Diterjemahkan dari bahasa Inggris ke bahasa Indonesia - www.onlinedoctranslator.

com

Jurnal Pengelolaan Lingkungan 318 (2022) 115511

Daftar isi tersedia diSains Langsung

Jurnal Pengelolaan Lingkungan

beranda jurnal:www.elsevier.com/locate/jenvman

Artikel Penelitian

Analisis isotop stabil dan asam lemak mengungkapkan kemampuan teripang dalam
memanfaatkan limbah peternakan ikan dalam budidaya multi-trofik terpadu

Karl CutajarA,*, Lynne FalconerA, Alexia Massa-GallucciB, Rachel E.CoxB, Lena SchenkeB,
Tamas BardoczB, Cristina AndolinaC,D, Geraldina SignaC,D, Salvatrice VizziniC,D, Matthew
SpragueA, Trevor C. TelferA
AInstitut Akuakultur, Universitas Stirling, Stirling, Skotlandia, Inggris
BGrupAquaBioTech, Mosta, Malta
CDepartemen Ilmu Bumi dan Kelautan, DiSTeM, Universitas Palermo, Italia

D Konsorsium Antar Universitas Nasional untuk Ilmu Kelautan, CoNISMa, Roma, Italia

INFO PASAL ABSTRAK

Kata kunci: Rasio isotop stabil, karbon (δ13C) dan nitrogen (δ15N), dan asam lemak memvalidasi hubungan trofik antara ikan budidaya di
Isotop yang stabil peternakan ikan komersial dekat pantai dan teripang di Laut Mediterania. Pendekatan pelacak ganda ini mengevaluasi
Asam lemak
transfer bahan organik dalam budidaya multi-trofik terpadu (IMTA) dan kemampuan teripang untuk memasukkan limbah
Teripang
budidaya ikan (kotoran ikan dan pakan ikan buatan yang tidak dimakan) ke dalam jaringannya. Antara Oktober 2018 dan
Akuakultur multi-trofik terpadu
September 2019,Holothuria (Roweothuria) poliDelle Chiaje, 1824, melakukan budidaya bersama di lokasi IMTA tepat di bawah
Transfer bahan organik
salah satu keramba ikan komersial, pada jarak 10 m dan 25 m dari keramba ikan yang dipilih, dan di dua lokasi referensi yang
berjarak lebih dari 800 m dari budidaya ikan. Teripang diambil sampelnya dari setiap lokasi pada bulan Februari, Mei dan
September, kecuali pada ketinggian 0 m karena kematian massal yang tercatat di sini pada bulan pertama penelitian. Model
pencampuran isotop menunjukkan bahwa limbah organik peternakan ikan merupakan sumber makanan yang dominanH.poli
di IMTA pada jarak 10 m dan 25 m dari kandang. Kontribusi bahan organik yang berasal dari tumbuhan laut,Posidonia
samuderadaun dan rimpang, adalah yang paling tidak penting. Ciri-ciri isotop jaringan teripang di lokasi referensi tidak
dijelaskan oleh sumber makanan sampel. Yang penting, profil asam lemak mengungkapkan tingginya kelimpahan asam
lemak tanaman terestrial, seperti oleat (18:1N-9), linoleat (18:2N-6) dan eikosenoik (20:1N-9) asam dalam jaringan teripang
pada jarak 10 m dan 25 m dari keramba, diduga terkait dengan kandungan minyak tumbuhan terestrial dalam pakan ikan. Di
lokasi referensi, jaringan teripang dicirikan oleh kelimpahan asam arakidonat yang relatif lebih tinggi (20:4N-6) asam, dan
eicosapentaenoic berbahan dasar laut alami (20:5N-3) dan docosahexaenoic (22:6N-3) asam. Analisis ini mengungkapkan
perbedaan penting dalam komposisiH.poliantara IMTA dan lokasi referensi, didorong oleh limbah budidaya perikanan di
dekat keramba ikan. Selain itu, penelitian ini mengungkapkan variasi temporal dalam ketersediaan dan kualitas pangan, serta
kemungkinan perbedaan respons fisiologis
H.poli. Analisis isotop stabil dan profil asam lemak memberikan bukti pelengkap mengenai pentingnya preferensi makanan
H.polidan memvalidasi potensi teripang dalam memanfaatkan limbah organik budidaya perikanan sebagai bagian dari IMTA
ikan-teripang perairan pantai. Hal ini mengungkapkan implikasi penting dari hubungan trofik yang terjalin terhadap
kelangsungan penggunaan teripang untuk pengembangan IMTA dan perluasan budidaya perikanan yang berkelanjutan.

1. Perkenalan nilai di pasar makanan laut (Toral-Granda dkk., 2008;Purcell, 2015), tetapi
juga karena kemampuannya memproses sedimen yang diperkaya (Cubillo
Teripang mendapat perhatian yang meningkat untuk digunakan dalam budidaya dkk., 2016;Zamora dkk., 2016;Chary dkk., 2020). Penelitian sebelumnya
multi-trofik terpadu (IMTA) tidak hanya karena nilai komersialnya yang tinggi. menunjukkan kemampuan teripang untuk memanfaatkan dan mengurangi

* Penulis yang sesuai. Institut Akuakultur, Universitas Stirling, Stirling, FK9 4LA, Skotlandia, Inggris.
Alamat email:kac4@stir.ac.uk (K.Cutajar),lynne.falconer1@stir.ac.uk (L.Falconer),alexia.massagallucci@gmail.com (A.Massa-Gallucci),rcrachelcox@gmail.com(RE Cox),
lena.schenke@gmx.net (L.Schenke),thb@aquabt.com (T.Bardocz),cri.andolina@gmail.com (C.Andolina),geraldina.signa@unipa.it (G.Tanda),salvatrice.vizzini@unipa.it
(S.Vizzini),matthew.sprague@stir.ac.uk (M. Sprague),tctelfer@stir.ac.uk (TC Telfer).

https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2022.115511
Diterima 29 Desember 2021; Diterima dalam bentuk revisi 2 Juni 2022; Diterima 8 Juni 2022
Tersedia online 24 Juni 2022
0301-4797/© 2022 Para Penulis. Diterbitkan oleh Elsevier Ltd. Ini adalah artikel akses terbuka di bawah lisensi CC BY (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).
K. Cutajar dkk.
limbah budidaya kaya organik di perairan terbuka eksperimental IMTA (Yu dkk., 2012;Yu
dkk., 2014;Tolon dkk., 2017;Neofitou dkk., 2019). Jika sistem IMTA ini ingin
dikembangkan, terdapat kebutuhan untuk membangun hubungan trofik antara spesies
yang diberi makan dan spesies ekstraktif dan untuk memverifikasi kemampuan teripang
dalam mengasimilasi bahan organik dari limbah yang berasal dari budidaya perikanan.
Holthurians aspidochirotid yang memakan deposit dapat mengolah sedimen
bentik untuk mencerna bahan anorganik, bahan organik detrital (alga, tumbuhan
dan hewan yang membusuk) dan mikroorganisme (diatom, protozoa dan bakteri) (
Belbachir dan Mezali, 2018,2020). Studi-studi ini menunjukkan bahwa sumber
makanan untuk holothurian bisa beragam dan penyerapannya bervariasi menurut
musim tergantung pada ketersediaan dan kualitas nutrisi makanan. Kemampuan
Holothuria (Roweothuria) poliDelle Chiaje, 1824 untuk secara selektif menelan dan
mengasimilasi partikel kaya organik (Mezali dan Soualili, 2013) mempromosikan
spesies ini sebagai kandidat potensial untuk menyerap nutrisi dari limbah organik
yang dihasilkan oleh budidaya perikanan komersial.
Negara-negara Mediterania (misalnya Yunani, Spanyol dan Perancis) semakin
mengeksploitasi teripang untuk ekspor guna memenuhi meningkatnya
permintaan pasar makanan laut di Asia (González-Wangüemert dkk., 2018).
Misalnya, tangkapan tahunan di Turki, negara produsen utama di kawasan
Mediterania, meningkat hingga mencapai puncaknya sebesar 550.000 kg (80%
tangkapan adalahH.poli) tahun 2012 (González-Wangüemert dkk., 2014) dan
kemudian 150.250 kg dalam enam bulan pertama tahun 2016 (Aydin, 2017).
Karena berbagai teripang Mediterania menjadi spesies target yang semakin
populer (González-Wangüemert dkk., 2018), penangkapan ikan yang berlebihan di
alam liar merupakan sebuah risiko, sehingga mereka merupakan kandidat yang
cocok untuk budidaya perairan (Rakaj dkk., 2019), dan ikan teripang IMTA
mungkin merupakan alat produksi baru di kawasan Mediterania.
Secara tradisional, penggunaan sumber makanan yang berbeda oleh teripang
telah dinilai melalui observasi lambung dan isi usus (Belbachir dan Mezali, 2018).
Namun, pendekatan konvensional ini gagal memperhitungkan partikel yang tidak
dapat dicerna (Dalsgaard dkk., 2003) dan tidak memberikan gambaran akurat dan
terintegrasi waktu mengenai kontribusi sumber makanan terhadap pola makan
konsumen. Selain itu, pendekatan ini mungkin tidak cocok untuk memproses isi
perut dan usus organisme laut berukuran kecil karena keterbatasan fisik dalam
mengambil sampel organisme yang lebih kecil (Gao dkk., 2011). Penggunaan
analisis isotop stabil dan asam lemak (FA) merupakan pendekatan alternatif
terhadap teknik konvensional ini untuk melacak jalur bahan organik dan jaring
makanan di sistem pesisir (Vizzini dkk., 2002;Goreng, 2006; Gao dkk., 2011;Wen
dkk., 2016;Signa dkk., 2017).
Isotop stabil banyak digunakan dalam studi jaring makanan karena rasio
isotop berubah dengan cara yang dapat diprediksi seiring dengan transfer
nutrisi melintasi tingkat trofik (Goreng dan Sherr, 1989). Isotop stabil dapat
memberikan informasi berharga mengenai perpindahan bahan organik dan
nutrisi dari limbah budidaya perairan ke lingkungan alam karena sumber
daya alam laut dan limbah peternakan ikan organik memiliki ciri isotop yang
berbeda (Vizzini dan Mazzola, 2004). Khususnya, studi isotop telah
mengungkapkan kemampuan teripang,Apostichopus japonicus, untuk
mengambil bahan organik dari limbah budidaya (Gao dkk., 2006;Yokoyama,
2013). Namun, evaluasi kuantitatif kontribusi sumber makanan secara teknis
sulit dilakukan hanya dengan analisis isotop stabil, khususnya untuk
membedakan sumber bentik yang memiliki ciri isotop serupa (Matahari dkk.,
2013;Wen dkk., 2016). Penggunaan kontekstual dari pelacak biokimia
lainnya, seperti asam lemak (FA), dapat membantu mengatasi kendala ini (
Kelly dan Scheibling, 2012;Signa dkk., 2017). Spesifisitas biologis dan
stabilitas trofik FA karena dimasukkan secara konservatif ke dalam jaringan
konsumen menjadikan FA sangat cocok untuk membedakan sumber bahan
organik (Kelly dan Scheibling, 2012; Signa dkk., 2017) dan untuk menilai
kontribusi makanan terhadap teripang di IMTA (Wen dkk., 2016).
Penggabungan sumber lipid terestrial dalam pakan akuakultur komersial
memberikan peluang untuk menggunakan FA tumbuhan terestrial tertentu
untuk melacak sumber yang berasal dari peternakan ikan di lingkungan laut
(Redmond dkk., 2010;Paroki, 2013;Putih dkk., 2019). Isotop stabil dan FA
telah banyak digunakan untuk memberikan informasi makanan pada
organisme laut (Gao dkk., 2006;Redmond dkk., 2010;
2
Jurnal Pengelolaan Lingkungan 318 (2022) 115511
Wen dkk., 2016). Pada dasarnya, penggunaan isotop stabil dan FA
secara bersamaan dapat memberikan bukti pelengkap untuk
membedakan sumber makanan dan mendukung preferensi makanan
organisme laut, yang jika tidak diperoleh hanya dengan satu teknik saja
(Gao dkk., 2006;Wen dkk., 2016).
Penelitian ini menggabungkan karbon (δ13C) dan nitrogen (δ15N) isotop
stabil dan profil FA untuk mengatasi keterbatasan teknik individu dan saling
mengkonfirmasi informasi makanan teripang di IMTA. Tujuan dari penelitian
ini adalah untuk memvalidasi kemampuanH.poli untuk memasukkan bahan
organik makanan dari limbah budidaya ke dalam dinding tubuh teripang.
Kedua, penelitian ini menjelaskan implikasi penting dari hubungan trofik
yang tervalidasi pada IMTA ikan-teripang, khususnya di lingkungan pesisir,
terhadap kelayakan penggunaan teripang untuk mendaur ulang limbah
organik yang berasal dari budidaya perikanan dan relevansinya dengan
pengembangan IMTA di perairan pantai. .
2. Bahan-bahan dan metode-metode
2.1. Situs studi
Penelitian ini dilakukan di peternakan ikan komersial perairan pantai (Malta
Fish Farming Ltd.), yang terletak di Teluk Marsaxlokk (35◦49'39.90“N, 14◦32'30.73“E),
di tenggara Malta, tengah Laut Mediterania (Gambar 1A) dan telah beroperasi
sejak tahun 1993. Peternakan ikan keramba merupakan fasilitas pembibitan dan
pembibitan terutama untuk ikan gilthead (Sparus aurata) dan ikan bass Eropa (
Dicentrarchus labrax) dimana total produksi tahunan sebesar 719 ton dan rasio
konversi pakan sebesar 1,7 tercatat selama periode penelitian dengan
menggunakan pakan formulasi yang tersedia secara komersial. Peternakan ikan
ini memiliki 20 keramba berbentuk bulat dengan diameter 12 m atau 25 m.
Keramba jaring ikan terletak di perairan dangkal dengan kedalaman antara 8 m
hingga 12 m dan memiliki tinggi jaring antara 7 m hingga 10 m. Bibit dipindahkan
dari tempat pembenihan komersial ke peternakan ikan di mana mereka dipelihara
selama beberapa bulan sebelum dipindahkan ke lokasi budidaya perairan lepas
pantai milik perusahaan, di perairan yang lebih dalam dan tidak terlindung.
Selama periode singkat ini, keramba ikan di fasilitas budidaya perairan pantai ini
direlokasi secara berkala di dalam tata letak budidaya ikan untuk mengakomodasi
berbagai transaksi (misalnya input batch, transfer batch). Selain itu, sejumlah kecil
amberjack yang lebih besar (Seriola dumerili) remaja diproduksi di lokasi ini
dengan menggunakan ikan umpan, pada saat penelitian ini dilakukan.
Peternakan ikan dikelilingi oleh tambal sulam dan retikulatPosidonia
samuderatempat tidur di pinggiran lokasi budidaya (Adi Associates
Konsultan Lingkungan Ltd, 2007;MEPA, 2014). Dasar laut dicirikan oleh
sedimen lunak heterogen yang berkisar dari ukuran butir sangat halus
hingga sedang. Situs referensi, R1 (35◦49'55.1“N, 14◦32'59.3“E) dan R2 (35◦49'
53.5“N, 14◦32'54.5“E), terletak lebih dari 800 m timur laut dari peternakan
ikan di mana tidak terdapat aktivitas budidaya perairan namun memiliki
kedalaman dan tipe sedimen dasar laut yang sama (Gambar 1B).
2.2. Teripang dan masa aklimasinya
Spesimen remaja dariH.poli, spesies teripang asli di Laut
Mediterania (González-Wangüemert dkk., 2018), dikumpulkan oleh
penyelam SCUBA di sepanjang pantai Palermo, Sisilia (Italia), dan
dikirim ke Malta. Setibanya di sana, teripang ditempatkan di tangki
aliran berbasis darat yang menggunakan air laut dari teluk. Teripang
diberi pakan mikroalga buatan yang tersedia secara komersial
(Algamac Protein Plus, Pacific Trading, Irlandia) dan diaklimatisasi
selama dua minggu. Kualitas air diukur setiap hari, sedangkan feses
dan pakan yang tidak terpakai dibuang setiap dua hari untuk
memastikan kondisi optimal bagi teripang. Semua teripang bebas dari
penyakit selama masa aklimatisasi.H.poliremaja dicatat dalam kertas
dan ditimbang hingga ketelitian terdekat±0,1 g setelah 30 detik
dikeluarkan dari air laut agar air tubuh dapat mengalir. Dua ratus
teripang berat basah awal (±simpangan baku, SD) 24.6±2,1 gram
individu-1dipilih untuk percobaan lapangan.
K. Cutajar dkk.
Gambar 1.A. Lokasi lokasi percobaan di Pelabuhan Marsaxlokk, Malta tenggara. B. Gambar lokasi Google Earth yang diperbesar menunjukkan IMTA dan situs referensi, R1
dan R2. C. Posisi keramba teripang di lokasi percobaan (E0, E10 dan E25) di IMTA.
2.3. Pengaturan eksperimental dan pengambilan sampel
Pada bulan Oktober 2018, total 20 keramba teripang berbentuk silinder (1 m× 0,2 m (
DXH)) terbuat dari kabel jaring galvanis 0,8 cm dan dasar jaring tali sintetis ditempatkan
langsung pada sedimen dasar laut, ditambatkan ke dasar pada kedalaman 8 m; empat
keramba di antaranya ditempatkan tepat di bawah keramba ikan (E0), kemudian empat
keramba pada jarak 10 m (E10) dan empat keramba lainnya pada jarak 25 m (E25) dari
pusat keramba ikan yang dipilih (Gambar 1C). Jumlah keramba teripang yang sama
digunakan di lokasi referensi R1 dan R2 (Gambar 1B), dengan empat kandang dipasang
di masing-masing lokasi. Di setiap lokasi, tiga dari empat kandang digunakan untuk
mengumpulkan spesimen untuk analisis laboratorium mengenai isotop stabil dan FA,
sedangkan kandang tambahan keempat digunakan untuk menggantikan individu yang
dikorbankan dari tiga kandang percobaan lainnya untuk menghindari efek yang
bergantung pada kepadatan terhadap pertumbuhan. Semua keramba secara acak diisi
dengan masing-masing 10 teripang remaja, untuk biomassa keramba awal sebesar 310
gram.-2. Informasi lebih lanjut tentang produksiH.polidalam percobaan lapangan ini
disediakan dalam Cutajar dkk. (2022).
Sepanjang tahun 2019, pengambilan sampel teripang dan sumber pangan potensial isotop
stabil (δ13C dan δ15Analisis N) dan asam lemak (FA) dilakukan secara bersamaan pada bulan
Februari, Mei, dan kemudian pada akhir percobaan pada bulan September. Dua teripang
dikumpulkan dari masing-masing tiga keramba percobaan di setiap lokasi dan waktu
pengambilan sampel. Tiga ikan kakap putih yang dibudidayakan dikumpulkan dari keramba
untuk diambil sampel kotoran ikannya setelah dievakuasi. Pakan ikan komersial yang diberikan
pada ikan budidaya juga diambil sampelnya. Umpan 2 mm, 'A' (Pra-Grower 16; Alltech Coppens,
Jerman) dan 'B' (Proaktif 2; Veronesi, Italia), dan umpan 3 mm 'C' (Supreme; Alltech Coppens,
Jerman) ditambahkan secara berturut-turut atau dalam kombinasi sebagai campuran antara
waktu pengambilan sampel selama penelitian. Pakan 'A' dan 'C' diberikan sebelum waktu
pengambilan sampel pertama (yaitu bulan Februari), pakan 'A' dan 'B' antara waktu pengambilan
sampel pertama dan kedua (yaitu bulan Februari–Mei), sedangkan kombinasi semua pakan
kemudian digunakan hingga akhir percobaan (yaitu bulan September). Pakan ini mencakup
campuran minyak ikan yang kaya nitrogen dan turunan tumbuhan darat. Komposisi pakan 'A'
dan 'C' meliputi sumber laut (tepung ikan dan minyak ikan); sumber nabati terestrial (tepung
bunga matahari, minyak lobak, gandum, gluten jagung, dan protein kedelai); dan turunan dari
hewan darat (tepung unggas dan tepung darah, bubuk hemoglobin, dan tepung bulu
terhidrolisis, tidak termasuk gluten jagung dan protein kedelai); dan turunan dari hewan darat
(tepung unggas dan tepung darah, bubuk hemoglobin, dan tepung bulu terhidrolisis, tidak
termasuk gluten jagung dan protein kedelai); dan turunan dari hewan darat (tepung unggas dan
tepung darah, bubuk hemoglobin, dan tepung bulu terhidrolisis, tidak termasuk
3
Jurnal Pengelolaan Lingkungan 318 (2022) 115511
urutan tertentu. Pakan 'B' mengandung tepung ikan, minyak ikan, gandum, tepung
gluten gandum), dan diproduksi menggunakan kedelai dan jagung. Lamun
P.oceanicadikumpulkan, jika ada, di dekat peternakan ikan dan di lokasi
referensi.H.polimenunjukkan preferensi terhadap bahan organik yang
berasal dari tumbuhan laut, termasuk yang mati dan hidupP.oceanicadaun-
daun (Belbachir dan Mezali, 2018,2020) dan diketahui memakan detritus
lamun di lingkungan alaminya (Boncagni dkk., 2019). Sedimen tersuspensi
dan dasar laut dikumpulkan dalam rangkap tiga dari masing-masing IMTA
dan situs referensi menggunakan perangkap sedimen dan corer sedimen
berdiameter 5 cm, pada waktu pengambilan sampel yang sama. Perangkap
sedimen memiliki empat tabung pengumpul PVC dengan perbandingan
tinggi dan diameter 7,4:1 (77,3 : 10,5 cm). Tabung pengumpul ditempelkan
secara vertikal pada rangka baja tahan karat dan bukaan perangkap
sedimen terletak hampir 3 m dari dasar laut. Perangkap sedimen diambil 6
hari setelah dipasang, atau jika diperlukan, tergantung pada kondisi cuaca.
Lamun, sedimen tersuspensi dan dasar laut diambil sampelnya bersamaan
dengan teripang. Seluruh sampel dipindahkan dalam cool box ke
laboratorium untuk diproses.
2.4. Pemrosesan sampel, analisis isotop dan asam lemak
Di laboratorium, sampel teripang diolah untuk diambil bagian dinding
tubuhnya, yang secara khusus terdiri dari jaringan ikat dan jaringan otot.
Sampel ikan dibedah untuk diambil fesesnya setelah diseksi usus secara
hati-hati. Lapisan sedimen setinggi 3 cm teratas dari inti diekstraksi segera
sedangkan seluruh sampel partikulat dari perangkap sedimen
dipertahankan. Sampel tersuspensi dan sampel sedimen dari perangkap
sedimen dan inti masing-masing dihomogenisasi secara terpisah. Sampel
lamun dicuci dengan air sulingan dan dipisahkan lebih lanjut menjadi daun
dan rimpang, menghilangkan epifit dengan cara dikikis.
P.oceanicadaun dan rimpang mempunyai tanda tangan yang berbeda (Vizzini dkk., 2003)
sehingga kontribusi mereka terhadap pola makan teripang dinilai secara terpisah. Semua
sampel disimpan pada suhu -20◦C sampai diproses lebih lanjut.
Untuk analisis isotop stabil, bahan partikulat pengendapan dan sub-sampel sedimen
pertama-tama diasamkan tetes demi tetes menggunakan HCl 2N untuk menghilangkan
karbonat dan kemudian dicuci untuk hanya mempertahankan sebagian kecil bahan
organik partikulat pengendapan (SPOM) dan bahan organik sedimen (SOM). Sub sampel
dari masing-masing jenis sampel kemudian dikeringkan pada suhu 60◦C hingga berat
konstan dan digiling hingga menjadi bubuk halus menggunakan gilingan mikro (Retsch
K. Cutajar dkk.
MM200). Aliquot dari setiap sampel tanah dikemas dalam kapsul timah dan
dianalisis untuk δ13C dan δ15N menggunakan spektrometer massa rasio
isotop (Thermo Delta Plus XP) ditambah dengan penganalisis unsur (Thermo
Flash EA 1112). Rasio isotop didefinisikan dalam persamaan(1)sebagai:
δX (‰) = [(RSampel/ Rstandar) − 1] x 103
[Persamaan 1]
di mana X berada13C atau15N dan R adalah13C/12C atau15N/14rasio N.
Nilai dinyatakan dalam notasi satuan δ standar (sebagai bagian per mil)
pada skala standar referensi internasional (Wina-Pee Dee Belemnite
untuk δ13C; atmosfer N2untuk δ15N). Ketepatan analitis didasarkan
pada standar deviasi standar internal (Energi Atom Internasional
Badan IAEA-CH-6) mereplikasi dan di dalamnya±0,2‰untuk keduanya δ13C dan δ
15N.
Untuk analisis lipid dan FA, sub-sampel beku dinding tubuh teripang,
kotoran ikan, pakan ikan, partikel pengendapan, sedimen, dan
P.oceanicadaun dan rimpang, dikeringkan beku (ALPHA 1–4 LD plus,
Martin Christ) dan digiling menjadi bubuk halus. Sebuah dimodifikasi
Bligh dan Dyer (1959)metode ini digunakan untuk mengekstrak lipid
dari sampel menggunakan campuran air suling MilliQ, metanol dan
kloroform (1:2:1ay:ay:ay) dengan 0,01% BHT (butylated hydroxyl
toluene) untuk menghindari oksidasi lipid. Sampel disonikasi dan
disentrifugasi untuk memisahkan fase lipid dan air selama ekstraksi.
Metil ester asam lemak (FAMEs) kemudian diisolasi dari ekstrak lipid
melalui transesterifikasi yang dikatalisis asam dengan hidrogen klorida
metanol seperti dijelaskan dalam Christie (1993). FAME kemudian
dianalisis dengan kromatografi gas (GC-2010, Shimadzu) yang
dilengkapi dengan kolom kapiler BPX-70 (panjang 30 m×ID 0,25mm×
ketebalan film 0,25 μm, SGE Analytical Science), dan dideteksi oleh
detektor ionisasi nyala. Puncak diidentifikasi dengan menggunakan
waktu retensi dari standar komersial campuran (37FAME dan BAME
dari Supelco; BR1 dan QUALFISH dari Larodan). Asam trikosanoat
(C23:0) digunakan sebagai standar internal untuk kuantifikasi FAME.
Konsentrasi lipid dan kelimpahan relatif masing-masing FA dinyatakan
sebagai persentase dari total FA. Ini disajikan dalam materi tambahan
sebagai mg 100 g-1sampel kering.
2.5. Analisis data
δ13C dan δ15N data digunakan untuk menjalankan model pencampuran
Bayesian untuk memperkirakan median (±Interval kredibel 95%) kontribusi
makanan dari sumber makanan terhadapH.poli, menggunakan R (ay. 4.0.2) (Tim
Inti Pengembangan R, 2015) paket MixSIAR (Analisis Isotop Stabil di R) (Saham dan
Semmens, 2016;Saham dkk., 2018) di RStudio (ay. 1 Maret 1073).
Nilai isotop untuk pakan ikan dan kotoran ikan dikumpulkansecara
apriori ketika mereka tidak dapat dibedakan secara statistik dan dianggap
secara kumulatif sebagai sumber limbah yang berasal dari pertanian untuk
memungkinkan model pencampuran menyatu pada solusi yang unik.
Pengumpulan ini meningkatkan variabilitas isotop dan dapat
mempengaruhi kepastian perkiraan kontribusi sumber dari model (Phillips
dan Gregg, 2003).P.oceanica(daun dan rimpang) dan sedimen (SPOM dan
SOM), juga digunakan sebagai sumber pangan potensial dalam model untuk
menilai kontribusi pangan terhadapH.poli. Sebelum menjalankan model
pencampuran, perbedaan signifikan pada δ13C dan δ15N sumber dinilai
secara terpisah per situs untuk setiap waktu pengambilan sampel di SPSS (
ay.1.0.0.1327) menggunakan model linier umum (GLM) bila residu mengikuti
distribusi normal, dan model linier umum bila data melanggar asumsi
normalitas. Data dinilai normalitasnya dengan uji Kolmogorov-Smirnov dan
homogenitas varian menggunakan uji Levene.
Model pencampuran dipasang secara terpisah untuk setiap tingkat
'situs' faktor (E0, E10, E25, R1 dan R2), dan untuk setiap 'titik
waktu' (Februari, Mei, dan September). TEF 4.2±0,5‰untuk δ13C dari
dinding tubuh teripang digunakan untuk menghitung spikula berkapur
(Watanabe dkk., 2013), dan TEF sebesar 3,4±1.0‰untuk δ15N per
tingkat trofik diterapkan (Peterson dan Fry, 1987;Pos, 2002).
Analisis varians multivariat permutasional (PERMANOVA;
4
Jurnal Pengelolaan Lingkungan 318 (2022) 115511
PRIMER-e Ltd., UK) digunakan untuk menguji perbedaan profil FA
antara sumber makanan (pakan ikan, kotoran ikan,P.oceanicadaun dan
rimpang, serta sedimen SPOM dan SOM) dan konsumen teripang,
H.poli, antar situs. Desain dua faktor, dengan faktor 'sumber' dan 'lokasi' yang
tetap, digunakan untuk setiap waktu pengambilan sampel. PERMANOVA dilakukan
dengan koreksi Monte CarloP-nilai pada data FA yang sebelumnya
ditransformasikan dengan fungsi arcsine kemudian disamakan untuk
menghasilkan matriks jarak Euclidean. Analisis persentase kesamaan (SIMPER)
digunakan pada data serupa yang belum ditransformasikan untuk
mengidentifikasi FA yang memberikan kontribusi paling besar terhadap kesamaan
di dalam dan antar lokasi. Analisis komponen utama (PCA) dilakukan untuk
membandingkanH.poliData FA antar situs (MVSP 3.22, Kovach Computing
Services, Wales). Data dibandingkan dengan analisis varians satu arah (ANOVA)
diikuti dengan uji Tukeypasca hocperbandingan.
Nilai signifikansi darihal <0,05 diterapkan untuk semua uji statistik.
3. Hasil
3.1. Isotop yang stabil
Perbedaan signifikan antara rasio isotop limbah budidaya perikanan (pakan
ikan dan feses), danP.oceanicadan sedimen (SPOM dan SOM) (hal <0,001),
memungkinkan penerapan model pencampuran isotop stabil untuk menilai
kontribusi sumber makanan terhadap pola makan teripang dalam budidaya multi-
trofik terpadu (IMTA) dan di lokasi referensi. Pakan ikan dan feses yang ditimbun
di dekat keramba ikan merupakan δ yang paling banyak13Sumber C-depleted,
diikuti secara keseluruhan oleh SPOM dan SOM, danP.oceanicadaun dan rimpang
(Gambar 2). Perbedaan pakan yang diberikan sepanjang penelitian bervariasi
dalam ukuran pelet dan komposisi isotop (hal <0,001). Kotoran ikan umumnya
memiliki komposisi isotop yang serupa dengan pakan ikan (hal>0,05). Kotoran
ikan yang diambil sampelnya memiliki beragam ciri isotop dari waktu ke waktu
dan komposisi yang heterogen pada bulan September (Gambar 2).P.oceanicadaun
dan rimpang merupakan yang paling banyak δ13Sumber yang diperkaya C dengan
perbedaan signifikan antara lokasi dan waktu pengambilan sampel (hal <0,001),
kecuali δ15N dalam daun sepanjang waktu (P=0,117). SPOM yang disimpan di
dekat kandang dan di lokasi referensi menunjukkan rentang δ yang lebih luas13C
dan δ15N nilai dari SOM (Gambar 2). Komposisi isotop SPOM dan SOM berbeda
secara signifikan antar lokasi (hal <0,05) selama penelitian. SOM lebih besar dari δ
13C habis dan δ15Diperkaya N dekat dengan keramba ikan dengan lokasi referensi
lebih banyak δ15N-habis dibandingkan situs IMTA, E0 dan E10 (hal <0,001) (
Gambar 2). Tanda isotop SPOM bervariasi antar lokasi, dengan lokasi di dekat
keramba ikan lebih besar δ13C-habis (hal <0,001) terutama pada E0. SPOM
bervariasi dalam δ15N antar lokasi, di mana E0 paling banyak15Situs yang
diperkaya (hal <0,001) pada bulan Februari dan Mei.
Kematian massal dicatat tepat di bawah keramba (E0) dalam bulan
pertama penelitian (untuk informasi lebih lanjut lihatCutajar dkk., 2022
); oleh karena itu, kontribusi sumber organik terhadapH.polidiet tidak
dinilai dengan analisis isotop stabil dan FA untuk situs ini. Ciri isotop
teripang sangat bervariasi antara lokasi lain di dekat keramba ikan (E10
dan 25) dan lokasi referensi (hal <0,05) pada semua waktu pengambilan
sampel. Sebaliknya, tanda isotop dariH.poliserupa antara masing-
masing situs, E10 dan E25 (hal>0,05), dan antara situs referensi, R1 dan
R2 (hal>0,05), kecuali pada bulan Mei. Model pencampuran
dikonvergensi untuk memberikan kontribusi sumber organik yang
berbeda terhadap pakan teripang pada E10 dan E25 (Gambar 3). Ciri-
ciri isotopik konsumen teripang di lokasi referensi tidak termasuk
dalam poligon pencampuran sumber sampel. Karena keseimbangan
massa isotop belum terbentuk, tanda tangan dariH.polipada R1 dan R2
tidak dapat dijelaskan oleh model yang diusulkan dan akibatnya ditolak
dari analisis selanjutnya.
Limbah yang berasal dari peternakan (pakan ikan dan feses) merupakan
sumber makanan yang dominanH.polimeskipun dengan perkiraan kontribusi
yang bervariasi terhadap pola makan teripang pada E10 (26,2%–63,9%) dan E25
(31,7%–62,2%) (Gambar 3). Kontribusi limbah pertanian terhadap makananH.poli
menurun dari 54,6% menjadi 25,7% di E10, dan 47,0%–27,0% di E25 antara
K. Cutajar dkk.
Gambar 2.Biplot isotop stabil menunjukkan mean δ13C dan δ15N komposisi
sumber yang berbeda dan teripang,Holothuria poli, yang terdapat di situs IMTA
(E0, E10, dan E25) dan situs referensi (R1 dan R2) pada A. Februari, B. Mei, dan C.
September 2019. Simpangan baku ditunjukkan dengan bilah kesalahan. Contoh
tipologi diwakili oleh warna simbol yang berbeda dan situs diwakili oleh bentuk
simbol yang berbeda. SOM: bahan organik sedimen, SPOM: bahan organik
partikulat tersuspensi, SC: teripang, PO LV:Posidonia samuderadaun-daun; PO RZ:
Posidonia samuderarimpang; FF: kotoran ikan. (Untuk interpretasi referensi warna
dalam legenda gambar ini, pembaca dirujuk ke versi Web artikel ini.)
5
Jurnal Pengelolaan Lingkungan 318 (2022) 115511
Gambar 3.Sumbangan sumber bahan organik (median±95 interval kredibel)
hingga Holothuria polidiet pada E10 dan E25 pada A. Februari, B. Mei, dan C.
September. FW: limbah pertanian,POLV:Posidonia samuderadaun-daun;PORZ:
Posidonia samudera rimpang; SOM: bahan organik sedimen; SPOM: pengendapan
partikulat bahan organik.
Februari dan Mei. Kontribusi tersebut kemudian mencapai perkiraan
puncak sebesar 68,5% dan 52,5% di masing-masing lokasi pada bulan
September (Gambar 4). Kontribusi dariP.oceanicauntuk dietH.polipaling
tidak penting setiap saat (3,0%–9,0%) dan tidak ada perbedaan nyata
antara kontribusinyaP.oceanicadaun dan rimpang. Kontribusi dari
P.oceanicasedikit meningkat ketika berpindah dari E10 ke E25, menjauhi
keramba. Kontribusi makanan dariP.oceanicadaun sebanding dalam kisaran
sempit 0,9% dan 4,7%, sedangkan rimpang bervariasi antara 2,8% dan
21,2%, pada waktu pengambilan sampel yang berbeda. Kontribusi makanan
dari sedimen, SOM dan SPOM, terhadap makananH.poliberkisar antara 9,0%
dan 33,3%, dengan perkiraan kontribusi yang berbeda antara E10 dan E25.
Nilai puncak kontribusi SOM dan SPOM tercatat pada bulan Mei di kedua
lokasi tersebut kemudian mengalami penurunan
K. Cutajar dkk. Jurnal Pengelolaan Lingkungan 318 (2022) 115511

Gambar 4.Sumbangan sumber bahan organik (median±95 interval kredibel) hinggaHolothuria polidiet selama waktu pengambilan sampel, Februari (berwarna biru), Mei (berwarna
merah), dan September (berwarna hijau) di A. E10, dan B. E25. FW: limbah pertanian,POLV:Posidonia samuderadaun-daun;PORZ:Posidonia samuderarimpang; SOM: bahan organik
sedimen; SPOM: pengendapan partikulat bahan organik. (Untuk interpretasi referensi warna dalam legenda gambar ini, pembaca dirujuk ke versi Web artikel ini.)

dalam kontribusi makanan pada bulan September. semua waktu pengambilan sampel. Di sisi lain, lokasi referensi
menunjukkan lebih sedikit homogenitas pada R1 (85,51% –86,71%) dan
R2 (81,12% –91,13%), dan variasi yang lebih besar dalam kontribusi
3.2. Asam lemak (FA)
relatif FA antara waktu pengambilan sampel. Situs-situs ini dicirikan
olehN-3 PUFA, terutama ALA (18:3N-3) (7,8%–17,5%) dan EPA (2,8%–
Profil asam lemak (FA) sumber bahan organik di setiap lokasi bervariasi
9,4%), theN-6 PUFA ARA (20:4N-6) (7,6% - 14,3%) dan LA (18:2N-6) (7,1%
secara signifikan (hal <0,05), meskipun terdapat kesamaan antara SPOM dan
- 22,3%), dan SFA 16:0 (10,9%–21,6%).
SOM (hal>0,05).
Ketidaksamaan antar lokasi meningkat seiring bertambahnya jarak
Pakan ikan mengandung banyak FA, oleat (OA, 18:1N-9) (369,6–2190,6
dari E0, dengan kisaran ketidaksamaan sebesar 25% antara E0 dan E25.
mg 100 gram-1), linoleat (LA, 18:2N-6) (714,0–1382,6 mg 100 gram-1), dan α-
Kisaran ketidaksamaan adalah antara 42,45% dan 55,16% ketika
linolenat (ALA, 18:3N-3) (132,5–414,9 mg 100 gram-1) asam pada tingkat
membandingkan E0 dan situs referensi, R1 dan R2, sepanjang
yang lebih rendah (Tambahan 1). Komposisi pakan juga mencakup asam
penelitian (Tambahan 2), memberikan kesempatan untuk
lemak jenuh (SFA) (621,3–1004,2 mg 100 g-1), palmitat (16:0) (405,1–642,1 mg
membedakan antara situs-situs ini. Tingkat ketidaksamaan antara
100 g-1) dan stearat (18:0) (98,5–197,0 mg 100 g-1) asam, dan kelimpahan
lokasi IMTA lainnya (E10 dan E25) dan lokasi referensi menurun seiring
laut yang lebih rendahN-3 asam lemak tak jenuh ganda (PUFA), khususnya
dengan bertambahnya jarak dari keramba ikan. Hal ini umumnya
asam eicosapentaenoic (EPA, 20:5N-3) (109,2–296,6 mg 100 gram-1) dan
didorong oleh FAs OA monoenoik (18:1N-9) (8,2% - 24,2%) dan asam
asam docosahexaenoic (DHA, 22:6N-3) (147,5–298,0 mg 100 gram-1). Pakan
palmitoleat (16:1N-7) (3,4%–11,0%), ituN-6 PUFA LA (18:2N-6) (4,7%–
ikan memiliki kandungan lipid yang lebih tinggi (207,3±
13,7%) dan ARA (20:4N-6) (4,6%– 11,2%), dan SFA 16:0 (3,7%–10,1%) dan
54,9 mg 100 gram-1) dibandingkan kotoran ikan (89.4±29,1 mg 100 gram-1), yang
18:0 (3,4%–15,8%). Kontribusi OA (18:1N-9) dan LA (18:2N-6), pendorong
pada gilirannya lebih heterogen dalam FA dan ditandai dengan beragamnya
utama ketidaksamaan spasial ini, terendah pada bulan Mei dengan
kelimpahan OA (18:1N-9) (26,4–978,1 mg 100 gram-1), asam palmitat
peningkatan kontribusi dari SFA, 16:0 dan 18:0, dan asam lemak tak
(16:0) (15,7–541,1 mg 100 gram-1) dan LA (18:2N-6) (18,8–538,8 mg 100 gram
-1). jenuh tunggal (MUFA), 16:1N-7 dan 18:1N-7.
Teripang dari lokasi dekat keramba jaring apung (E10 dan E25) dan yang
Kadar lipid di SPOM yang dekat dengan keramba, khususnya di E0,
berada di lokasi referensi memiliki kadar lipid yang serupa (P=0,201)
secara signifikan lebih tinggi dibandingkan lokasi lainnya (hal <0,001)
(Tambahan 3), tetapi menunjukkan perbedaan yang signifikan antara waktu
(Tambahan 1). Konsentrasi lipid dalam SPOM di situs IMTA dan situs
pengambilan sampel (hal < 0,05). Profil FA teripang serupa antara E10 dan
referensi bervariasi sepanjang tahun (hal <0,001). SPOM dan SOM
E25, dan antara R1 dan R2, dengan perbedaan yang signifikan antara IMTA
memiliki kelimpahan SFA yang tinggi khususnya di situs referensi
dan situs referensi (hal <0,05). Penahbisan PCA menunjukkan
sedangkan OA (18:1N-9) dan LA (18:2N-6), yang berasosiasi dengan
pengelompokan yang jelas terhadap sampel teripang di lokasi dekat
minyak nabati dalam pakan ikan, dominan berada di dekat keramba. Di
keramba ikan (E10 dan E25) di IMTA dan lokasi referensi berdasarkan
samping itu,P.oceanicadaun dan rimpang terdiri dari ALA (18:3N-3), LA
perbedaan profil FA (Gambar 5). Sepanjang komponen utama pertama (PC1,
(18:2N-6) dan SFA, di dekat keramba ikan serta di lokasi referensi. Profil
70,5% dari total varians) E10 dan E25 dikelompokkan didorong oleh OA (18:1
FA yang sangat berbeda mengenai pakan ikan dan sumber daya alam
N-9), LA (18:2N-6) dan asam eicosenoic (20:1N-9), dan situs referensi
laut ini merupakan hal mendasar untuk menilai hubungan pola makan
didorong oleh ARA (20:4n-6).Post hocanalisis (hal <0,05) menegaskan
antara teripang dan sumber makanan.
kelimpahan relatif lebih tinggi dari OA (18:1N-9) (5,8–137,2 mg 100 gram-1),
Analisis persentase kesamaan (SIMPER) mengkonfirmasi pola-pola ini
LA (18:2N- 6) (8,5–98,2 mg 100 gram-1) dan asam eicosenoic (20:1N-9) (8,8–
dan mengungkapkan bahwa situs IMTA sebagian besar ditandai oleh OA
101,1 mg 100 gram-1) dalam profil FA teripang di IMTA dibandingkan situs
(18:1N-9) (9,3%–30,9%), LA (18:2N-6) (7,2% –23,7%) dan SFA (Tambahan 2).
referensi selama penelitian (Tambahan 3). SFA 16:0 (1,3–60,3 mg 100 g-1)
Secara khusus, rata-rata kesamaan lebih dari 95% tercatat untuk sumber
dan 18:0 (3,1–69,0 mg 100 g-1) menjelaskan komponen utama kedua (PC2),
bahan organik di lokasi yang berada tepat di bawah keramba ikan (E0), yang
yang menggambarkan 12,7% dari total varian data.
sebagian besar disebabkan oleh OA (18:1N-9) (21,5%–30,9%), LA (18:2N-6)
(13,8%–21,9%) dan 16:0 (13,6%–19,3%). E10 dan E25 dicirikan oleh FA yang
sama meskipun kontribusinya lebih rendah dan kelimpahan lautnya lebih
4. Diskusi
tinggiN-6 PUFA ARA (20:4N-6) dan jumlah N-3 PUFA. Selain itu,N-3PUFA ALA
(18:3N-3) lebih melimpah di E25 (6,9%–15,1%) dibandingkan di lokasi IMTA
Studi ini memberikan bukti pelengkap atas kemampuan laut
lainnya di seluruh dunia.

6
K. Cutajar dkk.
Gambar 5.Analisis komponen utama komposisi asam lemak teripang dari IMTA (E10 dan E25), ditunjukkan dengan warna biru, dan situs referensi (R1 dan R2), ditunjukkan dengan
warna merah, pada bulan Februari, Mei, dan September. Asam lemak yang mendorong perbedaan pola makan diwakili oleh vektor. Toleransi analisis eigen ditetapkan sebagai 1×10-7.
(Untuk interpretasi referensi warna dalam legenda gambar ini, pembaca dirujuk ke versi Web artikel ini.)
mentimun untuk mengasimilasi dan memitigasi masukan limbah organik yang
berasal dari budidaya perikanan, dari sudut pandang nutrisi. Gabungan analisis
isotop stabil dan pembuatan profil asam lemak (FA) saling memvalidasi
perpindahan limbah organik yang berasal dari budidaya perairan dari budidaya
perairan pantai ke jaringan teripang, ketika sumber makanan lain tersedia.
4.1. Isotop yang stabil
Perbedaan ciri isotop pakan ikan dan kotoran dari sumber daya laut lainnya
memberikan peluang untuk melacak nutrisi dan bahan organik dari sampah
organik yang berasal dari budidaya hingga teripang yang dibudidayakan bersama
di IMTA. Pendekatan ini memberikan bukti isotop untuk penilaian jangka panjang
terhadap pemanfaatan pangan dan preferensi makananH.polidi IMTA dekat
pantai. Pakan ikan yang diberikan pada ikan budidaya mencakup campuran
minyak ikan kaya nitrogen dan sumber nabati. Ini bisa menjelaskan lebih banyak δ
13C-habis dan δ15Sedimen yang diperkaya N di dekat peternakan ikan, serupa
dengan komposisi isotop yang dijelaskan untuk sedimen di dekat keramba ikan
dalam studi isotop lainnya (Yokoyama dkk., 2006;Holmer dkk., 2007;Yokoyama,
2013). Sumber bahan organik di dekat keramba ini dapat menyediakan makanan
dengan nilai gizi yang memadai untuk produksi teripang yang bernilai tambah di
IMTA (Yokoyama, 2013). Namun, perbedaan temporal dalam ketersediaan dan
kualitas makanan dalam penelitian ini dilaporkan dapat mempengaruhi
selektivitas pemberian makan dan asimilasi sumber makanan pada holothurians (
Mangion dkk., 2004;Mezali dan Soualili, 2013), yang dapat menambah perubahan
komposisi biokimia teripang ketika konstituen (misalnya lipid dan protein)
terakumulasi atau ketika substrat energi dikonsumsi (Peterson dan Fry, 1987;
Matahari dkk., 2013).
Studi ini memperkuat kemampuan holothurians untuk menggunakan pakan
ikan dan kotoran sebagai sumber nutrisi dalam studi isotop (Yokoyama, 2013;
Taman dkk., 2015;Xia dkk., 2015). Terjadi kematian massal pada teripang yang
ditempatkan tepat di bawah keramba, karena dibekap (lihat Cutajar dkk., 2022
untuk lebih jelasnya), namun hasil penelitian juga menunjukkan bahwa teripang
pada jarak 10m dan 25m dari tengah keramba mampu memanfaatkan limbah
budidaya. Terbukti, ketika menyiapkan skala komersial
ya bagaimana sampah disebarkan
Dengan sistem IMTA, ada kebutuhan untuk mempertimbangkan
ro pertanian. Pentingnya bahan organik yang berasal dari
dan menyimpan di tanah
budidaya perikanan untuk produksi teripang di dekat keramba ikan dibuktikan dengan
SHsumber yang tersedia di lokasi penggembalaan, jauh dari
temuan karena nilai nutrisi dari
fe menjelaskan ciri-ciri isotop dari teripang tersebut.H.poli
peternakan ikan, tidak dapat
jaringan dan tidak mampu mempertahankan produksi teripang, dengan kemampuan
bertahan hidup yang rendah dibandingkan dengan
7
Jurnal Pengelolaan Lingkungan 318 (2022) 115511
E10 dan E25 (Cutajar dkk., 2022). Dasar penolakan model Bayesian atas
kontribusi makanan dari sumber nutrisi terhadapH.polidi lokasi referensi
dapat menunjukkan sampel makanan yang hilang dan mungkin
menunjukkan strategi pola makan yang lebih luas dan preferensi terhadap
sumber bahan organik lainnya, konsisten denganBelbachir dan Mezali (2018,
2020). Terbukti, produksi teripang di wilayah pesisir Mediterania dapat
dibatasi tanpa masukan organik yang berasal dari budidaya perikanan.
4.2. Asam lemak (FA)
Sumber lemak makanan alternatif telah diadopsi sebagai pengganti
minyak yang berasal dari laut dalam pakan buatan (Turchini dkk., 2009;
Betancor dkk., 2016;Sprague dkk., 2016). Penambahan minyak nabati
pada pakan komersial mempengaruhi komposisi biokimia organisme
laut (Putih dkk., 2019). Minyak nabati yang melengkapi minyak ikan
dalam pakan dicirikan oleh proporsi asam lemak tak jenuh tunggal
(MUFA) yang melimpah, terutama OA (18:1N-9), LA (18:2N-6) dan ALA
(18:3N-3), dalam urutan proporsi yang menurun (Turchini dan Mailer,
2011). Namun, LA dan ALA juga merupakan FA yang dominan
P.oceanica(Viso dkk., 1993;Kelly dan Scheibling, 2012;Signa dkk., 2017),
yang memverifikasi pentingnya pendekatan pelacak pelengkap yang
diambil dalam penelitian ini. Karena alasan ini, OA dan LA dianggap
sebagai biomarker FA yang penting, terutama ketika kelimpahan dan
kontribusi yang lebih tinggi menjadi ciri lokasi di dekat keramba ikan
dibandingkan dengan lokasi referensi. Hal ini dibuktikan dengan
proporsi LA dan ALA yang lebih rendahH.polidi lokasi referensi,
meskipun teripang menghuninyaP.oceanicahabitat dan mengambil
bahan organik yang berasal dari lamun di lingkungan alami (Belbachir
dan Mezali, 2018,2020).
Penelitian sebelumnya menunjukkan bahwa holothurians terutama
ditandai oleh PUFA (53,0% –59,1%), terutama asam arakidonat ARA (20:4N-6),
dan porsi relatif lebihprkecil dari SFA dan MUFA (Aydın dkk., 2011; David dkk.,
2020), seperti pada hasil di sini. Temuan mengungkapkan dominasi relatif
ARA dan the pentingnya kelautanN-3 PUFA (EPA dan DPA) diH.poli, penelitian
yang menguatkan menunjukkan bahwa orang-orang Holothurian
mengonsumsi lebih banyakN asam lemak tak jenuh tinggi (HUFA) (≥C20)
yang disebabkan oleh partikel detrital, kaya akan alga dan bakteri (Yu
dkk., 2016;David dkk., 2020). Di lingkungan alami, diatom bentik
merupakan sumber air yang F dominanH.poli(Belbachir dan Mezali, 2020
); namun, karena diatom biasanya miskin ARA dan FA ini jumlahnya
sedikit (<5%)Saya n sumber makanan organik, peningkatan kadar ARA
diH.polimungkin menjadi bukti penggunaan HUFA secara selektif atau
K. Cutajar dkk.
kapasitas biosintesis FA seperti yang diungkapkan untuk echinoid lainnya (
Karboni dkk., 2012,2013). Tingginya kelimpahan FA yang berasal dari
tumbuhan dan rendahnya proporsi ARA pada teripang di dekat keramba
(E10 dan E25) menegaskan manfaat nutrisi IMTA untuk produksi teripang.
Selain itu, peningkatan DHA pada teripang pada E10 dan E25 menunjukkan
penggunaan suplemenN-3 PUFA untuk pertumbuhan IMTA yang lebih baik,
seperti dilaporkan dalamCutajar dkk. (2022). Di sisi lain, rendahnya
kontribusi makanan dari orang matiP.oceanicadaun dan rimpang
memperkuat temuanBelbachir dan Mezali (2018,2020)untukH.polidi
lingkungan alam. Input organik yang berasal dari budidaya perikanan dapat
mendukung produksi teripang di mana sumber daya alam laut tidak mampu
mempertahankan kelangsungan hidup dan pertumbuhan dalam kondisi
budidaya di lingkungan pesisir.
4.3. Implikasi dan pertimbangan yang lebih luas
Penelitian ini menunjukkan hal ituH.polimengandalkan input budidaya ikan
organik untuk tumbuh secara efektif pada jarak 10 m dan 25 m dari keramba ikan
dan menunjukkan kelayakan budidaya teripang di dekat budidaya ikan.
Tervalidasinya penggunaan limbah organik yang berasal dari akuakultur dan
meningkatnya preferensi terhadap produk akuakultur berlabel ramah lingkungan
(van Osch dkk., 2017;Xuan, 2021) menghadirkan peluang ekonomi bagi produsen
yang mungkin tertarik untuk mengadopsi teknologi ramah lingkungan di kawasan
Mediterania. Temuan-temuan ini mendorong diversifikasi produk melalui
pengembangan IMTA dan harus dibarengi dengan pertimbangan penting
mengenai kesediaan konsumen membayar harga lebih tinggi untuk makanan laut
yang dibudidayakan secara berkelanjutan. Selain itu, manfaat nutrisi teripang
yang diproduksi di dekat keramba dapat menciptakan nilai ekonomi bagi
produsen untuk berinvestasi pada produk budidaya berkelanjutan. Namun
pengembangan IMTA ikan teripang harus dilakukan dengan pemahaman yang
lebih baik mengenai peluang pasar dan penerimaan masyarakat terhadap produk
makanan laut berkelanjutan, terutama dalam hal keamanan dan kualitas pangan.
Selain itu, pengembangan IMTA harus mempertimbangkan dampak
yang diharapkan dari perubahan produksi budidaya ikan terhadap
ketersediaan dan kualitas pangan. Variasi waktu ini akan mempunyai
implikasi besar terhadap perpindahan bahan organik makanan antara ikan
budidaya dan teripang, penyerapan dan pembuangan limbah organik,
produksi teripang, dan praktik-praktik lain (misalnya periode optimal operasi
pemanenan) yang perlu dilakukan. dipertimbangkan untuk pengembangan
IMTA. Fluktuasi keluaran limbah dan serapan IMTA ikan teripang perlu
diapresiasi dalam pemodelan prediktif dan kemudian dalam praktik,
terutama jika produsen ingin berinvestasi pada IMTA dan meningkatkan
produksinya menjadi komersial.
5. Kesimpulan
Penelitian ini memvalidasi konektivitas trofik pada ikan teripang IMTA di
lingkungan dekat pantai. Hal ini menunjukkan pentingnya bahan organik
yang berasal dari budidaya perikanan bagi produksi pangan
H.polibila dibudidayakan di dekat keramba ikan, bukan ditempatkan
langsung di bawah keramba ikan dan di lokasi referensi, jauh dari sumber
endapan organik. Terakhir, temuan ini mengungkapkan persyaratan penting
desain dan fungsional IMTA, serta pertimbangan yang diperlukan untuk
pengembangan IMTA ikan-teripang untuk produksi makanan laut yang
berkelanjutan.
Pernyataan penulis kredit
Karl CutajarKonseptualisasi. Metodologi dan investigasi, analisis
dan interpretasi. Penulisan artikel asli.Lynne FalconerPengawasan dan
konseptualisasi. Revisi kritis dan berkontribusi terhadap penulisan -
Review & Editing.Alexia Massa-GallucciKonseptualisasi, Investigasi
dan penulisan - Review & Editing,Rachel E.CoxBerkontribusi terhadap
metodologi dan investigasi,Lena SchenkeBerkontribusi terhadap
penyelidikan,
8
Jurnal Pengelolaan Lingkungan 318 (2022) 115511
Tamas BardoczBerkontribusi terhadap konseptualisasi dan pengawasan,
Cristina AndolinaAnalisis dan penulisan formal - Review & Editing,
Geraldina SignaInvestigasi, Analisis dan penulisan formal - Review &
Penyuntingan, Salvatrice Vizzini Sumber daya dan metodologi. Penulisan -
Tinjauan & Penyuntingan,Matthew SpragueAnalisis dan penulisan formal -
Review &Mengedit,Trevor C. TelferPengawasan dan konseptualisasi. Revisi
kritis dan berkontribusi terhadap penulisan - Review & Editing.
Deklarasi kepentingan bersaing
Para penulis menyatakan kepentingan finansial/hubungan pribadi
berikut ini yang dapat dianggap sebagai potensi persaingan
kepentingan: Karl Cutajar melaporkan dukungan finansial diberikan
oleh SKEMA BEASISWA ENDEAVOR. Karl Cutajar melaporkan dukungan
finansial diberikan oleh Penelitian dan Inovasi EU Horizon 2020.
Ucapan Terima Kasih
Pekerjaan ini didukung oleh proyek Alat untuk Penilaian dan
Perencanaan Keberlanjutan Budidaya Perairan (TAPAS) yang menerima dana
dari program penelitian dan inovasi EU H2020 berdasarkan Perjanjian Hibah
No 678396. Pekerjaan penelitian dalam publikasi ini sebagian didanai oleh
Skema Beasiswa ENDEAVOR. Kami mengapresiasi dukungan personel di
Departemen Perikanan dan Budidaya, khususnya Bapak Robert Gatt, dan
AquaBioTech Group atas bantuan lapangan dan laboratoriumnya.
Dukungan laboratorium dari Ibu E. Aleo dan C. Tramati dari Laboratorium
Biologi dan Sumber Daya Kelautan (LaBio-MaR) di Universitas Palermo
sangat kami hargai. Terima kasih kami sampaikan kepada pemilik dan staf
peternakan ikan, khususnya Bapak Angus Sharman, Bapak Juru Selamat Ellul
dan Bapak Giovanni Ellul.
Lampiran A. Data tambahan
Data tambahan untuk artikel ini dapat ditemukan online dihttps://doi.
org/10.1016/j.jenvman.2022.115511.
Referensi
Adi Associates Konsultan Lingkungan Ltd, 2007.Pernyataan Dampak Lingkungan:
Peningkatan Dermaga dan Area Manuver Kapal di Malta Freeport Kalafrana
(PA03368/06). Otoritas Lingkungan dan Sumber Daya, Malta.
Aydın, M., Sevgili, H., Tufan, B., Emre, Y., Köse, S., 2011. Komposisi terdekat dan
profil asam lemak dari tiga teripang komersial segar dan kering yang berbeda dari Turki.
Int. J. Ilmu Pangan. Teknologi. 46 (3), 500–508.
Aydın, M., 2017. Status perikanan teripang saat ini di Turki. SPC Beche de Mer
Inf. Peluru. 37, 30–34.
Belbachir, NE, Mezali, K., 2020. Variasi musiman dalam asupan makananHolothuria
(Roweothuria) poli(Holothuroidea: Echinodermata) dari stidia di Mostaganem, Aljazair. SPC
Bêche-de-mer Inf. Peluru. 40, 27–31.
Belbachir, N., Mezali, K., 2018. Preferensi makanan empat holothurians aspidochirotid
spesies (Holothuroidea: Echinodermata) yang menghuniPosidonia samuderapadang
rumput di daerah Mostaganem (Aljazair). SPC Bêche-de-mer Inf. Peluru. 38, 55–59.
Betancor, MB, Sprague, M., Montero, D., Usher, S., Sayanova, O., Campbell, PJ, dkk.,
2016. Penggantian minyak ikan laut dengan minyak omega-3 de novo dari transgenik
Camelina sativadalam pakan ikan air tawar gilthead (Sparus aurataL.). Lipid 51 (10), 1171–
1191.
Bligh, EG, Dyer, WJ, 1959. Metode cepat ekstraksi dan pemurnian lipid total.
Bisa. J. Biokimia. Fisiol. 37 (8), 911–917.
Boncagni, P., Rakaj, A., Fianchini, A., Vizzini, S., 2019. Asimilasi preferensial
detritus lamun oleh dua teripang Mediterania yang hidup berdampingan:Holothuria polii
DanHolothuria tubulosa. Muara. Sains Rak Pantai. 231, 106464.
Carboni, S., Vignier, J., Chiantore, M., Tocher, DR, Migaud, H., 2012. Pengaruh pola makan
mikroalga terhadap pertumbuhan, kelangsungan hidup dan komposisi asam lemak bulu
babi Paracentrotus lividussepanjang perkembangan larva. Budidaya Perairan 324, 250–258.
Carboni, S., Hughes, AD, Atack, T., Tocher, DR, Migaud, H., 2013. Profil asam lemak
selama gametogenesis pada bulu babi (Paracentrotus lividus): efek masukan makanan
pada profil gonad, telur dan embrio. Komp. Biokimia. Fisiol. mol. Integrasikan. Fisiol. 164,
376–382.
Chary, K., Aubin, J., Sadoul, B., Fiandrino, A., Coves, D., Callier, MD, 2020. Terintegrasi
budidaya multi-trofik gendang merah (Sciaenops ocellatus) dan teripang (skabra
Holothuria): menilai dampak bioremediasi dan siklus hidup. Budidaya Perairan 516,
734621.
K. Cutajar dkk.
Christie, WW, 1993. Persiapan turunan asam lemak untuk kromatografi
analisis. Dalam: Christie, WW (Ed.), Kemajuan dalam Metodologi Lipid - Dua. Oily Press,
Dundee, hlm.69–111.
Cubillo, AM, Ferreira, JG, Robinson, SMC, Pearce, CM, Sudut, RA, Johansen, J.,
2016. Peran pengumpan deposit dalam budidaya multi-trofik terpadu — analisis model.
Budidaya Perairan 453, 54–66.
Cutajar, K., Falconer, L., Massa-Gallucci, A., Cox, RE, Schenke, L., Bardócz, T., dkk.,
2022. Budidaya TeripangHolothuria Polidalam Budidaya Multi-Trofik Terpadu Perairan
Terbuka di Peternakan Ikan Pesisir Mediterania. Budidaya Perairan, 737881. David, F.,
Hubas, C., Laguerre, H., Badou, A., Herault, G., Bordelet, T., dkk., 2020. Makanan
sumber, efisiensi pencernaan dan alokasi sumber daya pada teripangHolothuria
forskali(Echinodermata: Holothuroidea): wawasan dari pigmen dan asam lemak.
Akuakultur. Nutrisi. 26 (5), 1568–1583.
Dalsgaard, J., John, MS, Kattner, G., Müller-Navarra, D., Hagen, W., 2003. Asam lemak
penanda trofik di lingkungan laut pelagis. Adv. Mar.Biol. 46, 225–340. Fry, B., 2006.
Ekologi Isotop Stabil, vol. 521. Springer, New York.
Goreng, B., Sherr, EB, 1989.δ13pengukuran C sebagai indikator aliran karbon di laut dan
ekosistem air tawar. Isotop Stabil Ekol. Res. 196–229.
Gao, Q., Shin, PK, Lin, G., Chen, S., Cheung, SG, 2006. Isotop stabil dan asam lemak
bukti serapan sampah organik oleh kerang bibir hijauPerna viridisdalam sistem
budidaya ikan polikultur. Mar.Ecol. Prog. Ser. 317, 273–283.
Gao, Q., Wang, Y., Dong, S., Sun, Z., Wang, F., 2011. Penyerapan berbagai sumber makanan
oleh teripangApostichopus japonicus(selenka) (Echinodermata: Holothuroidea):
bukti dari isotop karbon stabil. Budidaya Perairan 319 (1–2), 272–276. González-
Wangüemert, M., Aydin, M., Conand, C., 2014. Penilaian teripang
populasi dari Laut Aegea (Turki): wawasan pertama mengenai pengelolaan perikanan baru
yang berkelanjutan. Manajer Pantai Samudera. 92, 87–94. González-Wangüemert, M.,
Domínguez-Godino, JA, Cánovas, F., 2018. Puasa
pengembangan perikanan teripang di perairan Mediterania dan Atlantik Timur Laut: dari
sumber daya laut baru hingga eksploitasi berlebihan. Manajer Pantai Samudera. 151, 165–
177.
Holmer, M., Marba, N., Diaz-Almela, E., Duarte, CM, Tsapakis, M., Danovaro, R., 2007.
Sedimentasi bahan organik dari peternakan ikan di Mediterania oligotrofik dinilai
melalui analisis isotop massal dan stabil (δ13C dan δ15N). Budidaya Perairan 262 (2–
4), 268–280.
Kelly, JR, Scheibling, RE, 2012. Asam lemak sebagai pelacak makanan dalam jaring makanan bentik.
Mar.Ecol. Prog. Ser. 446, 1–22.
Mangion, P., Taddei, D., Frouin, P., Conand, C., 2004. Tingkat pemberian makan dan dampak
pengerjaan ulang sedimen oleh dua pengumpan depositHolothuria leucospilotaDan
Holothuria atradi terumbu tepi (Pulau Reunion, Samudera Hindia). Dalam: Heinzeller, T.,
Nebelsick, JH (Eds.), Echinodermata: München. Taylor dan Francis, London, hlm.311–317.
MEPA, 2014.Petunjuk Kerangka Strategi Kelautan (MSFD) Habitat Bentik Inisial
Penilaian. MEPA (Otoritas Lingkungan dan Perencanaan Malta) (Malta). Mezali, K., Soualili,
DL, 2013. Kemampuan holothurian dalam menyeleksi partikel sedimen
dan bahan organik. SPC Bêche-de-Mer Inf. Banteng. 33, 38–43.
Neofitou, N., Lolas, A., Ballios, I., Skordas, K., Tziantziou, L., Vafidis, D., 2019.
Kontribusi teripangHolothuria tubulosatentang pengurangan beban organik dari operasi
budidaya ikan. Budidaya Perairan 501, 97–103.
Park, HJ, Han, E., Lee, WC, Kwak, JH, Kim, HC, Park, MS, dkk., 2015. Trofik
struktur dalam sistem percontohan untuk budidaya multi-trofik terintegrasi di lepas pantai timur
semenanjung Korea sebagaimana ditentukan oleh isotop stabil. Mar. Polusi. Banteng. 95 (1), 207–214
. dibudidayakan di bawah keramba—potensi budidaya multi-trofik terpadu. Budidaya
Parrish, CC, 2013. Lipid dalam ekosistem laut. Int. Sch. Res. Pemberitahuan 1–16,
2013. Peterson, BJ, Fry, B., 1987. Isotop stabil dalam studi ekosistem. Ann. Pdt. Ekol.
Sistemat. 18 (1), 293–320.
Phillips, DL, Gregg, JW, 2003. Partisi sumber menggunakan isotop stabil: mengatasi
terlalu banyak sumber. Oekologia 136 (2), 261–269.
Post, DM, 2002. Menggunakan isotop stabil untuk memperkirakan posisi trofik: model, metode,
dan asumsi. Ekologi 83 (3), 703–718.
Purcell, SW, 2015. Nilai, preferensi pasar dan perdagangan beche-de-mer dari Pasifik
teripang pulau. PLoS Satu 9 (4), e95075.
Tim Inti Pengembangan R, 2015. R: Bahasa dan Lingkungan untuk Statistik
Komputasi. R Foundation untuk Komputasi Statistik, Wina.
Rakaj, A., Fianchini, A., Boncagni, P., Scardi, M., Cataudella, S., 2019. Buatan
reproduksi dariHolothuria polii: kandidat baru untuk budidaya perikanan. Lingkungan Budidaya Air.
Berinteraksi. 498, 444–453.
Redmond, KJ, Magnesen, T., Hansen, PK, Strand,HAI.,Meier, S., 2010. Isotop stabil
dan asam lemak sebagai pelacak asimilasi pakan ikan salmon pada kerang biru (Mytilus
edulis). Budidaya Perairan 298 (3–4), 202–210.
Signa, G., Mazzola, A., Kairo, J., Vizzini, S., 2017. Variabilitas skala kecil di
Pengaturan geomorfologi mempengaruhi ekspor bahan organik yang berasal dari
mangrove di teluk tropis. Biogeosains 14 (3), 617–629.
Jurnal Pengelolaan Lingkungan 318 (2022) 115511
Sprague, M., Dick, JR, Tocher, DR, 2016. Dampak pakan berkelanjutan terhadap omega-3 jangka panjang
kadar asam lemak rantai pada salmon Atlantik yang dibudidayakan, 2006–2015. Sains. Ulangan 6 (1),
1–9. Stock, BC, Semmens, BX, 2016. Panduan Pengguna GUI MixSIAR, Versi 3.1.
Saham, BC, Jackson, AL, Ward, EJ, Parnell, AC, Phillips, DL, Semmens, BX, 2018.
Menganalisis sistem pencampuran menggunakan model pencampuran pelacak Bayesian generasi
baru. RekanJ 6, 1–27.https://doi.org/10.7717/peerj.5096.
Sun, Z., Gao, Q., Dong, S., Shin, PK, Wang, F., 2013. Perubahan musiman dalam penyerapan makanan oleh
teripangApostichopus japonicusdi kolam pertanian: bukti dari isotop stabil C dan
N. J.Univ Kelautan. Tiongkok 12 (1), 160–168.
Tolon, MT, Emiroglu, D., Gunay, D., Ozgul, A., 2017. Teripang (Holothuria tubulosa
Gmelin, 1790) budidaya di bawah keramba jaring ikan untuk potensi penggunaan dalam
budidaya multi-trofik terpadu (IMTA). Ilmu Pengetahuan Geo-Kelautan J. India. 46, 749–756.
Toral-Granda, V., Lovatelli, A., Vasconcellos, M. (Eds.), 2008. Teripang. Sebuah Global
Review Perikanan dan Perdagangan. Makalah Teknis Perikanan dan Budidaya FAO. No.516,
Roma (FAO).
Turchini, GM, Torstensen, BE, Ng, W., 2009. Penggantian minyak ikan pada nutrisi ikan bersirip.
Pendeta Akuakultur. 1 (1), 10–57.
Turchini, G., Mailer, RJ, 2011. Minyak lobak (canola) dan lemak tak jenuh tunggal lainnya
minyak nabati yang kaya asam. Dalam: Turchini, GM, Ng, WK, Tocher, DR (Eds.),
Penggantian Minyak Ikan dan Sumber Lipid Alternatif dalam Pakan Akuakultur. CRC Press,
Florida, hlm.161–208.
van Osch, S., Hynes, S., O'Higgins, T., Hanley, N., Campbell, D., Freeman, S., 2017.
Memperkirakan kesediaan masyarakat Irlandia untuk membayar salmon yang lebih
berkelanjutan yang dihasilkan oleh budidaya multi-trofik terintegrasi. Maret Pol. 84,
220–227. Viso, AC, Pesando, D., Bernard, P., Marty, JC, 1993. Komponen lipid dari
Lamun MediteraniaPosidonia samudera. Fitokimia 34 (2), 381–387. Vizzini, S., Sarà,
G., Michener, R., Mazzola, A., 2002. Peran dan kontribusi dari
lamunPosidonia samudera(L.) Menghapus bahan organik untuk konsumen sekunder seperti yang
diungkapkan oleh analisis isotop stabil karbon dan nitrogen. Akta Oecol. 23 (4), 277–285.
Vizzini, S., Mazzola, A., 2004. Bukti isotop stabil untuk dampak lingkungan dari a
peternakan ikan berbasis darat di Mediterania barat. Mar. Polusi. Banteng. 49 (1–2), 61–
70.
Vizzini, S., Sarà, G., Mateo, MA, Mazzola, A., 2003. δ13C dan δ15N variabilitas dalam
Posidonia samuderaterkait dengan musim dan fraksi tanaman. air. Bot. 76 (3), 195–
202.
Watanabe, S., Kodama, M., Sumbing, JG, Lebata-Ramos, MJH, 2013. Diet-jaringan
fraksinasi isotop stabil teripang tropis. skabra Holothuria. Pertanian Jepang. Res.
Kuartal.: JARQ 47 (1), 127–134.
Wen, B., Gao, Q., Dong, S., Hou, Y., Yu, H., Li, W., 2016. Penyerapan materi bentik melalui laut
timunApostichopus japonicus(selenka): wawasan dari isotop karbon stabil dan profil asam
lemak. J.Eks. Mar.Biol. ramah lingkungan. 474, 46–53.
White, CA, Woodcock, SH, Bannister, RJ, Nichols, PD, 2019. Asam lemak terestrial
sebagai pelacak limbah budidaya ikan bersirip di lingkungan laut. Pendeta Akuakultur. 11
(1), 133–148.
Xia, B., Wang, J., Gao, Q., Sun, Y., Zhang, L., Ma, J., dkk., 2015. Nutrisi
kontribusi sumber protein makanan terhadap pertumbuhan jaringan dan metabolisme
teripangApostichopus japonicus(selenka): bukti dari analisis isotop stabil nitrogen.
Budidaya Perairan 435, 237–244.
Xuan, BB, 2021. Preferensi konsumen terhadap produk budidaya perikanan berlabel ramah lingkungan di
Vietnam. Budidaya Perairan 532, 220–227.
Yokoyama, H., 2013. Pertumbuhan dan sumber makanan teripangApostichopus japonicus
Perairan 372, 28–38.
Yokoyama, H., Abo, K., Ishihi, Y., 2006. Mengukur bahan organik yang berasal dari budidaya perikanan
dalam sedimen di dalam dan sekitar budidaya ikan pesisir menggunakan rasio isotop karbon dan
nitrogen yang stabil. Budidaya Perairan 254 (1–4), 411–425.
Yu, Z., Hu, C., Zhou, Y., Li, H., Peng, P., 2012. Kelangsungan hidup dan pertumbuhan teripang
Holothuria leucospilotabrandt: perbandingan antara budidaya tersuspensi dan budidaya dasar di
peternakan ikan subtropis selama musim panas. Akuakultur. Res. 44 (1), 114–124.
Yu, Z., Zhou, Y., Yang, H., Hu, C., 2014. Budidaya dasar teripangApostichopus
japonicusSelenka (Echinodermata: Holothuroidea) di sebuah peternakan ikan, Tiongkok selatan.
Akuakultur. Res. 45 (9), 1434–1441.
Yu, H., Gao, Q., Dong, S., Zhou, J., Ye, Z., Lan, Y., 2016. Pengaruh pola makanN-3 sangat
asam lemak tak jenuh (HUFA) terhadap pertumbuhan, profil asam lemak, kapasitas
antioksidan dan imunitas teripangApostichopus japonicus(selenka). Imunol Kerang
Ikan. 54, 211–219.
Zamora, LN, Yuan, X., Carton, AG, Slater, MJ, 2016. Peran laut yang memberi makan deposit
mentimun dalam budidaya multitrofik terpadu: kemajuan, permasalahan, potensi dan tantangan
masa depan. Pendeta Akuakultur. 10 (1), 57–74.