El ruido urbano y la evolucién cultural del canto de las aves Resumen En entornos urbanos, el ruido antropogénico puede interferir con la comunicacién animal, Aqui se estudia la infiuencia del ruido urbano en la evolucién cultural de los cantos de aves. Hemos estudiado tres dialectos adyacentes del chingolo Zonotrichia leucophrys durante un periodo de tiempo de 30 afios. El ruido urbano, que es mas fuerte a frecuencias bajas, aumento durante el periodo de estudio y por lo tanto, podria haber creado una presién de seleccién para los cantos con frecuencias mas altas. Se encontré que la frecuencia minima de los cantos aumenté tanto dentro como entre los dialectos durante el intervalo de tiempo de 30 afios. Por ejemplo, el dialecto con la frecuencia minima mas alta esté en el proceso de sustitucién de otro dialecto que tiene cantos de bajas frecuencia. Los cantos con la frecuencia minima mas alta fueron favorecidos en este entorno y podrian tener las propiedades de transmisin més eficaces. Sugerimos que el mecanismo que influye en cémo los dialectos y los rasgos culturales en general son seleccionados y transmitidos de una generacién a la siguiente, es la capacidad del dialecto para ser comunicado con eficacia en el entorno local. INTRODUCCION La evolucién cultural puede ser descripta como la alteracién o cambio en un rasgo del ‘comportamiento de aprendizaje de una generacién a la siguiente. Los dialectos son una forma de variacién geogréfica vocal que se desarrolia en las especies de aves que aprenden de sus canciones, tales como los Passeriformes oscines y que son uno de los sistemas culturales mas ampliamente estudiados en animales. Los dialectos surgen cuando las poblaciones vecinas tienen diferentes tipos de cantos y cuando la variacién del canto entre las poblaciones es mayor que la variacién dentro de una poblacién. La transmisién cultural puede perpetuar dialectos de una generacién a la siguiente, cuando las aves j6venes. aprenden los dialectos locales de sus padres y vecinos. Existe una amplia gama de variacién temporal, desde dialectos que duran durante muchas generaciones a dialectos que surgen y desaparecen rapidamente, Por ejemplo, algunas especies . modifican sus canciones en un afio 0 menos, como Cacicus cela (Icteridae) y Passerina cyanea. Otras especies, tales como « Zonotrichia capensis o Hylocichla mustelina, pueden mantener los dialectos durante décadas 0 mas. Sin embargo, los mecanismos que permiten a algunos dialectos extinguirse y a otros dialectos que se mantengan atin son desconocidos. La evolucién de los cantos de las aves esté influenciada por mecanismos de produccién del sonido, factores ambientales que afectan la transmisién de sefiales, la seleccién sexual y el aprendizaje de los cantos. Presumiblemente, los mismos factores que influyen en la evolucién del canto rigen para la evolucién cultural del canto de las aves de una generacién a la siguiente. Una de las especies con dialectos mejor estudiados es el chingolo Zonotrichia leucophrys. Existe una considerable variacién geogréfica en la estructura de las frases, silabas y sintaxis en las canciones de Zonotrichia leucophrys y, baséndose en esta variacién, la mayoria de las canciones de una regién pueden agruparse en uno o Varios dialectos. Estudios longitudinales de los dialectos de de Zonotrichia leucophrys demostraron la longevidad de los dialectos que se cantan en grandes areas (18-30 afios), asi como la_vida més corta de los dialectos que se cantan en areas pequefias. Los dialectos menos permanentes o bien se modifican o desaparecen y se extinguen. Un estudio longitudinal mostré que la estructura del canto (frecuencia y caracteristicas de sincronizacién) cambid con la evolucién de la estructura vegetativa durante un period de 35 afios (Derryberry 2009). Para investigar la evolucién cultural de canto de las aves en el tiempo y los mecanismos responsables, se estudiaron tres dialectos adyacentes de Zonotrichia leucophrys durante un periodo de tiempo de 30 afios, Comparamos el nimero de aves cantando cada dialecto en grabaciones urbanas de San Francisco, California, en 1969/ 1970, en 1990 y en 1998. También se midié la frecuencia minima de los cantos de cada dialecto en cada periodo de tiempo. Baptista (1975) describié tres distintos dialectos de Zonotrichia leucophrys nuttalli en la peninsula San Francisco (California): el Presidio (P), San Francisco (SF) y Lago Merced (LM) (figure 1). Baptista (1975) observé que el dialecto SF estaba extendido desde ¢l interior urbano dialecto fue extendiendo de interior urbano de San Francisco, que tiene mayores amplitudes de ruido ambiental a las poblaciones del dialecto LM y P, donde se encuentran las amplitudes inferiores del ruido urbano. Dado que nuestro estudio tuvo lugar en un entorno urbano, suponemos que si encontramos una diferencia en la frecuencia minima a lo largo del tiempo, las frecuencias mas bajas de los cantos cambiarén a frecuencias més altas para evitar posibles interferencias acusticas de baja frecuencia del ambiente ruidoso del medio urbano. Si los dialectos fueran estables, esperamos encontrar poca o ninguna diferencia entre la abundancia de cada dialecto en los 30 arios del estudio. MATERIALES Y METODOS (a) Especie y sitio de estudioFigura 1. Mapa que muestra los tres dialectos en 1969/ 1970 en el oeste San Francisco. El punteado representa la vegetacién mientras que el fondo bianco las zonas urbanas, Triangulos hacia abajo sefialan el dialecto de Presidio (P), circulos indican el dialecto de San Francisco (SF), y tridngulos punta hacia arriba indican el dialecto de Lago Merced (LM) v sminisum frequency La regién del dialecto P consiste principalmente de las_laderas oeste recubiertas de chaparrales huimedos, areas con malezas en el borde de un campo de golf y jardines en zonas residenciales. En 4969 y 1970, el dialecto P se encontro a lo largo de un rea de aproximadamente 1,6 km- entremezclado con algunos cantos de los dialectos SF. La region del Lago Merced también esta rodeada de chaparral himedo. En 1969 y 1970, el dialecto LM se escuché a lo largo de un area de 2 km? con algunas aves del dialecto SF cerca de la frontera de dialecto. En 1969 y 1970, aves cantando el dialecto SF fueron encontradas en jardines, areas residenciales y parques a lo largo de la region urbana de San Francisco y ocupaban un area de aproximadamente 8 km”. Por lo tanto, los dialectos P y LM estaban agrupados en sus respectivos habitats mientras que el dialecto SF estaba disperso en un rea més grande con ningun centro densamente poblado (figura 1). Esta diferencia podria explicarse por el hecho de que los dialectos P y LM se producen en las regiones con un hébitat adecuado para densas concentraciones de aves. Las calles y edificios no ofrecen un buen habitat para Zonotrichia leucophrys, pero algunos de los jardines urbanos y parques ofrecen un habitat adecuado para algunos pocos individuos y pequefios grupos de aves. (b) Grabaciones de cantos En 1969 y 1970, Luis Baptista grabé canciones de Zonotrichia leucophrys en Presidio y en el |ago Merced utilizando una grabadora de cinta Uher 4000 (velocidad de la cinta 7,5 pulgadas) y un micréfono Uher montado sobre un reflector parabdlico de 24 pulgadas. Las cintas se analizaron en una grabadora de cinta de Ampex y sonégrafo Kay Electric Company Model 6061 con la configuracion en forma de alto y de banda ancha. En 1990, Baptista grabo a Zonotrichia leucophrys en lago Merced en las mismas ubicaciones y con el mismo equipo que en 1969 y 1970. Durante la primavera de 1998, Baptista y Luther grabaron a Zonotrichia leucophrys en toda la region de Presidio en un esfuerzo por encontrar cualquier ave que cantara el dialecto P. Las canciones fueron grabadas con una grabadora Sony TC-DS Pro Il y un micréfono Uher montado sobre un reflector parabélico de 24 pulgadas. Las cintas fueron analizadas con un sonégrafo Kay Elemetrics 5500 DSP con un filtro de 300 Hz y un ancho de banda de 8 kHz. (c) Analisis En la region de Presidio, grabamos cantos de 42 individuos en 1969/ 1970 y 65 individuos en 1998. Cantos individuales fueron distinguidos en funcién de la ubicacién sobre el territorio. En la region del lago Merced, grabamos cantos de 56 individuos en 1969/ 1970 y 83 en 1990. El canto més largo y més claro de cada ave fue seleccionado para el andlisis. Se detectaron tres individuos que eran bilingdes (cantaron dos diferentes dialectos) y fueron eliminados de los andlisis. Realizamos un andlisis cualitativo y cuantitativo de todos los cantos elegidos para determinar si los dialectos eran estables y si la frecuencia minima de cada dialecto cambid con el tiempo. Se agruparon los cantos en dialectos basados en caracteristicas visuales evidentes en los cantos y en ladescripcién original de cada dialecto hecha por Baptista. Los cantos fueron colocados en los siguientes grupos: P, hibrido P/SF, SF, LM, hibrido LM/SF (figura 2). Los cantos hibridos combinan silabas 0 frases de dos dialectos distintos para crear un canto intermedi y son més comunes en las aves que viven en las fronteras de las poblaciones con distintos dialectos. Se realiz6 una prueba de x2 para determinar si el nimero de individuos cantando cada dialecto habia cambiado desde 1969 / 1970 a 1890 0 1998 en las regiones de lago Merced y Presidio, respectivamente. ‘También se analizé la frecuencia minima de cada canto para determinar si hubo un cambio en la estructura actistica de los dialectos con el tiempo. Con calibradores digitales, medimos la frecuencia minima de la cancién basada en el trazo de sonido mas bajo visible en el espectrdgrafo. Nuestro analisis se centré en la frecuencia minima, que es la mas probable que sufra la interferencia aciistica del ruido urbano. Realizamos un andlisis de varianza (ANOVA) para probar una diferencia en la minima frecuencia de cada dialecto en los afios anteriores y posteriores nuestro estudio. También utilizamos ANOVA para comparar la frecuencia minima de cantos entre los dialectos. Todos los datos estuvieron normalmente distribuidos. RESULTADOS Se registraron una gran cantidad de cambios en los dialectos cantados por los individuos en las regiones de Presidio y lago Merced entre 1969/1970 y 1990. En el Presidio, el dialecto de P se extinguid, disminuyendo desde el 64 al 0% entre 1969/ 1970 y 1998, mientras que el dialecto de SF aumenté del 29 al 95 %. Las aves restantes cantaron cantos hibridos P/SF. En la region del Lago Merced, entre los afios de 1969/ 1970 y 1990 el nimero de individuos cantando el dialecto de LM disminuyé de 93 2 32% mientras que los individuos cantando el dialecto SF aumentaron de 2 a 34 %. Las aves restantes cantaban cantos hibridos LM/SF (figura 2). Andlisis de Chi cuadrado revelaron que los dialectos P y LM eran significativamente menos abundantes y el dialecto SF era significativamente més abundante en 1998 y en 1990 que en 1969/1970, respectivamente. 100 Presidio region lake Merced region Jura 2. Porcentaje de 90 individuos cantando cada 80 dialecto en las regiones de 70 Presidio y lago Merced dé San 60 Francisco en 1969/ 1970 y la 50 década de 1990, Barras negras: 3 40 dialecto P; barras lineas e 30 oblicuas, barras blanca: dialecto 20 SF; barras grises: dialecto LM; 10 barras lineas cruzadas: hibrido 0 PISF, hibrido LM/SF. 1969 1998, 1969 1990 year Las frecuencias minimas de los dialectos LM y SF fueron més bajas en 1969/ 1970 que en la década de 1990, mientras que no se puede comparar el dialecto P ya que se extinguié por 1998. El anélisis ANOVA revelé que la frecuencia minima del dialecto SF fue significativamente menor en 1969 (2780 + 106 Hz) que en el decenio de 1990 (3077 + 48 Hz). La frecuencia minima del dialecto LM también fue significativamente inferior en 1969/ 1970 (2469 + 41 Hz) en comparacién con 1990 (2640 + 70 He; Figura 3). Figura 3, Frecuencias minimas de los cantos para cada dialecto y el afio en que fueron registrados, El extremo y la base de las barras indican la D.S. de los dialectos del Lago Merced (LM), Presidio, (P) y San Francisco (SF) en 1969/1970, 1990 y 1998. Los valores arriba de las barras indican el tamario de la muestra para cada dialecto y ao.En 1969/ 1970 y el decenio de 1990, la frecuencia minima del dialecto SF fue superior a la del dialecto LM y en 1969/1970 similares al dialecto P. La frecuencia del dialecto SF fue significativamente mayor que la del dialecto LM (las frecuencias minimas en el dialecto SF en Lago Merced = 3045 + 71 Hz y en el dialecto LM= 2523 + 35 Hz). El dialecto P (2914 + 60 Hz) registré una frecuencia minima mas alta que el dialecto SF registrado en la region de Presidio (2780 + 106 Hz), aunque esta diferencia no fue estadisticamente significativa. DISCUSION Nuestros resultados documentan la expansién del dialecto SF de Zonotrichia leucophrys, disminucién en el uso del dialecto LM y la extincién del dialecto P. Este estudio también demuestra que la frecuencia minima de cantos dentro de los dos dialectos de Zonotrichia leucophrys que permanecen en San Francisco aumenté en los tiltimos 30 afios. El dialecto SF ha sustituido el dialecto P y esté en proceso de reemplazar al dialecto LM. En respuesta a los altos niveles de ruido ambiental de baja frecuencia, las aves urbanas tienen cantos con frecuencias minimas més altas que las aves rurales. Sin embargo, este es el primer estudio longitudinal de cantos de aves urbanas para documentar un aumento en la frecuencia minima de los cantos durante varias generaciones. Los ruidos del ambiente urbano pueden influir en la transmisién cultural de cantos, favoreciendo a cantos con frecuencias minimas més altas que podrian sufrir menos interferencias acisticas que cantos con frecuencias minimas mas bajas. Zonotrichia leucophrys tiene una expectativa de vida promedio de 2 afios con un récord de longevidad de 13,3 afios, por lo que nuestras grabaciones de los afios 60 a 90 no podrian incluir a los mismos individuos. Por lo tanto, revelan cambios en los cantos transmitidos a través de muchas generaciones de aves. Nuestros resultados sugieren que la influencia de factores ambientales en la transmisi6n de sefiales puede afectar la evoluci6n cultural de los cantos. Otros estudios longitudinales de cantos de Zonotrichia leucophrys encontraron que Ios dialectos en las zonas rurales eran relativamente estables. Algunos estudios encontraron cambios en los limites del dialecto como resultado de la alteracién del habitat, pero ninguno de estos estudios observaron cambios en las frecuencias minimas de Zonotrichia leucophrys. Un estudio longitudinal de cantos de Zonotrichia leucophrys en un hébitat rural investigo cambios cuantitativos en las subespecies pugetensis y oriantha durante un periodo de 35 afios. En este estudio, cambios en Ia longitud de las notas y del tiempo entre ellas, y las frecuencias de canto se correlacionaron con cambios en la densidad de la vegetacién durante el mismo periodo de tiempo. Los cantos, por tanto, se adaptaron a la vegetacién cambiante en su entorno local de manera que proporcionaron una 6ptima transmision del canto a los receptores. Nuestra conclusion de que las frecuencias mas bajas de los cantos de gorriones urbanos han aumentado con el tiempo seguramente indica que los cantos cambian para optimizar la transmisién en el ambiente local actistico. Como el ruido en los ambientes antropogénicos ha aumentado en las zonas urbanas desde la década de 1960 al decenio de 1990, sobre todo debido a mas automéviles en las carreteras, los cantos con frecuencias minimas mas altas deberian tener una clara ventaja para la transmisién cultural. Una explicacién plausible para los cambios a frecuencias mas altas dentro de los dialectos es que los cantos con frecuencias mas altas se oyen con mas claridad que otros. Las aves s6lo podrian escuchar y aprender partes de los cantos que no fueran enmascarados por el ruido del ambiente. Dado que Zonotrichia leucophrys sigue adquiriendo cantos hasta por un afio, podria aprender cantos que se adapten mejor a la transmisién en el entomo actistico local de sus territorios de cria Alternativamente, las aves podrian aprender multiples plantillas de cantos pero s6lo conservar y reproducir el que mejor se adapte a la transmisién. Una tercera explicacién podria ser que las aves aumentan la frecuencia de sus cantos en respuesta al ruido mas fuerte, como recientemente fue mostrado en los pinzones Carpodacus mexicanus. Nuestros resultados indican un aumento en la frecuencia minima de los cantos de Zonotrichia leucophrys en areas urbanas de San Francisco durante un periodo de tiempo de 30 afios. Sugerimos que el cambio observado se produjo como resultado de una transmisién més eficiente de cantos con frecuencias mas altas en un entomo urbano. Proponemos que el medio acistico local influye en la evolucién cultural de las vocalizaciones como el canto de las aves. BIBLIOGRAFIA Luther, D. and L. Baptista, 2010. Urban noise and the cultural evolution of bird songs. Proc. R. Soc. B 277, 469-473.