Capítulo 8

Pautas para la estimación y

comparación estadística de la
diversidad biológica (qD)
Carlos A. Cultid-Medina1,* y Federico Escobar2

1
Cátedra CONACYT, Red de Diversidad Biológica del Occidente Mexicano,
Centro Regional del Bajío, Instituto de Ecología, A. C.

2
Red de Ecoetología, Instituto de Ecología, A. C.

*Autor para correspondencia: carlos.cultid@inecol.mx

Forma sugerida de citarse: Cultid-Medina C, Escobar F (2019) Pautas para la estimación y comparación
estadística de la diversidad biológica (qD). En: Moreno CE (Ed) La biodiversidad en un mundo cambiante:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio. Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo/
Libermex, Ciudad de México, pp. 175-202.

Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)
Resumen
Por varias décadas el estudio de la diversidad bio-
lógica (al menos en una dimensión taxonómica) se
ha realizado de diferentes formas y para la mayoría
de los biólogos, medir y estimar a la diversidad ha
sido un proceso confuso, que involucra el uso de
una gran cantidad de índices que carecen de uni-
dades claras y que solo ofrecen un diagnóstico en
exceso abstracto. Esta situación se ha debido en gran
medida a la omisión histórica de las precauciones
de análisis disponibles desde los años 50’s del si-
glo XX, a la subsecuente “urgencia” de inventariar
a la biodiversidad desde la década de 1980, a una
deficiente escuela estadística en el seno de la ma-
yoría de los programas académicos de biología (al
menos de Latinoamérica) y a la disponibilidad de
programas informáticos (e.g., EstimateS, PAST)
que facilitaron la estimación y comparación (auto-
mática) de una gran cantidad de índices de “diversi-
dad”, pero que fueron usados sin tener en cuenta las
precauciones conceptuales que acompañan a cada
programa. Actualmente, tras la revisión de la lite-
ratura básica, los biólogos cuentan con un marco
conceptual y matemático unificado para la estima-
ción y comparación de la diversidad en unidades
con sentido ecológico (número efectivo de espe-
cies o diversidad de orden q: qD). En este capítulo
se abarcan las pautas (y precauciones) generales
para direccionar y transitar el análisis de la diver-
sidad biológica (qD) con énfasis en la estimación y
comparación de la diversidad (riqueza y estructura)
con base en el número de individuos. Se espera que
este capítulo sea el punto de partida para enfrentar
la literatura reciente que promueve la evaluación
objetiva y comparativa de la diversidad a través de
sus diferentes dimensiones (taxonómica, funcional,
genética y filogenética).
Introducción
Al iniciarse en el estudio numérico y la compren-
sión del significado de la diversidad biológica, el
177
Capítulo 8
lector se encuentra con un espectro muy amplio, y
en muchos casos ambiguo, de alternativas para me-
dir, estimar y comparar a la diversidad. La dispo-
nibilidad de varias alternativas para el análisis de
la diversidad puede, en un principio, provocar que
se tengan al menos dos interpretaciones: 1) la gran
mayoría de las alternativas son complementarias y
dicen cosas diferentes sobre la diversidad, o 2) hay
diferentes formas de cuantificar la diversidad y no
existe una aproximación más o menos adecuada.
De este último punto se derivan recomendaciones
tales como “entre más índices se usen mejor”. En
general, en la mayoría de los casos, los biólogos se
adhieren sin mayores cuestionamientos a las ideas
sobre el análisis que implementan otros autores,
sin espacio para la reflexión de las propiedades, su-
puestos y limitaciones de los métodos y las herra-
mientas para el análisis de la diversidad biológica.
En general, y sin importar la estrategia de aná-
lisis seleccionada, muchos biólogos (a cualquier
nivel de formación), no reconocen a la diversidad
biológica como una variable de respuesta en térmi-
nos de la inferencia estadística. Por lo tanto, las pre-
guntas de investigación y los diseños de muestreo
se limitan a escenarios donde solo se pueden hacer
comparaciones directas (i.e., sin realizar pruebas
de hipótesis) o que ofrecen diagnósticos principal-
mente descriptivos de los cambios de diversidad.
En otras palabras, aunque existe una amplia oferta
de literatura especializada sobre el tema y una vas-
ta oferta de programas informáticos que permiten
obtener una expresión numérica relativa de la di-
versidad, las alternativas de análisis y su conexión
con la realidad ecológica, es aún un tema confuso
para quienes se inician en este campo de estudio.
Por esta razón, es habitual que en un estudio clási-
co de diversidad se implementen pruebas estadís-
ticas, que, aunque son válidas matemáticamente,
ofrecen resultados con limitado alcance ecológico
(e.g., la prueba t de Student para el índice H’ de
Shannon-Wiener).
Este capítulo no se concentrará en un proble-
ma nuevo. De hecho, el cómo medir, estimar y
 LA BIODIVERSIDAD EN UN MUNDO CAMBIANTE:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio
comparar a la diversidad es un tema que diferentes
autores han abordado por más de medio siglo (ver
literatura en Magurran, 2004; Magurran y McGill,
2011). Sin embargo, el seguimiento de las pautas
y precauciones expuestas por algunos autores que-
daron relegadas a un segundo plano y por lo tanto,
sufrieron de una larga historia de omisión, al menos
por parte de aquellas personas que llegan al estudio
numérico de la diversidad a través de programas
de computadora que ofrecen una vía automatizada
para calcular una gran cantidad de expresiones que
son usadas como “índices” o “medidas” de diversi-
dad (e.g., PAST, Hammer et al., 2001; EstimateS,
Colwell, 2013).
Un ejemplo clásico de dicha omisión histórica,
se relacionan con las precauciones mencionadas por
Robert MacArthur (1965, Págs. 514-515) para usar
una medida de entropía, el índice de Shannon, como
una medida directa de la diversidad. Seguramente,
la mayoría de los biólogos reconocen fácilmente el
índice de Shannon (Ecuación 1), y probablemente
lo han usado como parte de los análisis en informes
técnicos, tesis y artículos científicos. Sin embargo,
como se verá más adelante en este capítulo, el índi-
ce de Shannon per se no es una medida directa de
diversidad y el análisis centrado en este índice solo
ofrece una parte de la historia.
Ecuación 1:
N
H=  pi log e pi
i 1
Notación en MacArthur (1965).
Ecuación 2:
S
H’ =  pi log e pi
i 1
Notación en Magurran (2004).
Ecuación 3:
 N 
eH = exp  pi log e pi 
 i 1  ajusticiar a los “índices de diversidad”, por el
Notación de MacArthur (1965; Pág. 515).
178
Al introducir el uso del índice de Shannon-
Wiener en la ecología, MacArthur resaltó los si-
guientes puntos: 1) La expresión de la Ecuación
1, en función del muestreo a nivel de comunidad,
es una medida de incertidumbre de la diversidad
específica que estará representada en la siguiente
muestra de individuos; 2) Esta medida se basa en
la abundancia proporcional de cada especie (pi) con
respecto a la riqueza total de especies (Ecuación 1,
N; Ecuación 2, S); 3) cuando las especies son igual-
mente comunes o tienen exactamente la misma
abundancia, la diversidad será exactamente igual a
la riqueza observada de especies en la muestra, y
en consecuencia, 4) la interpretación del índice de
incertidumbre para una comunidad focal con abun-
dancias diferentes entre especies, se debe hacer
con respecto al número efectivo de especies, que
representa el valor del índice de Shannon-Wiener
para una comunidad donde todas las especies son
igualmente abundantes (comunidad de referencia o
máxima diversidad posible: Ecuación 3, eH). Este
último punto es tal vez el más importante de to-
das las precauciones de MacArthur (1965), debido
a que permite superar el problema que implica el
uso directo del índice de entropía en ecología: la
carencia de unidades biológicas interpretables. Así,
MacArthur (1965) resalta que al operar la exponen-
cial del valor del índice de Shannon (Ecuación 3),
el valor que se obtiene es igual al “número efectivo
de especies igualmente frecuentes o comunes” con-
tenido en la muestra (ver Recuadro 8.1). Sin em-
bargo, el lector estará de acuerdo en aceptar que, en
la mayoría de los documentos (propios y ajenos),
no se implementa la transformación realizada por
MacArthur (1965), problema que fue formalmen-
te detectado por varios autores en el transcurso de
las dos últimas décadas (e.g., McCune et al., 2002;
Jost, 2006).
En este capítulo no se tiene la intención de
contrario, se espera que este documento permita
al lector entender cómo estos índices hacen par-
te del camino para cuantificar la diversidad en

Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)
cualquiera de los sistemas ecológicos de nuestro
interés (ejemplo, comunidades), y cómo estos
índices se relacionan (o no) entre sí y con otras
estrategias para el análisis numérico de la diver-
sidad biológica. Tampoco se pretende desmeritar
el importante papel que han jugado programas
como PAST (Hammer et al., 2001) y EstimateS
(Colwell, 2013) en la difusión y generalización de
herramientas de análisis que de otra manera serían
de difícil implementación, como la construcción
de curvas de rarefacción a partir de n interaciones,
y el cálculo de intervalos de confianza al (IC).
Para facilitar la lectura, este capítulo ha sido
dividido en tres grandes secciones: 1) Los con-
ceptos básicos: Diversidad, escalas y niveles de
organización biológica que deben ser tomados en
cuenta para el muestreo y análisis de la diversidad;
2) Métodos para la estimación y comparación de
la diversidad biológica, en el cual se resaltan las
propiedades, pautas de uso, ventajas y limitaciones
del protocolo para la estimación de la diversidad
en unidades de número efectivo de especies (qD); y
3) La diversidad biológica y la estadística de infe-
rencia, donde se presentarán y discutirán las pautas
generales para el análisis de la diversidad biológica
en el ámbito de la estadística de inferencia.
Diversidad, escala y niveles de
organización biológica
¿Qué es diversidad?
En biología, la palabra diversidad hace referencia a
la variedad de elementos o de unidades funcionales
presentes a una determinada escala (e.g., localidad,
paisaje, región) y nivel de organización biológi-
ca (e.g., población, comunidad, ecosistema). De
acuerdo con el nivel de organización, es posible
hablar de la diversidad de genes, de especies, de
grupos funcionales o de hábitats. No obstante, el
concepto de diversidad ha sido equiparado, por di-
ferentes razones (taxonómicas, biogeográficas y de
179
Capítulo 8
conservación) con otros conceptos como riqueza y
biodiversidad. Sin embargo, estos conceptos solo
pueden ser considerados sinónimos bajo circuns-
tancias muy específicas, y en estudios comparativos
deben ser definidos y operados de forma precisa.
Para efectos de este capítulo, se usará la defi-
nición más amplia y aceptada en ecología (modi-
ficado de Magurran, 2004): la diversidad es una
propiedad emergente de un nivel determinado de
organización biológica, medida o estimada en una
escala dada, y estará definida por la conjugación de
tres elementos: riqueza, abundancia y composición
de elementos diferentes. Por lo tanto, la riqueza de
especies puede ser usada como medida de diversi-
dad, pero como se explicará más adelante, la rique-
za y la diversidad sólo serán expresiones numéricas
equivalentes en un caso muy particular, y el signifi-
cado ecológico de esta equivalencia será más o me-
nos relevante según la escala del estudio, el nivel de
organización biológica y el grupo taxonómico de
interés (e.g., aves migratorias vs. insectos).
La riqueza se define como el número de elemen-
tos (categorías) diferentes presentes a una escala y
nivel de organización determinados (e.g., número
de genes diferentes en una población, número de
especies en una comunidad al interior de un frag-
mento de bosque, número de coberturas vegetales
en un paisaje de 10 km). Así, la riqueza constituye
la medida básica, intuitiva y directa de la diversi-
dad (de la variedad de elementos). Por está razón,
en ecología de comunidades y en la mayoría de
estudios sobre biodiversidad de varios grupos de
vertebrados (e.g., aves, mamíferos pequeños) es la
medida más común y tal vez la única medida con-
siderada para análisis comparativos (MacArthur,
1965). De igual forma, al medir la riqueza se define
a la composición, debido a que ésta hace referencia
a la identidad de los diferentes elementos que com-
ponen a la riqueza. A nivel de comunidad (la mues-
tra), la composición está representada por el nombre
científico (i.e., epíteto genérico y específico). Sin
embargo, en algunos casos, se usan morfoespecies
o códigos que son asignados a cada elemento, esto
 LA BIODIVERSIDAD EN UN MUNDO CAMBIANTE:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio
es conocido también como Unidades Taxonómicas
Reconocibles (UTR).
De esta forma, en estudios comparativos a nivel
de comunidad, es posible que se presente la misma
riqueza entre dos sitios o hábitats, pero no necesa-
riamente la misma composición. Bajo este escenario,
y según la escala y grupo taxonómico, la diversidad
puede ser diferente entre sitios, hábitats o regiones, y
su interpretación puede asociarse a diferentes filtros
ecológicos y evolutivos (históricos). Una revisión
más extensa de cómo analizar a la composición se
puede ver en el capítulo “Diversidad beta como disi-
militud: su partición en componentes de recambio y
diferencias en riqueza” de este libro.
El tercer elemento que define a la diversidad es
la abundancia, la cual es un atributo que represen-
ta el “peso” o “aporte relativo” de cada elemento
(e.g., especie) en la muestra. En otras palabras, es
una medida de qué tan representado está cada ele-
mento en la muestra. La abundancia puede ser ex-
presada como un valor discreto, por ejemplo, el
número de elementos pertenecientes a una misma
entidad (e.g., número de individuos de una espe-
cie). No obstante, la abundancia también puede
ser expresada en unidades continuas por elemento,
como la biomasa, la densidad o la cobertura basal.
Nivel de organización y escala
El análisis de la diversidad debe estar basado en
una pregunta de investigación clara y comparativa
(ver más adelante) sobre el conjunto focal de espe-
cies, la escala y el nivel de organización de interés.
La escala se define a partir de tres atributos: exten-
sión, grano y resolución (Negrete-Yankelevich y
Fox, 2015; ver el capítulo “Herramientas de aná-
lisis espacial para estudios de biodiversidad” en
este libro). En el ámbito del diseño de muestreo,
la extensión corresponde a las unidades de área (o
tiempo) que abarca el muestreo y análisis de la di-
versidad (e.g., un paisaje de 10 km2 muestreado a
lo largo de 12 meses). El grano, tiene dos caracte-
rísticas, tamaño y posición (i.e., coordenadas x, y).
180
No obstante, en la mayoría estudios de diversidad,
es difícil (y muchas veces no es necesario) definir
el grano; pues este podría estar representado por
la posición y área de influencia de las unidades de
evaluación y de muestreo. El tercer componente
de la escala es la resolución, la cual hace referen-
cia al tamaño del grano, que puede corresponder
a la distancia (e.g., Euclidiana) entre unidades de
muestreo o el lapso entre eventos de captura por
unidad de muestreo.
Es necesario recalcar que los estudios de di-
versidad deben estar basados en un esquema de
muestreo previamente diseñado para responder
la(s) pregunta(s) de interés, es decir, debe incluir
la forma en cómo estarán distribuidas espacial y
temporalmente las muestras en las diferentes cir-
cunstancias ambientales, y la definición de la escala
se puede hacer considerando únicamente la exten-
sión y la resolución. Esta última estará representada
por las características espaciales y temporales del
esquema de muestreo (e.g., cantidad, separación
y número de visitas a las estaciones de muestreo).
Delimitar estos dos atributos de la escala para el
estudio de la diversidad no es trivial, debido a que
permitirán reflexionar sobre el alcance de los resul-
tados obtenidos después de realizar los análisis de
datos. Si no se encuentra evidencia de diferencias
en la diversidad, cabe la posibilidad de que no se
haya considerado la escala adecuada (según el gru-
po taxonómico y el nivel de organización biológi-
ca), o que exista el efecto de algún factor o variable
de interés para el estudio.
El nivel de organización biológica suele ser un
tema de confusión recurrente entre aquellas personas
que se inician en el estudio de la diversidad. Debido
en gran medida a que los estudios de diversidad se
realizan habitualmente a nivel de comunidad (en-
samblaje o ensamble). Sin embargo, como ya fue
mencionado, la diversidad es un atributo emergente
relativo a la variedad, y este puede tener lugar (con
diferentes órdenes de magnitud) a través de diferen-
tes escalas y niveles de organización biológica.

Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)
Para el estudio ecológico, los principales niveles
de organización biológica son (de forma ascendente
en el anidamiento o en la jerarquía): el individuo, la
población, la especie, la comunidad y el ecosistema.
Cada nivel de organización puede ser objeto de estu-
dio para el análisis de la diversidad y según la pregun-
ta de investigación el análisis se puede hacer en una
o a través de varias magnitudes de espacio y tiempo.
Este capítulo se centra en el estudio de la diver-
sidad biológica a nivel de comunidad. En general se
hablará en términos de la “comunidad ecológica”,
la cual es la representación conceptual más amplia
e incluyente posible para este nivel de organización
(sensu lato): grupo de organismos que represen-
tan diferentes especies que viven o que están pre-
sentes un lugar y momento determinado (Levin y
Lewontin, 1980; Vellend, 2016). Sin embargo, en
la práctica pocos o ningún estudio sobre diversidad
biológica puede realizar un análisis comparativo so-
bre una comunidad ecológica per se. Lo habitual es
que los investigadores se concentren en un subcon-
junto de la comunidad ecológica, según la escala, la
pregunta y enfoque del estudio. Así, el análisis de
la diversidad biológica en una escala determinada
puede delimitarse a subconjuntos generales como
comunidades vegetales y animales, o aun más par-
ticulares o acotados, como comunidad de ranas o
de invertebrados en un estrato determinado del bos-
que. En adición, el análisis de la diversidad no sólo
considera la dimensión taxonómica, sino también
a la diversidad de atributos funcionales o de las in-
teracciones biológicas en el seno de la comunidad
previamente delimitada.
Aunque la discusión sobre la forma de delimi-
tar las comunidades como objeto de estudio va más
allá del alcance de este capítulo, para efectos prác-
ticos se denotará al subconjunto de la comunidad
ecológica que será estudiada como comunidad fo-
cal (e.g., “comunidad de plantas”, “comunidad de
insectos” o “comunidad de hormigas”). Una discu-
sión más amplia sobre la delimitación (semántica,
operativa y ecológica) de las comunidades se pue-
de revisar en los trabajos de Fauth y colaboradores
181
Capítulo 8
(1996), Levin y Lewontin (1980), Loreau (2010) y
Vellend (2016).
Métodos para la estimación y
comparación de la diversidad biológica
¿Qué significa estimar?
Antes de examinar en detalle cualquier método de
estimación, es importante hacer la distinción entre
“medir” y “estimar”. El acto de medir ofrece una
magnitud concreta de una variable (de respuesta o
predictora) para un sitio y momento dados, y bajo
determinadas condiciones ambientales (o experi-
mentales). Por su parte y en términos estadísticos,
estimar el valor de una variable radica en inferir
dicho valor a partir de medidas tomadas a través de
una determinada cantidad de muestras de una po-
blación estadística. Por lo tanto, el principal rasgo
de un valor estimado es que no es un valor absolu-
to, por el contrario, es el valor promedio (o media)
dentro de un “espacio de variación” según el domi-
nio de datos reportado a través de las muestras. Por
esta razón, desde este punto de vista, la estimación
de la diversidad siempre la expresaremos como el
valor estimado más y menos su intervalo de varia-
ción (e.g., qD ± intervalos de confianza al 95%).
¿Por qué es importante recordar que
significa estimar?
Más allá de ser un “mantra” estadístico, entender en
qué consiste estimar, nos permite recordar una realidad
ineludible de los estudios en ecología de comunida-
des: no es posible registrar o detectar todas las espe-
cies (ni todos los individuos de una especie) presentes
en un momento y lugar determinado (MacArthur,
1965; Magurran, 2004). En consecuencia, conocer
(describir y comparar) la magnitud de la diversidad
biológica en una escala y nivel de organización de-
terminada se basa inevitablemente en la estimación a
partir de muestras (e.g., trayectos, trampas, parcelas,
 LA BIODIVERSIDAD EN UN MUNDO CAMBIANTE:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio

Donde pi es la abundancia relativa (abundancia

puntos de conteo, etc.) en las cuales se han medido
al menos dos atributos de la diversidad: la riqueza de
especies y la abundancia de cada especie.
¿Qué se va a estimar?
Como se advirtió al comienzo de este capítulo, se
estimará y comparará la diversidad biológica en
unidades de número efectivo de especies según la
serie de Hill (Hill, 1973; McCune et al., 2002; Jost,
2006; Recuadro 8.1) y para efectos prácticos se
usará la notación propuesta por Jost (2006):
Ecuación 4:
S 1/ 1 q
q
D piq
i 1
proporcional) de la i-ésima especie, S es el número
de especies y q es el orden de la diversidad. Cuando el
exponente q = 0, se obtiene directamente la riqueza (o
número de especies), la cual está definida por la inci-
dencia de todas las especies en el muestreo (incluyen-
do singletons y doubletons; ver capítulo “Estimadores
de la riqueza de especies” en este libro). Cuando q ≈
1 (cuando q = 1, la función es indefinida), se obtie-
ne la diversidad típica, que equivale a la exponencial
del índice de entropía de Shannon (ver Ecuación 3) y
su cálculo no presenta sesgo por las especies raras o
abundantes en la muestra. Finalmente, cuando q = 2,
el valor de diversidad indicará el número efectivo de
las especies más abundantes (dominantes), y equiva-
le al inverso del índice de entropía de Simpson (Jost,
2006; Moreno et al., 2011).

Recuadro 8.1. Conceptos básicos asociados a la diversidad de orden q (qD).

Para estimar y comparar a la diversidad biológica en términos de qD se deben recordar los siguientes conceptos:
Número efectivo de especies. Más allá de la riqueza de especies, medir la diversidad es equivalente a evaluar como
se distribuye la abundancia (número de individuos, biomasa, cobertura) entre las especies presentes en una muestra,
lo que equivale a evaluar la estructura de la comunidad. Sin embargo, el uso directo de índices de entropía como el
índice de Shannon-Wiener (ver arriba Ecuación 1) no ofrece una descripción intuitiva de la estructura de la comu-
nidad, debido a que este índice sólo expresa el grado de incertidumbre asociado a que un individuo seleccionado al
azar de la muestra pertenezca a una determinada especie. Si bien esa incertidumbre para algunas especies tenderá a
ser menor en comunidades donde se presente baja inequidad, el índice sólo cuenta parte de la historia. En adición,
los índices de entropía carecen de unidades que puedan ser interpretadas de forma directa en términos biológicos.
No obstante, MacArthur (1965) indicó que, para usar el índice de Shannon, se requiere obtener la exponencial del
valor computado (Ecuación 3), lo cual da como resultado lo que él llamó “número equivalente de especies igual-
mente frecuentes”. Este concepto es retomado por Jost (2006) como “número efectivo de especies”, lo cual corres-
ponde a las unidades en las cuales es posible expresar una medida de diversidad que haya sido calculada a partir de
la serie de Hill (1973) o qD (Ecuación 4).
Por ejemplo, si se tiene una comunidad con 10 especies donde todas son igualmente abundantes, cualquier valor de
q para estimar qD dará como resultado 10. En este caso, la riqueza de especies es una medida informativa sobre la
estructura de la comunidad. Sin embargo, si la abundancia de cinco de las 10 especies se reduce a la mitad, la comu-
nidad seguirá teniendo una riqueza de 10 especies, pero la diversidad bajo cualquier otro valor de q≠0 será menor
a la riqueza. Por ejemplo, cuando q tiende a 1, la diversidad de la comunidad será igual a 7.5 especies efectivas. Se
denominan efectivas debido a que la mitad de las especies de esta comunidad hipotética tienen sólo la mitad de la
abundancia inicial, por lo tanto, se requieren dos de las especies menos abundantes para igualar el aporte de una
de las especies más abundantes. En este caso, la riqueza per se sobreestima la estructura de la comunidad y, por lo
tanto, no debe ser considerada como la única medida de diversidad.

182
 Capítulo 8
Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)

Es importante notar que el número efectivo de especies es la unidad para cualquier valor de qD (Jost 2006) y que el
número equivalente de especies igualmente frecuentes fue la unidad usada por MacArthur para expresar la trans-
formación del índice de Shannon-Wiener. Por lo tanto, se puede convenir para efectos prácticos que: 0D = riqueza
o número de especies, 1D indica el número efectivo de especies igualmente frecuentes (o comunes) y que 2D indica
el número efectivo de especies muy abundantes (o dominantes).
Principio de replicación. Si se tienen dos comunidades con igual número de especies, igual abundancia, y no
tienen especies compartidas, la suma de ambas comunidades será exactamente igual al doble de cada comunidad
inicial (Chao y Jost, 2012). Esta propiedad de la estructura de la comunidad debe ser detectada de forma explícita
por cualquier índice de diversidad basado en abundancias relativas. Para efectos comparativos, la única forma de
cumplir este principio es realizar la comparación entre comunidades bajo la misma cobertura de muestreo (ver capí-
tulo “Estimadores de la riqueza de especies” en este libro, y ver más adelante en este mismo capítulo). Los índices
clásicos de entropía no cumplen con el principio de replicación, por lo tanto, la comparación de las comunidades,
basada en estos índices, puede arrojar conclusiones incorrectas (Chao y Jost, 2012).

¿Cómo se estima la diversidad en

número efectivo de especies?

Para realizar estimaciones y comparaciones de la equivale a los singletons. El estimador de Chao y

diversidad con sentido ecológico, ambas cosas se
deben hacer considerando el concepto de cobertura
de muestreo (sample coverage en inglés), la cual re-
presenta la proporción de la comunidad representada
en las especies presentes en la muestra (ver capítulo
“Estimadores de la riqueza de especies” en este li-
bro). De acuerdo con la demostración de Chao y Jost
(2012), la cobertura de muestreo es igual a:
Ecuación 5:
f1 ( n − 1) f 1 
Ĉn = 1 -  
n  ( n − 1) * f 1+ 2 f 2 
Donde f1 es el número de especies de las cuales
sólo se registró un individuo durante el muestreo
(singletons), f2 es el número de especies con dos
individuos (doubletons) y n es el número total de
individuos registrados. Este estimador de cobertura
de muestreo se basa en la propuesta de Alan Turing
(1-f1/n) con la cual es posible estimar qué porcen-
taje (o cantidad) de la información ha sido detec-
tada en una muestra a partir de la información de
especies raras (en la muestra) o de identidad única
(Good, 1953), lo que en el estudio de la diversidad
Jost (2012) incorpora además la cantidad de dou-
bletons en la muestra, lo que permite incrementar la
precisión del estimador. Sin embargo, para efectos
prácticos se puede estimar la cobertura de muestreo
usando la notación de Turing.
Como se puede anticipar, el valor de Ĉn fluctúa
entre 0 y 1, un continuo de valores que se puede usar
para cuantificar la completitud de muestreo: cuan-
do Ĉn ≈ 0 tenemos mínima completitud, mientras
que Ĉn ≈ 1, indicará máxima completitud, que en
términos porcentuales significa que en las especies
presentes en la muestra está representada el 100%
de la comunidad focal o de interés. Usar Ĉn como
medida de completitud es posible debido a que la
cobertura de muestreo estimada para un tamaño de
muestra inferior (m) al total (n) es el complemento
exacto de la pendiente (primera derivada o tasa de
acumulación) de la curva de acumulación de espe-
cies (Chao y Jost, 2012: Pág. 2535, Ecuación 6).
Ecuación 6:
1-E(Cm) = E(Sm+1) - E(Sm); m > 0

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 LA BIODIVERSIDAD EN UN MUNDO CAMBIANTE:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio
En consecuencia, la pendiente de la curva de
acumulación de especies se puede usar como una
medida de déficit de muestreo y ratifica las ideas
de Jiménez-Valverde y Hortal (2000) sobre el uso
(intuitivo) de las curvas de acumulación para deri-
var una “regla de paro”, es decir, para identificar el
tamaño de muestra mínimo requerido para obtener
un muestreo representativo de una comunidad focal
en un momento y lugar determinado. Debido a la
estrecha relación entre la cobertura de muestreo y
los atributos básicos de las curvas de acumulación
de especies, la cobertura de muestreo se usará como
base para la comparación de la diversidad entre co-
munidades, respetando así el principio de replica-
ción. Pero antes de pasar a este tema, se explorarán
tres propiedades de la relación entre el coeficiente
de variación, la incidencia de los singletons y la
cobertura de muestreo o completitud. Con esto se
espera que el lector pueda visualizar, más allá de la
riqueza de especies, cómo la estimación y compa-
ración de la diversidad (qD) es igual a evaluar, con
sentido ecológico, las diferencias o cambios de la
estructura de las comunidades.
1) La forma de la curva de acumulación de es-
pecies refleja el grado de equidad. En el estudio
numérico de la diversidad, el coeficiente de varia-
ción es una medida estadística básica para cuanti-
ficar la equidad en la distribución de la abundancia
entre las especies; este es igual al cociente entre la
desviación estándar (s) y la media (ỹ) de la abun-
dancia entre las especies (CV = s/ỹ). Cuando el CV
= 0, se presenta máxima equidad (las especies en
la muestra tienen la misma abundancia) y cuando
CV tiende al infinito, se presentará la mínima equi-
dad (es decir, una especie concentra gran parte de la
abundancia). Supongamos que tenemos tres comu-
nidades con la misma riqueza (30 especies), igual
abundancia total (450 individuos) y la misma com-
posición de especies, pero con diferentes niveles
de equidad: la primera tiene una equidad máxima
(CV = 0), la segunda tiene una equidad intermedia
(CV = 2.7) muy similar a lo que se puede detec-
tar en la realidad) y la tercera presenta una equidad
184
mínima, donde una especie concentra el 76% de la
abundancia (CV = 4.2) (Cuadro 8.1). Al construir
las curvas de rarefacción basadas en individuos,
se observa que a medida que se reduce la equidad,
las curvas se alejan de un patrón asintótico (Figura
8.1), de hecho, cuando el CV tiende al infinito, la
curva de rarefacción presenta la mayor pendiente,
donde cada individuo (o grupo de individuos según
el caso) aportará una nueva especie al muestreo
(Figura 8.1). En este punto se puede anticipar que,
al incrementar el valor del CV, se reducirá de forma
no lineal el valor de la cobertura de muestreo, esto
se verá en detalle más adelante al examinar el pro-
tocolo para la comparación de la diversidad (qD).
2) La cobertura de muestreo depende del por-
centaje de la abundancia total representada en los
singletons. Aunque la cobertura de muestreo se pue-
de usar como una medida de completitud, se debe
tener cautela con lo que implica dicha medida. En el
caso de algunos grupos de organismos (no sociales,
ni clonales) donde es posible registrar el número de
individuos por especie a partir de métodos de mues-
treo estandarizados (e.g., escarabajos coprófagos,
mariposas) es habitual que la cobertura de muestreo
sea mayor al 80% (un déficit de muestreo menor al
20%), aun cuando se registre una alta cantidad de
singletons (e.g., 15 de 30 especies). Esto se debe a
que el valor de Ĉn está dado por el porcentaje de la
abundancia total que se concentra en los singletons
(f1). Por ejemplo, si tomamos la tercera comunidad
hipotética (Cuadro 8.1), su cobertura de muestreo
es del 97%, a pesar de que 27 de las 30 especies son
singletons. Esto se debe a que los singletons sólo
concentran el 6% de la abundancia total. Para que
la cobertura de muestreo de una comunidad hipoté-
tica con 30 especies sea menor al 90%, se requiere
que los singletons concentren al menos el 10% de la
abundancia total, y que la magnitud de esta última
no sea mayor al doble de la riqueza total observada
(e.g., Riqueza observada= 30, n= 60, f1 = 6, f2 =
0, Ĉn = 0.90). Estos datos se pueden obtener en el
Material Suplementario de este capítulo (consultar
su disponibilidad al final de este).
 Capítulo 8
Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)

Cuadro 8.1. Abundancia (número de individuos) de 30 especies de tres comunidades

ficticias (C1 - C3) y de tres muestras tomadas a partir de cada comunidad (mC1 – mC3).
N= Abundancia total, S= Riqueza total, CV= Coeficiente de variación,
Ĉn= Cobertura de muestreo.

C1 C2 C3 mC1 mC2 mC3

sp1 15 1 1 1 1 1
sp2 15 1 1 1 1
sp3 15 1 1 1 1
sp4 15 1 1 1
sp5 15 1 1 1
sp6 15 1 1 1 1
sp7 15 1 1 1
sp8 15 1 1 2
sp9 15 1 1 2
sp10 15 1 1 2
sp11 15 1 1 2
sp12 15 1 1 2
sp13 15 1 1 2
sp14 15 1 1 2 1
sp15 15 1 1 2 1
sp16 15 1 1 3
sp17 15 1 1 3
sp18 15 1 1 3
sp19 15 1 1 3
sp20 15 1 1 3
sp21 15 1 1 3
sp22 15 18 1 4 2 1
sp23 15 19 1 2 1
sp24 15 20 1 5 2 2
sp25 15 21 1 3 2
sp26 15 22 1 5 4 3
sp27 15 35 1 4 4
sp28 15 35 40 4 4
sp29 15 35 40 6 5 5
sp30 15 224 343 6 28 26
N 450 450 450 67 59 50
S 30 30 30 26 14 11
CV 0 2.7 4.2 0.6 0.6 0.6
Ĉn 0.9 0.84 0.84

185
 LA BIODIVERSIDAD EN UN MUNDO CAMBIANTE:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio

3) ¿Cuál es el efecto de los doubletons en la cinco escenarios con respecto a la incidencia de f1 y

estimación de la cobertura de muestreo? Para la
interpretación de las curvas de acumulación de es-
pecies construidas con estimadores no paramétri-
cos, se suele considerar tanto a los singletons como
a los doubletons (o únicos y duplicados, según el
estimador, para detalles ver capítulo “Estimadores
de la riqueza de especies” en este libro). No obs-
tante, se ha demostrado que el valor de los esti-
madores basados en ambos tipos de especies raras
en la muestra, está definido principalmente por la
cantidad de singletons y en menor medida por la
cantidad de doubletons (Chao et al., 2017). Esto
mismo se puede detectar en la estimación de Ĉn. Si
tenemos una comunidad ficticia con una riqueza
de 30 especies (S = 30) y una abundancia total de
60 individuos (n = 60) podemos explorar al menos
f2 (Cuadro 8.2). En el primer caso (sin doubletons:
f2 =0) la completitud se reduce de forma directa
con el incremento del porcentaje de la abundan-
cia concentrada en los singletons. Sin embargo, en
el segundo caso, cuando no hay singletons y solo
cambia el porcentaje de la abundancia concentra-
da en los doubletons, la completitud siempre es
igual al 100% (Cuadro 8.2). En los otros tres es-
cenarios, a medida que varía la cantidad de f2 se
incrementa f1, los valores de Ĉn solo cambian en
unidades de 0.01. Esto último se debe a que incor-
porar a f2 solo permite incrementar la precisión de
la estimación de Ĉn (Chao y Jost, 2012). Por lo tan-
to, y para efectos de exploración de los datos (e.g.,
en una hoja excel), se puede usar directamente la
expresión de Turing: 1 - f1/n (Good, 1953).

Cuadro 8.2. Escenarios de completitud (Ĉn) según el porcentaje de abundancia total

concentrada en singletons (f1) y doubletons (f2) en una comunidad ficticia con 30 especies y
una abundancia total de 30 individuos. El porcentaje de la abundancia concentrada
en los singletons se denota como %f1.

%f1 f1 Ĉn
f1; f2=0 f1=0; %f2=%f1 f1; f2=f1/3 f1; f2=f1/2 f1; f2=f1-1
10 6 0.90 1.00 0.90 0.90 0.90
20 12 0.80 1.00 0.80 0.80 0.80
30 18 0.70 1.00 0.70 0.71 0.71
40 24 0.60 1.00 0.60 0.61 0.61
50 30 0.50 1.00 0.51 0.51 0.52
60 36 0.40 1.00 0.41 0.41
70 42 0.30 1.00
80 48 0.20 1.00
90 54 0.10 1.00

4) ¿Cómo interpretar la evaluación de la
equidad y de Ĉn a partir de muestras? Supongamos
que se realizó un solo muestreo sobre cada una de
las tres comunidades focales ficticias descritas en
el Cuadro 8.1. El muestreo se realizó bajo las si-
guientes condiciones: 1) las tres comunidades están
restringidas a un área de 25 x 25m, 2) se conoce la
riqueza total y el número de individuos por especie
(Cuadro 8.1), 3) las especies son sésiles, no so-
ciales ni clonales, y su intervalo de tamaño va de
0.5 a 2 cm, y 4) las comunidades se muestrearon
con 10 parcelas de 25 x 25 cm, las cuales se distri-
buyeron al azar dentro del área ocupada por cada
comunidad. En cada parcela se registró la riqueza
observada (Sobs) y la abundancia por especie (N)
(Cuadro 8.1). Es importante recordar que las tres

186

Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)
comunidades iniciales (C1 - C3) difieren en su gra-
do de equidad y composición, pero tienen la misma
riqueza y abundancia total.
Figura 8.1. Curvas de rarefacción construidas con base
en individuos para cada comunidad ficticia del Cuadro
8.1 (c1 - c3) y sus respectivas muestras (mc1 – mc3). La
línea discontinua muestra la riqueza total conocida (ver
datos en Material suplementario).
Al examinar las curvas de rarefacción construi-
das a partir de la riqueza y abundancia observadas
en el muestreo (Cuadro 8.1) se notan los siguientes
puntos (Figura 8.1): 1) Las curvas de rarefacción
(basadas en individuos) se alejan sustancialmente
de la riqueza real conocida (30 especies) a medida
que se reduce la equidad (i.e., incrementa el valor
del CV) de la comunidad muestreada (e.g., c3 vs.
mc3, Figura 8.1). 2) En las muestras mC2 y mC3
hay una cobertura del muestreo alta e igual entre si
(84%), mientras que la muestra tomada a partir de
187
Capítulo 8
la comunidad con máxima equidad no presentó la
máxima completitud (90%) y en términos relativos
no es más completa que las otras dos muestras. 3)
En este caso (i.e., un único muestreo por comuni-
dad focal) las muestras presentaron igual equidad o
igual coeficiente de variación (0.6): la muestra mC1
presentó un CV considerablemente mayor al de su
comunidad origen (c1 = 0.0 vs mC1 = 0.60), mien-
tras que en las otras dos muestras se detectó una
equidad similar a la de sus comunidades de origen.
Lo anterior indica (como se ha advertido), que
medir, estimar y comparar a la diversidad están
fuertemente limitadas por la incertidumbre sobre la
estructura “real” de las comunidades focales en un
momento y lugar determinado. Por ello, cuando se
hace un solo muestreo, con un número limitado de
muestras espaciales (e.g., 10% del área que ocupa
cada comunidad), es posible que no se obtenga una
imagen completa de la estructura de la comunidad.
La completitud de muestreo, más que la equidad,
puede ser sobreestimada si no se aplica un esquema
de muestreo adecuado, con suficientes muestras en
el tiempo y el espacio, y que considere de forma
explícita las potenciales sesgos asociados a la histo-
ria natural de las especies (ver más adelante). Este
último punto es muy difícil de controlar, debido a
que en algunos casos se trabaja con comunidades
definidas en un sentido muy laxo, las cuales reúnen
un amplio espectro de estrategias de vida (e.g., es-
tudios de impacto ambiental con macroinvertebra-
dos acuáticos o con artrópodos del suelo), o bien
las comunidades están integradas por especies que
usan grandes extensiones de área y presentan un re-
pertorio de comportamiento que dificulta su detec-
ción en escala local (e.g., evasión de trampas, como
ha sido encontrado en los estudios con roedores).
A partir de lo anterior se deben resaltar las si-
guientes implicaciones operativas:
1. La cobertura de muestreo (Ĉn) no es una medi-
da de completitud de muestreo equivalente a la
que se obtiene a partir de los estimadores no pa-
ramétricos de riqueza (ver capítulo “Estimado-
 LA BIODIVERSIDAD EN UN MUNDO CAMBIANTE:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio
res de la riqueza de especies”), debido a que Ĉn
establece qué porcentaje de la estructura de la
comunidad está representada por las especies (y
sus abundancias) presentes en la muestra y solo
debe ser interpretada en el marco de las condi-
ciones específicas del esquema de muestreo im-
plementado.
2. En consecuencia, al igual que con los estimado-
res no paramétricos de riqueza, las estimaciones
de qD (cuando q > 0) con base en la cobertura de
muestreo, deben ser siempre interpretadas como
una estimación del límite inferior de la diversi-
dad de una comunidad focal.
3. Si después de implementar un esquema de mues-
treo adecuado y con un aceptable tamaño de
muestra (en el espacio y tiempo) se obtiene para
algún caso un valor de Ĉn < 80%, esto puede co-
rresponder a una fuerte señal sobre algún factor
que no permite obtener un muestreo represen-
tativo de la diversidad de una comunidad focal.
En primera instancia es necesario saber si son
errores o artefactos relacionados con la pérdida
de trampas por daño, errores de digitalización de
la información, efecto de un evento natural drás-
tico como tormenta o derrumbe, etc. Si se descar-
ta cualquier error de este tipo, se debe examinar
el efecto de algún proceso o condición ambien-
tal que promueva la alta incidencia de single-
tons (e.g., ausencia de dosel o que el muestreo
se realizó un parche de hábitat inmerso en una
matriz de hábitat de mayor área (e.g., potreros
en medio de grandes masas de bosque).
¿Cómo comparar a la diversidad (qD)?
En un estudio básico de diversidad biológica (e.g.,
estudios de impacto ambiental) se suele seguir el
siguiente protocolo: 1) uso de estimadores no pa-
ramétricos de riqueza para establecer la completi-
tud de muestreo (ver capítulo “Estimadores de la
riqueza de especies”), 2) comparación de la riqueza
por medio de rarefacción (curvas de acumulación
basadas en individuos o muestras), 3) cálculo de
188
índices de diversidad (que son en realidad índices
de entropía) (MacArthur, 1965, McCune et al.,
2002, Jost 2006), y 4) la comparación de dichos ín-
dices y la aplicación de algún método estadístico
para comparar entre comunidades (e.g., ANOVA,
o en el peor de los casos, una prueba de Kruskal
- Wallis). El problema de este protocolo que se
puede encontrar en una gran cantidad de estudios
(de impacto ambiental y estudios básicos de diver-
sidad), no son los métodos per se sino la forma en
que estos son articulados, y la consecuente viola-
ción de varios supuestos asociados a la naturaleza
de la variable de respuesta de interés, que en este
caso es la diversidad. En la última sección de este
capítulo se retomará el problema asociado al mal
uso de la estadística inferencial para los análisis de
la diversidad. Por el momento nos concentramos en
proponer pautas para articular la estimación de la
diversidad, el diagnóstico de la cobertura del mues-
treo (Ĉn) y la comparación de la diversidad en uni-
dades de número efectivo de especies (qD).
Bajo el protocolo más usado para realizar análi-
sis de diversidad, encontrar diferencias en la com-
pletitud de muestreo entre muestras (e.g., hábitats
o localidades) según los estimadores no paramé-
tricos de riqueza, no se considera como limitante
para aplicar algún método de comparación formal
(e.g., comparación del índice H’ con pruebas de
Chi-cuadrada, ANOVA o Kruskal-Wallis). Por lo
tanto, las conclusiones, en casos con alta dispa-
ridad de la completitud, siempre serán atribuidas
a un sesgo de muestreo y no al potencial efecto
de los factores de interés (e.g., efecto del hábitat
o del nivel de perturbación). Además, en muchos
casos se aplica (sin ninguna justificación clara), un
protocolo mixto de comparación: por un lado, se
usa rarefacción para comparar riqueza de especies,
y por otro lado se realiza la comparación de índi-
ces de entropía bajo diferentes grados de comple-
titud. De acuerdo con la unificación conceptual y
matemática propuesta por Chao y Jost (2012), y
Chao y colaboradores (2014), la comparación de
la diversidad biológica sólo tiene sentido si: 1) la

Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)
diversidad es expresada en unidades con sentido
biológico (i.e., número efectivo de especies) y 2)
si la comparación se realiza bajo el mismo nivel de
completitud (Ĉn). Ambas condiciones no se cum-
plen en el protocolo de análisis comúnmente utili-
zado, por lo cual se generan conclusiones con alta
variación en las unidades (e.g., riqueza de especies
vs. las unidades de H’ que pueden ser bits o nats
según el logaritmo, Magurran, 2004). Además, la
comparación se realiza sin tener en cuenta el prin-
cipio de replicación (Recuadro 8.1), por lo cual la
magnitud de las diferencias de la diversidad en-
tre comunidades (muestras) estará sesgada por el
efecto de muestreo y no por el factor ecológico de
interés para el estudio.
En este capítulo se sugiere seguir el protocolo
para la comparación de la diversidad en unidades de
número efectivos de especies propuesto por Chao y
Jost (2012), donde se usa la interpolación y extra-
polación de las estimaciones a partir de curvas de
rarefacción de la diversidad qD (eje Y) en función de
Ĉn (eje X):
1. Elaboración de las curvas de rarefacción para es-
timar qD ± I.C. 95% en función de la cobertura
de muestreo (Ĉn). Para elaborar estas curvas se
considerá la abundancia mayor entre las mues-
tras o punto final máximo (endpoint). El pun-
to final representa la abundancia máxima a la
cual se desea estimar qD ± IC 95% para todas
las muestras. Aunque en el protocolo de Chao y
Jost (2012) se usa el doble de la abundancia más
baja en las muestras, considerar la abundancia
máxima puede tener ventajas operativas.
2. Identificar la cobertura mínima y máxima entre
muestras.
3. Interpolar o extrapolar los valores de qD ± IC 95%
de cada muestra para realizar la comparación a
la misma cobertura de muestreo. En el caso de
la extrapolación, no se deben usar valores de qD
extrapolados a partir de abundancias dos veces
mayores a la abundancia observada en la mues-
tra. Esto se debe a que después de este umbral,
189
Capítulo 8
los IC 95% se hacen tan grandes (estimación
imprecisa) que tal vez no sea posible detectar
diferencias entre las muestras.
4. Comparar las muestras con respecto a los IC
95%. El uso de los IC 95% permite determinar
si hay diferencias significativas entre valores es-
timados a partir de remuestreo, proceso que se
aplica para construir las curvas de rarefacción
(paso 1). Si los IC 95% se superponen entre
muestras, se concluye que no se cuenta con evi-
dencia suficiente para decir que las estimaciones
difieren significativamente bajo un alfa del 0.05.
Por el contrario, si los IC 95% no se superponen,
se concluye que las estimaciones difieren signi-
ficativamente entre sí (Cumming et al., 2007).
Para efectos prácticos se usan los IC 95%, debi-
do a que en ecología se usa de forma habitual un
α = 0.05 para prueba de hipótesis.
5. Complementar la comparación directa de qD ± IC
95% con el cálculo de la magnitud de la diferencia
(MD, ver adelante). Más allá de la comparación
estadística, la estimación de la diversidad
mediante número efectivo de especies respeta el
principio de replicación y, por lo tanto, es posible
calcular cuántas veces es más o menos diversa
una comunidad con respecto a otra. Definir la MD
puede tener más valor para objetivos de conser-
vación o manejo de la diversidad. Por ejemplo, es
posible que, debido a una alta heterogeneidad en
la distribución de las abundancias, no se detecten
diferencias significativas de la diversidad entre dos
comunidades, pero es factible que una de las co-
munidades sea hasta dos veces más diversa que la
otra. Bajo este escenario será más relevante revi-
sar otras dimensiones de la comunidad, como la
similitud composicional entre comunidades.
Para ilustrar el uso del protocolo anterior, se
plantea el siguiente ejemplo: comparación de la
diversidad de tres comunidades de escarabajos
coprófagos (Scarabaeinae) muestreadas en tres
coberturas vegetales de un paisaje ganadero del
valle interandino del río Magdalena (Antioquia,
 LA BIODIVERSIDAD EN UN MUNDO CAMBIANTE:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio
Colombia. León-González y Escobar F., datos no
publicados): bosque nativo (Bn), rastrojo (Rs) y
pastizal con actividad ganadera extensiva (Pa) (ver
Material Suplementario). El muestreo de cada co-
munidad se realizó con seis trampas de caída (sepa-
radas entre sí 50 metros) cebadas con excremento
humano durante 48 horas (este es el protocolo es-
tándar para un muestreo rápido de diversidad de
escarabajos coprófagos a escala local). En total se
registraron 744 individuos de 32 especies de esca-
rabajos (ver Material Suplementario). En el bosque
nativo se capturó la mayor riqueza y el 95% de la
abundancia total (Ĉn = 99%), mientras que en el
Rastrojo y el Pastizal se capturaron 5 y 6 especies
respectivamente, con una abundancia relativamen-
te baja (12 y 22 individuos respectivamente). Sin
embargo, para el pastizal se obtuvo una cobertura
de muestreo intermedia (Ĉn = 86%) entre el bos-
que nativo y el rastrojo (Ĉn = 75%). La cobertura
de muestreo se calculó con la fórmula de Turing: 1
- f1/n (Good, 1953), pero para la construcción de las
curvas de rarefacción se usó la fórmula de Chao y
Jost (2012) disponible en el paquete iNEXT (Hsieh
et al., 2015) para R (el código usado está disponible
en el Material Suplementario).
En la Figura 8.2 se muestran las curvas de rare-
facción construidas con base en individuos y con
base en la cobertura de muestreo (Ĉn). iNEXT per-
mite obtener estas curvas y en ellas se muestran
las estimaciones de cada expresión de diversidad
y sus intervalos de confianza. Las curvas tienen
tres partes: una porción observada (o interpolada),
un punto “observado”, el cual corresponde a la
190
riqueza y abundancias totales observadas, y una
porción extrapolada después del punto observa-
do (Figura 8.2). Se nota que, para ambos tipos de
curvas, la porción interpolada del bosque nativo,
supera considerablemente a las porciones observa-
das construidas para las otras coberturas de vege-
tación. Si se usara como “endpoint” el doble de la
abundancia mínima (Pa: 12 x 2 = 24 individuos),
no sería posible ver las tendencias de las curvas
de rarefacción correspondientes al bosque nativo
y rastrojo (Figura 8.2). Por esta razón se sugiere
usar la máxima abundancia como “endpoint”, así
las muestras con menor abundancia son en exceso
extrapoladas (Figura 8.2) y esta manera es posible
tener todos los datos para identificar y ajustar la
cobertura de muestreo que será usada en la com-
paración (ver más adelante).
Si se observan en detalle las curvas de rare-
facción, se puede notar que la diferenciación es-
tadística entre el bosque nativo y el resto de las
coberturas de vegetación cambia la significancia
según la expresión de la diversidad y la posición en
la curva. En términos de riqueza de especies, la ri-
queza observada del bosque nativo no se diferencia
significativamente de la riqueza observada en las
otras coberturas cuando se consideran abundancias
inferiores a los 200 individuos (Figura 8.2: obser-
var la superposición de los IC 95%). En relación
con el número efectivo de especies comunes (1D) y
de especies abundantes (2D), no se cuenta con evi-
dencia suficiente para concluir que hay diferencias
significativas entre coberturas (Figura 8.2: máxima
superposición de los IC 95%).
 Capítulo 8
Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)

Figura 8.2. Curvas de rarefacción construidas con base en individuos y su respectiva cobertura de muestreo para
Bn=bosque nativo, Pa=pastizal y Rs=rastrojo. Las figuras se muestran en el formato que ofrece iNEXT: una porción
interpolada u observada de la curva; un punto que marca la riqueza observada en cada cobertura, y una porción de
la curva extrapolada a partir de la máxima riqueza y abundancia observadas en cada cobertura. Las bandas entorno
a las curvas corresponden a los IC 95%. En la parte superior de cada panel se muestra el orden q de la diversidad:
0
D = riqueza, 1D = número efectivo de las especies comunes 2D = número efectivo de especies muy abundantes. Las
curvas fueron extrapoladas hasta la abundancia total observada en bosque nativo (endpoint = 744 individuos), que
es la mayor abundancia encontrada (ver Material Suplementario).

Para realizar la comparación, el protocolo bási-
co de Chao y Jost (2012) indica seleccionar la me-
nor cobertura de muestreo posible, sin embargo, la
selección de la cobertura de muestreo en realidad
requiere un breve proceso de inspección, en espe-
cial cuando se comparan más de dos comunidades.
Esto se debe a que en muchos casos es posible tener
amplia variación en la cobertura de muestreo.
En el ejemplo con escarabajos en tres tipos de
vegetación, el proceso de inspección de Ĉn incluyó
cuatro escenarios (Cuadro 8.3; Figuras 8.3, 8.4 y
8.5):

191
 LA BIODIVERSIDAD EN UN MUNDO CAMBIANTE:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio

1) comparación de estimaciones observadas, 2) doble de la abundancia detectada en el pastizal, y 4)

interpolación con respecto a la menor cobertura de extrapolación de la diversidad de rastrojo y pastizal
muestreo (Pa: Ĉn = 76.4%), 3) interpolación de bos- con respecto a la cobertura de muestreo máxima
que nativo y extrapolación del rastrojo con respec- observada para el bosque nativo.
to a la cobertura de muestreo máxima, asociada al
Cuadro 8.3. Cuatro escenarios de comparación (ES) de la diversidad (qD) de escarabajos coprófagos en tres
coberturas vegetales (Co): Bn = bosque nativo, Rs = rastrojo y Pa = Pastizal (ver Material Suplementario). Se usaron
tres tipos de métodos (Met): Int = interpolación, Ext = extrapolación, Obs = diversidad observada.

ES Co Met N Ĉn 0
D 1
D 2
D
1 Bn Obs 710 99.4 25±2.8 6.8±0.7 3.8±0.3
Rs Obs 12 76.4 5±2.4 3.4±2.1 2.6±1.8
Pa Obs 22 86.8 6±2.4 3.8±1.7 3±1.2
2 Bn Int 12 76 5.2±0.3 3.9±0.3 3.1±0.2
Rs Obs 12 76.4 5±2.4 3.4±2.1 2.6±1.8
Pa Int 6 75.4 3.2±0.8 2.7±0.8 2.4±0.7
3 Bn Int 48 88 11.4±0.8 5.5±0.5 3.6±0.3
Rs Ext 24 88 7.1±4.4 4.2±3 2.8±2.3
Pa Ext 23 87 6.1±2.5 3.9±1.7 3±1.3
4 Bn Obs 710 99.4 25±2.8 6.8±0.7 3.8±0.3
Rs Ext 72 99.3 9±7.5 4.9±4.3 2.9±2.8
Pa Ext 116 99.3 10.1±7.4 4.8±2.6 3.2±1.5

Bajo el primer escenario, el bosque nativo es sig- es el adecuado, debido a las diferencias en la com-
nificativamente más rico y diverso que las otras co- pletitud de muestreo entre comunidades, por lo tan-
berturas, excepto en el número efectivo de especies to, la comparación viola el principio de replicación.
abundantes (2D). Este escenario de comparación no

192
 Capítulo 8
Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)

Figura 8.3. Escenarios de comparación de la riqueza de especies (0D) de escarabajos coprófagos. Bn = bosque
nativo, Rs = rastrojo y Pa = pastizal (ver Material Suplementario). Arriba a la izquierda: escenario 1, arriba a la
derecha: escenario 2, abajo a la izquierda: escenario 3, y abajo a la derecha: escenario 4.

El segundo escenario corresponde a la alternati-
va sugerida por el protocolo básico de Chao y Jost
(2012), en este caso no hay evidencia para concluir
que las tres coberturas vegetales difieren en alguna
de sus expresiones de diversidad (Figuras 8.3, 8.4 y
8.5), no obstante, este escenario implica una drás-
tica interpolación de los datos del bosque nativo,
donde la abundancia de comparación se reduce de
710 individuos a 12 individuos. (Cuadro 8.3). Así,
una conclusión preliminar que puede derivar de este
escenario indica que bajo un déficit de muestreo del
10% no es posible detectar diferencias significati-
vas entre las tres coberturas, aunque el bosque nati-
vo tiende a tener valores estimadores mayores a las
otras coberturas (Figuras 8.3, 8.4 y 8.5).
En el tercer escenario, la diversidad del rastrojo
y el pastizal se han extrapolado hasta la cobertura
de muestreo asociada al doble de abundancia del
pastizal (Cuadro 8.3, Pa: n = 24 individuos, Ĉn =
88%), en este caso, la abundancia del rastrojo solo

193
 LA BIODIVERSIDAD EN UN MUNDO CAMBIANTE:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio

se extrapoló en un individuo y la interpolación del asocian respectivamente a abundancias 6 y 5 veces

bosque nativo no fue tan drástica a la que exige el
segundo escenario (Cuadro 8.3, Bn: 12 individuos
vs. 48 individuos). Sin embargo, en este caso tam-
poco se detectaron diferencias significativas entre
coberturas vegetales para ninguna expresión de di-
versidad. No obstante, la riqueza del bosque nativo
tendió a ser más alta que en el segundo escenario
(Figura 8.3). Finalmente, el cuarto escenario de com-
paración es inadecuado, debido a que los valores ex-
trapolados de diversidad para rastrojo y pastizal se
mayores (Cuadro 8.3). De acuerdo con Chao y Jost
(2012), no se recomienda hacer comparación entre
valores extrapolados de diversidad asociados a más
del doble de la abundancia menor observada. Esto se
debe a que después de este umbral, los intervalos de
confianza aumentan y se vuelven tan amplios que la
estimación será menos precisa, lo cual incrementa la
probabilidad de cometer error tipo II (concluir que
no hay diferencias, cuando sí las hay).

Figura 8.4. Escenarios de comparación de la diversidad 1D de escarabajos coprófagos. Bn = bosque nativo, Rs

= rastrojo y Pa = pastizal. (ver Material Suplementario). Arriba a la izquierda: escenario 1, arriba a la derecha:
escenario 2, abajo a la izquierda: escenario 3, y abajo a la derecha: escenario 4.

194
 Capítulo 8
Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)

Figura 8.5. Escenarios de comparación de la diversidad 2D de escarabajos coprófagos. Bn = bosque nativo, Rs

= rastrojo y Pa = pastizal. (ver Material Suplementario). Arriba a la izquierda: escenario 1, arriba a la derecha:
escenario 2, abajo a la izquierda: escenario 3, y abajo a la derecha: escenario 4.

¿Cuál es el escenario adecuado para

realizar la comparación de diversidad?

Lo adecuado es hacer la comparación bajo la misma
(o aproximada) cobertura de muestreo, sin embar-
go, el ejemplo con los datos de escarabajos coprófa-
gos ilustra que usar la misma cobertura de muestreo
puede implicar más de un escenario (escenarios 2 y
3). En detalle, los escenarios 2 y 3 respetan el prin-
cipio de replicación y muestran un resultado con-
sistente: no hay evidencia para concluir diferencias
significativas entre coberturas. Por lo tanto, am-
bos son válidos. No obstante, es posible que exis-
tan más de dos muestras o comunidades con bajas
coberturas de muestreo (entre 50 - 70%) y otras con
alta o máxima completitud. En estos casos, se re-
comienda realizar la comparación en valores inter-
medios de cobertura de muestreo, lo cual implica
la interpolación y extrapolación simultánea de las
muestras, cuidando de no realizar una drástica in-
terpolación de las muestras más completas y de no
usar valores extrapolados asociados a más del do-
ble de las abundancias observadas en las muestras
menos completas. Adicionalmente, se recomienda
que después de realizar el proceso de inspección de
los datos, la comparación se haga usando la menor
cantidad posible de valores extrapolados.

195
 LA BIODIVERSIDAD EN UN MUNDO CAMBIANTE:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio

Más allá de las diferencias
significativas: ¿qué significa la
magnitud de las diferencias?
Aunque siempre esperamos presentar resultados con
“diferencias significativas”, en nuestros estudios tal
vez sea también (o más) importante considerar la
magnitud de dichas diferencias. La magnitud de la
diferencia (MD) entre estimaciones de diversidad
(qD ± IC 95%) solo se puede calcular si la compa-
ración se hace bajo el mismo nivel de cobertura de
muestreo. Así, se respeta el principio de replicación
y es posible calcular de forma directa cuántas veces
una comunidad es más o menos diversa que otra
comunidad. Para efectos de análisis, se calcula la
MD en términos porcentuales (Ecuación 7; Cultid-
Medina y Escobar, 2016).
Ecuación 7:
%MD = 100 - [(qD muestra 2 * 100) / qD muestra 1]
Cuando la muestra 1 es más diversa que la mues-
tra 2, el %MD será positivo, en contraste, cuando la
muestra 2 es más diversa que la muestra 1 el %MD
será negativo. Por lo tanto, el %MD varía entre 0%
(sin cambios en la magnitud de la diversidad en-
tre muestras) hasta ± 100% (máxima magnitud de
diferencia). Para ejemplificar el cálculo de %MD
se usarán aquí las estimaciones del tercer escenario
de comparación de la diversidad de escarabajos co-
prófagos en tres tipos de vegetación (Cuadro 8.3).
Aunque no se detectaron diferencias significativas
entre las coberturas de vegetación, la mayor MD en
la riqueza de escarabajos se presentó entre bosque
nativo y las otras coberturas (Figura 8.6: Bn vs. Pa
= 46% y Bn vs. Ra = 37.6%). Para el resto de las ex-
presiones de la diversidad, la MD fue menor al 25%
y entre el rastrojo y el pastizal la MD fue inferior al
15% (Figura 8.6). En términos generales, el análisis
de la MD sugiere que el bosque nativo presentó en
promedio una riqueza 50% mayor a la registrada en
el pastizal y casi 40% superior a la detectada en el
rastrojo (Figura 8.6).

Figura 8.6. Magnitud de la diferencia de la diversidad (%MD) entre pares de coberturas vegetales para cada
expresión de la diversidad (qD). Bn = bosque nativo, Rs = rastrojo y Pa = pastizal (ver Material Suplementario).

196
 Capítulo 8
Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)

El uso simultáneo de la comparación de qD ± IC

95% y el %MD aún es poco frecuente en la literatu-
ra (ver un ejemplo en el trabajo de Cultid-Medina y
Escobar, 2016), sin embargo, puede ser útil para el
análisis de datos provenientes de estudio sobre los
efectos de las perturbaciones antrópicas.

La diversidad biológica y el proceso de

inferencia estadística

Esta última sección no tiene como objetivo hacer

una revisión exhaustiva de los métodos y aproxi-
maciones para el análisis estadístico de la diversi-
dad. Para esto existe una gran oferta de literatura
especializada que revisa las propiedades matemá-
ticas de los índices de entropía, hasta revisiones
sobre los aspectos estadísticos asociados a la esti-
mación de la diversidad (e.g., McCune et al., 2002;
Magurran, 2004; Gotelli y Colwell, 2011; Chao et
al., 2017). De igual forma, más allá de la diversi-
dad, actualmente el lector puede encontrar revisio-
nes de detalles sobre las aproximaciones y métodos
más adecuados para el análisis de datos a nivel de
comunidad y para la modelación estadística de da-
tos ecológicos (e.g., McCune et al., 2002; Legendre
y Legendre, 1998; Fox et al., 2015; Vellend, 2016).
Por lo tanto, esta sección se concentra en presentar
una reflexión sobre cómo transitar el camino para el
análisis adecuado y objetivo de la diversidad bioló-
gica medida y estimada como variable ecológica de
respuesta (Figura 8.7).

197
Figura 8.7. Esquema general que ilustra las posibles rutas para el análisis de la diversidad (qD).

Pautas para la estimación y comparación estadística de la diversidad biológica (qD)
Expresar a la diversidad biológica en unidades
con sentido biológico (qD: número efectivo de espe-
cies) permite conciliar la naturaleza de nuestra va-
riable de respuesta, lo cual es clave para cualquier
intento de análisis de inferencia, si no sabemos qué
estamos midiendo o qué significan sus unidades, no
será posible obtener una representación fiel del fe-
nómeno ecológico de interés. Gracias a la reciente
unificación matemática para estimar y expresar a
nuestra variable de respuesta (la diversidad), es po-
sible direccionar el análisis formal de la diversidad
biológica en el marco del método de indagación
científica (ajustado de Feinsinger, 2004). El primer
paso en este protocolo requiere, en función de lo re-
visado en la primera sección de este capítulo, tener
una (o varias) preguntas de investigación que sean
comparativas, claras e interesantes, soportadas por
un amplio marco conceptual o concepto de fondo
(Figura 8.7). El segundo paso es formular hipótesis
ecológicas, las predicciones (modelos empíricos)
y el respectivo diseño de muestreo, con base en el
cual se medirán las variables que permitirán estimar
y evaluar a la diversidad (i.e., abundancia, riqueza
y composición de especies) con respecto a determi-
nados factores o variables predictoras (Figura 8.7).
Una vez obtenidos los resultados, la diversidad
biológica puede ser evaluada de forma descriptiva
y comparativa, a lo primero lo llamaremos “aproxi-
mación de análisis ecológico” y a lo segundo lo de-
nominaremos como “aproximación de inferencia”;
ambas aproximaciones son complementarias y se
pueden desarrollar de forma simultánea. Bajo la
primera aproximación se reúnen métodos de esta-
dística descriptiva, la inspección de la cobertura de
muestreo (Ĉn) y herramientas gráficas para evaluar
a la diversidad (e.g., curvas de rango abundancia),
con lo cual es posible examinar los patrones per se
de los atributos de la comunidad según el diseño
de muestreo o supuestos de lo que esperamos que
suceda. A partir de esta primera aproximación, será
posible tener una primera visión sobre algún patrón
de respuesta e identificar problemas de derivados
del diseño de muestreo. Si no se observan patrones
199
Capítulo 8
claros, o se detecta un fuerte efecto de factores no
considerados en el diseño original, es necesario
reevaluar el diseño de muestreo en función de las
preguntas de investigación (Figura 8.7).
Una vez que se supera la exploración de los pa-
trones per se, se puede iniciar el análisis de inferen-
cia. Este análisis puede ser sencillo si se realizan
comparaciones de la diversidad en relación con
los intervalos de confianza (e.g., IC 95%), o pue-
de ser más complejo si se requiere aplicar métodos
de modelación estadística (e.g., ANOVA, GLMM,
PERMANOVA, estadística multivariada) (Figura
8.7). Para la comparación directa de la diversidad
con base en los IC 95%, ya se han revisado las
precauciones generales de análisis (ver sección an-
terior), para la implementación de métodos de mo-
delación estadística es preciso tener en cuenta las
siguientes precauciones:
1. Antes de aplicar cualquier método de modela-
ción estadística se debe revisar si el diseño de
muestreo y si los datos permiten aplicar deter-
minadas opciones de análisis. En muchos casos
y en respuesta a las modas o tendencias de uso,
se hace uso indiscriminado de técnicas de mode-
lación estadística que son exigentes en cantidad
y calidad de datos, como por ejemplo los Mo-
delos Lineales Generalizados Mixtos. No tener
en cuenta este punto puede generar conclusio-
nes espurias o alejadas de la realidad (Bolker et
al., 2009). Incluso, la aplicación de un ANOVA
requiere cumplir con algunos supuestos básicos
y lineamientos para el diagnóstico de la estima-
ción de los coeficientes asociados al factor y ni-
vel del factor. En este sentido, para aquellos que
desean (o se ven presionados) en usar métodos
como los GLMMs se recomienda revisar los
trabajos de Bolker y colaboradores (2009), Fox
y colaboradores (2015), así como su literatura
citada.
2. Una de las precauciones más importantes, y
mencionada anteriormente, para el uso de algún
método de modelación estadística es conocer la
 LA BIODIVERSIDAD EN UN MUNDO CAMBIANTE:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio
naturaleza de la variable de respuesta. Este pun-
to es particularmente importante para el análisis
estadístico en ecología, debido a que nuestras
variables de respuesta pueden ser continuas (e.g.
medidas morfológicas, biomasa) o discretas de-
rivar de conteos (e.g. número de individuos o de
especies). En este sentido, es importante resal-
tar que la estimación de qD genera dos tipos de
variables de respuesta, una discreta que corres-
ponde a 0D y expresiones en unidades continuas
como 1D y 2D. Aunque parece trivial, es posible
que para modelar a la riqueza de especies sea
necesario considerar una distribución de tipo
Poisson (Modelo Lineal Generalizado: GLM),
mientras que para 1D sea posible considerar una
distribución de tipo Normal (Modelo Lineal Ge-
neral: regresión lineal).
3. Es importante recordar que los métodos tradicio-
nales de estadística multivariada (e.g. PCA) son
en primera instancia análisis de ordenación para
visualizar y entender cómo se comporta la varia-
ción a través de combinaciones bi- o tri- dimen-
sionales de un universo multivariado. Al mismo
tiempo, análisis como el PCA nos permite iden-
tificar el grado de colinealidad entre variables.
En segunda instancia, los análisis multivariados
puede ser fuente de nuevas variables predicto-
ras integradas (e.g componentes principales)
que pueden ser consideradas en un análisis de
regresión. En sí mismos, los métodos de análisis
multivariado no son análisis de inferencia esta-
dística y exigen del investigador claridad sobre
la dirección de su pregunta de investigación y
conocimiento básico sobre el fenómeno ecoló-
gico en estudio. En la mayoría de los estudios
básicos de diversidad biológica (debido a la
cantidad de datos posibles y limitados esquemas
de muestreo), los análisis multivariados sólo se
pueden usar para visualizar posibles tendencias
de asociación entre variables bióticas (e.g. abun-
dancia, riqueza o diversidad) y abióticas (e.g.
temperatura, elevación), o para evaluar patrones
de similitud/disimilitud composicional. Si el
200
lector está interesado (o requiere) usar análisis
multivariados para el estudio de la diversidad,
se recomienda revisar los libros de McCune y
colaboradores (2002) y Quinn y Keough (2002).
4. Aunque la diversidad beta escapa al alcance de
este capítulo, más allá de los análisis de orde-
nación y de agrupamiento, la diversidad beta
también puede ser evaluada por medio de mé-
todos de inferencia estadística o de modelación
estadística. Es un campo de acción relativamen-
te reciente, pero se está desarrollando consi-
derablemente rápido. Para esto se recomienda
revisar la propuesta de Ferrier y colaboradores
(2007: Modelos Generalizados de Disimilitud,
GDM por sus siglas en inglés) y algunas de sus
aplicaciones (e.g. Leathwick et al. 2011).
Solo después de superar las recomendaciones
anteriores, es posible proceder con el análisis formal
de la diversidad para cerrar el ciclo de investiga-
ción con consideraciones y reflexión de las aproxi-
maciones de análisis implementadas, así como, en
un feliz caso, con la generación de conclusiones
y recomendaciones en función de las limitacio-
nes del estudio para evaluar de forma adecuada las
predicciones propuestas. Si este proceso se lleva a
cabo con cautela y respetando los supuestos de los
métodos de análisis elegidos, será posible otorgar
evidencia que apoye o no la(s) predicción(es), y ge-
nerará información para formular nuevas preguntas
de investigación.
Material Suplementario.
En el siguiente enlace se encuentran las tablas de da-
tos (.csv) y código en R que se usó para generar las
figuras 8.1 a 8.6: https://github.com/carloscultid84/
qDiversidad.