1 4 ± 0. 0 1 8. 8 ± 0. 5
S e di m e nt
el utri at e
i n c u b ati o n MI S 0. 9 7 ± 0. 0 2 1. 2 ± 0. 1 1. 0 6 ± 0. 0 0 0. 1 2 ± 0. 0 4 131 ±18 1. 3 ± 0. 1 170 ±10
El utri at e 0. 9 5 ± 0. 0 2 1. 1 ± 0. 1 0. 8 7 ± 0. 0 0 0. 3 6 ± 0. 0 4 3 0 ± 2 5. 3 ± 0. 6 208 ±15
T0 0. 8 8 ± 0. 0 2 0. 3 5 ± 0. 0 1 0. 0 1 ± 0. 0 0 0. 0 6 ± 0. 0 1 3. 1 ± 0. 2 0. 1 1 ± 0. 0 1 8. 2 ± 0. 7
F 41p /41p
E N D 1. 1 ± 0. 1 0. 1 1 ± 0. 0 1 < DL 0. 0 7 ± 0. 0 1 3. 1 ± 0. 2 0. 0 8 ± 0. 0 1 5. 8 ± 0. 4
T0 0. 9 4 ± 0. 0 3 0. 8 2 ± 0. 0 1 0. 0 4 ± 0. 0 1 0. 3 0 ± 0. 0 3 1 8 ± 1 2. 8 ± 0. 1 1 2 1 ± 9
G 4 1 p / El utri at e
E N D 2. 3 ± 0. 1 0. 5 0 ± 0. 0 2 0. 4 4 ± 0. 0 6 0. 2 5 ± 0. 0 3 1 6 ± 1 2. 2 ± 0. 1 128 ±11
T0 0. 9 0 ± 0. 0 1 0. 4 7 ± 0. 0 1 0. 0 2 ± 0. 0 0 0. 3 8 ± 0. 0 4 2 2 ± 2 3. 7 ± 0. 3 1 1 8 ± 8
41p /41p +
H
M et al s E N D 1. 3 ± 0. 1 0. 3 0 ± 0. 0 0 0. 2 7 ± 0. 0 5 0. 2 6 ± 0. 0 3 1 6 ± 1 2. 8 ± 0. 2 1 3 0 ± 9
N A: n ot a n al y z e d, D L: d et e cti o n li mit
* Z n c o n c e ntr ati o ns w er e n ot d et er mi n e d f or w at er i n c u b ati o n e x p eri m e nt d u e t o Z n c o nt a mi n ati o n fr o m filt ers
308 A N N E X E B. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 2
A N N E X E B. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 2
Dr S RS
80 O Du S I Du S 100
10
( n M)
( n M)
40
D
Pb D
Cu
0 0, 1
7/ 1 0/ 2 0 1 2 4/ 6/ 2 0 1 5 1 2/ 3 1/ 2 0 1 7 7/ 1 0/ 2 0 1 2 4/ 6/ 2 0 1 5 1 2/ 3 1/ 2 0 1 7
3600 4000
( n M)
P b T ( n M)
60 20
Cu T
1 0, 1
7/ 1 0/ 2 0 1 2 4/ 6/ 2 0 1 5 1 2/ 3 1/ 2 0 1 7 7/ 1 0/ 2 0 1 2 4/ 6/ 2 0 1 5 1 2/ 3 1/ 2 0 1 7
12
n M)
l a bil e (
6
Pb
0
7/ 1 0/ 2 0 1 2 9/ 1 8/ 2 0 1 4 1 1/ 2 6/ 2 0 1 6
Fi g ur e B - 1 S p ati al a n d t e m p or al v ari ati o n of of C u a n d P b c o n c e ntr ati o ns d uri n g t h e l o n g -t er m m o nit ori n g.

309 A N N E X E D. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 3
A N N E X E C. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 3
C. 1. S u p pl e m e nt ar y m at eri als
C. 1. 1. E n vir o n m e nt al p ar a m et er s
A d es cri pti o n of t h e pr e -cl e a ni n g pr ot o c ol, t h e st or a g e a n d t h e m e as ur e m e nt of n utri e nts

$
( di ss ol v e d or g a ni c c ar b o n: D O C ( m g C L - 1), t ot al nitr o g e n: T N, a n d nitr at e: N O # ( m g N L - 1) a n d
di ss ol v e d tr a c e m et al ( C d, C o, C u, Ni, P b a n d Z n) ( n M) c o n c e ntr ati o ns i s d et ail e d i n C o cl et et
al. (2 0 1 8) . A d diti o n all y, Tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns i n s e a w at er s a m pl es w er e a n al yz e d als o
b y H R I C P -M S ( El e m e nt 2, T h er m o Fi n ni g a n; at I R B, Z a gr e b). M e as ur e m e nts w er e p erf or m e d
aft er dil ut i o n of t h e s a m pl es i n a 2 % H N O3 s ol uti o n ( dil uti o n f a ct or 1 0) s pi k e d wit h a st o c k
s ol uti on of i n di u m as a n i nt er n al st a n d ar d (fi n al c o n c e ntr ati o n: 1 0 µ g. L - 1). St a n d ar ds of
el e m e nts w er e pr e p ar e d i n t h e m atri x m at c hi n g m e di a ( U W S V, 2 % H N O 3 ) f or t h e ass ess m e nt
of el e m e nt c o n c e ntr ati o n b y m e a ns of e xt er n al c ali br ati o n. P h os p h at e c o n c e ntr ati o ns ( P O #& $ ,
m g P L - 1) w er e d et er mi n e d usi n g a U V 1 8 0 0 S hi m a dz u S p e ctr o p h ot o m et er a n d mi cr o c ell
Q u artz S U P R A SI L ®, 5 0- m m li g ht p at h ( H ell m a A n al yti cs), b as e d o n t h e Ri m m eli n a n d M o uti n
(2 0 0 5) M A G n esi u m I n d u c e d C o pr e ci pit ati o n ( M A GI C) m et h o d.
C. 1. 2. D N A e xtr a cti o n, P C R a m plifi c ati o n a n d s e q u e n ci n g pr e p ar ati o n.
N u cl ei c a ci ds w er e e xtr a ct e d b y a c o m bi n ati o n of m e c h a ni c a n d e nz y m ati c c ell l ysis t e c h ni q u es

a p pli e d dir e ctl y t o p ol y c ar b o n at e m e m br a n e filt ers usi n g l ysi s s ol uti o n ( 5 0 n M gl u c os e, 1 0 n M
E D T A, 2 5 n M Tri s p H 8. 0), f oll o w e d b y c o ns e c uti v e i n c u b ati o ns wit h l ys oz y m e ( 2 0 m g. m L - 1,
3 7° C, 4 5 mi n) a n d S D S 1 0 % wit h pr ot ei n as e K ( 2 0 m g. m L - 1, 5 5° C, 6 0 mi n). D N A w as p urifi e d
usi n g All Pr e p D N A/ R N A Mi ni Kit ( QI A G E N) a c c or di n g t o t h e m a n uf a ct ur er’s i nstr u cti o ns
( G hi gli o n e et al., 2 0 0 9). D N A c o n c e ntr ati o n w as m e as ur e d usi n g a N a n o Dr o p N D-1 0 0.
Mi cr o bi al c o m m u niti es w er e c h ar a ct eri z e d usi n g a d u al i n d e x s e q u e n ci n g a p pr o a c h
wit h pri m ers t ar g eti n g t h e V 4 r e gi o n of t h e b a ct eri al a n d ar c h a e al 1 6 S r R N A g e n es. T h e pri m er
c o nstr u ct c o nsi st e d of a si x -b as e b ar c o d e and the 1 6 S f or w ar d pri m er 515Y
( G T G Y C A G C M G C C G C G G T A A) a n d t h e 1 6 S r e v ers e 9 2 6 R ( C C G Y C A A T T Y M T T T R A G T T T) ( P ar a d a
et al. , 2 0 1 6). P C R r e a cti o ns w er e c arri e d o ut i n a 2 5 µ L r e a cti o n mi xt ur e c o m p os e d of D N A
s a m pl e, G o T a q ® L o n g P C R M ast er Mi x ( P R O M E G A, Fr a n c e), a n d 0. 1 µ M of e a c h pri m er. P C R
r e a cti o ns w er e t h er m o-c y cl e d usi n g t h e f oll o wi n g pr ot o c ol: 9 5 ° C f or 2 mi n; a n d 3 0 c y cl es at

9 5 ° C f or 3 0 s, 5 6 ° C f or 3 0 s a n d 7 2 ° C f or 9 0 s; wit h a fi n al e xt e nsi o n at 7 2 ° C f or 1 0 mi n. P C R
pr o d u cts w er e t h e n p urifi e d wit h A M P ur e X P b e a ds ( A g e n c o urt Bi os ci e n c e) a n d q u a ntifi e d b y
Q u a nt -i T ™ Pi c o Gr e e n ™ ds D N A R e a g e nt ( Lif e T e c h n ol o gi es) as d es cri b e d b y t h e m a n uf a ct ur er’ s
i nstr u cti o ns. P urifi e d pr o d u cts fr o m s a m pl es w er e p o ol e d i n e q ui m ol ar c o n c e ntr ati o ns. I n
t ot al, 5 2 li br ari es w er e p air e d-e n d ( 2 ´ 2 5 0 b p) s e q u e n c e d o n t h e Mi S e q (Ill u mi n a) at
G e n os cr e e n ( Lill e, Fr a n c e).
C. 1. 3. R e d u n d a n c y a n al y sis
T o i n v esti g at e t h e o v er all eff e cts of a bi oti c p ar a m et ers o n B C C, w e p erf or m e d S p e ar m a n r a n k

c orr el ati o n a n al ysi s a n d r e d u n d a n c y a n al ysis ( R D A) of t h e r el ati v e t a x o n a b u n d a n c es as w ell
as of t h e r el ati v e f u n cti o n al gr o u p a b u n d a n c es, a g ai nst 3 1 e x pl a n at or y v ari a bl es: t e m p er at ur e,
s ali nit y, c hl or o p h yll a , D O C, T N (Fi g ur e C - 4), di ss ol v e d o x y g e n ( m g. L- 1 a n d %), p H, e u k ar y oti c
p h yt o pl a n kt o n ( pi c o - a n d n a n o e u k ar y ot es) a b u n d a n c es ( T a bl e C - 2), diss ol v e d C d, C u, P b a n d
Z n ( Fi g ur e C - 2), a n d t h e 1 7 c h e mi c al el e m e nts fr o m T a bl e C - 2. Pri or t o t h e R D A, t h e
“ or di R 2st e p ” f u n cti o n i n V e g a n (O ks a n e n et al. , 2 0 1 6) w as us e d t o a ut o m ati c all y s el e ct
c o nstr ai nts i n t h e m o d el usi n g f or w ar d st e p wi s e s el e cti o n a n d A k ai k e’s i nf or m ati o n crit eri o n
wit h 9 9 9 p er m ut ati o n t ests at e a c h st e p. W e r e p e at e d t h e f or w ar d st e p wi s e s el e cti o n wit h
t h e b a ct eri al c o m mu nit y fr o m e a c h s a m pli n g sit e. A m o n g t h e 3 1 e x pl a n at or y v ari a bl es, 2 0
si g nifi c a nt v ari a bl es ( P < 0. 0 5) w er e k e pt f or t h e f oll o wi n g a n al ys es. T o e v al u at e t h e
si g nifi c a n c e of t h e r e d u n d a n c y a x es, w e us e d a n A N O V A t est f or R D A wit h M o nt e C arl o
p er m ut ati o n t es t ( 9 9 9 p er m ut ati o ns). V ari ati o n p artiti o ni n g w as us e d t o e v al u at e w h et h er
p ur e tr a c e m et al v ari a bl es aff e ct e d t h e B C C i n d e p e n d e ntl y of t h e eff e ct of ot h er v ari a bl es
( O ks a n e n et al. , 2 0 1 6). I n D a n g, L e n o bl e, et al. (2 0 1 5) , t h e g e o c h e mi c al a n al ysi s of T o ul o n B a y
r e v e al e d t h at t hr e e-m ai n gr o u ps w er e cl e arl y i d e ntifi e d: (i) m ari n e el e m e nts ( wit h Sr, n ot a bl y),
(ii) c o nt a mi n a nts a n d (iii) t erri g e n o us el e m e nts. B as e d o n t hi s st u d y, all si g nifi c a nt e x pl a n at or y
v ari a bl es w er e di vi d e d i nt o f o ur gr o u ps. T h us, firstl y, w e s e p ar at e d t h e ‘ p ur e c o nt a mi n a nts’
( A) eff e ct as r ef erri n g t o t h e tr a c e m et al s, B a, C d, C u, P b, Z n, M n. S e c o n dl y, w e s e p ar at e d
“t erri g e n o us el e m e nts ” ( B) ( Li, R b, Cs, Al a n d F e) a n d “ n utri e nt a n d bi oti c v ari a bl es ” ( C) ( D O C,
T N, c hl or o p h yll a , pi c o e u k ar y ot e a n d n a n o e u k ar y ot e d e nsiti es). T hir dl y, w e g e n er at e d a s et of
v ari a bl es r el at e d t o “ ot h er v ari a bl es ” as ‘ m ari n e tr a c ers ” ( D) ( V, Sr, T e m p er at ur e a n d S ali nit y).

E a c h gr o u p of e x pl a n at or y v ari a bl es w as t est e d i n d e p e n d e nt l y as w ell as i n c o m bi n ati o n. T o
v erif y t h e r o b ust n ess of o ur r es ults f or v ari o us t a x o n o mi c r es ol uti o ns, w e c o nsi d er e d t h e
t a x o n o mi c c o m p ositi o n at t h e O T U, g e n us, f a mil y, or d er, cl ass a n d p h yl u m l e v el.
C. 2. S u p pl e m e nt ar y fi g ur es
MI S
6 e xt
Pt 1 2
Pt 1 5
41p
Fi g ur e C - 1 M a p of t h e st u di e d sit e T o ul o n B a y wit h t h e l oc ati o n of t h e s a m pli n g sit es. S oli d a n d d as h e d li n es

r e pr es e nt a s e a w all a n d tr e at e d s e w a g e s u b m ari n e o utl ets, r es p e cti v el y.
1. 0 0 A 500 B 6 e xt
MI S
[ Di s s ol v e d C d] ( n M)
[ Di s s ol v e d C u] ( n M)
100
0. 1 0 Pt 1 2
10
Pt 1 5
0. 0 1 1 41p
1 0 0. 0
C 500
[ Di s s ol v e d P b] ( n M)
[ Di s s ol v e d Z n] ( n M)
100
1 0. 0
1. 0 10
0. 1 1 D
Fi g ur e C - 2 D y n a mi cs of diss ol v e d tr ac e m etals c o n c e ntr ati o ns i n b ott o m s e a w at er at t h e diff er e nt s a m pli n g sit es.

S y m b ols a n d err ors b ars r e pr es e nt a v er a g e a n d st a n d ar d err or ( n = 3), r es p e cti v el y.
0. 1 0
0. 1 0
0. 0 5
0. 0 5
N M D S2
N M D S2
0. 0 0
0. 0 0
T0
6 e xt T1
MI S T1b
Pt 1 2 T2
Pt 1 5 T3
− 0. 1 0
− 0. 1 0
41p TF
2 D str e s s: 0. 0 8 2 D str e s s: 0. 0 8
− 0. 1 5 − 0. 0 5 0. 0 0 0. 0 5 0. 1 0 0. 1 5 − 0. 1 5 − 0. 0 5 0. 0 0 0. 0 5 0. 1 0 0. 1 5
N M D S1 N M D S1
0. 1 0
0. 0 5
N M D S2
0. 0 0
S urf a c e
− 0. 1 0
B ott o m
2 D str e s s: 0. 0 8
− 0. 1 5 − 0. 0 5 0. 0 0 0. 0 5 0. 1 0 0. 1 5
N M D S1
Fi g ur e C - 3 N o n m etri c di m e nsi o n al s c ali n g ( n M D S) or di n ati o n b as e d o n Br a y -C urtis dissi mil arit y f or e x pl a n at or y

v ari a bl es (t e m p er at ur e, s ali nit y, c hl or o p h yll a, D O C, T N, diss ol v e d o x y g e n ( m g. L -1 a n d %), p H, pi c o - a n d
n a n o e u k ar y ot es a b u n d a nc es diss ol v e d C d, C u, P b a n d Z n, a n d t h e 1 7 c h e mi c al el e m e nts fr o m T a bl e S 2) b et w e e n
t h e diff er e nt s a m pli n g sit es ( A), s a m pli n g d at e ( B), a n d s a m pli n g d e pt h ( C). E ac h s y m b ol c orr es p o n ds t o a disti nct
sit e, ti m e a n d d e pt h p oi nt.
2 5. 0 2 5. 0
2 2. 5 2 2. 5
T e m p er at ur e (° C)
T e m p er at ur e (° C)
2 0. 0 2 0. 0
1 7. 5 1 7. 5
1 5. 0 1 5. 0
40 40
39 39
38 38
S ali nit y
S ali nit y
37 37
36 36
35 35
5
5
4
C hl or o p h yll a ( m g/ L)
C hl or o p h yll a ( m g/ L)
4
3
3
2
2
1
1
0
[ Di s s ol v e d or g a ni c c ar b o n] ( m g/ L)
[ Di s s ol v e d or g a ni c c ar b o n] ( m g/ L)
2. 0 2. 0
1. 5 1. 5
1. 0 1. 0
0. 5 0. 5
0. 0 0. 0
1. 0 0
1. 0 0
T ot al nitr o g e n ( m g/ L)
T ot al nitr o g e n ( m g/ L)
0. 1 0 0. 1 0
0. 0 1
0. 0 1 T0 T1 T2 T3 TF
T0 T1 T2 T3 TF I m m er si o n p eri o d ( Ti m e)
I m m er si o n p eri o d ( Ti m e)
Fi g ur e C - 4 T e m p or al d y n a mi cs of e n vir o n m e nt al v ari a bl es of J u n e 2 0 1 5 i n b ot h s urf a c e (l eft p a n el) a n d b ott o m

(ri g ht p a n el) s e a w at er s a m pl es. S y m b ols a n d err ors b ars i n b ot h Diss ol v e d or g a ni c c ar b o n a n d T ot al nitr o g e n
pl ots r e pr es e nt a v er a g e a n d st a n d ar d err or ( n = 3), r es p e cti v el y.
6 e xt
MI S
Pt 1 2
Pt 1 5
H et er otr o p hi c pr o k ar y ot e s ( c ell. ml −11)
H et er otr o p hi c pr o k ar y ot e s ( c ell. ml −11)

1e+06 1e+06
A B
41p
1e+05 1e+05
1e+04 1e+04
Fi g ur e C - 5 D y n a mi cs of h et er otr o p hi c pr o k ar y ot es i n s urf a c e ( A) a n d b ott o m ( B) s e a w at er at t h e diff er e nt

s a m pli n g st ati o ns
1200
1000
O T U ri c h n e s s
800
600
6 e xt MI S Pt 1 2 Pt 1 5 41p
S h a n n o n I n d e x ( H’)
2000 8. 8
Chao1
1500 8. 4
1000 8. 0
6 e xt MI S Pt 1 2 Pt 1 5 4 1 p 6 e xt MI S Pt 1 2 Pt 1 5 41p
0. 9 9 6
0. 9 0 0
0. 9 9 3
Si m p s o n I n d e x
0. 8 7 5
E q uit a bilit y
0. 9 9 0
0. 8 5 0
0. 9 8 7
0. 8 2 5
0. 9 8 4
6 e xt MI S Pt 1 2 Pt 1 5 4 1 p 6 e xt MI S Pt 1 2 Pt 1 5 4 1 p
Fi g ur e C - 6 B o x -pl ot of t h e O bs er v e d O T Us, C h a o 1, S h a n n o n Si m ps o n a n d E q uit a bilit y i n di c es f or e a c h s a m pli n g

sit es ( i. e. 6 e xt, MI S, Pt 1 2, Pt 1 5 a n d 4 1 p) c al c ul at e d fr o m t h e 3 6 r e m ai ni n g s a m pl es. U p p er a n d l o w er li n es
c orr es p o n d t o t h e first a n d t hir d q u artil e of t h e di stri b uti o n of v al u es. T h e m e di a n v al u es ar e s h o w n wit h
h oriz o nt al bl ac k wi d e li n es. O utli ers ar e dis pl a y e d as d ots.
N S 1 1- 1 2 m ari n e gr o u p
S A R11 S A R11
S A R11 N S 5 m ari n e gr o u p
Bl a n e ol a Cr y o m or p h a c e a e
S A R11 Bl a n e ol a
S A R 1 1 6 cl a d e Cr y o m or p h a c e a e
N S 5 m ari n e gr o u p Bl a n e ol a
R h o d o b a ct er a c e a e S A R11
N S 1 1- 1 2 m ari n e gr o u p S A R11
Gl o b al n et w or k Cl u st er 1
Synechococcus
Li Fe S A R11
Rb Al B al n e ol a H ali e a c e a e
Synechococcus
S A R11
S A R11
B al n e ol a
S A R11
Sr V
A s ci di a c ei h a bit a n s
H ali e a c e a e
SYN
S A R11
S A R11
Cl u st er 2
Cl u st er 3
S A R11
S A R11
S A R 1 1 6 cl a d e
S A R11
C hl or o p h yll a
Cl u st er 4
S A R11 C or ali o m ar g arit a
S A R11
N S 1 1- 1 2 m ari n e
S A R11 C a n di d at u s A q uili n a R h o d o b a ct er a c e a e
S A R11
H ali e a c e a e C a n di d at u s A q uili n a
S A R11
S A R11
Synechococcus
S A R11
N S 1 1- 1 2 m ari n e gr o u p
Cl u st er 5 Cl u st er 6
Fi g ur e C - 7 C o -oc c urr e n c e gl o b al n et w or k a n d s u b -n et w or ks a c c or di n g t o M C O D E a n al ysis of b a ct eri al t a x a a n d

e n vir o n m e nt al v ari a bl es d eri v e d fr o m t h e O T U t a bl e a n d s h o wi n g o nl y st atisti c all y si g ni fi c a nt c orr el ati o ns. N o d e
si z e c orr es p o n d t o t h e r el ati v e a b u n d a nc e of t h e O T U. N o d es c ol ors c orr es p o n d t o m ai n b a ct eri o pl a n kt o n cl ass es.
Gr e e n a n d r e d li n es r e pr es e nt p ositi v e a n d n e g ati v e c orr el ati o ns, r es p e cti v el y.
C. 3. S u p pl e m e nt ar y t a bl es
T a bl e C - 1 S a m pl es c h ar a ct eristi cs i n T o ul o n B a y.
N o. of
S a m pl e N o. of r a w N o. of St atisti c al
Sit e D e pt h Ti m e D at e L atit u d e (° N) L o n git u d e (° E) a m pli c o n s aft er
Na me a m pli c o n s O T Us a n al ys es
filt eri n g
4 1 p pr of 1 41p S urf a c e T0 1- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 67550 19242 1045 X
4 1 p pr of 3 41p B ott o m T0 1- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 16150 5203 764 X

4 1 p pr of 5 41p S urf a c e T1 8- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 8214 2139 -
4 1 p pr of 7 41p B ott o m T1 8- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 56522 13726 948 X
4 1 p pr of 9 41p S urf a c e T1b 9- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 27834 8457 810 X
4 1 p pr of 1 1 41p B ott o m T1b 9- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 34946 8903 882 X
4 1 p pr of 1 3 41p S urf a c e T2 1 5 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 98556 35735 742 X
4 1 p pr of 1 5 41p B ott o m T2 1 5 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 48628 14238 1110 X

4 1 p pr of 1 7 41p S urf a c e T3 2 2 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 35514 10663 1205 X
4 1 p pr of 1 9 41p B ott o m T3 2 2 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 40064 12419 1100 X
4 1 p pr of 2 1 41p S urf a c e TF 2 8 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 30794 7890 909 X

4 1 p pr of 2 3 41p B ott o m TF 2 8 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 4' 2 1. 7 4 " 5 ° 5 7' 2 1. 4 8 " 41586 12528 965 X
1 5 pr of 1 Pt 1 5 S urf a c e T0 1- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 5' 2 4. 8 2 " 5 ° 5 4' 3 9. 0 5 " 15760 4349 848 X
1 5 pr of 3 Pt 1 5 B ott o m T0 1- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 5' 2 4. 8 2 " 5 ° 5 4' 3 9. 0 5 " 12240 2908 -

1 5 pr of 7 Pt 1 5 B ott o m T1 8- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 5' 2 4. 8 2 " 5 ° 5 4' 3 9. 0 5 " 45838 8534 993 X
1 5 pr of 9 Pt 1 5 S urf a c e T2 1 5 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 5' 2 4. 8 2 " 5 ° 5 4' 3 9. 0 5 " 47776 13051 705 X

1 5 pr of 1 1 Pt 1 5 B ott o m T2 1 5 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 5' 2 4. 8 2 " 5 ° 5 4' 3 9. 0 5 " 45218 9660 891 X
1 5 pr of 1 3 Pt 1 5 S urf a c e T3 2 2 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 5' 2 4. 8 2 " 5 ° 5 4' 3 9. 0 5 " 32980 6527 968 X
1 5 pr of 1 5 Pt 1 5 B ott o m T3 2 2 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 5' 2 4. 8 2 " 5 ° 5 4' 3 9. 0 5 " 7124 1557 -

1 5 pr of 1 7 Pt 1 5 S urf a c e TF 2 8 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 5' 2 4. 8 2 " 5 ° 5 4' 3 9. 0 5 " 8202 1928 -
1 5 pr of 1 9 Pt 1 5 B ott o m TF 2 8 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 5' 2 4. 8 2 " 5 ° 5 4' 3 9. 0 5 " 9788 2584 -

1 2 pr of 3 Pt 1 2 B ott o m T0 1- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 6' 3 4. 9 6 " 5 ° 5 5' 4 1. 0 9 " 30610 6160 999 X
1 2 pr of 7 Pt 1 2 B ott o m T1 8- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 6' 3 4. 9 6 " 5 ° 5 5' 4 1. 0 9 " 8746 1266 -

1 2 pr of 9 Pt 1 2 S urf a c e T2 1 5 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 6' 3 4. 9 6 " 5 ° 5 5' 4 1. 0 9 " 16898 2813 -
1 2 pr of 1 3 Pt 1 2 S urf a c e T3 2 2 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 6' 3 4. 9 6 " 5 ° 5 5' 4 1. 0 9 " 17414 2368 -

1 2 pr of 1 7 Pt 1 2 S urf a c e TF 2 8 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 6' 3 4. 9 6 " 5 ° 5 5' 4 1. 0 9 " 55852 7208 971 X
1 2 pr of 1 9 Pt 1 2 B ott o m TF 2 8 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 6' 3 4. 9 6 " 5 ° 5 5' 4 1. 0 9 " 28124 7004 930 X

MI S pr of 1 MI S S urf a c e T0 1- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 9. 3 7 " 5 ° 5 4' 4 0. 0 7 " 19036 4044 762 X
MI S pr of 3 MI S B ott o m T0 1- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 9. 3 7 " 5 ° 5 4' 4 0. 0 7 " 13550 2828 -
MI S pr of 5 MI S S urf a c e T1 8- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 9. 3 7 " 5 ° 5 4' 4 0. 0 7 " 25806 5595 763 X

MI S pr of 7 MI S B ott o m T1 8- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 9. 3 7 " 5 ° 5 4' 4 0. 0 7 " 27530 4296 835 X
MI S pr of 9 MI S S urf a c e T2 1 5 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 9. 3 7 " 5 ° 5 4' 4 0. 0 7 " 16944 3730 -

MI S pr of 1 1 MI S B ott o m T2 1 5 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 9. 3 7 " 5 ° 5 4' 4 0. 0 7 " 14946 2977 -
MI S pr of 1 3 MI S S urf a c e T3 2 2 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 9. 3 7 " 5 ° 5 4' 4 0. 0 7 " 20490 4057 948 X
MI S pr of 1 5 MI S B ott o m T3 2 2 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 9. 3 7 " 5 ° 5 4' 4 0. 0 7 " 21712 4650 617 X

MI S pr of 1 7 MI S S urf a c e TF 2 8 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 9. 3 7 " 5 ° 5 4' 4 0. 0 7 " 17270 3913 -
MI S pr of 1 9 MI S B ott o m TF 2 8 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 9. 3 7 " 5 ° 5 4' 4 0. 0 7 " 21438 3350 -
6 e xt pr of 1 6 e xt S urf a c e T0 1- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 8. 6 5 " 5 ° 5 4' 5 7. 3 1 " 22718 4846 800 X

6 e xt pr of 3 6 e xt B ott o m T0 1- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 8. 6 5 " 5 ° 5 4' 5 7. 3 1 " 32860 7517 635 X
6 e xt pr of 5 6 e xt S urf a c e T1 8- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 8. 6 5 " 5 ° 5 4' 5 7. 3 1 " 30190 5032 630 X
6 e xt pr of 7 6 e xt B ott o m T1 8- J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 8. 6 5 " 5 ° 5 4' 5 7. 3 1 " 14116 4170 734 X

6 e xt pr of 9 6 e xt S urf a c e T2 1 5 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 8. 6 5 " 5 ° 5 4' 5 7. 3 1 " 16930 4044 801 X
6 e xt pr of 1 1 6 e xt B ott o m T2 1 5 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 8. 6 5 " 5 ° 5 4' 5 7. 3 1 " 44004 3948 -
6 e xt pr of 1 3 6 e xt S urf a c e T3 2 2 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 8. 6 5 " 5 ° 5 4' 5 7. 3 1 " 20680 4549 823 X

6 e xt pr of 1 5 6 e xt B ott o m T3 2 2 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 8. 6 5 " 5 ° 5 4' 5 7. 3 1 " 9016 2552 -
6 e xt pr of 1 7 6 e xt S urf a c e TF 2 8 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 8. 6 5 " 5 ° 5 4' 5 7. 3 1 " 54180 11316 672 X
6 e xt pr of 1 9 6 e xt B ott o m TF 2 8 -J u n -2 0 1 5 4 3 ° 7' 8. 6 5 " 5 ° 5 4' 5 7. 3 1 " 13856 3349 -

T a bl e C - 2 E n vir o n m e nt al ( bi oti c a n d a bi oti c) c h ar a ct eristi cs of s e a w at er s a m pl es i n J u n e 2 0 1 5. T h e v al u es

r e pr es e nt t h e m e a n b et w e e n s urf a c e a n d b ott o m s a m pl es a n d t h e st a n d ar d d e vi ati o n f or e a c h p ar a m et er.
Al As Ba Be Cs Cr Fe Li Mn
Sit e D at e
( n M) ( n M) ( n M) ( n M) ( n M) ( n M) ( n M) ( n M) ( n M)
T0 9358 ± 405 2 8 ± 0, 5 5 9 ± 0, 2 0 2 3 ± 5, 2 2, 6 ± 0, 0 1 4 ± 1, 9 1 1 6 ± 9, 5 33167 ± 1818 1 7 ± 0, 6 0
T1 8918 ± 100 2 3 ± 2, 5 6 1 ± 1, 7 2 4 ± 7, 2 2, 7 ± 0, 0 5 7, 8 ± 0, 4 5 9 8 ± 9, 7 30461 ± 382 1 7 ± 2, 2
T1b 8330 ± 236 2 5 ± 2, 3 6 3 ± 0, 3 5 3 9 ± 6, 5 2, 6 ± 0, 0 6, 4 ± 0, 9 0 8 8 ± 1, 4 28587 ± 594 1 5 ± 0, 6 0

41p
T2 52 ± 18 2 3 ± 0, 3 5 5 9 ± 1, 6 4 4 ± 9, 8 2, 5 ± 0, 1 0 3, 9 ± 1, 9 1 5 ± 0, 0 9 27782 ± 379 1 1 ± 2, 2
T3 193 ± 26 3 0 ± 3, 6 5 7 ± 0, 8 5 5 3 ± 1, 3 2, 5 ± 0, 0 5 4, 6 ± 0, 5 5 1 3 ± 3, 1 26165 ± 29 1 0 ± 1, 2
TF 2068 ± 87 2 8 ± 2, 3 5 7 ± 0, 4 5 8 9 ± 0, 6 5 2, 4 ± 0, 0 6, 3 ± 0, 8 55 ± 21 27020 ± 147 1 4 ± 0, 0 9
T0 11044 ± 89 2 7 ± 2, 7 6 0 ± 0, 0 5 4 1 ± 2, 0 2, 6 ± 0, 0 1 1 ± 1, 2 1 5 5 ± 9, 4 37593 ± 537 3 1 ± 2, 7
T1 8594 ± 196 3 0 ± 0, 2 5 6 4 ± 0, 9 5 3 6 ± 5, 2 2, 6 ± 0, 0 7, 9 ± 0, 5 5 103 ± 14 28962 ± 147 2 8 ± 2, 6
Pt 1 5 T2 137 ± 46 2 4 ± 0, 2 5 5 9 ± 2, 0 5 36 ± 10 2, 4 ± 0, 0 5, 3 ± 0, 0 45 ± 15 27022 ± 56 2 7 ± 6, 3
T3 252 ± 29 2 9 ± 4. 0 5 9 ± 0, 0 5 4 4 ± 3, 9 2, 5 ± 0, 0 5, 7 ± 0, 7 5 3 3 ± 6, 6 26242 ± 104 1 7 ± 1, 4
TF 2228 ± 51 2 6 ± 2, 0 6 0 ± 0, 0 5 72 ± 19 2, 6 ± 0, 0 5, 2 ± 0, 8 0 158 ± 110 27834 ± 112 1 7 ± 1, 3
T0 11007 ± 97 2 5 ± 3, 3 5 9 ± 0, 7 5 4 2 ± 5, 2 2, 6 ± 0, 0 5 1 1 ± 0, 2 0 1 3 3 ± 2, 7 36473 ± 15 2 5 ± 1, 9
T1 9070 ± 652 2 7 ± 2, 4 7 0 ± 5, 4 3 3 ± 0, 0 2, 6 ± 0, 0 5, 8 ± 0, 2 5 1 0 8 ± 6, 0 29454 ± 279 41 ± 11
Pt 1 2 T2 163 ± 31 2 4 ± 1, 9 5 9 ± 1, 2 4 2 ± 0, 0 2, 4 ± 0, 0 5, 6 ± 0, 2 5 2 1 ± 7, 5 26666 ± 239 2 9 ± 3, 2
T3 344 ± 12 2 4 ± 7, 0 5 5 9 ± 0, 0 6 4 ± 5, 2 2, 6 ± 0, 0 5 5, 2 ± 0, 6 2 0 ± 1, 7 27049 ± 347 1 8 ± 0, 6 5
TF 2050 ± 500 2 1 ± 3, 0 5 8 ± 0, 9 5 65 ± 13 2, 5 ± 0, 0 9, 6 ± 3, 0 4 1 ± 7, 9 25734 ± 1912 1 8 ± 1, 0 5
T0 9663 ± 195 2 6 ± 1, 7 6 3 ± 0, 9 0 3 4 ± 1, 3 2, 6 ± 0, 0 5 1 0 ± 0, 4 5 1 1 0 ± 2, 0 33726 ± 409 2 5 ± 1, 2

T1 8654 ± 161 2 0 ± 1, 9 6 5 ± 2, 7 4 6 ± 0, 0 2, 6 ± 0, 0 6, 8 ± 1, 7 1 0 4 ± 2, 2 28456 ± 505 3 0 ± 0, 4 0
MI S T2 136 ± 50 2 4 ± 0, 8 0 6 2 ± 3, 3 5 0 ± 3, 3 2, 4 ± 0, 1 0 5, 0 5 ± 0, 4 5 2 8 ± 9, 3 26153 ± 393 3 3 ± 3, 0
T3 356 ± 41 2 8 ± 3, 3 5 9 ± 1, 3 6 4 ± 0, 6 5 2, 5 ± 0, 0 5 5, 5 ± 0, 3 5 2 9 ± 3, 0 27067 ± 419 2 0 ± 0, 5 0

TF 1940 ± 87 2 8 ± 1, 2 5 9 ± 0, 2 0 83 ± 22 2, 5 ± 0, 0 5 8, 2 ± 1, 3 5 0 ± 0, 7 5 24853 ± 610 1 7 ± 0, 0
T0 10154 ± 571 2 6 ± 1, 2 7 0 ± 1, 6 3 1 ± 2, 0 2, 6 ± 0, 0 6, 4 ± 0, 2 120 ± 17 31818 ± 217 44 ± 13
T1 8 3 9 2 ± 0, 0 2 7 ± 0, 0 7 4 ± 0, 0 4 7 ± 0, 0 2, 7 ± 0, 0 6, 6 ± 0, 0 1 1 1 ± 0, 0 2 9 3 9 0 ± 0, 0 3 4 ± 0, 0
6 e xt T2 193 ± 32 3 0 ± 2, 0 6 5 ± 2, 7 4 6 ± 3, 3 2, 5 ± 0, 0 5 4, 8 ± 0, 1 5 3 3 ± 6, 9 25905 ± 669 4 1 ± 5, 1
T3 3 2 7 ± 9, 6 2 7 ± 7, 1 6 3 ± 1, 7 7 9 ± 8, 5 2, 5 ± 0, 0 4, 5 ± 0, 1 0 4 2 ± 0, 5 27231 ± 640 3 2 ± 9, 5
TF 2614 ± 51 3 3 ± 0, 8 5 7 3 ± 6, 1 1 0 7 ± 1, 3 2, 6 ± 0, 0 5 6, 2 ± 1, 8 6 3 ± 7, 0 26565 ± 77 37 ± 11
T a bl e C - 2 C o nti n u e d
Mo95 Rb Sb Sn Sr Ti U V
Sit e D at e
( n M) ( n M) ( n M) ( n M) ( n M) ( n M) ( n M) ( n M)
T0 1 5 2 ± 2, 0 1529 ± 27 3, 6 ± 0, 0 5 2, 0 ± 0, 4 5 109807 ± 1597 2 5 ± 1, 5 1 3 ± 0, 7 5 4 7 ± 1, 9
T1 1 5 9 ± 3, 0 1 5 0 2 ± 8, 2 3, 4 ± 0, 2 0 2, 0 ± 0, 0 5 108072 ± 3623 2 3 ± 1, 0 1 6 ± 0, 3 5 4 6 ± 1, 7
T1b 1 7 1 ± 0, 5 5 1464 ± 10 3, 3 ± 0, 2 0 2, 2 ± 0, 1 0 106015 ± 702 2 2 ± 1, 4 1 7 ± 0, 0 4 5 ± 0, 1 0 1
41p
T2 164 ± 11 1461 ± 14 3, 6 ± 0, 0 5 1, 8 ± 0, 1 5 104642 ± 1296 0, 8 0 ± 0, 0 1 6 ± 1, 3 4 1 ± 0, 3 0
T3 1 6 0 1 ± 0, 6 5 1 4 5 0 ± 1, 0 3, 7 ± 0, 0 9 1, 4 ± 0, 0 103385 ± 474 3, 2 ± 1, 1 1 6 ± 0, 0 3 9 ± 1, 5
TF 1 6 8 ± 0, 0 5 1 4 5 3 ± 6, 0 3, 9 ± 0, 1 0 1, 2 ± 0, 0 103734 ± 75 6, 2 ± 0, 4 0 1 6 ± 0, 0 4 3 ± 1, 8
T0 1 5 9 ± 1, 7 1 5 9 3 ± 9, 8 3, 8 ± 0, 2 0 2, 3 5 ± 0, 0 5 113367 ± 718 2 9 ± 2, 9 1 2 ± 0, 1 5 5 0 ± 0, 0
T1 1 6 4 ± 1, 0 1 4 6 7 ± 4, 9 3, 5 ± 0, 0 2, 1 ± 0, 0 104931 ± 701 2 3 ± 1, 8 1 7 ± 0, 1 0 4 5 ± 1, 4
Pt 1 5 T2 1 5 1 ± 0, 5 5 1429 ± 11 3, 7 ± 0, 0 1, 7 ± 0, 0 102450 ± 969 2, 1 ± 0 , 0 1 5 ± 0, 1 0 4 0 ± 0, 0
T3 1 6 2 ± 0, 5 0 1 4 3 9 ± 3, 9 3, 9 ± 0, 1 0 1, 3 5 ± 0, 0 5 104415 ± 351 2, 3 ± 1, 7 1 6 ± 0, 0 5 4 0 ± 2, 2
TF 1 7 2 ± 1, 6 1 4 5 7 ± 9, 3 5, 5 ± 0, 0 5 1, 2 ± 0, 0 104481 ± 612 8, 3 ± 1, 3 1 6 ± 0, 1 0 4 4 ± 0, 2 0
T0 1 5 6 ± 0, 3 5 1 5 5 6 ± 0, 4 0 3, 7 ± 0, 0 5 2, 2 ± 0, 0 111328 ± 778 3 2 ± 0, 5 0 1 2 ± 0, 3 5 4 9 ± 0, 4 0
T1 1 6 3 ± 1, 2 1 4 7 9 ± 2, 3 4, 8 ± 1, 2 3, 6 ± 1, 3 106465 ± 396 2 5 ± 0, 6 0 1 7 ± 0, 0 4 4 ± 2, 2
Pt 1 2 T2 1 5 3 ± 2, 4 1420 ± 16 3, 8 ± 0, 1 0 1, 6 5 ± 0, 0 5 101902 ± 383 0, 6 0 ± 0, 0 1 5 ± 0, 1 5 3 9 ± 0, 4 0
T3 1 6 4 ± 2, 2 1 4 4 1 ± 2, 5 4, 0 ± 0 , 1 5 1, 3 ± 0, 0 1 0 3 9 0 6 ± 8, 6 3, 1 ± 1, 2 1 6 ± 0, 0 4 0 ± 1, 7
TF 1 6 5 ± 5, 8 1428 ± 41 5, 7 ± 0, 3 5 1 ± 0, 0 102253 ± 1402 5, 4 ± 1, 3 1 6 ± 0, 3 5 3 9 ± 1, 7
T0 1 5 4 ± 1, 0 1 5 2 4 ± 2, 0 3, 5 ± 0, 1 0 1, 9 5 ± 0, 0 5 109185 ± 607 3 3 ± 1, 6 1 4 ± 0, 2 5 4 7 ± 0, 4 0
T1 1 6 7 ± 3, 2 1459 ± 15 3, 8 ± 0, 1 0 2, 3 ± 0, 1 0 105079 ± 863 2 7 ± 1, 5 1 7 ± 0, 1 5 4 4 ± 1, 0
MI S T2 1 5 5 ± 2, 3 1424 ± 21 4, 1 ± 0, 3 5 1, 6 ± 0, 0 102697 ± 1857 0, 8 0 ± 0, 0 1 5 ± 0, 2 5 3 8 ± 0, 2 0
T3 1 6 5 ± 0, 2 5 1432 ± 11 4, 2 ± 0, 0 5 1, 5 ± 0, 0 1 0 2 1 7 2 ± 1 4 6 1, 0 5 1, 8 ± 0, 9 5 1 6 ± 0, 1 0 4 0 ± 0, 8 0
TF 1 6 3 ± 1, 0 1405 ± 13 5, 7 ± 0, 1 0 1, 0 5 ± 0, 0 5 101164 ± 810 9, 4 ± 1, 6 1 6 ± 0, 1 5 3 9 ± 0, 7 0
T0 1 5 7 ± 0, 4 0 1 5 0 5 ± 2, 2 4, 9 ± 0, 2 0 2, 3 5 ± 0, 0 5 107618 ± 321 3 0 ± 3, 6 1 5 ± 0, 2 5 4 6 ± 1, 6
T1 1 7 3 ± 0, 0 1 4 8 9 ± 0, 0 4, 8 ± 0, 0 2, 4 ± 0, 0 1 0 7 2 2 1 ± 0, 0 2 7 ± 0, 0 1 7 ± 0, 0 4 4 ± 0, 0
6 e xt T2 1 5 5 ± 2, 7 1418 ± 37 4, 7 ± 0, 3 0 1, 7 ± 0, 0 102095 ± 2733 1, 4 ± 0, 3 5 1 5 ± 0, 4 0 3 8 ± 1, 7
T3 1 6 7 ± 2, 8 1450 ± 19 5, 7 ± 0, 2 0 1, 5 5 ± 0, 1 5 103881 ± 490 4, 5 ± 1, 2 1 6 ± 0, 3 0 4 0 ± 1, 7

TF 1 6 8 ± 0, 7 5 1440 ± 12 7, 6 ± 1, 0 1, 5 5 ± 0, 2 5 103208 ± 28 9, 8 ± 3, 4 1 6 ± 0, 2 0 4 4 ± 1, 0
T a bl e C - 2 C o nti n u e d
Diss ol v e d o x y g e n Diss ol v e d o x y g e n p H Pi c o e u k ar y ot e N a n o e u k ar y ot e
Sit e D at e
( m g. L - 1 ) ( %) - C ell. m L -1
C ell. m L -1
T0 1 1 4 ± 0. 1 5 8. 6 ± 0. 1 2 8. 7 ± 0. 0 1 2652 ± 244 1616 ± 26
T1 1 1 7 ± 1. 5 8. 6 ± 0. 2 2 8. 6 ± 0. 0 2 52 ± 28 76 ± 26
T1b 1 1 9 ± 1. 6 8. 7 ± 0. 4 0 8. 6 ± 0. 0 1 728 ± 500 1398 ± 556
41p
T2 1 1 0 ± 1. 8 7. 8 ± 0. 2 1 8. 7 ± 0. 0 2 1236 ± 736 1357 ± 307
T3 1 1 2 ± 2. 8 8. 0 ± 0. 3 9 7. 9 ± 0. 1 0 492 ± 132 1049 ± 107

TF 1 0 9 ± 0. 7 0 7. 8 ± 0. 1 2 7. 9 ± 0. 0 2 286 ± 76 441 ± 29
T0 1 1 7 ± 3. 6 8. 3 ± 0. 2 2 8. 7 ± 0. 0 1 6737 ± 1995 4635 ± 1409
T1 1 1 6 ± 2. 6 8. 3 ± 0. 0 8. 7 ± 0. 0 4 327 ± 97 313 ± 39
Pt 1 5 T2 1 1 2 ± 1. 2 7. 8 ± 0. 0 3 8. 7 ± 0. 0 1 14068 ± 8138 4763 ± 1653
T3 1 1 4 ± 1. 7 8. 0 ± 0. 1 0 8. 0 ± 0. 0 2 2069 ± 261 2475 ± 185
TF 1 1 3 ± 1. 3 7. 9 ± 0. 0 2 7. 9 ± 0. 0 1 3420 ± N A 2352 ± N A
T0 1 1 7 ± 0. 6 5 N A 8. 7 ± 0. 0 1 3750 ± 372 3049 ± 139

T1 1 1 7 ± 1. 1 8. 3 ± 0. 1 9 8. 7 ± 0. 0 1 505 ± 47 644 ± 320
Pt 1 2 T2 1 1 3 ± 2. 6 7. 8 ± 0. 1 1 8. 7 ± 0. 0 2 12033 ± 3589 6821 ± 2283
T3 1 1 4 ± 0. 1 9 8. 0 ± 0. 0 8 8. 0 ± 0. 0 2 2675 ± 577 2889 ± 39

TF 1 1 6 ± 0. 1 5 8. 1 ± 0. 0 9 8. 0 ± 0. 0 3 2967 ± 1123 2678 ± 460
T0 1 2 3 ± 1. 7 N A 8. 6 ± 0. 0 3 5165 ± 729 4246 ± 290
T1 1 2 2 ± 1. 2 8. 6 ± 0. 1 4 8. 7 ± 0. 0 4 6690 ± 3656 5429 ± 963
MI S T2 109 ± 12 7. 6 ± 0. 7 3 8. 7 ± 0. 0 4 14735 ± 6003 8700 ± 3826
T3 1 1 1 ± 5. 4 7. 8 ± 0. 2 2 7. 9 ± 0. 0 3 8153 ± 1749 4078 ± 796
TF 1 1 7 ± 1. 6 8. 2 ± 0. 0 7 7. 9 ± 0. 0 2 11351 ± 3131 5537 ± 471
T0 1 1 3 ± 8. 4 8. 3 ± 0. 4 0 8. 6 ± 0. 0 4 15247 ± 4973 6236 ± 624

T1 N A N A N A 926 ± N A 2230 ± N A
6 e xt T2 106 ± 15 7. 3 ± 0. 9 3 8. 7 ± 0. 0 1 12863 ± 6431 7486 ± 4612
T3 1 0 8 ± 5. 9 7. 6 ± 0. 3 0 7. 9 ± 0. 0 3 8403 ± 1285 3444 ± 330

TF 1 1 3 ± 8. 2 7. 8 ± 0. 3 9 7. 9 ± 0. 1 0 16378 ± 3204 5666 ± 1492
T a bl e C - 3 Gl o b al a n d p air wis e P er m ut ati o n al m ulti v ari at e a n al ysis of v ari a n c e ( P E R M A N O V A) e x a mi ni n g t h e

eff e cts of t h e f a ct ors “ Sit e ” , “ D at e ” a n d “ D e pt h ” o n t h e b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es . K e y t o a b br e vi ati o ns a n d
c ol u m n h e a di n gs: D.f, d e gr e es of fr e e d o m; M S, m e a n s q u ar e; F, F r ati o; R 2 , c o effi ci e nt of d et er mi n ati o n; P, p-
v al u e. Pr o b a biliti es ar e m ar k e d as f oll o ws ‘ * * *’ p < 0. 0 0 1; ‘ * *’ p < 0. 0 1; ‘ *’ p < 0. 0 5.
S o ur c e of v ari ati o n D.f MS F R2 P Si g nifi c a n c e

Sit e 4 0. 1 4 6 1 7 2 7. 1 9 0 9 0. 4 6 0 7 1 0. 0 0 1 ***
D at e 5 0. 0 4 3 5 0 9 2. 1 4 0 4 0. 1 7 1 4 2 0. 0 2 4 *
D e pt h 1 0. 0 0 2 5 3 7 0. 1 2 4 8 0. 0 0 2 0 0 0. 9 8 3
Sit e: D at e 13 0. 0 1 6 9 5 5 0. 8 3 4 1 0. 1 7 3 6 7 0. 6 9 6
R esi d u al s 12 0. 0 2 0 3 2 7 0. 1 9 2 2 1
T ot al 35 1. 0 0 0 0 0
41p 6 e xt MI S Pt 1 2
6 e xt 0. 0 0 5 0 ***
- - -
MI S 0. 0 0 5 0 ***
0. 9 2 7 0 - -
Pt 1 2 0. 0 0 6 7 ***
0. 0 2 8 0 *
0. 1 7 1 4 -
Pt 1 5 0. 0 1 2 5 *
0. 0 4 8 3 *
0. 1 7 2 5 0. 3 5 2 2
T a bl e C - 4 T h e c o ntri b uti o n of p arti c ul ar bi o m ar k er t o t h e Br a y -C urtis si mil arit y i n d e x i n 4 1 p -Pt 1 5, 4 1 p -MI S, 4 1 p -

6 e xt, P t 1 5-MI S, Pt 1 5 -6 e xt a n d MI S -6 e xt , usi n g SI M P E R (si mil arit y of p er c e nt a g e) a n al ysis. T h e c ut -off f or l o w
c o ntri b uti o n w as s et at a c u m ul ati v e c o ntri b uti o n of 9 0 %. P, p -v al u e. Pr o b a biliti es ar e m ar k e d as f oll o ws ‘ * * *’
p < 0. 0 0 1; ‘ * *’ p < 0. 0 1; ‘ *’ p < 0. 0 5.
4 1 p - Pt 1 5
Bi o m ar k er C o ntri b uti o n C u m ul ati v e P
Hi g h er t a x o n o mi c r a n k P h yl u m / Cl ass % % -
P S 1 cl a d e Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 8 1 3 2. 4 2 0. 0 0 4 * *
P S 1 cl a d e u n c ult ur e d b a ct eri u m Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 7 2 3 5. 3 2 0. 0 0 7 * *
O M 4 3 cl a d e B et a pr ot e o b a ct eri a 1. 6 9 3 8. 1 7 0. 0 0 1 * * *
M et h yl o p hil a c e a e B et a pr ot e o b a ct eri a 1. 6 7 4 0. 9 9 0. 0 0 2 * *
M et h yl o p hil al es B et a pr ot e o b a ct eri a 1. 6 7 4 3. 8 0 0. 0 0 2 * *
B et a pr ot e o b a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a 1. 5 0 4 8. 9 9 0. 0 0 1 * * *
N S 7 m ari n e gr o u p Ot h er Fl a v o b a ct erii a 1. 4 9 5 1. 4 9 0. 0 0 4 * *
N S 7 m ari n e gr o u p Fl a v o b a ct erii a 1. 4 9 5 4. 0 0 0. 0 0 4 * *
S A R 4 0 6 cl a d e u n c ult ur e d b a ct eri u m M ari ni mi cr o bi a 1. 4 3 5 6. 4 1 0. 0 0 3 * *
S A R 4 0 6 cl a d e M ari ni mi cr o bi a 1. 4 3 5 8. 8 3 0. 0 0 3 * *
S 2 5 _ 5 9 3 u n c ult ur e d b a ct eri u m Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 2 7 6 0. 9 8 0. 0 0 3 * *
S25_593 Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 2 7 6 3. 1 2 0. 0 0 3 * *
R hi z o bi al es Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 1 9 6 7. 2 4 0. 0 0 6 * *
S urf a c e 4 Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 1 5 6 9. 1 7 0. 0 2 5 *
Fl a m m e o vir g a c e a e u n c ult ur e d C yt o p h a gi a 1. 1 3 7 1. 0 8 0. 0 0 8 * *
Ri c k ett si al es Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 0 6 7 8. 3 5 0. 0 0 1 * * *
S A R 1 1 6 cl a d e Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 0 5 8 0. 1 2 0. 0 0 2 * *
4 1 p - MI S
C a n di d at us A q uil u n a A cti n o b a ct eri a 6. 6 8 9. 6 1 0. 0 0 2 * *
Mi cr o b a ct eri a c e a e A cti n o b a ct eri a 5. 5 5 1 7. 5 8 0. 0 0 2 * *
Mi cr o c o c c al es A cti n o b a ct eri a 5. 5 3 2 5. 5 4 0. 0 0 2 * *
A cti n o b a ct eri a A cti n o b a ct eri a 5. 0 8 3 2. 8 5 0. 0 0 3 * *
P S 1 cl a d e u n c ult ur e d b a ct eri u m Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 9 1 4 5. 3 3 0. 0 1 7 *
N S 7 m ari n e gr o u p Ot h er Fl a v o b a ct erii a 1. 7 9 4 7. 8 9 0. 0 0 1 * * *
N S 7 m ari n e gr o u p Fl a v o b a ct erii a 1. 7 9 5 0. 4 6 0. 0 0 1 * * *
S urf a c e 4 Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 4 7 5 4. 7 0 0. 0 0 3 * *
C a n di d at us A cti n o m ari n a A ci di mi cr o bii a 1. 4 6 6 1. 0 2 0. 0 1 2 *
O M 1 cl a d e A ci di mi cr o bii a 1. 4 4 6 3. 0 9 0. 0 1 2 *
S 2 5 _ 5 9 3 u n c ult ur e d b a ct eri u m Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 3 8 6 5. 0 7 0. 0 0 6 * *

S25_593 Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 3 8 6 7. 0 4 0. 0 0 6 * *
A ci di mi cr o bi al es A ci di mi cr o bii a 1. 3 7 6 9. 0 1 0. 0 1 2 *
A ci di mi cr o bii a A cti n o b a ct eri a 1. 3 7 7 0. 9 7 0. 0 1 2 *
S A R 1 1 6 cl a d e Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 3 0 7 4. 8 0 0. 0 0 1 * * *
T hi ot hri x G a m m a pr ot e o b a ct eri a 1. 2 6 7 8. 4 6 0. 0 2 4 *
T hi otri c h a c e a e G a m m a pr ot e o b a ct eri a 1. 2 6 8 0. 2 6 0. 0 2 4 *
T hi otri c h al es G a m m a pr ot e o b a ct eri a 1. 2 6 8 2. 0 7 0. 0 2 4 *
Fl a m m e o vir g a c e a e u n c ult ur e d C yt o p h a gi a 1. 1 6 8 3. 7 4 0. 0 3 5 *
S A R 1 1 6 cl a d e u n c ult ur e d b a ct eri u m Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 0 0 8 9. 8 6 0. 0 0 1 * * *
4 1 p - 6 e xt
C a n di d at us A q uil u n a A cti n o b a ct eri a 5. 7 5 7. 7 4 0. 0 0 8 * *
Mi cr o b a ct eri a c e a e A cti n o b a ct eri a 4. 7 9 1 4. 1 9 0. 0 1 0 * *
Mi cr o c o c c al es A cti n o b a ct eri a 4. 7 8 2 0. 6 3 0. 0 1 0 * *
Pl a n kt o m ari n a Al p h a pr ot e o b a ct eri a 4. 6 6 2 6. 9 0 0. 0 0 1 * * *
A cti n o b a ct eri a A cti n o b a ct eri a 4. 3 5 3 2. 7 5 0. 0 1 7 *
T e n a ci b a c ul u m Fl a v o b a ct erii a 3. 2 5 37.14 0. 0 0 1 * * *
N S 7 m ari n e gr o u p Ot h er Fl a v o b a ct erii a 1. 9 0 4 2. 4 0 0. 0 0 1 * * *
N S 7 m ari n e gr o u p Fl a v o b a ct erii a 1. 9 0 4 4. 9 6 0. 0 0 1 * * *
P S 1 cl a d e u n c ult ur e d b a ct eri u m Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 8 3 4 7. 4 2 0. 0 0 7 * *
F or m os a Fl a v o b a ct erii a 1. 6 7 4 9. 6 7 0. 0 0 1 * * *
C a n di d at us A cti n o m ari n a A ci di mi cr o bii a 1. 6 5 5 1. 8 9 0. 0 0 1 * * *
O M 1 cl a d e A ci di mi cr o bii a 1. 6 3 5 4. 0 8 0. 0 0 1 * * *
S urf a c e 4 u n c ult ur e d b a ct eri u m Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 5 8 5 6. 2 1 0. 0 0 3 * *
A ci di mi cr o bi al es A ci di mi cr o bii a 1. 5 3 5 8. 2 7 0. 0 0 1 * * *
A ci di mi cr o bii a A cti n o b a ct eri a 1. 5 3 6 0. 3 3 0. 0 0 1 * * *
S urf a c e 4 Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 5 2 6 2. 3 7 0. 0 0 1 * * *
S 2 5 _ 5 9 3 u n c ult ur e d b a ct eri u m Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 4 4 6 4. 3 1 0. 0 0 1 * * *
S25_593 Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 4 4 6 6. 2 4 0. 0 0 1 * * *
O M 4 3 cl a d e B et a pr ot e o b a ct eri a 1. 4 0 6 8. 1 3 0. 0 3 7 *
M et h yl o p hil a c e a e B et a pr ot e o b a ct eri a 1. 3 8 7 0. 0 0 0. 0 4 9 *
M et h yl o p hil al es B et a pr ot e o b a ct eri a 1. 3 8 7 1. 8 6 0. 0 4 9 *
S A R 1 1 6 cl a d e Al p h a pr ot e o b a ct eri a 1. 3 7 7 7. 4 2 0. 0 0 1 * * *
H y dr o g e n o p hil a c e a e u n c ult ur e d B et a pr ot e o b a ct eri a 1. 3 2 8 1. 0 3 0. 0 0 1 * * *
H y dr o g e n o p hil a c e a e B et a pr ot e o b a ct eri a 1. 3 0 8 4. 5 5 0. 0 0 1 * * *
H y dr o g e n o p hil al es B et a pr ot e o b a ct eri a 1. 3 0 8 6. 2 9 0. 0 0 1 * * *
T hi ot hri x G a m m a pr ot e o b a ct eri a 1. 2 4 8 7. 9 6 0. 0 1 0 * *
T hi otri c h a c e a e G a m m a pr ot e o b a ct eri a 1. 2 4 8 9. 6 3 0. 0 1 0 * *
Pt 1 5 - MI S
N S 3 a m ari n e gr o u p Fl a v o b a ct erii a 2. 3 0 5 6. 7 8 0. 0 0 1 * * *
Pt 1 5 - 6 e xt
N S 3 a m ari n e gr o u p Fl a v o b a ct erii a 1. 9 6 5 8. 6 9 0. 0 0 4 * *
F or m os a Fl a v o b a ct erii a 1. 1 9 6 1. 5 3 0. 0 4 9 *
MI S - 6 e xt
F or m os a Fl a v o b a ct erii a 1. 2 6 5 9. 8 5 0. 0 4 6 *
T a bl e C - 5 R es ults f or v ari ati o n p artiti o ni n g wit h t h e e n vir o n m e nt al v ari a bl es, w hi c h w er e s el ect e d b y f or w ar d

s el e cti o n i n t h e r e d u n d a nc y a n al ys es ( R D As) (s e e Fi g ur e 4 i n t h e m ai n m a n us cri pt). T h e c o ntri b uti o n ( %) of e a c h
e n vir o n m e nt al v ari a bl e a n d its si g nifi c a nc e ar e gi v e n.
V ari a bl e Df V ari a n c e F P
R esi d u al 15 1 4, 3 2 7 5 - -
Mn 1 1, 2 1 5 5 1, 2 7 2 6 0. 0 3 3 *
D O C 1 1, 2 1 1 4 1, 2 6 8 2 0. 0 3 8 *
S ali nit y 1 1, 1 1 6 9 1, 1 6 9 3 0. 0 3 2 *
Cu 1 1, 1 1 4 4 1, 1 6 6 7 0. 0 4 7 *
Cd 1 1, 0 1 3 1, 0 6 0 6 0. 0 4 9 *
T e m p er at ur e 1 0, 9 3 0 4 0, 9 7 4 1 0. 0 7 3
Cs 1 0, 8 2 2 0, 8 6 0 5 0. 0 8 7
Al 1 0, 7 7 9 6 0, 8 1 6 2 0. 1 1 5
Fe 1 0, 7 2 2 8 0, 7 5 6 7 0. 1 7 4
Li 1 0, 6 6 4 1 0, 6 9 5 3 0. 1 3 5
N a n o e u k ar y ot es 1 0, 6 1 1 3 0, 6 4 0. 2 4 3
Rb 1 0, 6 0 4 2 0, 6 3 2 6 0. 2 3 4
V 1 0, 5 6 3 0, 5 8 9 4 0. 2 4 3
C hl or o p h yll a 1 0, 5 5 4 0, 5 8 0. 3 2 5
Pb 1 0, 5 0 7 8 0, 5 3 1 6 0. 3 3 8
Zn 1 0, 4 8 4 7 0, 5 0 7 5 0. 3 6 9
T N 1 0, 4 7 5 3 0, 4 9 7 6 0. 3 7 4
Ba 1 0, 4 7 1 4 0, 4 9 3 5 0. 3 4 4
Sr 1 0, 4 3 2 4 0, 4 5 2 7 0. 4 2 5
Pi c o e u k ar y ot es 1 0, 3 8 5 2 0, 4 0 3 2 0. 4 5 1
T a bl e C - 6 N et w or k a n al ysis r es ults, s h o wi n g b et w e e n n ess c e ntr alit y ( B C), cl os e n ess c e ntr alit y ( C C), n u m b er of c o n n e cti o ns ( D e gr e e) a n d r el ati v e a b u n d a nc e of k e yst o n e O T Us
i n t h e gl o b al n et w or k.
Ki n g d o m Cl ass F a mil y G e n us L a b el BC CC D e gr e e A b u n dance
B a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a S urf a c e 1 u n c ult ur e d b a ct eri u m O T U -N e w. R ef er e n c e O T U 4 3 1 0. 0 7 6 0. 6 1 74 0. 1 4
B a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a S urf a c e 1 u n c ult ur e d b a ct eri u m u n c ult ur e d b a ct eri u m cr oss 2 3 3 0. 0 4 6 0. 5 7 64 0. 1 4
B a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a S urf a c e 1 u n c ult ur e d b a ct eri u m O T U -N e w. R ef er e n c e O T U 2 4 1 0. 0 6 8 0. 5 5 68 0. 2 0
B a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a S urf a c e 1 u n c ult ur e d b a ct eri u m u n c ult ur e d b a ct eri u m c r oss 1 4 6 0. 0 6 6 0. 5 4 5 68 0. 2 0
B a ct eri a A cti n o b a ct eri a Mi cr o b a ct eri a c e a e C a n di d at u s A q uil u n a O T U -N e w. R ef er e n c e O T U 2 3 7 0. 0 5 4 0. 5 5 55 0. 1 8
B a ct eri a C y a n o b a ct eri a F a mil yI S y n e c h oc oc c us O T U -N e w. R ef er e n c e O T U 3 6 5 0. 0 2 1 0. 5 5 55 0. 2 7
B a ct eri a B a ct er oi d et es I n c ert a e S e dis U n k n o w n F a mil y B al n e ol a u n c ult ur e d b a ct eri u m cr oss 2 0 0 0. 0 2 0 0. 5 5 56 0. 0 5
B a ct eri a A cti n o b a ct eri a 1 Mi cr o b a ct eri a c e a e C a n di d at u s A q uil u n a u n c ult ur e d b a ct eri u m cr oss 1 7 4 0. 0 2 7 0. 5 4 52 0. 1 8
B a ct eri a C y a n o b a ct eri a F a mil yI S y n e c h oc oc c us O T U -N e w. R ef er e n c e O T U 2 4 5 0. 0 2 1 0. 5 2 38 0. 0 9
B a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d o b a ct er a c e a e Pl a n kt o m ari n a O T U -N e w. R ef er e n c e O T U 3 9 4 0. 0 2 4 0. 5 1 46 0. 0
B a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d o b a ct er a c e a e u n c ult ur e d u n c ult ur e d b a ct eri u m cr oss 1 0 4 0. 0 4 8 0. 5 1 35 0. 2 1
B a ct eri a Al p h a pr ot e o b a c t eri a R h o d o b a ct er a c e a e Pl a n kt o m ari n a Pl a n kt o m ari n a 0. 0 2 7 0. 5 1 46 0. 3 0

T a bl e C - 7 Fr a cti o n of O T Us n ot m a p p e d t o K E G G or g a nis m s ( F T U) a n d p er c e nt a g e of O T Us m a p p e d t o K E G G
or g a nis m s ( %) .
S a m pl e FT U %
4 1 p pr of 1 0, 5 9 4 1, 0 1
4 1 p pr o f 3 0, 5 4 4 6, 1 0
4 1 p pr of 7 0, 5 1 4 8, 7 3
4 1 p pr of 9 0, 5 6 4 4, 2 2
4 1 p pr of 1 1 0, 6 0 3 9, 7 2
4 1 p pr of 1 3 0, 3 7 6 3, 0 4
4 1 p pr of 1 5 0, 5 6 4 3, 7 9
4 1 p pr of 1 7 0, 5 2 4 7, 8 2
4 1 p pr of 1 9 0, 6 1 3 9, 1 1
4 1 p pr of 2 1 0, 5 0 4 9, 8 5
4 1 p pr of 2 3 0, 4 8 5 1, 9 8
Pt 1 5 pr of 1 0, 3 1 6 8, 5 9
Pt 1 5 pr of 5 0, 3 6 6 3, 5 8
Pt 1 5 pr of 7 0, 4 9 5 0, 8 9
Pt 1 5 pr of 9 0, 3 0 7 0, 4 7
Pt 1 5 pr of 1 1 0, 3 9 6 0, 8 4
Pt 1 5 pr of 1 3 0, 5 2 4 7, 5 4
Pt 1 2 pr of 1 0, 3 3 6 7, 2 5
Pt 1 2 pr of 3 0, 4 4 5 6, 1 8
Pt 1 2 pr of 5 0, 3 5 6 5, 2 7
Pt 1 2 pr of 1 1 0, 4 0 5 9, 7 3
Pt 1 2 pr of 1 5 0, 4 5 5 5, 4 5
Pt 1 2 pr of 1 7 0, 4 0 6 0, 3 9
Pt 1 2 pr of 1 9 0, 4 0 6 0, 3 1
MI S pr of 1 0, 2 4 7 6, 4 4
MI S pr of 5 0, 2 3 7 7, 2 0
MI S pr of 7 0, 3 4 6 6, 0 8
MI S pr of 1 3 0, 4 0 5 9, 6 3
MI S pr of 1 5 0, 2 9 7 1, 0 5
6 e xt pr of 1 0, 2 5 7 5, 2 3
6 e xt pr of 3 0, 2 2 7 8, 0 4
6 e xt pr of 5 0, 3 1 6 8, 7 4
6 e xt pr of 9 0, 2 4 7 6, 1 7
6 e xt pr of 1 1 0, 3 9 6 0, 7 6
6 e xt pr of 1 3 0, 3 5 6 4, 8 2
6 e xt pr of 1 7 0, 2 7 7 2, 5 4
A N N E X E D. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 4
D. 1. S u p pl e m e nt ar y m at eri als
D. 1. 1. D at a a n al y sis
Al p h a di v ersit y i n di c es w er e c al c ul at e d usi n g QII M E s cri pt c or e _ di v ersit y _ a n al ys es. p y

( C a p or as o et al. , 2 0 1 0). P ost-h o c c o m p ari s o n b et w e e n s a m pl es w er e m a d e usi n g T u k e y H S D
t est. P E R M A N O V A a n al ys es w er e r u n wit h 9 9 9 9 p er m ut ati o ns, p er m ut ati o n of r esi d u al s u n d er
a r e d u c e d m o d el, t y p e III ( p arti al) s u m of s q u ar es, M o nt e C arl o t ests, a n d fi x e d eff e cts s u m t o
z er o. T h e li n e ar di s cri mi n a nt a n al ysi s ( L D A) eff e ct si z e m et h o d ( L Ef S e) ( S e g at a et al. , 2 0 1 1) w as
p erf or m e d wit h t h e L Ef S e o nli n e t o ol i n t h e G al a x y fr a m e w o r k, usi n g all d ef a ult s etti n g f or
d at a f or m atti n g a n d L D A eff e ct si z e ( G o e c ks et al. , 2 0 1 0).
C o N e T ( C o o c c urr e n c e N et w or k) pl u gi n 1. 1. 1. b et a pr o gr a m ( F a ust a n d R a es, 2 0 1 6) w as
c h os e n as it all o ws t h e m er gi n g of n et w or ks c al c ul at e d vi a s e v er al ass o ci ati o n m et h o ds of
w hi c h w e c h os e: K e n d all, S p e ar m a n, a n d P e ars o n c orr el ati o ns, as w ell as St ei n h a us a n d
v ari a n c e of l o g -r ati o si mil ariti es. T hi s i niti al n et w or k w as r e -d efi n e d b y r a n d o mi z ati o n. A
p er m ut ati o n m atri x r e pr es e nti n g a n ull distri b uti o n w as o bt ai n e d b y r es a m pli n g O T Us as
d es cri b e d i n F a ust a n d R a es ( F a ust a n d R a es, 2 0 1 6). I n a p er m ut ati o n st e p, e d g e s p e cifi c p-
v al u es w er e c o m p ut e d ; h o w e v er, f or t h e fi n al n et w or k, p -v al u es of a n e d g e w er e m er g e d i nt o
o n e p -v al u e a c c or di n g t o Br o w n’s m et h o d. I n t h e fi n al st e p, t h e B e nj a mi ni -H o c h b er g m ulti pl e
t esti n g c orr e cti o n w as a p pli e d (p < 0. 0 5). O nl y e d g es c o nfir m e d b y a s c or e eit h er s m all er t h a n
− 0. 8 ( n e g ati v e ass o ci ati o n) or l ar g er t h a n 0. 8 ( p ositi v e ass o ci ati o n) w er e r et ai n e d i n t h e fi n al
n et w or k. T h e r es ulti n g n et w or k w as vi s u aliz e d a n d gr a p hi c all y or g a ni z e d usi n g C yt os c a p e 3. 4. 0
( S h a n n o n et al. , 2 0 0 3).
D. 2. S u p pl e m e nt ar y fi g ur es
Si m p s o n Shannon
1. 0 0
10
0. 9 8 9
8
0. 9 6
7
0. 9 4 6
P D _ W h ol e O b s er v e d _ O T U
100 2000
80
1500 S a m pl e t y p e
v al u e
Bi ofil m
60
1000 W at er
40
500
E q uit a bilit y Chao1
0. 9 0
3000
0. 8 5
0. 8 0 2000
0. 7 5
0. 7 0 1000
6 e xt MI S Pt 1 2 Pt 1 5 41p 6 e xt MI S Pt 1 2 Pt 1 5 41p
sit e
Fi g ur e D - 1 Al p h a -di v ersit y d escri pt ors i ncl u di n g Si m ps o n, S h a n n o n, P D _ W h ol e, O bs er v e d O T U, e q uit a bilit y a n d

C h a o 1 c al c ul at e d fr o m 1 6 S r R N A O T U t a bl e al o n g e a c h s a m pli n g sit es ( i. e. 6 e xt, MI S, Pt 1 2, Pt 1 5 a n d 4 1 p) i n
s e a w at er ( bl u e) a n d bi ofil m ( gr e e n) s a m pl es. U p p er a n d l o w er li n es c orr es p o n d t o t h e first a n d t hir d q u artil e of
t h e distri b uti o n of v al u es. T h e m e di a n v al u es ar e s h o w n wit h h ori z o nt al bl a c k wi d e li n es. O utli ers ar e dis pl a y e d
as d ots.
Si m p s o n Shannon
10
0. 9 9 5
0. 9 9 0 9
0. 9 8 5
8
0. 9 8 0
P D _ W h ol e O b s er v e d _ O T U
2000
90
1750
80 D e pt h
1500
v al u e
S urf a c e
70
1250 B ott o m
60
1000
50
750
E q uit a bilit y Chao1
0. 9 2 3500
3000
0. 8 8
2500
0. 8 4 2000
0. 8 0 1500
1000
6 e xt MI S Pt 1 2 Pt 1 5 41p 6 e xt MI S Pt 1 2 Pt 1 5 41p
sit e
Fi g ur e D - 2 Al p h a -di v ersit y d escri pt ors i ncl u di n g Si m ps o n, S h a n n o n, P D _ W h ol e, O bs er v e d O T U, e q uit a bilit y a n d

C h a o 1 c al c ul at e d fr o m 1 6 S r R N A O T U t a bl e al o n g e a c h s a m pli n g sit es ( i. e. 6 e xt, MI S, Pt 1 2, Pt 1 5 a n d 4 1 p) i n
s urf a c e (li g ht gr e e n) a n d b ott o m ( d ar k gr e e n) s a m pl es . U p p er a n d l o w er li n es c orr es p o n d t o t h e first a n d t hir d
q u artil e of t h e distri b uti o n of v al u es. T h e m e di a n v al u es ar e s h o w n wit h h ori z o nt al bl a c k wi d e li n es. O utli ers ar e
dis pl a y e d as d ots.
��
Bi ofil m
S e a w at er
11099 945 833
��
� � ��
� � ��
1 0 7. 5
107
)2
r R N A c o pi e s c m
1 0 6. 5
D e pt h
6 S urf a c e
10 B ott o m
(1 6 S
D e n sit y
1 0 5. 5
105
6 e xt MI S Pt 1 2 Pt 1 5 41p
Sit e
�
��
��
�
2 D str e s s: 0. 1 5
0. 3
0. 2
0. 1
N M D S2
0. 0
− 0. 1
S urf a c e B ott o m
6 e xt 6 e xt
MI S MI S
− 0. 2
Pt 1 5 Pt 1 5
Pt 1 2 Pt 1 2
41p 41p
− 0. 3 − 0. 2 − 0. 1 0. 0 0. 1 0. 2 0. 3
N M D S1
Fi g ur e D - 5 N o n m etri c di m e nsi o n al s c ali n g ( n M D S) or di n ati o n b as e d o n Br a y -C urtis dissi mil arit y f or 1 6 S r R N A

g e n e li br ari es b et w e e n t h e diff er e nt s a m pli n g sit es a n d s a m pli n g d e pt hs .
D. 3. S u p pl e m e nt ar y t a bl es
T a bl e D - 1 S a m pl es c h ar a ct eristi cs i n T o ul o n B a y.
S a m pl e n a m e Sit e D e pt h L atit u d e (° N) L o n git u d e (° E) N o. of r a w a m pli c o n s N o. of a m pli c o n s aft er filt eri n g N o. of O T U s
4 1 p_S 41p S urf a c e 4 3° 4' 2 1. 7 4 " 5° 5 7' 2 1. 4 8 " 31090 24391 470
4 1 p_S 1 41p S urf a c e 4 3° 4' 2 1. 7 4 " 5° 5 7' 2 1. 4 8 " 19130 15186 1273
4 1 p_S 2 41p S urf a c e 4 3° 4' 2 1. 7 4 " 5° 5 7' 2 1. 4 8 " 24135 19041 1349
4 1 p_S 3 41p S urf a c e 4 3° 4' 2 1. 7 4 " 5° 5 7' 2 1. 4 8 " 38830 28240 1442
41p_B 41p B ott o m 4 3° 4' 2 1. 7 4 " 5° 5 7' 2 1. 4 8 " 27021 21754 439
41p_B1 41p B ott o m 4 3° 4' 2 1. 7 4 " 5° 5 7' 2 1. 4 8 " 41518 29254 1662
41p_B2 41p B ott o m 4 3° 4' 2 1. 7 4 " 5° 5 7' 2 1. 4 8 " 38056 15811 1537
41p_B3 41p B ott o m 4 3° 4' 2 1. 7 4 " 5° 5 7' 2 1. 4 8 " 29235 20540 1640
Pt 1 5 _ S Pt15 S urf a c e 4 3° 5' 2 4. 8 2 " 5° 5 4' 3 9. 0 5 " 48244 36675 441
Pt 1 5 _ S 1 Pt 1 5 S urf a c e 4 3° 5' 2 4. 8 2 " 5° 5 4' 3 9. 0 5 " 65410 37044 1739
Pt 1 5 _ S 2 Pt 1 5 S urf a c e 4 3° 5' 2 4. 8 2 " 5° 5 4' 3 9. 0 5 " 42561 31438 1637
Pt 1 5 _ S 3 Pt 1 5 S urf a c e 4 3° 5' 2 4. 8 2 " 5° 5 4' 3 9. 0 5 " 43641 30362 1428
Pt 1 5 _ B Pt 1 5 B ott o m 4 3° 5' 2 4. 8 2 " 5° 5 4' 3 9. 0 5 " 28125 21500 424
Pt 1 5 _ B 1 Pt 1 5 B ott o m 4 3° 5' 2 4. 8 2 " 5° 5 4' 3 9. 0 5 " 20433 10336 1719
Pt 1 5 _ B 2 Pt 1 5 B ott o m 4 3° 5' 2 4. 8 2 " 5° 5 4' 3 9. 0 5 " 25131 8647 1737
Pt 1 5 _ B 3 Pt 1 5 B ott o m 4 3° 5' 2 4. 8 2 " 5° 5 4' 3 9. 0 5 " 27684 15758 1989
Pt 1 2 _ S Pt 1 2 S urf a c e 4 3° 6' 3 4. 9 6 " 5° 5 5' 4 1. 0 9 " 23279 17308 406
Pt 1 2 _ S 1 Pt 1 2 S urf a c e 4 3° 6' 3 4. 9 6 " 5° 5 5' 4 1. 0 9 " 18631 12258 1450
Pt 1 2 _ S 2 Pt 1 2 S urf a c e 4 3° 6' 3 4. 9 6 " 5° 5 5' 4 1. 0 9 " 15387 10164 1438
Pt 1 2 _ S 3 Pt 1 2 S urf a c e 4 3° 6' 3 4. 9 6 " 5° 5 5' 4 1. 0 9 " 22721 16207 1244
Pt 1 2 _ B Pt 1 2 B ott o m 4 3° 6' 3 4. 9 6 " 5° 5 5' 4 1. 0 9 " 38367 26656 469
Pt 1 2 _ B 1 Pt 1 2 B ott o m 4 3° 6' 3 4. 9 6 " 5° 5 5' 4 1. 0 9 " 25947 19365 1666
Pt 1 2 _ B 2 Pt 1 2 B ott o m 4 3° 6' 3 4. 9 6 " 5° 5 5' 4 1. 0 9 " 25992 18822 1578
Pt 1 2 _ B 3 Pt 1 2 B ott o m 4 3° 6' 3 4. 9 6 " 5° 5 5' 4 1. 0 9 " 30137 18778 1738
MI S _ S MI S S urf a c e 4 3° 7' 9 . 3 7 " 5° 5 4' 4 0. 0 7 " 26720 21205 442
MI S _ S 1 MI S S urf a c e 4 3° 7' 9. 3 7 " 5° 5 4' 4 0. 0 7 " 11297 5828 782
MI S _ S 2 MI S S urf a c e 4 3° 7' 9. 3 7 " 5° 5 4' 4 0. 0 7 " 19638 11971 1100
MI S _ S 3 MI S S urf a c e 4 3° 7' 9. 3 7 " 5° 5 4' 4 0. 0 7 " 10571 6279 760
MI S _ B MI S B ott o m 4 3° 7' 9. 3 7 " 5° 5 4' 4 0. 0 7 " 32551 25934 412
MI S _ B 1 MI S B ott o m 4 3° 7' 9. 3 7 " 5° 5 4' 4 0. 0 7 " 34347 25032 1663
MI S _ B 2 MI S B ott o m 4 3° 7' 9. 3 7 " 5° 5 4' 4 0. 0 7 " 19239 14098 1676
MI S _ B 3 MI S B ott o m 4 3° 7' 9. 3 7 " 5° 5 4' 4 0. 0 7 " 16679 11618 1780
6 e xt _ S 6 e xt S urf a c e 4 3° 7' 8. 6 5 " 5° 5 4' 5 7. 3 1 " 31290 22615 415
6 e xt _ S 1 6 e xt S urf a c e 4 3° 7' 8. 6 5 " 5° 5 4' 5 7. 3 1 " 22281 15624 1608
6 e xt _ S 2 6 e xt S urf a c e 4 3° 7' 8. 6 5 " 5° 5 4' 5 7. 3 1 " 32959 22598 1677
6 e xt _ S 3 6 e xt S urf a c e 4 3° 7' 8. 6 5 " 5° 5 4' 5 7. 3 1 " 43457 24926 1695

6 e xt _ B 6 e xt B ott o m 4 3° 7' 8. 6 5 " 5° 5 4' 5 7. 3 1 " 28337 21647 496
6 e xt _ B 1 6 e xt B ott o m 4 3° 7' 8. 6 5 " 5° 5 4' 5 7. 3 1 " 24539 17898 1639
6 e xt _ B 2 6 e xt B ott o m 4 3° 7' 8. 6 5 " 5° 5 4' 5 7. 3 1 " 25837 17138 1690
6 e xt _ B 3 6 e xt B ott o m 4 3° 7' 8. 6 5 " 5° 5 4' 5 7. 3 1 " 33373 17531 1727

T a bl e D - 2 E n vir o n m e nt al ( bi oti c a n d a bi oti c) c h ar a ct eristi cs of s e a w at er s a m pl es i n J u n e 2 0 1 5. T h e v al u es r e pr es e nt t h e m e a n b et w e e n s a m pl i n g d at es ( n = 5) a n d t h e st a n d ar d

d e vi ati o n f or e a c h p ar a m et er.
41p Pt 1 5 Pt 1 2 MI S 6 e xt
S urf a c e B ott o m S urf a c e B ott o m S urf a c e B ott o m S urf a c e B ott o m S urf a c e B ott o m
T e m p er at ur e 2 2 ± 1. 4 1 9 ± 1. 7 2 2 ± 1. 6 2 1 ± 1. 5 2 2 ± 1. 6 2 1 ± 1. 4 2 3 ± 1. 3 2 1 ± 1. 4 2 3 ± 1. 3 2 1 ± 1. 8
S ali nit y 3 9 ± 0.1 3 3 9 ± 0.0 5 3 9 ± 0.4 9 3 9 ± 0.1 5 3 9 ± 0.5 8 3 9 ± 0.1 5 3 8 ± 0.6 8 3 9 ± 0.0 7 3 8 ± 0.6 0 3 9 ± 0.0 9
C hl or o p h yll a 0. 2 0 ± 0.0 6 0. 3 7 ± 0.1 1 0. 8 9 ± 0.3 0 1. 3 ± 0.2 0 0. 9 0 ± 0.5 7 2. 0 ± 1. 0 0. 9 9 ± 0.3 1 2. 6 ± 1. 1 1. 2 ± 0.5 1 3. 5 ± 1. 8
D OC 1. 2 ± 0.1 4 1. 1 ± 0.0 9 1. 2 ± 0.1 5 1. 2 ± 0.1 0 1. 3 ± 0.1 2 1. 2 ± 0.1 0 1. 3 ± 0.2 4 1. 2 ± 0.1 0 1. 4 ± 0.1 6 1. 2 ± 0.0 8
TN 0. 0 8 ± 0.0 4 0. 0 6 ± 0.0 2 0. 0 8 ± 0.0 1 0. 0 7 ± 0.0 2 0. 0 9 ± 0.0 4 0. 0 7 ± 0.0 2 0. 1 5 ± 0.0 4 0. 0 8 ± 0.0 2 0. 1 1 ± 0.0 4 0. 0 9 ± 0.0 2
Pr o k ar y ot es 398617 ± 22586 384533 ± 62397 925820 ± 254190 675760 ± 122875 677860 ± 171198 677200 ± 81175 730320 ± 240343 848360 ± 183571 1036880 ± 348162 1138800 ± 271236
Al 4788 ± 4436 4852 ± 4581 4419 ± 4955 4483 ± 5136 4742 ± 5191 4312 ± 5093 4157 ± 4651 4142 ± 4630 4216 ± 4475 3472 ± 4969
As 2 5 ± 2. 4 2 7 ± 4. 4 2 8 ± 2. 7 2 7 ± 4. 4 2 5 ± 5. 0 2 4 ± 4. 7 2 5 ± 4. 9 2 6 ± 3. 0 3 0 ± 3. 8 2 7 ± 5. 9
Ba 5 9 ± 2. 2 5 9 ± 2. 9 6 1 ± 2. 3 6 0 ± 2. 1 6 1 ± 2. 5 6 2 ± 7. 9 6 3 ± 3. 7 6 0 ± 2. 1 6 9 ± 4. 0 6 8 ± 8. 3
Be 46 ± 25 45 ± 26 48 ± 26 4 4 ± 5. 9 49 ± 19 48 ± 14 52 ± 12 59 ± 28 63 ± 32 63 ± 33
Cr 7. 2 ± 4. 7 7. 0 ± 2. 7 7. 1 ± 3. 4 7. 0 ± 1. 9 6. 7 ± 2. 1 8. 0 ± 3. 5 7. 7 ± 2. 0 6. 4 ± 2. 4 6. 1 ± 1. 4 5. 0 ± 1. 1
Cs 2. 5 ± 0.1 0 2. 5 ± 0.1 2 2. 5 ± 0.0 9 2. 5 ± 0.0 9 2. 5 ± 0.0 9 2. 5 ± 0.0 7 2. 5 ± 0.1 3 2. 5 ± 0.0 4 2. 6 ± 0.1 1 2. 5 ± 0.0 5
Fe 64 ± 41 64 ± 48 68 ± 50 130 ± 92 63 ± 52 66 ± 54 63 ± 42 66 ± 39 70 ± 37 69 ± 46
Li 28806 ± 2049 28921 ± 3253 29658 ± 4865 29403 ± 4373 29393 ± 4157 28757 ± 4732 27747 ± 3817 28355 ± 3057 28235 ± 2619 27813 ± 2526
Mn 1 4 ± 1. 8 1 4 ± 4. 3 2 4 ± 7. 9 2 4 ± 7. 1 2 5 ± 7. 2 28 ± 14 2 6 ± 7. 5 2 4 ± 6. 0 3 0 ± 5. 6 4 8 ± 6. 5
Mo95 1 6 4 ± 9. 6 1 6 2 ± 7. 1 1 6 2 ± 8. 7 1 6 1 ± 7. 4 1 6 0 ± 7. 5 1 6 0 ± 4. 9 1 5 9 ± 6. 0 1 6 2 ± 6. 1 1 6 4 ± 8. 7 1 6 1 ± 5. 0
T a bl e D - 2 C o nti n u e d
41p Pt 1 5 Pt 1 2 MI S 6 e xt
Rb 1476 ± 20 1477 ± 46 1479 ± 73 1475 ± 61 1 4 6 8 .6 0 ± 5 6 .3 3 1461 ± 63 1437 ± 54 1460 ± 40 1460 ± 49 1455 ± 35
Sb 3. 6 ± 0.2 7 3. 5 ± 0.2 3 4. 1 ± 0.7 9 4. 0 ± 0.7 9 4. 1 ± 0.6 9 4. 6 ± 1. 3 4. 3 ± 0.9 0 4. 2 ± 0.8 4 5. 4 ± 0.8 2 5. 9 ± 1. 9
Sn 1. 7 ± 0.4 0 1. 8 ± 0.4 6 1. 8 ± 0.4 9 1. 7 ± 0.4 8 2. 2 ± 1. 6 1. 7 ± 0.5 6 1. 7 ± 0.5 0 1. 6 ± 0.4 5 1. 9 ± 0.4 8 1. 8 ± 0.3 7
Sr 106041 ± 1881 105845 ± 3392 106071 ± 4756 105787 ± 3868 105608 ± 4101 104734 ± 3787 103183 ± 4011 104936 ± 2494 104297 ± 3280 104835 ± 2195
Ti 16 ± 12 13 ± 10 16 ± 13 13 ± 12 14 ± 14 13 ± 15 15 ± 15 17 ± 15 14 ± 12 13 ± 15
U 1 6 ± 1. 3 1 5 ± 1. 6 1 5 ± 2. 0 1 5 ± 1. 9 1 5 ± 1. 7 1 5 ± 2. 1 1 5 ± 1. 4 1 6 ± 1. 3 1 6 ± 1. 1 1 6 ± 0.4 0
V 4 3 ± 2. 2 4 4 ± 4. 5 4 4 ± 5. 2 4 4 ± 4. 1 4 3 ± 4. 6 4 2 ± 4. 4 4 2 ± 4. 3 4 2 ± 3. 4 4 3 ± 4. 1 4 2 ± 3. 4
T a bl e D - 3 Diss ol v e d a n d l a bil e tr ac e m et al c o n c e ntr ati o ns of s e a w at er s a m pl es i n J u n e 2 0 1 5. T h e v al u es r e pr es e nt t h e m e a n b et w e e n s a m pl i n g d at es ( n = 5) a n d t h e st a n d ar d

d e vi ati o n f or e a c h p ar a m et er.
41p Pt 1 5 Pt 1 2 MI S 6 e xt
[C d ] %& ' ' () * + % ( n M) 0. 0 6 3 ± 0. 0 1 7 0. 0 6 0 ± 0. 0 2 2 0. 0 8 8 ± 0. 0 1 7 0. 0 8 3 ± 0 . 0 0 8 1 0. 1 2 ± 0. 0 2 9 0. 1 3 ± 0. 1 1 0. 1 4 ± 0. 0 5 6 0. 1 3 ± 0. 0 5 3 0. 1 5 ± 0. 0 1 9 0. 1 7 ± 0. 0 4 3
[C d ] /, -0 .&)
1
+ ( n M) 0. 0 4 6 ± 0. 0 0 2 1 0. 0 5 6 ± 0. 0 0 0. 0 5 9 ± 0. 0 0 0. 0 5 1 ± 0. 0 0 1 7 0. 0 6 6 ± 0. 0 0 2 4 0. 0 5 8 ± 0. 0 0 0. 0 8 1 ± 0. 0 0 3 4 0. 0 6 2 ± 0. 0 0 1 8 0. 1 0 ± 0. 0 0 2 9 0. 1 0 ± 0. 0 0 3 9
[C u ] %& ' ' () * + % ( n M) 5. 1 ± 1. 2 4. 2 ± 0. 9 5 2 5 ± 6. 6 1 2 ± 1. 8 3 4 ± 7. 9 30 ± 23 72± 19 28 ± 16 93 ± 22 26 ± 10
[C u ] /, -0 .&)
1
+ ( n M) 1. 4 ± 0. 0 3 2 0. 9 3 ± 0. 0 4 7 7. 1 ± 0. 2 2 3. 4 ± 0. 1 6 1 2 ± 0. 5 2 6. 9 ± 0. 0 6 3 2 5 ± 1. 4 8. 2 ± 0. 6 5 2 9 ± 0. 8 7 1 2 ± 0. 4 4
[P b ] %& ' ' () * + % ( n M) 0. 2 6 ± 0. 1 3 0. 3 2 ± 0. 0 8 6 1. 1 ± 0. 1 9 0. 6 5 ± 0. 1 7 1. 5 ± 0. 3 5 2. 2 ± 2. 3 1. 4 ± 0. 1 9 1. 7 ± 0. 1 8 4. 6 ± 0. 8 7 7. 2 ± 6. 1
[P b ] /, -0 .&)
1
+ ( n M) 0. 0 1 7 ± 0. 0 0 0. 0 1 5 ± 0. 0 0 0. 0 5 4 ± 0. 0 0 0. 0 3 7 ± 0. 0 0 0. 0 8 3 ± 0. 0 0 3 0 0. 0 8 0 ± 0. 0 0 0. 0 8 6 ± 0. 0 0 2 5 0 . 0 98 ± 0. 0 0 1 5 0. 4 0 ± 0. 0 1 4 0. 3 1 ± 0. 0 1 0
[Z n ] %& ' ' () * + % ( n M) 1 8 ± 8. 5 1 5 ± 5. 1 49 ± 10 2 4 ± 4. 7 61 ± 13 108 ± 152 130 ± 28 70 ± 38 290 ± 46 166 ± 81
[Z n ] /, -0 .&)
1
+ ( n M) 6. 7 ± 1. 5 4. 9 ± 0. 1 5 2 5 ± 1. 7 1 6 ± 3. 1 3 7 ± 2. 9 2 5 ± 1. 7 7 1 ± 5. 7 3 2 ± 0. 1 5 1 6 4 ± 4. 7 9 9 ± 5. 1
T a bl e D - 4 P er m ut ati o n al m ulti v ari at e a n al ysis of v ari a nc e ( P E R M A N O V A) e x a mi ni n g t h e eff e cts of t h e f a ct ors

“ Sit e”, “ Lif est yl e ” a n d “ D e pt h ” o n t h e b a ct eri al c o m m u niti es. K e y t o a b br e vi ati o ns a n d c ol u m n h e a di n gs: D.f,
d e gr e es of fr e e d o m; M S, m e a n s q u ar e; F, F r ati o; R 2, c o effi ci e nt of d et er mi n ati o n; P, p -v al u e. Pr o b a biliti es ar e
m ar k e d as f oll o ws ‘ * * *’ p < 0. 0 0 1; ‘ * *’ p < 0. 0 1; ‘ *’ p < 0. 0 5.
T a x o n o mi c r a n k S o ur c e of v ari ati o n D.f MS F R2 P Si g nifi c a n c e

P h yl u m Si t e 4 0. 0 1 9 7 3 7 7. 4 9 0 0. 1 3 6 5 9 0. 0 0 1 ***
Lif est yl e 1 0. 2 2 4 8 5 2 8 5. 3 2 6 0. 3 8 9 0 3 0. 0 0 1 ***
D e pt h 1 0. 0 2 9 8 8 2 1 1. 3 3 9 0. 0 5 1 7 0 0. 0 0 2 **
Sit e: Lif est yl e 4 0. 0 2 7 0 8 2 1 0. 2 7 7 0. 1 8 7 4 3 0. 0 0 1 ***
Sit e: D e pt h 4 0. 0 1 2 0 6 0 4. 5 7 7 0. 0 8 3 4 6 0. 0 0 1 ***
Lif est yl e: D e pt h 1 0. 0 1 0 7 4 6 4. 0 7 8 0. 0 1 8 5 9 0. 0 2 0 *
Sit e: Lif est yl e: D e pt h 4 0. 0 0 6 0 6 9 2. 3 0 3 0. 0 4 2 0 0 0. 0 1 5 *
R esi d u als 20 0. 0 0 2 6 3 5 0. 0 9 1 1 9
Cl ass Sit e 4 0. 0 4 5 8 8 8. 3 1 6 0. 1 3 3 1 0 0. 0 0 1 ***
Lif est yl e 1 0. 5 5 5 0 0 1 0 0. 6 0 7 0. 4 0 2 5 5 0. 0 0 1 ***
D e pt h 1 0. 1 0 8 8 4 1 9. 7 3 0 0. 0 7 8 9 4 0. 0 0 1 ***
S it e: Lif est yl e 4 0. 0 4 7 0 4 8. 5 2 8 0. 1 3 6 4 8 0. 0 0 1 ***
Sit e: D e pt h 4 0. 0 3 4 2 4 6. 2 0 6 0. 0 9 9 3 3 0. 0 0 1 ***
Lif est yl e: D e pt h 1 0. 0 5 3 6 5 9. 7 2 6 0. 0 3 8 9 1 0. 0 0 1 ***
Sit e: Lif est yl e: D e pt h 4 0. 0 1 0 5 7 1. 9 1 6 0. 0 3 0 6 6 0. 0 4 5 *
R esi d u als 20 0. 0 0 5 5 2 0. 0 8 0 0 2
Or d er Sit e 4 0. 0 5 7 9 1 9. 1 4 7 0. 0 9 4 5 6 0. 0 0 1 ***
Lif est yl e 1 1. 4 1 5 7 1 2 2 3. 6 2 6 0. 5 7 7 9 4 0. 0 0 1 ***
D e pt h 1 0. 1 1 7 1 1 1 8. 4 9 9 0. 0 4 7 8 1 0. 0 0 1 ***
Sit e: Lif est yl e 4 0. 0 7 3 8 9 1 1. 6 7 2 0. 1 2 0 6 6 0. 0 0 1 ***
Sit e: D e pt h 4 0. 0 3 9 6 5 6. 2 6 4 0. 0 6 4 7 5 0. 0 0 1 ***
Lif est yl e: D e pt h 1 0. 0 4 7 2 2 7. 4 6 0 0. 0 1 9 2 8 0. 0 0 2 **
R esi d u als 20 0. 0 0 6 3 3 0. 0 5 1 6 9
T a bl e D - 4 C o nti n u e d
T a x o n o mi c r a n k S o ur c e of v ari ati o n D.f MS F R2 P Si g nifi c a n c e

F a mil y Sit e 4 0. 0 4 0 7 6 6. 8 2 0 0. 0 8 1 5 0 0. 0 0 1 ***
Lif est yl e 1 1. 1 2 0 1 2 1 8 7. 3 9 9 0. 5 5 9 8 6 0. 0 0 1 ***
D e pt h 1 0. 1 1 5 0 8 1 9. 2 5 3 0. 0 5 7 5 2 0. 0 0 1 ***
Sit e: Lif est yl e 4 0. 0 6 2 8 3 1 0. 5 1 2 0. 1 2 5 6 2 0. 0 0 1 ***
Sit e: D e pt h 4 0. 0 3 4 4 3 5. 7 6 0 0. 0 6 8 8 3 0. 0 0 1 ***
Lif est yl e: D e pt h 1 0. 0 4 7 8 1 7. 9 9 8 0. 0 2 3 9 0 0. 0 0 2 **
Sit e: Lif est yl e: D e pt h 4 0. 0 1 1 5 2 1. 9 2 7 0. 0 2 3 0 3 0. 0 5 4 .
R esi d u als 20 0. 0 0 5 9 8 0. 0 5 9 7 5
G e n us Sit e 4 0. 0 4 0 5 7 9. 3 6 9 0. 0 8 1 0 4 0. 0 0 1 ***
Lif est yl e 1 1. 3 1 0 5 8 3 0 2. 6 2 8 0. 6 5 4 3 7 0. 0 0 1 ***
D e pt h 1 0. 1 3 6 6 8 3 1. 5 6 2 0. 0 6 8 2 5 0. 0 0 1 ***
Sit e: Lif est yl e 4 0. 0 2 5 1 6 5. 8 0 9 0. 0 5 0 2 4 0. 0 0 1 ***
Sit e: D e pt h 4 0. 0 2 7 3 3 6. 3 1 0 0. 0 5 4 5 8 0. 0 0 1 ***
Lif est yl e: D e pt h 1 0. 0 6 0 0 1 1 3. 8 5 8 0. 0 2 9 9 6 0. 0 0 1 ***
R esi d u als 20 0. 0 0 4 3 3 0. 0 4 3 2 5
T a bl e D - 5 R es ults of li n e ar di s cri mi n a nt a n al ysi s t est t o i d e ntif y diff er e nti all y a b u n d a nt O T Us f or s a m pli n g sit es
at t h e s urf ac e of s e a w at er c ol u m n c o m p aris o ns usi n g L Ef S e ( L o g L D A s c or e > 2; p < 0. 0 5).
Sit e D o m ai n P h yl u m Cl a ss Or d er F a mil y G e n us L D A s c or e P
41p B a ct eri a B a ct er oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Fl a v o b a ct eri a c e a e Cr o c eit al e a 4, 1 3 0, 0 1
B a ct eri a B a ct er oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Fl a v o b a ct eri a c e a e Ot h er 3, 8 7 0, 0 2

B a ct eri a B a ct er oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Fl a v o b a ct eri a c e a e P ol ari b a ct er 4 3, 6 3 0, 0 3
B a ct eri a B a ct e r oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Fl a v o b a ct eri a c e a e T e n a ci b a c ul u m 4, 1 1 0, 0 2
B a ct eri a B a ct er oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Fl a v o b a ct eri a c e a e Wi n o gr a ds k y ell a 3, 8 2 0, 0 3

B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a I n c ert a e S e dis - - 3, 5 0 0, 0 4
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R hiz o bi al es P h yll o b a ct eri a c e a e Ps e u d a hr e nsi a 3, 4 7 0, 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d o b a ct er al es R h o d o b a ct er a c e a e As ci di a c ei h a bit a ns 3, 4 7 0, 0 2

B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d os pirill al es R h o d os pirill a c e a e - 3, 7 3 0, 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a G a m m a pr ot e o b a ct eri a Alt er o m o n a d al es Ps e u d o alt er o m o n a d a c e a e - 3, 7 2 0, 0 5
Pt 1 5 B a ct eri a A cti n o b a ct eri a A ci di mi cr o bii a A ci di mi cr o bi al es - - 3, 3 9 0, 0 2
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a G a m m a pr o t e o b a ct eri a C ell vi bri o n al es H ali e a c e a e H ali e a 3, 1 2 0, 0 3
Pt 1 2 B a ct eri a B a ct er oi d et es S p hi n g o b a ct erii a S p hi n g o b a ct eri al es S a pr os pir a c e a e L e wi n ell a 4, 3 6 0, 0 1
B a ct eri a B a ct er oi d et es S p hi n g o b a ct erii a S p hi n g o b a ct eri al es S a pr os pir a c e a e P orti b a ct er 3, 5 9 0, 0 2
B a ct eri a B a ct er oi d et es S p hi n g o b a ct erii a S p hi n g o b a ct eri al es U n c. B a ct . Ot h er 3, 7 5 0, 0 3

B a ct eri a B a ct er oi d et es S p hi n g o b a ct erii a S p hi n g o b a ct eri al es U n c. B a ct . U n c. B a ct . 3, 7 5 0, 0 3
B a ct eri a C y a n o b a ct eri a C y a n o b a ct eri a S u bs e cti o nI F a mil yI S y n e c h o c o c c us 3, 5 2 0, 0 2
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d o b a ct er al es R h o d o b a ct er a c e a e Ot h er 4, 3 6 0, 0 3
MI S B a ct eri a C y a n o b a ct eri a C y a n o b a ct eri a S u bs e cti o nIII F a mil yI L e pt ol y n g b y a 3, 3 3 0, 0 4
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d o b a ct er al es R h o d o b a ct er a c e a e U n c. B a ct . 4, 4 6 0, 0 2
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a G a m m a pr ot e o b a ct eri a C ell vi bri o n al es S p o n gii b a ct er a c e a e B D 1 _ 7 cl a d e 3, 4 3 0, 0 2
B a ct eri a V err u c o mi cr o bi a O pit ut a e P u ni c ei c o c c al es P u ni c ei c o c c a c e a e L e nti m o n as 4, 0 3 0, 0 2
B a ct eri a V err u c o mi cr o bi a R76_B128 Ot h er Ot h er Ot h er 3, 3 0 0, 0 2
6 e xt B a ct eri a B a ct er oi d et es C yt o p h a gi a C yt o p h a g al es Fl a m m e o vir g a c e a e u n c ult ur e d 3, 5 4 0, 0 3
B a ct eri a Pl a n ct o m y c et es P h y cis p h a er a e P h y cis p h a er al es P h y cis p h a er a c e a e S M1A02 3, 8 9 0, 0 3

B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a P ar v ul ar c ul al es P ar v ul ar c ul a c e a e P ar v ul ar c ul a 3, 3 6 0, 0 3
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d o b a ct er al es R h o d o b a ct er a c e a e T at e y a m ari a 3, 9 6 0, 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a S p hi n g o m o n a d al es Er yt hr o b a ct er a c e a e Er yt hr o b a c t er 3, 8 7 0, 0 3

B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a S p hi n g o m o n a d al es Er yt hr o b a ct er a c e a e Ot h er 3, 6 8 0, 0 2
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a S p hi n g o m o n a d al es S p hi n g o m o n a d a c e a e P ar as p hi n g o p y xis 3, 2 3 0, 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a G a m m a pr ot e o b a ct eri a I n c ert a e S e dis U n k n o w n F a mil y U n c. B a ct . 3, 4 9 0, 0 1

B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a G a m m a pr ot e o b a ct eri a X a nt h o m o n a d al es J T B 2 5 5 m ari n e b e nt hi c gr o u p U n c. B a ct . 3, 6 7 0, 0 1
B a ct eri a V err u c o mi cr o bi a V err u c o mi cr o bi a e V err u c o mi cr o bi al es DE V007 U n c. B a ct . 3, 2 4 0, 0 3

T a bl e D - 6 R es ults of li n e ar di s cri mi n a nt a n al ysi s t est t o i d e ntif y diff er e nti all y a b u n d a nt O T Us f or s a m pli n g sit es
at t h e b ott o m of s e a w at er c ol u m n c o m p aris o ns usi n g L Ef S e ( L o g L D A s c or e > 2; p < 0. 0 5).
Sit e D o m ai n P h yl u m Cl a ss Or d er F a mil y G e n us L D A s c or e P
41p B a ct eri a B a ct er oi d et es C yt o p h a gi a C yt o p h a g al es Fl a m m e o vir g a c e a e - 3, 6 0 0, 0 4
B a ct eri a B a ct er oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Cr y o m or p h a c e a e Cr o ci nit o mi x 3, 1 2 0, 0 3

B a ct eri a B a ct er oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Fl a v o b a ct eri a c e a e Cr o c eit al e a 4, 1 3 0, 0 2
B a ct eri a B a ct er oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Fl a v o b a ct eri a c e a e P ol ari b a ct er 4 3, 8 2 0, 0 3
B a ct eri a B a ct er oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Fl a v o b a ct eri a c e a e T e n a ci b a c ul u m 3, 5 9 0, 0 5

B a ct eri a B a ct er oi d et es S p hi n g o b a ct erii a S p hi n g o b a ct eri al es S a pr os pir a c e a e Ot h er 3, 0 8 0, 0 3
B a ct eri a B a ct er oi d et es S p hi n g o b a ct erii a S p hi n g o b a ct eri al es U n c. B a ct . U n c. B a ct . 3, 5 7 0, 0 2
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a C a ul o b a ct er al es Hy p h o m o na dac ea e u n c ult ur e d 3, 7 6 0, 0 4

B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d o b a ct er al es R h o d o b a ct er a c e a e R u e g eri a 3, 4 3 0, 0 5
B a ct eri a V err u c o mi cr o bi a V err u c o mi cr o bi a e V err u c o mi cr o bi al es R u brit al e a c e a e R u brit al e a 3, 3 9 0, 0 2
Pt 1 5 B a ct eri a B a ct er oi d et es S p hi n g o b a ct erii a S p hi n g o b a ct eri al es S a pr os pir a c e a e L e wi n ell a 3, 7 9 0, 0 2

B a ct eri a C y a n o b a ct eri a C y a n o b a ct eri a S u bs e cti o nIII F a mil yI - 3, 3 9 0, 0 4
B a ct eri a Pl a n ct o m y c et es O M190 U n c. B a ct . U n c. B a ct . U n c. B a ct . 3, 4 4 0, 0 3
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a G a m m a pr ot e o b a ct eri a O c e a n os pirill al es - - 3, 4 0 0, 0 2
Pt 1 2 B a ct eri a B a ct er oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Fl a v o b a ct eri a c e a e M urii c ol a 3, 4 9 0, 0 1

B a ct eri a Pl a n ct o m y c et es Pl a n ct o m y c et a ci a Pl a n ct o m y c et al es Pl a n ct o m y c et a c e a e R h o d o pir ell ul a 3, 6 1 0, 0 2
B a ct eri a P l a n ct o m y c et es Pl a n ct o m y c et a ci a Pl a n ct o m y c et al es Pl a n ct o m y c et a c e a e R u bri pir ell ul a 3, 5 2 0, 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R hiz o bi al es H y p h o mi cr o bi a c e a e Fil o mi cr o bi u m 3, 4 7 0, 0 1

B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R hiz o bi al es R h o d o bi a c e a e M et h yl o c e a ni b a ct er 3, 3 4 0, 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R hiz o bi al es R h o d o bi a c e a e R h o d o bi u m 3, 1 9 0, 0 1
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a D elt a pr ot e o b a ct eri a D es ulf o b a ct er al es D es ulf o b ul b a c e a e U n c. B a ct . 3, 6 3 0, 0 2

B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a G a m m a pr ot e o b a ct eri a Sv a 0 0 7 1 Ot h er Ot h er 3, 2 2 0, 0 1
B a ct eri a V err u c o mi cr o bi a V err u c o mi cr o bi a e V err u c o mi cr o bi al es DE V007 U n c. B a ct . 3, 4 3 0, 0 2
MI S B a ct eri a A ci d o b a ct eri a H ol o p h a g a e S u b gr o u p 1 0 Sv a 0 7 2 5 U n c. B a ct . 3, 2 0 0, 0 2
B a ct eri a A cti n o b a ct eri a A ci di mi cr o b ii a A ci di mi cr o bi al es O M 1 cl a d e U n c. B a ct . 3, 2 2 0, 0 1
B a ct eri a Pl a n ct o m y c et es Pl a n ct o m y c et a ci a Pl a n ct o m y c et al es Pl a n ct o m y c et a c e a e Bl ast o pir ell ul a 3, 9 2 0, 0 3
B a ct eri a Pl a n ct o m y c et es Pl a n ct o m y c et a ci a Pl a n ct o m y c et al es Pl a n ct o m y c et a c e a e Pl a n ct o m y c es 3, 4 9 0, 0 3
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a D elt a pr ot e o b a ct eri a M y x o c o c c al es S a n d ar a ci n a c e a e U n c. B a ct . 3, 3 9 0, 0 2
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a G a m m a pr ot e o b a ct eri a C ell vi bri o n al es H ali e a c e a e O M 6 0 _ N O R 5 _ cl a d e 3, 5 0 0, 0 4
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a G a m m a pr ot e o b a ct eri a I n c ert a e S e dis U n k n o w n F a mil y U n c. B a ct . 3, 7 6 0, 0 1

B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a G a m m a pr ot e o b a ct eri a U n c. B a ct . U n c. B a ct . U n c. B a ct . 3, 1 6 0, 0 2
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a G a m m a pr ot e o b a ct eri a X a nt h o m o n a d al es J T B 2 5 5 m ari n e b e nt hi c gr o u p U n c. B a ct . 3, 0 3 0, 0 3
6 e xt B a ct eri a B a ct er oi d et es Fl a v o b a ct erii a Fl a v o b a ct eri al es Fl a v o b a ct eri a c e a e A q ui b a ct er 3, 7 3 0, 0 3
B a ct eri a Pl a n ct o m y c et es P h y cis p h a er a e P h y cis p h a er al es P h y cis p h a er a c e a e S M1A02 3, 3 3 0, 0 2

B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d o b a ct er al es R h o d o b a ct er a c e a e T at e y a m ari a 3, 4 3 0, 0 3
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a R h o d o b a ct er al es R h o d o b a ct er a c e a e U n c. B a ct . 4, 1 4 0, 0 2
B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a Ri c k ettsi al es - - 3, 4 4 0, 0 4

B a ct eri a Pr ot e o b a ct eri a Al p h a pr ot e o b a ct eri a S p hi n g o m o n a d al es S p hi ng o m o na dac ea e P ar as p hi n g o p y xis 3, 2 6 0, 0 2
A N N E X E E. C O M P L É M E N T S À L’ A R TI C L E 5
E. 1. S u p pl e m e nt ar y fi g ur es
Ti T0 T7 T14 T21 TF
600
chao1
400
200
0
0. 9 5 0
e q uit a bilit y
0. 9 2 5
0. 9 0 0
0. 8 7 5
C o n diti o n
o b s er v e d _ ot u s
500
41p
400
41p CT RL
v al u e
300
41p Cu
200
41p Pb
100
41p Cu+ Pb
shannon
7
6
5
0. 9 9
si m p s o n
0. 9 8
0. 9 7
0. 9 6
0. 9 5
p
Cu
Cu
Cu
Cu
RL
Pb
RL
Pb
Pb
Pb
b
RL
RL
Cu
Pb
b
41
+P
+P
+P
+P
+P
CT
CT
CT
CT
p
p
p
p
Cu
Cu
Cu
Cu
Cu
41
41
41
41
41
41
41
41
41
41
p
p
p
p
41
41
41
41
41
41
41
41
41
C o n diti o n
Fi g ur e E - 1 Al p h a -di v ersit y d es cri pt ors i ncl u di n g c h a o 1, e q uit a bilit y, O bs er v e d O T U, S h a n n o n, Si m ps o n c al c ul at e d fr o m 1 6 S r R N A O T U t a b l e al o n g e ac h c o n diti o n s a m pl e a n d

e a c h s a m pli n g ti m e f or t h e first m es oc os m e x p eri m e nt . U p p er a n d l o w er li n es c orr es p o n d t o t h e first a n d t hir d q u artil e of t h e distri b uti o n of v al u es. T h e m e di a n v al u es ar e
s h o w n wit h h oriz o nt al bl a c k wi d e li n es. O utli ers ar e dis pl a y e d as d ots.
Ti T0 T7 T14 T21 TF
150
chao1
100
0. 9
e q uit a bilit y
0. 8
0. 7
C o n diti o n
150
o b s er v e d _ ot u s
LAZ
125 L AZ CT RL
v al u e
L AZ Cu
100
6 e xt
75 6 e xt C T R L
6 e xt C u
6. 0
shannon
5. 5
5. 0
4. 5
4. 0
0. 9 6
si m p s o n
0. 9 2
0. 8 8
0. 8 4
Z
xt
L A RL
xt C u
Cu
xt C u
Cu
Cu
Cu
6e RL
L A RL
6e RL
L A RL
xt C u
6e RL
L A RL
xt C u
6e RL
L A RL
xt C u
Cu
6e RL
LA
6e
CT
CT
CT
CT
CT
CT
CT
CT
CT
CT
Z
xt
6e Z
xt
6e Z
xt
6e Z
xt
6e Z
xt
Z
Z
LA
LA
LA
LA
LA
6e
C o n diti o n
Fi g ur e E - 2 Al p h a -di v ersit y d es cri pt ors i ncl u di n g c h a o 1, e q uit a bilit y, O bs er v e d O T U, S h a n n o n, Si m ps o n c al c ul at e d fr o m 1 6 S r R N A O T U t a bl e al o n g e ac h c o n diti o n s a m pl e a n d

e a c h s a m pli n g ti m e f or t h e first m es oc os m e x p eri m e nt. U p p er a n d l o w er li n es c orr es p o n d t o t h e first a n d t hir d q u artil e of t h e distri b uti o n of v al u es. T h e m e di a n v al u es ar e
s h o w n wit h h oriz o nt al bl a c k wi d e li n es. O utli ers ar e dis pl a y e d as d ots.
E. 2. S u p pl e m e nt ar y t a bl es
T a bl e E - 1 S a m pl es c h ar a ct eristi cs a n d fi n al c h e c k of D A D A 2 pr o gr ess f or b ot h m es o c os m e x p eri m e nts.
S a m pl e n a m e M es o c os m Tr e at m e nt C o n diti o n Ti m e N o. of N o. of N o. of N o. of a m pl i c o ns St ati sti c al N o.

e x p eri m e nt ra w a m pli c o ns a m pli c o ns aft er r e m o vi n g a n al ysi s Of
a m pli c o ns aft er filt eri n g aft er m er gi n g c hi m er a AS V
I m pr e ci _ 1 _ T m 1 4 A _ 4 1 p ME 1 41p S W 41p A Ti 44959 44423 39190 21623 X 217
I m pr e ci _ 1 _ T m 1 4 B _ 4 1 p ME 1 41p S W 41p B Ti 8795 8706 6047 3662 76
I m pr e ci _ 1 _ T m 1 4 C _ 4 1 p ME 1 41p S W 41p C Ti 199111 196800 182803 76893 X 364
I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 1 A ME 1 4 1 p C T RL 1A T0 357990 353773 334784 122963 X 499

I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 1 B ME 1 4 1 p C T RL 1B T0 451115 445862 417719 160028 X 538
I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 1 C ME 1 4 1 p C T RL 1C T0 110423 109151 99905 51197 X 454
I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 2 A ME 1 41p Cu 2A T0 1019 1007 385 273

I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 2 B ME 1 41p Cu 2B T0 43599 43090 36795 21136 X 296
I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 2 C ME 1 41p Cu 2C T0 19655 19413 16094 11458 X 188
I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 3 A ME 1 41p Pb 3A T0 34347 33988 30344 19204 X 274

I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 3 B ME 1 41p Pb 3B T0 34723 34301 30078 20382 X 265
I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 3 C ME 1 41p Pb 3C T0 15177 15013 12081 8855 X 135
I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 4 A ME 1 41p Cu+Pb 4A T0 26769 26429 23117 14942 X 237

I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 4 B ME 1 41p Cu+Pb 4B T0 35034 34696 29464 18886 X 249
I m pr e ci _ 1 _ T 0 _ 4 C ME 1 41p Cu+Pb 4C T0 45763 45251 41035 24258 X 315
I m pr e ci _ 1 _ T 7 _ 1 A ME 1 4 1 p C T RL 1A T7 8513 8390 7079 4497 X 89
I m pr e ci _ 1 _ T 7 _ 1 B ME 1 4 1 p C T RL 1B T7 34520 34113 31692 16754 X 245
I m pr e ci _ 1 _ T 7 _ 1 C ME 1 4 1 p C T RL 1C T7 8882 8803 7372 5501 X 101
I m pr e ci _ 1 _ T 7 _ 2 A ME 1 41p Cu 2A T7 12252 12122 10206 6212 X 106
I m pr e ci _ 1 _ T 7 _ 2 B ME 1 41p Cu 2B T7 18542 18345 15959 9273 X 176
I m pr e ci _ 1 _ T 7 _ 2 C ME 1 41p Cu 2C T7 23465 23220 21349 11393 X 205
I m pr e ci _ 1 _ T 7 _ 3 B ME 1 41p Pb 3B T7 11700 11564 10086 6077 X 109
I m pr e ci _ 1 _ T 7 _ 3 C ME 1 41p Pb 3C T7 2754 2720 1976 1563
I m pr e ci _ 1 _ T 7 _ 4 A ME 1 41p Cu+Pb 4A T7 3547 3507 2896 2118
I m pr e ci _ 1 _ T 7 _ 4 B ME 1 41p Cu+Pb 4B T7 60601 59996 57298 30676 X 243
I m pr e ci _ 1 _ T 7 _ 4 C ME 1 41p Cu+Pb 4C T7 4817 4773 3975 2708
I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 1 A ME 1 41p CTRL 1A T14 757 745 352 248
I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 1 B ME 1 4 1 p C T RL 1B T14 1883 1867 1188 925
I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 1 C ME 1 4 1 p C T RL 1C T14 1848 1834 1368 1261
I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 2 A ME 1 41p Cu 2A T14 18767 18560 16976 10048 X 167
I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 2 B ME 1 41p Cu 2B T14 2200 2173 1457 1098
I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 2 C ME 1 41p Cu 2C T14 8359 8261 6681 4642 X 125
I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 3 A ME 1 41p Pb 3A T14 29207 28893 25721 14373 X 246
I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 3 B ME 1 41p Pb 3B T14 28366 28028 24982 14628 X 233
I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 3 C ME 1 41p Pb 3C T14 24352 24040 21957 12531 X 241

I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 4 A ME 1 41p Cu+Pb 4A T14 6350 6280 5509 3363
I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 4 B ME 1 41p Cu+Pb 4B T14 29521 29248 27076 14879 X 181
I m pr e ci _ 1 _ T 1 4 _ 4 C ME 1 41p Cu+Pb 4C T14 13373 13223 11958 7215 X 121
I m pr e ci _ 1 _ T 2 1 _ 1 B ME 1 4 1 p C T RL 1B T21 8676 8567 7149 5038
I m pr e ci _ 1 _ T 2 1 _ 1 C ME 1 4 1 p C T RL 1C T21 17761 17297 16156 7680 X 30
I m pr e ci _ 1 _ T 2 1 _ 2 A ME 1 41p Cu 2A T21 14238 13906 12978 6820 X 90
I m pr e ci _ 1 _ T 2 1 _ 2 B ME 1 41p Cu 2B T21 38051 37659 35755 18597 X 190
I m pr e ci _ 1 _ T 2 1 _ 2 C ME 1 41p Cu 2C T21 14928 14762 13782 8038 X 134
I m pr e ci _ 1 _ T 2 1 _ 3 B ME 1 41p Pb 3B T21 22150 21867 20076 10239 X 157
I m pr e ci _ 1 _ T 2 1 _ 3 C ME 1 41p Pb 3C T21 3534 3459 2352 1954
I m pr e ci _ 1 _ T 2 1 _ 4 A ME 1 41p Cu+Pb 4A T21 5006 4947 3229 2599
I m pr e ci _ 1 _ T 2 1 _ 4 B ME 1 41p Cu+Pb 4B TF 15258 15010 14045 6361 X 75
I m pr e ci _ 1 _ T F _ 1 B ME 1 4 1 p C T RL 1B TF 48447 47880 44780 24397 X 314
I m pr e ci _ 1 _ T F _ 1 C ME 1 4 1 p C T RL 1C TF 14138 13948 10685 8033 X 74
I m pr e ci _ 1 _ T F _ 2 A ME 1 41p Cu 2A TF 20833 20596 19235 10700 X 155
I m pr e ci _ 1 _ T F _ 2 B ME 1 41p Cu 2B TF 26064 25690 23865 14413 X 202
I m pr e ci _ 1 _ T F _ 2 C ME 1 41p Cu 2C TF 15827 15636 14432 8725 X 148
I m pr e ci _ 1 _ T F _ 3 A ME 1 41p Pb 3A TF 24353 24058 22088 12371 X 237
I m pr e ci _ 1 _ T F _ 3 B ME 1 41p Pb 3B TF 33403 33092 30597 16700 X 288
I m pr e ci _ 1 _ T F _ 3 C ME 1 41p Pb 3C TF 1457 1439 1194 1012
I m pr e ci _ 1 _ T F _ 4 A ME 1 41p Cu+Pb 4A TF 17836 17648 16310 9395 X 113
I m pr e ci _ 1 _ T F _ 4 B ME 1 41p Cu+Pb 4B TF 28789 28517 26737 14095 X 159
I m pr e ci _ 1 _ T F _ 4 C ME 1 41p Cu+Pb 4C TF 16686 16530 15008 8830 X 121
I m pr e ci _ 2 _ T m1 4 A _ L A Z ME 2 L AZ S W L AZ A Ti 86400 83299 80153 75632 X 139
I m pr e ci _ 2 _ T m 1 4 B _ L A Z ME 2 L AZ S W L AZ B Ti 74137 71448 68879 64910 X 140
I m pr e ci _ 2 _ T m 1 4 C _ L A Z ME 2 L AZ S W L AZ C Ti 92516 89257 85937 80880 X 150
I m pr e ci _ 2 _ T m 1 4 A _ 6 e xt ME 2 6 e xt S W 6 e xt A Ti 80126 77002 73811 70575 X 126
I m pr e ci _ 2 _ T m 1 4 B _ 6 e xt ME 2 6 e xt S W 6 e xt B Ti 50922 48973 46978 44927 X 113
I m pr e ci _ 2 _ T m 1 4 C _ 6 e xt ME 2 6 e xt S W 6 e xt C Ti 94492 90861 87355 83348 X 131
I m pr e ci _ 2 _ T 0 _ 1 A ME 2 L A Z C T RL 1A T0 39341 37885 36427 35133 X 135
I m pr e ci _ 2 _ T 0 _ 1 B ME 2 L A Z C T RL 1B T0 23874 22920 21391 20549 X 102
I m pr e ci _ 2 _ T 0 _ 1 C ME 2 L A Z C T RL 1C T0 30803 29689 27745 26485 X 126
I m pr e ci _ 2 _ T 0 _ 2 A ME 2 L AZ C u 2A T0 29828 28794 27335 26287 X 125
I m pr e ci _ 2 _ T 0 _ 2 B ME 2 L AZ C u 2B T0 46718 45148 43412 41794 X 140
I m pr e ci _2 _ T 0 _ 2 C ME 2 L AZ C u 2C T0 19517 18788 17251 16671 X 95
I m pr e ci _ 2 _ T 0 _ 3 A ME 2 6 e xt C T R L 3A T0 41081 39676 37942 37247 X 125
I m pr e ci _ 2 _ T 0 _ 3 B ME 2 6 e xt C T R L 3B T0 37976 36708 35049 34492 X 121
I m pr e ci _ 2 _ T 0 _ 3 C ME 2 6 e xt C T R L 3C T0 37900 36628 35193 34602 X 124
I m pr e ci _ 2 _ T 0 _ 4 A ME 2 6 e xt C u 4A T0 22443 21631 20295 19875 X 105
I m pr e ci _ 2 _ T 0 _ 4 B ME 2 6 e xt C u 4B T0 43313 41996 40453 39742 X 135
I m pr e ci _ 2 _ T 0 _ 4 C ME 2 6 e xt C u 4C T0 48654 46846 45168 44229 X 138
I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 1 A ME 2 L A Z C T RL 1A T7 34453 33289 31752 30499 X 104
I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 1 B ME 2 L A Z C T RL 1B T7 30182 29185 27861 26871 X 103

I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 1 C ME 2 L A Z C T RL 1C T7 31491 30362 28834 27886 X 98
I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 2 A ME 2 L AZ C u 2A T7 36527 35348 33635 32515 X 96
I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 2 B ME 2 L AZ C u 2B T7 29762 28743 27461 26528 X 92
I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 2 C ME 2 L AZ C u 2C T7 40979 39541 38126 36535 X 107
I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 3 A ME 2 6 e xt C T R L 3A T7 48195 46597 45235 44459 X 130
I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 3 B ME 2 6 e xt C T R L 3B T7 55500 53813 52327 51120 X 125
I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 3 C ME 2 6 e xt C T R L 3C T7 44163 42628 40891 40129 X 133
I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 4 A ME 2 6 e xt C u 4A T7 45592 44160 42501 41764 X 128
I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 4 B ME 2 6 e xt C u 4B T7 62902 60934 59105 58042 X 135
I m pr e ci _ 2 _ T 7 _ 4 C ME 2 6 e xt C u 4C T7 52159 50586 49045 48405 X 129
I m pr e ci _ 2 _ T 1 4 _ 1 A ME 2 L A Z CT RL 1A T14 22422 21633 20374 19571 X 83
I m pr e ci _ 2 _ T 1 4 _ 1 B ME 2 L A Z C T RL 1B T14 53576 51712 49748 48651 X 108
I m pr e ci _ 2 _ T 1 4 _ 1 C ME 2 L A Z C T RL 1C T14 34680 33363 31488 30741 X 90
I m pr e ci _ 2 _ T 1 4 _ 2 A ME 2 L AZ C u 2A T14 79637 77026 75133 70431 X 114
I m pr e ci _ 2 _ T1 4 _ 2 B ME 2 L AZ C u 2B T14 49294 47894 46533 42497 X 93
I m pr e ci _ 2 _ T 1 4 _ 2 C ME 2 L AZ C u 2C T14 56047 54387 52772 47868 X 97
I m pr e ci _ 2 _ T 1 4 _ 3 A ME 2 6 e xt C T R L 3A T14 66566 64612 63062 60802 X 115
I m pr e ci _ 2 _ T 1 4 _ 3 B ME 2 6 e xt C T R L 3B T14 81356 78667 76417 73789 X 143
I m pr e ci _ 2 _ T 1 4 _ 3 C ME 2 6 e xt C T R L 3C T14 53401 51612 49673 48314 X 122
I m pr e ci _ 2 _ T 1 4 _ 4 A ME 2 6 e xt C u 4A T14 68837 66798 64740 62937 X 124
I m pr e ci _ 2 _ T 1 4 _ 4 B ME 2 6 e xt C u 4B T14 38837 37674 36077 35376 X 107
I m pr e ci _ 2 _ T 1 4 _ 4 C ME 2 6 e xt C u 4C T14 42911 41688 39801 39115 X 113
I m pr e ci _ 2 _ T 2 2 _ 1 A ME 2 L A Z C T RL 1A T22 28749 27563 25866 25347 X 81
I m pr e ci _ 2 _ T 2 2 _ 1 B ME 2 L A Z C T RL 1B T22 24493 23591 21760 21064 X 77
I m pr e ci _ 2 _ T 2 2 _ 1 C ME 2 L A Z C T RL 1C T22 121826 117041 113763 110874 X 117
I m pr e ci _ 2 _ T 2 2 _ 2 A ME 2 L AZ C u 2A T22 44883 43364 41105 39486 X 104
I m pr e ci _ 2 _ T 2 2 _ 2 B ME 2 L AZ C u 2B T22 56564 55015 53020 47914 X 75
I m pr e ci _ 2 _ T 2 2 _ 2 C ME 2 L AZ C u 2C T22 66466 64693 63020 56964 X 83
I m pr e ci _ 2 _ T 2 2 _ 3 A ME 2 6 e xt C T R L 3A T22 123637 119614 117214 115332 X 102
I m pr e ci_ 2 _ T 2 2 _ 3 B ME 2 6 e xt C T R L 3B T22 56378 54669 52591 51467 X 99
I m pr e ci _ 2 _ T 2 2 _ 3 C ME 2 6 e xt C T R L 3C T22 49698 48289 46178 45322 X 107
I m pr e ci _ 2 _ T 2 2 _ 4 A ME 2 6 e xt C u 4A T22 64684 62976 60791 59797 X 124
I m pr e ci _ 2 _ T 2 2 _ 4 B ME 2 6 e xt C u 4B T22 129122 125300 121793 119942 X 139
I m pr e ci _ 2 _ T 2 2 _ 4 C ME 2 6 e xt C u 4C T22 194865 189357 185705 181376 X 123
I m pr e ci _ 2 _ T F _ 1 A ME 2 L A Z C T RL 1A TF 63519 61201 59157 57810 X 109
I m pr e ci _ 2 _ T F _ 1 B ME 2 L A Z C T RL 1B TF 64252 61952 59913 58829 X 99
I m pr e ci _ 2 _ T F _ 1 C ME 2 L A Z C T RL 1C TF 30850 29667 28545 28021 X 88
I m pr e ci _ 2 _ T F _ 2 A ME 2 L AZ C u 2A TF 8749 8362 7526 7327 X 56
I m pr e ci _ 2 _ T F _ 2 B ME 2 L AZ C u 2B TF 29521 28621 27718 26524 X 59
I m pr e ci _ 2 _ T F _ 2 C ME 2 L AZ C u 2C TF 45122 43711 42450 39382 X 88
I m pr e ci _ 2 _ T F _ 3 A ME 2 6 e xt C T R L 3A TF 29440 28457 27350 27068 X 84
I m pr e ci _ 2 _ T F _ 3 B ME 2 6 e xt C T R L 3B TF 19108 18455 17476 17217 X 74
I m pr e ci _ 2 _ T F _ 3 C ME 2 6 e xt C T R L 3C TF 26599 25722 24415 24180 X 94

I m pr e ci _ 2 _ T F _ 4 A ME 2 6 e xt C u 4A TF 55137 53539 52003 51563 X 109
I m pr e ci _ 2 _ T F _ 4 B ME 2 6 e xt C u 4B TF 38251 36978 35012 34483 X 121
I m pr e ci _ 2 _ T F _ 4 C ME 2 6 e xt C u 4C TF 48197 46820 45489 44973 X 104

T a bl e E - 2 E n vir o n m e nt al c h ar act eristi cs of s e a w at er s a m pl es of first m es o c os m e x p eri m e nt. T h e v al u es

r e pr es e nt t h e m e a n b et w e e n s a m pli n g r e pli c at es ( n = 3) a n d t h e st a n d ar d d e vi ati o n f or e a c h p ar a m et er, e x c e pt
f or I C P-M S tr ac e m et al m e as ur e m e nts. T w o -w a y a n al ysis of v ari a nc e ( A N O V A) f or e n vir o n m e nt al p ar a m et ers of
s e a w at er a cr oss diff er e nt c o n diti o ns a n d s a m pli n g ti m e.
Ti m e C o n diti o n T e m p er at ur e pH Di ss ol v e d O x y g e n D OC TN T ot al C u T ot al P b T ot al Z n
(° C) - ( %) ( mg C. L - 1) ( mg N. L- 1) ( n M) ( n M) ( n M)
Ti 41p 0. 8 3 ± 0. 0 0 0. 0 4 ± 0. 0 0 4 2. 4 4 0. 1 3 5. 3 4
T0 4 1 p C T RL 1 9 ± 0. 1 0 8. 2 ± 0. 0 1 1 1 0. 5 ± 0. 1 1. 5 3 ± 0. 0 1 0. 1 3 ± 0. 0 0 2 3. 3 7 0. 1 6 1 3. 0
41p Cu 1 9 ± 0. 1 5 8. 2 ± 0. 0 1 1 1 0. 9 ± 0. 5 1. 4 0 ± 0. 0 1 0. 1 3 ± 0. 0 0 1 131 0. 1 5 9. 5 9
41p Pb 1 9 ± 0. 1 0 8. 2 ± 0. 0 2 1 1 0. 9 ± 0. 1 1. 3 8 ± 0. 0 0 0. 0 9 ± 0. 0 0 2 3. 0 4 6. 6 1 0. 4
41p Cu+Pb 2 0 ± 0. 0 0 8. 2 ± 0. 0 1 1 1 1. 0 ± 0. 5 1. 4 0 ± 0. 0 1 0. 1 5 ± 0. 0 0 9 136 6. 7 1 6. 5
T7 4 1 p C T RL 2 0 ± 0. 0 6 8. 2 ± 0. 0 1 1 1 1. 5 ± 0. 1 1. 3 0 ± 0. 0 1 0. 1 0 ± 0. 0 0 5 - - -
41p Cu 2 0 ± 0. 0 6 8. 2 ± 0. 0 0 1 1 1. 4 ± 0. 0 1. 2 6 ± 0. 0 1 0. 1 4 ± 0. 0 0 5 - - -
41p Pb 2 0 ± 0. 1 2 8. 2 ± 0. 0 1 1 1 1. 6 ± 0. 6 1. 2 9 ± 0. 0 1 0. 0 9 ± 0. 0 0 3 - - -
41p Cu+Pb 2 0 ± 0. 1 5 8. 2 ± 0. 0 1 1 1 1. 4 ± 0. 1 1. 2 4 ± 0. 0 1 0. 1 6 ± 0. 0 0 6 - - -
T14 4 1 p C T RL 2 1 ± 0. 0 6 8. 2 ± 0. 0 1 1 1 0. 8 ± 0. 1 1. 3 2 ± 0. 0 1 0. 1 1 ± 0. 0 0 3 - - -
41p Cu 2 1 ± 0. 1 0 8. 2 ± 0. 0 1 1 1 1. 0 ± 0. 0 1. 3 3 ± 0. 0 0 0. 1 7 ± 0. 0 0 8 - - -
41p Pb 2 1 ± 0. 1 7 8. 2 ± 0. 0 0 1 1 0. 9 ± 0. 3 1. 2 9 ± 0. 0 1 0. 1 0 ± 0. 0 0 4 - - -
41p Cu+Pb 2 2 ± 0. 0 6 8. 2 ± 0. 0 0 1 1 0. 7 ± 0. 3 1. 3 0 ± 0. 0 0 0. 1 6 ± 0. 0 0 4 - - -
T21 4 1 p C T RL 2 2 ± 0. 1 0 8. 3 ± 0. 0 0 1 0 9. 5 ± 0. 1 1. 3 0 ± 0. 0 1 0. 1 1 ± 0. 0 0 3 - - -
41p Cu 2 2 ± 0. 1 0 8. 3 ± 0. 0 1 1 0 9. 5 ± 0. 2 1. 3 4 ± 0. 0 0 0. 1 6 ± 0. 0 0 3 - - -
41p Pb 2 2 ± 0. 0 6 8. 3 ± 0. 0 0 1 0 9. 4 ± 0. 1 1. 2 7 ± 0. 0 1 0. 1 1 ± 0. 0 0 3 - - -
41p Cu+Pb 2 2 ± 0. 0 6 8. 2 ± 0. 0 2 1 0 9. 6 ± 0. 2 1. 3 3 ± 0. 0 1 0. 1 6 ± 0. 0 0 5 - - -
TF 4 1 p C T RL 2 0 ± 0. 1 2 8. 2 ± 0. 0 2 1 0 9. 0 ± 0. 5 1. 3 8 ± 0. 0 1 0. 1 1 ± 0. 0 0 1 3. 9 8 0. 2 3 4 1. 1
41p Cu 2 1 ± 0. 1 2 8. 3 ± 0. 0 1 1 0 9. 5 ± 0. 1 1. 3 6 ± 0. 0 1 0. 1 7 ± 0. 0 0 2 148 0. 3 7 1 8. 0
41p Pb 2 1 ± 0. 0 0 8. 3 ± 0. 0 2 1 0 9. 0 ± 0. 2 1. 2 6 ± 0. 0 1 0. 1 1 ± 0. 0 0 1 3. 1 9 7. 0 2 1. 0
41p Cu+Pb 2 1 ± 0. 0 6 8. 3 ± 0. 0 1 1 0 9. 2 ± 0. 2 1. 3 6 ± 0. 0 1 0. 1 6 ± 0. 0 0 7 147 6. 6 8 5. 6
C o n diti o n P 0. 8 7 0 0. 8 2 4 0. 9 7 5 0. 2 4 5 0. 0 0 2 - - -
Ti me P 0. 0 0 1 0. 0 0 2 0. 0 0 2 0. 0 2 5 0. 8 0 9 - - -
T a bl e E - 3 E n vir o n m e nt al c h ar a ct eristi cs of s e a w at er s a m pl es of s e c o n d m es o c os m e x p eri m e nt. T h e v al u es

r e pr es e nt t h e m e a n b et w e e n s a m pli n g r e pli c at es ( n = 3) a n d t h e st a n d ar d d e vi ati on f or e a c h p ar a m et er. T w o -
w a y a n al ysis of v ari a nc e ( A N O V A) f or e n vir o n m e nt al p ar a m et ers of s e a w at er a cr oss diff er e nt c o n diti o ns a n d
s a m pli n g ti m e.
Ti m e C o n diti o n T e m p er at ur e pH Di ss ol v e d O x y g e n D OC TN T ot al C u T ot al P b T ot al Z n
(° C) - ( %) ( mg C. L - 1) ( m g N. L - 1) ( n M) ( n M) ( n M)
Ti L AZ 1 8 ± 0. 0 0 7. 7 ± 0. 0 0 1 0 8 . 5 ± 0. 1 0. 9 5 ± 0. 0 1 0. 0 7 ± 0. 0 0 0 1 5 ± 0. 7 4 0. 7 9 ± 0. 0 5 3 9 ± 5. 2
6 e xt 1 9 ± 0. 0 2 7. 6 ± 0. 0 0 1 2 0 . 0 ± 0. 0 1. 0 0 ± 0. 0 2 0. 0 8 ± 0. 0 0 0 3 6 ± 0. 8 6 2. 3 2 ± 0. 0 6 139 ± 14
T0 L A Z C T RL 1 9 ± 0. 0 6 8. 2 ± 0. 0 1 1 0 3 . 9 ± 0. 0 1. 4 6 ± 0. 0 2 0. 0 8 ± 0. 0 0 0 1 4 ± 1. 5 6. 8 3 ± 0. 7 9 5 7 ± 8. 0
L AZ C u 1 9 ± 0. 2 9 8. 2 ± 0. 0 0 1 0 3 . 7 ± 0. 2 1. 4 6 ± 0. 0 2 0. 1 4 ± 0. 0 0 0 147 ± 19 3. 9 0 ± 0. 5 5 1 1 3 ± 6. 5
6 e xt C T R L 1 9 ± 0. 0 0 8. 2 ± 0. 0 1 1 0 3 . 7 ± 0. 1 1. 4 3 ± 0. 0 2 0. 0 9 ± 0. 0 0 0 3 2 ± 3. 5 3. 1 2 ± 0. 4 8 161 ± 15
6 e xt C u 1 9 ± 0. 0 6 8. 2 ± 0. 0 1 1 0 3 . 7 ± 0. 1 1. 4 4 ± 0. 0 3 0. 1 3 ± 0. 0 0 2 158 ± 12 3. 0 9 ± 0. 5 3 212 ± 19
T7 L A Z C T RL 2 0 ± 0. 1 7 8. 2 ± 0. 0 1 1 0 4 . 8 ± 0. 4 1. 3 4 ± 0. 0 1 0. 1 0 ± 0. 0 0 0 - - -
L AZ C u 2 0 ± 0. 1 5 8. 2 ± 0. 0 0 1 0 4 . 8 ± 0. 3 1. 4 0 ± 0. 0 2 0. 1 6 ± 0. 0 0 0 - - -
6 ex t C T RL 2 0 ± 0. 0 6 8. 2 ± 0. 0 1 1 0 4 . 8 ± 0. 3 1. 3 9 ± 0. 0 2 0. 1 0 ± 0. 0 0 0 - - -
6 e xt C u 2 0 ± 0. 1 0 8. 2 ± 0. 0 1 1 0 4 . 5 ± 0. 1 1. 3 7 ± 0. 0 3 0. 1 3 ± 0. 0 0 3 - - -
T14 L A Z C T RL 2 1 ± 0. 1 5 8. 3 ± 0. 0 0 1 0 4 . 9 ± 0. 4 1. 2 8 ± 0. 0 1 0. 0 9 ± 0. 0 0 0 - - -
L AZ C u 2 1 ± 0. 2 5 8. 3 ± 0. 0 0 1 0 4 . 6 ± 0. 4 1. 4 2 ± 0. 0 2 0. 1 7 ± 0. 0 0 0 - - -
6 e xt C T R L 2 1 ± 0. 0 6 8. 3 ± 0. 0 1 1 0 5 . 0 ± 0. 4 1. 3 7 ± 0. 0 2 0. 1 0 ± 0. 0 0 0 - - -
6 e xt C u 2 1 ± 0. 1 5 8. 3 ± 0. 0 1 1 0 4 . 9 ± 0. 2 1. 2 9 ± 0. 0 2 0. 1 4 ± 0. 0 0 4 - - -
T21 L A Z C T RL 2 2 ± 0. 0 6 8. 3 ± 0. 0 1 1 0 4 . 6 ± 0. 6 1. 2 3 ± 0. 0 2 0. 0 9 ± 0. 0 0 0 - - -
L AZ C u 2 2 ± 0. 2 5 8. 3 ± 0. 0 1 1 0 4 . 0 ± 0. 4 1. 3 9 ± 0. 0 1 0. 1 8 ± 0. 0 0 0 - - -
6 e xt C T R L 2 2 ± 0. 1 2 8. 3 ± 0. 0 1 1 0 4 . 4 ± 0. 4 1. 3 0 ± 0. 0 2 0. 1 1 ± 0. 0 0 0 - - -
6 e xt C u 2 3 ± 0. 0 6 8. 3 ± 0. 0 1 1 0 4 . 2 ± 0. 2 1. 2 0 ± 0. 0 1 0. 1 4 ± 0. 0 0 2 - - -
TF L A Z C T RL 2 3 ± 0. 0 0 8. 3 ± 0. 0 2 1 0 2 . 8 ± 0. 3 1. 2 0 ± 0. 0 1 0. 0 9 ± 0. 0 0 0 1 8 ± 0. 4 2 5. 4 2 ± 0. 4 2 6 0 ± 1. 8
L AZ C u 2 3 ± 0. 0 0 8. 3 ± 0. 0 1 1 0 2 . 7 ± 0. 3 1. 3 8 ± 0. 0 3 0. 1 8 ± 0. 0 0 0 164 ± 19 4. 7 6 ± 0. 4 1 119 ± 10
6 e xt C T R L 2 3 ± 0. 0 6 8. 3 ± 0. 0 1 1 0 2 . 5 ± 0. 3 1. 3 4 ± 0. 0 2 0. 1 2 ± 0. 0 0 0 4 5 ± 5. 0 6. 1 1 ± 0. 7 0 233 ± 21
6 e xt C u 2 3 ± 0. 0 6 8. 3 ± 0. 0 0 1 0 2 . 1 ± 0. 1 1. 1 7 ± 0. 0 2 0. 1 4 ± 0. 0 0 5 149 ± 11 1 1 . 1 ± 1. 5 8 301 ± 25
C o n diti o n P 0. 5 4 3 0. 3 2 3 0. 3 1 8 0. 0 8 0. 0 0 2 - - -
Ti m e P 0. 0 0 2 0. 0 0 7 0. 0 0 6 0. 0 4 8 0. 8 3 5 - - -
T a bl e E - 4 Gl o b al ( A) a n d p air wis e ( B) per m ut ati o n al m ulti v ari at e a n al ysis of v ari a nc e ( P E R M A N O V A) e x a mi ni n g

t h e eff e cts of t h e f a ct ors “C o n diti o n ” a n d “ Ti m e ” o n t h e pr o k ar y oti c c o m m u niti es of t h e first m es o c os m
e x p eri m e nt . K e y t o a b br e vi ati o ns a n d c ol u m n h e a di n gs: D.f, d e gr e es of fr e e d o m; M S, m e a n s q u ar e; F, F r ati o;
R 2, c o effi ci e nt of d et er mi n ati o n; P, p -v al u e. Pr o b a biliti es ar e m ar k e d as f oll o ws ‘ * * *’ p < 0. 0 0 1; ‘ * *’ p < 0. 0 1; ‘ *’
p < 0. 0 5.
T a x o n o mi c r a n k S o ur c e of v ari ati o n D.f MS F R2 P Si g nifi a n c e
P h yl u m C o n diti o n 4 0. 0 7 1 0 5 6. 7 9 0 1 0. 1 9 2 2 5 0. 0 0 1 ***
Ti m e 3 0. 0 9 5 1 3 1 2. 1 2 0 9 0. 2 5 7 3 8 0. 0 0 1 ***
C o n diti o n: Ti m e 9 0. 1 5 3 7 1 6. 5 2 8 5 0. 4 1 5 8 9 0. 0 0 1 ***
R esi d u al s 19 0. 0 4 9 7 0 0. 1 3 4 4 9
Cl ass C o n diti o n 4 0. 2 3 7 1 4 6. 4 5 1 8 0. 2 4 0 6 6 0. 0 0 1 ***
Ti m e 4 0. 1 5 8 8 5 4. 3 2 1 7 0. 1 6 1 2 1 0. 0 0 1 ***
C o n diti o n: Ti m e 10 0. 3 6 8 8 5 4. 0 1 3 9 0. 3 7 4 3 2 0. 0 0 1 ***
R esi d u al s 24 0. 2 2 0 5 4 0. 2 2 3 8 1
Or d er C o n diti o n 4 2. 3 0 6 4 3 2. 8 6 3 0. 4 1 3 1 2 0. 0 0 1 ***
Ti m e 4 1. 9 3 4 2 2 7. 5 5 8 0. 3 4 6 4 4 0. 0 0 1 ***
C o n diti o n: Ti m e 10 0. 9 2 1 3 5. 2 5 1 0. 1 6 5 0 1 0. 0 0 1 ***
R esi d u al s 24 0. 4 2 1 1 0. 0 7 5 4 3
F a mil y C o n diti o n 4 2. 3 4 0 0 3 1. 5 4 7 3 0. 4 0 9 1 1 0. 0 0 1 ***
Ti m e 4 1. 9 6 4 5 2 6. 4 8 4 7 0. 3 4 3 4 6 0. 0 0 1 ***
C o n diti o n: Ti m e 10 0. 9 7 0 1 5. 2 3 1 8 0. 1 6 9 6 2 0. 0 0 1 ***
R esi d u al s 24 0. 4 4 5 0 0. 0 7 7 8 1
G e n us C o n diti o n 4 2. 3 3 3 9 2 7. 1 9 5 0. 3 9 8 1 4 0. 0 0 1 ***
Ti m e 4 2. 0 5 0 8 2 3. 8 9 7 0. 3 4 9 8 4 0. 0 0 1 ***
C o n diti o n: Ti m e 10 0. 9 6 2 5 4. 4 8 6 0. 1 6 4 1 9 0. 0 0 1 ***
R esi d u al s 24 0. 5 1 4 9 0. 0 8 7 8 4
P ari wi s e P E R M A N O V A
S a m pli n g ti m e Ti T0 T7 T14 T21
T0 0. 0 1 5 0 - - - -
T7 0. 0 1 8 7 0. 0 0 3 7 - - -
T14 0. 0 1 8 7 0. 0 0 3 7 0. 1 8 0 0 - -
T21 0. 0 4 8 0 0. 0 0 3 7 0.0300 0. 3 0 3 5 -
TF 0. 0 1 5 0 0. 0 0 3 7 0. 0 8 7 3 0. 7 8 8 0 0. 5 1 8 6
C o n diti o n 41p 4 1 p _ C T RL 41p_Cu 41p_P b
4 1 p _ C T RL 0. 0 4 8 6 - - -
41p_Cu 0. 0 1 0 0 0. 0 0 6 7 - -
41p_P b 0. 0 0 6 7 0. 1 8 3 3 0. 0 0 6 7 -
41p_Cu_P b 0. 1 0 8 7 0. 0 1 0 0 0. 2 8 4 0 0. 0 0 7 5
T a bl e E - 5 SI M P E R a n al ysis of t a x o n o mi c gr o u ps ( f a mil y l e v el) dri vi n g Br a y C urtis dissi mil arit y t o r a n k t h e p er c e nt

c o ntri b uti o n of i n di vi d u al pr o k ar y oti c f a mili es b et w e e n c o n diti o n diff er e nc es of t h e first m es o c os m e x p eri m e nt
wit h a 9 0 % c ut off . T h e c ut -off f o r l o w c o ntri b uti o n w as s et at a c u m ul ati v e c o ntri b uti o n of 9 0 %. P, p-v al u e.
Pr o b a biliti es ar e m ar k e d as f oll o ws ‘ * * *’ p < 0. 0 0 1; ‘ * *’ p < 0. 0 1; ‘ *’ p < 0. 0 5.
Ti m e F a mil y C o ntri b uti o n ( %) C u m ul ati v e ( %) P Si g nifi a n c e
T0 4 1 p C T RL vs 4 1 p C u
G a m m a pr ot e o b a ct er i a; C ell vi bri o n al es; H ali e a c e a e 1. 9 ± 0 .7 0 48 0. 0 1 1 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e 1. 2 ± 0 .5 4 66 0. 0 3 3 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; P ar v ul ar c ul al es; P ar v ul ar c ul a c e a e 0. 4 4 ± 0 .0 5 88 0. 0 0 8 **
4 1 p C T RL vs 4 1 p P b
Al p h a pr ot e o b a ct e ri a; S A R 1 1 cl a d e; S urf a c e 1 2. 1 ± 1 . 6 34 0. 0 2 1 *
4 1 p C T RL vs 4 1 p C u P b
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; C ell vi bri o n al es; C ell vi bri o n a c e a e 0. 6 5 ± 0 .1 9 72 0. 0 1 3 *
4 1 p C u vs 4 1 p P b
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e 1. 6 ± 0 .7 4 29 0. 0 2 6 *
4 1 p C u vs 4 1 p C u P b
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; C ell vi bri o n al es; C ell vi bri o n a c e a e 0. 6 3 ± 0 .1 9 80 0. 0 3 7 *
4 1 p P b vs 4 1 p C u P b
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; C ell vi bri o n al es; C ell vi bri o n a c e a e 0. 7 3 ± 0 .2 7 48 0. 0 0 2 **
T7 4 1 p C T RL vs 4 1 p C u
Fl a v o b a ct eri i a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e 8. 7 ± 1 . 8 20 0. 0 0 7 **
None - - - -
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e 2 0 ± 0 .6 8 35 0. 0 0 5 **
4 1 p C u vs 4 1 p P b
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R hi z o bi al es; R h o d o bi a c e a e 1 2 ± 0 .5 2 21 0. 0 1 **
C y a n o b a ct eri a; S u bs e cti o nI; F a mil yI 1 1 ± 0 .6 3 40 0. 0 0 7 **

4 1 p C u vs 4 1 p C u P b
Ot h er s 5. 6 ± 1 . 5 65 0. 0 3 8 *
4 1 p P b vs 4 1 p C u P b
Ot h er s 7. 4 77 0. 0 3 8 *
T14 4 1 p C u vs 4 1 p P b
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e 8. 4 ± 0 .5 7 48 0. 0 4 *
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; C ell vi bri o n al es; H ali e a c e a e 5. 3 ± 1 . 8 58 0. 0 2 4 *

Ot h er s 4. 7 ± 0 .8 3 66 0. 0 2 3 *
4 1 p C u vs 4 1 p C u P b
None - - - -
4 1 p P b vs 4 1 p C u P b
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a c t er al es; H y p h o m o n a d a c e a e 17 ± 3.4 29 0. 0 0 4 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e 9. 9 ± 2 . 4 46 0. 0 2 5 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S A R 1 1 cl a d e; S urf a c e 1 4. 0 ± 0 .5 9 73 0. 0 1 9 *
C y a n o b a ct eri a; S u bs e cti o nI; F a mil yI 3. 7 ± 0 .6 6 86 0. 0 4 3 *
T21 4 1 p C u vs 4 1 p P b
None - - - -
4 1 p C u vs 4 1 p C u P b
None - - - -
4 1 p P b vs 4 1 p C u P b
None - - - -
TF 4 1 p C T RL vs 4 1 p C u
Ot h er s 8. 4 ± 0 .9 3 33 0. 0 0 1 ***
C y a n o b a ct eri a; S u bs e cti o nI; F a mil yI 7. 9 ± 2 . 4 59 0. 0 0 7 **
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; Alt er o m o n a d al e s; Alt er o m o n a d a c e a e 3. 3 ± 1 . 2 45 0. 0 3 2 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e 17 ± 4.1 25 0. 0 0 6 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e 9. 0 ± 2 . 2 38 0. 0 1 2 *
Ot h er s 8. 0 ± 0 .9 8 63 0. 0 0 8 **
C y a n o b a ct eri a; S u bs e cti o nI; F a mil yI 7. 9 ± 2 . 4 74 0. 0 0 6 **
4 1 p C u vs 4 1 p P b
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e 9. 9 ± 0 .6 4 35 0. 0 0 8 **
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; C ell vi bri o n al es; H ali e a c e a e 4. 8 ± 1 . 6 66 0. 0 4 3 *
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; Alt er o m o n a d al e s; Alt er o m o n a d a c e a e 3. 8 ± 1 . 1 86 0. 0 0 2 **
4 1 p C u vs 4 1 p C u P b
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; C ell vi bri o n al es; H ali e a c e a e 5. 8 ± 1 . 5 27 0. 0 0 3 **
4 1 p P b vs 4 1 p C u P b
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e 17 ± 4.0 27 0. 0 1 1 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e 1 0 ± 0 .6 7 43 0. 0 0 2 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e 8. 3 ± 2 . 2 55 0. 0 2 6 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S A R 1 1 cl a d e; S urf a c e 1 3. 0 ± 0 .7 6 83 0. 0 2 3 *
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; Alt er o m o n a d al e s; Alt er o m o n a d a c e a e 2. 9 ± 1 . 4 88 0. 0 3 8 *

T a bl e E - 6 SI M P E R a n al ysis of t a x o n o mi c gr o u ps ( g e n us l e v el) dri vi n g Br a y C urtis dissi mil arit y t o r a n k t h e p er c e nt c o ntri b uti o n of i n di vi du al pr o k ar y oti c f a mili es b et w e e n
c o n diti o n diff er e n c es of t h e first m es o c os m e x p eri m e nt wit h a 9 0 % c ut off . T h e c ut - off f or l o w c o ntri b uti o n w as s et at a c u m ul ati v e c o ntri b uti o n of 9 0 %. P, p-v al u e. Pr o b a biliti es
ar e m ar k e d as f oll o ws ‘ * * *’ p < 0. 0 0 1; ‘ * *’ p < 0 . 0 1; ‘ *’ p < 0. 0 5.
C o n diti o n G e n us C o ntri b uti o n ( %) C u m ul ati v e ( %) P Si g nifi a n c e
4 1 p C T RL vs 4 1 p C u C y a n o b a ct eri a; S u bs e cti o nI; F a mil yI; S y n e c h o c o c c us 7. 9 ± 2. 4 13 0. 0 0 5 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e; M ari c a uli s 1. 3 ± 0. 6 77 0. 0 1 3 *

G a m m a pr ot e o b a ct eri a; T hi otri c h al es; C H A B XI 2 7; Ot h er 1. 2 ± 0. 6 82 0. 0 1 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e; H y p h o m o n as 1. 1 ± 0. 1 85 0. 0 4 1 *
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Cr y o m or p h a c e a e; Ot h er 0. 9 ± 0. 3 88 0. 0 1 9 *
4 1 p C T RL vs 4 1 p P b Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S p hi n g o m o n a d al es; Er yt hr o b a ct er a c e a e; Er yt hr o b a ct er 1. 2 ± 0. 6 47 0. 0 2 7 *
4 1 p C T RL vs 4 1 p C u P b Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e; Hir s c hi a 9. 0 ± 1. 3 13 0. 0 0 8 **
C y a n o b a ct eri a; S u bs e cti o nI; F a mil yI; S y n e c h o c o c c us 7. 9 ± 2. 4 24 0. 0 0 7 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e; N S 5 m ari n e gr o u p 7. 9 ± 2. 0 35 0. 0 1 1 *

Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e; Ot h er 6. 2 ± 3. 6 54 0. 0 2 9 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S A R 1 1 cl a d e; S urf a c e 1; C a n di d at us P el a gi b a ct er 2. 4 ± 1. 6 72 0. 0 4 8 *
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; T hi otri c h al es; C H A B XI 2 7; Ot h er 1. 4 ± 0. 7 78 0. 0 0 3 **

Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Cr y o m or p h a c e a e; Ot h er 0. 9 ± 0. 3 89 0. 0 1 7 *
4 1 p C u vs 4 1 p P b Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er a l es; R h o d o b a ct er a c e a e; Lit ori mi cr o bi u m; 6. 1 ± 0. 6 32 0. 0 0 9 **
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; C ell vi bri o n al es; H ali e a c e a e; O M 6 0; N O R 5 cl a d e 4. 8 ± 1. 6 48 0. 0 3 2 *

Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R hi z o bi al es; R h o d o bi a c e a e; R h o d o bi u m 2. 8 ± 2. 7 59 0. 0 3 6 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; S ali ni h a bit a ns 2. 2 ± 0. 3 67 0. 0 3 3 *
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; Alt er o m o n a d al e s; Alt er o m o n a d a c e a e; Gl a ci e c ol a 2. 2 ± 0. 2 70 0. 0 0 8 **

G a m m a pr ot e o b a ct eri a; Alt er o m o n a d al e s; Alt er o m o n a d a c e a e; Alt er o m o n as 1. 6 ± 1. 1 79 0. 0 4 5 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; Ot h er 1. 6 ± 1. 0 82 0. 0 3 6 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d os pirill al es; R h o d os pirill a c e a e; Ot h er 1. 5 ± 0. 2 84 0. 0 3 1 *

Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e; H y p h o m o n as 1. 1 ± 0. 1 86 0. 0 2 8 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S p hi n g o m o n a d al es; Er yt hr o b a ct er a c e a e; Er yt hr o b a ct er 1. 1 ± 0. 2 87 0. 0 3 4 *
4 1 p C u vs 4 1 p C u P b G a m m a pr ot e o b a ct eri a; C ell vi bri o n al es; H ali e a c e a e; O M 6 0; N O R 5 cl a d e 5. 8 ± 1. 5 23 0. 0 0 1 **
4 1 p P b vs 4 1 p C u P b Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e; Hir s c hi a 9. 0 ± 0. 6 13 0. 0 0 9 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e; N S 5 m ari n e gr o u p 7. 2 ± 2. 0 23 0. 0 3 4 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e; Ot h er 6. 3 ± 3. 7 43 0. 0 2 3 *
Al p h a pr ot e o b a ct er i a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; Lit ori mi cr o bi u m; 6. 3 ± 0. 7 52 0. 0 0 1 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R hi z o bi al es; R h o d o bi a c e a e; R h o d o bi u m 2. 9 ± 2. 7 62 0. 0 3 5 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S A R 1 1 cl a d e; S urf a c e 1; C a n di d at us P el a gi b a ct er 2. 5 ± 0. 7 65 0. 0 4 7 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; S ali ni h a bit a ns 2. 4 ± 0. 2 69 0. 0 2 2 *
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; Alt er o m o n a d al e s; Alt er o m o n a d a c e a e; Gl a ci e c ol a 2. 3 ± 0. 1 72 0. 0 0 7 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; Ot h er 1. 7 ± 1. 0 78 0. 0 2 7 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d os pirill al es; R h o d os pirill a c e a e; Ot h er 1. 5 ± 0. 2 82 0. 0 3 5 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S A R 1 1 cl a d e; S urf a c e 2; Ot h er 1. 2 ± 0. 4 84 0. 0 0 2 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S p hi n g o m o n a d al es; Er yt hr o b a ct er a c e a e; Er yt hr o b a ct er 1. 1 ± 0. 3 87 0. 0 3 4 *
T a bl e E - 7 Gl o b al ( A) a n d p air wis e ( B) per m ut ati o n al m ulti v ari at e a n al ysis of v ari a nc e ( P E R M A N O V A) e x a mi ni n g

t h e eff e cts of t h e f a ct ors “C o n diti o n ” a n d “ Ti m e ” o n t h e pr o k ar y oti c c o m m u niti es of c o ntr ol a n d C u -tr e at e d
c o n diti o ns fr o m b ot h m es oc os m e x p eri m e nts . K e y t o a b br e vi ati o ns a n d c ol u m n h e a di n gs: D.f, d e gr e es of
fr e e d o m; M S, m e a n s q u ar e; F, F r ati o; R 2, c o effi ci e nt of d et er mi n ati o n; P, p-v al u e. Pr o b a biliti es ar e m ar k e d as
f oll o ws ‘ * * *’ p < 0. 0 0 1; ‘ * *’ p < 0. 0 1; ‘ *’ p <0. 0 5.
T a x o n o mi c r a n k S o ur c e of v ari ati o n D.f MS F R2 P Si g nifi a n c e

P h yl u m C o n diti o n 8 0. 9 2 3 1 8 5 5. 6 3 3 0. 6 4 6 1 9 0. 0 0 1 ***
Ti m e 4 0. 0 6 1 6 4 7. 4 2 9 0. 0 4 3 1 5 0. 0 0 1 ***
C o n diti o n: Ti m e 18 0. 3 2 3 5 2 8. 6 6 5 0. 2 2 6 4 5 0. 0 0 1 ***
R esi d u als 58 0. 1 2 0 3 1 0. 0 8 4 2 1
Cl ass C o n diti o n 8 1. 3 2 2 6 7 2 8. 2 2 7 8 0. 4 7 0 8 3 0. 0 0 1 ***
Ti m e 4 0. 5 1 0 8 7 2 1. 8 0 5 4 0. 1 8 1 8 5 0. 0 0 1 ***
C o n diti o n: Ti m e 18 0. 6 3 6 0 0 6. 0 3 2 5 0. 2 2 6 3 9 0. 0 0 1 ***
R esi d u als 58 0. 3 3 9 7 1 0. 1 2 0 9 3
Or d er C o n diti o n 8 6. 3 4 3 0 6 2. 4 3 0 0. 5 9 4 4 5 0. 0 0 1 ***
Ti m e 4 1. 8 2 5 1 3 5. 9 2 6 0. 1 7 1 0 4 0. 0 0 1 ***
C o n diti o n: Ti m e 18 1. 7 6 5 6 7. 7 2 3 0. 1 6 5 4 7 0. 0 0 1 ***
R esi d u als 58 0. 7 3 6 6 0. 0 6 9 0 3
F a mil y C o n diti o n 8 6. 6 6 3 4 6 3. 9 1 0 0. 5 8 4 3 0 0. 0 0 1 ***
Ti m e 4 1. 8 1 0 0 3 4. 7 1 9 0. 1 5 8 7 1 0. 0 0 1 ***
C o n diti o n: Ti m e 18 2. 1 7 4 8 9. 2 7 1 0. 1 9 0 7 0 0. 0 0 1 ***
R esi d u als 58 0. 7 5 5 9 0. 0 6 6 2 8
G e n us C o n diti o n 8 8. 9 9 5 2 6 3. 7 4 6 0. 6 0 0 0 1 0. 0 0 1 ***
Ti m e 4 2. 2 7 0 4 3 2. 1 7 9 0. 1 5 1 4 4 0. 0 0 1 ***
C o n diti o n: Ti m e 18 2. 7 0 3 2 8. 5 1 4 0. 1 8 0 3 1 0. 0 0 1 ***
R esi d u als 58 1. 0 2 3 0 0. 0 6 8 2 4
P air wis e P E R M A N O V A
S a m pli n g ti m e Ti T0 T7 T14 T21
T0 0. 0 3 0 0 - - - -
T7 0. 0 0 2 1 0. 0 2 1 0 - - -
T14 0. 0 0 2 1 0. 0 0 2 1 0. 0 6 1 2 - -
T21 0. 0 0 2 1 0. 0 0 2 1 0. 0 0 3 7 0. 3 4 0 0 -
TF 0. 0 0 2 1 0. 0 0 2 1 0. 0 0 6 7 0. 1 8 1 2 0. 3 4 0 0
C o n diti o n 41p 4 1 p _ C T RL 41p_Cu L AZ L AZ _ CT RL L AZ_ Cu 6 e xt 6 e xt _ C T R L
4 1 p _ C T RL 0. 1 0 0 0 - - - - - - -
41p_Cu 0. 0 0 5 3 0. 0 0 1 8 - - - - - -
L AZ 0. 0 3 2 2 0. 0 0 8 9 0. 0 0 3 6 - - - - -
L AZ _ CT RL 0. 0 0 2 0 0. 0 0 0 3 0. 0 0 0 3 0. 0 0 2 0 - - - -
L AZ_ Cu 0. 0 0 1 8 0. 0 0 0 3 0. 0 0 0 3 0. 0 0 2 0 0. 0 0 0 3 - - -
6 e xt 0. 0 3 2 2 0. 0 0 7 6 0. 0 0 3 7 0. 1 0 0 0 0. 0 0 2 0 0. 0 0 2 5 - -
6 e xt _ C T R L 0. 0 0 1 9 0. 0 0 0 3 0. 0 0 0 3 0. 0 0 2 0 0. 0 0 2 0 0. 0 0 0 3 0. 0 0 2 0 -
6 e xt _ C u 0. 0 0 2 0 0. 0 0 0 3 0. 0 0 0 3 0. 0 0 2 0 0. 0 0 0 3 0. 0 0 0 3 0. 0 0 2 0 0. 0 5 0 1
T a bl e E - 8 SI M P E R a n al ysis of t a x o n o mi c gr o u ps ( f a mil y l e v el) dri vi n g Br a y C urtis dissi mil arit y t o r a n k t h e p er c e nt

c o ntri b uti o n of i n di vi d u al pr o k ar y oti c f a mili es b et w e e n c o ntr ol a n d C u -tr e at e d c o n diti o n diff er e nc es of b ot h
m es o c os m e x p eri m e nt wit h a 9 0 % c ut off . T h e c ut -off f or l o w c o ntri b uti o n w as s et at a c u m ul ati v e c o ntri b uti o n
of 9 0 %. P, p -v al u e. Pr o b a biliti es ar e m ar k e d as f o ll o ws ‘ * * *’ p < 0. 0 0 1; ‘ * *’ p < 0. 0 1; ‘ *’ p < 0. 0 5.
Ti m e F a mil y C o ntri b uti o n ( %) C u m u lati v e ( %) P Si g nifi a n c e
Ti 4 1 p vs L A Z
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e 8. 8 ± 2. 0 25 0. 0 0 2 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S A R 1 1 cl a d e; S urf a c e 1 8. 5 ± 2 . 8 50 0. 0 1 7 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e 6. 1 ± 0. 9 4 68 0. 0 1 7 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S A R 1 1 cl a d e; S urf a c e 2 2 . 8 ± 0. 4 9 76 0. 0 1 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e 1. 3 ± 1. 7 79 0. 0 0 8 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Cr y o m or p h a c e a e 0. 7 9 ± 0. 4 9 88 0. 0 0 5 **
4 1 p v s 6 e xt
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S A R 1 1 cl a d e; S urf a c e 1 9. 6 ± 2 . 8 26 0. 0 0 5 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e 7. 1 ± 0. 6 4 45 0. 0 0 4 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; F l a v o b a ct eri a c e a e 6. 7 ± 1 . 8 63 0. 0 4 3 *
Ot h er s 3. 3 ± 1. 5 72 0. 0 1 4 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; S A R 1 1 cl a d e; S urf a c e 2 2. 8 ± 0. 4 3 80 0. 0 1 4 *
C y a n o b a ct eri a; S u bs e cti o nI; F a mil yI 1. 6 ± 0. 5 7 84 0. 0 0 2 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R hi z o bi al es; R h o d o bi a c e a e 0. 7 5 ± 0. 8 4 90 0. 0 2 2 *
L A Z v s 6 e xt
None - - - -
T0 4 1 p C T RL vs 4 1 p C u
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e 1 . 2 ± 0. 5 4 66 0. 0 0 2 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; P ar v ul ar c ul al es; P ar v ul ar c ul a c e a e 0. 4 4 ± 0. 0 5 88 0. 0 0 7 **
L A Z C T RL vs L A Z C u
None - - - -
6 e xt C T R L v s 6 e xt C u
None - - - -
T7 4 1 p C T RL vs 4 1 p C u
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e 8 . 7 ± 1. 8 20 0. 0 0 2 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e 7 . 8 ± 3. 5 37 0. 0 0 2 **
Al p h a pr ot e o b a c t eri a; R hi z o bi al es; R h o d o bi a c e a e 5 . 7 ± 1. 1 50 0. 0 0 1 **
C y a n o b a ct eri a; S u bs e cti o nI; F a mil yI 4. 7 ± 1. 1 61 0. 0 0 3 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; Ri c k ettsi al es; S A R 1 1 6 cl a d e 2 . 1 ± 0. 3 9 75 0. 0 0 3 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e 6.8 ±1.1 36 0. 0 2 7 *
T14 L A Z C T RL vs L A Z C u
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e 15 ± 2.4 30 0. 0 0 2 **

Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R hi z o bi al es; R h o d o bi a c e a e 5. 3 ± 1 . 4 57 0. 0 0 2 **
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; C ell vi bri o n al es; C ell vi bri o n a c e a e 1. 6 ± 0. 4 1 87 0. 0 2 9 *
Ot h er s 3. 0 ± 1. 7 80 0. 0 4 7 *
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e 12 ± 2.9 36 0. 0 1 1 *
T21 L A Z C T RL vs L A Z C u
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es ; H y p h o m o n a d a c e a e 1 5 ± 2. 7 27 0. 0 2 2 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R hi z o bi al es; R h o d o bi a c e a e 1 3 ± 3. 0 51 0. 0 0 2 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Cr y o m or p h a c e a e 8.1 ±2.6 65 0. 0 0 2 **
None - - - -
TF 4 1 p C T RL vs 4 1 p C u
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e 1 2 ± 2. 3 19 0. 0 2 6 *
Ot h er s 8. 4 ± 0. 9 3 33 0. 0 0 6 **
C y a n o b a ct eri a; S u bs e cti o nI; F a mil yI 7. 9 ± 2. 4 59 0. 0 0 9 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; P ar v ul ar c ul al es; P ar v ul ar c ul a c e a e 7 . 5 ± 2. 5 71 0. 0 5 *
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Cr y o m or p h a c e a e 7. 0 ± 2 . 9 63 0. 0 0 1 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R hi z o bi al es; R h o d o bi a c e a e 2. 6 ± 1 . 7 81 0. 0 0 6 **
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; Alt er o m o n a d al e s; Alt er o m o n a d a c e a e 2. 3 ± 0. 5 3 87 0. 0 4 8 *
None - - - -
T a bl e E - 9 SI M P E R a n al ysi s of t a x o n o mi c gr o u ps ( g e n us l e v el) dri vi n g Br a y C urtis dissi mil arit y t o r a n k t h e p er c e nt

c o ntri b uti o n of i n di vi d u al pr o k ar y oti c f a mili es b et w e e n c o ntr ol a n d C u -tr e at e d c o n diti o n diff er e nc es of b ot h
m es o c os m e x p eri m e nt wit h a 9 0 % c ut off . T h e c ut -off f or l o w c o ntri b uti o n w as s et at a c u m ul ati v e c o ntri b uti o n
of 9 0 %. P, p -v al u e. Pr o b a biliti es ar e m ar k e d as f oll o ws ‘ * * *’ p < 0. 0 0 1; ‘ * *’ p < 0. 0 1; ‘ *’ p < 0. 0 5.
C o n diti o n G e n us C o ntri b uti o n ( %) C u m ul ati v e ( %) P Si g nifi a n c e
4 1 p C T RL vs 4 1 p C u C y a n o b a ct eri a; S u bs e cti o nI; F a mil yI; S y n e c h o c o c c us 7. 9 ± 2. 4 13 0. 0 0 8 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; P ar v ul ar c ul al es; P ar v ul ar c ul a c e a e; P ar v ul ar c ul a 7 . 5 ± 2. 5 25 0. 0 4 8 *
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a c t eri a c e a e; N S 5 m ari n e gr o u p 6. 2 ± 2. 0 46 0. 0 0 8 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; Lit ori mi cr o bi u m 5. 0 ± 0. 1 6 54 0. 0 0 6 **
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; T hi otri c h al es; C H A B; XI; 2 7; Ot h er 1. 2 ± 0. 6 1 82 0. 0 1 2 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e; H y p h o m o n as 1 . 1 ± 0. 1 1 85 0. 0 0 5 *
L A Z C T RL vs L A Z C u Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; S ali ni h a bit a ns 12 ± 3.7 18 0. 0 0 1 **

Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; J a n n as c hi a 10 ± 1.3 32 0. 0 0 3 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Cr y o m or p h a c e a e; Ot h er 7 . 1 ± 3. 0 42 0. 0 0 1 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e; Hir s c hi a 7. 0 ± 4. 0 52 0. 0 4 2 *

Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; Ot h er 3. 1 ± 0. 9 7 63 0. 0 0 3 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R hi z o bi al es; R h o d o bi a c e a e; R h o d o bi u m 2. 6 ± 1 . 7 67 0. 0 0 8 **
O P B 3 5 s oil gr o u p; Ot h er; Ot h er; Ot h er 1. 2 ± 0. 5 9 76 0. 0 0 2 **

Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; As ci di a c ei h a bit a ns 1. 0 ± 0. 1 3 78 0. 0 0 3 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; L o kt a n ell a 0. 6 7 ± 0. 1 1 84 0. 0 0 2 *
6 e xt C T R L v s 6 e xt C u Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; R u e g eri a 3 . 5 ± 1. 1 26 0. 0 0 3 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e; F or m os a 3. 0 ± 0. 8 2 32 0. 0 0 5 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R hi z o bi al es; O C S 1 1 6 cl a d e; Ot h er 2 . 6 ± 0. 9 0 41 0. 0 0 5 **
B et a pr ot e o b a ct eri a; M et h yl o p hil al es; M et h yl o p hil a c e a e; M et h yl ot e n er a 2. 5 ± 0. 3 1 45 0. 0 0 5 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; R os e o v ari us 1. 6 ± 0. 6 4 59 0. 0 4 7 *
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e; T e n a ci b a c ul u m 1 . 2 ± 0. 3 8 65 0. 0 0 4 **
J T B 2 3; Ot h er; Ot h er; Ot h er 1. 0 ± 0. 6 6 69 0. 0 4 3 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; S ulfit o b a ct er 1 0. 6 7 ± 0. 0 9 75 0. 0 0 5 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e; P ol ari b a ct er 4 0. 5 7 ± 0. 1 2 80 0. 0 0 8 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; C a ul o b a ct er al es; H y p h o m o n a d a c e a e; P o nti c a uli s 0. 5 0 ± 0. 2 7 81 0. 0 1 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; T h al ass o bi us 0. 4 9 ± 0. 0 5 82 0. 0 0 2 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; S ulfit o b a ct er 0. 3 9 ± 0. 0 4 83 0. 0 0 5 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; O c e a ni c ol a 0. 3 9 ± 0. 0 9 84 0. 0 0 3 **
S p hi n g o b a ct erii a; S p hi n g o b a ct eri al es; S a pr os pir a c e a e; Ot h er 0. 3 8 ± 0. 4 3 85 0. 0 4 3 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; Ot h er; Ot h er; Ot h er 0. 3 6 ± 0. 3 8 86 0. 0 0 3 **
Fl a v o b a ct erii a; Fl a v o b a ct eri al es; Fl a v o b a ct eri a c e a e; N S 4 m ari n e gr o u p 0. 3 4 ± 0. 1 9 87 0. 0 0 5 **
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; P el a gi c ol a 0. 3 3 ± 0. 1 3 88 0. 0 3 6 *
Al p h a pr ot e o b a ct eri a; R h o d o b a ct er al es; R h o d o b a ct er a c e a e; M ari n o v u m 0. 3 2 ± 0. 0 9 88 0. 0 0 2 **
G a m m a pr ot e o b a ct eri a; C ell vi bri o n al es; S p o n gii b a ct er a c e a e; S p o n gii b a ct er 0. 2 9 ± 0. 0 5 89 0. 0 0 3 **

363 R É F É R E N C E S BI B LI O G R A P HI Q U E S
R É F É R E N C E S BI B LI O G R A P HI Q U E S
A c ost a -G o nz ál ez, A., R oss ell ó -M ór a, R., a n d M ar q u és, S. ( 2 0 1 3) C h ar a ct eri z ati o n of t h e

a n a er o bi c mi cr o bi al c o m m u nit y i n oil -p oll ut e d s u bti d al s e di m e nts: Ar o m ati c
bi o d e gr a d ati o n p ot e nti a l aft er t h e Pr esti g e oil s pill. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 1 5 : 7 7– 9 2.
A g ui n a g a, O. E., M c M a h o n, A., W hit e, K. N., D e a n, A. P., a n d Pitt m a n, J. K. ( 2 0 1 8) Mi cr o bi al
C o m m u nit y S hifts i n R es p o ns e t o A ci d Mi n e Dr ai n a g e P oll uti o n Wit hi n a N at ur al W etl a n d
E c os yst e m. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 9 : 1– 1 4.
A h n er, B. A., M or el, F. M. M., a n d M off ett, J. W. ( 1 9 9 6) Tr a c e m et al c o ntr ol of p h yt o c h el ati n
pr o d u cti o n i n c o ast al w at ers. Li m n ol. O c e a n. 4 2 : 6 0 1– 6 0 8.
A h n er, B. A., W ei, L., Ol es o n, J. R., a n d O g ur a, N. ( 2 0 0 2) Gl ut at hi o n e a n d ot h er l o w m ol e c ul ar
w ei g ht t hi ol s i n m ari n e p h yt o pl a n kt o n u n d er m et al str ess. M ar. E c ol. Pr o g. S er. 2 3 2 : 9 3–
1 0 3.
Al b arr a cí n, V. H., Al o ns o -V e g a, P., Tr ujill o, M. E., A m or os o, M.J., a n d A b at e, C. M. ( 2 0 1 0)
A m y c ol at o psis t u c u m a n e nsi s s p. n o v., a c o p p er -r e si st a nt a cti n o b a ct eriu m i s ol at e d fr o m
p oll ut e d s e di m e nts. I nt. J. S yst. E v ol. Mi cr o bi ol. 6 0 : 3 9 7– 4 0 1.
All e n, R. C., T u, Y., N e v ar ez, M.J., B o b bs, A. S., Fri es e n, J. W., L ors c h, J. R., et al. ( 2 0 1 3) T h e
m er c ur y r esi st a n c e ( m er) o p er o n i n a m ari n e gli di n g fl a v o b a ct eri u m, T e n a ci b a c ul u m
di s c ol or 9 A 5. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 8 3 : 1 3 5– 1 4 8.
Alli s o n, S. D. a n d M arti n y, J. B. H. ( 2 0 0 8) R esi st a n c e, r esili e n c e, a n d r e d u n d a n c y i n mi cr o bi al
c o m m u niti es. Pr o c. N atl. A c a d. S ci. 1 0 5 : 1 1 5 1 2– 1 1 5 1 9.
Al o ns o - S á ez, L., Di az-P ér ez, L., a n d M or á n, X. A. G. ( 2 0 1 5) T h e hi d d e n s e as o n alit y of t h e r ar e
bi os p h er e i n c o ast al m ari n e b a ct eri o pl a n kt o n. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 1 7 : 3 7 6 6– 3 7 8 0.
A m ar al - Z ettl er, L. A., Z ettl er, E. R., Sli k as, B., B o y d, G. D., M el vi n, D. W., M orr all, C. E., et al. ( 2 0 1 5)
T h e bi o g e o gr a p h y of t h e Pl astis p h er e: I m pli c ati o ns f or p oli c y. Fr o nt. E c ol. E n vir o n. 1 3 :
5 4 1 – 5 4 6.
A m o, M. A. K. a n d A g ai, T. A. N. ( 2 0 0 8) A n a p pli c ati o n of t h e bi oti c li g a n d m o d el t o pr e di ct t h e
t o xi cit y eff e cts of m et al mi xt ur es. E n vir o n. c h e m estr y 2 7 : 1 4 7 9– 1 4 8 7.
Ar a új o, D. F., B o a v e nt ur a, G. R. , M a c h a d o, W., Vi ers, J., W eiss, D., P at c hi n e el a m, S. R., et al.
( 2 0 1 6) Tr a ci n g of a nt hr o p o g e ni c zi n c s o ur c es i n c o ast al e n vir o n m e nts usi n g st a bl e
i s ot o p e c o m p ositi o n. C h e m. G e ol. 4 4 9 : 2 2 6– 2 3 5.
Ar d est a ni, M. M., v a n Str a al e n, N. M., a n d v a n G est el, C. A. M. ( 2 0 1 4) T h e r el ati o ns hi p b et w e e n
m et al t o xi cit y a n d bi oti c li g a n d bi n di n g affi niti es i n a q u ati c a n d s oil or g a ni s ms: a r e vi e w.

E n vir o n. P oll ut. 1 9 5 : 1 3 3– 1 4 7.
A ß h a u er, K. P., W e m h e u er, B., D a ni el, R., a n d M ei ni c k e, P. ( 2 0 1 5) T a x 4 F u n: Pr e di cti n g
f u n cti o n al pr ofil es fr o m m et a g e n o mi c 1 6 S r R N A d at a. Bi oi nf or m ati cs 3 1 : 2 8 8 2– 2 8 8 4.
Atl as, R. M., H or o witz, A., Kri c h e vs k y, M., a n d B ej, A. K. ( 1 9 9 1) R es p o ns e of Mi cr o bi al
P o p ul ati o ns t o E n vir o n m e nt al Di st ur b a n c e. Mi cr o b. E c ol. 2 2 : 2 4 9– 2 5 6.
Atl as, R. M., St o e c k el, D. M., F ait h, S . A., Mi n ar d-S mit h, A., T h or n, J. R., a n d B e n otti, M.J. ( 2 0 1 5)
Oil Bi o d e gr a d ati o n a n d Oil -D e gr a di n g Mi cr o bi al P o p ul ati o ns i n M ars h S e di m e nts
I m p a ct e d b y Oil fr o m t h e D e e p w at er H ori z o n W ell Bl o w o ut. E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 4 9 :
8 3 5 6 – 8 3 6 6.
A y at a, S. D., L é v y, M., A u m o nt, O., R es pl a n d y, L., T a gli a b u e, A., S ci a n dr a, A., a n d B er n ar d, O.
( 2 0 1 4) P h yt o pl a n kt o n pl asti cit y dri v es l ar g e v ari a bilit y i n c ar b o n fi x ati o n effi ci e n c y.
G e o p h ys. R es. L ett. 4 1 : 8 9 9 4– 9 0 0 0.
Az a m, F., F e n c h el, T., Fi el d, J., G r a y, J., M e y er - R eil, L., a n d T hi n gst a d, F. ( 1 9 8 3) T h e E c ol o gi c al
R ol e of W at er -C ol u m n Mi cr o b es i n t h e S e a. M ar. E c ol. Pr o g. S er. 1 0 : 2 5 7– 2 6 3.
Az a m, F. a n d M alf atti, F. ( 2 0 0 7) Mi cr o bi al str u ct uri n g of m ari n e e c os yst e ms. N at. R e v.
Mi cr o bi ol. 5 : 7 8 2– 7 9 1.
Az ar b a d, H., V a n G est el, C. A . M., Ni kli ńs k a, M., L as k o ws ki, R., Rï ¿ ½li n g, W. F. M., a n d V a n
Str a al e n, N. M. ( 2 0 1 6) R esili e n c e of s oil mi cr o bi al c o m m u niti es t o m et al s a n d a d diti o n al
str ess ors: D N A -b as e d a p pr o a c h es f or ass essi n g “str ess -o n -str ess ” r es p o ns es. I nt. J. M ol.
S ci. 1 7 : 1– 2 0.
B a c h m a n n, J., H ei m b a c h, T., H ass e nr ü c k, C., K o p pri o, G. A., I v ers e n, M. H., Gr oss art, H. P., a n d
G är d es, A. ( 2 0 1 8) E n vir o n m e nt al Dri v ers of Fr e e - Li vi n g vs. P arti cl e-Att a c h e d B a ct eri al
C o m m u nit y C o m p ositi o n i n t h e M a urit a ni a U p w elli n g S yst e m. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 9 : 1 –1 3.
B a h o, D. L., P et er, H., a n d Tr a n vi k, L.J. ( 2 0 1 2) R esi st a n c e a n d r esili e n c e of mi cr o bi al
c o m m u niti es - T e m p or al a n d s p ati al i ns ur a n c e a g ai nst p ert ur b ati o ns. E n vir o n. Mi cr o bi ol.
1 4 : 2 2 8 3– 2 2 9 2.
B a k er -A usti n, C., Wri g ht, M. S., St e p a n a us k as, R., a n d M c Art h ur, J. V. ( 2 0 0 6) C o -s el e cti o n of
a nti bi oti c a n d m et al r esist a n c e. Tr e n ds Mi cr o bi ol. 1 4 : 1 7 6– 1 8 2.
B alt ar, F., P al o v a ar a, J., U nr ei n, F., C at al a, P., H or ň á k, K., Ši m e k, K., et al. ( 2 0 1 5) M ari n e
b a ct eri al c o m m u nit y str u ct ur e r esili e n c e t o c h a n g es i n pr oti st pr e d ati o n u n d er
p h yt o pl a n kt o n bl o o m c o n diti o ns. I S M E J. 1 0 : 5 6 8.
B a n ks, S. C., C ar y, G.J., S mit h, A. L., D a vi es, I. D., Dris c oll, D. A., Gill, A. M., et al. ( 2 0 1 3) H o w d o e s
e c ol o gi c al dist ur b a n c e i nfl u e n c e g e n eti c di v ersit y ? Tr e n ds E c ol. E v ol. 2 8 : 6 7 0– 6 7 9.
B ar -O n, Y. M., P hilli ps, R., a n d Mil o, R. ( 2 0 1 8) T h e bi o m ass di stri b uti o n o n E art h. Pr o c. N atl.
A c a d. S ci. 1 1 5 : 6 5 0 6– 6 5 1 1.
B ar b er á n, A. a n d C as a m a y or, E. O. ( 2 0 1 0) Gl o b al p h yl o g e n eti c c o m m u nit y str u ct ur e a n d β-
di v ersit y p att er ns i n s urf a c e b a ct eri o pl a n kt o n m et a c o m m u niti es. A q u at. Mi cr o b. E c ol. 5 9 :
1 – 1 0.
B atti n, T.J., Will e, A., S attl er, B., a n d Ps e n n er, R. ( 2 0 0 1) P h yl o g e n eti c a n d f u n cti o n al
h et er o g e n eit y of s e di m e nt bi ofil ms al o n g e n vir o n m e nt al gr a di e nts i n a gl a ci al str e a m.
A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 6 7 : 7 9 9– 8 0 7.
B e ar d all, J., Y o u n g, E., a n d R o b erts, S. ( 2 0 0 1) A p pr o a c h es f or d et er mi ni n g p h yt o pl a n kt o n
n utri e nt li mit ati o n. A q u at. S ci. 6 3 : 4 4– 6 9.
B e c, B., C oll os, Y., S o u c h u, P., V a q u er, A., L a uti er, J., Fi a n dri n o, A., et al. ( 2 0 1 1) Di stri b uti o n of
pi c o p h yt o pl a n kt o n a n d n a n o p h yt o pl a n kt o n al o n g a n a nt hr o p o g e ni c e utr o p hi c ati o n
gr a di e nt i n Fr e n c h M e dit err a n e a n c o ast al l a g o o ns. A q u at. Mi cr o b. E c ol. 6 3 : 2 9– 4 5.
B ell o u, N., P a p at h a n assi o u, E., D o br ets o v, S., L y k o usi s, V., a n d C olij n, F. ( 2 0 1 2) T h e eff e ct of
s u bstr at u m t y p e, ori e nt ati o n a n d d e pt h o n t h e d e v el o p m e nt of b a ct eri al d e e p -s e a
bi ofil m c o m m u niti es gr o w n on artifi ci al s u bstr at a d e pl o y e d i n t h e E ast er n
M e dit err a n e a n. Bi of o uli n g 2 8 : 1 9 9– 2 1 3.
B er dj e b, L., P ar a d a, A., N e e d h a m, D. M., a n d F u hr m a n, J. A. ( 2 0 1 8) S h ort -t er m d y n a mi cs a n d
i nt er a cti o ns of m ari n e pr oti st c o m m u niti es d uri n g t h e s pri n g– s u m m er tr a nsiti o n. I S M E J.
B er g a, M., Sz é k el y, A.J., a n d L a n g e n h e d er, S. ( 2 0 1 2) Eff e cts of di st ur b a n c e i nt e nsit y a n d
fr e q u e n c y o n b a ct eri al c o m m u nit y c o m p ositi o n a n d f u n cti o n. P L o S O n e 7 : e 3 6 9 5 9.
B es a ur y, L., G hi gli o n e, J. F., a n d Q uill et, L. ( 2 0 1 4) A b u n d a n c e, A cti vit y, a n d Di v ersit y of Ar c h a e al
a n d B a ct eri al C o m m u niti es i n B ot h U n c o nt a mi n at e d a n d Hi g hl y C o p p er -C o nt a mi n at e d
M ari n e S e di m e nts. M ar. Bi ot e c h n ol. 1 6 : 2 3 0– 2 4 2.
B e y e n al, H. a n d L e w a n d o ws ki, Z. ( 2 0 0 4) D y n a mi cs of l e a d i m m o bili z ati o n i n s ulf at e r e d u ci n g
bi ofil ms. W at er R es. 3 8 : 2 7 2 6– 2 7 3 6.
B e y e n al, H., S a ni, R. K., P e yt o n, B. M., D o h n al k o v a, A. C., A m o n ett e, J. E., a n d L e w a n d o ws ki, Z.
(2 0 0 4) Ur a ni u m I m m o bili z ati o n b y S ulf at e -R e d u ci n g Bi ofil ms. E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 3 8 :
2 0 6 7 – 2 0 7 4.
B h urt u n, P., L es v e n, L., R u c k e b us c h, C., H al k ett, C., C or n ar d, J. P., a n d Bill o n, G. ( 2 0 1 9)
U n d erst a n di n g t h e i m p a ct of t h e c h a n g es i n w e at h er c o n diti o ns o n s ur f a c e w at er q u alit y.

S ci. T ot al E n vir o n. 6 5 2 : 2 8 9– 2 9 9.
Bi a n c hi, N. a n d M orri, C. ( 2 0 0 0) M ari n e bi o di v ersit y of t h e M e dit err a n e a n S e a: sit u ati o n,
pr o bl e ms a n d pr os p e cts f or f ut ur e r es e ar c h. M ar. P oll ut. B ull. 4 0 : 3 6 7– 3 7 6.
Bi a n c hi, T. S. ( 2 0 0 7) Bi o g e o c h e mi str y of est u ari es. O xf or d U ni.
Bi ers, E.J., S u n, S., a n d H o w ar d, E. C. ( 2 0 0 9) Pr o k ar y oti c g e n o m es a n d di v ersit y i n s urf a c e o c e a n
w at ers: I nt err o g ati n g t h e gl o b al o c e a n s a m pli n g m et a g e n o m e. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol.
7 5 : 2 2 2 1– 2 2 2 9.
Billi n gs, N., Birji ni u k, A., S a m a d, T. S., D o yl e, P. S., a n d Ri b b e c k, K. ( 2 0 1 5) M at eri al pr o p erti es of
bi ofil ms - A r e vi e w of m et h o ds f or u n d erst a n di n g p er m e a bilit y a n d m e c h a ni cs. R e p orts
Pr o g. P h ys. 7 8 : 3 6 6 0 1.
Bl a n c k, H. ( 2 0 0 2) A Criti c al R e vi e w of Pr o c e d ur es a n d A p pr o a c h es Us e d f or Ass e ssi n g P oll uti o n-
I n d u c e d C o m m u nit y T ol er a n c e ( PI C T) i n Bi oti c C o m m u niti es. H u m. E c ol. Ris k Ass ess. 8 :
1 0 0 3 – 1 0 3 4.
Bl a n c k, H., W a n g b er g, S. A., a n d M ol a n d er, S. ( 1 9 8 8) P oll uti o n -I n d u c e d C o m m u nit y T ol er a n c e
- A n e w e c ot o xi c ol o gi c al t o ol . I n, F u n cti o n al T esti n g of A q u ati c Bi ot a f or Esti m ati n g
H a z ar ds of c h e mi c als. P hil a d el p hi a, p p. 2 1 9 – 2 3 0.
B o c c h etti, R., F att ori ni, D., Pi s a n elli, B., M a c c hi a, S., Oli vi er o, L., Pil at o, F., et al. ( 2 0 0 8)
C o nt a mi n a nt a c c u m ul ati o n a n d bi o m ar k er r e s p o ns es i n c a g e d m uss el s, M ytil us
g all o pr o vi n ci alis, t o e v al u at e bi o a v ail a bilit y a n d t o xi c ol o gi c al eff e cts of r e m o bili z e d
c h e mi c al s d uri n g dr e d gi n g a n d di s p os al o p er ati o n s i n h ar b o ur ar e as. A q u at. T o xi c ol. 8 9 :
2 5 7 – 2 6 6.
B o g e, G., J e a n, N., J a m et, J., J a m et, D., a n d Ri c h ar d, S. ( 2 0 0 6) S e as o n a l c h a n g es i n p h os p h at as e
a cti viti es i n T o ul o n B a y ( Fr a n c e). M ar. E n vir o n. R es. 6 1 : 1– 1 8.
B o g é, G., L es pil ett e, M., J a m et, D., a n d J a m et, J. L. ( 2 0 1 2) R ol e of s e a w at er DI P a n d D O P i n
c o ntr olli n g b ul k al k ali n e p h os p h at as e a cti vit y i n N. W. M e dit err a n e a n S e a ( T o ul o n,
Fr a n c e). M ar. P oll ut. B ull. 6 4 : 1 9 8 9– 1 9 9 6.
B o k uli c h, N. A., S u br a m a ni a n, S., F ait h, J.J., G e v ers, D., G or d o n, J.I., K ni g ht, R., et al. ( 2 0 1 3)
Q u alit y -filt eri n g v astl y i m pr o v es di v ersit y esti m at es fr o m Ill u mi n a a m pli c o n s e q u e n ci n g.
N at. M et h o ds 1 0 : 57.
B ol es, B. R., T h o e n d el, M., a n d Si n g h, P. K. ( 2 0 0 4) S elf- g e n er at e d di v ersit y pr o d u c es “i ns ur a n c e
eff e cts ” i n bi ofil m c o m m u niti es. Pr o c. N atl. A c a d. S ci. 1 0 1 : 1 6 6 3 0– 1 6 6 3 5.
B o n at o, S., Br et o n, E., Di dr y, M., Li z o n, F., C or nill e, V., L é c u y er, E., et al. ( 2 0 1 6) S p ati o -t e m p or al
p att er ns i n p h yt o pl a n kt o n ass e m bl a g es i n i ns h or e -offs h or e gr a di e nts usi n g fl o w
c yt o m etr y: A c as e st u d y i n t h e e ast er n E n gli s h C h a n n el. J. M ar. S yst. 1 5 6 : 7 6– 8 5.
B o n at o, S., C hri st a ki, U., L ef e b vr e, A., Liz o n, F., T h yss e n, M., a n d Arti g as, L. F. ( 2 0 1 5) Hi g h
s p ati al v ari a bilit y of p h yt o pl a n kt o n ass ess e d b y fl o w c yt o m etr y, i n a d y n a mi c pr o d u cti v e
c o ast al ar e a, i n s pri n g: T h e e ast er n E n glis h C h a n n el. Est u ar. C o ast. S h elf S ci. 1 5 4 : 2 1 4–
2 2 3.
B o n n et, S., G ui e u, C., C hi a v eri ni, J., R as, J., a n d St o c k, A. ( 2 0 0 5) Eff e ct of at m os p h eri c n utri e nts
o n t h e a ut otr o p hi c c o m m u niti es i n a l o w n utri e nt, l o w c hl or o p h yll s yst e m. Li m n ol. O c e a n.
5 0 : 1 8 1 0– 1 8 1 9.
B orr el, G., L e h o urs, A.- C., Cr o uz et, O., J éz é q u el, D., R o c k n e, K., K ul cz a k, A., et al. ( 2 0 1 2)
Str atifi c at i o n of Ar c h a e a i n t h e D e e p S e di m e nts of a Fr es h w at er M er o mi cti c L a k e :
V erti c al S hift fr o m M et h a n o g e ni c t o U n c ult ur e d Ar c h a e al Li n e a g es. P L o S O n e 7 : e 4 3 3 4 6.
B orri ell o, G., W er n er, E., R o e, F., Ki m, A. M., E hrli c h, G. D., a n d St e w art, P. S. ( 2 0 0 4) O x y g e n
Li mit ati o n C o ntri b ut es t o A nti bi oti c T ol er a n c e of Ps e u d o m o n as a er u gi n os a i n Bi ofil ms.
A nti mi cr o b. A g e nts C h e m ot h er. 4 8 : 2 6 5 9– 2 6 6 4.
B o urr eli er, P. H., B ert h eli n, J., a n d P é dr o, G. ( 1 9 9 8) C o nt a mi n ati o n d es s ol s p ar l es él é m e nts e n
tr a c es: l es ri s q u es et l e ur g estio n. T e c D o c.
B o u vi er, T. C. a n d d el Gi or gi o, P. a ( 2 0 0 2) C o m p ositi o n al c h a n g es i n fr e e -li vi n g b a ct eri al
c o m m u niti es al o n g a s ali nit y gr a di e nt i n t w o t e m p er at e est u ari es. Li m n ol. O c e a n. 4 7 :
4 5 3 – 4 7 0.
B o y d, P. W., Strz e p e k, R., F u, F., a n d H ut c hi ns, D. A. ( 2 0 1 0) E n vir o n m e nt al c o ntr ol of o p e n -
o c e a n p h yt o pl a n kt o n gr o u ps : N o w a n d i n t h e f ut ur e. Li m n ol. O c e a n o gr. 5 5 : 1 3 5 3– 1 3 7 6.
B o y d, T.J., W ol g ast, D. M., Ri v er a -d u art e, I., H ol m -h a ns e n, O., H e w es, C. D., Ziri n o, A., a n d
C h a d wi c k, D. B. ( 2 0 0 5) Eff e cts of Di ss ol v e d a n d C o m pl e x e d C o p p er o n H et er otr o p hi c
B a ct eri al Pr o d u cti o n i n S a n Di e g o B a y. Mi cr o b. E c ol. 4 9 : 3 5 3– 3 6 6.
Br a n d, E., S u n d a, G., a n d G uill ar d, R. R. L. ( 1 9 8 3) Li mit ati o n of m ari n e p h yt o pl a n kt o n
r e pr o d u cti v e r at es b y zi n c, m a n g a n es e, a n d ir o n. Li m n ol. O c e a n o gr. 2 8 : 11 8 2 – 1 1 9 8.
Br a n d, L. E., S u n d a, W. G., a n d G uill ar d, R. R. L. ( 1 9 8 6) R e d u cti o n of m ari n e p h yt o pl a n kt o n
r e pr o d u cti o n r at es b y c o p p er a n d c a d mi u m. J. E x p. M ar. Bi o. E c ol. 9 6 : 2 2 5– 2 5 0.
Bri a n d, J. - F., B ar a ni, A., G ar ni er, C., R é h el, K., Ur v oi s, F., L e p o u p o n, C., et al. ( 2 0 1 7) S p ati o-
T e m p or al V ari ati o ns of M ari n e Bi ofil m C o m m u niti es C ol o ni zi n g Artifi ci al S u bstr at a
I n cl u di n g A ntif o uli n g C o ati n gs i n C o ntr ast e d Fr e n c h C o ast al E n vir o n m e nts. E n vir o n.

Mi cr o bi ol. 7 4 : 5 8 5– 5 9 8.
Bri a n d, J. -F., Dj eri di, I., J a m et, D., C o u p é, S. , Br ess y, C., M ol m er et, M., et al. ( 2 0 1 2) Pi o n e er
m ari n e bi ofil ms o n artifi ci al s urf a c es i n cl u di n g a ntif o uli n g c o ati n gs i m m ers e d i n t w o
c o ntr asti n g Fr e n c h M e dit err a n e a n c o ast sit es. Bi of o uli n g 2 8 : 4 5 3– 6 3.
Br ui ns, M. R., K a pil, S., a n d O e h m e, F. W. ( 2 0 0 0) Mi c r o bi al r esist a n c e t o m et al s i n t h e
e n vir o n m e nt. E c ot o xi c ol. E n vir o n. S af. 4 5 : 1 9 8– 2 0 7.
Br ul a n d, K. W. a n d L o h a n, M. C. ( 2 0 0 6) C o ntr ol s of tr a c e m et al s i n s e a w at er. I n, T h e O c e a ns a n d
M ari n e G e o c h e mistr y. , p p. 2 3– 4 7.
Br ul a n d, K. W., Mi d d a g, R., a n d L o h a n, M. C. ( 2 0 1 3) C o ntr ol s of Tr a c e M et al s i n S e a w at er 2 n d
e d. El s e vi er Lt d.
Br u n et, C., C as otti, R., V a ntr e p ott e, V., a n d C o n v ers a n o, F. ( 2 0 0 7) V erti c al v ari a bilit y a n d di el
d y n a mi cs of pi c o p h yt o pl a n kt o n i n t h e Str ait of Si cil y, M e dit err a n e a n S e a, i n s u m m er.
M ar. E c ol. Pr o g. S er. 3 4 6 : 1 5– 2 6.
Br u n et, C., C as otti, R., V a ntr e p ott e, V., C or at o, F., and C o n v ers a n o, F. ( 2 0 0 6)
Pi c o p h yt o pl a n kt o n di v ersit y a n d p h ot o a c cli m ati o n i n t h e Str ait of Si cil y ( M e dit err a n e a n
S e a) i n s u m m er. I. M es os c al e v ari ati o ns. A q u at. Mi cr o b. E c ol . 4 4 : 1 2 7– 1 4 1.
Br y a nt, J. A., Cl e m e nt e, T. M., Vi vi a ni, D. A., F o n g, A. A., T h o m as, K. A., K e m p, P., et al. ( 2 0 1 6)
Di v ersit y a n d A cti vit y of C o m m u niti es I n h a biti n g Pl asti c D e bri s i n t h e N ort h P a cifi c G yr e.
m S yst e ms 1 : e 0 0 0 2 4-1 6.
B u c h a n, A., L e Cl eir, G. R., G ul vi k, C. A., a n d G o nz ál ez, J. M. ( 2 0 1 4) M ast er r e c y cl ers: f e at ur es a n d
f u n cti o ns of b a ct eri a ass o ci at e d wit h p h yt o pl a n kt o n bl o o ms. N at. R e v. Mi cr o bi ol. 1 2 :
6 8 6 – 6 9 8.
B uffl e, J. a n d C h al m ers, R. A. ( 1 9 8 8) C o m pl e x ati o n r e a cti o ns i n a q u ati c s yst e ms.
B ur m øll e, M., R e n, D., Bj ar ns h olt, T., a n d S ør e ns e n, S.J. ( 2 0 1 4) I nt er a cti o ns i n m ulti s p e ci es
bi ofil ms: D o t h e y a ct u all y m att er ? Tr e n ds Mi cr o bi ol. 2 2 : 8 4– 9 1.
B ur n at, M., Di estr a, E., Est e v e, I., a n d S ol e, A. ( 2 0 0 9) I n sit u d et er mi n ati o n of t h e fff e cts of l e a d
a n d c o p p er o n c y a n o b a ct eri al p o p ul ati o ns i n mi cr o c os ms. P L o S O n e 4 : e 6 2 0 4.
C a br ol, L., Q u é m é n e ur, M., a n d Mi ss o n, B. ( 2 0 1 7) I n hi bit or y eff e cts of s o di u m azi d e o n
mi cr o bi al gr o wt h i n e x p eri m e nt al r es us p e nsi o n of m ari n e s e di m e nt. J. Mi cr o bi ol.
M et h o ds 1 3 3 : 6 2– 6 5.
C aill a t, A., Ciffr o y, P., Gr ot e, M., Ri g a u d, S., a n d G ar ni er, J. M. ( 2 0 1 4) Bi o a v ail a bilit y of c o p p er
i n c o nt a mi n at e d s e di m e nts ass ess e d b y a D G T a p pr o a c h a n d t h e u pt a k e of c o p p er b y t h e

a q u ati c pl a nt M yri o p h yll u m a q u ati c u m. E n vir o n. T o xi c ol. C h e m. 3 3 : 2 7 8– 2 8 5.
C a ll a h a n, B.J., M c M ur di e, P.J., a n d H ol m es, S. P. ( 2 0 1 7) E x a ct s e q u e n c e v ari a nts s h o ul d r e pl a c e
o p er ati o n al t a x o n o mi c u nits i n m ar k er -g e n e d at a a n al ysi s. I S M E J. 1 1 : 2 6 3 9– 2 6 4 3.
C all a h a n, B.J., M c m ur di e, P.J., R os e n, M.J., H a n, A. W., J o h ns o n, A.J. A., a n d H ol m e s, S. P. ( 2 0 1 6)
D A D A 2 : Hi g h -r es ol uti o n s a m pl e i nf er e n c e fr o m Ill u mi n a a m pli c o n d at a. N at. M et h o ds
1 3 : 5 8 1.
C all e n d er, E. ( 2 0 0 3) H e a v y M et al s i n t h e E n vir o n m e nt – Hi st ori c al Tr e n ds 2 n d e d. P u bli s h e d b y
El s e vi er I n c.
C a m p b ell, A. M., Fl eis h er, J., Si ni g alli a n o, C., W hit e, J. R., a n d L o p ez, J. V ( 2 0 1 5) D y n a mi cs of
m ari n e b a ct eri al c o m m u nit y di v ersit y of t h e c o ast al w at ers of t h e r e efs , i nl ets , a n d
w ast e w at er o utf all s of s o ut h e ast Fl ori d a. Mi cr o bi ol o g y 4 : 3 9 0– 4 0 8.
C a m p b ell, B.J. a n d Kir c h m a n, D. L. ( 2 0 1 2) B a ct er i al di v ersit y, c o m m u nit y str u ct ur e a n d
p ot e nti al gr o wt h r at es al o n g a n est u ari n e s ali nit y gr a di e nt. I S M E J. 7 : 2 1 0.
C a m p b ell, B.J., Y u, L., H ei d el b er g, J. F., a n d Kir c h m a n, D. L. ( 2 0 1 1) A cti vit y of a b u n d a nt a n d r ar e
b a ct eri a i n a c o ast al o c e a n. Pr o c. N atl. A c a d. S ci. 1 0 8 : 1 2 7 7 6– 1 2 7 8 1.
C a m ps, M., B ar a ni, A., Gr e g ori, G., B o u c h ez, A., l e B err e, B., Br ess y, C., et al. ( 2 0 1 4) A ntif o uli n g
c o ati n gs i nfl u e n c e b ot h a b u n d a n c e a n d c o m m u nit y str u ct ur e of c ol o ni zi n g bi ofil ms: A
c as e st u d y i n t h e N ort h w est er n M e dit err a n e a n S e a. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 8 0 : 4 8 2 1–
4 8 3 1.
C a p or as o, J. G., K u cz y ns ki, J., St o m b a u g h, J., Bitti n g er, K., B us h m a n, F. D., C ost ell o, E. K., et al.
( 2 0 1 0) QII M E all o ws a n al ysi s of hi g h-t hr o u g h p ut c o m m u nit y s e q u e n ci n g d at a. N at.
M et h o ds 7 : 3 3 5– 3 3 6.
C a p or as o, J. G., P asz ki e wi cz, K., Fi el d, D., K ni g ht, R., a n d Gil b ert, J. A. ( 2 0 1 1) T h e W est er n
E n gli s h C h a n n el c o nt ai ns a p ersi st e nt mi cr o bi al s e e d b a n k. I S M E J. 6 : 1 0 8 9– 1 0 9 3.
C a p p u y ns, V. a n d S w e n n e n, R. ( 2 0 0 5) Ki n eti cs of el e m e nt r el e as e d uri n g c o m bi n e d o xi d ati o n
a n d p Hst at l e a c hi n g of a n o xi c ri v er s e di m e nts. A p pl. G e o c h e mistr y 2 0 : 1 1 6 9– 1 1 7 9.
C arl s o n, C. A., M orri s, R., P ars o ns, R., Tr e us c h, A. H., Gi o v a n n o ni, S.J., a n d V er gi n, K. ( 2 0 0 9)
S e as o n al d y n a mi cs of S A R 1 1 p o p ul ati o ns i n t h e e u p h oti c a n d m es o p el a gi c z o n es of t h e
n ort h w est er n S ar g ass o S e a. I S M E J. 3 : 2 8 3– 2 9 5.
C ar m a n, K. R., Fl e e g er, J. W., a n d P o m ari c o, S. M. ( 2 0 0 0) D o es hi st ori c al e x p os ur e t o
h y dr o c ar b o n c o nt a mi n ati o n alt er t h e r es p o ns e of b e nt hi c c o m m u niti es t o di es el
c o nt a mi n ati o n  ? M ar. E n vir o n. R es. 4 9 : 2 5 5– 2 7 8.

C ar o p p o, C., St a bili, L., Ar est a, M., C ori n al d esi, C., D a n o v ar o, R., A m bi e nt e, I., et al. ( 2 0 0 6)
I m p a ct of H e a v y M et als a n d P C Bs o n M ari n e Pi c o pl a n kt o n. E n vir o n. T o xi c ol. 2 1 : 5 4 1– 5 5 1.
C as as, S., G o nz al ez, J. - L., A n dr al, B., a n d C oss a, D. ( 2 0 0 8) R el ati o n b et w e e n m et al
c o n c e ntr ati o n i n w at er a n d m et al c o nt e nt of m ari n e m uss els ( M ytil us g all o pr o vi n ci alis):
i m p a ct of p h ysi ol o g y. E n vir o n. T o xi c ol. C h e m. 2 7 : 1 5 4 3– 1 5 5 2.
C as otti, R., L a n d olfi, A., C., B., F., D., M a n g o ni, O., a n d Ri b er a d’ Al c al à, M. ( 2 0 0 3) C o m p o siti o n
a n d d y n a mi cs of t h e p h yt o pl a n kt o n of t h e I o ni a n S e a ( e ast er n M e dit err a n e a n). J.
G e o p h ys. R es. O c e a n. 1 0 8 : C 9.
C assi er -C h a u v at, C. a n d C h a u v at, F. ( 2 0 1 4) R es p o ns es t o O xi d ati v e a n d H e a v y M et al Str ess es
i n C y a n o b a ct eri a: R e c e nt A d v a n c es. I nt. J. M ol. S ci. 1 6 : 8 7 1– 8 8 6.
C astr o -B u g all o, A., G o nz ál ez -F er n á n d ez, Á., G uis a n d e, C., a n d B arr eir o, A. ( 2 0 1 4) C o m p ar ati v e
R es p o ns es t o M et al O xi d e N a n o p arti cl es i n M ari n e P h yt o pl a n kt o n. Ar c h. E n vir o n.
C o nt a m. T o xi c ol. 6 7 : 4 8 3– 4 9 3.
C at ã o, E. C., P oll et, T., Miss o n, B. , G ar ni er, C., B arr y-m arti n et, R., M ai nt e n a y, M., a n d Br ess y,
C. S h e ar str ess as a m aj or dri v er of m ari n e bi ofil m c o m m u niti es i n t h e N W M e dit err a n e a n
S e a. Fr o nt. Mi cr o bi ol.
C a v et, J. S., B orr ell y, G. P. M., a n d R o bi ns o n, N.J. ( 2 0 0 3) Z n, C u a n d C o i n c y a n o b a ct eri a:
S el e cti v e c o ntr ol of m et al a v ail a bilit y. F E M S Mi cr o bi ol. R e v. 2 7 : 1 6 5– 1 8 1.
C h ar p y, L. a n d Bl a n c h ot, J. ( 1 9 9 8) P h ot os y nt h eti c pi c o pl a n kt o n i n Fr e n c h P ol y n esi a n at oll
l ag o o ns : esti m ati o n of t a x a c o ntri b uti o n t o bi o m ass a n d pr o d u cti o n b y fl o w c yt o m etr y.
M ar. E c ol. Pr o g. S er. 1 6 2 : 5 7– 7 0.
C h e n, C., M a ki, J. S., Ritts c h of, D., a n d T e o, S. L. ( 2 0 1 3) E arl y m ari n e b a ct eri al bi o fi l m o n a
c o p p er -b as e d a ntif o uli n g p ai nt. I nt. Bi o det eri or. Bi o d e gr a d ati o n 8 3 : 7 1– 7 6.
C h e n, J., H e, F., Z h a n g, X., S u n, X., Z h e n g, J uf e n g, a n d Z h e n g, Ji n w ei ( 2 0 1 4) H e a v y m et al
p oll uti o n d e cr e as es mi cr o bi al a b u n d a n c e, di v ersit y a n d a cti vit y wit hi n p arti cl e -si z e
fr a cti o ns of a p a d d y s oil. F E M S Mi cr o bi ol. E c o l. 8 7 : 1 6 4– 1 8 1.
C h e n, L. xi n g, Li, J., C h e n, Y., H u a n g, L., H u a, Z., H u, M., a n d S h u, W. ( 2 0 1 3) S hifts i n mi cr o bi al
c o m m u nit y c o m p ositi o n a n d f u n cti o n i n t h e a ci difi c ati o n of a l e a d/zi n c mi n e t aili n gs.
E n vir o n. Mi cr o bi ol. 1 5 : 2 4 3 1– 2 4 4 4.
C h e n, Z., Z h u, L., a n d Wil ki ns o n, K.J. ( 2 0 1 0) V ali d ati o n of t h e Bi oti c Li g a n d M o d el i n M et al
Mi xt ur es : Bi o a c c u m ul ati o n of L e a d a n d C o p p er. E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 4 4 : 3 5 8 0– 3 5 8 6.
C hi ass o n - g o ul d, S. A., Bl ais, J. M., a n d P o ul ai n, A.J. ( 2 0 1 4) Di ss ol v e d Or g a ni c M att er Ki n eti c all y

C o ntr ol s M er c ur y Bi o a v ail a bilit y t o B a ct eri a. E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 4 8 : 3 1 5 3– 3 1 6 1.
C hi u, J. M. Y., T hi y a g ar aj a n, V., P e c h e ni k, J. A., H u n g, O. S., a n d Qi a n, P. Y. ( 2 0 0 7) I nfl u e n c e of
b a ct eri a a n d di at o ms i n bi ofil ms o n m et a m or p h osi s of t h e m ari n e sli p p er li m p e t
Cr e pi d ul a o n y x. M ar. Bi ol. 1 5 1 : 1 4 1 7– 1 4 3 1.
C h o w, C. T., S a c h d e v a, R., Cr a m, J. A., St e el e, J. A., N e e d h a m, D. M., P at el, A., et al. ( 2 0 1 3)
T e m p or al v ari a bilit y a n d c o h er e n c e of e u p h oti c z o n e b a ct eri al c o m m u niti es o v er a
d e c a d e i n t h e S o ut h er n C alif or ni a Bi g h t. I S M E J. 7 : 2 2 5 9.
C h u n g, C. C., G o n g, G. C., H u a n g, C. Y., Li n, J. Y., a n d Li n, Y. C. ( 2 0 1 5) C h a n g es i n t h e
S y n e c h o c o c c us Ass e m bl a g e C o m p ositi o n at t h e S urf a c e of t h e E ast C hi n a S e a D u e t o
Fl o o di n g of t h e C h a n gji a n g Ri v er. Mi cr o b. E c ol. 7 0 : 6 7 7– 6 8 8.
C h u n g, H. C., L e e, O. O., H u a n g, Y.- L., M o k, S. Y., K olt er, R., a n d Qi a n, P.- Y. ( 2 0 1 0) B a ct eri al
c o m m u nit y s u c c essi o n a n d c h e mi c al pr ofil es of s u bti d al bi ofil ms i n r el ati o n t o l ar v al
s ettl e m e nt of t h e p ol y c h a et e H y dr oi d es el e g a ns. I S M E J. 4 : 8 1 7– 8 2 8.
Ci n dri ć, A. -M., C u kr o v, N., D urri e u, G., G ar ni er, C., Pi ž et a, I., a n d O m a n o vi ć, D. ( 2 0 1 7)
E v al u ati o n of Di s cr et e a n d P assi v e S a m pli n g ( Diff usi v e Gr a di e nts i n T hi n -fil ms – D G T)
A p pr o a c h f or t h e Ass ess m e nt of Tr a c e M et al D y n a mi cs i n M ari n e W at ers – a C as e St u d y
i n a S m all H ar b or. Cr o at. C h e m. A ct a 9 0 : 1 7 7– 1 8 5.
Ci n dri ć, A. -M., G ar ni er, C., O urs el, B., Pi z et a, I., a n d O m a n o vi ć, D. ( 2 0 1 5) E vi d e n ci n g t h e n at ur al
a n d a nt hr o p o g e ni c pr o c ess es c o ntr olli n g tr a c e m et al s d y n a mi c i n a hi g hl y str atifi e d
est u ar y : T h e Kr k a Ri v er est u ar y. M ar. P oll ut. B ull. 9 4 : 1 9 9– 2 1 6.
Cl ar k e, K. R. ( 1 9 9 3) N o n -p ar a m etri c m ulti v ari at e a n al ys es of c h a n g es i n c o m m u nit y str u ct ur e.
A ust. J. E c ol. 1 8 : 1 1 7– 1 4 3.
Cl e m e nts, W. H. a n d R o hr, J. R. ( 2 0 0 9) C o m m u nit y r es p o ns es t o c o nt a mi n a nts: usi n g b asi c
e c ol o gi c al pri n ci pl es t o pr e di ct e c ot o xi c ol o gi c al eff e cts. E n vir o n. T o xi c ol. C h e m. 2 8 : 1 7 8 9.
Cl o er n, J. E. ( 2 0 0 1) O ur e v ol vi n g c o n c e pt u al m o d el of t h e c o ast al e utr o p hi c ati o n pr o bl e m. M ar
E c ol Pr o g S er 2 1 0 : 2 2 3– 2 5 3.
C o cl et, C., G ar ni er, C., D’ o n ofri o, S., D urr i e u, G., L e P o u p o n, C., O m a n o vi ć, D., et al. E vi d e n c e
f or mi cr o bi al bi ofil m c o m m u nit y str u ct uri n g b y s e di m e nt cl os e n ess r at h er t h a n
m ulti c h e mi c al c o nt a mi n ati o n or b a ct eri o pl a n kt o n c o m p ositi o n. E n vir o n. Mi cr o bi ol.
C o cl et, C., G ar ni er, C., D el p y, F., J a m et, D., D urri e u, G., L e P o u p o n, C., et al. ( 2 0 1 8) Tr a c e m et al
c o nt a mi n ati o n as a t o xi c a n d str u ct uri n g f a ct or i m p a cti n g ultr a p h yt o pl a n kt o n
c o m m u niti es i n a m ulti c o nt a mi n at e d M e dit err a n e a n c o ast al ar e a. Pr o g. O c e a n o gr. 1 6 3 :

1 9 6 – 2 1 3.
C o cl et, C., G ar ni er, C., D ur ri e u, G., O m a n o vi ć, D., D’ o n ofri o, S., P o u p o n, C. L e, et al. ( 2 0 1 9)
C h a n g es i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es r es ulti n g fr o m dir e ct a n d i n dir e ct i nt er a cti o ns
wit h tr a c e m et al gr a di e nts i n a n ur b a ni z e d m ari n e c o ast al ar e a. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 1 0 : 2 5 0.
C o m pt e -p o rt, S., B orr e g o, C. M., M o uss ar d, H., J e a n bill e, M., R estr e p o-orti z, X., Di e g o, A. D e,
et al. ( 2 0 1 8) M et al c o nt a mi n ati o ns i m p a ct ar c h a e al c o m m u nit y c o m p ositi o n , a b u n d a n c e
a n d f u n cti o n i n r e m ot e al pi n e l a k es. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 2 0 : 4 2 2– 2 4 3 7.
C o mt e, J. a n d D el Gi or gi o, P. A. ( 2 0 1 1) C o m p ositi o n I nfl u e n c es t h e P at h w a y b ut n ot t h e
O ut c o m e of t h e M et a b oli c R es p o ns e of B a ct eri o pl a n kt o n t o R es o ur c e S hifts. P L o S O n e 6 :
e 2 5 2 6 6.
C o mt e, J., Li n dstr ö m, E. S., Eil er, A., a n d L a n g e n h e d er, S. ( 2 0 1 4) C a n m ari n e b a ct eri a b e
re cr uit e d fr o m fr es h w at er s o ur c es a n d t h e air ? I S M E J. 8 : 2 4 2 3– 2 4 3 0.
C o n n ell, J. H. ( 1 9 7 8) F or a g e n er al r e vi e w of x -r a y lit h o gr a p h y wit h c o n-v e nti o n al $ o ur c es s e e
f or e x a m pl e. S ci e n c e ( 8 0 -. ). 1 9 9 : 1 3 0 2– 1 3 1 0.
C or c oll, N., Öst erl u n d, T., Si n cl air, L., Eil er, A., Kri sti a nss o n, E., B a c k h a us, T., a n d Eri kss o n, K. M.
( 2 0 1 7) C o m p ari s o n of f o ur D N A e xtr a cti o n m et h o ds f or c o m pr e h e nsi v e ass ess m e nt of
1 6 S r R N A b a ct eri al di v ersit y i n m ari n e bi ofil ms usi n g hi g h -t hr o u g h p ut s e q u e n ci n g. F E M S
Mi cr o bi ol. L ett. 3 6 4 : 1– 2 4.
C or c oll, N., Y a n g, J., B a c k h a us, T., Z h a n g, X., Eri kss o n, K. M., R e us e, R., a n d S ci e n c es, M. ( 2 0 1 9)
C o p p er aff e cts c o m p ositi o n a n d f u n cti o ns of mi cr o bi al c o m m u niti es i n m ari n e bi ofil ms at
e n vir o n m e nt all y r el e v a nt c o n c e ntr ati o ns. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 9 : 1– 1 5.
C oss a , D., B us c ail, R., P ui g, P., C hiff ol e a u, J. F., R a d a k o vit c h, O., J e a nt y, G., a n d H e uss n er, S.
( 2 0 1 4) Ori gi n a n d a c c u m ul ati o n of tr a c e el e m e nts i n s e di m e nts of t h e n ort h w est er n
M e dit err a n e a n m ar gi n. C h e m. G e ol. 3 8 0 : 6 1– 7 3.
C oss a, D a ni el, G ar ni er, C., B us c ail , R., El b az-P o uli c h et, F., Mi k a c, N., P at el -S orr e nti n o, N., et al.
( 2 0 1 4) A Mi c h a eli s-M e nt e n t y p e e q u ati o n f or d es cri bi n g m et h yl m er c ur y d e p e n d e n c e o n
i n or g a ni c m er c ur y i n a q u ati c s e di m e nts. Bi o g e o c h e mistr y 1 1 9 : 3 5– 4 3.
C ost ert o n, J. W. ( 1 9 9 5) O v er vi e w of mi c r o bi al bi ofil ms. J. I n d. Mi cr o bi ol. 1 5 : 1 3 7– 1 4 0.
C ost ert o n, J. W., C h e n g, K.J., G e es e y, G. G., L a d d, T.I., Ni c k el, J. C., D as g u pt a, M., a n d M arri e,
T.J. ( 1 9 8 7) B a ct eri al bi ofil ms i n n at ur e a n d di s e as e. A n n u. R e v. Mi cr o bi ol. 4 1 : 4 3 5– 4 6 4.
C ost ert o n, J. W., G e es e y, G. G., a n d C h e n g, K.J. ( 1 9 7 8) H o w b a ct eri a sti c k. S ci. A m. 2 3 8 : 8 6– 9 5.
Cr a m, J. A., C h o w, C. T., S a c h d e v a, R., N e e d h a m, D. M., P ar a d a, A. E., St e el e, J. A., a n d F u hr m a n,

J. A. ( 2 0 1 5) S e as o n al a n d i nt er a n n u al v ari a bilit y of t h e m ari n e b a ct eri o pl a n kt o n
c o m m u nit y t hr o u g h o ut t h e w at er c ol u m n o v er t e n y e ars. I S M E J. 9 : 5 6 3– 5 8 0.
Cr a wf or d, D. W., Li ps e n, M. S., P ur di e, D. A., L o h a n, M. C., St at h a m, P.J., W hit n e y, F. A., et al.
( 2 0 0 3) I nfl u e n c e of zi n c a n d ir o n e nri c h m e nt s o n p h yt o pl a n kt o n gr o wt h i n t h e
n ort h e ast er n s u b ar ct i c P a cifi c. Li m n ol. O c e a n o gr. 4 8 : 1 5 8 3– 1 6 0 0.
Cr es p o, B. G., P o m mi er, T., F er n á n d ez -G ó m ez, B., a n d P e dr ós -Ali ó, C. ( 2 0 1 3) T a x o n o mi c
c o m p ositi o n of t h e p arti cl e -att a c h e d a n d fr e e -li vi n g b a ct eri al ass e m bl a g es i n t h e
N ort h w est M e dit err a n e a n S e a a n al y z e d b y p yr o s e q u e n ci n g of t h e 1 6 S r R N A.
Mi cr o bi ol o g y o p e n 2 : 5 4 1– 5 5 2.
Cr o ot, P. L., K arls o n, B., W ulff, a., Li n ar es, F., a n d A n d erss o n, K. ( 2 0 0 2) Tr a c e
m et al/ p h yt o pl a n kt o n i nt er a cti o ns i n t h e S k a g err a k. J. M ar. S yst. 3 5 : 3 9– 6 0.
Cr u m p, B. C., H o p ki ns o n, C. S., S o gi n, M. L. , H o b bi e, J. E., Cr u m p, B. C., H o p ki ns o n, C. S., et al.
( 2 0 0 4) Mi cr o bi al bi o g e o gr a p h y al o n g a n est u ari n e s ali nit y gr a di e nt: c o m bi n e d i nfl u e n c es
of b a ct eri al gr o wt h a n d r esi d e n c e ti m e. A p pl. E n vi or o n m e nt al Mi cr o bi ol. 7 0 : 1 4 9 4– 1 5 0 5.
D ai, T., Z h a n g, Y., Ni n g, D. , S u, Z., T a n g, Y., H u a n g, B., et al. ( 2 0 1 8) D y n a mi cs of S e di m e nt
Mi cr o bi al F u n cti o n al C a p a cit y a n d C o m m u nit y I nt er a cti o n N et w or ks i n a n Ur b a ni z e d
C o ast al Est u ar y. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 9 :.
D a n g, D. H. ( 2 0 1 4) D y n a mi q u e s é di m e nt air e et m é c a ni s m es d e tr a nsf erts d es m ét a u x /
m ét all oï d es d a ns u n é c os yst è m e c o nt a mi n é : l a R a d e d e T o ul o n.
D a n g, D. H., L e n o bl e, V., D urri e u, G., M ull ot, J. -U., M o u ni er, S., a n d G ar ni er, C. ( 2 0 1 4)
S e di m e nt ar y d y n a mi cs of c o ast al or g a ni c m att er: A n ass ess m e nt of t h e p or e w at er
si z e/r e a cti vit y m o d el b y s p e ctr os c o pi c t e c h ni q u es. Est u ar. C o ast. S h elf S ci. 1 5 1 : 1 0 0– 1 1 1.
D a n g, D. H., L e n o bl e, V., D urri e u, G., O m a n o vi ć, D., M ull ot, J.- U., M o u ni er, S., a n d G ar ni er, C.
( 2 0 1 5) S e as o n al v ari ati o ns of c o ast al s e di m e nt ar y tr a c e m et al s c y cli n g: I nsi g ht o n t h e
eff e ct of m a n g a n es e a n d ir o n ( o x y) h y dr o xi d es, s ul p hi d e a n d or g a ni c m att er. M ar. P oll ut.
B ull. 9 2 : 1 1 3– 1 2 4.
D a n g, D. H., S c h äf er, J., Br a c h - P a p a, C., L e n o bl e, V., D urri e u, G., D utr u c h, L., et al. ( 2 0 1 5)
E vi d e n ci n g t h e I m p a ct of C o ast al C o nt a mi n at e d S e di m e nts o n M uss el s T hr o u g h P b St a bl e
Is ot o p es C o m p ositi o n. E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 4 9 : 1 1 4 3 8– 1 1 4 4 8.
D a n g, D. H., T essi er, E., L e n o bl e, V., D urri e u, G., O m a n o vi ć, D., M ull ot, J. U., et al. ( 2 0 1 4) K e y
p ar a m et ers c o ntr olli n g ars e ni c d y n a mi cs i n c o ast al s e di m e nts: A n a n al yti c al a n d
m o d eli n g a p pr o a c h. M ar. C h e m. 1 6 1 : 3 4– 4 6.
D a n g, H., Li, T., C h e n, M., a n d H u a n g , G. ( 2 0 0 8) Cr oss-o c e a n di stri b uti o n of R h o d o b a ct er al es
b a ct eri a as pri m ar y s urf a c e c ol o ni z ers i n t e m p er at e c o ast al m ari n e w at ers. A p pl. E n vir o n.
Mi cr o bi ol. 7 4 : 5 2– 6 0.
D a n g, H. a n d L o v ell, C. R. ( 2 0 1 6) Mi cr o bi al S urf a c e C ol o ni z ati o n a n d Bi ofil m D e v el o p m e nt i n
M ari n e E n vir o n m e nts. Mi cr o bi ol. M ol. Bi ol. R e v. 8 0 : 9 1– 1 3 8.
D a n g, H. a n d L o v ell, C. R. ( 2 0 0 2 a) N u m eri c al d o mi n a n c e a n d p h yl ot y p e di v ersit y of m ari n e
R h o d o b a ct er s p e ci es d uri n g e arl y c ol o ni z ati o n of s u b m er g e d s urf a c es i n c o ast al m ari n e
w at ers as d et er mi n e d b y 1 6 S ri b os o m al D N A s e q u e n c e a n al ysi s a n d fl u or es c e n c e i n sit u
h y bri di z ati o n. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 6 8 : 4 9 6– 5 0 4.
D a n g, H. a n d L o v ell, C. R. ( 2 0 0 2 b) S e as o n al d y n a mi cs of p arti cl e- ass o ci at e d a n d fr e e -li vi n g
m ari n e Pr ot e o b a ct eri a i n a s alt m ars h ti d al c r e e k as d et er mi n e d usi n g fl u or es c e n c e i n sit u
h y bri di z ati o n. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 4 : 2 8 7– 2 9 5.
D as, P., Willi a ms, C.J., F ult h or p e, R. R., H o q u e, M. E., M et c alf e, C. D., a n d X e n o p o ul os, M. A.
( 2 0 1 2) C h a n g es i n b a ct eri al c o m m u nit y str u ct ur e aft er e x p os ur e t o sil v er n a n o p arti cl es
i n n at ur al w at ers. E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 4 6 : 9 1 2 0– 9 1 2 8.
D ass e n a ki s, M., S c o ull os, M., a n d G aiti s, A. ( 1 9 9 7) Tr a c e m et al s tr a ns p ort a n d b e h a vi o ur i n t h e
M e dit err a n e a n est u ar y of A c h el o os Ri v er. M ar. P oll ut. B ull. 3 4 : 1 0 3– 1 1 1.
D a v e y, H. M. a n d K ell, D. B. ( 1 9 9 6) Fl o w c yt o m etr y a n d c ell s orti n g of h et er o g e n e o us mi cr o bi al
p o p ul ati o ns: t h e i m p ort a n c e of si n gl e -c ell a n al ys es. Mi cr o bi ol. R e v. 6 0 : 6 4 1– 6 9 6.
D a v e y, M. a n d O’t o ol e, G. ( 2 0 0 0) Mi cr o bi al bi ofil ms: fr o m e c ol o g y t o m ol e c ul ar g e n eti cs.
Mi cr o b i ol. M ol. Bi ol. … 6 4 : 8 4 7– 8 6 7.
D e b eli us, B., F orj a, J. M., D el V all s, T. A., a n d L u bi a n, L. M. ( 2 0 0 9) T o xi cit y of c o p p er i n n at ur al
m ari n e pi c o pl a n kt o n p o p ul ati o ns. E c ot o xi c ol o g y 1 8 : 1 0 9 5– 1 1 0 3.
D e br o as, D., M o n e, A., a n d T er, A. ( 2 0 1 7) Pl asti cs i n t h e N ort h At l a nti c g ar b a g e p at c h : A b o at-
mi cr o b e f or hit c h hi k ers a n d pl asti c d e gr a d ers. S ci. T ot al E n vir o n. 5 9 9 – 6 0 0 : 1 2 2 2– 1 2 3 2.
D e c h o, A. W. ( 2 0 0 0) Mi cr o bi al bi ofil ms i n i nt erti d al s yst e ms: A n o v er vi e w. C o nt. S h elf R es. 2 0 :
1 2 5 7 – 1 2 7 3.
D e gr u n e, F., T h e o d or a k o p o ul os, N. , C oli n et, G., Hi el, M. P., B o ds o n, B., T a mi ni a u, B., et al.
( 2 0 1 7) T e m p or al d y n a mi cs of s oil mi cr o bi al c o m m u niti es b el o w t h e s e e d b e d u n d er t w o
c o ntr asti n g till a g e r e gi m es. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 8 : 1 1 2 7.
D el o n g, E. F. ( 1 9 9 2) Ar c h a e a i n c o ast al m ari n e e n vir o n m e nt . Pr o c. N atl. A c a d. S ci. 8 9 : 5 6 8 5–
5 6 8 9.
D el o n g, E. F., D el o n g, E. F., Pr est o n, C. M., Mi n c er, T., Ri c h, V., H all a m, S.J., et al. ( 2 0 0 6)
C o m m u nit y G e n o mi cs A m o n g Str atifi e d Mi cr o bi al Ass e m bl a g es i n t h e O c e a n’s I nt eri or.
S ci e n c e ( 8 0 -. ). 3 1 1 : 4 9 6– 5 0 3.
D el p y, F. , S err a nit o, B., J a m et, J., Gr é g ori, G., P o u p o n, C. L e, a n d J a m et, D. ( 2 0 1 8) Pi c o- a n d
N a n o p h yt o pl a n kt o n D y n a mi cs i n T w o C o u pl e d b ut C o ntr asti n g C o ast al B a ys i n t h e N W
M e dit err a n e a n S e a ( Fr a n c e ). Est u ari es a n d C o asts 4 1 : 2 0 3 9– 2 0 5 5.
Di ns d al e, E. A., E d w ar d s, R. A., H all, D., A n gl y, F., Br eit b art, M., Br ul c, J. M., et al. ( 2 0 0 8)
F u n cti o n al m et a g e n o mi c pr ofili n g of ni n e bi o m es. N at. L ett. 4 5 2 : 6 2 9.
D o br ets o v, S. ( 2 0 1 0) M ari n e bi ofil ms. I n, Bi of o uli n g ., p p. 1 2 3– 1 3 6.
D o br ets o v, S., A b e d, R. M. M., a n d V o ol str a, C. R . ( 2 0 1 3) T h e eff e ct of s urf a c e c ol o ur o n t h e
f or m ati o n of m ari n e mi cr o a n d m a cr of o uli n g c o m m u niti es. Bi of o uli n g 2 9 : 6 1 7– 2 7.
D o br ets o v, S., T e plits ki, M., a n d P a ul, V. ( 2 0 0 9) Mi ni -r e vi e w : q u or u m s e nsi n g i n t h e m ari n e
e n vir o n m e nt a n d its r el ati o ns hi p t o bi o f o uli n g . Bi of o uli n g 2 5 : 4 1 3– 4 2 7.
D o n e y, S. C., R u c k els h a us, M., D uff y, J. E., B arr y, J. P., C h a n, F., E n gli s h, C. A., et al. ( 2 0 1 2) Cli m at e
C h a n g e I m p a cts o n M ari n e E c os yst e ms. A n n. R e v. M ar. S ci. 4 : 1 1– 3 5.
D ufr es n e, C., D uff a, C., a n d R e y, V. ( 2 0 1 4) Wi n d -f orc e d cir c ul ati o n m o d el a n d w at er e x c h a n g es
t hr o u g h t h e c h a n n el i n t h e B a y of T o ul o n. O c e a n D y n. 6 4 : 2 0 9– 2 2 4.
D u n n e, M. W.J. ( 2 0 0 2) B a ct eri al a d h esi o n: s e e n a n y g o o d bi ofil ms l at el y ? Cli n. Mi cr o bi ol. R e v.
1 5 : 1 5 5– 1 6 6.
D uss u d, C., M ei st ertz h ei m, A. L., C o n a n, P ., P uj o-P a y, M., G e or g e, M., F a br e, P., et al. ( 2 0 1 8)
E vi d e n c e of ni c h e p artiti o ni n g a m o n g b a ct eri a li vi n g o n pl asti cs, or g a ni c p arti cl es a n d
s urr o u n di n g s e a w at ers. E n vir o n. P oll ut. 2 3 6 : 8 0 7– 8 1 6.
E c h e v est e, P., A g ustí, S., a n d T o v ar -S á n c h ez, A. ( 2 0 1 2) T o xi c t hr es h ol ds of c a d mi u m a n d l e a d
t o o c e a ni c p h yt o pl a n kt o n: C ell siz e a n d o c e a n b asi n-d e p e n d e nt eff e cts. E n vir o n. T o xi c ol.
C h e m. 3 1 : 1 8 8 7– 1 8 9 4.
E c h e v est e, P., D a c hs, J., B err oj al bi z, N., a n d A g ustí, S. ( 2 0 1 0) D e cr e as e i n t h e a b u n d a n c e a n d
vi a bilit y of o c e a n i c p h yt o pl a n kt o n d u e t o tr a c e l e v els of c o m pl e x mi xt ur es of or g a ni c
p oll ut a nts. C h e m os p h er e 8 1 : 1 6 1– 1 6 8.
E c h e v est e, P., T o v ar -s a n c h ez, A., a n d A g ustí, S. ( 2 0 1 4) T ol er a n c e of p ol ar p h yt o pl a n kt o n
c o m m u niti es t o m et als. E n vir o n. P oll ut. 1 8 5 : 1 8 8– 1 9 5.
E d g ar, R . C. ( 2 0 1 0) S e ar c h a n d cl ust eri n g or d ers of m a g nit u d e f ast er t h a n B L A S T. Bi oi nf or m ati cs
2 6 : 2 4 6 0– 2 4 6 1.
E d w ar ds, S.J. a n d Kj ell er u p, B. V. ( 2 0 1 3) A p pli c ati o ns of bi ofil ms i n bi or e m e di ati o n a n d
bi otr a nsf or m ati o n of p ersi st e nt or g a ni c p oll ut a nts, p h ar m a c e uti c a l s/ p ers o n al c ar e
pr o d u cts, a n d h e a v y m et al s. A p pl. Mi cr o bi ol. Bi ot ec h n ol. 9 7 : 9 9 0 9– 9 9 2 1.
E g ar dt, J., M ør k, M., L ass e n, P., a n d D a hll öf, I. ( 2 0 1 8) R el e as e of P A Hs a n d h e a v y m et al s i n
c o ast al e n vir o n m e nts li n k e d t o l ei s ur e b o ats. M ar. P oll ut. B ull. 1 2 7 : 6 6 4– 6 7 1.
E g gl et o n, J. a n d T h o m as, K. V ( 2 0 0 4) A r e vi e w of f a ct ors aff e cti n g t h e r el e as e a n d
bi o a v ail a bilit y of c o nt a mi n a nts d uri n g s e di m e nt di st ur b a n c e e v e nts. E n vir o n. I nt. 3 0 :
9 7 3 – 9 8 0.
Eil er, A., H ei nri c h, F., a n d B ertil ss o n, S. ( 2 0 1 1) C o h er e nt d y n a mi cs a n d ass o ci ati o n n et w or ks
a m o n g l a k e b a ct eri o pl a n kt o n t a x a. I S M E J. 6 : 3 3 0– 3 4 2.
El - S w ai s, H., D u n n, K. A., Bi el a ws ki, J. P., Li, W. K. W., a n d W als h, D. A. ( 2 0 1 5) S e as o n al
ass e m bl a g es and s h ort -li v e d bl o o ms i n c o ast al n ort h-w est Atl a nti c Oc e a n
b a ct eri o pl a n kt o n. E n vi r o n. Mi cr o bi ol. 1 7 : 3 6 4 2– 3 6 6 1.
El b az -P o uli c h et, F. ( 2 0 0 5) Ri v er I n p uts of M et al s a n d Ars e ni c. M e dit err. S e a 5 : 2 1 1– 2 3 5.
El b az -P o uli c h et, F., D ezil e a u, L., Fr e y di er, R., C oss a, D., a n d S a b ati er, P. ( 2 0 1 1) A 3 5 0 0 -y e ar
r e c or d of H g a n d P b c o nt a mi n ati o n i n a me dit err a n e a n s e di m e nt ar y ar c hi v e ( T h e Pi err e
Bl a n c h e L a g o o n, Fr a n c e). E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 4 5 : 8 6 4 2– 8 6 4 7.
El b az -P o uli c h et, F., H olli g er, P., H u a n g, W. W., a n d M arti n, J. - M. ( 1 9 8 4) L e a d c y cli n g i n
est u ari es, ill ustr at e d b y t h e Gir o n d e est u ar y, Fr a n c e. N at u r e 3 0 8 : 4 0 9.
El m q vi st, T., F ol k e, C., N ystr ö m, M., P et ers o n, G., B e n gtss o n, J., W al k er, B., a n d N or b er g, J.
( 2 0 0 3) R es p o ns e di v ersit y, e c os yst e m c h a n g e, a n d r esili e n c e. Fr o nt. E c ol. E n vir o n. 1 : 4 8 8–
4 9 4.
E n g h, G.J. V a n D e n, D o g g ett, J. K., T h o m ps o n, A. W., a n d D o bli n, M. A. ( 2 0 1 7) D y n a mi cs of
Pr o c hl or o c o c c us a n d S y n e c h o c o c c us at St ati o n A L O H A R e v e al e d t hr o u g h Fl o w C yt o m etr y
a n d Hi g h -R es ol uti o n V erti c al S a m pli n g. 4 : 1– 1 4.
Estr a d a, M., H e nri ks e n, P., G as ol, J. M., C as a m a y or, E. O., a n d P e dr ós -Ali ó, C. ( 2 0 0 4) Di v ers it y
of pl a n kt o ni c p h ot o a ut otr o p hi c mi cr o or g a ni s ms al o n g a s ali nit y gr a di e nt as d e pi ct e d b y
mi cr os c o p y, fl o w c yt o m etr y, pi g m e nt a n al ysis a n d D N A -b as e d m et h o ds. F E M S Mi cr o bi ol.
E c ol. 4 9 : 2 8 1– 2 9 3.
F air br ot h er, A., W e nst el, R., S a p pi n gt o n, K., a n d W o o d, W. ( 2 0 0 7) Fr a m e w or k f or M et al s Ri s k
Ass ess m e nt. E c ot o xi c ol. E n vir o n. S af. 6 8 : 1 4 5– 2 2 7.
F al k o ws ki, P. G., F e n c h el, T., a n d D el o n g, E. F. ( 2 0 0 8) T h e mi cr o bi al e n gi n es t h at dri v e e art h’ s

bi o g e o c h e mi c al c y cl es. S ci e n c e ( 8 0 -. ). 3 2 0 : 1 0 3 4– 1 0 3 9.
F a n g, H., C h e n, Y., H u a n g, L., a n d H e, G. ( 2 0 1 7) A n al ysi s of bi ofil m b a ct eri al c o m m u niti es u n d er
diff er e nt s h e ar str ess es usi n g si z e -fr a cti o n at e d s e di m e nt. S ci. R e p. 7 : 1– 1 3.
F a n g, H. H. P., X u, L. C., a n d C h a n, K. Y. ( 2 0 0 2) Eff e cts of t o xi c m et als a n d c h e mi c al s o n bi ofil m
a n d bi o c or r osi o n. W at er R es. 3 6 : 4 7 0 9– 4 7 1 6.
F a ust, K. a n d R a es, J. ( 2 0 1 6) C o N et a p p : i nf er e n c e of bi ol o gi c al ass o ci ati o n n et w or ks usi n g
C yt os c a p e [ v ersi o n 2 ; r ef er e es : 2 a p pr o v e d]. F 1 0 0 0 R es e ar c h 5 : 1– 1 4.
F a ust, K., S at hir a p o n gs as uti, J. F., I z ar d, J., S e g at a, N., G e v ers, D., R a es, J., a n d H utt e n h o w er, C.
( 2 0 1 2) Mi cr o bi al c o-o c c urr e n c e r el ati o ns hi ps i n t h e H u m a n Mi cr o bi o m e. P L o S C o m p ut.
Bi ol. 8 :.
F a ÿ, F., C art e a u, D., Li n ossi er, I., a n d V all é e- R é h el, K. ( 2 0 1 1) E v al u ati o n of a nti- mi cr of o uli n g
a cti vit y of m ari n e p ai nt s b y mi cr os c o pi c al t e c h ni q u es. Pr o g. Or g. C o ati n gs 7 2 : 5 7 9– 5 8 5.
F ei n, J. B. ( 2 0 1 7) A d v a n c e d bi oti c li g a n d m o d el s: Usi n g s urf a c e c o m pl e x ati o n m o d eli n g t o
q u a ntif y m et al bi o a v ail a bilit y t o b a ct eri a i n g e ol o gi c s yst e ms. C h e m. G e ol. 4 6 4 : 1 2 7– 1 3 6.
F e n c h el, T. ( 2 0 0 8) T h e mi cr o bi al l o o p - 2 5 y e ars l at er. J. E x p. M ar. Bi o. E c ol. 3 6 6 : 9 9– 1 0 3.
F e n c h el, T. a n d Fi nl a y, B.J. ( 2 0 0 4) T h e U bi q uit y of S m all S p e ci es : P att er ns of L o c al a n d Gl o b al
Di v ersit y. Bi os ci e n c e 5 4 : 7 7 7– 7 8 4.
Fi el d, C. B., B e hr e nf el d, M.J., R a n d ers o n, J. T ., a n d F al k o ws ki, P. ( 1 9 9 8) Pri m ar y Pr o d u cti o n of
t h e Bi os p h er e : I nt e gr ati n g T err estri al a n d O c e a ni c C o m p o n e nts. S ci e n c e ( 8 0 -. ). 2 8 1 :
2 3 7 – 2 4 0.
Fi el d, K. G., G or d o n, D., Wri g ht, T., R a p p é, M., Ur b a c h, E., V er gi n, K., a n d Gi o v a n n o ni, S.J. ( 1 9 9 7)
Di v ersit y a n d d e pt h -s p e cifi c di stri b uti o n of S A R 1 1 cl ust er r R N A g e n es fr o m m ari n e
pl a n kt o ni c b a ct eri a. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 6 3 : 6 3– 7 0.
Fi n k el, Z. V. ( 2 0 0 1) Li g ht a bs or pti o n a n d si z e s c ali n g of li g ht- li mit e d m et a b oli s m i n m ari n e
di at o ms. Li m n ol. O c e a n o gr. 4 6 : 8 6– 9 4.
Fl e m mi n g, H. -C. a n d Wi n g e n d er, J. ( 2 0 1 0) T h e bi ofil m m atri x. N at. R e v. Mi cr o bi ol. 8 : 6 2 3– 3 3.
Fl e m mi n g, H. -C. a n d W u ertz, S. ( 2 0 1 9) B a ct eri a a n d ar c h a e a o n E art h a n d t h eir a b u n d a n c e i n
bi ofil ms. N at. R e v. Mi cr o bi ol. 1 7 : 2 4 7– 2 6 0.
Fl e m mi n g, H. C., Wi n g e n d er , J., Sz e wz y k, U., St ei n b er g, P., Ri c e, S. A., a n d Kj ell e b er g, S. ( 2 0 1 6)
Bi ofil ms: A n e m er g e nt f or m of b a ct eri al lif e. N at. R e v. Mi cr o bi ol. 1 4 : 5 6 3– 5 7 5.
Fl ö d er, S., J as c hi ns ki, S., W ells, G., a n d B ur ns, C. W. ( 2 0 1 0) D o mi n a n c e a n d c o m p e ns at or y
gr o wt h i n p h yt o pl a n kt o n c o m m u niti es u n d er s ali nit y str ess. J. E x p. M ar. Bi o. E c ol. 3 9 5 :

2 2 3 – 2 3 1.
Fl o m b a u m, P., G all e g os, J. L., G or dill o, R. A., Ri n c ó n, J., Z a b al a, L. L., a n d Ji a o, N. ( 2 0 1 3) Pr es e nt
a n d f ut ur e gl o b al di stri b uti o ns of t h e m ari n e C y a n o b a ct eri a Pr o c hl or o c o c c u s a n d
S y n e c h o c o c c us. Pr o c. N atl. A c a d. S ci. 1 1 0 : 9 8 2 4– 9 8 2 9.
Fl or es -r o dri g u ez, J. ( 1 9 9 2) L es m ét a u x t o xi q u es d a ns l es e a u x pl u vi al es e n mili e u ur b ai n:
c ar a ct éri sti q u es p h ysi c o -c hi mi q u es.
Fl y n n, S. L., Sz y m a n o ws ki, J. E. S., a n d F ei n, J. B. ( 2 0 1 4) M o d eli n g b a ct e ri al m et al t o xi cit y usi n g a
s urf a c e c o m pl e x ati o n a p pr o a c h. C h e m. G e ol. 3 7 4 – 3 7 5 : 1 1 0– 1 1 6.
F ort u n at o, C. S., H erf ort, L., Z u b er, P., B a pti st a, A. M., a n d Cr u m p, B. C. ( 2 0 1 1) S p ati al v ari a bilit y
o v er w h el ms s e as o n al p att er ns i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es a cr oss a ri v er t o o c e a n
gr a di e nt. I S M E J. 6 : 5 5 4– 5 6 3.
Fr a n kli n, N. M., S T a u b er, J. L., LI m, R. P., a n d P et o cz, P. ( 2 0 0 7) T o xi cit y of m et al mit ur e t o a
tr o pi c al fr es h w at er al g a ( C hl or ell a S p.): t h e Eff e ct of I nt er a cti o ns B et w e e n C o p p er,
C a d mi u m, a n d Zi n c o n M et al C e ll Bi n di n g a n d U pt a k e. E n vir o n. T o xi c ol. 2 1 : 2 4 1 2– 2 4 2 2.
F u hr m a n, J. ( 1 9 9 9) M ari n e vir us es a n d t h eir bi o g e o c h e mi c al a n d e c ol o gi c al eff e cts. N at ur e
3 9 9 : 5 4 1.
F u hr m a n, J. A. a n d Az a m, F. ( 1 9 8 0) B a ct eri o pl a n kt o n s e c o n d ar y pr o d u cti o n esti m at es f or
c o ast al w at ers of Briti s h C ol u m bi a, A nt ar cti c a, a n d C alif or ni a. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol.
3 9 : 1 0 8 5– 1 0 9 5.
F u hr m a n, J. A., Cr a m, J. A., a n d N e e d h a m, D. M. ( 2 0 1 5) M ari n e mi cr o bi al c o m m u nit y d y n a mi cs
a n d t h eir e c ol o gi c al i nt er pr et ati o n. I S M E J. 1 3 : 1 3 3.
F u hr m a n, J. A. a n d D a vi s , A. A. ( 1 9 9 7) Wi d es pr e a d Ar c h a e a a n d n o v el B a ct eri a fr o m t h e d e e p
s e a as s h o w n b y 1 6 S r R N A g e n e s e q u e n c es. M ar. E c ol. Pr o g. S er. 1 5 0 : 2 7 5– 2 8 5.
F u hr m a n, J. A., H e ws o n, I., S c h w al b a c h, M. S., St e el e, J. A., Br o w n, M. V, a n d N a e e m, S. ( 2 0 0 6)
A n n u all y r e o c c urri n g b a ct eri al c o m m u niti es ar e pr e di ct a bl e fr o m o c e a n c o n diti o ns. P N A S
1 0 3 : 1 3 1 0 4– 1 3 1 0 9.
F u hr m a n, J. A., M c c all u m, K., a n d D a vi s, A. A. ( 1 9 9 2) N o v el m aj or ar c h a e b a ct eri al gr o u p fr o m
m ari n e pl a n kt o n. N at ur e 3 5 6 : 1 4 8.
F u hr m a n, J. A. a n d St e el e, J. A. ( 2 0 0 8) C o m m u nit y str u ct ur e of m ari n e b a ct eri o pl a n kt o n :
p att er ns , n et w or ks , a n d r el ati o ns hi ps t o f u n cti o n. A q u at. Mi cr o b. E c ol. 5 3 : 6 9– 8 1.
F u hr m a n, J. A., St e el e, J. A., H e ws o n, I., S c h w al b a c h, M. S., Br o w n, M. V, Gr e e n, J. L., a n d Br o w n,
J. H. ( 2 0 0 8) A l atit u di n al di v ersity gr a di e nt i n pl a n kt o ni c m ari n e b a ct eri a. Pr o c. N atl. A c a d.

S ci. 1 0 5 : 7 7 7 4– 7 7 7 8.
F ull er, N.J., M ari e, D., V a ul ot, D., P ost, A. F., a n d S c a nl a n, D.J. ( 2 0 0 3) Cl a d e -S p e cifi c 1 6 S
Ri b os o m al D N A Oli g o n u cl e oti d es R e v e al t h e Pr e d o mi n a n c e of a Si n gl e M ari n e. A p pl.
E n vir o n. Mi cr o bi ol. 6 9 : 2 4 3 0– 2 4 4 3.
G a d d, G. M. a n d Griffit hs, A.J. ( 1 9 7 7) Mi cr o or g a ni s ms a n d h e a v y m et al t o xi cit y. Mi cr o b. E c ol.
4 : 3 0 3– 3 1 7.
G al a n d, P. E., G uti érr ez -Pr o v e c h o, C., M ass a n a, R., G as ol, J. M., a n d C as a m a y or, E. O. ( 2 0 1 0)
I nt er-a n n u al r e c urr e n c e of ar c h a e al ass e m bl a g es i n t h e c o ast al N W M e dit err a n e a n S e a
( Bl a n es B a y Mi cr o bi al O bs er v at or y). Li m n ol. O c e a n o gr. 5 5 : 2 1 1 7– 2 1 2 5.
G al a n d, P. E., L u c as, S., F a g er v ol d, S. K., Pr us ki, A. M., V éti o n, G., D u p u y, C., a n d G uizi e n, K.
( 2 0 1 6) Di st ur b a n c e I n cr e as es Mi cr obi al C o m m u nit y Di v ersit y a n d Pr o d u cti o n i n M ari n e
S e di m e nts. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 7 : 1– 1 1.
G ar ci a -Pi c h el, F., B el n a p, J., N e u er, S., a n d S c h a nz, F. ( 2 0 0 3) Esti m at es of gl o b al c y a n o b a ct eri al
bi o m ass a n d its di stri b uti o n. Ar c h. H y dr o bi ol. S u p pl. Al g ol. St u d. 1 0 9 : 2 1 3– 2 2 7.
G ar ci a, M. D. a n d B o n el, N. ( 2 0 1 4) E n vir o n m e nt al m o d ul ati o n of t h e pl a n kt o n c o m m u nit y
c o m p ositi o n a n d si z e -str u ct ur e al o n g t h e e utr o p hi c i nt erti d al c o ast of t h e r ? ? o d e l a pl at a
est u ar y, Ar g e nti n a. J. Li m n ol. 7 3 : 5 6 2– 5 7 3.
G ar cz ar e k, L., D ufr es n e , A., R o us v o al, S., W est, N.J., M az ar d, S., M ari e, D., et al. ( 2 0 0 7) Hi g h
v erti c al a n d l o w h ori z o nt al di v ersit y of Pr o c hl or o c o c c us e c ot y p es i n t h e M e dit err a n e a n
S e a i n s u m m er. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 6 0 : 1 8 9– 2 0 6.
G ar m e n di a, M., R e vill a, M., a n d B al d, J. ( 2 0 1 1) P h yt o pl a n kt o n c o m m u niti es a n d bi o m ass si z e
str u ct ur e ( fr a cti o n at e d c hl or o p h yll ‘ “ a ”’), al o n g tr o p hi c gr a di e nts of t h e B as q u e c o ast (
n ort h er n S p ai n ). Bi o g e o c h e m estr y 1 0 6 : 2 4 3– 2 6 3.
G arri s, H. W., B al d wi n, S. A., T a yl or, J., G urr, D. B., D e n esi u k, D. R., V a n H a m m e, J. D., a n d Fr as er,
L. H. ( 2 0 1 8) S h ort- t er m mi cr o bi al eff e cts of a l ar g e-s c al e mi n e-t aili n g st or a g e f a cilit y
c oll a ps e o n t h e l o c al n at ur al e n vir o n m e nt. P L o S O n e 1 3 : e 0 1 9 6 0 3 2.
G as ol, J. M., Gi or gi o, P. a D. E. L., a n d d el Gi or gi o, P. a ( 2 0 0 0) Usi n g fl o w c yt o m etr y f or c o u nti n g
n at ur al pl a n kt o ni c b a ct eri a a n d u n d erst a n di n g t h e str u ct ur e of pl a n kt o ni c b a ct eri al
c o m m u niti es. S ci. M ar. 6 4 : 1 9 7– 2 2 4.
G e e, A. K. a n d Br ul a n d, K. W. ( 2 0 0 2) Tr a ci n g Ni, C u, a n d Z n ki n eti cs a n d e q uili bri u m p artiti o ni n g
b et w e e n di ss ol v e d a n d p arti c ul at e p h as es i n S o ut h S a n Fr a n ci s c o B a y, C alif or ni a, usi n g
st a bl e i s ot o p es a n d hi g h -r es ol uti o n i n d u cti v el y c o u pl e d pl as m a m ass s p e ctr o m etr y.

G e o c hi m. C os m o c hi m. A ct a 6 6 : 3 0 6 3– 3 0 8 3.
G e nits ari s, S., M o n c h y, S., Vi s c o gli osi, E., Si m e -N g a n d o, T., F err eir a, S., a n d C hrist a ki, U. ( 2 0 1 5)
S e as o n al v ari ati o ns of m ari n e pr oti st c o m m u nit y str u ct ur e b as e d o n t a x o n -s p e cifi c tr aits
usi n g t h e e ast er n E n gli s h C h a n n el as a m o d el c o ast al s yst e m. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 9 1 :
1 – 4 5.
G esli n, C., Ll a n os, J., Pri e ur, D., a n d J e a nt h o n, C. ( 2 0 0 1) T h e m a n g a n es e a n d ir o n s u p er o xi d e
di s m ut as es pr ot e ct Es c h eri c hi a c oli fr o m h e a v y m et al t o xi cit y. R es. Mi cr o bi ol. 1 5 2 : 9 0 1–
9 0 5.
G hi gli o n e, J., G al a n d, P. E., P o m mi er, T., P e dr ós -ali ó, C., a n d M a as, E. W. ( 2 0 1 2) P ol e -t o-p ol e
bi o g e o gr a p h y of s urf a c e a n d d e e p m ari n e b a ct eri al c o m m u niti es. 1 0 9 : 1 7 6 3 3– 1 7 6 3 8.
G hi gli o n e, J. F., C o n a n, P., a n d P uj o -P a y, M. ( 2 0 0 9) Di v ersit y of t ot al a n d a cti v e fr e e -li vi n g vs.
p arti cl e -att a c h e d b a ct eri a i n t h e e u p h oti c z o n e of t h e N W M e dit err a n e a n S e a. F E M S
Mi cr o bi ol. L ett. 2 9 9 : 9– 2 1.
Giff or d, S. M., S h ar m a, S., M or a n, M. A., D el m o nt, T. O., a n d Bi ol o gi c al, M. ( 2 0 1 4) Li n ki n g a cti vit y
a n d f u n cti o n t o e c os yst e m d y n a mi cs i n a c o ast al b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y. Fr o nt.
Mi cr o bi ol. 5 : 1– 1 2.
Gil b ert, J. A., Fi el d, D., S wift, P., N e w b ol d, L., Oli v er, A., S m yt h, T., et al. ( 2 0 0 9) T h e s e as o n al
str u ct ur e of mi cr o bi al c o m m u niti es i n t h e W est er n E n gli s h C h a n n el. E n vir o n. Mi cr o bi ol.
1 1 : 3 1 3 2– 3 1 3 9.
Gil b ert, J. A., St e el e, J. A., C a p or as o, J. G., St ei n br u, L., R e e d er, J., T e m p ert o n, B., et al. ( 2 0 1 2)
D efi ni n g s e as o n al m ari n e mi cr o bi al c o m m u nit y d y n a mi cs. I S M E J. 6 : 2 9 8– 3 0 8.
Gill a n, D. C., D a ni s, B., P er n et, P., J ol y, G., a n d D u b oi s, P. ( 2 0 0 5) Str u ct ur e of s e di m e nt -
ass o ci at e d mi cr o bi al c o m m u niti es al o n g a h e a v y -m et al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt i n t h e
m ari n e e n vir o n m e nt. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 7 1 : 6 7 9– 6 9 0.
Gill a n, D. C., R o os a, S., K u n at h, B., Bill o n, G., a n d W atti ez, R. ( 2 0 1 5) T h e l o n g- t er m a d a pt ati o n
of b a ct eri al c o m m u niti es i n m et al -c o nt a mi n at e d s e di m e nts: A m et a pr ot e o g e n o mi c
st u d y. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 1 7 : 1 9 9 1– 2 0 0 5.
Gi o v a n n o ni, S.J., Brits c h gi, T. B., M o y er, C. L., a n d Fi el d, K. G. ( 1 9 9 0) G e n eti c di v ersit y i n S ar g ass o
S e a b a ct eri o pl a n kt o n. N at ur e 3 4 5 : 6 0.
Gi o v a n n o ni, S.J. a n d Sti n gl, U. ( 2 0 0 5) M ol e c ul ar di v ersit y a n d e c ol o g y of mi cr o bi al pl a n kt o n.
N at ur e 4 3 7 : 3 4 3– 3 4 8.
Gir a ult, M., Ar a k a w a, H., B ar a ni, a., C e c c al di, H.J., H as hi h a m a, F., a n d Gr e g ori, G. ( 2 0 1 5)
H et er otr o p hi c pr o k ar y ot e di stri b uti o n al o n g a 2 3 0 0 k m tr a ns e ct i n t h e N ort h P a cifi c
s u btr o pi c al g yr e d uri n g a str o n g L a Ni ñ a c o n diti o ns: r el ati o ns hi p b et w e e n di stri b uti o n
a n d h y dr ol o gi c al c o n diti o ns. Bi o g e os ci e n c es 1 2 : 3 6 0 7– 3 6 2 1.
G o d o y - L oz a n o, E. E., Es c o b ar- Z e p e d a, A., R a g gi, L., M eri n o, E., G uti err ez- Ri os, R. M., J u ar ez, K.,
et al. ( 2 0 1 8) B a ct eri al Di v ersit y a n d t h e G e o c h e mi c al L a n ds c a p e i n t h e S o ut h w est er n G ulf
of M e xi c o. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 9 : 1– 1 5.
G o e c ks, J., N e kr ut e n k o, A., T a yl or, J., a n d T h e G al a x y T e a m ( 2 0 1 0) G al a x y: a c o m pr e h e nsi v e
a p pr o a c h f or s u p p orti n g a c c essi bl e, r e pr o d u ci bl e, a n d tr a ns p ar e nt c o m p ut ati o n al
r es e ar c h i n t h e lif e s ci en c es. G e n o m e Bi ol. 1 1 : R 8 6.
G o eri c k e, R. ( 2 0 0 2) T o p -d o w n c o ntr ol of p h yt o pl a n kt o n bi o m ass a n d c o m m u nit y str u ct ur e i n
t h e m o ns o o n al Ar a bi a n S e a. Li m n ol. O c e a n o gr. 4 7 : 1 3 0 7– 1 3 2 3.
G o es, J.I., G o m es, H. d o R., S el p h, K. E., a n d L a n dr y, M. R. ( 2 0 1 6) Bi ol o gi c al r e s p o ns e of C ost a
Ri c a D o m e p h yt o pl a n kt o n t o Li g ht, Sili ci c a ci d a n d Tr a c e m et al s. J. Pl a n kt o n R es. 3 8 : 2 9 0–
3 0 4.
G ol d b er g, E. D. ( 1 9 9 5) E m er gi n g pr o bl e ms i n t h e c o ast al z o n e f or t h e t w e nt y -first c e nt ur y. M ar.
P oll ut. B ull. 3 1 : 1 5 2– 1 5 8.
G o ni -Urri z a, M., M o uss a r d, H., L af a bri e, C., C arr e, C., B o u v y, M., S a k k a Hl aili, A., a n d Pri n g a ult,
O. ( 2 0 1 8) C o ns e q u e n c es of c o nt a mi n ati o n o n t h e i nt er a cti o ns b et w e e n p h yt o pl a n kt o n
a n d b a ct eri o pl a n kt o n. C h e m os p h er e 1 9 5 : 2 1 2– 2 2 2.
G o nz al ez -D a vil a, M. ( 1 9 9 5) T h e r ol e of p h yt o pl a n kt o n c ell s o n t h e c o ntr ol of h e a v y m et al
c o n c e ntr ati o n i n s e a w at er. M ar. C h e m. 4 8 : 2 1 5– 2 3 6.
G o u g h, H. L. a n d St a hl, D. A. ( 2 0 1 1) Mi cr o bi al c o m m u nit y str u ct ur es i n a n o xi c fr es h w at er l a k e
s e di m e nt al o n g a m et al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt. I S M E J. 5 : 5 4 3– 5 5 8.
Gr é g or i, G., C ol osi m o, A., a n d D e nis, M. ( 2 0 0 1) P h yt o pl a n kt o n gr o u p d y n a mi cs i n t h e B a y of
M ars eill es d uri n g a 2 -y e ar s ur v e y b as e d o n a n al yti c al fl o w c yt o m etr y. C yt o m etr y 4 4 : 2 4 7–
2 5 6.
Griffit hs, B. S. a n d P hili p p ot, L. ( 2 0 1 3) I nsi g hts i nt o t h e r esi st a n c e a n d r esi li e n c e of t h e s oil
mi cr o bi al c o m m u nit y. F E M S Mi cr o bi ol. R e v. 3 7 : 1 1 2– 1 2 9.
Gr oss art, H. P. ( 2 0 1 0) E c ol o gi c al c o ns e q u e n c es of b a ct eri o pl a n kt o n lif est yl es: C h a n g es i n
c o n c e pts ar e n e e d e d. E n vir o n. Mi cr o bi ol. R e p. 2 : 7 0 6– 7 1 4.
Gr oss art, H. P., Ki or b o e, T., T a n g, K. W., All g ai er, M., Y a m, E. M., a n d Pl o u g, H. ( 2 0 0 6)
I nt er a cti o ns b et w e e n m ari n e s n o w a n d h et er otr o p hi c b a ct eri a: a g gr e g at e f or m ati o n a n d

mi cr o bi al d y n a mi cs. A q u at. Mi cr o b. E c ol. 4 2 : 1 9– 2 6.
Gr u m b ei n, S., O pitz, M., a n d Li el e g, O. ( 2 0 1 4) S el e ct e d m et al i o ns pr ot e ct B a cill us s u btili s
bi ofil ms fr o m er osi o n. M et all o mi cs 6 : 1 4 4 1– 1 4 5 0.
G u, Z., Eils, R., a n d S c hl es n er, M. ( 2 0 1 6) C o m pl e x h e at m a ps r e v e al p att er ns a n d c orr el ati o ns
i n m ulti di m e nsi o n al g e n o mi c d at a. Bi oi nf or m ati cs 3 2 : 2 8 4 7– 2 8 4 9.
G ui g u e, C., T e d etti, M., D a n g, D. H., M ull ot, J. U., G ar ni er, C., a n d G o ut x, M. ( 2 0 1 7)
R e m o bili z ati o n of p ol y c y cli c ar o m ati c h y dr o c ar b o ns a n d or g a ni c m att er i n s e a w at er
d uri n g s e di m e nt r es us p e nsi o n e x p eri m e nts fr o m a p oll ut e d c o ast al e n vir o n m e nt: I nsi g hts
fr o m T o ul o n B a y ( Fr a n c e). E n vir o n. P oll ut. 2 2 9 : 6 2 7– 6 3 8.
G ust a vs o n, K., P et ers e n, S., P e d ers e n, B., St u er- L a uri ds e n, F., P e d ers e n, S., a n d W ä n g b er g, S. Å.
( 1 9 9 9) P oll uti o n-i n d u c e d c o m m u nit y t ol er a n c e ( PI C T) i n c o ast al p h yt o pl a n kt o n
c o m m u niti es e x p os ur e t o c o p p er. H y dr o bi ol o gi a 4 1 6 : 1 2 5 – 1 3 8.
H ä d er, D. - P. a n d G a o, K. ( 2 0 1 5) I nt er a cti o ns of a nt hr o p o g e ni c str ess f a ct ors o n m ari n e
p h yt o pl a n kt o n. Fr o nt. E n vir o n. S ci. 3 : 1– 1 4.
H a gstr o m, A., L arss o n, U., H orst e dt, P., a n d N or m ar k, S. ( 1 9 7 9) Fr e q u e n c y of di vi di n g c ells, a
n e w a p pr o a c h t o t h e d et er mi n ati o n of b a ct eri al gr o wt h r at es i n a q u ati c e n vir o n m e nts.
A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 3 7 : 8 0 5– 8 1 2.
H a h n, M. W. a n d H o, M. G. ( 2 0 0 1) Gr azi n g of pr ot o z o a a n d its eff e ct o n p o p ul ati o ns of a q u ati c
b a ct eri a. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 3 5 : 1 1 3– 1 2 1.
H al p er n, S. B., W al bri d g e, S., Sl e k o e, A. K., K a p p el, V. C., Mi c h eli, F., D’ A gr os a, C., et al. ( 2 0 0 8) A
Gl o b al M a p of H u m a n I m p a ct o n M ari n e E c os yst e ms. S ci e n c e ( 8 0 -. ). 3 1 9 : 9 4 8– 9 5 3.
H a m, K. D., A d a ms, S. M., a n d P et ers o n, M.J. ( 1 9 9 7) A p pli c ati o n of m ulti pl e bi oi n di c at ors t o
diff er e nti at e s p ati al a n d t e m p or al v ari a bilit y fr o m t h e eff e cts of c o nt a mi n a nt e x p os ur e
o n fi s h. E c ot o xi c ol. E n vir o n. S af. 3 7 : 5 3– 6 1.
H a n, S., Z h a n g, Y., M as u n a g a, S., Z h o u, S., a n d N ait o, W. ( 2 0 1 4) R el ati n g m et al bi o a v ail a bilit y
t o ri s k ass ess m e nt f or a qu ati c s p e ci es: D ali a o Ri v er w at ers h e d, C hi n a. E n vir o n. P oll ut.
1 8 9 : 2 1 5– 2 2 2.
H ar as, D. ( 2 0 0 5) Bi ofil ms et altr ati o n d es m atri a u x d e l’ a n al ys e d u p h é n o m è n e a u x str at gi es
d e pr é v e nti o n. M at éri a u x T e c h. 9 3 : 2 7– 9 3.
H ar m eli n -Vi vi e n, M., C oss a, D., Cr o c h et, S., B ǎ n ar u, D., L et o ur n e ur, Y., a n d M ell o n- D u v al, C.
( 2 0 0 9) Diff er e n c e of m er c ur y bi o a c c u m ul ati o n i n r e d m ull ets fr o m t h e n ort h-w est er n
M e dit err a n e a n a n d Bl a c k s e as. M ar. P oll ut. B ull. 5 8 : 6 7 9– 6 8 5.

H arri s o n, J., C eri, H., Str e mi c k, C., a n d T ur n er, R. ( 2 0 0 4 a) B i ofil m s us c e pti bilit y t o m et al t o xi cit y.
E n vir o n. Mi cr o bi ol. 6 : 1 2 2 0– 1 2 2 7.
H arri s o n, J., C eri, H., Str e mi c k, C., a n d T ur n er, R. ( 2 0 0 4 b) Diff er e n c es i n bi ofil m a n d pl a n kt o ni c
c ell m e di at e d r e d u cti o n of m et all oi d o x y a ni o ns. F E M S Mi cr o bi ol. L ett. 2 3 5 : 3 5 7– 3 6 2 .
H arri s o n, J.J., C eri, H., a n d T ur n er, R.J. ( 2 0 0 7) M ulti m et al r esi st a n c e a n d t ol er a n c e i n mi cr o bi al
bi ofil ms. N at. R e v. Mi cr o bi ol. 5 : 9 2 8– 9 3 8.
H arri s o n, J.J., R a bi ei, M., T ur n er, R.J., B a dr y, E. A., S pr o ul e, K. M., a n d C eri, H. ( 2 0 0 6) M et al
r esi st a n c e i n C an di d a bi ofil ms. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 5 5 : 4 7 9– 4 9 1.
H arri s o n, J.J., Tr e m ar oli, V., St a n, M. A., C h a n, C. S., V a c c hi -S uzzi, C., H e y n e, B.J., et al. ( 2 0 0 9)
C hr o m os o m al a nti o xi d a nt g e n es h a v e m et al i o n -s p e cifi c r ol es as d et er mi n a nts of
b a ct eri al m et al t ol er a n c e. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 1 1 : 2 4 9 1– 2 5 0 9.
H arri s o n, J.J., T ur n er, R.J., a n d C eri, H. ( 2 0 0 5) P ersi st er c ell s, t h e bi ofil m m atri x a n d t ol er a n c e
t o m et al c ati o ns i n bi ofil m a n d pl a n kt o ni c Ps e u d o m o n as a er u gi n os a. E n vir o n. Mi cr o bi ol.
7 : 9 8 1– 9 9 4.
H ass ett, D.J., M a, J. F., El ki ns, J. G., M c D er m ott, T. R., O c hs n er, U. A., W est, S. E. H., et al. ( 1 9 9 9)
Q u or u m s e nsi n g i n Ps e u d o m o n as a er u gi n os a c o ntr ol s e x pr essi o n of c at al as e a n d
s u p er o xi d e di s m ut as e g e n es a n d m e di at es bi ofil m s us c e pti bilit y t o h y dr o g e n p er o xi d e.
M ol. Mi cr o bi ol. 3 4 : 1 0 8 2– 1 0 9 3.
H ei sl er, J., Gli b ert, P. M., B ur k h ol d er, J. M., A n d ers o n, D. M., C o c hl a n, W., D e n ni s o n, W. C., et al.
( 2 0 0 8) E utr o p hi c ati o n a n d h ar mf ul al g al bl o o ms : A s ci e ntifi c c o ns e ns us. H ar m uf Al g a e 8 :
3 – 1 3.
H e m m e, C. L., D e n g, Y., G e ntr y, T.J., Fi el ds, M. W., W u, L., B ar u a, S., et al. ( 2 0 1 0) M et a g e n o mi c
i nsi g hts i nt o e v ol uti o n of a h e a v y m et al-c o nt a mi n at e d gr o u n d w at er mi cr o bi al
c o m m u nit y. I S M E J. 4 : 6 6 0– 6 7 2.
H o b bi e, J. E., D al e y, R.J., a n d J as p er, S. ( 1 9 7 7) Us e of N u cl e p or e Filt ers f or C o u nti n g B a ct eri a B y
Fl u or es c e n c e Mi cr os c o p y. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 3 3 : 1 2 2 5– 1 2 2 8.
H olli b a u g h, J. T., Giff or d, S., S h ar m a, S., B a n o, N., a n d M or a n, M. A. ( 2 0 1 1) M et atr a ns cri pt o mi c
a n al ysi s of a m m o ni a -o xi di zi n g or g a ni s ms i n a n est u ari n e b a ct eri o pl a n kt o n ass e m bl a g e.
I S M E J. 5 : 8 6 6– 8 7 8.
H u g o ni, M., T ai b, N., D e br o as, D., D o m ai z o n, I., a n d J o u a n, I. ( 2 0 1 3) Str u ct ur e of t h e r ar e
ar c h a e al bi os p h er e a n d s e as o n al d y n a mi cs of a cti v e e c ot y p es i n s urf a c e c o ast al w at ers.
Pr o c. N atl. A c a d. S ci. 1 1 0 : 6 0 0 4– 6 0 0 9.
v a n H ull e b us c h, E. D., Z a n d v o ort, M. H., a n d L e ns, P. N. L. ( 2 0 0 3) M et al i m m o bilis ati o n b y
bi ofil ms: M e c h a ni s ms a n d a n al yti c al t o ol s. R e v. E n vir o n. S ci. Bi ot e c h n ol. 2 : 9– 3 3.
J e a n, N., D u m o nt, E., D urri e u, G., B alli a u, T., J a m et, J.- L., P ers o n ni c, S., a n d G ar ni er, C. ( 2 0 1 2)
Pr ot ei n e x pr essi o n fr o m z o o pl a n kt o n c o m m u niti es i n a m et al c o nt a mi n at e d N W
m e dit err a n e a n c o ast al e c os yst e m. M ar. E n vir o n. R es. 8 0 : 1 2– 2 6.
J e a n bill e, M., G ur y, J., D ur a n, R., Tr o n cz y ns ki, J., G hi gli o n e, J., A g o g u é, H., et al. ( 2 0 1 6) C hr o ni c
P ol y ar o m ati c H y dr o c ar b o n ( P A H ) C o nt a mi n ati o n Is a M ar gi n al Dri v er f or C o m m u nit y
Di v ersit y a n d Pr o k ar y oti c Pr e di ct e d F u n cti o ni n g i n C o ast al S e di m e nts. Fr o nt. Mi cr o bi ol.
7 : 1– 1 5.
J effri es, T. C., F o nt es, M. L. S., H arri s o n, D. P., V a n-d o n g e n -v o g el s, V., E yr e, B. D., R al p h, P.J., et
al. ( 2 0 1 6) B a ct eri o pl a n kto n D y n a mi cs wit hi n a L ar g e A nt hr o p o g e ni c all y I m p a ct e d Ur b a n
Est u ar y. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 6 : 1– 1 7.
L e J e u n e, A. H., C h ar pi n, M., D el u c h at, V., Bri a n d, J. F., L e n ai n, J. F., B a u d u, M., a n d A m bl ar d, C.
( 2 0 0 6) Eff e ct of c o p p er s ul p h at e tr e at m e nt o n n at ur al p h yt o pl an kt o ni c c o m m u niti es.
A q u at. T o xi c ol. 8 0 : 2 6 7– 2 8 0.
J o n es, P. R., C ottr ell, M. T., Kir c h m a n, D. L., a n d D e xt er, S. C. ( 2 0 0 7) B a ct eri al C o m m u nit y
Str u ct ur e of Bi ofil ms o n Artifi ci al S urf a c es i n a n Est u ar y. Mi cr o b. E c ol. 5 3 : 1 5 3– 1 6 2.
J o nss o n, S., A n d erss o n, A., Nil ss o n, M. B., S k yll b er g, U., L u n d b er g, E., S c h a ef er, J. K., et al. ( 2 0 1 7)
T err estri al di s c h ar g es m e di at e tr o p hi c s hifts a n d e n h a n c e m et h yl m er c ur y a c c u m ul ati o n
i n est u ari n e bi ot a. S ci. A d v. 3 : e 1 6 0 1 2 3 9.
J or di, A., B ast err et x e a, G., T o v ar-S á n c h ez, A., Al ast u e y , A., a n d Q u er ol, X. ( 2 0 1 2) C o p p er
a er os ol s i n hi bit p h yt o pl a n kt o n gr o wt h i n t h e M e dit err a n e a n S e a. Pr o c. N atl. A c a d. S ci. U.
S. A. 1 0 9 : 2 1 2 4 6– 9.
K a ci, A., P etit, F., F o ur ni er, M., C é cill o n, S., B o u st, D., L es u e ur, P., a n d B ert h e, T. ( 2 0 1 6)
Di v ersit y of a ct i v e mi cr o bi al c o m m u niti es s u bj e ct e d t o l o n g-t er m e x p os ur e t o c h e mi c al
c o nt a mi n a nts al o n g a 4 0 -y e ar -ol d s e di m e nt c or e. E n vir o n. S ci. P oll ut. R es. 2 3 : 4 0 9 5– 4 1 1 0.
K al n ej ais, L. H., M arti n, W. R., a n d B ot h n er, M. H. ( 2 0 1 0) T h e r el e as e of di ss ol v e d n utri e nts a n d
m et al s fr o m c o ast al s e di m e nts d u e t o r es us p e nsi o n. M ar. C h e m. 1 2 1 : 2 2 4– 2 3 5.
K a n, J., S uz u ki, M. T., W a n g, K., E v a ns, S. E., a n d C h e n, F. ( 2 0 0 7) Hi g h T e m p or al b ut L o w S p ati al
H et er o g e n eit y of B a ct eri o pl a n kt o n i n t h e C h es a p e a k e B a y. A p pl. E n vi or o n m e nt al
Mi cr o bi ol. 7 3 : 6 7 7 6– 6 7 8 9.
K a n g, S., V a n N ostr a n d, J. D., G o u g h, H. L., H e, Z., H az e n, T. C., St a hl, D. A., a n d Z h o u, J. ( 2 0 1 3)

F u n cti o n al g e n e arr a y -b as e d a n al ysis of mi cr o bi al c o m m u niti es i n h e a v y m et als -
c o nt a mi n at e d l a k e s e di m e nts. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 8 6 : 2 0 0– 2 1 4 .
K arl, D. M. a n d Ti e n, G. ( 1 9 9 2) M A GI C: A s e nsiti v e a n d pr e ci s e m et h o d f or m e as uri n g di ss ol v e d
p h os p h or us i n a q u ati c e n vir o n m e nts. Li m n ol. O c e a n o gr. 3 7 : 1 0 5– 1 1 6.
K a w a k a mi, S. K., Gl e d hill, M., a n d A c ht er b er g, E. P. ( 2 0 0 6) Pr o d u cti o n of p h yt o c h el ati ns a n d
gl u t at hi o n e b y m ari n e p h yt o pl a n kt o n i n r es p o ns e t o m et al str ess. J. P h y c ol. 4 2 : 9 7 5– 9 8 9.
K e n ni s h, M.J. ( 2 0 0 2) E n vir o n m e nt al t hr e ats a n d e n vir o n m e nt al f ut ur e of est u ari es. E n vir o n.
C o ns er v. 2 9 : 7 8– 1 0 7.
K e nt, A. D., Y a n n ar ell, A. C., R us a k, J. A., Tri pl ett, E. W., a n d M c m a h o n, K. D. ( 2 0 0 7) S y n c hr o n y i n
a q u ati c mi cr o bi al c o m m u nit y d y n a mi cs. I S M E J. 1 : 3 8– 4 7.
K er e n, I., S h a h, D., S p o eri n g, A., K al d al u, N., a n d L e wi s, K. ( 2 0 0 4) S p e ci ali z e d P ersi st er C ells a n d
t h e M e c h a ni s m of M ulti dr u g T ol er a n c e i n Es c h eri c hi a c oli S p e ci ali z e d P ersist er C ells a n d
t h e M e c h a ni s m of M ulti dr u g T ol er a n c e i n Es c h eri c hi a c oli. J. B a ct eri ol. 1 8 6 : 8 1 7 2– 8 1 8 0.
K er m arr e c, L., Fr a n c, A., Ri m et, F., C h a u m eil, P., Fri g eri o, J.- M., H u m b ert, J. -F., a n d B o u c h ez,
A. ( 2 0 1 4) A n e xt -g e n er ati o n s e q u e n ci n g a p pr o a c h t o ri v er bi o m o nit ori n g usi n g b e nt hi c
di at o ms. Fr es h w. S ci. 3 3 : 3 4 9– 3 6 3.
Ki m, E. H., M as o n, R. P., P ort er, E. T., a n d S o ul e n, H. L. ( 2 0 0 6) T h e i m p a ct of r es us p e nsi o n o n
s e di m e nt m er c ur y d y n a mi cs, a n d m et h yl m er c ur y pr o d u cti o n a n d f at e: A m es o c os m
st u d y. M ar . C h e m. 1 0 2 : 3 0 0– 3 1 5.
Ki m, M. S., C h oi, M. S., a n d Ki m, C. ( 2 0 1 6) M o nit ori n g Tr a c e M et al s i n S e a w at er usi n g a Diff usi v e
Gr a di e nt i n T hi n Fil m Pr o b e i n Ul s a n B a y , E ast S e a , K or e a : C o m p ari s o n wit h
Tr a ns pl a nt e d M uss el s. 5 1 : 1 6 9– 1 8 2.
Ki p, N. a n d V e e n, J. A. V a n ( 2 0 1 5) T h e d u al r ol e of mi cr o b es i n c orr osi o n. I S M E J. 9 : 5 4 2– 5 5 1.
Kir c h m a n, D. L., M or á n, X. A. G., a n d D u c kl o w, H. ( 2 0 0 9) Mi cr o bi al gr o wt h i n t h e p ol ar o c e a ns -
R ol e of t e m p er at ur e a n d p ot e nti al i m p a ct of cli m at e c h a n g e. N at. R e v. Mi cr o bi ol. 7 : 4 5 1–
4 5 9.
Kirst ei n, I. V, Wi c h el s, A., Kr o h n e, G., a n d G er dts, G. ( 2 0 1 8) M at ur e bi ofil m c o m m u niti es o n
s y nt h eti c p ol y m ers i n s e a w at er - S p e cifi c or g e n er al ? M ar. E n vir o n. R es. 1 4 2 : 1 4 7– 1 5 4.
K o oi, M., V a n N es, E. H., S c h eff er, M., a n d K o el m a ns, A. A. ( 2 0 1 7) U ps a n d D o w n s i n t h e O c e a n:
Eff e cts of Bi of o uli n g o n V erti c al Tr a ns p ort of Mi cr o pl asti cs. E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 5 1 :
7 9 6 3 – 7 9 7 1.
K orl e vi ć, M., Z u c k o, J., Dr a gi ć, M. N., Bl aži n a, M., P ustij a n a c, E., Z elj k o, T. V., et al. ( 2 0 1 5)
B a ct eri al di v ersit y of p oll ut e d s urf a c e s e di m e nts i n t h e n ort h er n A dri ati c S e a. S yst. A p pl.
Mi cr o bi ol. 3 8 : 1 8 9– 1 9 7.
K o u, S., Vi n c e nt, G., G o nz al ez, E., Pitr e, F. E., L a br e c q u e, M., a n d Br er et o n, N.J. B. ( 2 0 1 8) T h e
r es p o ns e of a 1 6 S ri b os o m al R N A g e n e fr a g m e nt a m plifi e d c o m m u nit y t o l e a d, zi n c, a n d
c o p p er p oll uti o n i n a S h a n g h ai fi el d tri al. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 9 : 1– 2 3.
Kr o m, M. D., E m ei s, K.- C., a n d C a p p ell e n, P. V a n ( 2 0 1 0) Pr o gr ess i n O c e a n o gr a p h y W h y i s t h e
E ast er n M e dit err a n e a n p h os p h or us li mit e d  ? Pr o g. O c e a n o gr. 8 5 : 2 3 6– 2 4 4.
L af a bri e, C., G arri d o, M., L e b o ul a n g er, C., C e c c hi, P., Gr é g ori, G., P as q u ali ni, V., a n d Pri n g a ult,
O. ( 2 0 1 3) I m p a ct of c o nt a mi n at e d -s e di m e nt r es us p e nsi o n o n p h yt o pl a n kt o n i n t h e
Bi g u gli a l a g o o n ( C orsi c a, M e dit err a n e a n s e a). Est u ar. C o ast. S h elf S ci. 1 3 0 : 7 0– 8 0.
L a m b ert, S., Tr a gi n, M., L oz a n o, J. C., G hi gli o n e, J. F., V a ul ot, D., B o u g et, F. Y., a n d G al a n d, P. E.
( 2 0 1 8) R h yt h mi cit y of c o ast al m ari n e pi c o e u k ar y ot es, b a ct eri a a n d ar c h a e a d es pit e
irr e g ul ar e n vir o n m e nt al p ert ur b ati o ns. I S M E J. 1 3 : 3 8 8.
L ar es, M. L., M ari n o n e, S. G., Ri v er a- D u art e, I., B e c k, A., a n d S a ñ u d o -Wil h el m y, S. ( 2 0 0 9) S p ati al
v ari a bil it y of tr a c e m et al s a n d i n or g a ni c n utri e nts i n s urf a c e w at ers of t o d os s a nt os b a y,
m é xi c o i n t h e s u m m er of 2 0 0 5 d uri n g a r e d ti d e al g al bl o o m. Ar c h. E n vir o n. C o nt a m.
T o xi c ol. 5 6 : 7 0 7– 7 1 6.
L a u, S. C. K., T hi y a g ar aj a n, V., C h e u n g, S. C. K., a n d Qi a n, P. Y. ( 2 0 0 5) R ol es of b a ct eri al c o m m u nit y
c o m p ositi o n i n bi ofil ms as a m e di at or f or l ar v al s ettl e m e nt of t hr e e m ari n e i n v ert e br at es.
A q u at. Mi cr o b. E c ol. 3 8 : 4 1– 5 1.
L a u bi er, L. ( 2 0 0 5) M e dit err a n e a n S e a a n d H u m a ns: I m pr o vi n g a C o nfli ct u al P art n ers hi p. I n,
T h e M e dit err a n e a n S e a ., p p. 3– 2 7.
L a w es, J. C., N eil a n, B. A., Br o w n, M. V, Cl ar k, G. F., a n d E m m a, L. ( 2 0 1 6) El e v at e d n utri e nts
c h a n g e b a ct eri al c o m m u nit y c o m p ositi o n a n d c o n n e cti vit y : hi g h t hr o u g h p ut s e q u e n ci n g
of y o u n g m ari n e bi ofil ms. Bi of o uli n g 3 2 : 5 7– 6 9.
L a y gl o n, N ., Mi ss o n, B., D urri e u, G., C o cl et, C., D’ O n ofri o, S., Fr a n c oi s, D., et al. ( 2 0 1 9) I m p a ct
of s e di m e nt dr e d gi n g o n s e a w at er q u alit y: a l o n g -t er m m o nit ori n g st u d y of tr a c e m et al s
a n d mi cr o bi al c o m m u nit y i n T o ul o n B a y ( Fr a n c e). S ci. T ot al E n vir o n.
L ê, S., J os s e, J., a n d H uss o n, F. ( 2 0 0 8) F a ct o Mi n e R: a n R p a c k a g e f or m ulti v ari at e a n al ysis. J.
St at. S oft w. 2 5 : 1– 1 8.
L e a d, J. R., D a vis o n, W., H a milt o n- T a yl or, J., a n d B uffl e, J. ( 1 9 9 7) C h ar a ct eri zi n g C oll oi d al
M at eri al i n N at ur al W at ers. A q u at. G e o c h e mistr y 3 : 2 1 3– 2 3 2.

L e br u n, E. S., Ki n g, R. S., B a c k, J. A., a n d K a n g, S. ( 2 0 1 7) Mi cr o bi al C o m m u nit y Str u ct ur e a n d
F u n cti o n D e c o u pli n g A cr oss a P h os p h or us Gr a di e nt i n Str e a ms. Mi cr o b. E c ol. 7 5 : 6 4– 7 3.
L e e, J.- W., N a m, J. - H., Ki m, Y.- H., L e e, K.- H., a n d L e e, D.-H. ( 2 0 0 8) B a c t eri al c o m m u niti es i n t h e
i niti al st a g e of m ari n e bi ofil m f or m ati o n o n arti vi ci al s urf a c es. J. Mi cr o bi ol. 4 6 : 1 7 4– 1 8 2.
L e e, O. O., W a n g, Y., Ti a n, R., Z h a n g, W., S h e k, C. S., B o u g o uff a, S., et al. ( 2 0 1 4) I n sit u
e n vir o n m e nt r at h er t h a n s u bstr at e t y p e di ct at e s mi cr o bi al c o m m u nit y str u ct ur e of
bi ofil ms i n a c ol d s e e p s yst e m. S ci. R e p. 4 : 1– 1 0.
L e e, S. W., L e e, C. W., B o n g, C. W., N ar a y a n a n, K., a n d Si m, E. U.- H. ( 2 0 1 5) T h e d y n a mi cs of
att a c h e d a n d fr e e -li vi n g b a ct eri al p o p ul ati o n i n tr o pi c al c o ast al w at ers. M ar. Fr es h w. R es.
6 6 : 7 0 1.
L e g u a y, S., L a v oi e, I., L e v y, J. L., a n d F orti n, C. ( 2 0 1 6) Usi n g bi ofil ms f or m o nit ori n g m et al
c o nt a mi n ati o n i n l oti c e c os yst e ms: T h e pr ot e cti v e eff e cts of h ar d n ess a n d p H o n m et al
bi o a c c u m ul ati o n. E n vir o n. T o xi c ol. C h e m. 3 5 : 1 4 8 9– 1 5 0 1.
L ej ars, M., M ar g aill a n, A., a n d Br ess y, C. ( 2 0 1 2) F o uli n g R el e as e C o ati n gs: A N o nt o xi c
Alt er n ati v e t o Bi o ci d al A ntif o uli n g C o ati n gs. C h e m. R e v. 1 1 2 : 4 3 4 7– 4 3 9 0.
L e mir e, J. A., H arris o n, J.J., a n d T ur n er, R.J. ( 2 0 1 3) A nti mi cr o bi al a cti vit y of m et als:
M e c h a ni s ms, m ol e c ul ar t ar g ets a n d a p pli c ati o ns. N at. R e v. Mi cr o bi ol. 1 1 : 3 7 1– 3 8 4.
L e vi n, L. A., B o es c h, D. F., C o vi c h, A., D a h m, C., Ers é us, C., E w el, K. C., et al. ( 2 0 0 1) T h e f u n cti o n
of m ari n e criti c al tr a nsiti o n z o n es a n d t h e i m p ort a n c e of s e di m e nt bi o di v ersit y.
E c os yst e ms 4 : 4 3 0– 4 5 1.
L e wi s, K. ( 2 0 0 7) P ersi st er c ell s, d or m a n c y a n d i nf e cti o us di s e as e. N at. R e v. Mi cr o bi ol. 5 : 4 8–
5 6.
Li, W. K. W., Z o h ar y, T., Y a c o bi, Y. Z., a n d W o o d, A. M. ( 1 9 9 3) Ultr a p h yt o pl a n kt o n i n t h e e ast er n
M e dit err a n e a n S e a: t o w ar ds d eri vi n g p h yt o p l a n kt o n bi o m ass fr o m fl o w c yt o m etri c
m e as ur e m e nts of a b u n d a n c e, fl u or es c e n c e a n d li g ht s c att er. S er. M ar. E c ol. Pr o g. 1 0 2 :
7 9 – 8 7.
Li, W. K. W., Z o h ar y, T., Y a c o bi, Y. Z., a n d W o o d, A. M. ( 1 9 8 4) Ultr a p h yt o pl a n kt o n i n t h e e ast er n
M e dit err a n e a n S e a: t o w ar ds d eri v i n g p h yt o pl a n kt o n bi o m ass fr o m fl o w c yt o m etri c
m e as ur e m e nts of a b u n d a n c e, fl u or es c e n c e a n d li g ht s c att er. M ar. E c ol. Pr o g. S er. 1 0 2 :
7 9 – 8 7.
Li m a- m e n d ez, G., F a ust, K., H e nr y, N., D e c ell e, J., C oli n, S., C ar cill o, F., et al. ( 2 0 1 5)
D et er mi n a nts of c o m m u nit y str u ct ur e i n t h e gl o b al pl a n kt o n i nt er a ct o m e. 3 4 8 : 1– 1 0.

Li n d h, M. V, Sj öst e dt, J., C asi ni, M., A n d erss o n, A., L e gr a n d, C., a n d Pi n h assi, J. ( 2 0 1 6) L o c al
E n vir o n m e nt al C o n diti o ns S h a p e G e n er ali st B ut N ot S p e ci ali st C o m p o n e nts of Mi cr o bi al
M et a c o m m u niti es i n t h e B alti c S e a. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 7 : 1– 1 0.
Littl e, B.J. a n d L e e, J. S. ( 2 0 1 4) Mi cr o bi ol o gi c all y i nfl u e n c e d c orr osi o n: a n u p d at e. I nt. M at er.
R e v. 5 9 : 3 8 4– 3 9 3.
Li u, H. a n d F a n g, H. H. P. ( 2 0 0 2) C h ar a ct eri z ati o n of el e ctr ost ati c bi n di n g sit es of e xtr a c ell ul a r
p ol y m ers b y li n e ar pr o gr a m mi n g a n al ysi s of titr ati o n d at a. Bi ot e c h n ol. Bi o e n g. 8 0 : 8 0 6–
8 1 1.
Li u, L., Y a n g, J., L v, H., a n d Y u, Z. ( 2 0 1 4) S y n c hr o n o us d y n a mi cs a n d c orr el ati o ns b et w e e n
b a ct eri a a n d p h yt o pl a n kt o n i n a s u btr o pi c al dri n ki n g w at er r es er v oir. F E M S Mi cr o bi ol.
E c ol. 9 0 : 1 2 6– 1 3 8.
Li u, R., W a n g, L., Li u, Q., W a n g, Z., Li, Z., F a n g, J., et al. ( 2 0 1 8) D e pt h- R es ol v e d Di stri b uti o n of
P arti cl e -Att a c h e d a n d Fr e e - Li vi n g B a ct eri al C o m m u niti es i n t h e W at er C ol u m n of t h e N e w
Brit ai n Tr e n c h. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 9 : 1– 1 2.
L o g ar es, R., Li n dstr ö m, E. S., L a n g e n h e d er, S., L o g u e, J. B., P at ers o n, H., L a y b o ur n- P arr y, J., et
al. ( 2 0 1 3) Bi o g e o gr a p h y of b a ct eri al c o m m u niti es e x p os e d t o pr o gr essi v e l o n g-t er m
e n vir o n m e nt al c h a n g e. I S M E J. 7 : 9 3 7– 9 4 8.
L ó p ez- G ar cí a, P., L ó p ez- L ó p ez, A., M or eir a, D., a n d R o drí g u ez -V al er a, F. ( 2 0 0 1) Di v ersit y of
fr e e-li vi n g pr o k ar y ot es fr o m a d e e p-s e a sit e at t h e A nt ar cti c P ol ar Fr o nt. F E M S Mi cr o bi ol.
E c ol. 3 6 : 1 9 3– 2 0 2.
L or e nz o, J.I., Ni et o, O., a n d B eir as, R. ( 2 0 0 2) Eff e ct of h u mi c a ci ds o n s p e ci a ti o n a n d t o xi cit y of
c o p p er t o P ar a c e ntr ot us li vi d us l ar v a e i n s e a w at er. A q u at. T o xi c ol. 5 8 : 2 7– 4 1.
L o u c a, S., W e g e n er P arfr e y, L., a n d D o e b eli, M. ( 2 0 1 1) D e c o u pli n g f u n cti o n a n d t a x o n o m y i n
t h e gl o b al o c e a n mi cr o bi o m e. S ci e n c e ( 8 0 -. ). 3 5 3 : 1 2 7 2– 1 2 7 7.
L o ui s, Y., G ar ni er, C., L e n o bl e, V., M o u ni er, S., C u kr o v, N., O m a n o vi, D., a n d Pi z et a, I. ( 2 0 0 9)
Ki n eti c a n d e q uili bri u m st u di es of c o p p er- di ss ol v e d or g a ni c m att er c o m pl e x ati o n i n w at er
c ol u m n of t h e str ati fi e d Kr k a Ri v er est u ar y ( Cr o ati a ). M ar. C h e m. 1 1 4 : 1 1 0– 1 1 9.
L o ui s, Y., G ar ni er, C., L e n o bl e, V., O m a n o vi c, D., M o u ni er, S., a n d Pi z et a, I. ( 2 0 0 9)
C h ar a ct eri s ati o n a n d m o d elli n g of m ari n e di ss ol v e d or g a ni c m att er i nt er a cti o ns wit h
m aj or a n d tr a c e c ati o ns. M ar. E n vir o n. R es. 6 7 : 1 0 0– 1 0 7.
L o uri ñ o- C a b a n a, B. , L es v e n, L., C h arri a u, A., Bill o n, G., O u d d a n e, B., a n d B o u g hri et, A. ( 2 0 1 1)
P ot e nti al ri s ks of m et al t o xi cit y i n c o nt a mi n at e d s e di m e nts of D e ûl e ri v er i n N ort h er n

Fr a n c e. J. H az ar d. M at er. 1 8 6 : 2 1 2 9– 2 1 3 7.
L oz u p o n e, C. A. a n d K ni g ht, R. ( 2 0 0 7) Gl o b al p att e r ns i n b a ct eri al di v ersit y. Pr o c. N atl. A c a d.
S ci. U. S. A. 1 0 4 : 1 1 4 3 6– 1 1 4 4 0.
L u d wi g, W., D u m o nt, E., M e y b e c k, M., a n d H e uss n er, S. ( 2 0 0 9) Ri v er di s c h ar g es of w at er a n d
n utri e nts t o t h e M e dit err a n e a n a n d Bl a c k S e a: M aj or dri v ers f or e c os yst e m c h a n g es
d uri n g p ast a n d f ut ur e d e c a d es ? Pr o g. O c e a n o gr. 8 0 : 1 9 9– 2 1 7.
L uri a, C. M., A m ar al-z ettl er, L. A., D u c kl o w, H. W., R e p et a, D.J., R h y n e, A. L., Ri c h, J.J., a n d Ri c h,
J.J. ( 2 0 1 7) S e as o n al S hifts i n B a ct eri al C o m m u nit y R es p o ns es t o P h yt o pl a n kt o n-D eri v e d
Di ss ol v e d Or g a n i c M att er i n t h e W est er n A nt ar cti c P e ni ns ul a E n vir o n m e nt al M o nit ori n g
of S o ur c e. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 8 : 1– 1 3.
M a, Y., Li u, F., K o n g, Z., Yi n, J., K o u, W., W u, L., a n d G e, G. ( 2 0 1 6) T h e di stri b uti o n p att er n of
s e di m e nt ar c h a e a c o m m u nit y of t h e p o y a n g l a k e, t h e l ar g est fr es h w at er l a k e i n C hi n a.
Ar c h a e a 2 0 1 6 : 1 2.
M a, Z., J a c o bs e n, F. E., a n d Gi e dr o c, D. P. ( 2 0 0 9) C o or di n ati o n C h e mi str y of B a ct eri al M et al
Tr a ns p ort a n d S e nsi n g. C h e m. R e v. 1 0 9 : 4 6 4 4– 4 6 8 1.
M a ci nt yr e, H. L., L a wr e nz, E., a n d Ri c h ar ds o n, T. L. ( 2 0 1 0) C hl or o p h yll a Fl u or es c e n c e i n A q u ati c
S ci e n c es: M et h o ds a n d A p pli c ati o ns. I n, C hl or o p h yll a fl u or es c e n c e i n a q u ati c s ci e n c es:
m et h o ds a n d a p pli c ati o ns ., p p. 2 9– 1 6 9.
M a c k e y, K. R. M., B u c k, K. N., C as e y, J. R., Ci d, A., L o m as, M. W., S o hri n, Y., a n d P a yt a n, A. ( 2 0 1 2)
P h yt o pl a n kt o n r es p o ns es t o at m os p h eri c m et al d e p ositi o n i n t h e c o ast al a n d o p e n -o c e a n
S ar g ass o S e a. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 3 : 1– 1 5.
M a cl e o d, A. K., St a nl e y, M. S., D a y, J. G., C o o k, E.J., M a cl e o d, A. K., St a nl e y, M. S., et al. ( 2 0 1 6)
Bi of o uli n g c o m m u nit y c o m p osit i o n a cr oss a r a n g e of e n vir o n m e nt al c o n diti o ns a n d
g e o gr a p hi c al l o c ati o ns s uit a bl e f or fl o ati n g m ari n e r e n e w a bl e e n er g y g e n er ati o n.
Bi of o uli n g 3 2 : 2 6 1– 2 7 6.
M a g al h ã es, C. M., M a c h a d o, A., M at os, P., a n d B or d al o, A. A. ( 2 0 1 1) I m p a ct of c o p p er o n t h e
di v ersit y, a b u n d a n c e a n d tr a ns cri pti o n of nitrit e a n d nitr o us o xi d e r e d u ct as e g e n es i n a n
ur b a n E ur o p e a n est u ar y. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 7 7 : 2 7 4– 2 8 4.
M a g azz ù, G. a n d D e c e m bri ni, F. ( 1 9 8 9) Pri m ar y pr o d u cti o n , bi o m ass a n d a b u n d a n c e of
p h ot otr o p hi c pi c o pl a n kt o n i n t h e M e dit err a n e a n S e a : a r e vi e w. A q u at. Mi cr o b. E c ol. 9 :
9 7 – 1 0 4.
M a h, T. F. ( 2 0 1 2) Bi ofil m -s p e cifi c a nti bi oti c r esi st a n c e. F ut ur e Mi cr o bi ol. 7 : 1 0 6 1– 1 0 7 2.

M a n n, E. L., A hl gr e n, N., M off ett, J. W., a n d C hi s h ol m, S. W. ( 2 0 0 2) C o p p er t o xi cit y a n d
c y a n o b a ct eri a e c ol o g y i n t h e S ar g ass o S e a. Li m n ol. O c e a n o gr. 4 7 : 9 7 6– 9 8 8.
M ari e, D., Ri g a ut -J al a b ert, F., a n d V a ul ot, D. ( 2 0 1 4) A n I m pr o v e d Pr ot o c ol f or Fl o w C yt o m etr y
A n al ysi s of P h yt o pl a n kt o n C ult ur es a n d N at ur al S a m pl es. C yt o m. P art A 8 5 : 9 6 2– 9 6 8.
M arti n -Pl at er o, A. M., Cl e ar y, B., K a uff m a n, K., Pr e h ei m, S. P., M c Gilli c u d d y, D.J., Al m, E.J., a n d
P ol z, M. F. ( 2 0 1 8) Hi g h r es ol uti o n ti m e s eri es r e v e als c o h esi v e b ut s h ort -li v e d
c o m m u niti es i n c o ast al pl a n kt o n. N at. C o m m u n. 9 : 1– 1 1.
M arti n y, J. B. H., B o h a n n a n, B.J. M., Br o w n, J. H., K a n e, M., Kr u mi ns, J. A., K us k e, C. R., et al.
( 2 0 0 6) Mi cr o bi al bi o g e o gr a p h y : p utti n g mi cr o or g a ni s ms o n t h e m a p. N at. R e v. Mi cr o bi ol.
4 : 1 0 2– 1 1 2.
M ass a n a, R., D e L o n g, E. F., a n d P e dr os- Ali o, C. ( 2 0 0 0) A F e w C os m o p olit a n P h yl ot y p es
D o mi n at e Pl a n kt o ni c Ar c h a e a l Ass e m bl a g es i n. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 6 6 : 1 7 7 7.
M a y er -Pi nt o, M., U n d er w o o d, A.J., T ol h urst, T., a n d C ol e m a n, R. A. ( 2 0 1 0) Eff e cts of m et al s o n
a q u ati c ass e m bl a g es: W h at d o w e r e all y k n o w ? J. E x p. M ar. Bi o. E c ol. 3 9 1 : 1– 9.
M az o y er, C. ( 2 0 1 9) M o d éli s ati o n d es fl u x et d u tr a ns p ort d e p oll u a nts d a ns l a r a d e d e T o ul o n.
M c D o u g al d, D., Ri c e, S. a., B arr a u d, N., St ei n b er g, P. D., a n d Kj ell e b er g, S. ( 2 0 1 1) S h o ul d w e
st a y or s h o ul d w e g o: m e c h a ni s ms a n d e c ol o gi c al c o ns e q u e n c es f or bi ofil m di s p ers al. N at.
R e v. Mi cr o bi ol. 1 0 : 3 9– 5 0.
M c Elr o y, D.J., D o bli n, M. A., M ur p h y, R.J., H o c h uli, D. F., a n d C ol e m a n, R. A. ( 2 0 1 6) A li mit e d
l e g a c y eff e ct of c o p p er i n m ari n e bi ofil ms. M ar. P oll ut. B ull. 1 0 9 : 1 1 7– 1 2 7.
M c G e er, J., H e n ni n gs e n, G., L a n n o, R., Fi s h er, N., S a p pi n gt o n, K., a n d Dr e xl er, J. ( 2 0 0 4) Iss u e
p a p er o n t h e bi o a v ail a bilit y a n d bi o a c c u m ul ati o n of m et al s. I n, U S E n vir o n m e nt al
Pr ot e cti o n A g e n c y ris k ass ess m e nt f or u m ( V ol. 1 2 0 0) ., p. 1 2 2.
M cI nt yr e, A. D. ( 1 9 9 5) H u m a n i m p a ct o n t h e o c e a n s: T h e 1 9 9 0s a n d b e y o n d. M ar. P oll ut. B ull.
3 1 : 1 4 7– 1 5 1.
M ell a - Fl or es, D., M az ar d, S., H u mil y, F., P art e ns k y, F., M a h é, F., B ari at, L., et al. ( 2 0 1 1) Is t h e
di stri b uti o n of Pr o c hl or o c o c c us a n d S y n e c h o c o c c us e c ot y p es i n t h e M e dit err a n e a n S e a
aff e ct e d b y gl o b al w ar mi n g  ? Bi o g e os ci e n c es 8 : 2 7 8 5– 2 8 0 4.
M estr e, M., B orr ull, E., a n d G as ol, J. M. ( 2 0 1 7) P att er ns of b a ct eri al di v ersit y i n t h e m ari n e
pl a n kt o ni c p arti c ul at e m att er c o nti n u u m. I S M E J. 1 1 : 9 9 9.
M eziti, A., K or m as, K. A., M o ust a k a- g o u ni, M., a n d K ar a y a n ni, H. ( 2 0 1 5) S p ati all y u nif or m b ut
t e m p or all y v ari a bl e b a ct eri o pl a n kt o n i n a s e mi-e n cl os e d c o ast al ar e a. S yst. A p pl.

Mi cr o bi ol. 3 8 : 3 5 8– 3 6 7.
M eziti, A., Ts e m e ntzi, D., Ar. K or m as, K., K ar a y a n ni, H., a n d K o nst a nti ni dis, K. T. ( 2 0 1 6)
A nt hr o p o g e ni c eff e cts o n b a ct eri al di v ersit y a n d f u n cti o n al o n g a ri v er-t o-est u ar y
gr a di e nt i n N ort h w est Gr e e c e r e v e al e d b y m et a g e n o mi cs. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 1 8 : 4 6 4 0–
4 6 5 2.
Mi a o, A. -J., W a n g, W.-X., a n d J u n e a u, P. ( 2 0 0 5) C o m p ari s o n of C d, C u, a n d Z n t o xi c eff e cts o n
f o ur m ari n e p h yt o pl a n kt o n b y p ul s e-a m plit u d e -m o d ul at e d fl u or o m etr y. E n vir o n. T o xi c ol.
C h e m. 2 4 : 2 6 0 3– 2 6 1 1.
Mi a o, L., W a n g, P., H o u, J., Y a o, Y., Li u, Z., a n d Li u, S. ( 2 0 1 9) L o w c o n c e ntr ati o ns of c o p p er
o xi d e n a n o p arti cl es alt er mi cr o bi al c o m m u nit y str u ct ur e a n d f u n cti o n of s e di m e nt
bi ofil ms. S ci. T ot al E n vir o n. 6 5 3 : 7 0 5– 7 1 3.
Mi c h eli, F., L e vi n, N., Gi a k o u mi, S., K ats a n e v a kis, S., A b d ull a, A., C oll, M., et al. ( 2 0 1 3) S etti n g
Pri oriti es f or R e gi o n al C o ns er v ati o n Pl a n ni n g i n t h e M e dit err a n e a n S e a. P L o S O n e 8 :
e 5 9 0 3 8.
Mi c h ot e y, V., G u as c o, S., B o e uf, D., M or ezzi, N., D uri e u x, B., C h ar p y, L., a n d B o ni n, P. ( 2 0 1 2)
S p ati o -t e m p or al di v ersit y of fr e e-li vi n g a n d p arti cl e-att a c h e d pr o k ar y ot es i n t h e tr o pi c al
l a g o o n of A h e at oll ( T u a m ot u Ar c hi p el a g o) a n d its s urr o u n di n g o c e a ni c w at ers. M ar.
P oll ut. B ull. 6 5 : 5 2 5– 5 3 7.
Mi d d e l b o e, M. P. a n d J ör g e ns e n, N. O. G. ( 2 0 0 6) Vir al l ysis of b a ct eri a : a n i m p ort a nt s o ur c e of
di ss ol v e d a mi n o a ci ds a n d c ell w all c o m p o u n ds. J. M ar. Bi ol. Ass o c. U nit e d Ki n g d o m 8 6 :
6 0 5 – 6 1 2.
Mi g o n, C. ( 2 0 0 5) Tr a c e M et al s i n t h e M e dit err a n e a n S e a. T o xi c ol. E n vir o n. C h e m. 5 : 1 5 1 _ 1 7 6.
Mi g o n, C., S a n dr o ni, V., M art y, J. C., G ass er, B., a n d Mi q u el, J. C. ( 2 0 0 2) Tr a nsf er of at m os p h eri c
m att er t hr o u g h t h e e u p h oti c l a y er i n t h e n ort h w est er n M e dit err a n e a n: S e as o n al p att er n
a n d dri vi n g f or c es. D e e p. R es. P art II T o p. St u d. O c e a n o gr. 4 9 : 2 1 2 5– 2 1 4 1.
Mil a n, M., C arr ar o, L., F ari s elli, P., M arti n o, M. E., C a v ali eri, D., Vit ali, F., et al. ( 2 0 1 8) Mi cr o bi ot a
a n d e n vir o n m e nt al str ess: h o w p oll uti o n aff e cts mi cr o bi al c o m m u niti es i n M a nil a cl a ms.
A q u at. T o xi c ol. 1 9 4 : 1 9 5– 2 0 7.
Mill ot, C . ( 1 9 9 0) T h e G ulf of Li o ns’ h y dr o d y n a mi cs. C o nt. S h elf R es. 1 0 : 8 8 5– 8 9 4.
Mi ss o n, B., G ar ni er, C., L a u g a, B., D a n g, D. H., G hi gli o n e, J. F., M ull ot, J. U., et al. ( 2 0 1 6) C h e mi c al
m ulti -c o nt a mi n ati o n dri v es b e nt hi c pr o k ar y oti c di v ersit y i n t h e a nt hr o pi z e d T o ul o n B a y.
S ci. T ot al E n vir o n. 5 5 6 : 3 1 9– 3 2 9.
Mi ss o n, B., M ull ot, J. -U., a n d P o ul ai n, A.J. M ari n e s e di m e nt l y o p hili z ati o n d o es n ot i m p a ct
mi cr o bi al c o m m u n ait y str u ct ur e ass ess e d vi a a m pli c o s e q u e n ci n g - A p pli c ati o n t o v erti c al
e n vir o n m e nt al gr a di e nts wit hi n T o ul o n B a y ( Fr a n c e). I n pr e p.
M off ett, J. W., Br a n d, L. E., Cr o ot, P. L., a n d B ar b e a u, K. A. ( 1 9 9 7) C u s p e ci ati o n a n d
c y a n o b a ct eri al di stri b uti o n i n h ar b ors s u bj e ct t o a nt hr o p o g e ni c C u i n p uts. Li m n ol.
O c e a n o gr. 4 2 : 7 8 9– 7 9 9.
M o n ni n, L., Ciffr o y, P., G ar ni er, J., A m br osi, J., a n d R a d a k o vit c h, O. ( 2 0 1 8) Ki n eti c pr o c ess es of
tr a c e m et al s r e m o bili z ati o n d uri n g r es us p e nsi o n of c o nt a mi n at e d s e di m e nts fr o m a d a m
r es er v oir. J. S oils S e di m e nts 1 8 : 2 5 9 6– 2 6 1 3.
M o nr o e, D. ( 2 0 0 7) L o o ki n g f or C hi n ks i n t h e Ar m or of B a ct eri al Bi of il ms. P L o S Bi ol. 5 : e 3 0 7.
M o nt o y a, J. M., Pi m m, S. L., a n d S ol é, R. V. ( 2 0 0 6) E c ol o gi c al n et w or ks a n d t h eir fr a gilit y. N at ur e
4 4 2 : 2 5 9– 2 6 4.
M or á n, X. A. G., G as ol, J. M., P e dr ós -ali ó, C., a n d Estr a d a, M. ( 2 0 0 2) P artiti o ni n g of
p h yt o pl a n kt o ni c or g a ni c c ar b o n pr o d u cti o n a n d b a ct eri al pr o d u cti o n al o n g a c o ast al -
offs h or e gr a di e nt i n t h e N E Atl a nti c d uri n g diff er e nt h y dr o gr a p hi c r e gi m es. A q u at.
Mi cr o b. E c ol. 2 9 : 2 3 9– 2 5 2.
M orl e y, N. H., B urt o n, J. D., T a n k er e, S. P. C., a n d M arti n, J. -M. ( 1 9 9 7) Di stri b uti o n a n d b e h a vi o ur
of s o m e di ss ol v e d tr a c e m et al s i n t h e w est er n M e dit err a n e a n S e a. D e e p. R es. II 4 4 : 6 7 5–
6 9 1.
M orri s, R. M., R a p p é, M. S., C o n n o n, S. A., V er gi n, K. L., Si e b ol d, W. A., C arl s o n, C. A., a n d
Gi o v a n n o ni, S.J. ( 2 0 0 2) S A R 1 1 cl a d e d o mi n at es o c e a n s urf a c e b a ct eri o pl a n kt o n
c o m m u niti es. N at ur e 4 2 0 : 8 0 3– 8 0 6.
M ost ajir, B., A m bl ar d, C., B uff a n - d u b a u, E., Wit, R. D e, L e nsi, R., Si m e-n g a n d o, T., et al. ( 2 0 1 3)
L es r és e a u x tr o p hi q u es mi cr o bi e ns d es mili e u x a q u ati q u es et t err estr es.
M o uti n, T. a n d R ai m b a ult, P. ( 2 0 0 2) Pri m ar y pr o d u cti o n, c ar b o n e x p ort a n d n utri e nts
a v ail a bilit y i n w est er n a n d e ast er n M e dit err a n e a n S e a i n e arl y s u m m er 1 9 9 6 ( MI N O S
cr ui s e). J. M ar. S yst. 3 3 – 3 4 : 2 7 3– 2 8 8.
M u c h a, A. P., L e al, M. F. C., B or d al o, A. a, a n d V as c o n c el os, M. T. S. D. ( 2 0 0 3) C o m p ari s o n of t h e
r es p o ns e of t hr e e mi cr o al g a e s p e ci es e x p os e d t o el utri at es of est u ari n e s e di m e nts b as e d
o n gr o wt h a n d c h e mi c al s p e ci ati o n. E n vir o n. T o xi c ol. C h e m. 2 2 : 5 7 6– 5 8 5.
M u g g e, R. L., Br o c k, M. L., S al er n o, J. L., D a m o ur, M., C h ur c h, R. A., L e e, J. S., a n d H a m d a n, L.J.
( 2 0 1 9) D e e p -S e a Bi ofil ms , Hist ori c S hi p wr e c k Pr es er v ati o n a n d t h e D e e p w at er H ori z o n

S pill. Fr o nt. M ar. S ci. 6 :.
M u k h erj e e, A., C h ett, B., L a n g p o kl a k p a m, J. S., B as a k, P., M u k h erj e e, A. K., B h att a c h ar y y a, M.,
a n d Si n g h, A. K. ( 2 0 1 7) Bi oi nf or m ati c A p pr o a c h es I n cl u di n g Pr e di cti v e M et a g e n o mi c
Pr ofili n g R e v e al C h ar a ct eri sti cs of B a ct eri al R es p o ns e t o P etr ol e u m H y dr o c ar b o n
C o nt a mi n ati o n i n Di v ers e E n vir o n m e nts. S ci. R e p. 7 : 1– 2 2.
M ur p h y, J. a n d Ril e y, J. P. ( 1 9 6 2) A m o difi e d si n gl e s ol uti o n m et h o d f or t h e d et er mi n ati o n of
p h os p h at e i n n at ur al w at ers. A n al. C hi m. A ct a 2 7 : 3 1– 3 6.
M y c k at y n, T. M., C o h e n, J., a n d C h ol e, R. A. ( 2 0 1 6) Cl arifi c ati o n of t h e d efi niti o n of a “ Bi ofil m. ”
Pl ast. R e c o nstr. S ur g. 1 3 7 : 2 3 7 e-2 3 8 e.
M y ers, N., Mitt er m ei er, R. A., Mitt er m ei er, C. G., d a F o ns e c a, G . A. B., a n d K e nt, J. ( 2 0 0 2)
Bi o di v ersit y h ots p ots f or c o ns er v ati o n pri oriti es. N at ur e 4 0 3 : 8 5 3– 8 5 8.
N ai k, M. M. a n d D u b e y, S. K. ( 2 0 1 3) L e a d r esi st a nt b a ct eri a: L e a d r esi st a n c e m e c h a ni s ms, t h eir
a p pli c ati o ns i n l e a d bi or e m e di ati o n a n d bi o m o nit ori n g. E c ot o xi c o l. E n vir o n. S af. 9 8 : 1– 7.
Di N a n n o, M. P., C ur ut c h et, G., a n d R att o, S. ( 2 0 0 7) A n a er o bi c s e di m e nt p ot e nti al a ci difi c ati o n
a n d m et al r el e as e ri s k ass ess m e nt b y c h e mi c al c h ar a ct eri z ati o n a n d b at c h r es us p e nsi o n
e x p eri m e nts. J. S oils S e di m e nts 7 : 1 8 7– 1 9 4.
N a v ar r o, E., Pi c c a pi etr a, F., Pi c c a pi etr a, F., W a g n er, B., W a g n er, B., M ar c o ni, F., et al. ( 2 0 0 8)
T o xi cit y of Sil v er N a n o p arti cl es t o C hl a m y d o m o n as r ei n h ar dtii. E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 4 2 :
8 9 5 9 – 8 9 6 4.
N a y ar, S., G o h, B. P. L., a n d C h o u, L. M. ( 2 0 0 4) E n vir o n m e nt al i m p a ct of h e a v y m et als fr o m
dr e d g e d a n d r es us p e n d e d s e di m e nts o n p h yt o pl a n kt o n a n d b a ct eri a ass ess e d i n i n sit u
m es o c os ms. E c ot o xi c ol. E n vir o n. S af. 5 9 : 3 4 9– 3 6 9.
N d u n g u, K. ( 2 0 1 2) M o d el pr e di cti o ns of c o p p er s p e ci ati o n i n c o ast al w at er c o m p ar e d t o
m e as ur e m e n ts b y a n al yti c al v olt a m m etr y. E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 4 6 : 7 6 4 4– 7 6 5 2.
N e b e -V o n -C ar o n, G., St e p h e ns, P.J., H e witt, C.J., P o w ell, J. R., a n d B a dl e y, R. a. ( 2 0 0 0) A n al ysi s
of b a ct eri al f u n cti o n b y m ulti -c ol o ur fl u or es c e n c e fl o w c yt o m etr y a n d si n gl e c ell s orti n g.
J. Mi cr o bi ol. M et h o ds 4 2 : 9 7– 1 1 4.
N e e d h a m, D. M. a n d F u hr m a n, J. A. ( 2 0 1 6) Pr o n o u n c e d d ail y s u c c essi o n of p h yt o pl a n kt o n ,
ar c h a e a a n d b a ct eri a f oll o wi n g a s pri n g bl o o m. N at. Mi cr o bi ol. 1 : 1– 7.
N e e d h a m, D. M., S a c h d e v a, R., a n d F u hr m a n, J. A. ( 2 0 1 7) E c ol o gi c al d y n a mi cs a n d c o -
o c c urr e n c e a m o n g m ari n e p h yt o pl a n kt o n , b a ct eri a a n d m y o vir us es s h o ws mi cr o di v ersit y
m att ers. I S M E J. 1 1 : 1 6 1 4.
N el s o n, C. E. a n d W e ar, E. K. ( 2 0 1 4) Mi cr o bi al di v ersit y a n d t h e l a bilit y of di ss ol v e d or g a ni c
c ar b o n. Pr o c. N atl. A c a d. S ci. 1 1 1 : 7 1 6 6– 7 1 6 7.
N e u, T. R. a n d L a wr e n c e, J. R. ( 2 0 1 5) I n n o v ati v e t e c h ni q u es, s e ns ors, a n d a p pr o a c h es f or
i m a gi n g bi ofil ms at diff er e nt s c al es. Tr e n ds Mi cr o bi ol. 2 3 : 2 3 3– 2 4 2.
Ni, C., H ort o n, D.J., R ui, J., H e ns o n, M. W., Ji a n g, Y., H u a n g, X., a n d L e ar m a n, D. R. ( 2 0 1 6) Hi g h
c o n c e ntr ati o ns of bi o a v ail a bl e h e a v y m et al s i m p a ct fr es h w at er s e di m e nt mi cr o bi al
c o m m u niti es. A n n. Mi cr o bi ol. 6 6 : 1 0 0 3– 1 0 1 2.
Ni c ol a u, R. ( 2 0 1 1) C ar a ct éri s ati o n et q u a ntifi c ati o n d es tr a nsf erts d us a u x p etit es ri vi èr es
c ôti èr es M é dit err a n é e n n es.
Ni c ol a u, R., L u c as, Y., M er d y, P., a n d R a y n a u d, M. ( 2 0 1 2) B as e fl o w a n d st or m w at er n et fl u x es
of c ar b o n a n d tr a c e m et al s t o t h e M e dit err a n e a n s e a b y a n ur b a ni z e d s m all ri v er. W at er
R es. 4 6 : 6 6 2 5– 6 6 3 7.
Ni es, D. H. ( 1 9 9 9) Mi cr o bi al h e a v y -m et al r esi st a n c e. A p pl Mi cr o bi ol Bi ot e c h n ol 5 1 : 7 3 0– 7 5 0.
N o c k er, A., L e p o, J. E., M arti n, L. L., a n d S n y d er, R. A. ( 2 0 0 7) R es p o ns e of est u ari n e bi ofil m
mi cr o bi al c o m m u nit y d e v el o p m e nt t o c h a n g es i n di ss ol v e d o x y g e n a n d n utri e nt
c o n c e ntr ati o ns. Mi cr o b. E c ol. 5 4 : 5 3 2– 5 4 2.
N o g al es, B ., L a nfr a n c o ni, M. P., Pi, J. M., a n d B os c h, R. ( 2 0 1 1) A nt hr o p o g e ni c p ert ur b ati o ns i n
m ari n e mi cr o bi al c o m m u niti es. F E M S Mi cr o bi ol. R e v. 3 5 : 2 7 5– 2 9 8.
N or d b er g, G. F., F o wl er, B. A., a n d N or d b er g, M. ( 2 0 1 4) H a n d b o o k o n t h e T o xi c ol o g y of M et al s.
A c a d e mi c p.
O’ S u lli v a n, L. A., S ass, A. M., W e bst er, G., Fr y, J. C., P ar k es, R.J., a n d W ei g ht m a n, A.J. ( 2 0 1 3)
C o ntr asti n g r el ati o ns hi ps b et w e e n bi o g e o c h e mistr y a n d pr o k ar y oti c di v ersit y d e pt h
pr ofil es al o n g a n est u ari n e s e di m e nt gr a di e nt. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 8 5 : 1 4 3– 1 5 7.
O b er b e c k m a n n, S., Kr ei k e m e y er, B., L a br e nz, M., a n d H arri s o n, J. P. ( 2 0 1 8) E n vir o n m e nt al
f a ct ors s u p p ort t h e f or m ati o n of s p e cifi c b a ct eri al ass e m bl a g es o n mi cr o pl asti cs. Fr o nt.
Mi cr o bi ol. 8 : 1– 1 2.
O b er b e c k m a n n, S., L ö d er, M. G.J., a n d L a br e nz, M. ( 2 0 1 5) M ari n e mi cr o pl asti c -ass o ci at e d
bi ofil ms - A r e vi e w. E n vir o n. C h e m. 1 2 : 5 5 1– 5 6 2.
O b er b e c k m a n n, S., L o e d er, M. G.J., G er dts, G., a n d Os b or n, A. M. ( 2 0 1 4) S p ati al a n d s e as o n al
v ari ati o n i n di v ersit y a n d str u ct ur e of mi cr o bi al bi ofil ms o n m ari n e pl asti cs i n N ort h er n
E ur o p e a n w at ers. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 9 0 : 4 7 8– 4 9 2.
O b er b e c k m a n n, S., Os b or n, A. M., a n d D u h ai m e, M. B. ( 2 0 1 6) Mi cr o b es o n a B ottl e : S u bstr at e

, S e as o n a n d G e o gr a p h y I nfl u e n c e C o m m u nit y C o m p ositi o n of Mi cr o b es C ol o ni zi n g
M ari n e Pl asti c D e bri s. P L o S O n e 1 1 : 1 –2 4.
O b er h ol st er, P.J., M y b ur g h, J. G., As ht o n, P.J., a n d B ot h a, a. M. ( 2 0 1 0) R es p o ns es of
p h yt o pl a n kt o n u p o n e x p os ur e t o a mi xt ur e of a ci d mi n e dr ai n a g e a n d hi g h l e v els of
n utri e nt p oll uti o n i n L a k e L os k o p, S o ut h Afri c a. E c ot o xi c ol. E n vir o n. S af. 7 3 : 3 26 – 3 3 5.
O d u m, E. P. ( 2 0 1 3) Tr e n ds E x p e ct e d i n Str ess e d E c os yst e ms. 3 5 : 4 1 9– 4 2 2.
O g o n o ws ki, M., M oti ei, A., I ni n b er gs, K., H ell, E., G er d es, Z., Kl as, I., et al. ( 2 0 1 8) E vi d e n c e f or
s el e cti v e b a ct eri al c o m m u nit y str u ct uri n g o n mi cr o pl asti cs. E n vir o n. Mi cr o bi o l. 2 0 : 2 7 9 6–
2 8 0 8.
O ks a n e n, J., Bl a n c h et, F. G., Fri e n dl y, M., Ki n dt, R., L e g e n dr e, P., a n d M c Gli n n, D. ( 2 0 1 6) v e g a n:
C o m m u nit y E c ol o g y P a c k a g e. A v ail a bl e o nli n e at: htt ps:// C R A N. R -
pr oj e ct. or g/ p a c k a g e = v e g a n.
O m a n o vi ć, D. a n d Br a ni c a, M. ( 1 9 9 8) A ut o m ati o n of V olt a m m etri c M e as ur e m e nts b y
P ol ar o gr a p hi c A n al ys er P A R 3 8 4 B *. Cr o at. C h e m. A ct a 7 1 : 4 2 1– 4 3 3.
Or d a x, M., M ar c o - N o al es, E., L ó p ez, M. M., a n d Bi os c a, E. G. ( 2 0 1 0) E x o p ol ys a c c h ari d es f a v or
t h e s ur vi v al of Er wi ni a a m yl o v or a u n d er c o p p er str ess t hr o u g h diff er ent str at e gi es. R es.
Mi cr o bi ol. 1 6 1 : 5 4 9– 5 5 5.
Ort e g a -R et u ert a, E., J o u x, F., J effr e y, W. H., a n d G hi gli o n e, J. F. ( 2 0 1 3) S p ati al v ari a bilit y of
p arti cl e -att a c h e d a n d fr e e -li vi n g b a ct eri al di v ersit y i n s urf a c e w at ers fr o m t h e M a c k e nzi e
Ri v er t o t h e B e a uf ort S e a ( C a n a di a n Ar cti c). Bi o g e os ci e n c es 1 0 : 2 7 4 7– 2 7 5 9.
B e n Ot h m a n, H., Pri n g a ult, O., L o u ati, H., S a k k a Hl aili, A., a n d L e b o ul a n g er, C. ( 2 0 1 7) I m p a ct
of c o nt a mi n at e d s e di m e nt el utri at e o n c o ast al p h yt o pl a n kt o n c o m m u nit y ( T h a u l a g o o n
, M e dit err a n e a n S e a , Fr a nc e ). J. E x p. M ar. Bi o. E c ol. 4 8 6 : 1– 1 2.
O urs el, B., G ar ni er, C., D urri e u, G., M o u ni er, S., O m a n o vi c, D., a n d L u c as, Y. ( 2 0 1 3) D y n a mi cs
a n d f at es of tr a c e m et al s c hr o ni c all y i n p ut i n a M e dit err a n e a n c o ast al z o n e i m p a ct e d b y
a l ar g e ur b a n ar e a. M ar. P oll ut. B ull. 6 9 : 1 3 7– 1 4 9.
O urs el, B., G ar ni er, C., Z e br a c ki, M., D urri e u, G., P air a u d, I., O m a n o vi ć, D., et al. ( 2 0 1 4) Fl o o d
i n p uts i n a m e dit err a n e a n c o ast al z o n e i m p a ct e d b y a l ar g e ur b a n ar e a: D y n a mi c a n d f at e
of tr a c e m et al s. M ar. C h e m. 1 6 7 : 4 4– 5 6.
P a c e, N. R . ( 1 9 9 7) A m ol e c ul ar vi e w of mi cr o bi al di v ersit y a n d t h e bi os p h er e. S ci e n c e ( 8 0 -. ).
2 7 6 : 7 3 4– 7 4 0.
P a erl, H. W., R ossi g n ol, K. L., H all, S. N., P ei erls, B. L., a n d W etz, M. S. ( 2 0 1 0) P h yt o pl a n kt o n
c o m m u nit y i n di c at ors of s h ort - a n d l o n g -t er m e c ol o gi c al c h a n g e in t h e a nt hr o p o g e ni c all y
a n d cli m ati c all y i m p a ct e d n e us e ri v er est u ar y, N ort h C ar oli n a, U S A. Est u ari es a n d C o asts
3 3 : 4 8 5– 4 9 7.
P ai nt er, S. C., H e ns o n, S. A., F orr y a n, A., St ei g e n b er g er, S., Kl ar, J., Sti n c h c o m b e, M. C., et al.
( 2 0 1 4) A n ass ess m e nt of t h e v erti c al diff usi v e fl u x of ir o n a n d ot h er n utri e nts t o t h e
s urf a c e w at ers of t h e s u b p ol ar N ort h Atl a nti c O c e a n. Bi o g e os ci e n c es 1 1 : 2 1 1 3– 2 1 3 0.
P aï ss é, S., G hi gli o n e, J. F., M art y, F., A b b as, B., G u e u n é, H., A m a y a, J. M. S., et al. ( 2 0 1 3) S ulf at e -
r e d u ci n g b a ct eri a in h a biti n g n at ur al c orr osi o n d e p osits fr o m m ari n e st e el str u ct ur es.
A p pl. Mi cr o bi ol. Bi ot ec h n ol. 9 7 : 7 4 9 3– 7 5 0 4.
P a n d e y, L. K., H a n, T., a n d G a ur, J. P. ( 2 0 1 5) R es p o ns e of a p h yt o pl a n kt o ni c ass e m bl a g e t o
c o p p er a n d zi n c e nri c h m e nt i n mi cr o c os m. E c ot o xi c ol o g y 2 4 : 5 7 3– 5 8 2.
P a q ui n, P. R., G ors u c h, J. W., A pt e, S., B atl e y, G. E., B o wl es, K. C., C a m p b ell, P. G. C., et al. ( 2 0 0 2)
T h e bi oti c li g a n d m o d el : a hi st ori c al o v er vi e w. C o m p. Bi o c h e m. P h ysi ol. P art C 1 3 3 : 3– 3 5.
P ar a d a, A. E. a n d F u hr m a n, J. A. ( 2 0 1 7) M ari n e ar c h a e al d y n a mi cs a n d i nt er a cti o ns wit h t h e
mi cr o bi al c o m m u nit y o v er 5 y e ars fr o m s urf a c e t o s e afl o or. I S M E J. 1 1 : 2 5 1 0.
P ar a d a, A. E., N e e d h a m, D. M., a n d F u hr m a n, J. A. ( 2 0 1 6) E v er y b as e m att ers : ass essi n g s m all
s u b u nit r R N A pri m ers f or m ari n e mi cr o bi o m es wit h m o c k c o m m u niti es , ti m e s eri es a n d
gl o b al fi el d s a m pl es. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 1 8 : 1 4 0 3– 1 4 1 4.
P art e ns k y, F., Bl a n c h ot, J., L a nt oi n e, F., N e v e u x, J., a n d M ari e, D. ( 1 9 9 6) V erti c al str u ct ur e of
pi c o p h yt o pl a n kt o n at diff er e nt tr o p hi c sit es of t h e tr o pi c al n ort h e ast er n Atl a nti c O c e a n.
D e a p -S e a R es. 4 3 : 1 1 9 1– 1 2 1 3.
P art e ns k y, F., H ess, W. R., a n d V a ul ot, D. ( 1 9 9 9) Pr o c hl or o c o c c us, a M ari n e P h ot os y nt h eti c
Pr o k ar y ot e of Gl o b al Si g nifi c a n c e. Mi cr o bi ol. M ol. Bi ol. R e v. 6 3 : 1 0 6– 1 2 7.
P a y n e, C. D. a n d Pri c e, N. M. ( 1 9 9 9) Eff e cts of C a d mi u m T o xi cit y o n Gr o wt h a n d El e m e nt al
C o m p ositi o n of M ari n e P h yt o pl a n kt o n. J. P h y c ol. 3 5 : 2 9 3– 3 0 2.
P e dl er, B. E., Al u wi h ar e, L.I., a n d Az a m, F. ( 2 0 1 4) Si n gl e b a ct eri al str ai n c a p a bl e of si g nifi c a nt
c o ntri b uti o n t o c ar b o n c y cli n g i n t h e s urf a c e o c e a n. Pr o c. N atl. A c a d. S ci. 1 1 1 : 1 6– 2 0.
Pi c k et, S. T. a n d W hit e, P. S. ( 1 9 8 5) T h e e c ol o g y of n at ur al di st ur b a n c e a n d p at c h d y n a mi cs.
Orl a n d o A c a d.
Pi m m, L. S. ( 1 9 8 4) Pi m m 1 9 8 4 n at ur e St a bilit y. N at ur e 3 0 7 : 3 2 1– 3 2 6.
Pi n e d a, M. C., Str e hl o w, B., St er n el, M., D u c k w or t h, A., H a a n, J. D e n, J o n es, R., a n d W e bst er,
N. S. ( 2 0 1 7) Eff e cts of s e di m e nt s m ot h eri n g o n t h e s p o n g e h ol o bi o nt wit h i m pli c ati o ns f or

dr e d gi n g m a n a g e m e nt. S ci. R e p. 7 : 1– 1 5.
Pi n h assi, J., S al a, M. M., H a vs k u m, H., P et ers, F., G u a d a y ol, Ò., M alits, A., a n d M arr as é, C.
( 2 0 0 4) C h a n g es i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m p ositi o n u n d er diff er e nt p h yt o pl a n kt o n
r e gi m e ns. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 7 0 : 6 7 5 3– 6 7 6 6.
Pi n ot, J. -M. a n d G a n a c h a u d, A. ( 1 9 9 9) T h e r ol e of wi nt er i nt er m e di at e w at ers i n t h e s pri n g -
s u m m er cir c ul ati o n of t h e B al e ari c S e a 1. H y dr o gr a p h y a n d i n v ers e b o x m o d eli n g. J.
G e o p h ys. R es. 1 0 4 : 2 9 8 4 3– 2 9 8 6 4.
Pl att, T., R a o, D. V. S., a n d Ir wi n, B. ( 1 9 8 3) P h ot os y nt h esi s of pi c o pl a n kt o n i n t h e oli g otr o p hi c
o c e a n. N at ur e 3 0 1 : 7 0 2– 7 0 4.
P o c h o n, X., Z ai k o, A., H o p ki ns, G. a., B a n ks, J. C., a n d W o o d, S. a. ( 2 0 1 5) E arl y d et e cti o n of
e u k ar y oti c c o m m u niti es fr o m m ari n e bi ofil m u si n g hi g h -t hr o u g h p ut s e q u e n ci n g: a n
ass ess m e nt of diff er e nt s a m pli n g d e vi c es. Bi of o uli n g 3 1 : 2 4 1– 2 5 1.
P oll et, T., B er dj e b, L., G ar ni er, C., D urri e u, G., L e P o u p o n, C., Mi ss o n, B., a n d J e a n -Fr a n ç oi s
( 2 0 1 8) Pr o k ar y oti c c o m m u nit y s u c c essi o ns a n d i nt er a cti o ns i n m ari n e bi ofil ms: t h e k e y
r ol e of Fl a v o b a ct erii a. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 9 4 : fi y 0 8 3.
P o m er o y, L. R. ( 1 9 7 4) T h e O c e a n’s F o o d W e b, A C h a n gi n g P ar a di g m. Bi os ci e n c e 2 4 : 4 9 9– 5 0 4.
P o m mi er, T., C a n b ä c k, B., Ri e m a n n, L., B ostr ö m, K. H., Si m u, K., L u n d b er g, P., et al. ( 2 0 0 7)
Gl o b al p att er ns of di v ersit y a n d c o m m u nit y str u ct ur e i n m ari n e b a ct eri o pl a n kt o n. M ol.
E c ol. 1 6 : 8 6 7– 8 8 0.
P ot hi er, M. P., Hi nz, A.J., a n d P o ul ai n, A.J. ( 2 0 1 8) I nsi g hts i nt o ars e nit e a n d ars e n at e u pt a k e
p at h w a ys usi n g a w h ol e c ell bi os e ns or. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 9 : 1– 1 1.
P o u g n et, F., S c h äf er, J., D utr u c h, L., G ar ni er, C., T essi er, E., D a n g, D. H., et al. ( 2 0 1 4) S o ur c es
a n d hi st ori c al r e c or d of ti n a n d b ut yl -tin s p e ci es i n a M e dit err a n e a n b a y ( T o ul o n B a y,
Fr a n c e). E n vir o n. S ci. P oll ut. R es. 2 1 : 6 6 4 0– 6 6 5 1.
L e P o u p o n, C. ( 1 9 9 4) A ut o m ati s ati o n d’ u n pr o c é d é d’ a n al ys e d e l’ az ot e or g a ni q u e di ss o us
a pr ès mi n é - r ali s ati o n e n c o n diti o ns r é d u ctri c es.
Pri n g a ult, O., L af a br i e, C., A v ez a c, M., B a n c o n-M o nti g n y, C., C arr e, C., C h al g h af, M., et al.
( 2 0 1 6) C o ns e q u e n c es of c o nt a mi n a nt mi xt ur e o n t h e d y n a mi cs a n d f u n cti o n al di v ersit y
of b a ct eri o pl a n kt o n i n a s o ut h w est er n M e dit err a n e a n c o ast al e c os yst e m. C h e m os p h er e
1 4 4 : 1 0 6 0– 1 0 7 3.
Pri n g a ult, O., Vir et, H., a n d D ur a n, R. ( 2 0 1 2) I nt er a cti o ns b et w e e n Z n a n d b a ct eri a i n m ari n e
tr o pi c al c o ast al s e di m e nts. E n vir o n. S ci. P oll ut. R es. I nt. 1 9 : 8 7 9– 9 2.

Pr u ess e, E., Q u ast, C., K nitt el, K., F u c hs, B. M., L u d wi g, W., P e pli es, J., a n d Gl ö c k n er, F . O. ( 2 0 0 7)
SI L V A: A c o m pr e h e nsi v e o nli n e r es o ur c e f or q u alit y c h e c k e d a n d ali g n e d ri b os o m al R N A
s e q u e n c e d at a c o m p ati bl e wit h A R B. N u cl ei c A ci ds R es. 3 5 : 7 1 8 8– 7 1 9 6.
Qi a n, J., Di n g, Q., G u o, A., Z h a n g, D., a n d W a n g, K. ( 2 0 1 7) Alt er ati o n i n s u c c essi o n al tr aj e ct ori es
of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es i n r es p o ns e t o c o -e x p os ur e of c a d mi u m a n d
p h e n a nt hr e n e i n c o ast al w at er mi cr o c os ms. E n vir o n. P oll ut. 2 2 1 : 4 8 0– 4 9 0.
Qi a n, P. Y., T hi y a g ar aj a n, V., L a u, S. C. K., a n d C h e u n g, S. C. K. ( 2 0 0 3) R el ati o ns hi p b et w e e n
b a ct eri al c o m m u nit y pr ofil e i n bi ofil m a n d att a c h m e nt of t h e a c or n b ar n a cl e B al a n us
a m p hitrit e. A q u at. Mi cr o b. E c ol. 3 3 : 2 2 5– 2 3 7.
Q u ast, C., Pr u ess e, E., Yil m az, P., G er k e n, J., S c h w e er, T., Y arz a, P., et al. ( 2 0 1 3) T h e SI L V A
ri b os o m al R N A g e n e d at a b as e pr oj e ct: I m pr o v e d d at a pr o c essi n g a n d w e b-b as e d t o ol s.
N u cl ei c A ci ds R es. 4 1 : 5 9 0– 5 9 6.
Q u er o, G. M., C assi n, D., B ott er, M., P eri ni, L., a n d L u n a, G. M. ( 2 0 1 5) P att er ns of b e nt hi c
b a ct eri al di v ersit y i n c o ast al ar e as c o nt a mi n at e d b y h e a v y m et al s, p ol y c y cli c ar o m ati c
h y d r o c ar b o ns ( P A Hs) a n d p ol y c hl ori n at e d bi p h e n yl s ( P C Bs). Fr o nt. Mi cr o bi ol. 6 : 1– 1 5.
Q ui g g, A., R ei nf el d er, J. R., a n d Fi s h er, N. S. ( 2 0 0 6) C o p p er u pt a k e ki n eti cs i n di v ers e m ari n e
p h yt o pl a n kt o n. S e ct. Titl e W at er 5 1 : 8 9 3– 8 9 9.
R C or e T e a m ( 2 0 1 7) R: A L a n g u a g e a n d E n vir o n m e nt f or St ati sti c al C o m p uti n g. Vi e n n a: R
F o u n d ati o n f or St ati sti c al C o m p uti n g.
R a d a k o vit c h, O., R o ussi ez, V., Olli vi er, P., L u d wi g, W., Gr e nz, C., a n d Pr o bst, J. L. ( 2 0 0 8) I n p ut
of p arti c ul at e h e a v y m et als fr o m ri v ers a n d ass o ci at e d s e di m e nt ar y d e p osits o n t h e G ulf
of Li o n c o nti n e nt al s h elf. Est u ar. C o ast. S h elf S ci. 7 7 : 2 8 5– 2 9 5.
R a p p é, M. S., V er gi n, K., a n d Gi o v a n n o ni, S.J. ( 2 0 0 0) P h yl o g e n eti c c o m p ari s o ns of a c o ast al
b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y wit h its c o u nt er p arts i n o p e n o c e a n a n d fr es h w at er
s yst e ms. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 3 3 : 2 1 9– 2 3 2.
R as ci o, V.J. D. ( 2 0 0 0) A ntif o uli n g c o ati n gs: w h er e d o w e g o fr o m h er e. C orr os. R e v. 1 8 : 1 3 3–
1 5 4.
R a v e n, J. A. ( 1 9 8 4) A c ost -b e n efit a n al ysi s of p h ot o n a bs or pti o n b y p h ot os y nt h eti c u ni c ell s.
N e w P h yt ol. 9 8 : 5 9 3– 6 2 5.
R e dfi el d, A. C. ( 1 9 6 3) T h e i nfl u e n c e of or g a ni s ms o n t h e c o m p ositi o n of s e a -w at er. s e a 2 : 2 6–
7 7.
R e y n ol ds, C. S. ( 1 9 8 4) T h e e c ol o g y of fr es h w at er p h yt o pl a n kt o n. C a m bri d g e.
Ri e m a n n, L. a n d Mi d d el b o e, M. ( 2 0 0 2) Vir al l ysis of m ari n e b a ct eri o pl a n kt o n: I m pli c ati o ns f or
or g a ni c m att er c y cli n g a n d b a ct eri al cl o n al c o m p o siti o n. O p h eli a 5 6 : 5 7– 6 8.
Ri g a u d, S., R a d a k o vit c h, O., C o ut ur e, R. M., D efl a n dr e, B., C oss a, D., G ar ni er, C., a n d G ar ni er,
J. M. ( 2 0 1 3) M o bilit y a n d fl u x es of tr a c e el e m e nts a n d n utri e nts at t h e s e di me nt -w at er
i nt erf a c e of a l a g o o n u n d er c o ntr asti n g w at er c ol u m n o x y g e n ati o n c o n diti o ns. A p pl.
G e o c h e mistr y 3 1 : 3 5– 5 1.
Ri m et, F. a n d B o u c h ez, A. ( 2 0 1 1) Us e of di at o m lif e -f or ms a n d e c ol o gi c al g uil ds t o ass ess
p esti ci d e c o nt a mi n ati o n i n ri v ers: L oti c m es o c os m a p pr o a c h es. E c ol. I n di c. 1 1 : 4 8 9– 4 9 9.
Ri m m eli n, P. a n d M o uti n, T. ( 2 0 0 5) R e -e x a mi n ati o n of t h e M A GI C m et h o d t o d et er mi n e l o w
ort h o p h os p h at e c o n c e ntr ati o n i n s e a w at er. A n al. C hi m. A ct a 5 4 8 : 1 7 4– 1 8 2.
R o bi ns o n, C. ( 2 0 0 8) H et er otr o p hi c b a ct eri al r es pir ati o n. I n, Mi cr o bi al E c ol o g y of t h e O c e a ns .,
p p. 2 9 9 – 3 3 4.
R o c h ell e -N e w all, E.J., D el es all e, B., M ari, X., R o u c h o n, C., T orr ét o n, J. P., a n d Pri n g a ult, O.
( 2 0 0 8) Zi n c i n d u c es s hifts i n mi cr o bi al c ar b o n fl u x i n tr o pi c al c o ast al e n vir o n m e nts.
A q u at. Mi cr o b. E c ol. 5 2 : 5 7 – 6 8.
R o drí g u ez, J., G all a m p ois, C. M.J., Ti m o n e n, S., A n d erss o n, A., Si n k k o, H., H a gl u n d, P., et al.
( 2 0 1 8) Eff e cts of Or g a ni c P oll ut a nts o n B a ct eri al C o m m u niti es U n d er F ut ur e Cli m at e
C h a n g e S c e n ari os. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 9 : 1– 2 1.
R ossi, N. a n d J a m et, J. ( 2 0 0 8) I n sit u h e a v y m et al s ( c o p p er, l e a d a n d c a d mi u m) i n diff er e nt
pl a n kt o n c o m p art m e nts and s us p e n d e d p arti c ul at e m att er i n t w o c o u pl e d
M e dit err a n e a n c o ast al e c os yst e ms ( T o ul o n B a y, Fr a n c e). M ar. P oll ut. B ull. 5 6 : 1 8 6 2–
1 8 7 0.
R o u c o, M., L ó p ez- R o d as, V., G o nz ál ez, R., E m m a H u ert as, I., G ar cí a -S á n c h ez, M.J., Fl or es -
M o y a, A., a n d C ost as, E. ( 2 0 1 4) T h e li mit of t h e g e n eti c a d a pt ati o n t o c o p p er i n
fr es h w at er p h yt o pl a n kt o n. O e c ol o gi a 1 7 5 : 1 1 7 9– 1 1 8 8.
R u yt ers, S., M ert e ns, J., S pri n g a el, D., a n d S m ol d ers, E. ( 2 0 1 0) Sti m ul at e d a cti vit y of t h e s oil
nitrif yi n g c o m m u nit y a c c el er at es c o m m u nit y a d a pt ati o n t o Z n str ess. S oil Bi ol. Bi o c h e m.
4 2 : 7 6 6– 7 7 2.
S ait o, M. A., Si g m a n, D. M., a n d M or el, F. M. M. ( 2 0 0 3) T h e bi oi n or g a ni c c h e mi str y of t h e a n ci e nt
o c e a n: T h e c o -e v ol uti o n of c y a n o b a ct eri al m et al r e q uir e m e nts a n d bi o g e o c h e mi c al
c y cl es at t h e Ar c h e a n -Pr ot er oz oi c b o u n d ar y ? I n or g a ni c a C hi m. A ct a 3 5 6 : 3 0 8– 3 1 8.
S al az ar, G. a n d S u n a g a w a, S. ( 2 0 1 7) M ari n e mi cr o bi al di v ersit y. C urr. Bi ol. 2 7 : R 4 8 9– R 4 9 4.

S al e m, Z. B e n, Drir a, Z., a n d A y a di, H. ( 2 0 1 5) W h at f a ct ors dri v e t h e v ari ati o ns of
p h yt o pl a n kt o n, cili at e a n d m es oz o o pl a n kt o n c o m m u niti es i n t h e p oll ut e d s o ut h er n c o ast
of Sf a x, T u ni si a ? E n vir o n. S ci. P oll ut. R es. 2 2 : 1 1 7 6 4– 1 1 7 8 0.
S al er n o, J. L., Littl e, B., L e e, J., a n d H a m d a n, L.J. ( 2 0 1 8) E x p os ur e t o Cr u d e Oil a n d C h e mi c al
Di s p ers a nt M a y I m p a ct M ari n e Mi cr o bi al Bi ofil m C o m p ositi o n a n d St e el C orr osi o n. Fr o nt.
M ar. S ci. 5 : 1– 1 4.
S alt a, M., W h art o n, J. A., Bl a c h e, Y., St o k es, K. R., a n d Bri a n d, J.- F. ( 2 0 1 3) M ari n e bi ofil ms o n
artifi ci al s urf a c es: str u ct ur e a n d d y n a mi cs. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 1 5 : 2 8 7 9– 2 8 9 3.
Š a nti c, D., Krst ul o vi c, N., Š oli c, M., K us pili c, G., Š a nti ć, D., Krst ul o vi ć, N., et al. ( 2 0 1 2) H N A a n d
L N A b a ct eri a i n r el ati o n t o t h e a cti vit y of h et er otr o p hi c b a ct eri a. A ct a A dri at. 5 3 : 2 5– 4 0.
S a nt or o, A. E., Ri c ht er, R. A., a n d D u p o nt, C. L. ( 2 0 1 8) Pl a n kt o ni c M ari n e Ar c h a e a. A n n. R e v. M ar.
S ci. 1 1 : 1 3 1– 1 5 8.
S a n u d o -Wil h el m y, S. A. a n d Fl e g al, A. R. ( 1 9 9 6) Tr a c e m et al c o n c e ntr ati o ns i n t h e s urf z o n e a n d
i n c o ast al w at ers off B aj a C alif or ni a, M e xi c o. E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 3 0 : 1 5 7 5– 1 5 8 0.
S a ul ni er, I. a n d M u c ci, A. ( 2 0 0 0) Tr a c e m et al r e m o bili z ati o n f oll o wi n g t h e r es us p e nsi o n of
est u ari n e s e di m e nts: S a g u e n a y Fj or d, C a n a d a. A p pl. G e o c h e mistr y 1 5 : 1 9 1– 2 1 0.
S a ur et, C., T e d etti, M., G ui g u e, C., D u m as, C., L a mi, R., P uj o- P a y, M., et al. ( 2 0 1 5) I nfl u e n c e of
P A Hs a m o n g ot h er c o ast al e n vir o n m e nt al v ari a bl es o n t ot al a n d P A H -d e gr a di n g b a ct eri al
c o m m u niti es. E n vir o n. S ci. P oll ut. R es. 2 3 : 4 2 4 2– 4 2 5 6.
S c a nl a n, D.J. ( 2 0 0 3) P h ysi ol o gi c al Di v ersit y a n d Ni c h e A d a pt ati o n M ari n e S y n e c h o c o c c us.
S c a nl a n, D.J. a n d W est, N.J. ( 2 0 0 2) M ol e c ul ar e c ol o g y of t h e m ari n e c y a n o b a ct eri a g e n er a
Pr o c hl or o c o c c us a n d S y n e c h o c o c c us. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 4 0 : 1– 1 2.
S c h all e n b er g, M. a n d B ur ns, C. W. ( 2 0 0 4) Eff e cts of s e di m e nt r es us p e nsi o n o n p h yt o pl a n kt o n
pr o d u cti o n: t e asi n g a p art t h e i nfl u e n c es of li g ht, n utri e nts a n d al g al e ntr ai n m e nt. Fr es h w.
Bi ol. 4 9 : 1 4 3– 1 5 9.
S c h a pir a, M., B us c ot, M. -J., P oll et, T., L et er m e, S. C., a n d S e ur o nt, L. ( 2 0 1 0) Di stri b uti o n of
pi c o p h yt o pl a n kt o n c o m m u niti es fr o m b r a c ki s h t o h y p ers ali n e w at ers i n a S o ut h
A ustr ali a n c o ast al l a g o o n. S ali n e S yst e ms 6 : 2.
v o n S c h ei b n er, M., S o m m er, U., a n d J ür g e ns, K. ( 2 0 1 7) Ti g ht C o u pli n g of Gl a ci e c ol a s p p . a n d
Di at o ms d uri n g C ol d -W at er P h yt o pl a n kt o n S pri n g Bl o o ms. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 8 : 1– 1 1.
S c hiff, K., Br o w n, J., Di e hl, D., a n d Gr e e nst ei n, D. ( 2 0 0 7) E xt e nt a n d m a g nit u d e of c o p p er
c o nt a mi n ati o n i n m ari n as of t h e S a n Di e g o r e gi o n, C alif or ni a, U S A. M ar. P oll ut. B ull. 5 4 :

3 2 2 – 3 2 8.
S c h ultz, M. P., B e n di c k, J. A., H ol m, E. R., a n d H ert el, W. M. ( 2 0 1 1) E c o n o mi c i m p a ct of bi of o uli n g
o n a n a v al s urf a c e s hi p. Bi of o uli n g 2 7 : 8 7– 9 8.
S e g at a, N., I z ar d, J., W al dr o n, L., G e v ers, D., Mir o p ol s k y, L., G arr ett, W. S., a n d H utt e n h o w er,
C. ( 2 0 1 1) M et a g e n o mi c bi o m ar k er di s c o v er y a n d e x pl a n ati o n. G e n o m e Bi ol. 1 2 : R 6 0.
S e m e ni u k, D. M., B u n d y, R. M., P a y n e, C. D., B ar b e a u, K. A., a n d M al d o n a d o, M. T. ( 2 0 1 5)
A c q ui siti o n of or g a ni c all y c o m pl e x e d c o p p er b y m ari n e p h yt o pl a n kt o n a n d b a ct eri a i n t h e
n ort h e ast s u b ar cti c P a cifi c O c e a n. M ar. C h e m. 1 7 3 : 2 2 2– 2 3 3.
S e m e ni u k, D. M., B u n d y, R. M., P os a c k a, A. M., R o b ert, M., B ar b e a u, K. A., a n d M al d o n a d o, M. T.
( 2 0 1 6) Usi n g 6 7 C u t o St u d y t h e Bi o g e o c h e mi c al C y cli n g of C o p p er i n t h e N ort h e ast
S u b ar cti c P a cifi c. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 3 : 1– 1 9.
S err a, a., C or c oll, N., a n d G u as c h, H. ( 2 0 0 9) C o p p er a c c u m ul ati o n a n d t o xi cit y i n fl u vi al
p eri p h yt o n: T h e i nfl u e n c e of e x p os ur e hi st or y. C h e m os p h er e 7 4 : 6 3 3– 6 4 1.
S h a d e, A., P et er, H., Alli s o n, S. D., B a h o, D. L., B er g a, M., B ür g m a n n, H., et al. ( 2 0 1 2)
F u n d a m e nt al s of mi cr o bi al c o m m u nit y r esi st a n c e a n d r esili e n c e. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 3 : 1–
1 9.
S h a n n o n, P., M ar ki el, A., Ozi er, O., B ali g a, N. S., W a n g, J. T., R a m a g e, D., et al. ( 2 0 0 3) C yt os c a p e:
A S oft w ar e E n vir o n m e nt f or I nt e gr at e d M o d el s of Bi o m ol e c ul ar I nt er a cti o n N et w or ks.
G e n o m e R es. 1 3 : 2 4 9 8– 2 5 0 4.
S h e e b a, V. A., A b d ul azi z, A., Gir e es h k u m ar, T. R., R a m, A., R a k es h, P. S., J as mi n, C., a n d
P ar a m es w ar a n, P. S. ( 2 0 1 7) R ol e of h e a v y m et al s i n str u ct uri n g t h e mi cr o bi al c o m m u nit y
ass o ci at e d wit h p arti c ul at e m att er i n a tr o pi c al est u ar y. E n vir o n. P oll ut. 2 3 1 : 5 8 9– 6 0 0.
S hi, J., Li, G., a n d W a n g, P. ( 2 0 1 1) A nt hr o p o g e ni c I nfl u e n c es o n t h e Ti d al Pri s m a n d W at er
E x c h a n g es i n Ji a oz h o u B a y , Qi n g d a o , C hi n a. J. C o ast. R es. 2 7 : 5 7– 7 2.
S hi k u m a, N.J. a n d H a dfi el d, M. G. ( 2 0 1 0) M ari n e bi ofli ms o n s u b m er g e d s urf a c es ar e a
r es er v oir f or Es c h eri c hi a c oli a n d Vi bri o c h ol er a e. Bi of o uli n g 2 6 : 3 9– 4 6.
Si e b urt h, J., S m et a c e k, V., a n d L e nz, J. ( 1 9 7 8) P el a gi c e c os yst e m str u ct ur e : H et er otr o p hi c.
Li m n ol. O c e a n o gr. 2 3 : 1 2 5 6– 1 2 6 3.
Si er a dz ki, E. T., F u hr m a n, J. A., Ri v er o -C all e, S., and G ó m ez - C o ns ar n a u, L. (2 0 1 8)
Pr ot e or h o d o psi ns d o mi n at e t h e e x pr essi o n of p h ot otr o p hi c m e c h a ni s ms i n s e as o n al a n d
d y n a mi c m ari n e pi c o pl a n kt o n c o m m u niti es. P e erJ 6 : e 5 7 9 8.
Sil v er, S. ( 1 9 9 6) B a ct eri al r esi st a n c es t o t o xi c m et al i o ns - a r e vi e w. G e n e 1 7 9 : 9– 1 9.

Sil v er, S. a n d P h u n g, L. T. ( 1 9 9 6) B a ct eri al h e a v y m et al r esi st a n c e: N e w S ur pri s es. A n n u. R e v.
Mi cr o bi ol. 5 0 : 7 5 3– 7 8 9.
Si m o n, M., Gr oss art, H., S c h w eitz er, B., a n d Pl o u g, H. ( 2 0 0 2) Mi cr o bi al e c ol o g y of or g a ni c
a g gr e g at es i n a q u ati c e c os yst e ms. A q u at. Mi cr o b. E c ol. 2 8 : 1 7 5– 2 1 1.
Si o k o u -Fr a n g o u, I., C hri st a ki, U., M azz o c c hi, M. G., M o ntr es or, M., Ri b er a D’ Al c al a, M., V a q u e,
D., a n d Zi n g o n e, a. ( 2 0 1 0) Pl a n kt o n i n t h e o p e n m e dit err a n e a n S e a: A r e vi e w.
Bi o g e os ci e n c es 7 : 1 5 4 3– 1 5 8 6.
Si pl er, R. E., K ell o g g, C. T. E., C o n n ell y, T. L., R o b ert s, Q. N., Y a g er, P. L., a n d Br o n k, D. A. ( 2 0 1 7)
Mi cr o bi al C o m m u nit y R es p o ns e t o T err estri all y D eri v e d Di ss ol v e d Or g a ni c M att er i n t h e
C o ast al Ar cti c. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 8 : 1– 1 9.
Sj öst e dt, J., K o c h- S c h mi dt, P., P o nt ar p, M., C a n b ä c k, B., T u nli d, A., L u n d b er g, P., et al. ( 2 0 1 2)
R e cr uit m e nt of M e m b ers fr o m t h e R ar e Bi os p h er e of M ari n e B a ct eri o pl a n kt o n
C o m m u niti es aft er a n E n vir o n m e nt al Dist ur b a n c e. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 7 8 : 1 3 6 1–
1 3 6 9.
Sj öst e dt, J., L a n g e n h e d er, S., Kritz b er g, E., K arl ss o n, C. M., a n d Li n dstr ö m, E . S. ( 2 0 1 8) R e p e at e d
di st ur b a n c es aff e ct f u n cti o n al b ut n ot c o m p ositi o n al r esi st a n c e a n d r esili e n c e i n a n
a q u ati c b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y. E n vir o n. Mi cr o bi ol. R e p. 1 0 : 4 9 3– 5 0 0.
S m o ot, M. E., O n o, K., R us c h ei ns ki, J., W a n g, P. L., a n d I d e k er, T. ( 2 0 1 1) C yt o s c a p e 2. 8: N e w
f e at ur es f or d at a i nt e gr ati o n a n d n et w or k vi s u ali z ati o n. Bi oi nf or m ati cs 2 7 : 4 3 1– 4 3 2.
S o gi n, M. L., M orri s o n, H. G., H u b er, J. A., W el c h, D. M., H us e, S. M., N e al, P. R., et al. ( 2 0 0 6)
Mi cr o bi al di v ersit y i n t h e d e e p s e a a n d t h e u n d er e x pl or e d ‘ “r ar e bi os p h er e. ”’ Pr o c. N atl.
A c a d. S ci. 1 0 3 : 1 2 1 1 5– 1 2 1 2 0.
S o h m, J. a, A hl gr e n, N. a, T h o ms o n, Z.J., Willi a ms, C., M off ett, J. W., S ait o, M. a, et al. ( 2 0 1 5)
C o -o c c urri n g S y n e c h o c o c c us e c ot y p es o c c u p y f o ur m aj or o c e a ni c r e gi m es d efi n e d b y
t e m p er at ur e, m a cr o n utri e nts a n d ir o n. I S M E J. 1 0 : 1– 1 3.
S o hri n, Y. a n d Br ul a n d, K. W. ( 2 0 1 1) Gl o b al st at us of tr a c e el e m e nts i n t h e o c e a n. Tr e n ds A n al.
C h e m. 3 0 : 1 2 9 1– 1 3 0 7.
S ol d o, D., H ari, R., Si g g, L., a n d B e hr a, R. ( 2 0 0 5) T ol er a n c e of O o c ystis n e p hr o c yti oi d es t o
c o p p er: I ntr a c ell ul ar di stri b uti o n a n d e xtr a c ell ul ar c o m pl e x ati o n of c o p p er. A q u at.
T o xi c ol. 7 1 : 3 0 7– 3 1 7.
d e S o uz a M a c h a d o, A. A., S p e n c er, K., Kl o as, W., T off ol o n, M., Z arfl, C., M a g ni n, T., et al. ( 2 0 1 6)
M et al f at e a n d eff e cts i n est u ari es: A r e vi e w a n d c o n c e pt u al m o d el f or b ett er

u n d erst a n di n g of t o xi cit y. S ci. T ot al E n vir o n. 5 4 1 : 2 6 8– 2 8 1.
S p o eri n g, A. L. a n d L e wi s, K. ( 2 0 0 1) Bi ofil ms a n d Pl a n kt o ni c C ell s of Ps e u d o m o n as a er u gi n os a
H a v e Si mil ar R esist a n c e t o Killi n g b y A nti mi cr o bi als. J. B a ct eri ol. 1 8 3 : 6 7 4 6– 6 7 5 1.
S pri n g, S., S c h e u n er, C., G ö k er, M., a n d Kl e n k, H. ( 2 0 1 5) A t a x o n o mi c fr a m e w or k f or e m er gi n g
gr o u ps of e c ol o gi c all y i m p ort a nt m ari n e g a m m a pr ot e o b a ct eri a b as e d on the
r e c o nstr u cti o n of e v ol uti o n ar y r el ati o ns hi ps usi n g g e n o m e-s c al e d at a. 6 : 1– 1 7.
St e el e, J. A., C o u nt w a y, P. D., Xi a, L., Vi gil, P. D., B e m a n, J. M., Ki m, D. Y., et al. ( 2 0 1 1) M ari n e
b a ct eri al, ar c h a e al a n d pr oti st a n ass o ci ati o n n et w or ks r e v e al e c ol o gi c al li n k a g es. I S M E J.
5 : 1 4 1 4– 1 4 2 5.
St o o dl e y, P., S a u er, K., D a vi es, D. G., a n d C ost ert o n, J. W. ( 2 0 0 2) Bi o fil ms as C o m pl e x
Diff er e nti at e d C o m m u niti es. A n n u. R e v. Mi cr o bi ol. 5 6 : 1 8 7– 2 0 9.
St ör m er, R., Wi c h el s, A., a n d G er dts, G. ( 2 0 1 3) G e o -C hi p a n al ysi s r e v e al s r e d u c e d f u n cti o n al
di v ersit y of t h e b a ct eri al c o m m u nit y at a d u m pi n g sit e f or dr e d g e d El b e s e di m e nt. M ar.
P oll ut. B ull. 7 7 : 1 1 3– 1 2 2.
St o uff er, D. B. a n d B as c o m pt e, J. ( 2 0 1 1) C o m p art m e nt ali z ati o n i n cr e as es f o o d -w e b
p ersi st e n c e. Pr o c. N atl. A c a d. S ci. 1 0 8 : 3 6 4 8– 3 6 5 2.
St u art, R. K., D u p o nt, C. L., J o h ns o n, D. A., P a ul s e n, I. T., a n d P al e ni k, B. ( 2 0 0 9) C o ast al Str a i ns of
M ari n e S y n e c h o c o c c us S p e ci es E x hi bit I n cr e as e d T ol er a n c e t o C o p p er S h o c k a n d a
Di sti n cti v e Tr a ns cri pti o n al R es p o ns e R el ati v e t o T h os e of O p e n -O c e a n Str ai ns. A p pl.
E n vi or o n m e nt al Mi cr o bi ol. 7 5 : 5 0 4 7– 5 0 5 7.
S uffri d g e, C. P., G ó m ez - C o ns ar n a u, L., M o nt e v er d e, D. R., C utt er, L., Aríst e g ui, J., Al v ar ez-
S al g a d o, X. A., et al. ( 2 0 1 8) B Vit a mi ns a n d T h eir C o n g e n ers as P ot e nti al Dri v ers of
Mi cr o bi al C o m m u nit y C o m p ositi o n i n a n Oli g otr o p hi c M ari n e E c os yst e m. J. G e o p h ys. R es.
Bi o g e os ci e n c es 1 2 3 : 2 8 9 0– 2 9 0 7.
S u n, M. Y. , D aff or n, K. A., Br o w n, M. V, a n d J o h nst o n, E. L. ( 2 0 1 2) B a ct eri al c o m m u niti es ar e
s e nsiti v e i n di c at ors of c o nt a mi n a nt str ess. M ar. P oll ut. B ull. 6 4 : 1 0 2 9– 1 0 3 8.
S u n, M. Y., D aff or n, K. A., J o h nst o n, E. L., a n d Br o w n, M. V ( 2 0 1 3) C or e s e di m e nt b a ct eri a dri v e
c o m m u nit y r es p o ns e t o a nt hr o p o g e ni c c o nt a mi n ati o n o v er m ulti pl e e n vir o n m e nt al
gr a di e nts. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 1 5 : 2 5 1 7– 2 5 3 1.
S u n a g a w a, S., C o el h o, L. P., C h affr o n, S., K ulti m a, J. R., L a b a di e, K., S al az ar, G., et al. ( 2 0 1 5)
Str u ct ur e a n d f u n cti o n of t h e gl o b al o c e a n mi cr o bi o m e. S ci e n c e ( 8 0 -. ). 3 4 8 : 1– 1 0.
S u n d a, W. G. ( 2 0 1 2) F e e d b a c k i nt er a cti o ns b et w e e n tr a c e m et al n utri e nts a n d p h yt o pl a n kt o n

i n t h e o c e a n. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 3 : 1– 2 2.
S u n d a, W. G. a n d H u nts m a n, S. A. ( 1 9 9 5) C o b alt a n d zi n c i nt err e pl a c e m e nt i n m ari n e
p h yt o pl a n kt o n : Bi ol o gi c al a n d g e o c h e mi c al i m pli c ati o ns. Li m n ol. O c e a n o gr. 4 0 : 1 4 0 4–
1 4 1 7.
S u p er vill e, P.J., Pr y gi el, E., M a g ni er, A., L es v e n, L., G a o, Y., B a e y e ns, W., et al. ( 2 0 1 4) D ail y
v ari ati o ns of Z n a n d P b c o n c e ntr ati o ns i n t h e D e Ûl e Ri v er i n r el ati o n t o t h e r es us p e nsi o n
of h e a vil y p oll ut e d s e di m e nts. S ci. T ot al E n vir o n. 4 7 0 – 4 7 1 : 6 0 0– 6 0 7.
T a n k er e - M ull er, S., Z h a n g, H., D a vi s o n, W., Fi n k e, N., L ars e n, O., St a hl, H., a n d Gl u d, R. N.
( 2 0 0 7) Fi n e s c al e r e m o bilis ati o n of F e, M n, C o, Ni, C u a n d C d i n c o nt a mi n at e d m ari n e
s e di m e nt. M ar. C h e m. 1 0 6 : 1 9 2– 2 0 7.
T a n k er e, S. P. C. a n d St at h a m, P.J. ( 1 9 9 6) Di stri b uti o n of di ss ol v e d C d, C u, Ni a n d Z n i n t h e
A dri ati c S e a. M ar. P oll ut. B ull. 3 2 : 6 2 3– 6 3 0.
T a yl or, J. D. a n d C u nliff e, M. ( 2 0 1 6) M ulti -y e ar ass ess m e nt of c o ast al pl a n kt o ni c f u n gi r e v e al s
e n vir o n m e nt al dri v ers of di v ersit y a n d a b u n d a n c e. I S M E J. 1 0 : 2 1 1 8.
T e eli n g, H., F u c hs, B. M., B e c h er, D., Kl o c k o w, C., G ar d e br e c ht, A., B e n n k e, C. M., et al. ( 2 0 1 2)
S u bstr at e -C o ntr oll e d S u c c essi o n of M ari n e B a ct eri o pl a n kt o n P o p ul at i o ns I n d u c e d b y a
P h yt o pl a n kt o n Bl o o m. S ci e n c e ( 8 0 -. ). 3 3 6 : 6 0 8– 6 1 1.
T eitz el, G. M. a n d P ars e k, M. R. ( 2 0 0 3) H e a v y M et al R esist a n c e of Bi ofil m a n d Pl a n kt o ni c
Ps e u d o m o n as a er u gi n os a. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 6 9 : 2 3 1 3– 2 3 2 0.
T elf or d, R.J., V a n d vi k, V., a n d Bi r ks, H.J. B. ( 2 0 0 6) Di s p ers al Li mit ati o ns M att er f or Mi cr o bi al
M or p h os p e ci es. S ci e n c e ( 8 0 -. ). 3 1 2 : 6.
D e T e n d er, A. C., D e vri es e, I. L., H a e g e m a n, A., M a es, S., R utti n k, T., a n d D a w y n dt, P. ( 2 0 1 5)
B a ct eri al c o m m u nit y pr ofili n g of pl asti c litt er i n t h e B el gi a n p art of t h e N ort h S e a B a ct eri al
c o m m u nit y pr ofili n g of pl asti c litt er i n t h e B el gi a n p art of t h e N ort h S e a. E n vir o n. S ci.
T e c h n ol. 4 9 : 9 6 2 9– 9 6 3 8.
D e T e n d er, A. C., D e vri es e, I. L., H a e g e m a n, A., M a es, S., V a n g e yt e, J., C attrijss e, A., et al. ( 2 0 1 7)
T e m p or a l d y n a mi cs of b a ct eri al a n d f u n g al c ol o ni z ati o n o n pl asti c d e bri s i n t h e N ort h S e a.
E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 5 1 : 7 3 5 0– 7 3 6 0.
D e T e n d er, A. C., S c hl u n dt, C., D e vri es e, L.I., Mi n c er, T.J., Z ettl er, E. R., a n d A m ar al- Z ettl er, L. A.
( 2 0 1 7) A r e vi e w of mi cr os c o p y a n d c o m p ar ati v e m ol e c ul ar -b as e d m et h o ds t o
c h ar a ct eri z e “ Pl asti s p h er e ” c o m m u niti es. A n al. M et h o ds 9 : 2 1 3 2– 2 1 4 3.
T essi er, A. a n d T ur n er, D. R. ( 1 9 9 5) M et al s p e ci ati o n a n d bi o a v ail a bilit y i n a q u ati c s yst e ms

C hi c h est er.
T essi er, E., G ar ni er, C., M ull ot, J. U., L e n o bl e, V., Ar n a u d, M., R a y n a u d, M., a n d M o u ni er, S.
( 2 0 1 1) St u d y of t h e s p ati al a n d hi st ori c al di stri b uti o n of s e di m e nt i n or g a ni c
c o nt a mi n ati o n i n t h e T o ul o n b a y ( Fr a n c e). M ar. P oll ut. B ull. 6 2 : 2 0 7 5– 2 0 8 6.
T h a n e P a p k e, R. a n d W ar d, D. M. ( 2 0 0 4) T h e i m p ort a n c e of p h ysi c al i s ol ati o n t o mi cr o bi al
di v ersifi c ati o n. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 4 8 : 2 9 3– 3 0 3.
T h e M er m e x Gr o u p, D urri e u d e M a dr o n, X., G ui e u, C., S e m p ér é, R., C o n a n, P., C oss a, D., et al.
( 2 0 1 1) M ari n e e c os yst e ms ’ r es p o ns es t o cli m ati c a n d a nt hr o p o g e ni c f or ci ngs i n t h e
M e dit err a n e a n. Pr o g. O c e a n o gr. 9 1 : 9 7– 1 6 6.
T hi n gst a d, T. F., Z w eif el, U. L., a n d R ass o ul z a d e g a n, F. ( 1 9 9 8) P li mit ati o n of h et er otr o p hi c
b a ct eri a a n d p h yt o pl a n kt o n i n t h e n ort h w est M e dit err a n e a n. Li m n ol. O c e a n o gr. 4 3 : 8 8–
9 4.
T h o m as, B. C., A m a n o, Y. , Pr o bst, A.J., D u d e k, N., Br o w n, C. T., Fi nst a d, K. M., et al. ( 2 0 1 6) A n e w
vi e w of t h e tr e e of lif e. N at. Mi cr o bi ol. 1 : 1– 6.
T h o m ps o n, L. R., Willi a ms, G.J., H ar o o n, M. F., S hi bl, A., L ars e n, P., S h or e nst ei n, J., et al. ( 2 0 1 7)
M et a g e n o mi c c o v ari ati o n al o n g d e ns el y s a m pl e d e n vir o n m e nt al gr a di e nts i n t h e R e d
S e a. I S M E J. 1 1 : 1 3 8– 1 5 1.
T h yss e n, M., Gr é g ori, G.J., Gri s o ni, J. - M., P e dr otti, M. L., M o uss e a u, L., Arti g as, L. F., et al. ( 2 0 1 4)
O ns et of t h e s pri n g bl o o m i n t h e n ort h w est er n M e dit err a n e a n S e a: i nfl u e n c e of
e n vir o n m e nt al p ul s e e v e nts o n t h e i n sit u h o url y -s c al e d y n a mi cs of t h e p h yt o pl a n kt o n
c o m m u nit y str u ct ur e. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 5 : 3 8 7.
T h yss e n, M., M at hi e u, D., G ar ci a, N., a n d D e ni s, M. ( 2 0 0 8) S h ort -t er m v ari ati o n of
p h yt o pl a n kt o n ass e m bl a g es i n M e dit err a n e a n c o ast al w at ers r e c or d e d wit h a n
a ut o m at e d s u b m er g e d fl o w c yt o m et er. J. Pl a n kt o n R es. 3 0 : 1 0 2 7– 1 0 4 0.
Tlili, A. ( 2 0 1 3) Si g nifi c ati o n é c ol o gi q u e d e l a t ol ér a n c e a c q ui s e d es c o m m u n a ut és
mi cr o bi e n n es d es bi ofil ms d e ri vi èr es à u n e c o nt a mi n ati o n d’ ori gi n e a nt hr o pi q u e.
Di T or o, D. M., All e n, H. E., B er g m a n, H. L., M e y er, J. S., P a q ui n, P. R., a n d S a nt or e, R. C. ( 2 0 0 1)
Bi oti c Li g a n d M o d el of t h e A c ut e T o xi cit y of M et al s. 1. T e c h ni c al B asi s. E n vir o n. T o xi c ol.
C h e m. 2 0 : 2 3 8 3– 2 3 9 6.
T orr es, R.J., A b ess a, D. M. S., S a nt os, F . C., M ar a n h o, L. A., D a v a ns o, M. B., d o N as ci m e nt o,
M. R. L., a n d M oz et o, A. A. ( 2 0 0 9) Eff e cts of dr e d gi n g o p er ati o ns o n s e di m e nt q u alit y:
C o nt a mi n a nt m o bili z ati o n i n dr e d g e d s e di m e nts fr o m t h e P ort of S a nt os, S P, Br azil. J.

S oils S e di m e nts 9 : 4 2 0– 4 3 2.
Tr e g u er, P. a n d L a C orr e, P. ( 1 9 7 4) M a n u al d’ a n al ys e d es s els n utritifs d a ns l’ e a u d e m er.
Utili s ati o n d e l’ a ut o a n alis e ur II, T e c h ni c o n ®. U ni v ersit é.
Tr e us c h, A. H., D e mir - Hilt o n, E., V er gi n, K. L., W or d e n, A. Z., C arl s o n, C. A., D o n atz, M. G., et al.
( 2 0 1 2) P h yt o pl a n kt o n di stri b uti o n p att er ns i n t h e n ort h w est er n S ar g ass o S e a r e v e al e d b y
s m all s u b u nit r R N A g e n es fr o m pl asti ds. I S M E J. 6 : 4 8 1– 4 9 2.
Tr e us c h, A. H., V er gi n, K. L., Fi nl a y, L. A., D o n atz, M. G., B urt o n, R. M., C arl s o n, C. A., a n d
Gi o v a n n o ni, S.J. ( 2 0 0 9) S e as o n alit y a n d v erti c al str u ct ur e of mi cr o bi al c o m m u niti es i n a n
o c e a n g yr e. I S M E J. 3 : 1 1 4 8– 1 1 6 3.
Tr e v ors, J. T. ( 1 9 8 9) T h e r ol e of mi cr o bi al m et al r esi st a n c e a n d d et o xifi c ati o n m e c h a ni s ms i n
e n vir o n m e nt al bi o ass a y r es e ar c h. H y dr o bi ol o gi a 1 8 8 – 1 8 9 : 1 4 3– 1 4 7.
T ur n er, A . ( 2 0 1 0) M ari n e p oll uti o n fr o m a ntif o uli n g p ai nt p arti cl es. M ar. P oll ut. B ull. 6 0 : 1 5 9–
1 7 1.
T wi ni n g, B. S., R a us c h e n b er g, S., M ort o n, P. L., a n d V o gt, S. ( 2 0 1 5) M et al c o nt e nts of
p h yt o pl a n kt o n a n d l a bil e p arti c ul at e m at eri al i n t h e N ort h Atl a nti c O c e a n. Pr o g .
O c e a n o gr. 1 3 7 : 2 6 1– 2 8 3.
T wi ss, M. R., R att a n, K.J., S h err ell, R. M., a n d M c k a y, R. M. L. ( 2 0 0 4) S e nsiti vit y of P h yt o pl a n kt o n
t o C o p p er i n L a k e S u p eri or. J. Gr e at L a k es R es. 3 0 : 2 4 5– 2 5 5.
Uitz, J., Cl a ustr e, H., G e ntili, B., a n d Str a ms ki, D. ( 2 0 1 0) P h yt o pl a n kt o n cl ass -s p e cifi c pri m ar y
pr o d u cti o n i n t h e w orl d’s o c e a ns: S e as o n al a n d i nt er a n n u al v ari a bilit y fr o m s at ellit e
o bs er v ati o ns. Gl o b al Bi o g e o c h e m. C y cl es 2 4 : 1– 1 9.
d e V ar g as, C., A u di c, S., H e nr y, N., D e c ell e, J., M a h e, F., L o g ar es, R., et al. ( 2 0 1 5) E u k ar y oti c
pl a n kt o n di v ersit y i n t h e s u nlit o c e a n. S ci e n c e ( 8 0 -. ). 3 4 8 : 1 2 6 1 6 0 5– 1 2 6 1 6 0 5.
V as c o n c el os, T. M. S. D. a n d L e al, F. M. C. ( 2 0 0 1) S e a s o n al v ari a bilit y i n t h e ki n eti cs of C u, P b, C d
a n d H g a c c u m ul ati o n b y m a cr o al g a e. M ar. C h e m. 7 4 : 6 5– 8 5.
V a ul ot, D., C o urti e s, C., a n d P art e ns k y, F. ( 1 9 8 9) A Si m pl e M et h o d t o Pr es er v e O c e a ni c
P h yt o pl a n kt o n f or Fl o w C yt o m etri c A n al ys es t hr o u g h di vi si o n b y t h e c orr es p o n di n g
p ar a m et ers. C yt o m. J. I nt. S o c. A n al. C yt ol. 1 0 : 6 2 9– 6 3 5.
V a ul ot, D. a n d P art e ns k y, F. ( 1 9 9 2) C ell c y cl e di stri b uti o ns of pr o c hl or o p h yt es i n t h e n ort h
w est er n M e dit err a n e a n S e a. D e e p. R es. 3 9 : 7 2 7– 7 4 2.
V el d h ui s, M.J. W. a n d Kr a a y, G. W. ( 2 0 0 0) A p pli c ati o n of fl o w c yt o m etr y i n m ari n e
p h yt o pl a n kt o n r es e ar c h: c urr e nt a p pli c ati o ns a n d f ut ur e p ers p e cti v es. S ci. M ar. 6 4 : 1 2 1–

1 3 4.
V el d h ui s, M.J. W., Ti m m er m a ns, K. R., Cr o ot, P., and Va n D er W a gt, B. ( 2 0 0 5)
Pi c o p h yt o pl a n kt o n; A c o m p ar ati v e st u d y of t h eir bi o c h e mi c al c o m p ositi o n a n d
p h ot os y nt h eti c pr o p erti es. J. S e a R es. 5 3 : 7– 2 4.
V er gi n, K. L., D o n e, B., C arl s o n, C. A., a n d G i o v a n n o ni, S.J. ( 2 0 1 3) S p ati ot e m p or al di stri b uti o ns
of r ar e b a ct eri o pl a n kt o n p o p ul ati o ns i n di c at e a d a pti v e str at e gi es i n t h e oli g otr o p hi c
o c e a n. A q u at. Mi cr o b. E c ol. 7 1 : 1– 1 3.
Vi d al -D ur à, A., B ur k e, I. T., St e w art, D.I., a n d M orti m er, R.J. G. ( 2 0 1 8) R e o xi d at i o n of est u ari n e
s e di m e nts d uri n g si m ul at e d r es us p e nsi o n e v e nts: Eff e cts o n n utri e nt a n d tr a c e m et al
m o bili s ati o n. Est u ar. C o ast. S h elf S ci. 2 0 7 : 4 0– 5 5.
Vi n k, J. P. M. ( 2 0 0 9) T h e ori gi n of s p e ci ati o n: Tr a c e m et al ki n eti cs o v er n at ur al w at er/s e di m e nt
i nt erf a ces a n d t h e c o ns e q u e n c es f or bi o a c c u m ul ati o n. E n vir o n. P oll ut. 1 5 7 : 5 1 9– 5 2 7.
Vi oll e, C., P u, Z., a n d Ji a n g, L. ( 2 0 1 0) E x p eri m e nt al d e m o nstr ati o n of t h e i m p ort a n c e of
c o m p etiti o n u n d er di st ur b a n c e. Pr o c. N atl. A c a d. S ci. 1 0 7 : 1 2 9 2 5– 1 2 9 2 9.
W a el es, M., Ri s o, R . D., C a b o n, J. Y., M a g u er, J. F., a n d L’ H el g u e n, S. ( 2 0 0 9) S p e ci ati o n of
di ss ol v e d c o p p er a n d c a d mi u m i n t h e L oir e est u ar y a n d o v er t h e N ort h Bi s c a y c o nti n e nt al
s h elf i n s pri n g. Est u ar. C o ast. S h elf S ci. 8 4 : 1 3 9– 1 4 6.
W a el es, M., Ris o, R. D., a n d L e C orr e, P. ( 2 0 0 5) S e as o n al v ari ati o ns of c a d mi u m s p e ci ati o n i n
t h e P e nz é est u ar y, N W Fr a n c e. Est u ar. C o ast. S h elf S ci. 6 5 : 1 4 3– 1 5 2.
W a el es, M., T a n g u y, V., L es p es, G., a n d Ri s o, R. D. ( 2 0 0 8) B e h a vi o ur of c oll oi d al tr a c e m et al s
( C u, P b a n d C d) i n est u ari n e w at ers: A n ap pr o a c h usi n g fr o nt al ultr afiltr ati o n ( U F) a n d
stri p pi n g c hr o n o p ot e nti o m etri c m et h o ds ( S C P). Est u ar. C o ast. S h elf S ci. 8 0 : 5 3 8– 5 4 4.
W af o, E., A b o u, L., Ni c ol a y, A., B oi ss er y, P., P er ez, T., A b o n d o, R. N., et al. ( 2 0 1 6) A c hr o ni cl e of
t h e c h a n g es u n d er g o n e by a m ariti m e t errit or y, t h e B a y of T o ul o n ( V ar C o ast, Fr a n c e),
a n d t h eir c o ns e q u e n c es o n P C B c o nt a mi n ati o n. S pri n g er pl us 5 : 1 2 3 0.
W a hl, M., G o e c k e, F., L a b es, A., D o br ets o v, S., a n d W ei n b er g er, F. ( 2 0 1 2) T h e S e c o n d S ki n:
E c ol o gi c al R ol e of E pi bi oti c Bi ofil ms o n M ari n e Or g a ni s ms. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 3 : 1– 2 1.
W alt ers III, M., R o e, F., B u g ni c o urt, A., Fr a n kli n, M., a n d St e w art, P. ( 2 0 0 3) C o ntri b uti o ns of
a nti bi oti c p e n etr ati o n, o x y g e n li mit ati o n, a n d l o w m et a b oli c a cti vit y t o. A nti mi cr o b.
A g e nts C h e m ot h er. 4 7 : 31 7 – 3 2 3.
V a n W a m b e k e, F., C hri st a ki, U., Gi a n n a k o ur o u, A., M o uti n, T., a n d S o u v e m erz o gl o u, K. ( 2 0 0 2)
L o n git u di n al a n d v erti c al tr e n ds of b a ct eri al li mit ati o n b y p h os p h or us a n d c ar b o n i n t h e

M e dit err a n e a n S e a. Mi cr o b. E c ol. 4 3 : 1 1 9– 1 3 3.
W a n H ussi n, W. M. R., C o o p er, K. M., Fr oj á n, C. R. S. B., D ef e w, E. C., a n d P at ers o n, D. M. ( 2 0 1 2)
I m p a cts of p h ysi c al di st ur b a n c e o n t h e r e c o v er y of a m a cr of a u n al c o m m u nit y: A
c o m p ar ati v e a n al ysi s usi n g tr a diti o n al a n d n o v el a p pr o a c h es. E c ol. I n di c. 1 2 : 3 7– 4 5.
W a n g, K., Y e, X., Z h a n g, H., C h e n, H., Z h a n g, D., a n d Li u, L. ( 2 0 1 6) R e gi o n al v ari ati o ns i n t h e
di v ersit y a n d pr e di ct e d m et a b oli c p ot e nti al of b e nt hi c pr o k ar y ot es i n c o ast al. S ci. R e p. 6 :
3 8 7 0 9.
W a n g, K., Z h a n g, D., Xi o n g, J., C h e n, X., Z h e n g, J., H u, C., a n d Y a n g, Y. ( 2 0 1 5) R es p o ns e of
B a ct eri o pl a n kt o n C o m m u niti es t o C a d mi u m E x p os ur e i n C o ast al W at er Mi cr o c os ms wit h
Hi g h T e m p or al V ari a bilit y. A p pl. E n vi or o n m e nt al Mi cr o bi ol. 8 1 : 2 3 1– 2 4 0.
W a n g, L. - S., W a n g, Li n, W a n g, Li, W a n g, G., Li, Z.-H., a n d W a n g, J. -J. ( 2 0 0 9) Eff e ct of 1-b ut yl - 3-
m et h yli mi d az oli u m t etr afl u or o b or at e o n t h e w h e at ( Triti c u m a esti v u m L.) s e e dli n gs.
E n vir o n. T o xi c ol. 2 4 : 2 9 6– 3 0 3.
W a n g, L., Z h a n g, J., Li, H., Y a n g, H., P e n g, C., P e n g, Z., a n d L u, L. ( 2 0 1 8) S hift i n t h e mi cr o bi al
c o m m u nit y c o m p ositi o n of s urf a c e w at e r a n d s e di m e nt al o n g a n ur b a n ri v er. S ci. T ot al
E n vir o n. 6 2 7 : 6 0 0– 6 1 2.
W ar d, C. S., Y u n g, C. M., D a vi s, K. M., Bli n e br y, S. K., Willi a ms, T. C., J o h ns o n, Z.I., a n d H u nt, D. E.
( 2 0 1 7) A n n u al c o m m u nit y p att er ns ar e dri v e n b y s e as o n al s wit c hi n g b et w e e n cl os el y
r el at e d m ari n e b a ct eri a. I S M E J. 1 1 : 1 4 1 2– 1 4 2 2.
W at er b ur y, J., W ats o n, S., a n d V al oi s, F. D. ( 1 9 8 6) Bi ol o gi c al a n d E c ol o gi c al C h ar a ct eri z ati o n of
t h e M ari n e U ni c ell ul ar C y a n o b a ct eri u m S y n e c h o c o c c us. C a n B ull Fis h A q u at S ci 2 1 4 : 7 1–
1 2 0.
W at ers, C. M. a n d B assl er, B. L. ( 2 0 0 5) Q u or u m s e nsi n g: c ell-t o-c ell c o m m u ni c ati o n i n b a ct eri a.
A n n u. R e v. C ell D e v. Bi ol. 2 1 : 3 1 9– 3 4 6.
W e bst er, N. S. a n d N e gri, A. P. ( 2 0 0 6) Sit e -s p e cifi c v ari ati o n i n A nt ar cti c m ari n e bi ofil ms
est a bli s h e d o n artifi ci al s urf a c es. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 8 : 1 1 7 7– 1 1 9 0.
W ei n b a u er, M. G. a n d R ass o ul z a d e g a n, F. ( 2 0 0 4) Ar e vir us es dri vi n g mi cr o bi al di v ersifi c ati o n
a n d di v ersit y  ? E n vir o n. Mi cr o bi ol. 6 : 1– 1 1.
W eiss e, T. a n d Mi n dl, B. ( 2 0 0 2) Pi c o c y a n o b a ct eri a -s e nsiti v e bi oi n di c at ors of c o nt a mi n a nt
str ess i n a n al pi n e l a k e ( Tr a u ns e e, A ustri a). W at er, Air S oil P oll ut. 2 : 1 9 1– 2 1 0.
W e m h e u er, F., T a yl or, J. A., D a ni el, R., J o h n st o n, E. L., M ei ni c k e, P., T h o m as, T., a n d W e m h e u er,
B. ( 2 0 1 8) T a x 4 F u n 2: a R -b as e d t o ol f or t h e r a pi d pr e di cti o n of h a bit at -s p e cifi c f u n cti o n al

pr ofil es a n d f u n cti o n al r e d u n d a n c y b as e d o n 1 6 S r R N A g e n e m ar k er g e n e s e q u e n c es.
bi o R xi v 4 9 0 0 3 7 :.
W e n g er, A. S., R a ws o n, C. A., Wil s o n, S., N e w m a n, S.J., Tr a v ers, M.J., At ki ns o n, S., et al. ( 2 0 1 8)
M a n a g e m e nt str at e gi es t o mi ni mi z e t h e dr e d gi n g i m p a cts of c o ast al d e v el o p m e nt o n fi s h
a n d fi s h eri es. C o ns er v. L ett. 1 1 : 1– 1 0.
W hit m a n, W. B., C ol e m a n, D. C., a n d Wi e b e, W.J. ( 1 9 9 8) Pr o k ar y ot es: T h e u ns e e n m aj orit y
Willi a m. Pr o c. N atl. A c a d. S ci. 9 5 : 6 5 7 8– 6 5 8 3.
Wil d g ust, M. a. a n d J o n es, M. B. ( 1 9 9 8) S ali nit y c h a n g e a n d t h e t o xi cit y of t h e fr e e c a d mi u m
i o n [ C D( a q) 2 +] t o N e o m ysi s i nt e g er ( Cr ust a c e a: M ysi d a c e a). A q u at. T o xi c ol. 4 1 : 1 8 7 – 1 9 2.
Willi a ms, T.J., Wil ki ns, D., L o n g, E., E v a ns, F., D e m a er e, M. Z., R aft er y, M.J., a n d C a vi c c hi oli, R.
( 2 0 1 3) T h e r ol e of pl a n kt o ni c Fl a v o b a ct eri a i n pr o c essi n g al g al or g a ni c m att er i n c o ast al
E ast A nt ar cti c a r e v e al e d usi n g m et a g e n o mi cs a n d m et a pr ot e o mi cs. E n vir o n. Mi cr o bi ol.
1 5 : 1 3 0 2– 1 3 1 7.
Wil s o n, M. V a n d S h mi d a, A. ( 1 9 8 4) M e as uri n g B et a Di v ersit y wit h Pr es e n c e -A bs e n c e D at a. J.
E c ol. 7 2 : 1 0 5 5– 1 0 6 4.
Wi nfi el d, M. O., D o w n er, A., L o n g y e ar, J., D al e, M., a n d B ar k er, G. L. A. ( 2 0 1 8) C o m p ar ati v e
st u d y of bi ofil m f or m ati o n o n bi o ci d al a ntif o uli n g a n d f o uli n g-r el e as e c o ati n gs usi n g n e xt-
g e n er ati o n D N A s e q u e n ci n g. Bi of o uli n g 3 4 : 4 6 4– 4 7 7.
d e Wit, R. a n d B o u vi er, T. ( 2 0 0 6) “ E v er yt hi n g i s e v er y w h er e, b ut, t h e e n vir o n m e nt s el e cts ”;
w h at di d B a as B e c ki n g a n d B eij eri n c k r e all y s a y ? E n vir o n. Mi cr o bi ol. 8 : 7 5 5– 7 5 8.
Witt, V., Wil d, C., a n d Ut hi c k e, S. ( 2 0 1 1) Eff e ct of s u bstr at e t y p e o n b a ct eri al c o m m u nit y
c o m p ositi o n i n bi ofil ms fr o m t h e Gr e at B arri er R e ef. F E M S Mi cr o bi ol. L ett. 3 2 3 : 1 8 8– 1 9 5.
Witt e b oll e, L., M arz or ati, M., Cl e m e nt, L., B all oi, A., D aff o n c hi o, D., H e yl e n, K., et al. ( 2 0 0 9)
I niti al c o m m u nit y e v e n n ess f a v o urs f u n cti o n alit y u n d er s el e cti v e str ess. N at ur e 4 5 8 : 6 2 3–
6 2 6.
W o n, N. Il, Ki m, K. H., K a n g, J. H., P ar k, S. R., a n d L e e, H.J. ( 2 0 1 7) E x pl ori n g t h e i m p a cts of
a nt hr o p o g e ni c di st ur b a n c e o n s e a w at er a n d s e di m e nt mi cr o bi al c o m m u niti es i n K or e a n
c o ast al w at ers usi n g m et a g e n o mi cs a n al ysis. I nt. J. E n vir o n. R es. P u bli c H e alt h 1 4 : 1 3 0.
W o o d, E. D., Ar mstr o n g, F. A.J., a n d Ri c h ar ds, F. A. ( 1 9 6 7) D et er mi n ati o n of nitr at e i n s e a w at er
b y c a d mi u m -c o p p er r e d u cti o n t o nitrit e. J. M ar. Bi ol. Ass o c. U nit e d Ki n g d o m 4 7 : 2 3– 3 1.
W o o d, J. M. a n d W a n g, H. K. ( 1 9 8 3) Mi cr o bi al r esi st a n c e t o h e a v y m et al s. E n vir o n. S ci. T e c h n ol.
1 7 : 5 8 2 A– 9 0 A.
Wri g ht, J.J., K o n w ar, K. M., a n d H all a m, S.J. ( 2 0 1 2 ) Mi cr o bi al e c ol o g y of e x p a n di n g o x y g e n
mi ni m u m z o n es. N at. R e v. Mi cr o bi ol. 1 0 : 3 8 1– 3 9 4.
W url, O. a n d H ol m es, M. ( 2 0 0 8) T h e g el ati n o us n at ur e of t h e s e a -s urf a c e mi cr ol a y er. M ar.
C h e m. 1 1 0 : 8 9– 9 7.
Xi a, T., K o v o c hi c h, M., Li o n g, M., S c h o w alt er, M., R os e n a u er , A., Gil b ert, B., et al. ( 2 0 0 8)
C o m p ari s o n of t h e m e c h a ni s m of t o xi cit y of Zi n c o xi d e a n d C eri u m O xi d e n a n o p arti cl es
b as e d o n di ss ol uti o n a n d o xi d ati v e str ess pr o p erti es. C h e mi e I n g. T e c h. 8 1 : 1 1 6 7– 1 1 6 7.
X u, Y., S u n, Q., Yi, L., Yi n, X., W a n g, A., Li, Y., a n d C h e n, J. ( 2 0 1 4) T h e s o ur c e of n at ur al a n d
a nt hr o p o g e ni c h e a v y m et al s i n t h e s e di m e nts of t h e Mi nji a n g Ri v er Est u ar y ( S E C hi n a):
I m pli c ati o ns f or hi st ori c al p oll uti o n. S ci. T ot al E n vir o n. 4 9 3 : 7 2 9– 7 3 6.
Y a c hi, S. a n d L or e a u, M. ( 1 9 9 9) Bi o di v ersit y a n d e c os yst e m pr o d u cti vit y i n a fl u ct u ati n g
e n vir o n m e nt: t h e i ns ur a n c e h y p ot h esi s. Pr o c. N atl. A c a d. S ci. U. S. A. 9 6 : 1 4 6 3– 8.
Y a n, L., Y u, D., H ui, N., N a a n uri, E., Vi g g or, S., a n d G af ar o v, A. ( 2 0 1 8) Di stri b uti o n of Ar c h a e al
C o m m u niti es al o n g t h e C o ast of t h e G ulf of Fi nl a n d a n d T h eir R es p o ns e t o Oil
C o nt a mi n ati o n. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 9 : 1 5.
Y a n, S., F u c hs, B. M., L e n k, S., a n d H ar d er, J. ( 2 0 0 9) Bi o g e o gr a p h y a n d p h yl o g e n y of t h e N O R 5
/ O M 6 0 cl a d e of G a m m a pr ot e o b a ct eri a. 3 2 : 1 2 4– 1 3 9.
Y a n g, J. L., Li, Y. F., Li a n g, X. , G u o, X. P., Di n g, D. W., Z h a n g, D., et al. ( 2 0 1 6) Sil v er N a n o p arti cl es
I m p a ct Bi ofil m C o m m u niti es a n d M uss el S ettl e m e nt. S ci. R e p. 6 : 3 7 4 0 6.
Y a y a n os, A. A. ( 1 9 9 5) Mi cr o bi ol o g y t o 1 0, 5 0 0 m et ers i n t h e d e e p s e a. A n n u. R e v. Mi cr o bi ol. 4 9 :
7 7 7 – 8 0 5.
Y e, S., L a ws , E. A., a n d G a m br ell, R. ( 2 0 1 3) Tr a c e el e m e nt r e m o bili z ati o n f oll o wi n g t h e
r es us p e nsi o n of s e di m e nts u n d er c o ntr oll e d r e d o x c o n diti o ns: Cit y P ar k L a k e, B at o n
R o u g e, L A. A p pl. G e o c h e mistr y 2 8 : 9 1– 9 9.
Z e n g, J., Y a n g, L., a n d W a n g, W. X. ( 2 0 1 0) Hi g h s e nsiti vit y of c y a n o b a ct eri u m Mi cr o c ystis
a er u gi n os a t o c o p p er a n d t h e pr e di cti o n of c o p p er t o xi cit y. E n vir o n. T o xi c ol. C h e m. 2 9 :
2 2 6 0 – 2 2 6 8.
Z eri, C. a n d V o utsi n o u -T ali a d o uri, F. ( 2 0 0 3) Pr o c ess es aff e cti n g t h e di stri b uti o n of di ss ol v e d
tr a c e m et al s i n t h e N ort h A e g ea n S e a ( E ast er n M e dit err a n e a n). C o nt. S h elf R es. 2 3 : 9 1 9–
9 3 4.
Z ettl er, E. R., Mi n c er, T.J., a n d A m ar al -z ettl er, L. A. ( 2 0 1 3) Lif e i n t h e “ pl astis p h er e ”: mi cr o bi al
c o m m u niti es o n pl asti c m ari n e d e bri s. E n vir o n. S ci. T e c h n ol. 4 7 : 7 1 3 7-7 1 4 6.

Z h a n g, J., K o b ert, K., Fl o uri, T., a n d St a m at a ki s, A. ( 2 0 1 4) P E A R: a f ast a n d a c c ur at e Ill u mi n a
P air e d -E n d r e a d m er g e R. Bi oi nf or m ati cs 3 0 : 6 1 4– 6 2 0.
Z h a n g, N., Xi a o, X., P ei, M., Li u, X., a n d Li a n g, Y. ( 2 0 1 6) Di s c or d a nt t e m p or al t ur n o v ers of
s e di m e nt b a ct eri al a n d e u k ar y oti c c o m m u niti es i n r es p o ns e t o dr e d gi n g: N o nr esili e n c e
a n d f u n cti o n al c h a n g es. A p pl. E n vir o n. Mi cr o bi ol. 8 3 : 1– 1 5.
Z h a n g, R., L a u, S. C. K., Ki, J., T hi y a g ar aj a n, V., a n d Qi a n, P. ( 2 0 0 9) R es p o ns e of b a ct eri o pl a n kt o n
c o m m u nit y str u ct ur es t o h y dr ol o gi c al c o n diti o n s and a nt hr o p o g e ni c p oll uti o n
i n c o ntr asti n g s u btr o pi c al e n vir o n m e nts. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 6 9 : 4 4 9– 4 6 0.
Z h a n g, R., Li u, B., L a u, S. C. K., Ki, J.- S., a n d Qi a n, P. -Y. ( 2 0 0 7) P arti cl e -att a c h e d a n d fr e e -li vi n g
b a ct eri al c o m m u niti es i n a c o ntr asti n g m ari n e e n vi r o n m e nt: Vi ct ori a H ar b or, H o n g K o n g.
F E M S Mi cr o bi ol. E c ol. 6 1 : 4 9 6– 5 0 8.
Z h a n g, W., Di n g, W., Li, Y., T a m, C., B o u g o uff a, S., W a n g, R., et al. ( 2 0 1 9) M ari n e bi ofil ms
c o nstit ut e a b a n k of hi d d e n mi cr o bi al di v ersit y a n d f u n cti o n al p ot e nti al. N at. C o m m u n.
1 0 : 5 1 7.
Z h a n g, W. P., W a n g, Y., Ti a n, R. M., B o u g o uff a, S., Y a n g, B., C a o, H. L., et al. ( 2 0 1 4) S p e ci es
s orti n g d uri n g bi ofil m ass e m bl y b y artifi ci al s u bstr at es d e pl o y e d i n a c ol d s e e p s yst e m.
S ci. R e p. 4 : 1– 7.
Z h a o, L., D e ni s, M., B ar a ni, A., B e k er, B., M a nt e, C., Xi a o, T., a n d Gr e g ori, G. ( 2 0 1 2) P ossi bl e
bl o o m of fr e e tri c h o m es i n t h e B a y of M ars eill e, N W M e dit err a n e a n S e a: A n a n o m al y
e vi d e n c e d b y fl o w c yt o m etr y. J. Pl a n kt o n R es. 3 4 : 7 1 1– 7 1 8.
Z h e n g, S., W a n g, P., W a n g, C., H o u, J., a n d Qi a n, J. ( 2 0 1 3) Di stri b ut i o n of m et al s i n w at er a n d
s us p e n d e d p arti c ul at e m att er d uri n g t h e r es us p e n si o n pr o c ess es i n T ai h u L a k e s e di m e nt,
C hi n a. Q u at. I nt. 2 8 6 : 9 4– 1 0 2.
Z h u, F., M ass a n a, R., N ot, F., M ari e, D., a n d V a ul ot, D. ( 2 0 0 5) M a p pi n g of pi c o e u c ar y ot es i n
m ari n e e c os yst e ms wit h q u a ntit ati v e P C R of t h e 1 8 S r R N A g e n e. F E M S Mi cr o bi ol. E c ol.
5 2 : 7 9– 9 2.
Zi n g er, L., A m ar al- Z ettl er, L. A., F u hr m a n, J. A., H or n er- D e vi n e, M. C., H us e, S. M., W el c h, D. B. M.,
et al. ( 2 0 1 1) Gl o b al p att er ns of b a ct eri al b et a -di v ersit y i n s e afl o or a n d s e a w at er
e c os yst e ms. P L o S O n e 6 : 1– 1 1.
Z o b ell, C. E. ( 1 9 4 3) T h e eff e ct of s oli d s urf a c es u p o n b a ct eri al a cti vit y. J. B a ct eri ol. 4 6 : 3 9.
Z o u c h, H., C a br ol, L., C hiffl et, S., T e d etti, M., K arr a y, F., Z a g h d e n, H., et al. ( 2 0 1 8) Eff e ct of
A ci di c I n d ustri al Effl u e nt R el e as e o n Mi cr o bi al Di v ersit y a n d Tr a c e M et al D y n a mi cs D uri n g

R es us p e nsi o n of C o ast al S e di m e nt. Fr o nt. Mi cr o bi ol. 9 :.
Z o u mi s, T., S c h mi dt, A., Gri g or o v a, L., a n d C al m a n o, W. ( 2 0 0 1) C o nt a mi n a nts i n s e di m e nts:
r e m o bili s ati o n a n d d e m o bili s ati o n. S ci. T ot al E n vi r o n. 2 6 6 : 1 9 5– 2 0 2.
Z u b k o v, M. V. a n d L ó p ez -Urr uti a, A. ( 2 0 0 3) Eff e ct of a p p e n di c ul ari a ns a n d c o p e p o ds o n
b a ct eri o pl a n kt o n c o m p ositi o n a n d gr o wt h i n t h e E n gli s h C h a n n el. A q u at. Mi cr o b. E c ol.
3 2 : 3 9– 4 6.
Z u b k o v, M. V., Sl ei g h, M. a., a n d B ur kill, P. H. ( 2 0 0 0) Ass a yi n g pi c o pl a n kt o n di stri b uti o n b y fl o w
c yt o m etr y of u n d er w a y s a m pl es c oll e ct e d al o n g a m eri di o n al tr a ns e ct a cr oss t h e Atl a nti c
O c e a n. A q u at. Mi cr o b. E c ol. 2 1 : 1 3– 2 0.
413
P R O D U C TI O N S CI E N TI FI Q U E
P u bli c ati o n s p ar u es
C o cl et, C ., G ar ni er, C., D urri e u, G., O ma n o vi ć, D., D’ O n ofri o, S., L e P o u p o n, C., M ull ot, J- U.,
Bri a n d, J -F., & Mi ss o n, B. ( 2 0 1 9). C h a n g es i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es r es ulti n g fr o m
dir e ct a n d i n dir e ct i nt er a cti o ns wit h tr a c e m et al gr a di e nts i n a n ur b a ni z e d m ari n e c o ast al ar e a.
Fr o nti ers i n Mi cr o bi ol o g y , 1 0, 2 5 7. D OI: 1 0. 3 3 8 9/f mi c b. 2 0 1 9. 0 0 2 5 7. J o ur n al i m p a ct f a ct or 4. 3.
C o cl et, C ., G ar ni er, C., D el p y, F., J a m et, D., D urri e u, G., L e P o u p o n, C., M a y er. M., & Miss o n, B.
( 2 0 1 8). Tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n as a t o xi c a n d str u ct uri n g f a ct or i m p a cti n g
ultr a p h yt o pl a n kt o n c o m m u niti es i n a m ulti c o nt a mi n at e d M e dit err a n e a n c o ast al ar e a.
Pr o gr ess i n O c e a n o gr a p h y, 1 6 3 , 1 9 6-2 1 3. D OI: htt ps:// d oi. or g/ 1 0. 1 0 1 6/j. p o c e a n. 2 0 1 7. 0 6. 0 0 6.
J o ur n al i m p a ct f a ct or 3. 4.
P u bli c ati o n s e n r é visi o n

C o cl et, C ., G ar ni er, C., D urri e u, G., O m a n o vi ć, D., D’ O n ofri o, S., P as er o, E., L e P o u p o n, C.,
M ull ot, J -U., Mi ss o n, B., & Bri a n d, J -F. (I n r e vi e w). E vi d e n c e f or s el e cti v e mi cr o bi al bi ofil m
c o m m u nit y str u ct uri n g b y s e di m e nt cl os e n ess, r at h er t h a n m ulti c h e mi c al c o nt a mi n ati o n or
b a c t eri o pl a n kt o n c o m p ositi o n. E n vir o n m e nt al Mi cr o bi ol o g y . J o ur n al i m p a ct f a ct or 4. 9.
L a y gl o n, N., Miss o n, B., D urri e u, G., C o cl et, C ., D’ O n ofri o, S., Fr a nç oi s, D., M ull ot, J -U.,
M o u ni er, S., L e n o bl e, V., O m a n o vi ć , D., & G ar ni er, C. (I n r e vi e w). I m p a ct of se di m e nt dr e d gi n g
o n s e a w at er q u alit y: a l o n g -t er m m o nit ori n g st u d y of tr a c e m et al s a n d mi cr o bi al c o m m u nit y
i n T o ul o n B a y ( Fr a n c e). S ci e n c e of t h e T ot al E n vir o n m e nt . J o ur n al i m p a ct f a ct or 5. 0.
P u bli c ati o n s e n pr é p ar ati o n

C o cl et, C ., G ar ni er, C., D urri e u, G., O m a n o vić, D., D’ O n ofri o, S., P as er o, E., L e P o u p o n, C.,
Bri a n d, J -F., & Mi ss o n, B. R es p o ns e of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es t o c o p p er a n d l e a d
e x p os ur e i n r el ati o n wit h hi st ori c al e x p ositi o n: a m es o c os m st u d y.
414
Pr és e nt ati o n s or al es et p ost er s
C o cl et, C ., D el p y, F., J a m et, D., D urri e u, G., L e P o u p o n, C., M a y er M., G ar ni er, C., & Miss o n, B.
( 2 0 1 7). Tr a c e m et al el e m e nts: m aj or t o xi c a n d str u ct uri n g eff e cts o n ultr a p h yt o pl a n kt o ni c
c o m m u niti es i n T o ul o n B a y ( Fr a n c e). E c ot o xi c o mi cs C o nf er e n c e . V al e n c e, Fr a n c e ( M ar c h
2 0 1 6).
C o cl et, C ., Bri a n d, J- F., D urri e u, G., L e P o u p o n, C., D’ O n ofri o, S., O m a n o vi ć, D., G ar ni er, C., &
Mi ss o n, B. First e vi d e n c e of dir e ct a n d i n dir e ct i nfl u e n c es of m ulti pl e tr a c e m et al
c o nt a mi n ati o ns o n b a ct eri o pl a n k t o n c o m p ositi o n a n d f u n cti o n i n a c o ast al ar e a. I S ME 1 7 .
L ei pzi g, G er m a n y ( A u g ust 2 0 1 8).
C o cl et, C ., Bri a n d, J- F., D urri e u, G., L e P o u p o n, C., D’ O n ofri o, S., O m a n o vi ć, D., G ar ni er, C., &
Mi ss o n, B. V ari a bilit y of b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u nit y al o n g a c h e mi c al m ulti c o nt a mi n ati o n
gr a di e nt i n a n ort h -w est er n c o ast al M e dit err a n e a n e n vir o n m e nt ( T o ul o n b a y, Fr a n c e).
E c ot o xi c o mi cs C o nf er e n c e . L y o n, Fr a n c e ( N o v e m b er 2 0 1 7).
C o cl et, C ., Mi ss o n, B., D urri e u, G., L e P o u p o n, C., D’ O n ofri o, S., G ar ni er, C., & Bri a n d J -F.
I nfl u e n c e of a m ul c o nt a mi n ati o n gr a di e nt i n a N ort h-W est er n M e dit err a n e a n b a y ( T o ul o n B a y,
Fr a n c e) o n bi ofil m mi cr o bi al c o m m u niti es a n al yz e d b y fl o w c yt o m etr y. T h e I nt er n ati o n al
C o n gr ess o n M ari n e C orr osi o n a n d F o uli n g (I C M C F) . T o ul o n, Fr a n c e (Ju n e 2 0 1 6).
415
Cl é m e nt C O C L E T
I nstit ut m é dit err a n é e n d’ o c é a n ol o gi e ( MI O), u ni v ersit é d e T o ul o n
M at éri a u x p ol y m èr es i nt erf a c es e n vir o n n e m e nt m ari n ( M A PI E M), U ni v ersit é d e T o ul o n
I m p a cts d e l a c o nt a mi n ati o n m ulti pl e e n él é m e nt s tr a c es m ét alli q u es s ur l es c o m m u n a ut és

mi cr o bi e n n es d a n s u n e n vir o n n e m e nt c ôti er f ort e m e nt a n t hr o pis é : l a r a d e d e T o ul o n
L a r a d e d e T o ul o n est u n é c os yst è m e c ôti er f ort e m e nt a nt hr o pis é q ui pr és e nt e u n gr a di e nt m ulti pl e d e
c o nt a mi n ati o n e n él é m e nts tr ac es m ét alli q u es, q ui e n f ait u n sit e at eli er r e m ar q u a bl e. L e c o u pl a g e d es
c a m p a g n es d e t err ai n et d es e x p éri m e nt ati o ns e n l a b or at oir e a p er mis d’ ét u di er l’i m p a ct d e l a c o nt a mi n ati o n
m ét alli q u e s ur l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es pl a n ct o ni q u es et e n bi ofil m. L’ utilis ati o n d e l a c hi mi e
a n al yti q u e, d e l a c yt o m étri e e n fl u x et d u m ét a b ar c o di n g a p er mis d’ ét u di er pl usi e urs as p ects d es
c o m m u n a ut és, c o m m e l’ a b o n d a n c e et l a di v ersit é t a x o n o mi q u e e n r é p o ns e à l a c o nt a mi n ati o n m ét alli q u e
d a ns l a r a d e d e T o ul o n. Ai nsi, l es c o m m u n a ut és d’ ultr a p h yt o pl a n ct o n et d e b act éri o pl a n ct o n o nt m o ntr é u n e
str u ct ur ati o n s p ati al e f ort e l e l o n g d es gr a di e nts m ét alli q u es. L es e x p éri m e nt ati o ns e n l a b or at oir e o nt m o ntr é
q u e l es E T Ms j o u ai e nt u n r ôl e i m p ort a nt s ur l’ a b o n d a n c e et l a di v ersit é d es c o m m u n a ut és ultr a pl a nct o ni q u es,
p ar d es eff ets dir e cts (t o xi cit é) et i n dir e cts ( c o u pl a g e p h y t o pl a n ct o n-b a ct éri o pl a nct o n). L a c o m m u n a ut é
mi cr o bi e n n e d e bi ofil m a ét é b e a u c o u p m oi ns i m p act é e p ar l es gr a di e nts m ét alli q u es d a ns l a r a d e d e T o ul o n
q u e l a c o m m u n a ut é ultr a pl a n ct o ni q u e. E n r e v a nc h e, l a c o m m u n a ut é d e bi ofil m a s e m bl é i nfl u e nc é e p ar s a
pr o x i mit é a v e c l e c o m p arti m e nt s é di m e nt air e, q ui o nt p u f o ur nir d es mi cr o or g a nis m es c ol o nis at e urs l ors
d’ é pis o d es d e r e mis e e n s us p e nsi o n. E n c o ncl usi o n, l es E T Ms o nt s e m bl é a v oir u n i m p a ct s ur l’ e ns e m bl e d es
c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d e l a r a d e d e T o ul o n a v e c t o ut ef ois, d es v ari ati o ns d’i nfl u e n c e s el o n l e
c o m p arti m e nt.
M ot s cl és : Él é m e nts tr ac es m ét alli q u es, c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es, b act éri o pl a n ct o n, ultr a p h yt o pl a n ct o n,
bi ofil m mi cr o bi e n, é c os yst è m e c ôti er, r a d e d e T o ul o n
I m p a cts of m ulti pl e c o nt a mi n ati o n of tr a c e m et al el e m e nts o n t h e mi cr o bi al c o m m u niti es

i n a hi g hl y a nt hr o piz e d c o a st al e n vir o n m e nt: t h e T o ul o n b a y
T o ul o n B a y is a hi g hl y a nt hr o pi z e d c o ast al e c os yst e m t h at pr es e nt m ulti pl e tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n
gr a di e nts, a n d w as c o nsi d er e d as a m o d el s y st e m. T h e c o u pli n g of fi el d c a m p ai g ns a n d l a b or at or y e x p eri m e nts
w er e us e d t o st u d y t h e i m p act of tr ac e m et al c o nt a mi n ati o n o n b ot h pl a n kt o ni c a n d bi ofil m mi cr o bi al
c o m m u niti es. C h e mi c al a n al ys es, fl u x c yt o m etr y, a n d m et a b ar c o di n g w er e us e d t o st u d y s e v er al
c h ar a ct eri sti cs of c o m m u niti es, as a b u n d a n c e a n d t a x o n o mi c di v ersit y i n r es p o ns e t o tr ac e m et al
c o nt a mi n ati o n i n t h e T o ul o n B a y. T h e n, b ot h ultr a p h yt o pl a n kt o n a n d b a ct eri o pl a n kt o n s h o w e d str o n g s p ati al
p att er ns al o n g t h e tr a c e m et al c o nt a mi n ati o n gr a di e nt s. L a b or at or y e x p eri m e nts s h o w e d t h at tr ac e m et als
pl a y e d a n i m p ort a nt r ol e o n b ot h a b u n d a n c e a n d di v ersit y p att er ns of ultr a pl a n kt o ni c c o m m u niti es, b y b ot h
p ot e nti al dir e ct (t o xi cit y) a n d i n dir e ct ( p h yt o pl a n kt o n -b a ct eri o pl a n kt o n i nt er acti o ns). C o n v ers el y t o
pl a n kt o ni c c o m m u niti es, tr ac e m et al c o nt a mi n ati o n h a d li mit e d i m p act o n mi cr o bi al bi ofil m c o m m u nit y. I n
c o ntr ast, mi cr o bi al bi ofil m c o m m u nit y s e e m e d t o b e i nfl u e n c e d b y s urr o u n di n g s e di m e nts, a n d b y p ot e nti al
c ol o niz er t a x a fr o m b e nt hi c c o m p art m e nt r es us p e n d e d d uri n g s e di m e nt r es us p e nsi o n e v e nts. I n c o ncl usi o n,
tr a c e m et als s e e m e d t o h a v e i m p a cts o n all t h e mi cr o bi al c o m m u niti es of T o ul o n B a y, wit h v ari ati o ns of
i nfl u e n c e d e p e n di n g o n t h e c o m p art m e nt.
K e y w or d s: Tr a c e m et al el e m e nts, mi cr o bi al c o m m u niti es, b a ct eri o pl a n kt o n, ultr a p h yt o pl a n kt o n, mi cr o bi al
bi ofil m, c o ast al e c os yst e m, T o ul o n b a y

2019 Coclet Clement

Uploaded by

Document Information

Copyright

Available Formats

Share this document

Share or Embed Document

Sharing Options

Did you find this document useful?

Is this content inappropriate?

Copyright:

Available Formats

2019 Coclet Clement

Uploaded by

Copyright:

Available Formats

Impacts de la contamination multiple en éléments traces

métalliques sur les communautés microbiennes dans un

To cite this version:

HAL Id: tel-02494822

HAL is a multi-disciplinary open access L’archive ouverte pluridisciplinaire HAL, est

I m p a cts d e l a c o nt a mi n ati o n m ulti pl e e n él é m e nts tr a c es m ét alli q u es s ur l es

M. J e a n -Fr a n ç oi s Bri a n d M aîtr e d e c o nf ér e n c e, U T L N C o -Dir e ct e ur d e t h ès e

M. C é dri c G ar ni er M aîtr e d e c o nf ér e n c e, U T L N Dir e ct e ur d e t h ès e

M. R o b ert D ur a n Pr. D es U ni v ersit és, U P P A R a p p ort e ur

M. J e a n -Fr a n ç oi s Bri a n d M aîtr e d e c o nf ér e n c e s, U T L N C o -Dir e ct e ur d e t h ès e

J e r e m er ci e les m e m br es d u j ur y. J e r e m er ci e l e Dr. A h m e d Tlili et Pr. R o b ert D ur a n p o ur a v oir a c c e pt é

J e ti e ns e ns uit e p arti c uli èr e m e nt à r e m er ci er m es c o-dir e ct e urs d e t h ès e, l e Dr. J e a n -Fr a n ç ois Bri a n d et

M ai nt e n a nt q u e l es r e m er ci e m e nts cl assi q u es o nt ét é f ait, j e m e d ois d e r e m er ci er t o us c e u x q ui o nt

Fr a n c h e m e nt ? J e n’ a v ais p as e n vi e d e l’ é crir e c ett e p ut ai n 1 d e p arti e r e m er ci e m e nt. Q u oi ? J e vi e ns

J e v ais ess a y er d’ o u bli er p ers o n n e … P uis si j’ o u bli e q u el q u’ u n, all ez v oir d a ns l es r e m er ci e m e nts à l a fi n

M er ci à t o us l es m e m br es ( a ct u els et p ass és) d e l’ a n ci e n l a b or at oir e P R O T E E, m ai nt e n a nt MI O p o ur l a

P uis il y a bi e n s ur m es c o p ai n gs. C e u x q ui o nt f ait q u e j e s uis p arti d e c e l a b or at oir e p o ur fi nir m a t h ès e

P uis il y a m o n d e u xi è m e l a b o, M A PI E M. T o ut p ar eil q u e p o ur MI O. D a ns l e d és or dr e et p ar or dr e d’ arri v é

P uis l à e n c or e, il y a l es a mis d e M A PI E M . Isis, El or a, M ar g a u x, M a n u ( El c o m m a n d a nt e), Li n a (t u m e

P uis il y a l es a n ci e ns, l es a mis d e l a pr e mi èr e h e ur e q ui m’ o nt a c c e pt é q u a n d j e n’ ét ais q u’ u n st a gi air e

P uis i l y a t o us l es a utr es, d es a mis, c ert ai ns p er d us d e v u e d ur a nt c ett e t h ès e m ais q ui s o nt t o uj o urs

E nfi n , m a f a mill e. M es p ar e nts. P a p a, M a m a n. M er ci d’êtr e l à p o ur m oi. D e m ’a v oir t o uj o urs s o ut e n u

c e q u e v o us m’ a v ez a p p ort é, d e p uis t o ut p etit. ( Si n o n, j’ a ur ais f ait d e l a c uisi n e :p, j e v ais p e ut -êtr e

S ar a. Mi a m or cit a , mi m al cri a dit a. J e n’y s er ais p as arri v é s a ns t oi. M er ci d e m ’a v oir s o ut e n u d a ns c es

E nfi n, l e pl us d ur. J e r e d o ut ais d’ arri v er à c e p ar a gr a p h e. C é dri c. L es m ots s o nt l o ur ds et p ei n e à

Fi n al e m e nt … V oil a. J’ ai mis d e l’ e nt h o usi as m e d a ns c es r e m er ci e m e nts et j’ ai pris d u pl aisir à p e ns er à

I. 1. L es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es d a n s l’ e n vir o n n e m e nt m ari n ..........................................................2 6

I. 2. L es él é m e nt s tr a c es m ét alli q u es d a n s l es éc o s yst è m es m ari n s c ôti ers ..............................................5 0

I. 3. R el ati o ns e ntr e l es él é m e nts tr ac es m ét alli q u es et l es c o m m u n a ut és mi cr o bi e n n es ........................5 9

I. 4. C o nt e xt e g é o gr a p hi q u e d e l’ ét u d e : z o n e c ôti èr e m é dit err a n é e n n e, l a r a d e d e T o ul o n ....................7 5

I. 4. 1. L a M er M é dit err a n é e ....................................................................................................................7 5

I. 5. O bj e ctifs d e l a t h ès e et or g a nis ati o n d u m a n u s crit ............................................................................8 3

II. 1. Pr és e nt ati o n d es sit es d e pr él è v e m e nt, d’i m m er si o n et d es s yst è m es e x p éri m e nt a u x .....................8 7

II. 2. L es p ar a m ètr es m es ur és ...................................................................................................................9 6

II. 3. Tr ait e m e nt s bi oi nf or m ati q u es et a n al y s es st atisti q u es ...................................................................1 0 3

III. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e .................................................................................................................1 1 2

III. 2. Tr ac e m et al c o nt a mi n ati o n a s a t o xi c a n d str u ct uri n g f act or i m p a cti n g ultr a p h yt o pl a n kt o n

III. 3. I m p act of s e di m e nt dr e d gi n g o n s e a w at er q u alit y: a l o n g-t er m m o nit ori n g st u d y of tr a c e m et als a n d

III. 4. C o n cl usi o n d u c h a pitr e ....................................................................................................................1 7 0

I V. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e .................................................................................................................1 7 2

I V. 2. C h a n g es i n b a ct eri o pl a n kt o n c o m m u niti es r es ulti n g fr o m dir e ct a n d i n dir e ct i nt er acti o ns wit h tr ac e

I V. 3. C o n cl usi o n d u c h a pitr e ....................................................................................................................1 9 9

V. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e .................................................................................................................2 0 1

V. 2. E vi d e n c e f or mi cr o bi a l bi ofil m c o m m u nit y str u ct uri n g b y s e di m e nt cl o s e n ess r at h er t h a n

V. 3. C o n cl usi o n d u c h a pitr e ....................................................................................................................2 2 8

VI. 1. I ntr o d u cti o n d u c h a pitr e .................................................................................................................2 3 0

VI. 2. T h e s p ecifi c i m p act s of c o p p er a n d l e a d e x p os ur e o n b act eri o pl a n kt o n c o m m u niti es ori gi n ati n g fr o m

VI. 2. 1. I ntr o d ucti o n ...........................................................................................................................2 3 3

VI. 3. C o n cl usi o n d u c h a pitr e ....................................................................................................................2 6 4

VII. 1. R a p p el d es o bj e ctifs et d es a p pr o c h es utilis é es ...............................................................................2 6 6

VII. 2. A v a nt a g es et li mit es d u c o u pl a g e d es a n al y s es d e c yt o m étri e e n fl u x et d u s é q u e n ç a g e h a ut d é bit ....

VII. 3. R é p o ns es d es c o m m u n a ut és micr o bi e n n es à u n e p ert ur b ati o n m ét alli q u e s el o n l e c o m p arti m e nt

VII. 4. I m p ort a n c e d’ a utr es f act e urs bi oti q u es et a bi oti q u es s ur l a d y n a mi q u e d es c o m m u n a ut és

VII. 5. S y n e c h o c o c c us : u n gr o u p e t a x o n o mi q u e r e pr és e nt atif d es v ari ati o n s d e c o nt a mi n ati o n d a n s l a r a d e

VIII. 1. C o n cl usi o n s g é n ér al es d e l a t h ès e ..............................................................................................2 9 5

VIII. 2. P er s p ecti v es ...............................................................................................................................2 9 7

F I G U R E I- 1 L' E C H E L L E D E T AI L L E D E L A M A TI E R E O R G A NI Q U E ( M O) E T D E S C O M M U N A U T E S MI C R O BI E N N E S D A N S L 'O C E A N .LA M O EST

P L A C E N T C E S E UI L A 0. 2 µ M . M O DI FI E D ’A P R E S A ZA M AND M A L F A T TI , ( 2 0 0 7). .........................................................2 7

N OI R E S C O R R E S P O N D E N T A U X G R O U P E S B A C T E RI E N S E T A R C H E E N S U BI Q UI S T E S D A N S L ’E A U D E ME R. LES LET T RES E N O R

E C H E L O N S T R O P HI Q U E S S U P E RI E U R S . S E L O N AZA M AND M A L F A T TI ( 2 0 0 7). ..............................................................3 6

F I G U R E I- 6 S U R F A C E S C O L O NI S A B L E S P A R L E S MI C R O O R G A NI S M E S D A N S L E S O C E A N S ( FL E M MI N G A N D W UE RTZ , 2 0 1 9). ..............3 9

PCO A B A S E E S U R L ’I N DI C E D E DI S SI MI L A RI T E B R A Y - CU R TI S C A L C U L E A P A R T I R D E L A T A B L E D’ OT U DES C O M M U N A UTES

F I G U R E I-1 0 M O D E L E C O N C E P T U E L R E P R E S E N T A N T (I) L E S S O U R C E S E T L E S P UI T S D E S ET M AI N SI Q U E (II) L E S V A RI A B L E S E T P R O C E S S U S

D’ A P RES B I A N C HI ( 2 0 0 7) E T DE SO UZ A M A C H A D O E T A L . ( 2 0 1 6). .........................................................................5 1