Bo | eti m UML Agrondémico Complexo de Enfezamento do Milho margo/2024Resumo Este boletim tem o objetivo de fornecer uma visio consolidada sobre 0 complexo de enfezamento do milho, além de apresentar os fatores que levaram ao aumento do impacto dessa doenga e medidas de manejo recomendadas dentro do novo cenério. 1.Introdug¢ao A area de miho no Brasil aumentou consideravelmente nos tiltimos anos, como também plantios antecipados e continuos, destacando-se a produgao de sementes em areas irrigadas, plantios de satra de verdo e 0 aumento do cuttivo de milho de 2° safra, também chamado de “milho Safrinha’, que séo responsaveis pela continuidade temporal da cultura do milho (ponte verde), Esse cenario proporciona, a cada _ano,o surgimento. de novos problemas para a cultura, ou mesmo de surtos epidémicos, principalmente com relagdo 85 doengas. Dentre esses patogenos que —ganharam grande importancia econémica, gerando perdas considerdveis na cultura do milho, destacam-se os enfezamento vermelho € palido que, juntamente com o virus da risca do milho, formam um complexo de trés patégenos na mesma planta. O enfezamento do milho foram relatados pela primeira vez em 1945 nos Estados Unidos, no estado do Texas (ALTSTATT, 7945). Também foram relatados no México e em diversos pafses das Américas Central e do Sul, sendo no Brasil, o primeiro relato de enfezamento de milno ocorrido no inicio da década de 70, Por serem pragas iniciais, tam gerado maior preocupacéo em’ relacdo ao manejo, devido 20 alto potencial de prejuizo e dificuldade no controle. Nesta época, foram _ consideradas doengas de importancia secundaria,sem grandes prejuizos & producéio de milho No Brasil (COSTA; KITAJIMA; ARRUDA, 1971). Segundo Sabato (2016) houve varios surtos, nas safras de 1994/1995 na regiao do sudoeste do Estado de Goids e Tridngulo Mineiro. Na satra de 2005/2006 ocorreu um surto na regiao norte do Rio Grande do Sul e na regiao sudoeste de Santa Catarina, e na safrinha de 2016 tivemos perdas significativas pela doenga principalmente nas regiées centrais do Brasil. “Para o sucesso da cultura, do ponto de vista fitossanitario, 6 importante que as causes condicionais de tais doencas sejam identificadas e estudadas, ‘sO assim serd possivel ganhar mais eficécia na descoberta de solugées, estejam elas no Ambito da genética da planta ou no das técnicas “de manejo da cultura (Pereira, et al, 2005 in Kimati et al, 2005)”. Este boletim procura seguir esta visio integrada de forma resumida sobre o conhecimento consolidado sobre o assunto, como também discutir sobre os fatores que levaram ao agravamento do problema e a indicagéo de medidas de manejo.2. Etiologia e Hospedeiros Os agentes etiolégicos causadores do complexo de enfezamento pertencem a um grupo de bactérias desprovidas de parede Celular, da classe Moliicutes. Enfezamento vermelho E uma doenga causada pelo fitoplasma Maize bushy ‘stunt phytoplasma (MBSP), que é uma bactéria sem parede celular, pleomérfica, sendo a sua célula envolvida somente por uma membrana Enfezamento palido Conhecida também por “Corn Stunt”, essa doenga 6 causada pelo espiroplasma Spiroplasma kunkelli, que € uma bactéria sem parede celular, com formato helicoidal que possui forma espiralada e motilidade Hospedeiros Miho e alguns teosintos séio também os Unicos hospedeiros naturais relatados para S. kunkelli @ MBSP (Nault, 1980). Assim, postula-se que esses molicutes sobrevivam no vetor em reas @ épocas em que o milho nao € cultivado, podendo ser disseminados a longas disléncias nessas circunsténcias. Apesar dos relatos na literatura que as espécies de gramineas, como capim-coloniéo (Panicum maximum), 0 capim-marmelada; (Brachiaria plantaginea) © a Brachiaria decumbens podem ser infectadas pelo fitoplasma em condigdes controladas, a aquisicao do fitoplasma pelo vetor a partir das gramineas € dificultada, pois essas gramineas nao so hospedeiros preferenciais do inseto e sua sobrevivéncia 6 cura, além disso,a_concentracao do patégeno nestas plantas é muito baixa (Haas, 2010). Detalhe morfoldgico dos agentes causats (Massola, 2001)3. Sintomatologia e Diagnose No campo, néo 6 possivel diferenciar o agente causador do enfezamento palido e 0 vermelho com base apenas nos sintomas das plantas, devido a similaridade dos sintomas, | da infeccdo simultanea das plantas por espiroplasma e por fitoplasma. As expressdes dos sintomas so favorecidas por temperaturas diurnas em torno de 27 °C a 30 °C e, simultaneamente, temperaturas médias noturnas acima de 17 °C (Oliveira, et al, 2002). Em geral, os primeiros sintomias caracterizam-se por uma clorose marginal das folhas do cartucho, que pode ser seguida por um avermelhamento das pontas das folhas e, posteriormente, por seca, associado diretamente a ma formacao de espigas, ma formagéo de grdos, espigas deformadas e/ou pequenas. Outros sintomas tais como encurtamento dos internddios, multi-espigamento ou multi-fasciagao podem ou nao estar presentes, dependendo da severidade da doenga no campo. Apesar do avermelhamento das folhas ser caracteristica comum das plantas afetadas por enfezamento, alguns —_genétipos apresentam apenas clorosena margem e@ ponta das folhas. A manifestagao dos sintomas @ influenciada pela constituigao genética das plantas, pelas condigdes ambientais e também pela capacidade de produgao de antocianinas. Observamos sintomas do complexo de enfezamento e@ suas variagdes entre hibridos de milho. Sendo assim, a deteccao ¢ identificagao do agente causal da doenca esta a cargo principalmente de métodos moleculares, como a_técnica de PCR (Polymerase Chain Reaction), método rapido, com alta sensiblidade e acurado, Espigas normais, paadend4.Inseto Vetor Biologia e Ecologia Dalbulus maidis (Delong & Wolcott, 1928) No Brasil, os agentes causais do enfezamento sao transmitidos de uma planta de milho doente para uma planta de milho sadia por um Unico inseto-velor, sendo denominado pelo nome comum de cigarrinha-do-milho, cujo nome cientifico é Dalbulus maidis (Hemiptera: Cicadellidae). O adulto é de colorago amarelo-palida, com duas pontuagées negras no dorso da cabega e ases. ‘A Insetoadito da cigarrnha-do-lha (Datoulus mais) B- Nina da Gaarrinha-do-miho anos ecdise (6 Ninas 6 exivas da ogarnnhado-miho ne face abaxial da flha de mieOvos 61 1emea ~9dias 24-29 Dias :23,4 - 32,2°c UR: 50% Esse inseto-vetor deposita seus ovos sob a epiderme da folha de milho, preferencialmente no cartucho de plantas jovens ao longo da nervura central. A cigarrinha apresenta cinco instares, cuja’ duragéo dos estadios é influenciada pela temperatura ou pelo genotipo do milho, e sua descrigao sao baseados na coloragdo ena querotaxia ninfal (Oliveira & Sabato, 2017). As ninfas se nutrem da face abaxial das folhas, possui movimentagdo limitada e observamos as pequenas extivias brancas (exoesqueleto} que ficam presas na folha apés cada metamorfose. Uma fémea deposita entre 400 611 ovos durante a vida, sendo que a longevidade dos adultos esta entre 45 a 63 clas. Instar It ~3 dias Instar Il ~3 dias O ciclo de ovo a adulto dura cerca de 25 dias, em condigées ambientais stimas, temperatura em torno de 26 °C e umidade relativa de 50%. No entanto, segundo a literatura, esse periodo pode variar de 24 a 29 dias dependendo da temperatura ambiental. Em condigées de temperaturas abaixo de 20 °C, nao‘ha eclosao de ninfas, entretanto, 0s ovos permanecem vidveis (Isai, 1988). Varios autores descrevem a influéncia da temperatura na duragdo total dos estadios ninfais, em temperaturas entre 23°C a 26°C temos' uma variacdo desde 12,5 dias & 27,1 dias dependendo do genétipo, e abaixo de 10°C, o estagio ninfal pode dura até 115 dias para se completar (MARIN, 1987; ZURITA et al., 2000; TSAI, 1988; MARTINS et al., 2008). Via de regra, temperatura e umidade relativa elevadas favorecem 0 crescimento populacional de D. maiais, reduzindo a duragao do ciclo de ovo 2 adulto, enquanto temperatura baixa proionga esse ciclo.A cigarrinha adquire os patégenos ao se alimentar da seiva de plantas de milho doentes por uma (S. kunkell) e duas horas de alimentagao (MBSP), dependendo do agente etiolégico. Apés'o periodo latente (tempo em que os patdgenos se multtiplicam no inseto e chegam as glandulas salivares), que varia entre 17 a 23 dias para S. kunkell, e entre 22 a 28 dias para MBSP a 27°C (Nault, 1980), a cigarrinha passa a transmiti-los cada vez que se alimenta da seiva de plantas. 5. Transmissao E importante ressaltar que estes patégenos nao sao transmitidos por meio das sementes de milho ou através dos ‘vos da cigarrinha. Devido aos periodos relativamente longos de incubacdo na planta e de laténcia no vetor, 6 pouco provavel que as cigarrinhas’ infectivas coletadas no inicio da cultura (<30 dias apés 0 plantio) tenham adquirido os molicutes de plantas doentes do proprio talhao experimental. Ciclo de Doengas de Plantas camperiamanto galore Complexo de enfezamentoO ciclo da doenga € descrito por uma série de otapas sucessivas e ordenadas que caracterizam a interagao entre o patogeno, © hospedeiro © 0 inseto-vetor, as quais inoluem a sobrevivéncia, a disseminacao, a infeccao, 0 surgimento’ dos sintomas e a reprodugao dos patégenos e do vetor. A primeira geragao do patégeno na cultura corresponde ao ciclo primaro das relagdes patégeno-hospedeiro. e as _geragdes subsequentes no mesmo ciclo da cultura s40 08 ciclos seoundarios, Para o enfezamento, 0 indculo primario é proveniente de cigarrinhas infectadas que se alimentaram previamente de plantas doentes em outros locais e chegam de forma continua em lavouras de milho, que se encontram, preferencialmente, em estadios iniciais “de desenvolvimento, transmitindo os patégenos as plantas sadias. As plantas sintométicas podem ser fonte de indculo para novas_infeccdes dentro da mesma lavoura, desde que a cigarrinha se alimente delas e as transmita para plantas sadias, caracterizando ciclos secundérios da doenga. © comportamento migratério parece ser especialmente importante para insetos que, como a cigarrinha do-milho, utiizam apenas milho e. teosintos (Zea spp.) como hospedeiro para sua reprodugao_ e desenvolvimento —_(Nault,1990). “Assim, postula-se que esses molicutes sobrevivam no vetor em areas e épocas em que o milho nao ¢ cultivado, podendo ser disseminados a longas distincias. Em decorréncia do comportamento migratorio do vetor e da sua preferéncia por plantios em estédios iniciais de desenvolvimento, _lavouras semeadas tardiamente, incluindo a safrinha, e lavouras localizadas proximas a areas reoém colhidas podem sofrer um efeito de maior concentragao populacional do vetor, evido a migracdo em intensidade maior do que seria a migraco natural (Oliveira et al., 2002). Este _ comportamento migratorio 6 intensificado em periodos em que a faixa de temperatura permite uma maior taxa de reproducdo do inseto vetor (Davis, 1966; Tsai 1988; Waquil et al., 1999), permitindo um aumento substancial da populagao, levando a um processo de reinfestagao de’ individuos adultos nos plantios, 0 que denominamos de inéculo primario continuo. Com base nisso, para diminuir a quantidade de vetor e, consequentemente, a transmissao. dos patégenos entre plantas ‘sintométicas e plantios sadios, ag6es_locais visando o controle na fazendavtalhéo mostram pouca eficiéncia. Este tipo de padréo de doenca é também verificado na mais importante doenga em Citrus, Huanglonbing (HLB) ou greening, causada pela bactéria__“Candidatus Liberibacter asiaticus’, que 6 transmitida pelo psilideo asidtico dos cittos, Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Lividae). Para manejo do vetor D. citri, Bassanezi et al (2013) mostrou que praticas de controle aplicadas ao nivel regional para HLB resultou no melhor controle comparado as préticas locais (a nivel de uma propriedade/talhao/pomar) As estratégicas de sobrevivéncia no periodo da _entressafra utilzadas pela D. maidis e subsequentemente a colonizacéo de novos piantios de milho tem o impacto significante sobre a epidemiologia e€ 0 manejo do complexo de enfezamento do milho discutido nos préximos pardgrafos.6. Avaliagao de Risco do Complexo de Enfezamento O monitoramento dos sintomas da doenga é realizado desde a safra 2015-2016 pelos times de Plant Health (Breeding), Production Research (Supply) e Marketing Development da Bayer, coletando-se dados de materiais com diferentes reagGes a doenga em campos distribuidos pelas_—_tegiGes produtoras no Brasil. Foram observadas Giferencas —_significativas, mesmo em materiais suscetiveis, conforme as regiées & suas caracteristicas edafo-climaticas. Os principais fatores que favorecem as epidemias de enfezamento e as perdas de rendimento resultantes so a magnitude da fonte indculo primério dos patégenos, a €poca da chegada da cigarrinha no plantio, a atividade do vetor na cultura e as influéncias de temperatura e precipitagao sobre a populago do vetor e a dispersdo do vetor e a transmissao de patogenos. As condigées de altas temperaturas (diurna acima de 27 °C e noturna acima de 17 °C) e alta umidade relativa favorecem a multtiplicagao do vetor e dos molicutes. Condigdes de temperaturas mais amenas (abaixo de 20 °C) imitam a multiplicagao dos patogenos, em especial do espiroplasma, e alongam 0 ciclo da cigarrinha (Sabato, 2018). Além do risco ser agravado pelas condicdes ambientais que favorecem o desenvolvimento tanto do vetor como dos agentes causais, as praticas de manejo se tornaram preponderantes para aumentar o risco de ocorréncia da doenga. Nas regioes onde predominam a pratica do cultivo sucessivo de milho durante todo 0 ano, seja pela produgao de sementes em campos itrigados, pelo cultivo do milho doce ou do milho para silagem, 0 risco de ocorréncia da doenga se torna alto, devido a formagaio da chamada “ponte verde”, que possibilitaa sobrevivéncia do vetor’ e dos agentes causais durante um longo periodo de tempo (Oliveira et al., 2013) Areas com cultivos de milho com diferentes idades ou plantas voluntarias podem criar uma “ponte verde” temporal entre as estagoes de cultivo em que o vetor se multiplica antes de migrar para novos cultivos. A “Ponte Verde" temporal devido ao aumento de produgdo de miiho em campos irigados na estado seca foi atribuida como o principal fator que explicou a epicemia do complexo de en‘ezamento em piantios da estagdo chuvosa por toda Nicaragua na década de 1990 (Hruska et al., 1996), A regido do cerrado apresenta condigdes ambientais mais favordveis a ocorréncia da doenga em relagdo a regiao sul do pais, pois além ‘das _condigdes de temperatura ‘mais amena na regio Sul, hd interrupgao no cultive do milho durante © inverno, evitando-se a “ponte verde”, © cultivo intensive de milho na regiéo que inclui 0 noroeste de Minas, centro-norte_¢ sudoeste de Goiés e oeste da Bahia, mantendo lavouras de milho durante todo o ano, tornou essa uma regido de alto risco para ocoréncia do complexo de enfezamento. E na safra vero 20/21, devido a influéncia do efeito La Nina, as temperaturas médias mais elevadas e 0 inverno menos rigoroso, favoreceram 0 aumento da populagao das cigarrinhas na regiéo Sul do Brasil. Alem disso, a intensificagéo do milho safrinha na regido € 0 escalonamento dos plantios devido aos atrasos de semeadura decorrentes das condigées _climaticas, _contribuiram no aumento significativo’ da incidéncia_ de campos com 0 complex de enfezamento.150 complex de enfezamento na rage Sul do Brac Outros fatores que também contribuem para o aumento do isco séo a nao eliminagéo do milho tiguera, que também favorece a sobrevivéncia do vetor e dos patégenos na entressafra, e 0 plantio tardio e escalonado do milho, que possibilta a migragéo das cigarrinhas de campos em fase reprodutiva para campos em fase inicial de desenvolvimento, (Oliveira et al 2015) observaram que a populagdo de cigarrinna aumenta desde os estagios iniciais de desenvolvimento do milho aié o fiorescimento, quando se inicia uma redugao devido ao _ comportamento migrétério para campos em fase vegetativa. Além disso, a colheita das lavouras de milho forca'a migragdo da cigarrinha em densidades populacionais mais altas que a migragao natural, sempre direcionada para lavouras em estagio _inicial_ de desenvolvimento, que tem a preferéncia do inseto vetor para seu abrigo, alimentagao e postura. Outro. fator que aumenta o risco de ocorréncia da doenga € 0 plantio de materiais suscetiveis, nos quais os sintomas resultam em grande impacto na produtividade. Alm disso, eles atuam como fonte de indoulo para outros plantios (Sabato, 2018). Em contrapartida, a sazonalidade @ a semeadura sincronizada do milho em escala regional, além do uso de materiais tolerantes, sao praticas que diminuem o isco de ocorréncia da doenga. Miho tiguera em lavoura de soja ra regido de Paracatt- MG (az Hora, 2078).7. Manejo do Complexo de Enfezamento © manejo do complexo de enfezamento, nao diferente de outras doengas e deve envolver mais de uma pratica, visando a redugao da fonte de indculo dos molicutes & a_redugao do nivel populacional da cigarinha. Devido A grande capacidade reprodutiva, @ postura de ovos abaixo da epiderme, a rapida mobilidade e a atividade migratéria, 0 controle quimico do vetor 6 dificultado e, isoladamente, pode se constituir numa estratégia _arrisoada. Praticas que envolvem, além do controle quimico do vetor, 0 plantio sincronizado regionalmente, a interrup¢ao da “ponte verde”, a eliminacdo de plantas voluntarias de milho na entressatra e 0 uso de materiais, tolerantes, auxilam no manejo eficiente dessa doenga (Sabato, 2018) A primeira medida deve ser baseada na observagéo. dos campos na_ regio, verificando a presenga de possiveis fontes de inéculo de molicutes nas imediagdes. No entanto, apesar da auséncia de campos com sintomas da doenga na regido diminuir O risco de ocorréncia da doenga, nao é uma garantia de ausénoia da mesma, pois o inseto vetor pode migrar a\ longas disténcias, principalmente associado_ a correntes de vento, em busca de condicdes ambientais mais favordveis para o seu desenvolvimento (Oliveira et al., 2002). O plantio sincronizado de milho regionalmente, sendo realizado dentro de uma janela de até 30 dias (Sabato, 2018), é uma medida que previne a migracéo da cigarrinha de campos em fase reprodutiva para campos em estagios iniciais de desenvolvimento, comportamento esse que aumenta 0 risco de danos em campos com plantio tardio, pois a doenga pode ser transmitida logo no cio do ciclo, 0 que resulta em maior impacto em produtividade (Oliveira et al., 2015; Todd et al., 1991). A interrupgo da “ponte verde", ou. seja, interrupgao do cultivo de milho durante um periodo do ano, também se constitu numa medida de manejo da doenca, pois desfavorece a sobrevivéncia do vetor e dos molicutes, especificos de espécies do género Zea, Com a mesma finalidade, a oliminagéo das plantas voluntérias, o chamado miho tiguera, é uma medida importante para evitara sobrevivéncia desses agentes (Oliveira et al., 2013; Summers et al., 2004), A seleco de materiais tolerantes ao eniezamento € prioridade dos programas de melhoramento. O uso de materiais tolerantes a0 enfezamento é uma estratégia que visa minimizar_ os impactos da doenca na produtividade e diminuir a fonte de indculo para plantios seguintes (Sabato, 2018). © controle quimico pode envolver diferentes estratégias, que vao desde o tratamento de sementes, que confere protegéo por um periodo limitado apds a emergéncia da planta, © tratamento quimico aliado com produtos biclégicos durante os estagios vegetativos da cultura @ até a aplicagao de inseticidas nas fases reprodutivas da lavoura de milho, visando a diminuigéo de insetos migrantes para plantios mais novos. Hoje existem 29 produtos registrados para o controle de D. maidis no Milho, sendo 5 grupos quimicos. (MAPA, Giagro). © controle do vetor na fase vegetativa do desenvolvimento do milho, visando a prevengdo da transmissdo da’ doenga nesse periodo, deve ser priorizado, pois a sua transmissao nas fases mais tardias acarretara em menor impacto na_produtividede. O manejo em escala regional, referente tanto & sazonalidade de plentio quanto ao controle quimico, 6 uma estratégia promissora que deve ser considerada, visto que 0 comportamento migratorio do vetor, que resulta em fiuxo de entrada continuo de cigarrinhas infectivas vindas de campos vizinhos, se constitui em um fator agravante e, muitas vezes, determinante do insucesso das estratégias de controle a nivel de propriedade.R efe ré n Cc la tS MUA Bibliograficas a ALTSTATT, G.E. A new corn disease in the Rio Grande valley. Plant Disease Reporter, v.29, p.533-534, 1945, BASSANEZI, R.B.:_ MONTESINO, LH.; GIMENES-FERNANDES, _N.; YAMAMOTO, PT; GOTTWALD, T.R.; AMORIM, L.; BERGAMIN FILHO, A. Efficacy of Area-Wide Inoculum Reduction and Vector Control on Temporal Progress of Huanglongbing in Young Sweet Orange Plantings. Pant Dis. 97:789-796, 2013. COSTA, A.S.; KITAJIMA, E.W.; ARRUDA, S.C. Moléstias de virus e de micoplasma do milho em Sdo Paulo. 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