Ο Markkula παρουσιάστηκε από τον Regis McKenna και τον venture capitalist Don

Valentine[6] στον Steve Jobs και τον Steve Wozniak ενώ αναζητούσαν χρηματοδότηση για
την κατασκευή του προσωπικού υπολογιστή Apple II που είχαν αναπτύξει αφού πούλησαν
ορισμένες μονάδες του πρώτου τους υπολογιστή, του Apple I. Ο Jobs και ο Wozniak είχαν
πάει προηγουμένως στο McKenna και μετά στον Valentine, αλλά κανένας δεν
ενδιαφέρθηκε αρχικά για το ζευγάρι της Apple. αφού συνάντησε τον νεαρό και
απεριποίητο Τζομπς, ο Βαλεντίν ρώτησε τον ΜακΚένα: «Γιατί μου έστειλες αυτόν τον
αποστάτη από την ανθρώπινη φυλή;» Ωστόσο, ο Valentine διαβίβασε τις πληροφορίες τους
στον Markkula,[8] ο οποίος αποδείχθηκε ενδιαφέρον, και βγήκε από τη σύνταξη για να
εργαστεί προσωπικά για την ευκαιρία.

Με την καθοδήγηση και τη χρηματοδότησή του, η Apple έπαψε να είναι μια εταιρική σχέση
μεταξύ Jobs και Wozniak και ιδρύθηκε ως εταιρεία στις 3 Ιανουαρίου 1977. Ο Markkula
παρείχε στην Apple χρηματοδότηση 91.000 δολαρίων προσωπικά, εκτός από την
εξασφάλιση πιστωτικής γραμμής 250.000 δολαρίων από την Bank of America .[2][8][9]
Έφερε τον φίλο του και πρώην συνάδελφό του Μάικλ Σκοτ ως πρώτο πρόεδρο και
διευθύνοντα σύμβουλο, στη συνέχεια αντικατέστησε τον Σκοτ με τον εαυτό του από το
1981 έως το 1983, παρά το γεγονός ότι αρχικά είχε υποσχεθεί στη γυναίκα του ότι θα έμενε
στην Apple μόνο για τέσσερα χρόνια,[6] και στη συνέχεια σχεδίαζε αργότερα για να
αποσυρθεί ξανά μέχρι το 1984.

Ο Markkula υπηρέτησε ως πρόεδρος από το 1985 έως το 1997.[11][12] Ως πρόεδρος

ενέκρινε το σχέδιο του Jef Raskin το 1979 να αρχίσει να σχεδιάζει αυτό που θα γινόταν το
Macintosh και στη συνέχεια εμπόδισε τον Jobs να σκοτώσει το έργο υπέρ της δικής του
Lisa.[13] Το 1985, ο Markkula πήρε το μέρος του John Sculley σε μια διαμάχη με τον Jobs,
με αποτέλεσμα ο τελευταίος να εγκαταλείψει την εταιρεία. Αργότερα θα βοήθησε να
εξαναγκάσει τον Sculley έξω το 1993.[6]

Εκτός από την παροχή αυτού που οι New York Times αργότερα περιέγραψαν ως «εποπτεία
ενηλίκων» στους νεότερους Jobs και Wozniak, ως εκπαιδευμένος μηχανικός, ο Markkula
διέθετε επίσης τεχνικές δεξιότητες.[6] Ο Michael Tomczyk θυμήθηκε ότι ήταν έκπληκτος
από την τεχνική πολυπλοκότητα μιας ερώτησης λογισμικού που έκανε ο Markkula στον
Wozniak.[14] Έγραψε αρκετά πρώιμα προγράμματα Apple II, χρησίμευσε ως δοκιμαστής
beta για το υλικό και το λογισμικό της Apple και έγραψε ένα από τα τρία πρώτα διαθέσιμα
προγράμματα για το αποτυχημένο Apple III. Ο Wozniak είχε κίνητρο να σχεδιάσει το
σύστημα μονάδας δισκέτας Disk II αφού ο Markkula διαπίστωσε ότι ένα πρόγραμμα
εξισορρόπησης βιβλίου επιταγών που είχε γράψει φορτωνόταν πολύ αργά από μια κασέτα
δεδομένων.[6][15] Ο Markkula αποσύρθηκε από την Apple αφού ο Jobs επέστρεψε ως
προσωρινός Διευθύνων Σύμβουλος το 1996. Υποστήριξε την επιστροφή του Jobs το 1997
και συμφώνησε να παραιτηθεί από το διοικητικό συμβούλιο της Apple.[16]