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Recibido: 23 de noviembre de 2023 Revisado: 17 de enero de 2024 Aceptado: 9 de febrero de 2024

DOI: 10.1002/wer.11010

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Alta toxicidad de aguas residuales agroindustriales sobre la fauna


acuática de un arroyo sudamericano: Mortalidad de tortugas
acuáticas y renacuajos de anfibios como bioindicadores de salud
ambiental

Ana P. Cuzziol Boccioni1,2 | Paola Peltzer1,2 | Andrés M. Attademo1,2|


leonardo leiva3| Carlina L. Colussi2| Karen María R. Repetti4|
Russell-Blanco5| Noelia Di Conza5 | Rafael C. Lajmanovich1,2

1Consejo Nacional de Investigaciones


Científicas y Técnicas (CONICET),
Abstracto
Buenos Aires, Argentina El objetivo de este estudio fue caracterizar un sistema acuático de la provincia de Santa
2Laboratorio de Ecotoxicología, Facultad Fe (Argentina) receptor de aguas residuales de actividades agroindustriales
de Bioquímica y Ciencias Biológicas,
(principalmente lácteas) mediante evaluaciones in situ (mortalidad de fauna, medición
Universidad Nacional del Litoral, Santa Fe,
Argentina fisicoquímica, microbiológica y de residuos de plaguicidas) y bioensayos de ecotoxicidad.
3Museo Provincial de Ciencias Naturales sobre renacuajos de anfibios. Se obtuvieron muestras de agua y sedimentos del arroyo
Florentino Ameghino, Santa Fe,
Los Troncos (LTS), previo a la confluencia con el canal de drenaje “San Carlos” (SCC), y del
Argentina
SCC. Se utilizaron parámetros biológicos (mortalidad y biomarcadores subletales) para
4Programa de Investigación y Análisis de
Residuos y Contaminantes Químicos. evaluar la ecotoxicidad durante la exposición de 10 días aRhinella arenarumrenacuajos a
Facultad de Ingeniería Química, muestras LTS y SCC. Se detectaron nueve pesticidas tanto en LTS como en SCC. La
Universidad Nacional del Litoral, Santa
demanda química y bioquímica de oxígeno, el amoníaco y el recuento de coliformes
Fe, Argentina
registrados en SCC excedieron con creces los límites para la protección de la vida
5Cátedras de Microbiología General y
Principios de Biotecnología, acuática. En SCC y LTS después de la confluencia con SCC, numerosas tortugas acuáticas
Departamento de Ingeniería en Alimentos
moribundas y muertas (Phrynops hilarii)fueron grabados. En la evaluación de
y Biotecnología, Facultad de Ingeniería
Química, Universidad Nacional del Litoral, ecotoxicidad no se observó mortalidad de renacuajos en el tratamiento LTS, mientras
Santa Fe, Argentina que en los tratamientos SCC se observó mortalidad total (100%) en diluciones superiores
al 50% de agua y sedimento. Para el SCC, la concentración letal mediana y los límites de
Correspondencia
Rafael C. Lajmanovich, Consejo Nacional de confianza del 95% fueron 18,30% (14,71–22,77) a las 24 h; las concentraciones de efecto
Investigaciones Científicas y Técnicas más bajas observadas y no observadas fueron 12,5% y 6,25%, respectivamente. Se
(CONICET), Buenos Aires, Argentina. Correo
observaron estrés oxidativo y neurotoxicidad en renacuajos expuestos al tratamiento
electrónico:lajmanovich@hotmail.com
con una dilución de SCC al 25%. Además, hubo un gran efecto genotóxico (prueba de
Información de financiación micronúcleos) en todos los tratamientos de dilución subletal de SCC (6,25%, 12,5% y
Este estudio fue apoyado por la Agencia
25%). Estos resultados alertan sobre el alto deterioro de la calidad ambiental y la alta
Nacional de Promoción de la
investigacion- n, el Desarrollo Tecnolo- gico y ecotoxicidad para la fauna acuática de los ecosistemas acuáticos afectados por aguas
la innovación- n (PICT 2020-02201 y
residuales agroindustriales.
2021-419).

Puntos de practicante

• Se observó una gran mortalidad de tortugas en una cuenca con alta carga de aguas

residuales agroindustriales.

Agua Medio Ambiente Res.2024;96:e11010. wileyonlinelibrary.com/journal/wer © 2024 Federación Medioambiental del Agua. 1 de 16
https://doi.org/10.1002/wer.11010
2 de 16 CUZZIOL BOCCIONIY AL.

• El Canal San Carlos (SCC), donde se derraman los efluentes, se encuentra ambientalmente

deteriorado.
• La matriz agua-sedimento de SCC causó 100% de letalidad en renacuajos.
• Las diluciones de SCC causaron neurotoxicidad, estrés oxidativo y genotoxicidad en los
renacuajos.

PALABRAS CLAVE

agroecosistema, bioensayos de anuros, ecotoxicidad, efluentes, contaminación

INTRODUCCIÓN escenario ambiental debido a la producción extensiva de


cultivos genéticamente modificados (Rastogi et al.,2011).
Argentina es uno de los países más productivos Algunas investigaciones reportaron varios residuos de
agroindustriales de América del Sur. Las provincias pesticidas con potenciales efectos ecotoxicológicos en
argentinas de Buenos Aires, Entre Ríos, La Pampa, Santa anfibios de esta región, principalmente en los ambientes
Fe- rdoba
y Co. son las principales regiones de producción industrial y acuáticos de la provincia de Santa Fe (Demonte et al.,2018).
agrícola (Verzeñassi et al.,2023). El uso masivo y descontrolado Una investigación reciente en la provincia de Santa Fe
de pesticidas en cultivos genéticamente modificados está detectó 30 pesticidas (insecticidas, herbicidas y fungicidas)
provocando contaminación en los cursos de agua (Ronco et al., en todas las muestras de agua y sedimentos de uno de sus
2016). Además, la rápida y extensa expansión de los ríos (río Salado). Por ejemplo, en este río se registraron
agronegocios aumentó la concentración de los sistemas concentraciones más altas de glifosato y su metabolito AMPA
agroalimentarios y, en consecuencia, los problemas ambientales y glufosinato (Lajmanovich et al.,2023; Peluso et al.,2022).
relacionados con la contaminación (Peluso et al.,2023). Las aguas Varios factores estresantes afectan a los anfibios y
residuales de sistemas agroalimentarios mal tratadas que se reptiles en los ambientes acuáticos y terrestres, siendo las
vierten directamente a través de canales a la superficie del suelo actividades humanas las principales causas de su declive a
o en los cursos de agua más cercanos disminuyen las cualidades nivel mundial (Olson & Pilliod,2022). Entre los vertebrados, se
ambientales y amenazan la vida acuática (Milani et al.,2011). La estima que más del 30% al 40% de las especies de anfibios y
industria láctea, importante tanto a nivel local como industrial en reptiles están amenazadas, y las causas que contribuyen
la región estudiada, también amenaza los ambientes acuáticos tienen vínculos con la crisis ambiental y de biodiversidad del
de agua dulce debido a la gran cantidad de efluentes liberados Antropoceno (Cordier et al.,2021; Grant y otros,2019;
sin una recuperación efectiva de los recursos hídricos (Lazzarini Stanford y otros,2020). Los anfibios y las tortugas acuáticas
et al.,2019; Nabbou et al.,2020). Por ejemplo, la limpieza de se consideran excelentes bioindicadores de la contaminación
plantas industriales lácteas produce aguas residuales altamente in situ (Al-Bahry et al.,2011; Knutson et al.,2004; Sparling et
cáusticas (Ferguson,1976). Además, la producción de suero al.,2000). En este sentido, la contaminación química de los
(residuos líquidos de la producción de caseína, yogur y queso), ecosistemas acuáticos, especialmente por los efluentes de
principalmente suero ácido, no se trata antes de su vertido ambientes agroindustriales, ha demostrado ser un factor
(Javed et al.,2011). importante que provoca su disminución (Ali et al.,2011; Egea-
Es importante señalar que Argentina es un país en desarrollo Serrano et al.,2012; Peluso et al.,2022). Por lo tanto, los
donde la falta de regulación y lineamientos junto con los bajos renacuajos de anfibios han sido utilizados como indicadores
índices de acuerdo sobre tecnologías de manejo de aguas residuales biológicos de vertidos de aguas residuales industriales en
agroindustriales conduce a la contaminación ambiental del agua diferentes estudios ecotoxicológicos de laboratorio (eg,
dulce (Locoli et al.,2021). En general, los efluentes resultantes de Amaral et al.,2018; Ferrari y otros,2005; Montalvão et al.,2017
actividades agroindustriales promueven procesos de eutrofización, ). Sin embargo, existe escasa evidencia a nivel mundial sobre
afectando al medio ambiente y a las especies y desestabilizando los efectos nocivos de los efluentes agroindustriales en estos
completamente los ecosistemas (Martínez-Burgos et al.,2021). Las animales, especialmente relacionados con altos niveles de
aguas residuales de la ganadería y la agroindustria se caracterizan mortalidad, neurotoxicidad, estrés oxidativo y genotoxicidad.
principalmente por altas concentraciones de demanda biológica de Las evaluaciones de ecotoxicidad incluyen biomarcadores
oxígeno (DBO) y demanda química de oxígeno (DQO). Además, el que brindan información sobre los efectos letales y subletales de
contenido microbiológico de las aguas residuales eleva en gran un solo compuesto, mezclas y sitios contaminados. En particular,
medida los niveles de patógenos transmitidos por el agua (Pandey et los biomarcadores de estrés oxidativo, como la actividad de la
al.,2015). Además, al complejo también se suma la escorrentía catalasa y la glutatión S-transferasa, se encuentran entre los más
contaminada por pesticidas. utilizados (Freitas et al.,2007;
INVESTIGACIÓN DEL MEDIO AGUA 3 de 16

Peluso et al.,2022). Además, la determinación de las a partir del monitoreo fisicoquímico, la información de
actividades de la acetilcolinesterasa son buenos indicadores exposición in situ y las pruebas de ecotoxicidad (efectos
de la exposición a sustancias que afectan el sistema nervioso ecológicos). Los efectos nocivos pueden ser efectos directos
de los anfibios (Lajmanovich et al.,2009; Leite et al.,2010). La (mortalidad) o indirectos (subletales) de una contaminación del
prueba de micronúcleos, como indicador clásico de curso de agua (Pellizzato,2021). En estas evaluaciones y
genotoxicidad, también se utiliza ampliamente debido a la caracterizaciones de riesgos, es necesario evaluar tanto la
presencia de eritrocitos nucleados (Benvindo-Souza et al., exposición al medio ambiente como el impacto en la viabilidad
2020; Fernández et al.,1993; Mouchet et al.,2011). de los organismos expuestos no objetivo para proporcionar una
El objetivo de este estudio fue caracterizar un sistema línea de evidencias que permita decidir cuál es la mejor tarea de
acuático receptor de aguas residuales agroindustriales en la riesgo a seguir en el futuro.
región pampeana de Argentina mediante evaluaciones
ambientales in situ (mortalidad de fauna acuática, medición
fisicoquímica, microbiológica y residuos de pesticidas) y METODOLOGÍA
bioensayos de ecotoxicidad en renacuajos de anfibios. Es
importante señalar que el proceso de evaluación de riesgos Área de estudio
ambientales (ERA) evalúa la probabilidad de que puedan
ocurrir, o estén ocurriendo, efectos ambientales adversos La gran cuenca hidrográfica del arroyo “Los Padres” tiene
como resultado de la exposición a contaminantes (USEPA, una superficie aproximada de 660 km2y comprende el arroyo
2000). El proceso ERA combina toda la información obtenida Los Troncos (LTS; Figura1a) subcuenca (420 km2) y

FIGURA 1 Área de estudio (Santa Fe

Provincia, Argentina). (a) Alto arroyo Los


Troncos, sitio de muestreo LTS. (b) Canal San
Carlos, sitio de muestreo SCC (ver efluente
blanquecino de aguas residuales
agroindustriales). (c) Confluencia del Canal
San Carlos en el Arroyo Los Troncos, ver la
mezcla de agua de ambos sistemas
acuáticos. (d) Los Troncos post confluencia
del Canal San Carlos; ver varios individuos
muertos deP. hilariien el curso y margen del
arroyo.
4 de 16 CUZZIOL BOCCIONIY AL.

la subcuenca “Cañada Malaquías” (250 km2; Arbuet et al.,2021) para cada compuesto/matriz respectivamente se determinaron.
en la provincia de Santa Fe, Argentina. En particular, la LTS está Luego, los LOQ se verificaron experimentalmente analizando
ubicada en el sureste de la principal región de producción muestras en blanco enriquecidas en las siguientes
ganadera y agroindustrial (p. ej., industrias lácteas, corrales de concentraciones: 0,5, 1, 2, 5, 10, 20 y 50 mg/kg para verificar que
engorde de vacas y cerdos y producciones agrícolas). (“localidad los iones analíticos cumplan con los ajustes de abundancias
de Las Colonias; Maraño et al.,2019). Los cultivos transgénicos relativas para una alta veracidad y precisión. . Para obtener
(soja, maíz y trigo), rutas, caminos, costas de defensa y canales detalles sobre la metodología, consulte el documento de apoyo.
de drenaje dominaron el uso de la tierra en esta región Información(MesasT1-T6). Así, todos los análisis químicos de
espacialmente fragmentada. Una de las principales plaguicidas se realizaron bajo la aprobación del comité
canalizaciones artificiales es el canal “San Carlos” (Figura1b) que institucional Reglamento de Seguridad y Salud Ambiental de
interconecta artificialmente áreas no conectadas naturalmente y Laboratorios-Facultad de Ingeniería Química (Resolución 487/01)
sirve de vertedero a las industrias ya mencionadas y Plan de Autoprotección-Facultad de Ingeniería Química
(principalmente lácteas). (Resolución 189/18).
Los muestreos de campo se realizaron en diciembre de
2022 y comprendieron dos puntos de muestreo: uno ubicado
en la LTS del curso alto, previo a la confluencia con el Canal Evaluación in situ
San Carlos (SCC; 31-42041.000S 61-00026.000W, en adelante
denominado sitio LTS y tratamiento), y otro sitio se colocó en Se examinaron los sitios de muestreo y sus alrededores (4
SCC (31-43053.400S 61-02053.100W, en lo sucesivo km alrededor de cada sitio) en busca dePhrynops hilarii
denominado sitio y tratamiento de SCC). En cada sitio, los individuos con métodos estandarizados entre las 10 h y
parámetros fisicoquímicos se midieron con instrumentos las 16 h pm (Lajmanovich et al.,2021; Peltzer et al.,2023).
digitales estándar (precisión de termómetro digital ± 0,01-C,
el medidor TDS&EC mantiene una precisión de ± 1 μS y
Aquamerks® kits de colorímetros (nitrato, nitrito, ortofosfato,
amonio, oxígeno; mg L-1). La DBO y la DQO, así como las Bioensayo
determinaciones microbiológicas, se realizaron según APHA (
2012). Un total denorte =Se analizaron 136 residuos de renacuajos deRhinella arenarumfueron recolectados en
pesticidas en muestras de sedimentos y agua de ambos pequeños estanques temporales ubicados en la llanura
sitios siguiendo los métodos QuEChERS descritos en Fanto. aluvial del río Paraná (31-1103100S, 60-902900W) considerado
- n et al. (2021). natural y libre de contaminación según estudios previos
De cada sitio se recolectaron muestras de agua y sedimentos (4 (Cuzziol Boccioni et al.,2021,2022). La recolección fue
L y 2 kg, respectivamente) según Alberro et al. (2011). Las autorizada por el Ministerio de Ambiente de la Provincia de
muestras de agua para el análisis microbiológico se tomaron en Santa Fe (EXP. N-02101-0026248-0) de Argentina. Los
matraces de plástico esterilizados de 100 ml. Las muestras renacuajos fueron transportados inmediatamente en agua
fueron transportadas al laboratorio en hielo (4-C) en recipientes del grifo sin cloro (DTW) al laboratorio y aclimatados a un
estériles de plástico (polietileno de alta densidad) de 10 L. Las ciclo de luz/oscuridad de 12 h y 24 ± 2-C.
muestras se utilizaron inmediatamente para tratamientos de Se llevó a cabo una primera prueba aguda preliminar por
bioensayo. Brevemente, el procedimiento de derivatización se duplicado para evaluar la toxicidad del sedimento y el agua
llevó a cabo previo al análisis instrumental de glifosato, AMPA y muestreados del LTS de la corriente superior, que fue seleccionado
glufosinato (Demonte et al.,2018), mientras que otros pesticidas como sistema de referencia en términos de flora y fauna porque no
se extrajeron con acetonitrilo, cuyos extractos se limpiaron se encontraron mortalidades en la evaluación de exposición in situ.
mediante extracción en fase sólida dispersiva. Para la Además, se tomaron muestras de SCC debido al mal ambiente.
determinación de residuos de pesticidas se utilizaron sistemas calidad tal, altas mortalidades de especies centinela como
UPLC-MS/MS (cromatógrafo líquido de ultra alto rendimiento- P.hilarii,y ausencia de otros organismos acuáticos. Se eliminaron el
espectrómetro de masas de triple cuadrupolo) y GC-MS/MS pasto y las raíces de las muestras de sedimento antes de usarlas.
(cromatógrafo de gases-espectrómetro de masas de triple Brevemente, el sedimento y el agua de ambos sitios se colocaron en
cuadrupolo). Estas metodologías fueron certificadas según lo un matraz de vidrio de 1 L en una proporción de matriz sólido-líquido
recomendado por la guía de la Comisión Europea sobre el de 1:3, para definir los tratamientos LST y SCC (250 ml de sedimento
regulador de control de calidad de laboratorio y la técnica de y 750 ml de muestra de agua). Como control negativo se utilizó una
validación de métodos analíticos para análisis de residuos de matriz con sedimento inerte (arena) y DTW en la misma proporción,
agroquímicos (SANTE,2021). El límite de detección (LOD) y el CO (-) (Curi et al.,2017). Se permitió que los sedimentos se asentaran
límite de cuantificación (LOQ) se basan en tres y seis veces la DE durante 24 h, y 10 renacuajos (Gosner Stage 25; Gosner,1960) se
promedio de las réplicas en blanco. agregaron a cada matraz.
INVESTIGACIÓN DEL MEDIO AGUA 5 de 16

La mortalidad se evaluó a las 24 h de exposición. No se observó La actividad de GST se determinó mediante


mortalidad en el tratamiento LTS. En contraste, la mortalidad fue espectrofotometría a 340 nm en tampón fosfato de Na 100
del 100% para el tratamiento SCC, por lo que el bioensayo de 10 mM (pH = 6,5), 1-cloro-2,4-dinitrobenceno 20 μM y glutatión
días para este sitio se realizó con un factor de dilución de 2 de reducido (GSH) 50 μM, siguiendo el método descrito. por
sedimentos y agua. Habig et al. (1974) y adaptado para la actividad GST en suero
El bioensayo estático final de 10 días se realizó por triplicado de mamíferos por Habdous et al. (2002). Los ensayos se
en un matraz de vidrio de 1 L con los siguientes tratamientos: CO realizaron a 25-C, y la actividad total de GST se expresó como
(-), LST, SCC 6,25 %, SCC 12,5 %, SCC 25 % y SCC 50 %. Se nmol min-1mg-1proteína utilizando un coeficiente de
prepararon tratamientos con CO (-) y LST para la prueba aguda. extinción molar de 9,6 · 103 M-1cm-1.
Los tratamientos de SCC consistieron en diluciones del 100% del La actividad CAT fue determinada por la tasa de H2oh2
SCC inicial de sedimento y agua para el sitio de muestreo, descomposición a 240 nm según Aebi (1984) y
diluidos con arena y DTW, respectivamente, manteniendo la adaptado paraR. arenarumpor Attademo et al. (2015)
proporción 1:3 de matriz sólido-líquido (p. ej., SCC 50% consistió Un coeficiente de extinción molar de 40 M-1cm-1Se
en 125 ml de Muestra de sedimento SCC, 125 ml de arena, 375 utilizó y la actividad se expresó como μmol min.-1mg-1
ml de muestra de agua SCC y 375 ml de DTW). Los sedimentos se proteína.
dejaron sedimentar durante 24 h y se agregaron 10 renacuajos
(Gosner Etapa 26) a cada matraz. Los renacuajos fueron
alimentados con lechuga hervida ad libitum. Temperatura (24 ± 2 Prueba de micronúcleos
-C) y se mantuvieron constantemente un ciclo de luz/oscuridad
de 12 h. La mortalidad se evaluó todos los días y se retiraron los La prueba de micronúcleos (MN) se realizó siguiendo a
individuos muertos. Para determinar la ecotoxicidad de las Lajmanovich et al. (2014). Brevemente, se prepararon frotis
diluciones, se tomó la concentración letal mediana (CL50) y las de sangre de renacuajos en portaobjetos, se fijaron y se
concentraciones sin efecto y con el efecto más bajo observado tiñeron con May-Grünwald/Giemsa (Barni et al.,2007). Un
(NOEC y LOEC, respectivamente) se determinaron en los único observador calificó a ciegas los portaobjetos
tratamientos SCC. Al final del bioensayo (10 días), los individuos codificados y aleatorizados. La frecuencia de MN se
supervivientes se fijaron para el análisis de biomarcadores determinó en 1000 eritrocitos de cada renacuajo, con un
subletales (enzimas y micronúcleos). microscopio de 100 aumentos.

Análisis de los datos


Biomarcadores enzimáticos
Los valores obtenidos de los análisis fisicoquímicos y
Para determinar las actividades enzimáticas microbiológicos para cada sitio fueron comparados con los
(Acetilcolinesterasa, AChE; Glutatión-S-Transferasa, GST y valores reconocidos como objetivo de calidad (QO) para la
catalasa, CAT) a los 10 días de exposición a cada tratamiento, protección de la vida acuática por la Ley Argentina número
norte =8 renacuajosporLos tratamientos se pesaron (g) y se 13.577 (Res. 79.179/90) y Ávila Pérez et al. . (2011). la LC50Los
homogeneizaron (1:10, p/v) en sacarosa 25 mM helada, valores y sus respectivos intervalos de confianza del 95% se
tampón Tris-HCl 20 mM (pH = 7,4) con EDTA 1 mM, utilizando calcularon mediante el método Trimmed Spearman-Karber
un triturador de tejidos Polytron. Luego los homogeneizados (Hamilton et al.,1977). Se evaluó la normalidad de la distribución
se centrifugaron a 10.000 rpm a 4 ± 1-C durante 15 min y de los datos de las actividades enzimáticas (prueba de
almacenado a -80-C hasta el análisis de biomarcadores. La Kolmogorov-Smirnov) y la homogeneidad de las varianzas
actividad de AChE se determinó colorimétricamente (prueba de Levene). AChE, GST y CAT se informaron como la
siguiendo el procedimiento de Ellman et al. (1961). La mezcla media ± DE y se analizaron con ANOVA y la prueba de Dunnett
de reacción (volumen final = 930 μL) consistió en Tris-HCl 25 para la prueba de comparación post hoc. Los datos de la prueba
mM con CaCl 1 mM.2(pH = 7,6), yoduro de acetiltiocolina 20 MN se analizaron con una prueba de proporción binomial
mM de 10 μl y DTNB de 50 μl (3 10-4M, concentración final). (Lajmanovich et al.,2014). Se realizaron una matriz de correlación
La variación en la densidad óptica se registró a 410 nm a 25-C de Pearson y un PCA (análisis de componentes principales) para
durante 1 min mediante un espectrofotómetro JENWAY 6405 correlacionar los parámetros fisicoquímicos y otros parámetros
UV-VIS. La concentración de proteína total se determinó de muestras de agua y sedimentos y biología.
mediante el método de Biuret (Kingbley,1942), y la actividad Datos icales de ambos sitios. Parámetros fuera del QO: (BOD,
de AChE se expresó como nmol min-1mg-1proteína utilizando DQO, amoniaco, coliformes totales) y residuos de pesticidas
un coeficiente de extinción molar de 13,6 · 103 M-1cm-1. detectados por encima de los límites de cuantificación, así como
biomarcadores medidos en renacuajos (AChE, GST, CAT y
6 de 16 CUZZIOL BOCCIONIY AL.

MN), fueron considerados para estos análisis (Peltzer et al., TABLA 1 Parámetros fisicoquímicos y microbiológicos en
2013; Peluso et al.,2021). Dado que la mortalidad de agua (también en sedimentos para residuos de pesticidas) de Arroyo Los

renacuajos fue del 100% en el tratamiento SCC con las Troncos (LTS) y Canal San Carlos (SCC) utilizada para tratamientos de

muestras puras, se utilizó el tratamiento SCC al 25% para el bioensayo.

análisis, ya que representaba la dilución más alta en la que LT CCS


se podían medir los efectos subletales.
Parámetros físico-químicos
Todos estos análisis estadísticos se realizaron
Temperatura de agua (-C) 26,6 ± 0,5 28 ± 0,5
utilizando el software BioEstat 5.0 (Ayres et al.,2008) e
InfoStat/P versión 1.1 (Grupo InfoStat Professional, FCA, Oxígeno disuelto (mg L-1 ) 3,5 ± 1,5 1,5 ± 0,5

Universidad Nacional de- Córdoba,


Co Argentina). un valor de DBO5(mg L-1) 14,5 ± 0,1 698,5 ± 0,1
pag <Se consideró significativo 0,05. DQO (mg L-1) 94,5 ± 0,1 1100 ± 1
pH 8,5 ± 0,05 8,5 ± 0,05

Conductividad (μm S cm-1) 130 ± 10 1585 ± 10


RESULTADOS
Nitrito (NO₂) (mg L-1) 0,05 ± 0,05 0,25 ± 0,05

Nitrito nitrito nitrito (NO₃) 0,02 ± 0,01 0,06 ± 0,01


Caracterización ambiental
(mg L-1)
Amoníaco NH₃/NH4₄ (mg L-1) 0,15 ± 0,01 >8
Evaluación in situ
Microbiología

En el sitio LTS (arroyo alto Los Troncos) se observaron especies Aerobios mesófilos totales 2.68 104 8.24 105
de peces, plantas y otra fauna acuática diversa. Mortalidad y bacterias (UFC mL-1)

muerte de tortugas acuáticasP. hilariise registraron en SCC, el Bacterias coliformes totales 1.5 102 5 106
área de confluencia, y aguas abajo de Los Troncos después de la (NPM ml-1)
confluencia con el canal (Figura1c,d). No se registró evidencia de Escherichia coli (NPM mL-1) 1.4 102 5 106
otros vertebrados acuáticos en SCC y los primeros 4 km aguas Pseudomonas (UFC mL-1) 1 101 1.9 103
abajo de Los Troncos después de la confluencia con el canal
Enterococos (UFC mL-1) 3.11 103 1,82 106
durante el muestreo y la inspección de campo. Un total de 87
Nota:Los números en negrita indican los parámetros fisicoquímicos y bacteriológicos
tortugas adultas muertas (longitud total 27 ± 5 cm sin sexar)
fuera de los rangos aceptables de contaminación del agua para la protección de la
fueron registradas en el transcurso del LTS después de la vida acuática por la Ley Argentina N-13577 (Res. 79.179/90), y Ávila Pérez et al. (2011).
confluencia con el canal.
Abreviaturas: DBO, demanda bioquímica de oxígeno; UFC, unidades formadoras de
colonias; DQO, demanda química de oxígeno; MPN, muy probablemente número.

Muestras de agua y sedimentos.

Los resultados del análisis fisicoquímico y microbiológico de muestras, así como otros dos herbicidas (metolaclor y
muestras de agua de LTS y SCC se muestran en la Tabla1. AMPA) en sedimentos.
Oxígeno disuelto en ambos sitios (3,5 ± 1,5 y 1,5 ± 0,5 mg L-1
en LTS y SCC, respectivamente) estuvo por debajo de la QO
establecida (4.7 mg L-1). En muestras de SCC, DBO y DQO Bioensayo (10 días)
(698,5 ± 0,1 y 1100 ± 1 mg L-1, respectivamente) superan con
creces la QO (hasta 120 mg L-1para DBO y entre 300 y 700 mg Mortalidad
L-1para DQO). El amoníaco también superó la QO de 1,29 mg
L-1en RCS (>8 mg L-1). Las bacterias coliformes totales La mortalidad de renacuajos expuestos a diferentes
también superaron el QO de 1,5 103NPM mL-1en SCC (5 106 tratamientos se observó cada 24 h hasta el final del ensayo
NPM mL-1). Los resultados del análisis de residuos de (Figura2). En las primeras 24 h se registró un 45% de mortalidad
pesticidas de muestras de agua y sedimentos de LTS y en el tratamiento SCC 12,5%, un 50% en el tratamiento SCC 25%
SCC se muestran en la Tabla2. En muestras de agua LTS se y un 100% en el tratamiento SCC 50%. No se observó mortalidad
registraron tres residuos de herbicidas (2,4 D, atrazina y en el resto de los tratamientos (SCC 6,25%, LTS y CO-). No se
glifosato) y fungicida ciproconazol. Por el contrario, SCC observó más mortalidad en el resto de los días, excepto el último
registró el doble de residuos de pesticidas, incluido el día (décimo) en el que la mortalidad del tratamiento SCC 25%
insecticida pirimifosmetilo, cuatro herbicidas (2,4 D, atrazina, aumentó al 70%. Para SCC, LC50
AMPA y prometrina) y el fungicida carbendazim en agua. y el límite de confianza del 95% fue del 18,30% (14,71–22,77)
durante 24 h de exposición. Esta LC50el valor se mantuvo
INVESTIGACIÓN DEL MEDIO AGUA 7 de 16

TABLA 2 Residuos de pesticidas en aguas y sedimentos del arroyo Los Troncos (LTS) y canal San Carlos (SCC) utilizados para bioensayo
tratos.

LT CCS

Agua (μg L-1) Sedimento (μg kg-1) Agua (μg L-1) Sedimento (μg kg-1)
Insecticida
Pirimifos-metilo DAKOTA DEL NORTE DAKOTA DEL NORTE 0,13 ± 0,07 DAKOTA DEL NORTE

herbicidas
2,4D 0,6 ± 0,3 DAKOTA DEL NORTE 0,7 ± 0,3 DAKOTA DEL NORTE

atrazina <0,1 DAKOTA DEL NORTE <0,1 DAKOTA DEL NORTE

Glifosato 1,3 ± 0,7 DAKOTA DEL NORTE DAKOTA DEL NORTE DAKOTA DEL NORTE

AMPA DAKOTA DEL NORTE DAKOTA DEL NORTE 1,2 ± 0,6 0,012 ± 0,006
Prometrina DAKOTA DEL NORTE DAKOTA DEL NORTE <0,1 DAKOTA DEL NORTE

metolaclor DAKOTA DEL NORTE DAKOTA DEL NORTE DAKOTA DEL NORTE <0,1
Fungicidas
carbendazima DAKOTA DEL NORTE DAKOTA DEL NORTE <0,1 DAKOTA DEL NORTE

ciproconazol 0,10 ± 0,05 DAKOTA DEL NORTE DAKOTA DEL NORTE DAKOTA DEL NORTE

Número total de residuos 4 0 6 2

Abreviatura: ND, no detectado.

FIGURA 2 Mortalidad (%) derinela


arenarumrenacuajos (S.25) expuestos a un
tratamiento de control negativo (CO-),
tratamiento (prueba de agua y sedimentos)
de Arroyo Los Troncos (LTS) y Canal San
Carlos (SCC 6.25%, 12.5%, 25% y 50%
diluciones) durante 10 días. “*” Diferencias
significativas con CO (-), pag <0,05.

hasta el final del bioensayo hasta el día 10 cuando el CO (-) (272,94 ± 30,99 nmol min-1mg-1PT; Cifra3b). La
disminuyó a 15,93% (12,92-19,65). El LOEC de SCC fue actividad CAT también fue inducida significativamente
de 12,5% y el NOEC de 6,25%. (F =5.484,pag <0,01) en el tratamiento SCC 25% (147,19
± 28,43 μmol min-1mg-1PT con respecto a CO (-) (81,03
± 18,95 μmol min-1mg-1PT; Cifra3c).
Respuesta biológica: actividades enzimáticas.

Inducción significativa de la actividad AChE (F =4.561, pag Respuesta biológica: prueba de micronúcleos
<0,01) se observó para el tratamiento con SCC 25 % (52,08
± 6,5 nmol min-1mg-1PT) con respecto al CO (-) (34,12 ± 5,8 Se observó una frecuencia de MN significativamente mayor en
nmol min-1mg-1PT; Cifra3a). GST también fue inducida los renacuajos a los tratamientos SCC con respecto al grupo CO
significativamente (F =3.353,pag =0,01) en SCC 25% (prueba de proporción binomialpag <0,05 para SCC 6,25%, pag <
(405,26 ± 15,28 nmol min-1mg-1) con respecto a 0,05 para SCC 12,5% y SCC 25%). Frecuencia MN en
8 de 16 CUZZIOL BOCCIONIY AL.

FIGURA 4 Frecuencia de micronúcleos (MN) por 1000 eritrocitos


deRhinella arenarumrenacuajos (S.25) expuestos a un tratamiento de
control negativo (CO-), tratamiento (prueba de agua y sedimentos) de
Arroyo Los Troncos (LTS), y Canal San Carlos (SCC diluciones 6.25%,
12.5% y 25%) durante 10 días. Los datos se presentan como media ±
DE. Diferencias significativas con el control *pag <0,05; ** pag <0,01.

0,63 a 1;pag <0,01; Cifra5a). Una correlación negativa


significativa (R de -0,83 a -1,pag <0.01) de oxígeno
disuelto, glifosato y ciproconazol con el resto de las
variables.
Estas correlaciones también se observaron en el PCA
(Figura5b). El primer componente (PCI) explicó el 100% de la
varianza. PCI se relacionó positivamente con DBO y DQO,
nitrito, nitrato y amonio, así como con los diferentes tipos de
bacterias, actividades AMPA, pirimifos metilo, 2,4 D y AChE,
GST y CAT y frecuencia de MN. Estos vectores se acercaron al
RCS (para lo cual, como se menciona en los análisis
FIGURA 3 Biomarcadores enzimáticos deRinella arenarumrenacuajos específicos de cada tipo de parámetro, hubo diferencias
(S. 25) expuestos a un tratamiento de control negativo (CO-), significativas respecto a los valores esperados o de control).
tratamientos (prueba de agua y sedimentos) de Arroyo Los Troncos Por el contrario, la PCI se relacionó negativamente con el
(LTS) y Canal San Carlos (SCC diluciones 6.25%, 12.5% y 25%) oxígeno disuelto, el glifosato y el ciproconazol, vectores que
durante 10 días. (a) Acetilcolinesterasa (AChE). (b) Glutatión-S- se asociaron con la LST.
Transferasa (GST). (c) Catalasa (CAT). Diferencias significativas con el
control *pag <0,05; **pag <0,01.

DISCUSIÓN
Se demostró que los eritrocitos eran más altos en el tratamiento con
SCC menos diluido (Figura4). La principal producción agroindustrial de la zona central de la
provincia de Santa Fe se caracteriza por actividades industriales
agroalimentarias, que conllevan un gran aumento de la
Parámetros ambientales y respuestas contaminación ambiental por pesticidas agrícolas.
biológicas. (p. ej., Lajmanovich et al.,2023; Peluso et al.,2022). En nuestro
estudio, se demostraron los efectos letales y subletales de las
Los parámetros fisicoquímicos relacionados con la demanda de aguas residuales agroindustriales sobre la fauna acuática con
oxígeno (excepto oxígeno disuelto) y diferentes formas de nitrógeno base en estudios in situ y de laboratorio, destacando su alto
se correlacionaron significativamente positivamente con parámetros riesgo para la salud ambiental.
bacteriológicos y la mayoría de los pesticidas (excepto glifosato y En SCC se detectó baja calidad ambiental debido a alta
ciproconazol), así como con biomarcadores (R de toxicidad. El oxígeno disuelto en SCC estaba por debajo
INVESTIGACIÓN DEL MEDIO AGUA 9 de 16

FIGURA 5 Evaluación de Pearson

diagrama matricial (a) y análisis de


componentes principales (b) para
parámetros ambientales de la quebrada
Los Troncos (LTS) y canal San Carlos (SCC) y
respuesta biológica deRhinella arenarum
renacuajos expuestos al agua y
sedimentos de ambos sitios. El color de los
círculos en la matriz corresponde al valor
del Coeficiente de Correlación R de
Pearson, según la escala de colores
(correlaciones positivas en tonos azules,
correlaciones negativas en tonos rojos).
Los ejes del biplot representan las
componentes principales (PC) y los
vectores, las diferentes variables.

(1,5 mg L-1) que el valor (4,7 mg L-1) para proteger la vida acuática sales inorgánicas, detergentes y desinfectantes, que se
(Avila Pérez et al.,2011). Las altas conductividades y utilizan para lavar, e hidróxido de sodio que produce altos
concentraciones de amoníaco y nitritos/nitratos observadas en niveles de DBO y DQO, como lo demostraron previamente
este sitio pueden estar relacionadas con fuentes naturales o con Shete y Shinkar (2013) y Alalam et al. (2021). La alta carga
la aplicación agrícola y escurrimiento por el uso de agroquímicos orgánica se degrada rápidamente debido al papel de la biota
en los cuerpos de agua más cercanos (Mateo-Sagasta et al.,2017; acuática; sin embargo, esto conduce a una disminución del
Peltzer et al.,2008). Las altas concentraciones de DBO y DQO en oxígeno disuelto y un aumento de la DBO (Elliott et al.,2001).
SCC alcanzaron 482% y 57,14% de los valores para proteger el Además, Navas Romero et al. (2019) sugirieron que los altos
objetivo de calidad de vida acuática (QO) establecido por la Ley niveles de DBO, DQO y nitratos se encuentran entre las
N.-13.577 (Resolución número 79.179/90). Estos hallazgos principales causas de la alta mortalidad de
pueden estar relacionados con las aguas residuales de SCC. Las R. arenarumrenacuajos expuestos a efluentes industriales como
aguas residuales agroindustriales no tratadas (por ejemplo, el de bodega. De acuerdo con estos autores, se observó gran
efluentes lácteos) contienen compuestos orgánicos solubles, mortalidad y efectos subletales en los tratamientos SCC
sólidos suspendidos, trazas de compuestos orgánicos, grandes (bioensayos de agua y sedimentos), donde la disminución del
cantidades de compuestos lácteos como caseína y oxígeno disuelto fue del 68%. Además, estos
10 de 16 CUZZIOL BOCCIONIY AL.

Los hallazgos explican en parte la alta mortalidad in situ de tortugas Por el contrario, los renacuajos de anfibios expuestos
acuáticas observada en el SCC y después de la confluencia del SCC durante 10 días no mostraron problemas de salud intrínsecos
con el LTS, donde un aumento de los valores de DBO y DQO fue relacionados con la contaminación microbiana fecal y se puede
demasiado alto para proteger la vida acuática con respecto a los explicar que los renacuajos son huéspedes silvestres de
límites establecidos para QO. . bacterias patógenas (Cuzziol Boccioni et al.,2023; Lajmanovich et
Además, el suero de leche no utilizado suele desecharse en al.,2001) llevando a aumentar el riesgo de dispersión en
los efluentes lácteos (Goyal & Gandhi,2009). La rica composición ambientes acuáticos o cuando los renacuajos son
orgánica del suero de leche representa un problema ambiental inmunodepresivos (Sparling et al.,2015).
potencial por la contaminación del agua ya que aumenta los Un total de nueve residuos de plaguicidas fueron
nutrientes en los sistemas acuáticos como el fósforo y el detectados en muestras de sedimentos y agua de los dos
nitrógeno que pueden conducir a la eutrofización (Dhall et al., sitios de estudio (herbicidas 2,4 D, atrazina, A, prometrina,
2012; Jindal et al.,2004). Los residuos de efluentes no tratados de metolaclor, glifosato y su metabolito AMPA, el insecticida
las industrias lácteas contienen grandes cantidades de pirimifos-metilo y los fungicidas carbendazim). y
compuestos lácteos como caseína y sales inorgánicas, además ciproconazol). La atrazina es un herbicida ubicuo que se usa
de detergentes y sanitizantes utilizados para el lavado e ampliamente en cultivos como el maíz y el sorgo. Se detectó
hidróxido de sodio que también podrían contribuir a la toxicidad en todos los sitios puntuales aquí estudiados y ya se registró
de esta matriz y a los altos niveles de DBO y DQO (Alalam et en varios arroyos y ríos de Argentina (Alonso et al.,2018;
al. .,2021). Peluso et al.,2022; Pérez et al.,2017) y una explicación es que
Además, el SCC representa un reservorio amenazado de varias la atrazina y otros dos herbicidas, 2,4-D y glifosato, son los
bacterias que podrían afectar la biota acuática (USEPA,2000,2004). pesticidas más utilizados en cultivos transgénicos. En este
Escherichia colitiene el potencial de adquirir resistencia a los sentido, también se detectó 2,4 D en ambos sitios de estudio.
antibióticos y causa mortalidad y enfermedades en la vida silvestre Además, el glifosato fue el residuo más importante
(Furtula et al.,2010).E. colies la producción de las granjas lecheras en registrado en nuestro estudio en cuanto a mayor
el escurrimiento que entra en contacto con las heces de los animales concentración (1,3 μg L-1) así como su metabolito AMPA (1,2
depositadas en los potreros (Laurenson et al.,2021). Otra fuente μg L-1). La presencia de AMPA sin niveles detectados de
importante deE. colien los tambos es el efluente que se produce glifosato en SCC podría deberse a bajas concentraciones de
durante el lavado de plantas de ordeño, patios y carreras. Un gran glifosato completamente transformado a AMPA por la alta
número de indicadores fecales comoE. coliy el patógeno carga bacteriana (Brock et al.,2019). Sin embargo, otros
Campilobacterse encontraron en la salida del efluente lechero de la autores indican que el AMPA es un producto de degradación
granja en los meses de la temporada de ordeño (Avery et al.,2004). de los detergentes fosfonados que puede provenir de los
La contaminación microbiana fecal observada en SCC representa un efluentes vertidos (Okada et al.,2020). Se necesitan más
gran riesgo para la vida silvestre ya queE. coli y las bacterias estudios para explicar este hallazgo.
patógenas producen estrés fisiológico e inmunosupresión. Estos En general, las concentraciones de pesticidas encontradas
hallazgos explican en parte el alto número de tortugas acuáticas en nuestro estudio fueron relativamente más bajas que las
moribundas y muertas como lo señala Santoro et al. (2006) quien encontradas en otras matrices de la misma región (por ejemplo,
destacó la disminución de las tortugas silvestres en Costa Rica. De Lajmanovich et al.,2023; Peluso et al.,2022). Es interesante que
manera similar, Goldberg et al. (2019) encontró que taxones comoE. tanto el SCC como el LTS contienen varios pesticidas que podrían
coli, Citrobacterespecies, enterobacteriaspp., yKlebsiellaespecies que escurrirse de los cultivos circundantes. En estos dos cursos de
se encontraron en el suelo y los efluentes de las lecherías se han agua no se detectó vegetación ni vegetación ribereña de
asociado con enfermedades de las tortugas (p. ej., celomitis mortal) y amortiguamiento que pudiera jugar un papel importante como
mortandades masivas de tortugas. Del mismo modo, los efluentes barrera y filtro de pesticidas (Aguiar et al.,2015). Se registraron
lácteos contienen antibióticos que se han utilizado para mejorar el algunos otros residuos de pesticidas, como prometrina y
crecimiento, tratar infecciones y profilaxis, lo que podría conducir a metolaclor, que refuerzan datos anteriores (Lajmanovich et al.,
la selección de bacterias resistentes a fármacos y a múltiples 2023) para la región muestreada (principalmente en el río
fármacos, como se ha demostrado para las bacterias entéricas de Salado, que es una cuenca cercana). De manera similar a
granjas lecheras dentro de la localidad de Nuevo México (Finley et al., nuestros hallazgos sobre pesticidas, Peluso et al. (2022)
2013). Aunque se necesitan más estudios de contaminación informaron concentraciones de pirimifos (a una concentración
microbiana (por ejemplo, genotipado) en los efluentes lácteos, µgramos
más baja, kgL-1-1), 2,4
0,005 μg atrazina
D (6 (0,005 μg L-1), glifosato (10
nuestros hallazgos resaltan que las bacterias patógenas registradas, μg L-1) y AMPA (2,2 μg L-1) en el río Salado.
que fueron aisladas del suelo y los efluentes de las industrias lácteas Se detectó mortalidad total de renacuajos en el tratamiento
por muchos autores, representan un riesgo para el ganado lechero, SCC en el bioensayo agudo. Este hallazgo determinó la alta
la vida silvestre y los humanos. . ecotoxicidad que este sistema acuático se producía por sí mismo
y al converger en otro sistema acuático (LTC
INVESTIGACIÓN DEL MEDIO AGUA 11 de 16

río abajo). Esta observación está directamente relacionada con la estrés en anfibios que produce la inducción de actividades
mortalidad masiva y la agonía de las tortugas acuáticas y la ausencia GST y CAT (Dornelles & Oliveira,2014; Freitas et al.,2022;
de otros organismos acuáticos, incluidas plantas acuáticas como Peluso et al.,2022). Además, el metolaclor y el carbendazim
(Pers. Obs.). De hecho, fue necesario realizar varias diluciones (hasta que se han encontrado en el SCC son reconocidos por la
un 6,25%) para alcanzar un grado de subletalidad suficiente para inducción de GST en el pez cebra (Quintaneiro et al.,2017).
calcular los valores de toxicidad y evaluar biomarcadores subletales. Además, la inducción de GST también se asoció con niveles
En este estudio, LC50(%) fue de 18,30% a las 24 h y para los primeros más bajos de oxígeno disuelto (Bocchetti et al., 2008; Peltzer
días de exposición. Este valor es inferior a otros reportados para et al.,2013). Por lo tanto, se debe tener en cuenta la
renacuajos expuestos a efluentes de la industria vitivinícola (CL50 96 interacción entre los pesticidas y los parámetros
h [%] = 35,50%) que también se relacionaron con valores elevados de fisicoquímicos y la materia orgánica produciendo efectos de
DBO, DQO y nitratos (Navas Romero et al.,2019). En este sentido, sinergia, adición o neutralidad (Lajmanovich et al.,2019). Se
Ferrari et al. (2005) sugirieron que el efecto de los efluentes urbanos deberían realizar más estudios sobre esta interacción para
sobre la supervivencia y la CL50deR. arenarumtiene una respuesta de comprender mejor los desencadenantes y los mecanismos
dilución inversa, con una reducción significativa de la toxicidad en la de neurotoxicidad y estrés oxidativo que alteran la salud de
mayoría de las muestras de efluentes urbanos diluidos. los renacuajos.
Es bien conocido que las interacciones o sinergias entre
Las alteraciones de los criterios de valoración subletales como varias mezclas de nutrientes, pesticidas, materia orgánica y
actividades enzimáticas son respuestas integradas de múltiples cambios efluentes industriales producen genotoxicidad en renacuajos
en los organismos y representan una señal de advertencia constante en la de anfibios, aumentando su frecuencia de MN (p. ej.,
caracterización del riesgo (Rocha et al.,2012). En nuestro estudio, la AChE, Benvindo-Souza et al.,2020; Peltzer et al.,2013; Peluso et al.,
así como las enzimas GST y CAT, aumentaron un 25% en los renacuajos 2022). El aumento en la frecuencia de MN en renacuajos
expuestos al tratamiento con SCC. Estos resultados sugieren un efecto expuestos al tratamiento con SCC indica genotoxicidad, que
neurotóxico y estrés oxidativo en renacuajos expuestos al agua y puede ser consecuencia de la interacción directa de diversos
sedimentos de los tratamientos de SCC. Es importante señalar que la contaminantes (nutrientes, pesticidas) y parámetros
AChE es una enzima fundamental para el funcionamiento del sistema fisicoquímicos con el ADN o mecanismos indirectos como el
nervioso y se considera un biomarcador útil en estudios ecotoxicológicos estrés oxidativo (Lajmanovich et al.,2015; Pérez-Iglesias et al.,
porque es importante en términos de impactos ecológicos (Peltzer et al., 2020). Los efectos genotóxicos observados detectados
2019). Su alteración puede conducir a alteraciones de comportamiento pueden tener efectos nocivos sobre células y tejidos que
(forraje y natación) y reproducción, lo que puede impactar negativamente afectan crónicamente la supervivencia de organismos
en la viabilidad de las poblaciones (Attademo et al.,2015; Peltzer et al., silvestres y sus poblaciones (Fenech,2000).
2013; Sánchez-Hernández,2007). El aumento de la actividad de AChE en
renacuajos expuestos al tratamiento con SCC al 25% podría provocar
problemas cognitivos, ya que la enzima disminuye los niveles de CONCLUSIONES
acetilcolina en el cerebro (Lo
-pez El resultado de nuestro estudio muestra que un pequeño arroyo en
y otros,2015). La AChE parece ser sensible a mezclas complejas la región pampeana con alta producción agroindustrial produce una
de contaminantes (Meter et al.,2019), por lo que diferentes letalidad alarmante de tortugas acuáticas como se observa en el
contaminantes producen actividades enzimáticas. En este campo. De manera similar, estos efluentes producen la letalidad de
sentido, se informó que la atrazina, 2,4 D y el metolaclor, que se los renacuajos anfibios en muestras puras y diluidas hasta en un 25%
registraron en tratamientos de SCC, tenían efectos neurotóxicos en bioensayos de laboratorio. Las diluciones subletales de SCC
a través del aumento de AChE en renacuajos expuestos a también mostraron una alta ecotoxicidad en renacuajos de anfibios,
mezclas complejas (Meter et al.,2019; Peluso et al.,2022; Xing et produciendo deterioro en los mecanismos antioxidantes,
al.,2010). genotoxicidad y neurotoxicidad.
Además, el aumento de GST y CAT en el tratamiento con 25% de Es importante señalar que los abundantes caparazones y
SCC también puede sugerir un estrés oxidativo de los renacuajos. esqueletos de las tortugas adultas y la ausencia de juveniles
Así, el aumento del nivel de GST sugiere un alto esfuerzo para la muertos pueden deberse a una exposición crónica durante un
desintoxicación de compuestos presentes en los sedimentos y el largo período intensificada incluso por la sequía que ha estado
agua de SCC, ya que esta enzima está involucrada en el proceso de ocurriendo en esta región por ENSO (El Niño-Oscilación del
biotransformación de pesticidas (Attademo et al.,2014). Por el Sur). ) efectos desde hace varios años.
contrario, el aumento de la actividad CAT indica una mayor Es urgente tratar las aguas residuales agroindustriales que
producción de peróxido de hidrógeno y la activación de las defensas desembocan en canales y arroyos artificiales, donde se registraron
antioxidantes (Ferrari et al.,2011). De manera similar, ya se informó mezclas de materia orgánica, parámetros fisicoquímicos
que la atrazina y el 2,4 D inducen procesos oxidativos. inadecuados y contaminación microbiana y por pesticidas.
12 de 16 CUZZIOL BOCCIONIY AL.

Acción de las políticas ambientales en la región pampeana de como bioindicador de efluentes contaminados en la tortuga verde

acuerdo con las medidas y principios de precaución establecidos Chelonia mydas en Omán.Investigación ambiental marina, 71 (2),
139-144.https://doi.org/10.1016/j.marenvres.2010.12.005 Alberro, N.,
en las leyes ambientales (Ley General del Medio Ambiente
Bedregal, P., Crubellati, R. y Stegen, S. (2011).Manual
Número 25.675). Además, es importante señalar que LTS aguas
de protocolos armonizados y evaluados para la toma de muestra y el
abajo desemboca en el río Coronda, donde se encuentra un
ana - lisis de agua y sedimentos para la región de América
importante suministro de agua potable—Desvío Arijo - norte
Latina y el Caribe (vol. 10). Proyecto ARCAL RLA.
acueducto—está ubicado. Por tanto, el deterioro de este sistema Ali, SM, Sabae, SZ, Fayez, M., Monib, M. y Hegazi, NA
hídrico no sólo está provocando ecocidio en humedales como ya (2011). La influencia de los efluentes agroindustriales en la contaminación
alertaron Peltzer et al. (2023) para el Medio Oriente argentino, pero del río Nilo.Revista de investigación avanzada, 2,85–95.https://doi. org/

también podría estar afectando silenciosamente la salud humana. 10.1016/j.jare.2010.08.008


Alonso, L., Demetrio, PM, Etchegoyen, MA, & Marino, DJ
(2018). Glifosato y atrazina en precipitaciones y suelos en zonas
agroproductivas de la región pampeana de Argentina.La ciencia del
EXPRESIONES DE GRATITUD
medio ambiente total, 645,89–96.https://doi.org/10.1016/j.
Este estudio fue financiado parcialmente por becas de investigación
scitotenv.2018.07.134
de la Agencia Nacional de Promoción. - n de la Investigacio- norte, Amaral, DFD, Montalvão, MF, Mendes, BO, de Souza, JM,
el Desarrollo Tecnolo - gico y la Innovacio - n (PICT Chagas, TQ, Rodrigues, ASL y Malafaia, G. (2018). Información sobre
2020-02201 y 2021-419). Agradecemos enormemente al Prof. los efectos tóxicos de los efluentes de las curtidurías en los
Horacio Beldoménico por su lectura crítica y sugerencias renacuajos de Lithobates catesbeianus.La ciencia del medio ambiente

para este manuscrito. También agradecemos a los revisores total, 621,791–801.https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2017.11.310


APHA (Asociación Estadounidense de Salud Pública). (2012).Estándar
anónimos por sus sugerencias, que ayudaron a mejorar el
métodos para el examen de agua y aguas residuales (22ª ed.).
manuscrito.
Asociación Estadounidense de Obras Hidráulicas (AWWA) y
Federación Ambiental del Agua (WEF).
DECLARACION DE CONFLICTO DE INTERES Los autores no tienen Arbuet, A., Pusineri, G., Mazzo - n, R., Bianchi, HH, Scioli, C.,
conflictos de intereses que declarar que sean relevantes para el París, M. y Corrales, J. (2021). Implementación - n del modelo
contenido de este artículo. HydroBID en la Cuenca Los Padres-Santa Fe-Argentina.Aqua-LAC,
13(1), 81–96.https://doi.org/10.29104/phi-aqualac/2021-v13-1-06
DECLARACIÓN DE DISPONIBILIDAD DE DATOS
Los datos presentados en este estudio están disponibles previa Attademo, AM, Peltzer, PM, Lajmanovich, RC, Cabagna-
Zenklusen, MC, Junges, CM y Basso, A. (2014). Criterios de valoración
solicitud al autor correspondiente.
biológicos, actividades enzimáticas y parámetros de células
sanguíneas en dos especies de renacuajos de anuros en
DECLARACIÓN DE ÉTICA agroecosistemas de arroz del medio este de Argentina.Monitoreo y
Los animales fueron tratados según el Comité Evaluación Ambiental, 186, 635–649.https://doi.org/10.1007/
Institucional para el Cuidado y Uso de Animales s10661-013-3404-z Attademo, AM, Peltzer, PM, Lajmanovich, RC, Cabagna-
(IACUC), y se obtuvo la aprobación del comité de Zenklusen, M., Junges, CM, Lorenzatti, E. y Greno - n, p.
bioética de la FBCB-UNL (Res. N-388/06). (2015). Cambios bioquímicos en ciertas enzimas deLisapsus
limellium (Anura: Hylidae) expuestos a clorpirifos.Ecotoxicología
y Seguridad Ambiental, 113,287–294.https://doi.org/10. 1016/
ORCIDO
j.ecoenv.2014.12.021
Ana P. Cuzziol Boccionihttps://orcid.org/
Avery, SM, Moore, A. y Hutchison, ML (2004). El destino de Escheri
0000-0002-8498-7134 chia coli procedente de heces de ganado depositadas directamente
en los pastos.Cartas en Microbiología Aplicada, 38,355–359. https://
REFERENCIAS doi.org/10.1111/j.1472-765X.2004.01501.x
Aebi, H. (1984). Catalasa in vitro.Métodos en enzimología, 105,121– Ávila Pérez, P., Cicerone, D., Da Costa, LD y Bedregal, P. (2011).
126.https://doi.org/10.1016/S0076-6879(84)05016-3 Propuesta de un Índice de Calidad de Aguas para la Región de
Aguiar, TR, Bortolozo, FR, Hansel, FA, Rasera, K., & Latinoamérica y del Caribe.Lima.
Ferreira, MT (2015). Zonas de amortiguamiento ribereñas como filtros de Ayres, M., Jr., Ayres, D. y Santos, A. (2008). BioEstat, versión 5.0.
pesticidas en cultivos sin labranza.Investigación sobre ciencias ambientales y Sociedade Civil Mamirau-a, MCT-CNPq, Brasil.
contaminación, 22,10618–10626.https://doi.org/10.1007/s11356-015-4281-5 Barni, S., Boncompagni, E., Grosso, A., Bertone, V., Freitas, I.,
Alalam, S., Ben-Souilah, F., Lessard, MH, Chamberland, J., Fasola, M. y Fenoglio, C. (2007). Evaluación de la respuesta de las células
Perreault, V., Pouliot, Y., Labrie, S. y Doyen, A. (2021). sanguíneas de Rana snk esculenta a factores estresantes químicos en el
Caracterización de composiciones químicas y bacterianas de medio ambiente durante las fases larvaria y adulta.Toxicología acuática,
aguas residuales lácteas.Lácteos, 2(2), 179-190.https://doi.org/ 81(1), 45–54.https://doi.org/10.1016/j.aquatox.2006.10.012 Benvindo-
10.3390/ milk2020016 Souza, M., Santos Oliveira, EA, Assis, RA, Araújo
Al-Bahry, SN, Mahmoud, IY, Al-Zadjali, M., Elshafie, A., Al- Santos, CG, Borges, RE, de Melo, E., Silva, D. y Souza Santos, RL
Harthy, A. y Al-Alawi, W. (2011). Bacterias resistentes a los antibióticos. (2020). Prueba de micronúcleos en eritrocitos de renacuajo:
INVESTIGACIÓN DEL MEDIO AGUA 13 de 16

Tendencias en los estudios y nuevos caminos.quimiosfera, 240, Egea-Serrano, A., Relyea, RA, Tejedo, M. y Torralva, M. (2012).
124910. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2019.124910 Comprensión del impacto de las sustancias químicas en los anfibios:
Bocchetti, R., Lamberti, CV, Pisanelli, B., Razzetti, EM, una revisión metaanalítica.Ecología y Evolución, 2(7), 1382-1397.
Maggi, C., Catalano, B. y Regoli, F. (2008). Variaciones estacionales de https://doi.org/10.1002/ece3.249
biomarcadores de exposición, respuestas al estrés oxidativo y daño Elliott, A., Wilkins, B. y Mansfield, P. (2001). Sobre la disposición de
celular en las almejas, Tapes philippinarum, y los mejillones, Mytilus Leche contaminada en aguas costeras.Boletín de contaminación
galloprovincialis, del mar Adriático.Investigación ambiental marina, marina, 42(10), 927–934. https://doi.org/10.1016/S0025-326X(01)
66 (1), 24-26.https://doi.org/10.1016/j.marenvres. 2008.02.013 00051-0
Ellman, GL, Courtney, KD, Andrés, V. Jr. y
Brock, AL, Rein, A., Polesel, F., Nowak, KM, Kästner, M. y Featherstone, RM (1961). Una nueva y rapida determinacion
Trapp, S. (2019). Rotación microbiana de glifosato a biomasa: colorimetrica de actividad acetilcolinesterasa.Farmacología
utilización como fuente de nutrientes y formación de AMPA y bioquímica, 7 (2), 88–95.https://doi.org/10.1016/0006-2952(61)
NER biogénico en una prueba OCDE 308.Ciencia y tecnología 90145-9
ambientales, 53 (10), 5838–5847.https://doi.org/10.1021/acs.est. fanto- n, N., Cazenave, J., Michlig, MP, Repetti, MR y Rossi, A. (2021).
9b01259 Biomarcadores de exposición y efecto en el bagre acorazado
Cordier, JM, Aguilar, R., Lescano, JN, Leynaud, GC, Hoplosternum littorale durante un ciclo de producción de arroz.
Bonino, A. y Miloch, D. (2021). Una evaluación global de las Contaminación ambiental, 287,117356.https://doi.org/10.1016/j.
respuestas de anfibios y reptiles a los cambios en el uso de la tierra. envpol.2021.117356
Conservación biológica, 253,108863.https://doi.org/10.1016/j.biocon. Fenech, M. (2000). La técnica de micronúcleos in vitro.Mutación
2020.108863 Investigación, Mecanismos fundamentales y moleculares de mutagénesis,
Curi, LM, Peltzer, PM, Martinuzzi, C., Attademo, MA, Seib, S., 455,81–95.https://doi.org/10.1016/s0027-5107(00)00065-8 Ferguson, AH
Simoniello, MF y Lajmanovich, RC (2017). Alteración del (1976). Aceptabilidad de los efluentes de aguas residuales por
desarrollo, estrés oxidativo y daño al ADN enLeptodactylus suelos. En RL Sanks y T. Asano (Eds.),Tratamiento y disposición terrestre de
chaquensis (Anura: Leptodactylidae) larvas expuestas a aguas residuales municipales e industriales (págs. 85-100). Ciencias de Ann
excrementos de aves.Seguridad Ecotoxicológica y Ambiental, Arbor.
143,62–71. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2017.05.007 Fernández, M., L'Haridon, J., Gauthier, L. y Zoll-Moreux, C.
Cuzziol Boccioni, AP, García-Effron, G., Peltzer, PM y (1993). Prueba(s) de micronúcleos en anfibios: un método simple y
Lajmanovich, RC (2023). Efecto de la exposición a glifosato y confiable para evaluar los efectos genotóxicos in vivo de los contaminantes
ciprofloxacina sobre las bacterias entéricas de los renacuajos.Revista y las radiaciones de agua dulce. Evaluación inicial.Investigación de
Argentina de Microbiología, 55(2), 120-128.https://doi.org/10.1016/ mutaciones, 292 (1), 83–99.https://doi.org/10.1016/0165-1161(93) 90010-w
j.ram. 2022.08.004
Cuzziol Boccioni, AP, Lajmanovich, RC, Peltzer, PM, Ferrari, L., De la Torre, FR, Demichelis, SO, García, ME, &
Attademo, AM y Martinuzzi, CS (2021). Evaluación de toxicidad en Salibi-an, A. (2005). Evaluación ecotoxicológica de aguas
diferentes escenarios experimentales con glifosato, clorpirifos y receptoras con el ensayo agudo de renacuajos premetamórficos.
antibióticos enRhinella arenarum (Anura: Bufonidae) renacuajos. Quimiosfera, 59(4), 567–575.https://doi.org/10.1016/
Quimiosfera, 273,128475.https://doi.org/10.1016/ j.chemosphere. 2005.01.045
j.chemosphere.2020.128475 Ferrari, A., Lascano, C., de D'Angelo, AMP y Venturino, A.
Cuzziol Boccioni, AP, Lener, G., Peluso, J., Peltzer, PM, (2011). Efectos del azinfos metilo y carbarilo sobreRhinella
Attademo, AM, Aronzon, C. y Lajmanovich, RC (2022). arenarumesterasas de larvas y enzimas antioxidantes.
Evaluación comparativa de la toxicidad crónica individual y Bioquímica y fisiología comparadas Parte C: Farmacología,
mixta de glifosato y glufosinato de amonio en renacuajos de Toxicología y Endocrinología, 153(1), 34–39.https://doi.org/
anfibios: un enfoque multibiomarcador.Quimiosfera, 309, 10.1016/j. cbpc.2010.08.003
136554.https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2022.136554 Finley, RL, Collignon, P., Larsson, DJ, McEwen, SA, Li, XZ,
Demonte, LD, Michlig, N., Gaggiotti, M., Adam, CG, Mirada, WH y Topp, E. (2013). El flagelo de la resistencia a los
Beldoménico, HR y Repetti, MR (2018). Determinación de antibióticos: el importante papel del medio ambiente.Enfermedades
glifosato, AMPA y glufosinato en agua de tambos de infecciosas clínicas, 57(5), 704–710.https://doi.org/10.1093/cid/cit355
Argentina mediante el método simplificado UHPLC-MS/MS. Freitas, JS, da Silva Pinto, TJ, Yoshii, MPC, da Silva, LCM,
La ciencia del medio ambiente total, 645,34–43.https:// de Palma Lopes, LF, Ogura, AP y Espíndola, ELG (2022). La
doi.org/10. 1016/j.scitotenv.2018.06.340 exposición realista al fipronil, 2, 4-D, vinaza y sus mezclas
Dhall, P., Siddiqi, TO, Ahmad, A., Kumar, R. y Kumar, A. perjudica la fisiología de las larvas de anfibios.Contaminación
(2012). Reestructuración de DBO: relación DQO de aguas residuales industriales Ambiental, 299,118894.https://doi.org/10.1016/j.envpol.2022.
de leche de vaca en análisis de DBO mediante la formulación de una semilla 118894
microbiana específica.La revista científica mundial, 2012,105712.https://doi.org/ Freitas, DR, Rosa, RM, Moraes, J., Campos, E., Logullo, C., Da
10.1100/2012/105712 Silva Vaz, I. Jr. y Masuda, A. (2007). Relación entre glutatión S-
Dornelles, MF y Oliveira, GT (2014). Efecto de la atrazina, glifo- transferasa, catalasa, consumo de oxígeno, peroxidación
sate y quinclorac sobre parámetros bioquímicos, peroxidación lipídica y estrés oxidativo en huevos y larvas deBoophilus
lipídica y supervivencia en renacuajos de rana toro (Lithobates microplus (Acarina: Ixodidae).Bioquímica y Fisiología
catesbeianus). Archivos de Contaminación Ambiental y Toxicología, Comparada. Parte a, Fisiología molecular e integrativa, 146(
66, 415–429.https://doi.org/10.1007/s00244-013-9967-4 4), 688–694.https://doi.org/10.1016/j.cbpa.2006.04.032
14 de 16 CUZZIOL BOCCIONIY AL.

Furtula, V., Farrell, EG, Diarrassouba, F., Rempel, H., herbicidas libertad®y glufosinato-amonio.Investigación de
Pritchard, J. y Diarra, MS (2010). Productos farmacéuticos veterinarios y mutaciones, toxicología genética y mutagénesis ambiental, 769,
resistencia a los antibióticos de aislados de Escherichia coli en 7–12.https://doi.org/10.1016/j.mrgentox.2014.04.009
excrementos de aves de granjas comerciales y ensayos de alimentación Lajmanovich, RC, Cuzziol Boccioni, AP, Curi, LM,
controlada.Ciencia avícola, 89(1), 180–188.https://doi.org/10.3382/ps. Attademo, AM, Martinuzzi, C., Basso - , A., Colussi, C., &
2009-00198 Peltzer, PM (2021). Técnicas para el levantamiento de Anfibios en
Goldberg, DW, Fernandes, MR, Sellera, FP, Costa, DG, ambientes contaminados. En LC Pereyra, E. Etchepare y M. Vaira
Loureiro Bracarense, AP y Lincopan, N. (2019). Antecedentes (Eds.),Manual de técnicas y protocolos para el relevamiento y
genéticos de Enterobacter hormaechei ST114 productor de CTX- estudio de Anfibios de Argentina (págs. 332–352). Editorial
M-15 y Citrobacter freundii ST265 co-infectando una tortuga Ediunju.
verde de vida libre (Chelonia mydas).Zoonosis y salud pública, Lajmanovich, RC, Emiliani, F. y Peltzer, PM (2001). bacterias
66(5), 540–545.https://doi.org/10.1111/zph.12572 coliformes y otras bacterias de interés sanitario en larvas de
Gosner, KL (1960). Una tabla simplificada para la estadificación de embriones de anuros. Bufo arenarumHensel, 1887 (Anura, Bufonidae) en Santa Fe
y larvas con notas sobre identificación.Herpetológica, 16(3), (Argentina).Alites, 18(3–4), 201207.
183-190. Lajmanovich, RC, Junges, CM, Cabagna-Zenklusen, MC,
Goyal, N. y Gandhi, DN (2009). Análisis comparativo de la India. Attademo, AM, Peltzer, PM, Maglianese, M., M-arquez, VE y
paneer y suero de queso para bebida de suero con electrolitos.Revista Mundial Beccaria, AJ (2015). Toxicidad debacilo turingiensicovar.
de Ciencias Lácteas y Alimentarias, 4(1), 70–72. israelensis en suspensión acuosa sobre la rana común
Grant, EHC, Muths, E., Schmidt, BR y Petrovan, SO (2019). sudamericanaLeptodactylus latrans (Anura: Leptodactylidae)
Conservación de anfibios en el Antropoceno.Conservación renacuajos.Investigación Ambiental, 136,205-212.https://
biológica, 236,543–547.https://doi.org/10.1016/j.biocon.2019. doi.org/10.1016/j.envres.2014.10.022
03.003 Lajmanovich, RC, Peltzer, PM, Attademo, AM,
Habdous, M., Vincent-Viry, M., Visvikis, S. y Siest, G. (2002). Martinuzzi, CS, Simoniello, MF, Colussi, CL y Sigrist, M. (2019).
Método espectrofotométrico rápido para determinar la actividad de las Primera evaluación de nuevos efectos sinérgicos potenciales de
glutatión S-transferasas séricas.Clínica Química Acta, 326(1–2), 131–142. la mezcla de glifosato y arsénico enRhinella arenarum (Anura:
https://doi.org/10.1016/S0009-8981(02)00329-7 Bufonidae) renacuajos.Helión, 5(10), e02601.https://doi.org/10.
Habig, WH, Pabst, MJ y Jakoby, WB (1974). glutatión 1016/j.heliyon.2019.e02601
Las S-transferasas son el primer paso enzimático en la formación de Lajmanovich, RC, Repetti, MR, Cuzziol Boccioni, AP,
ácido mercaptúrico.Revista Internacional de Química Biológica, 249( Michlig, MP, Demonte, L., Attademo, AM y Peltzer, PM (2023).
22), 7130–7139.https://doi.org/10.1016/S0021-9258(19)42083-8 Cócteles de residuos de plaguicidas enProchilodus lineatus Peces
Hamilton, MA, Russo, RC y Thurston, RV (1977). recortado del Río Salado (Suramérica): Primer registro de altas
Método de Spearman-Karber para estimar concentraciones concentraciones de herbicidas polares.La ciencia del medio
letales medianas en bioensayos de toxicidad.Ciencia y tecnología ambiente total, 870,162019.https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.
ambientales, 11 (7), 714–719.https://doi.org/10.1021/ 2023.162019
es60130a004 Laurenson, S., Villamizar, L., Ritchie, W., Scott, S. y Mackay, M.
Javed, IQ, Muhammad, N., Shagufta, S., Baig, S. y Quratulain, S. (2021). Nuevo uso del consorcio Kombucha para reducir Escherichia
(2011). Biotratamiento anaeróbico de película fija de aguas residuales coli en efluentes de cobertizos lácteos.Revista de ciencia de la
lácteas. Revista de Investigación Científica de Oriente Medio, 8(3), 590–593. alimentación y la agricultura, 101 (14), 6143–6146.https://doi.org/10.
Jindal, AR, Shore, M., Shukla, FC y Singh, B. (2004). Estudios 1002/jsfa.11250
sobre el uso de chhana y paneer suero en la preparación de Lazzarini, B., Baudracco, J., Tuñón, G., Gastaldi, L., Lyons, N.,
puras (panqueques).La Revista Internacional de Tecnología Quattrochi, H. y Lópezvillalobos, N. (2019). Reseña: Producción de
Láctea, 57,221–225.https://doi.org/10.1111/j.1471-0307.2004. leche a partir de vacas lecheras en Argentina: Estado actual y
00130.x perspectivas de futuro.Ciencia animal aplicada, 35 (4), 426–432.
Kingbley, GR (1942). El método directo de Biuret para la determinación https://doi.org/10.15232/aas.2019-01842
ción de proteínas séricas aplicadas a la calorimetría fotoeléctrica Leite, PZ, Margarido, TC, de Lima, D., Rossa-Feres, DC y de
y visual.La Revista de Medicina Clínica y de Laboratorio, 27,840– Almeida, EA (2010). Inhibición de esterasa en renacuajos deScinax
845. fuscovarius (Anura, Hylidae) como biomarcador de exposición a
Knutson, MG, Richardson, WB, Reineke, DM, Gray, BR, pesticidas organofosforados.Investigación Internacional sobre
Parmelee, JR y Weick, SE (2004). Los estanques agrícolas sustentan a Ciencias Ambientales y Contaminación, 17(8), 1411-1421.https://
las poblaciones de anfibios.Aplicaciones ecológicas, 14,669–684. doi.org/10.1007/s11356-010-0326-y
https://doi.org/10.1890/02-5305 Locoli, GA, Orden, L., Lo - pez, FM, Go - mez, ma,
Lajmanovich, RC, Attademo, AM, Peltzer, PM y Villamil, MB y Zabaloy, MC (2021). Hacia una producción láctea
Junges, CM (2009). Inhibición y recuperación de colinesterasas en sustentable en Argentina: Evaluación de la liberación de nutrientes y
Odontophrynus americanorenacuajos expuestos al fenitrotión. CO2 a partir de desechos agrícolas crudos y procesados.Agronomía,
Revista de biología ambiental, 30 (5), 923–926. Lajmanovich, RC, 11, 2595.https://doi.org/10.3390/agronomy11122595
Cabagna-Zenklusen, MC, Attademo, AM, lo- pez, MD, Campoy, FJ, Pascual-Villalobos, MJ, Muñoz-Delgado, E., & Vidal,
Junges, CM, Peltzer, PM, Basso - , A., y Lorenzatti, E. (2014). CJ (2015). La actividad acetilcolinesterasa de la anguila eléctrica
Inducción de micronúcleos y anomalías nucleares en renacuajos aumenta o disminuye mediante monoterpenoides y fenilpropanoides
del sapo común (Rhinella arenarum)tratado con el seleccionados de forma dependiente de la concentración.
INVESTIGACIÓN DEL MEDIO AGUA 15 de 16

manera.Interacciones químico-biológicas, 229,36–43.https:// Ciencia y práctica de la conservación, 4(6), e12685.https://doi.org/


doi.org/10.1016/j.cbi.2015.01.006 10.1111/csp2.12685
Marano, RP, Sandoval, P., Pilatti, MA, Mihura, E., Pusineri, G., Pandey, PK, Biswas, S., Vaddella, VK y Soupir, ML (2015).
Arbuet, MA, Paris, M., Canesini, MC, Guerra, S. y Srayh, S. Escherichia coliCinética de persistencia en estiércol lechero a
(2019). La gestión - n integrado del agua como aporte al temperaturas moderadas, mesófilas y termófilas en ambientes
trabajo articulado en la cuenca del arroyo los troncos (provincia aeróbicos y anaeróbicos.Ingeniería de Bioprocesos y Biosistemas, 38,
de Santa Fe, Argentina).Revista Científica Agropecuaria, 23(1), 457–467.https://doi.org/10.1007/s00449-014-1285-3 Pellizzato, F.
76–89. (2021).Evaluación de riesgos ambientales, pesticidas y
Martínez-Burgos, WJ, Sydney, EB, Medeiros, AB, biocidas.Elsevier.https://doi.org/10.1016/B978-0-12-824315-2.
Magalhães, AI, de Carvalho, JC, Karp, SG y Soccol, CR (2021). Aguas 00005-1
residuales agroindustriales en una economía circular: características, Peltzer, PM, Cuzziol Boccioni, AP, Lorenzo - n, re,
impactos y aplicaciones para la bioenergía y los bioquímicos. Bortoluzzi, A., Peña, N., Attademo, AM y Lajmanovich, RC (2023).
Tecnología de recursos biológicos, 341,125795.https://doi.org/ Efectos de los incendios provocados por el hombre en los
10.1016/j.biortech.2021.125795 humedales del río Paraná en Argentina: Perspectivas de
Mateo-Sagasta, J., Zadeh, SM, Turral, H. y Burke, J. (2017). restauración ecológica.Oecologia Australis, 27(4), 344–357.
Contaminación del agua por la agricultura: una revisión global. Resumen https://doi. org/10.4257/oeco.2023.2704.01
ejecutivo.Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Peltzer, PM, Lajmanovich, RC, Attademo, AM, Junges, CM,
Alimentación. Cabagna-Zenklusen, MC, Repetti, MR, Sigrist, ME y Beldoménico, H. (2013).
Metro, RJ, Adelizzi, R., Glinski, DA y Henderson, WM Efecto de la exposición a sedimentos de estanques contaminados sobre la
(2019). Mezclas de agroquímicos y anfibios: los efectos supervivencia, el desarrollo y los biomarcadores enzimáticos y sanguíneos
combinados de pesticidas y fertilizantes sobre el estrés, la en ranas arborícolas veteadas (Traquicefalia typhonius) renacuajos.
actividad de la acetilcolinesterasa y la bioacumulación en un Seguridad Ambiental Ecotoxicológica, 98,142-151. https://doi.org/10.1016/
ambiente terrestre. Química Toxicológica Ambiental, 38(5), j.ecoenv.2013.09.010
1052-1061. https://doi.org/10.1002/etc.4375 Peltzer, PM, Lajmanovich, RC, Martinuzzi, C., Attademo, AM,
Milani, FX, Nutter, D. y Thoma, G. (2011). Revisión invitada: Envi- Curi, LM y Sandoval, MT (2019). Biotoxicidad del diclofenaco en
Impactos ambientales del procesamiento y los productos lácteos: una dos larvas de anfibios: evaluación del desarrollo, crecimiento,
revisión. Revista de ciencia láctea, 94 (9), 4243–4254.https://doi.org/10. función y ritmo cardíaco, comportamiento y sistema
3168/jds.2010-3955 antioxidante. La ciencia del medio ambiente total, 683,624–637.
Montalvão, MF, de Souza, JM, Guimarães, ATB, de https://doi. org/10.1016/j.scitotenv.2019.05.275
Menezes, IPP, Castro, ALDS, Rodrigues, ASL y Malafaia, G. Peltzer, PM, Lajmanovich, RC, Sánchez-Hernández, JC,
(2017). La genotoxicidad y citotoxicidad del efluente de la Cabagna, MC, Attademo, AM y Bajo - , A. (2008). Efectos de
curtiduría en la rana toro (Lithobates catesbeianus). La eutrofización de estanques agrícolas sobre la supervivencia y el estado de
Quimiosfera, 18,491–502.https://doi.org/10.1016/ salud de los animales.Scinax nasicuslarvas.Seguridad Ambiental Ecotoxicológica,
j.chemosphere. 2017.05.080 70(1), 185-197.https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2007.06.0005 Peluso, J., Aronzón,
Mouchet, F., Landois, P., Datsyuk, V., Puech, P., Pinelli, E., CM, Chehda, AM, Cuzziol Boccioni, AP,
Flahaut, E. y Gauthier, L. (2011). Procedimiento estandarizado Peltzer, PM, González, F. y Lajmanovich, RC (2023). Calidad de agua y
internacional de micronúcleos de anfibios (ISO 21427-1) para la sedimentos de un área agroindustrial a través de diferentes
evaluación in vivo de la toxicidad y genotoxicidad de los nanotubos enfoques: Parámetros fisicoquímicos y ecotoxicidad con anfibios.
de carbono de doble pared en agua.Toxicología ambiental, 26(2), Investigación sobre el medio ambiente acuático, e10899,e10899.
136-145. https://doi.org/10.1002/tox.20537 https://doi.org/10.1002/wer.10899
Nabbou, N., Benyagoub, E., Mellouk, A. y Benmoussa, Y. (2020). Peluso, J., Aronzón, CM, Martíinez Chehda, A., Cuzziol
Evaluación del riesgo de contaminación química de los efluentes lácteos de Boccioni, AP, Peltzer, PM, De Geronimo, E., Aparicio, V.,
una planta procesadora de leche ubicada en Bechar (Suroeste de Argelia). González, F., Valenzuela, L. y Lajmanovich, RC (2022). Calidad
Ciencias del Agua Aplicadas, 10,229.https://doi.org/10.1007/ ambiental y ecotoxicidad de sedimentos de la cuenca baja
s13201-020-01309-w del río Salado (Santa Fe, Argentina) sobre larvas de anfibios.
Navas Romero, AL, Herrera Moratta, MA, Rodríguez, MR, Toxicología acuática, 253,106342.https://doi.org/10. 1016/
Quiroga, LB, Echegaray, M., & Sanabria, EA (2019). Toxicidad de j.aquatox.2022.106342
los efluentes vitivinícolas y evaluación de un sistema de Peluso, J., Pérez Coll, CS, Cristos, D., Rojas, DE, &
depuración para su control: Ensayo con renacuajos deRhinella Aronzón, CM (2021). Evaluación integral de la calidad del
arenarum (Bufónidae).Ecotoxicología, 28(1), 48–61.https:// agua a través de diferentes enfoques: Parámetros
doi.org/10. 1007/s10646-018-1998-1 fisicoquímicos y ecotoxicológicos.Ciencia del Medio
Okada, E., Allinson, M., Barral, MP, Clarke, B. y Allinson, G. Ambiente Total, 800, 149510.https://doi.org/10.1016/
(2020). El glifosato y el ácido aminometilfosfónico (AMPA) se j.scitotenv.2021.149510 Pérez, DJ, Okada,
- nimo,E.,E.,De
Menone,
Gero ML,
encuentran comúnmente en arroyos urbanos y humedales de Aparicio, VC y Costa, JL (2017). Tendencias espaciales y
Melbourne, Australia.Investigación del agua, 168,115139.https:// temporales y dinámica de flujo de glifosato y otros pesticidas
doi.org/10.1016/j.watres.2019.115139 dentro de una cuenca agrícola en Argentina.Toxicología y
Olson, DH y Pilliod, DS (2022). Elevando las dimensiones humanas Química Ambiental, 36(12), 3206–3216.https://doi.org/
de conservación de anfibios y reptiles, una perspectiva estadounidense. 10.1002/etc.3897
16 de 16 CUZZIOL BOCCIONIY AL.

Pérez-Iglesias, JM, Brodeur, JC y Larramendy, ML (2020). Un Efectos de los pesticidas sobre los anfibios en la Sierra Nevada.
La formulación de herbicidas a base de imazetapir induce efectos Ecotoxicología, 24,262–278.https://doi.org/10.1007/
organizacionales genotóxicos, bioquímicos y individuales en s10646-014-1375-7
Leptodactylus latinasusrenacuajos (Anura: Leptodactylidae). Sparling, DW, Linder, G. y Bishop, CA (2000).Ecotoxicología de
Investigación Internacional sobre Ciencias Ambientales y anfibios y reptiles.Sociedad de Toxicología y Química
Contaminación, 27(2), 2131-2143.https://doi.org/10.1007/ Ambiental.
s11356-019-06880-7 Quintaneiro, C., Patrício, D., Novais, SC, Soares, AM, & Stanford, CB, Iverson, JB, Rhodin, AGJ, Paul van Dijk, P.,
Monteiro, MS (2017). Efectos endocrinos y fisiológicos del linurón Mittermeier, RA y Kuchling, G. (2020). Las tortugas y las tortugas
y S-metolaclor en embriones en desarrollo de pez cebra. La están en problemas.Biología actual, 30,721–735.https://doi.org/10.
ciencia del medio ambiente total, 586,390–400.https://doi. org/ 1016/j.cub.2020.04.088
10.1016/j.scitotenv.2016.11.153 USEPA. (2000).Orientación complementaria para la realización de riesgos para la salud.

Rastogi, RK, Pinelli, C., Polese, G., D'Aniello, B. y Chieffi Evaluación de mezclas químicas.Agencia de Protección Ambiental de los Estados
Baccari, G. (2011). Hormonas y ciclos reproductivos en Unidos.
anfibios anuros. En DO Norris y KH López (Eds.),Hormonas y USEPA. (2004).Pautas para la reutilización del agua.Pro-Medio Ambiente de EE.UU.
reproducción de los vertebrados (págs. 171–186). Prensa Agencia de protección.

académica de Londres. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-374931-4. Verzeñassi, D., Vallini, A., Fernández, F., Ferrazini, L.,
10009-4 Lasaña, M., Sosa, A. y Hough, GE (2023). Incidencia del cáncer y
Rocha, CAM, Almeida, VHC, Costa, AS, Sagica, JC Jr., tasas de mortalidad en pueblos rurales argentinos rodeados de
Monteiro, JAN, Souza, YSR, Cunha, LA y Silva Pinheiro, RH tierras agrícolas tratadas con pesticidas.Epidemiología clínica y
(2012). Inducción de micronúcleos y otras anomalías salud global, 20,101239.https://doi.org/10.1016/j.cegh.2023.
nucleares en renacuajos de rana toro (Lithobates 101239
catesbeianus)tratado con sulfato de cobre.Revista Xing, H., Han, Y., Li, S., Wang, J., Wang, X. y Xu, S. (2010). Alterar-
Internacional de Genética, 2,6–11.https://doi.org/10.5829/ aciones en la expresión de ARNm de acetilcolinesterasa en
idosi.ijg.2012.2.1. 61179 cerebro y músculo de carpa común expuesta a atrazina y
Ronco, AE, Marino, DJG, Abelando, M., Almada, P., & clorpirifos. Ecotoxicología y Seguridad Ambiental, 73(7),
Aparte, CD (2016). Calidad del agua de los principales afluentes 1666-1670. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2010.07.013
de la Cuenca del Paraná: Glifosato y AMPA en aguas superficiales
y sedimentos de fondo.Monitoreo y Evaluación Ambiental, 188,
458.https://doi.org/10.1007/s10661-016-5467-0 INFORMACIÓN DE SOPORTE
Sánchez-Hernández, JC (2007). Perspectivas ecotoxicológicas de Puede encontrar información de respaldo adicional en línea
B-esterasas en la evaluación de la contaminación por pesticidas. En en la sección Información de respaldo al final de este
Contaminación ambiental nueva investigación (págs. 1–45). Nova Science artículo.
Publisher Inc.
SANTO. (2021). Control de calidad analítica y validación de métodos.
Procedimientos para el análisis de residuos de plaguicidas en alimentos y Cómo citar este artículo:Cuzziol Boccioni, AP,
piensos. Documento N-SANTE/2021/11312. Santoro, M., Orrego, CM y Peltzer, PM, Attademo, AM, Leiva, L., Colussi,
Hernández Go - mez, G. (2006). Flora
CL, Repetti, MR, Russell-White, K., Di Conza,
bacteriana cloacal y nasal deLepidochelys olivacea (Testudines:
N. y Lajmanovich, RC (2024). Alta toxicidad de aguas
Cheloniidae) en el pacífico norte de Costa Rica.Revista de
residuales agroindustriales sobre la fauna acuática de un
Biología Tropical, 54(1), 43–48.https://doi.org/10.15517/rbt.v54i1.
13990 arroyo sudamericano: Mortalidad de tortugas acuáticas y
Shete, BS y Shinkar, NP (2013). Aguas residuales de la industria láctea renacuajos anfibios como bioindicadores de salud
Fuentes, características y sus efectos sobre el medio ambiente. ambiental.Investigación sobre el medio ambiente acuático,
Revista internacional de tecnología e ingeniería recientes, 3 (5), 96 (3), e11010.https://doi.org/10.1002/wer.11010
1611-1615.
Sparling, DW, Bickham, J., Cowman, D., Fellers, GM,
Lacher, T., Matson, CW y McConnell, L. (2015). En el lugar

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