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Recebido: 5 de abril de 2022 Revisado: 14 de novembro de 2022 Aceito: 17 de novembro de 2022

DOI: 10.1111/ddi.13662

ARTIGO DE PESQUISA

Baixa rotatividade de espécies de aves da Amazônia de terras altas na

ausência de barreiras físicas

Cameron L. Rutt1,2,3 |W. Justin Cooper1 |Christian B. Andretti4|

Thiago VV Costa4 | Philip C Stouffer2,5 | Claudeir F. Vargas4|David A. Lutero1,2 |
Mario Cohn-Haft4,6

1Departamento de Biologia, George Mason

University, Fairfax, Virgínia, EUA
2Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos
Florestais, Instituto Nacional de Pesquisas da
Amazônia, Manaus, Amazonas, Brasil
Abstrato
Mirar:Uma das maneiras mais antigas e poderosas para os ecologistas explicarem comunidades
biológicas distintas é invocar diferenças ambientais subjacentes. Mas em sistemas hiperdiversos,

3American Bird Conservancy, The Plains, que geralmente exibem alta riqueza de espécies e baixa abundância de espécies, esses tipos de
Virgínia, EUA
comparações de comunidades são especialmente desafiadores. A visão clássica para as aves
4Rede de Avaliação e Monitoramento de
amazônicas postula que as barreiras ribeirinhas e a especialização do habitat determinam a
Ecologia Tropical (TEAM), Manaus,
Amazonas, Brasil composição da comunidade local e regional. Testamos a suposição tácita e complementar de
5Escola de Recursos Naturais Renováveis, que comunidades de aves semelhantes devem, portanto, permear habitats uniformes entre os
Louisiana State University AgCenter e
Louisiana State University, Baton Rouge, principais rios, independentemente da distância.
Louisiana, EUA Localização:Planalto (terra firme) florestas tropicais da Amazônia central.
6Coleções Zoológicas, Instituto Nacional
Métodos:Conduzimos levantamentos intensivos de toda a comunidade de aves em três pares de lotes
de Pesquisas da Amazônia, Manaus,
Amazonas, Brasil de 100 ha, separados por 40-60 km. Em seguida, usamos índices de dissimilaridade, análise de cluster e

Correspondência
Cameron L. Rutt, Departamento de Biologia,
George Mason University, Fairfax, VA, EUA.
ordenação para caracterizar as diferenças entre as seis comunidades de aves. Resultados:Ao todo,
detectamos 244 aves dependentes da floresta, com uma média de 190 espécies (78%) por parcela. A
rotatividade de espécies foi insignificante, nenhuma espécie indicadora única foi encontrada entre os

E-mail:cameronrutt@gmail.com pares de parcelas e todas as espécies documentadas já eram conhecidas de um inventário completo

em um dos três locais.

Informações de financiamento

Instituto Nacional de Alimentos e Agricultura,
Departamento de Agricultura dos Estados Unidos,
projetos McIntire Stennis, número do subsídio/
prêmio: 94098 e 94327
Principais Conclusões:Nosso estudo corrobora o padrão biogeográfico clássico e sugere que a
rotatividade contribui pouco para a diversidade regional de aves nas florestas de terra firme. Usando
um tamanho de grão de 100 ha, isso implica que as aves de montanha percebem o ambiente como

uniforme, pelo menos em distâncias de aproximadamente 60 km. Portanto, para maximizar tanto a
Editor:Francisco Maria Sabatini
riqueza local de espécies quanto a persistência populacional, nossas descobertas apóiam a

conservação de extensões muito grandes de floresta tropical de terra firme. Nossas análises também

revelaram que a avifauna da Reserva Ducke, invadida pela expansão urbana da cidade de Manaus,

mostra as marcas de uma comunidade perturbada, com menos insetívoros vulneráveis. Esta

defaunação sinaliza que mesmo uma enorme reserva (10×10 km) na planície amazônica não está

isolada da degradação antrópica dentro da paisagem circundante.

David A. Luther e Mario Cohn-Haft são considerados autores seniores conjuntos.

Este é um artigo de acesso aberto nos termos doatribuições criativas comunsLicença, que permite o uso, distribuição e reprodução em qualquer meio, desde que
devidamente citada a obra original.
© 2023 Os Autores.Diversidade e Distribuiçõespublicado por John Wiley & Sons Ltd.

466 | wileyonlinelibrary.com/journal/ddi Diversidade e Distribuições.2023;29:466–477.

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14724642, 2023, 4, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/ddi.13662 pela CAPES, Wiley Online Library em [26/04/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
RUTTe outros.

PALAVRAS-CHAVE

Amazônia, diversidade beta, comunidades de aves, defaunação, decaimento por distância, gradiente ambiental,
similaridade, composição de espécies,terra firme

1|INTRODUÇÃO bancos de dados (por exemplo, Amazon Tree Diversity Network;https://atdn.

myspecies.info/). Na ausência de fatores claros que levem à renovação das

Usar diferenças ambientais para comparar comunidades biológicas é espécies, a distância é frequentemente tomada como um substituto para a

talvez a ferramenta mais antiga, simples e poderosa para reconhecer multiplicidade de características desconhecidas ou não medidas que

padrões de distribuição de espécies e identificar os fatores que os causam provavelmente variam e afetam a composição das espécies. O modelo de

(Hort,1916; Whittaker,1960,1972). Em geral, a diversidade e a composição 'decaimento à distância' da rotatividade de espécies (Nekola & White,1999)

das espécies diferem entre os locais devido às diferenças na muitas vezes serve como hipótese padrão ou nula, mesmo que essa distância

habitabilidade do local e à presença de obstáculos à dispersão (Nekola & esteja fortemente correlacionada com variáveis ambientais (Harrison et al.,

White,1999). Em outras palavras, as espécies presentes em um local 1992) e não reflete a distânciaper se(ou seja, isolamento por distância; Fluck et

podem não ocorrer em outro porque algo nesse segundo local é al.,2020). Para as aves, que são boas dispersoras e tendem a mostrar forte

inadequado ou porque essas espécies simplesmente não conseguem especialização de habitat, é concebível que o tipo de vegetação e as principais

chegar lá. Identificar exatamente quais fatores estão em jogo é um barreiras de dispersão sejam os determinantes mais importantes da
grande desafio em ecologia e inclui a avaliação de características composição das espécies da comunidade. Como em outras partes do mundo,

abióticas, integridade ambiental, interações entre espécies e propensão à muitas aves amazônicas apresentam forte especificidade de habitat (Alonso et

dispersão de organismos. Reconhecer padrões de distribuição e atribuir al.,2013; Kratter,1997; Remsen & Parker,1983; Stotz e outros,1996; Terborgh,

causas subjacentes é útil porque nos permite prever não apenas os 1985). No entanto, a Amazônia também cobre uma enorme extensão

efeitos de mudanças ambientais futuras, mas também quais espécies geográfica, e muitas espécies de terras altas ocorrem apenas em sub-regiões

devem ocorrer em áreas que nunca foram inventariadas (Ferrier & relativamente pequenas, muitas vezes substituídas por espécies intimamente

Guisan,2006; Guisan & Rahbek,2011; Pinto-Ledezma & Cavender-Bares, relacionadas nas margens opostas dos principais rios (Cracraft,1985; Haffer,

2021). Assim, os inventários de biodiversidade são os blocos de 1978; Naka et al.,2012; Doente,1967). Assim, a área entre rios (interflúvios)

construção de grande parte da ciência ecológica e da conservação. também importa. Se esses dois fatores (habitat e interflúvio) são os

Comparações de comunidades são especialmente desafiadoras em determinantes mais importantes da ocorrência e distribuição de aves na

florestas tropicais. Nesses sistemas hiperdiversos, é difícil determinar a Amazônia, então a amostragem dentro do mesmo habitat e interflúvio deve

contribuição da diversidade de espécies local (alfa) versus a renovação de produzir comunidades de aves semelhantes, independentemente da distância.

espécies na paisagem (diversidade beta), sem falar no que pode levar à Outra fonte importante de variabilidade da comunidade são os fatores

renovação em trechos aparentemente uniformes de floresta. Um correlato antropogênicos. Essas mudanças causadas pelo homem são normalmente

natural da alta riqueza de espécies é a baixa abundância de espécies, e o reconhecidas como tipos de habitat e então controladas ou testadas

fenômeno de muitas espécies raras está bem documentado nos trópicos (Black diretamente. Habitats antropogênicos específicos, como florestas secundárias

et al.,1950; Karr,1971). Onde as abundâncias são baixas, subconjuntos ou ambientes urbanos, são obviamente tratados como distintos das classes de

aparentemente aleatórios de espécies podem ocorrer simultaneamente em vegetação natural. No entanto, em florestas aparentemente não perturbadas,
determinadas localidades, levantando a questão da escala de amostragem (Hill estudos recentes de pássaros de longo prazo detectaram os tipos de mudança

& Hamer,2004; Philips e outros,2003; Terborgh et al.,1990). Essas questões de comunidade normalmente associados à perturbação antropogênica e

básicas, juntamente com uma ainda debilitante falta de estabilidade atribuíram amplamente essas mudanças a influências humanas indiretas (Blake

taxonômica para a biota tropical (Kim & Byrne,2006), continuam a impedir os & Loiselle,2015; Pollock e outros,2022; Stouffer et al.,2021). Por exemplo, em

ecologistas tropicais e obscurecem como essa alta diversidade de espécies é dois locais da Amazônia, os insetívoros terrestres e próximos ao solo exibiram

mantida. Talvez mais importante, essas questões tornam difícil entender o que os declínios mais pronunciados (Blake & Loiselle,2015; Stouffer et al.,2021),

constitui comunidades 'normais' ou de linha de base, frustrando esforços para enquanto as perdas foram muito mais difundidas entre as aves panamenhas

identificar mudanças antropogênicas, sejam elas modificação e fragmentação (Pollock et al.,2022). Assim, para instantâneos temporais, a incorporação de

de habitat local ou resultados de contaminação em escala de ecossistema e efeitos antrópicos em escala de paisagem pode ajudar a explicar as diferenças

mudança climática global (Bernhardt et al .,2017; Philips,1996; Stouffer et al., da comunidade local. Para as aves amazônicas, então, um teste de decaimento

2021). de distância versus o modelo clássico de 'habitatinterflúvio' (como o chamamos)

A Amazônia contém as florestas tropicais mais ricas e extensas do também deve incluir alguma medida de influência humana indireta na

mundo (Zapata-Ríos et al.,2021), onde os inventários biológicos paisagem.

rotineiramente levam à descoberta de novas espécies, grandes revisões Como parte de um estudo maior e de longo prazo da biota amazônica

taxonômicas e ao acúmulo constante de informações de história natural ( (Seção2), amostramos aves repetidamente ao longo de 5 anos em seis parcelas

https://mol.org/patterns/discovery). No entanto, equilibrar a necessidade dentro do mesmo interflúvio, todas contendo o mesmo habitat básico e

de comparar sites com esse influxo dinâmico de dados é um problema inseridas em uma vasta extensão de floresta tropical contínua de terras altas.

assustador, abordado em alguns casos com colaboração massiva No entanto, apesar de controlar o habitat e o interflúvio, os sítios diferem
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em sua proximidade com estradas, fazendas dispersas e expansão urbana de uma
cidade próxima. Perguntamos, então: (1) As amostras de nosso estudo representam
com precisão a fauna conhecida? (2) Em caso afirmativo, essas comunidades de aves
diferem em riqueza e composição de espécies? E, finalmente, (3) A distância ou os
efeitos antropogênicos explicam melhor essas diferenças? Nossa expectativa é que os
locais devam diferir muito pouco ou diferir em relação à distância, porque o habitat e
o interflúvio foram mantidos constantes. No entanto, prevemos que a proporção de
cobertura florestal na paisagem mais ampla pode influenciar sutilmente as
comunidades locais de pássaros, mesmo dentro de grandes extensões de floresta
contínua.
2|MÉTODOS
Levantamentos intensivos de toda a comunidade foram conduzidos em
seis parcelas de floresta primária contínua ao norte de Manaus, Brasil
(3°06'S, 60°01'W), como parte da rede de Avaliação e Monitoramento de
Ecologia Tropical (TEAM) (Rovero & Ahumada ,2017). Esta região da
Amazônia é caracterizada por um clima consistentemente quente e
úmido, com uma modesta estação seca de junho a novembro (Candido et
al.,em preparação). Ao longo do ano, as temperaturas médias mensais
variam apenas de 1 a 2°C e a precipitação média anual varia de 1.800 a
3.500 mm (Candido et al.,em preparação; Laurance,2001). A topografia
local ondula relativamente pouco (40-50m em média) entre
B1
ZF-2
Z2
Z1
Amazonas
pato
bioma D1
D2
Manaus
Rio
Neg
ro
14724642, 2023, 4, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/ddi.13662 pela CAPES, Wiley Online Library em [26/04/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
RUTTe outros.
planaltos e vales (Gascon & Bierregaard,2001). E apesar dos solos pobres
em nutrientes nesta região, o planalto denso (terra firme) as florestas
atingem alturas de copa de 25 a 30 m, com árvores emergentes subindo
consideravelmente mais alto (CLR pers. obs., Almeida et al.,2019; Chauvel
e outros,1987). Além disso, esta região ao norte de Manaus contém o que
é indiscutivelmente a avifauna mais bem documentada em qualquer lugar
da Amazônia (Cintra,2011; Cohn-Haft et al.,1997; Naka,2004; Rutt et al.,
2017; Stotz & Bierregaard,1989; Willis,1977).
Nós pesquisamos pares de parcelas de 100 ha (1×1 km) em três locais
distintos (n=6 parcelas), distribuídos em uma área de aproximadamente 60 km
de diâmetro, perfazendo um total de 600 ha de floresta amazônica (figura 1,
tabela 1). Parcelas amostrais de 100 ha (1 km2) são regularmente usados para
inventariar aves na Amazônia, porque tendem a conter toda a composição das
espécies locais, incluindo as mais raras ou de baixa densidade (Robinson et al.,
2021). A diferença mais notável entre nossos três locais é a distância de
Manaus, a maior cidade da Amazônia (figura 1). Todos os sítios são
administrados pelo Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA):
Reserva Ducke (doravante Ducke), Reserva do Cuieiras (doravante ZF-2) e
Projeto de Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (BDFFP). Uma
vantagem de nosso projeto experimental é que ele nos permite distinguir entre
parcelas irmãs (duas parcelas próximas no mesmo local, separadas por 6 a 12
km) e parcelas distantes (todas as outras combinações de parcelas). Cada
parcela de 100 ha continha uma grade uniformemente espaçada de 36 pontos
(seis linhas paralelas de 1 km de seis pontos
BDFFP
B2
FIGURA 1Localização dos três pares de lotes de
100 ha, ao norte de Manaus, Brasil, na Amazônia
central. O fundo verde-escuro texturizado
representa a floresta tropical primária das terras
altas, os polígonos verdes claros referem-se ao
nas segundo crescimento em regeneração e o
azo
Am bronzeado indica perturbação humana e solo
rio
natural nu. As parcelas irmãs são codificadas por
cores por local, com o mesmo esquema de cores
usado em todas as figuras.
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TABELA 1 Esforço e riqueza de espécies de aves em cada uma das parcelas de 100 ha amostradas neste estudo.

Observado Estimado % de núcleo

Site Trama Localização Pontos pesquisas espécies espéciesa avifaunab

pato D1 2,93°S, 59,95°W 36 14 183 196 (7,2) 68

D2 2,96°S, 59,91°W 36 13 189 222 (15,6) 69
ZF-2 Z1 2,61°S, 60,21°W 36 14 192 215 (11.1) 70
Z2 2,59°S, 60,11°W 36 14 185 220 (17,8) 68
BDFFP B1 2,40°S, 59,90°W 36 14 194 219 (13.1) 72
B2 2,44°S, 59,79°W 36 14 198 233 (17,8) 72

Observação: Parcelas emparelhadas foram localizadas em três locais distintos na Amazônia central do Brasil: Reserva Ducke, ao longo da estrada ZF-2, e o Projeto de
Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (BDFFP).
aEstimador da riqueza de espécies Chao2 (com erro padrão).
bO núcleo da avifauna está catalogado em Rutt et al. (2019) e lista as 268 espécies regularmente encontradas na floresta primária de terra firme.

cada um, separados por 200m; ApêndiceS2:Figura S1). Para completar uma em cada parcela, bem como para cada levantamento de parcela. Para cada

única pesquisa aviária, contagens de pontos de 10 minutos (visuais e auditivas) espécie, tratamos o número de levantamentos em que foi detectado em uma
foram executadas em todos os 36 pontos dentro de uma parcela. Apenas as determinada parcela (dados somados de presença-ausência, variando de 0 a

aves detectadas a 50m do ponto censitário foram incluídas nesta análise. Todos um máximo de 13-14) como um índice conservador de sua abundância naquela

os levantamentos de aves foram conduzidos por uma equipe de experientes parcela (ApêndiceS1). Diferenças específicas da espécie na detectabilidade

ornitólogos tropicais (CBA, TVVC e CFV), após treinamento local pelo MCH. Um levarão a variações indesejadas nas pontuações de 'abundância' (por exemplo,

único observador censou 12 pontos por manhã (05:00–10:00), e cada parcela foi superestimando a prevalência de espécies vocais), portanto, nosso objetivo não

totalmente pesquisada em um período que variou de um dia (três observadores era comparar diferenças interespecíficas, apenas diferenças dentro das

trabalhando simultaneamente em pares de linhas paralelas) a três dias espécies entre os locais. Calculamos a diversidade beta usando os índices de

consecutivos (uma pessoa para toda a parcela). Cada parcela foi amostrada 1–4 dissimilaridade de Jaccard (presença-ausência) e Bray-Curtis (pseudo-

vezes ao ano durante 5 anos: 2005 (2 pesquisas), 2006 (4), 2007 (4), 2008 (2–3) e abundância) para todas as combinações de parcelas (3 combinações de

2009 (1). Consideramos um único levantamento de parcela para ser a unidade parcelas irmãs +12 combinações de parcelas distantes = 15 no total) usando o

amostral, pois os pontos foram amostrados em tempos característicos (ordem pacote ' betapart' (Baselga et al.,2021). Para o índice de Jaccard (presença-

direta ou reversa) e a saída vocal não é diretamente comparável entre ausência), particionamos ainda mais os valores de dissimilaridade aos pares em

diferentes janelas temporais. Com exceção da parcela D2 (13 levantamentos), seus dois componentes aditivos: aninhamento (perda de espécies) e

cada parcela foi amostrada 14 vezes no total. A contagem de pontos foi rotatividade (substituição de espécies; Baselga,2010). Como o componente de

realizada de fevereiro a dezembro, mas concentrada na estação seca (74%). rotatividade foi responsável por 88% da dissimilaridade de Jaccard (ApêndiceS2:

Tabela S1), em média, nos referimos a seguir exclusivamente a ambas as

Para determinar a composição de espécies no nível da parcela, começamos métricas de diversidade beta como rotatividade de espécies. Finalmente,

focando na comunidade dependente da floresta. Portanto, eliminamos todas as empregamos testes de Mantel em 'vegan' para determinar se a rotatividade de

espécies cujo habitat preferencial não é a floresta primária de terra firme espécies emparelhadas se correlacionava com a distância geográfica e

(conforme classificado no Apêndice I de Rutt et al.,2017, assim como regressões lineares para identificar a interceptação dessa relação.

Crotophaga major). Isso removeu as detecções de espécies associadas a águas Em seguida, usamos análise e ordenação de cluster para explorar ainda

abertas ou habitats aquáticos (ou seja,Tachybaptus dominicus), floresta de mais as diferenças entre essas seis comunidades de aves. Para ilustrar

areia branca (por exemplo,Thamnophilus punctatus,Neopelma chrysocephalum visualmente e estatisticamente as relações entre as comunidades, realizamos

,Hemitriccus inornatus) e distúrbios antropogênicos (por exemplo,Ortalis uma análise de cluster hierárquica usando o pacote 'pvclust' (Suzuki et al.,2019).

motmot,Cercomacroides tyrannina,Myiozetetes cayanensis), pois nem todas as Nós agrupamos as parcelas usando a dissimilaridade de Bray-Curtis (dados de

parcelas apresentavam heterogeneidade de habitat para abrigar essas aves. pseudoabundância) e o método de ligação média, que produziu um

Como nossa estratificação de amostragem permitiu oportunidades iguais para dendrograma de agrupamento baseado na composição de espécies

detectar todas as aves remanescentes da floresta, retivemos sobrevoos, semelhantes. Para avaliar o suporte estatístico para cada cluster, calculamos os

espécies noturnas (detectadas perto do amanhecer), migrantes intra- valores de probabilidade aproximadamente imparciais (AU) usando

amazônicos e a adição trivial de migrantes de longa distância (ou seja, oito reamostragem de bootstrap multiescala (n=10.000 bootstraps; Suzuki &

detecções totais deElanoides forficatus,Coccyzus euleri,Contopus virense Shimodaira,2006). Se um cluster for fortemente suportado, o AUp-valores serão

Tersina viridis). Para cada parcela, calculamos a riqueza de espécies observada 0,95 (significativo no nível 0,05). Para obter informações sobre quais espécies

e estimada (o estimador Chao2) usando o pacote 'vegan' (Oksanen et al.,2020) e impulsionam as diferenças da comunidade, usamos escala multidimensional

R Statistical Software (R Core Team,2020), que prevê a riqueza esperada ao não métrica (NMDS) para visualizar como as parcelas se separam no espaço das

estimar as espécies não detectadas. Em seguida, criamos matrizes de detecção/ espécies. Reduzimos os dados de pseudoabundância de todas as espécies para

não detecção (1/0) para espécies apenas dois eixos usando a dissimilaridade de Bray-Curtis no pacote
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14724642, 2023, 4, baixado de https://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/ddi.13662 pela CAPES, Wiley Online Library em [26/04/2023]. Consulte os Termos e Condições (https://onlinelibrary.wiley.com/terms-and-conditions) na Wiley Online Library para obter as regras de uso; Os artigos OA são regidos pela Licença Creative Commons aplicável
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'vegano'. Com apenas seis parcelas, temos dados escassos para preencher uma enquanto a riqueza estimada de espécies expandiu para 197-234 por parcela (

ordenação NMDS e o estresse foi quase zero; no entanto, execuções repetidas tabela 1). A maioria das espécies (139; 57%) foi encontrada em cada parcela, e

produziram soluções convergentes que eram todas qualitativamente semelhantes. apenas 23 foram detectadas em apenas uma única parcela (1–2 espécies no

Como nossas análises revelaram as diferenças mais fortes entre um site (Ducke) e BDFFP, 4–5 na ZF-2 e 5–6 em Ducke), mas estas eram principalmente espécies

os outros dois sites (Seção3), investigamos se a perturbação antropogênica pode estar raras ou difíceis de detectar, como aves de rapina diurnas, espécies noturnas e

afetando as comunidades de aves. Primeiro, extraímos as pontuações específicas da aves do dossel (detectadas em 1–3 levantamentos;x̅= 1,2). Para as 221 espécies

espécie do Eixo 1 da ordenação NMDS, que separou amplamente os locais. Em restantes, apenas quatro foram restritas a apenas um único local (par de

segundo lugar, para um subconjunto de espécies compartilhadas (n=75), comparamos parcelas irmãs), totalizando 2–3 detecções de pesquisa cada. A

essas pontuações com as tendências de abundância em comunidades próximas pseudoabundância cumulativa média foi de 33,2 detecções de pesquisa (8.110

sabidamente perturbadas (floresta secundária e pequenos fragmentos florestais no detecções totais/244 espécies), o que equivale a aproximadamente 5,5

BDFFP). As tendências de abundância foram derivadas da Figura 2b de Stouffer et al. ( detecções por espécie em cada parcela. As duas parcelas BDFFP tiveram a

2021; mudança da floresta primária histórica para a paisagem perturbada moderna). média de mais espécies por levantamento (104 cada), enquanto D2 em Ducke

Em seguida, executamos uma regressão linear simples para determinar se as espécies teve o menor número (90). Em comparação com a avifauna da floresta central

vulneráveis – aquelas com abundância reduzida em florestas perturbadas – estavam (Rutt et al.,2019)—espécies regularmente encontradas na floresta primária de

ausentes ou eram menos comuns em Ducke. Para simplificar, também agrupamos as terra firme—detectamos a grande maioria das espécies disponíveis (88%; 236

espécies em 10 guildas (ApêndiceS1), que geramos combinando posição/microhabitat de 268 espécies). No entanto, no nível da parcela, a riqueza de espécies

de Cohn-Haft et al. (1997) e preferência alimentar em Johnson et al. (2011), inserindo observada variou de 68 a 72% da avifauna central. Isso significa que, mesmo
informações dietéticas quando necessário. Usando os dados de pseudoabundância nas parcelas mais bem amostradas (BDFFP), 28% da avifauna esperada foi

para cada local, agregamos as detecções por guilda para determinar quais grupos de perdida, o que cai para 22% quando as duas parcelas BDFFP são consideradas

aves podem estar super ou sub-representados em Ducke. Por fim, realizamos uma em conjunto.

análise de buffer em GIS para classificar a paisagem em distâncias crescentes (1–20 As métricas de rotatividade de espécies foram semelhantes em todas as

km) do centróide de cada parcela. Primeiro, conduzimos uma classificação de comparações entre parcelas (Figura 2, ApêndiceS2:Figuras S3eS4). Usando o

paisagem supervisionada usando a ferramenta Image Classification Wizard no ArcGIS índice de Jaccard (presença-ausência), todas as comparações pareadas

Pro (v2.8.3; ESRI) com uma composição do Índice de Vegetação por Diferença agrupadas em torno de 0,23 (x̅), independentemente de as comparações serem

Normalizada (NDVI) em toda a área de estudo, derivada das imagens do Landsat 5 entre parcelas irmãs ou distantes (ApêndiceS2:Figura S3). Assim, a relação entre

Thematic Mapper (2008), cortesia do Serviço Geológico dos Estados Unidos. Um a distância geográfica e a dissimilaridade de Jaccard pairwise não foi

esquema de classificação foi criado com base em seis classes: (1) árida, (2) significativa (coeficiente de correlação de Mantel [r] = 0,32,p= .054;

desenvolvida, (3) aquática, (4) plantada/cultivada, (5) floresta secundária e (6) floresta interceptação de regressão linear = 0,21). Usando os dados de

primária. Escolhemos dividir as florestas de dossel fechado em florestas primárias e pseudoabundância (índice de Bray-Curtis), as diferenças entre pares

secundárias para quantificar tanto a quantidade de perturbação atual quanto a diminuíram ainda mais (x= .18;Figura 2a). No entanto, ao contrário dos dados

porcentagem de floresta primária remanescente ao redor de cada parcela. Em de presença-ausência, houve uma correlação significativa e moderada entre

seguida, usamos o Training Samples Manager no ArcGIS Pro para coletar amostras de distância e dissimilaridade (r= .52,p= .026; interceptação de regressão linear =

treinamento com base no delineamento de áreas conhecidas para cada classificação. 0,14;Figura 2b). Seguindo Qian e Ricklefs (2012), interpretamos as duas

Aproximadamente 15 a 30 segmentos foram escolhidos no Image Classification interceptações para representar a dissimilaridade (local) que não está

Wizard como dados de treinamento para cada classe. Essas amostras de treinamento relacionada à distância, com a expectativa nula de semelhança completa a 0 km

foram salvas como um conjunto de dados de recursos para ser usado durante a (ou seja, dissimilaridade = 0; Buckley & Jetz,2008). Juntas, essas duas métricas

classificação supervisionada. Na etapa de treinamento, utilizamos uma classificação de dissimilaridade fornecem um suporte fraco para a rotatividade de espécies

de máquina de vetores de suporte com no máximo 500 amostras por classe. Em com a distância (ou seja, decaimento da distância). No geral, as parcelas irmãs

seguida, usamos a ferramenta de estatísticas zonais para resumir a cobertura mais semelhantes estavam no BDFFP, enquanto as duas parcelas de Ducke

percentual dessas classificações dentro de cada área protegida. eram mais diferentes. Entre as parcelas distantes, as comparações entre o ZF-2

e o BDFFP foram as mais semelhantes, sugerindo que Ducke estava conduzindo

a tendência de pequena distância. Nossa análise de cluster revelou padrões

semelhantes entre parcelas (Figura 3). Embora nenhum dos clusters tenha sido

fortemente suportado (AUp-valores 0,95), os dois gráficos de Ducke separados

de todos os outros. Parcelas irmãs também tendiam a se agrupar; no entanto,

3|RESULTADOS em vez de se agrupar com sua parcela irmã (11 km de distância), a parcela mais

a leste ao longo da ZF-2 (Z2) juntou-se às duas parcelas BDFFP (distantes de 32

No geral, este esforço de 5 anos revelou uma avifauna consistente e bem a 39 km).

amostrada em todas as seis parcelas (ApêndiceS2:Figura S2). Após a

remoção de aves não florestais, detectamos um total cumulativo de 244 A ordenação NMDS confirmou a distinção de Ducke, ilustrando que as
espécies (ApêndiceS1), todos os quais são conhecidos por ocorrer no mudanças na abundância de pássaros separaram Ducke de todas as
BDFFP (Cohn-Haft et al.,1997; Rutt et al.,2017). O número de espécies outras parcelas (Figura 4). O ZF-2 e o BDFFP foram diferenciados de Ducke
observadas variou de 183 a 198 por parcela (ApêndiceS2:Figura S2), ao longo do primeiro eixo, enquanto o segundo eixo principalmente
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(a) (b)
0,3 1,00

Dissimilaridade de Bray-Curtis
0,75 Ducke-Ducke
0,2 ZF-2−ZF-2
BDFFP-BDFFP

0,50 Ducke-ZF-2
Ducke-BDFFP
BDFFP-ZF-2
0,1
0,25

0,0 0,00

tramas irmãs Parcelas distantes 20 40 60

Localização Distância (km)

FIGURA 2Usando o índice de dissimilaridade de Bray-Curtis, a rotatividade de espécies de aves na Amazônia central aumentou moderadamente com a distância geográfica. Em
todas as comparações pareadas, as parcelas irmãs (separadas por 6 a 12 km) eram, em média, mais semelhantes entre si do que as parcelas distantes (separadas por 32 a 62 km
[a]), fornecendo um suporte fraco para o decaimento da distância (b). Aqui, tratamos o número de detecções de pesquisa em uma parcela como um índice de abundância de
espécies (ou seja, pseudo-abundância dentro dessa parcela). Observe a distinção relativa de Ducke (pontos laranja e roxo), em contraste com as comparações entre os outros
dois sites (pontos verdes).
0,20

~ 53 km (41-62)
Distância média do grupo

0,74
6,4 km
0,14 0,16 0,18

0,82
D1 D2
~34 km (11-50)
pato 0,59
~35 km (32,39)
10,8 km
Z1
Z2
0,94 ZF-2
11,9 km
0,12

B1 B2
BDFFP

FIGURA 3Um dendrograma de agrupamento revela que a maior diferença na composição de espécies de aves está entre a Reserva Ducke e os outros dois locais
amazônicos. Agrupamos gráficos usando a distância de dissimilaridade de Bray-Curtis nos dados de pseudo-abundância. Embora nenhum dos clusters tenha sido
fortemente suportado após a reamostragem bootstrap multiescala (aproximadamente imparcialp-valores 0,95), os valores em vermelho denotam o suporte relativo
para cada cluster. Em cada nó, também indicamos a distância entre as parcelas ou o alcance e a distância média entre três ou mais parcelas. Com uma exceção (Z2),
parcelas irmãs agrupadas entre si.

parcelas distintas dentro dos sites. Para determinar as espécies mais metade de todas as pesquisas do ZF-2/BDFFP (27/56; 48%). Entre as 20 espécies

influentes separando Ducke e ZF-2/BDFFP, destacamos aquelas com os mais divergentes, essas duas foram mais fortemente associadas com Ducke ou

dados de pseudoabundância mais divergentes (uma diferença nas ZF-2/BDFFP. No total, cinco dessas espécies foram detectadas com mais

detecções de pesquisa de >33%;n=20 espécies). Este critério concentra-se frequência em Ducke, enquanto 15 foram encontradas com mais frequência na

em espécies que foram detectadas regularmente em uma ou ambas as ZF-2/BDFFP (Figura 4). Para ~31% das espécies na ordenação (n=75 aves do sub-

extremidades do Eixo 1, evitando assim espécies genuinamente raras ou bosque), encontramos uma correlação negativa entre suas pontuações no Eixo

difíceis de detectar. Por exemplo,Cyclarhis gujanensisse destacou porque 1 e as tendências de abundância em uma paisagem perturbada próxima (Figura

foi detectado em 56% das pesquisas em Ducke (15/27), mas apenas 2% 5;F=6,5, df = 1,73,p= .01, AjustadoR2= 0,07). A relação significativa indica que as

das pesquisas na ZF-2 e BDFFP combinadas (1/56), para uma diferença de espécies conhecidas por declinar mais fortemente em habitats perturbados no

54%. No outro extremo,Cyphorhinus aradanunca foi detectado durante BDFFP (ou seja, espécies vulneráveis a mudanças na paisagem)

27 pesquisas em Ducke (0%), mas foi encontrado em quase

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0,3
BDFFP
ZF-2
pato Psarocolius viridis(+41%)
0,2

Cyclarhis gujanensis(+54%) Tunchiornis ochraciceps(+35%)

Tyrannulus elatus(+34%)
0,1

D1 Myrmotherula longipennis(+51%)
Z1
Microbates collaris(+45%)
Coereba flaveola(+49%)
NMDS eixo 2

Willisornis poecilinotus(+59%)
Glaucidium hardyi(+44%) B1 Automolus infuscatus(+55%)
0,0

Lepidothrix serena(+64%) B2 Cyphorhinus arada(+48%)

Ramphocaenus melanurus(+41%)
Phoenicircus carnifex(+60%)
D2 Formicarius analis(+67%)
Z2 Schiffornis olivacea(+71%)
− 0,1

Platyrinchus coronatus(+41%)

Selenidera piperivora(+35%)
− 0,2

Dendrocincla fuliginosa(+34%) Corythopis torquatus(+46%)

− 0,3

− 0,4 − 0,2 0,0 0,2

NMDS eixo 1

FIGURA 4Mudanças na abundância de aves (pseudo-abundância) distinguiram os dois lotes da Reserva Ducke de todas as outras comunidades de planalto
amazônico. Para visualizar parcelas no espaço de espécies (pontos transparentes), usamos escala multidimensional não métrica (NMDS). Essa ordenação revelou que
Ducke foi diferenciado principalmente do ZF-2/BDFFP ao longo do primeiro eixo, enquanto o segundo eixo separou amplamente as parcelas dentro dos locais.
Também marcamos as 20 espécies que apresentaram dados de pseudoabundância mais divergentes (>33% de diferença) entre Ducke e ZF-2/BDFFP. Espécies em
vermelho (n=5) foram detectados com mais frequência em Ducke, enquanto os em verde (n=15) com mais frequência no ZF-2/BDFFP. Os pontos pretos em cada
canto representam 20 espécies cumulativas que eram exclusivas dos dois gráficos Ducke (superior esquerdo e inferior esquerdo) e os dois gráficos ZF-2 (superior
direito e inferior direito). No entanto, essas espécies raras e difíceis de detectar são todas encontradas no BDFFP (Rutt et al.,2017).

+2
Mudança de abundância em floresta perturbada

Aves com mais frequência

capturado em floresta perturbada
0
Aves com mais frequência
capturado na floresta primária

−2

−4 D2 D1 B2 Z1 B1Z2

− 0,2 − 0,1 0,0 0,1 0,2 0,3

ZF-2
pato
NMDS eixo 1 BDFFP

FIGURA 5As comunidades de aves na Reserva Ducke não foram associadas a aves vulneráveis. Para um subconjunto de espécies compartilhadas (n=75; ~31%), tendências de
abundância em habitats perturbados próximos (derivado da Figura 2b em Stouffer et al.,2021) foram correlacionados com as pontuações específicas da espécie do Eixo 1 da
ordenação NMDS (Figura 4). Para fins ilustrativos, cada quadrado da parcela é reproduzido em sua respectiva localização ao longo do Eixo 1 da ordenação (Figura 4). As espécies
cercadas em verde declinaram mais fortemente na floresta secundária local e em pequenos fragmentos de floresta e não foram associadas a Ducke, o que implica que a avifauna
de Ducke agora mostra características de habitat modificado pelo homem. De fato, muito poucos insetívoros do sub-bosque foram associados a Ducke, independentemente da
sensibilidade à perturbação. Ilustrações de pássaros reproduzidas com permissão de Lynx Edicions.
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foram associados com o ZF-2/BDFFP e não com Ducke. De fato, a maior parte do pool de espécies disponível já foi detectada (Lennon et al.,2001

pouquíssimas aves do sub-bosque foram associadas às duas parcelas de ). Em nosso estudo, a média de similaridade foi de 0,77 a 0,82 em todas as

Ducke, independentemente da sensibilidade à perturbação (Figura 5). comparações pareadas (o complemento, respectivamente, dos índices de

Agrupando todas as 244 espécies em 10 guildas amplas, os insetívoros do dissimilaridade de Jaccard e Bray-Curtis apresentados na Seção3). Usando os

sub-bosque mostraram a maior redução em Ducke (-27%; ApêndiceS2: dois interceptos para estimar a heterogeneidade local (ou seja, a

Figura S5). Subdividido ainda mais, Ducke teve menos detecções de perto dissimilaridade média na distância zero), descobrimos que a heterogeneidade

do solo (-51%), sub-bosque (-35%) e insetívoros terrestres (-29%) do que o local é responsável pela maior parte da dissimilaridade restante (93% e 80%,

ZF-2 e o BDFFP combinados. respectivamente). Em média, nossas unidades amostrais continham 22%

Finalmente, nossa classificação de paisagem revelou que todas as menos espécies observadas (~190) e 10% menos espécies estimadas (~219) do

parcelas continham uma grande quantidade de floresta de dossel fechado que a lista geral de espécies (244). Portanto, o número de unidades de

nas proximidades, mas as porcentagens diminuíram acentuadamente composição em nosso conjunto de dados (ou seja, diversidade beta

com o aumento da distância para as duas parcelas de Ducke (ApêndiceS2: 'verdadeira';sensívelTuomisto,2010) varia de 1,12 a 1,28 (ou seja, 190,17×1,283

Figura S6). Dentro de 5 km, todas as seis parcelas exibiram 91%–100% de = 244). Este modesto excesso de espécies é provavelmente atribuível à

floresta de dossel fechado, mas apenas as parcelas ZF-2/BDFFP amostragem incompleta (riqueza de espécies observada) e fragmentação em

mantiveram essas altas porcentagens em raios de 20 km (96%–99%). Em grandes escalas (>100 ha; riqueza de espécies estimada). Juntos, isso sugere um

contraste, os buffers de 20 km ao redor das duas parcelas de Ducke gradiente ambiental subjacente trivial em escalas espaciais relativamente

consistiam em apenas 66% a 72% de floresta de dossel fechado. No pequenas de floresta tropical de montanha. Nossa inferência, no entanto, é

entanto, distinguir floresta primária de secundária complica ainda mais a limitada pela escala do estudo, que pode ser decomposta em grão (tamanho da

imagem em torno do BDFFP. Devido à proximidade de fazendas de gado unidade amostral) e extensão (área da região de estudo; Nekola & White,1999;

históricas, as duas parcelas do BDFFP mostram quedas pronunciadas na Viena,1989). Para caracterizar verdadeiramente uma comunidade, o tamanho

quantidade de floresta primária em distâncias curtas a intermediárias do grão precisa ser suficientemente grande (Tuomisto,2010). Para estudos de

(<5–10 km), embora grande parte dessa área tenha sido um segundo aves nas planícies neotropicais, 100 ha tem sido o padrão-ouro (97-104 ha;

crescimento de mais de 20 anos floresta no momento da amostragem das Blake,2007; Johnson e outros,2011; Robinson e outros,2000; Terborgh et al.,

aves. Em raios de 20 km, as parcelas ZF-2 e BDFFP convergiram para altas 1990; Thiollay,1994). Ainda assim, a amostragem em nossas seis parcelas de

porcentagens de floresta primária (90%–96%). Em contraste, os buffers 100 ha foi incompleta (ApêndiceS2:Figura S2), pois a estimativa para a riqueza

em torno das duas parcelas de Ducke circunscreveram apenas 58% a 62% de espécies foi 15% maior do que a riqueza observada (ver também as 228

da floresta primária a essa distância.S2:Figura S6). espécies detectadas em um lote BDFFP de 100 ha em Johnson et al.,2011). No

entanto, outro estudo no BDFFP, em uma extensão comparável (40 km),

encontrou um padrão semelhante de rotatividade de espécies muito leve com a

4|DISCUSSÃO distância (Figura S3 em Stouffer et al.,2021). Esse estudo usou redes de neblina

para amostrar a comunidade do sub-bosque, mas porque a amostragem foi

Ao longo de dezenas de quilômetros de floresta amazônica de planalto, esparsa (x̅=5–6 dias/local), a dissimilaridade média foi duas vezes maior (0,47).

encontramos muito pouca evidência de rotatividade direcional de espécies No entanto, esses estudos não podem abordar como a rotatividade de espécies

dentro de um único interflúvio, corroborando o padrão biogeográfico clássico muda em tamanhos de grãos menores ou em extensões ainda maiores de

das aves. Sem grandes barreiras de dispersão ou limites biogeográficos, o floresta tropical de terras altas (> 40–60 km).

ambiente uniforme da floresta tropical de montanha suporta comunidades de A ligeira assinatura da mudança de espécies só ficou evidente por causa de

aves semelhantes em escalas finas. Em particular, a avifauna da ZF-2 e do Ducke, que mostrou as primeiras marcas de uma comunidade aviária

BDFFP foram notavelmente semelhantes, apesar de estarem separadas por ~40 perturbada. Em cada uma de nossas análises, Ducke emergiu repetidamente

km. No nível do local, espécies indicadoras únicas estavam ausentes e nenhuma como o local mais distinto (Figuras 2–4, ApêndiceS2:Figura S3). Comparando

espécie foi detectada em Ducke ou na ZF-2 que já não tivesse sido registrada no nossas duas métricas de rotatividade de espécies (Figura 2, ApêndiceS2:Figura

BDFFP mais bem amostrado (Cohn-Haft et al.,1997; Rutt et al.,2017). Assim, em S3), a distinção de Ducke ficou especialmente aparente usando os dados de

nossa extensão espacial, as diferenças de composição foram insignificantes e pseudoabundância (observe os cinco valores de dissimilaridade relativamente

todas as seis assembleias representaram o mesmo grupo de aves de terras grandes entre as sete comparações mais distantes emFigura 2b). Isso pode ser

altas. No entanto, no lugar da rotatividade de espécies, nossos resultados devido ao fato de que as métricas de dissimilaridade baseadas em abundância

ilustraram mudanças mais sutis na abundância entre Ducke e os dois locais são mais sensíveis a distúrbios e diferenças ambientais do que as métricas de

mais distantes. Com base na redução de um subconjunto distinto de espécies presença e ausência (Nekola & White,1999). Independentemente da distância,

sensíveis a distúrbios, argumentamos que a avifauna atualmente encontrada no entanto, a perturbação pode fazer com que a rotatividade de espécies

em Ducke é empobrecida, associada ao aumento do isolamento de Ducke da aumente ou diminua, dependendo se desencadeia um ganho ou perda de

floresta contínua circundante. espécies e indivíduos (por exemplo, a chegada de generalistas ou a perda de

Na escala deste estudo, nossos resultados sugerem que a rotatividade de espécies raras ou especialistas; Socolar et al.,2016). Nosso estudo sugere que,

espécies contribui pouco para a diversidade aviária regional dentro do mesmo tipo de em parte, Ducke é diferenciado porque contém menos indivíduos de espécies

habitat. Em regiões de riqueza de espécies uniformemente alta, seriam esperadas vulneráveis (Figuras 4e5, ApêndiceS2:Figura S5). Das 20 espécies que mais

comunidades semelhantes com baixa rotatividade, simplesmente porque diferiram nos dados de pseudoabundância (destaque
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474 RUTTe outros.

emFigura 4), três vezes mais (15) eram mais raros em Ducke do que vice-versa, implicações de longo alcance para outras pesquisas sobre condições
comC. aradaperdeu em Ducke completamente. ComoCyphorhinus, muitas 'básicas' na Reserva Ducke, que é considerada uma das manchas mais
dessas espécies são conhecidas por serem altamente vulneráveis à bem estudadas da floresta amazônica (Ribeiro et al.,1999).
perturbação do habitat. Isso inclui dois dos mais vulneráveis seguidores de Além da perturbação regional, fatores adicionais podem influenciar as

rebanho de espécies mistas (Myrmotherula longipenniseTunchiornis comunidades de aves em Ducke. Por exemplo, o clima em Ducke é

ochraciceps), que estão ausentes de bandos em floresta secundária de 30 anos aparentemente um pouco mais seco (~11%) do que no BDFFP (precipitação

(Rutt et al.,2020), bem como uma série de insetívoros terrestres e próximos, as média anual de 1988 a 1998; Candido et al.,em preparação; Laurance,2001), o

duas guildas mais sensíveis à fragmentação e desmatamento (Powell et al.,2013 que pode afetar o habitat e os recursos alimentares. O efeito de ilha de calor

; Stouffer et al.,2021). Por exemplo,Formicarius analis(um insetívoro terrestre) urbana (Oke,1982), que é especialmente pronunciado em climas úmidos (Zhao

obteve uma média de apenas 2–3 detecções de pesquisa em Ducke, em et al.,2014), também pode ser um fator direto ou indireto de mudanças no

comparação com 12 em cada uma das outras parcelas, eMicrobates collaris(um microclima. No entanto, a direção predominante do vento (leste), a posição

insetívoro próximo ao solo) teve uma média de cinco detecções em Ducke, em geográfica de Ducke (nordeste da cidade) e vários quilômetros que separam

comparação com 11–12 em outros lugares. A última espécie foi estimada como nossos lotes do perímetro urbano (figura 1) serviriam para anular ou

a ave do sub-bosque mais vulnerável em paisagens perturbadas (Figura 2b em enfraquecer seus impactos locais. A proximidade de Manaus também pode

Stouffer et al.,2021). No geral, muito poucas espécies de sub-bosque foram aumentar a penetração e acúmulo de outros impactos humanos, como

associadas a Ducke, particularmente aquelas que mais sofreram em florestas poluentes ou contaminantes. Mas a conectividade reduzida é provavelmente

perturbadas (Figura 5). De fato, os insetívoros do sub-bosque com as maiores um dos principais contribuintes para muitas aves com capacidade de dispersão
reduções em Ducke (ApêndiceS2: Figura S5) representam quatro das cinco presumivelmente limitada (Moore et al.,2008; Robinson & Sherry,2012).

guildas mais vulneráveis ao habitat perturbado (Figura 3b em Stouffer et al., Independentemente do(s) mecanismo(s), se a defaunação continuar, a perda

2021). A rotatividade de espécies pode aumentar com esses processos adicional de aves sensíveis a distúrbios pode ter consequências importantes

subtrativos, como quando as espécies se tornam mais raras (heterogeneização para os processos do ecossistema em Ducke, como dispersão de sementes e

subtrativa;sensívelSocolar et al.,2016)— um resultado indesejável do ponto de predação de insetos (Bregman et al.,2016).

vista da conservação. Com baixa rotatividade de espécies ao longo de dezenas de quilômetros (ou seja,

A depauperada avifauna da Reserva Ducke sinaliza que mesmo uma pouca heterogeneidade de habitat), nossas descobertas sugerem que a conservação

reserva muito grande (10×10 km) não está isolado da degradação ao longo do de grandes extensões de floresta amazônica remota e não perturbada é preferível

tempo. Com menos insetívoros terrestres, próximos ao solo e sub-bosque, os para aves de altitude. Como áreas díspares dentro do mesmo interflúvio têm um alto

dois lotes de Ducke não se comparam favoravelmente aos outros locais mais grau de sobreposição de comunidades – e a maior parte de nossa dissimilaridade se

homogêneos, que são cercados por extensões maiores de floresta não deve à heterogeneidade local (desigualdade em escalas

perturbada (ApêndiceS2:Figura S6). Em um raio de 20 km, no entanto, a > 100 ha)—maximizar o tamanho do grão seria mais vantajoso do que

paisagem de Ducke ainda abrange vastas faixas de floresta primária (~60%) e maximizar a extensão espacial (tamanho do grão> extensão espacial para

floresta fechada (~69%; ApêndiceS2: Figura S6). Mas esse desmatamento não é preservar o projeto). Isso serviria para aumentar tanto a riqueza de espécies

distribuído uniformemente (figura 1). Embora inicialmente cercado por floresta quanto a persistência populacional (Nekola & White,1999), ao mesmo tempo

contínua (1963), assentamentos espalhados ao longo dos arredores de Manaus em que reduz a ênfase na localização da área protegida (Socolar et al.,2016).

confinavam com as fronteiras sul e oeste da reserva no ano 2000 (Oliveira et al., Dentro de um habitat homogêneo e de alta diversidade, a rotatividade genuína

2008; Ribeiro e outros,1999). Naquela época, apenas o limite leste permaneceu de espécies entre os táxons florestais provavelmente seria indesejada, pois

ligado à floresta tropical contínua (Cintra & Naka,2012; Ribeiro e outros,1999), poderia indicar sintomas de perturbação antropogênica. Mesmo para táxons

mas estradas e desmatamento agora circundam sinuosamente os lados norte e vagos como pássaros, perturbações remotas podem ser capazes de gerar

leste, transformando Ducke em um grande fragmento de floresta urbana, renovação de espécies na floresta úmida de terra firme. Além disso, a

como previsto anteriormente (Ribeiro et al.,1999). Embora tenhamos comunidade aviária empobrecida em Ducke sugere que simplesmente

amostrado apenas 2% dos 10.000 ha de Ducke, nossos dados da comunidade preservar uma grande extensão de terra pode ser inadequado (Newmark,1987)

de aves de 2005–2009 já sustentavam essa caracterização perturbada. Portanto, dependendo do contexto paisagístico mais amplo. Por exemplo, o corredor

tratar Ducke como floresta primária representativa tem dois problemas único e largo (~9 km) ao longo do limite leste da reserva pode não ter sido

intrínsecos. Quando o habitat degradado é usado como um substituto para a suficiente para manter a conectividade com a floresta contínua próxima. Para

floresta virgem (Cintra & Naka,2012), limita nossa inferência sobre padrões e sustentar a biodiversidade das terras altas ao longo do tempo, também será

processos naturais. Em segundo lugar, ressalta um problema inerente de necessário preservar amplos e intocados buffers em torno das reservas

substituições de espaço por tempo (Stouffer et al.,2021), pois as linhas de base florestais amazônicas e restringir o desenvolvimento dentro desses buffers.

diminuídas (locais de 'controle') subestimarão a gravidade dos efeitos em locais Este estudo também acentua a importância da replicação para inventários de

mais perturbados (Borges & Guilherme,2000). Infelizmente, como a própria comunidades, especialmente replicação dentro de uma mesma região biogeográfica.

Ducke carece de dados básicos de abundância, não podemos afirmar se suas Com apenas uma exceção - duas parcelas adjacentes de 100 ha, aproximadamente 1,5

comunidades de aves sempre diminuíram em comparação com trechos km de distância (Blake,2007; Blake & Loiselle,2009)—todos os levantamentos

próximos de floresta. No entanto, nossa documentação de perturbação anteriores das comunidades de aves neotropicais foram de parcelas isoladas de

aproximadamente 100 ha sem replicação próxima. Embora tenhamos amostrado

cumulativamente 600 ha de fragmentos florestais, redes muito maiores de


RUTTe outros.
parcelas bem amostradas serão necessárias para caracterizar como a
composição da comunidade varia no espaço e no tempo (Robinson et al.,
2021), fortalecendo nossa capacidade de resolver diferenças entre
parcelas usando ordenação. Na ausência de barreiras fluviais, essas
extensas redes poderiam revelar padrões sutis de rotatividade de
espécies em gradientes geográficos e ambientais maiores dentro da
floresta tropical de terra firme. Para facilitar as comparações de estudos
cruzados, será necessário manter métodos comuns de amostragem e
métricas de rotatividade (por exemplo, diversidade beta 'verdadeira') para
garantir que futuros ecologistas e conservacionistas aproveitem ao
máximo esses grandes esforços. Por fim, enfatizamos a importância de
conhecer a diversidade total (gama) em escala regional (Cohn-Haft et al.,
1997; Rutt et al.,2017), o que é particularmente difícil em regiões tropicais
remotas (Socolar et al.,2016). Um estudo como este só foi possível porque
a diversidade aviária regional já havia sido bem catalogada (Cohn-Haft et
al.,1997; Naka et al.,2008), proporcionando-nos um conhecimento
completo do pool regional de espécies.
RECONHECIMENTOS
Agradecemos à Lynx Edicions por nos permitir reproduzir as placas
de pássaros doManual das Aves do MundoemFigura 5.
Financiamento para esta pesquisa foi fornecido ao PCS pelo Instituto
Nacional de Alimentos e Agricultura, Departamento de Agricultura
dos EUA, projetos McIntire Stennis no. 94098 e n. 94327. Esta é a
publicação no. 854 da Série Técnica BDFFP e no. 69 da Série Técnica
de Ornitologia Amazônica do Programa de Coleções do INPA. O
manuscrito foi aprovado pelo Diretor do Louisiana State University
Agricultural Center como manuscrito número 2022-241-38318.
CONFLITO DE INTERESSES
Os autores não têm nenhum conflito de interesse a declarar.
DECLARAÇÃO DE A DISPONIBILIDADE DE DADOS
Os dados subjacentes aos resultados deste estudo estão resumidos
nas Informações de Apoio deste artigo (ApêndiceS1) e
permanentemente arquivados no Repositório Digital Dryad (https://
doi. org/10.5061/dryad.dr7sqvb2k).
PEER RE VI EW
O histórico de revisão por pares para este artigo está disponível emhttps://
publo ns.com/publon/10.1111/ddi.13662.
ID ORC
Cameron L. Rutt https://orcid.org/0000-0003-4689-1294
W. Justin Cooper https://orcid.org/0000-0002-5390-1537
Philip C Stouffer https://orcid.org/0000-0002-0052-0423
David A. Lutero https://orcid .org/0000-0003-3331-6186
Mario Cohn-Haft https://orcid.org/0000-0002-5241-2344
REFERÊNCIAS
Almeida, DRA, Stark, SC, Schietti, J., Camargo, JLC, Amazonas, N.
T., Gorgens, EB, Rosa, DM, Smith, MN, Valbuena, R., Saleska,
S., Andrade, A., Mesquita, R., Laurance, SG, Laurance, WF, Lovejoy,
TE, Broadbent, EN, Shimabukuro, YE, Parker, GG,
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Como citar este artigo:Rutt, CL, Cooper, WJ, Andretti, CB, Costa,
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