Crecimiento y maduración del fruto

https://www.youtube.com/watch?v=8JIEu1VXn64
https://youtu.be/Aj6WIcE-KBo
1. INTRODUCCIÓN
Los frutos son flores o partes de flor (con órganos auxiliares) o inflorescencias
en estado de madurez que albergan las semillas hasta que maduran,
protegiéndolas y facilitando su dispersión. En estados primitivos, la semilla
aislada era el órgano principal de multiplicación de los espermatofitos. Con la
evolución, las semillas se han asociado, en muchos casos, a otros órganos de
la planta, constituyendo unidades complejas de diseminación: los frutos.
Las gimnospermas se caracterizan por poseer primordios seminales
«desnudos»; en las angiospermas, sin embargo, los primordios seminales
siempre están encerrados dentro de un recipiente formado por las hojas
carpelares, el ovario, del que no saldrán hasta alcanzar la madurez. Una vez
formadas las semillas, dicho ovario se desarrolla y se transforma en fruto.
2. LA FRUCTIFICACIÓN
2.1. La polinización del óvulo promueve el desarrollo del ovario
La forma natural de transporte de los granos de polen en las especies monoicas
o dioicas es mediante el viento (anemofilia). Pero las flores tuvieron que
desarrollar medios de reclamo, particularmente de naturaleza óptica y química,
capaces de establecer relaciones directas y regulares entre animales
polinizadores y especies vegetales, lo que recibe el nombre de zoofilia.
Especialmente relevante resulta el caso de las angiospermas, que han
desarrollado diversidad de formas florales o de olores para, por una parte,
atraer a los animales que necesitan su polen o néctar para alimentarse y, por
otra, obligarlos a pasar por determinadas vías para asegurar el contacto del
polen con el estigma. Cuando son insectos, los implicados en la polinización, se
denomina entomofilia, y si son pájaros, ornitofilia. En algunos casos, se ha
constatado la participación de murciélagos en la polinización (quiropterofilia).
En unas pocas especies, las gotas de agua de lluvia también pueden provocar la
polinización, lo que se conoce como hidrofilia. Finalmente, con la aparición de
flores hermafroditas se evitan muchas de las dificultades señaladas y se hace
posible la cesión y la captación simultáneas de los granos de polen en una
misma flor.
En las angiospermas, al depositarse el grano de polen en el estigma de los
pistilos se inicia su germinación. La exina (capa externa del grano de polen) se abre, y la célula
vegetativa del tubo polínico inicia la formación de éste alargando
progresivamente la intina (capa interna). El tubo polínico crece a lo largo del estilo, a
través de sus tejidos, de los que se nutre, hasta alcanzar el micrópilo de los
primordios seminales. A continuación se abre y libera sus dos células
espermáticas;) una penetra hasta la ovocélula, fusionándose sus protoplastos
(plasmogamia) y sus núcleos (cariogamia, y la otra se fusiona con el núcleo
secundario del saco embrionario. Con ello se origina un zigoto diploide en la
ovocélula y un núcleo endospérmico triploide en el saco embrionario.
El zigoto así formado se divide transversalmente, originando varias células que
constituyen el proembrión. De ellas, la célula o células orientadas hacia el interior del saco
embrionario se dividen sucesivamente en cuadrantes hasta formar el embrión; las células
restantes dan lugar al suspensor. Este último acaba convirtiéndose en un tejido de reserva
que será consumido por el embrión antes o después de su germinación. De los
tegumentos del primordio en desarrollo se forma el episperma o testa que lo envuelve.
Cuando dicho primordio seminal alcanza la madurez, recibe el nombre de semilla.
La velocidad de crecimiento de los tubos polínicos es de gran importancia. En efecto, los
óvulos maduros tienen un período de vida limitado, y la fertilización que llevarán a cabo
los gametos masculinos tiene que producirse a lo largo de este período para asegurar la
fecundación. El período de polinización efectiva se calcula restando del número de días de
longevidad del óvulo y los días que el tubo polínico necesita para alcanzar el saco
embrionario. Su valor es variable según las especies y variedades; así, mientras que en el
manzano la longevidad del óvulo es de 10-15 días, en el cerezo es de 4-5 días, y en los
cítricos de entre 2 y 9 días; por otra parte, el tiempo de desarrollo de los tubos polínicos
también varía de 1-3 días hasta 5-7 días, según las especies. Una polinización tardía puede
impedir, por tanto, que los granos de polen alcancen el saco embrionario cuando éste
todavía es fértil, impidiendo asimismo la fecundación del óvulo.
La polinización se ve afectada por las características ambientales, sobre todo por
la temperatura y la humedad relativa.
El efecto de la temperatura puede ser indirecto, al alterar la actividad de las abejas
(principales polinizadoras de los árboles frutales), o directo, al afectar al crecimiento del tubo polínico. La

eficacia de las abejas en el transporte del polen es máxima con una temperatura
media de 20-22 °C, y prácticamente nula cuando es inferior a 12 °C. En los agrios,
una vez depositado el grano de polen sobre el estigma, su germinación y
crecimiento a lo largo del estilo se ven favorecidos por las temperaturas elevadas
(25-30 °C), y reducidos o totalmente inhibidos cuando éstas son bajas (< 20 °C). En
muchas variedades de peral, la velocidad de crecimiento del tubo polínico exige
temperaturas medias diurnas superiores a 12 °C para ajustarse al período de
polinización efectiva.
Las temperaturas extremas también pueden dar lugar a la formación de polen
estéril, como en el caso del tomate, en el que se han fijado los límites térmicos
máximo y mínimo para una fecundación adecuada en 30-35 °C y 10-13 °C,
respectivamente.
Figura 26-4. La longevidad del óvulo está limitada en
el tiempo, hasta el día 9 en este ejemplo. La
receptividad del estigma también es limitada, 7 días
en este caso. Para que se produzca la fecundación, el
grano de polen ha de depositarse sobre el Estigma
durante esos 7 días, y el tubo polínico ha de alcanzar
el óvulo antes del noveno día o el mismo día 9. La
diferencia entre los días de longevidad del óvulo (9)
y el número de días que tarda el tubo polínico en
alcanzar el saco embrionario (5 en nuestro ejemplo)
es el período de polinización efectiva (4 días). Un
grano de polen que cayera el día 5 (> 4 días) sobre el
estigma germinaría, pero su tubo polínico alcanzaría
al saco embrionario fuera de plazo (el día 10> 9).
(Adaptado de Faust, 1989.)
2.2. La fecundación no es necesaria para la formación del fruto
El desarrollo de un ovario sin semillas recibe el nombre de partenocarpia. La
esterilidad homogenética dificulta que los seres monoicos o hermafroditas se
reproduzcan sexualmente sin la intervención de otro individuo. La incompatibilidad
genética entre los granos de polen y el estigma receptor está ligada a un gen de
autoesterilidad con múltiples alelos, de modo que solamente el grano de polen cuyo
alelo de autoesterilidad no coincida con el alelo de los tejidos del estigma y el estilo
penetrará hasta los primordios seminales. Pero si coincide, diversas reacciones de
inmunidad, como fallos en el mecanismo de reconocimiento proteico polen-estigma,
síntesis en el estilo y estigma de inhibidores del desarrollo del tubo polínico, y otras,
anulan o limitan este último, impidiendo la autogamia. En este caso se habla de
autoincompatibilidad, fenómeno que se define como la imposibilidad de obtener
descendientes mediante autofecundación. En otros casos, los estambres y los
estigmas de una misma flor alcanzan la madurez para la polinización en épocas
diferentes. Estos individuos son compatibles, aunque en esta circunstancia también se
imposibilita la autofecundación; este fenómeno se conoce como dicogamia, y puede
verse notablemente influido por las condiciones climáticas.
Tanto la autoincompatibilidad como la dicogamia reducen marcadamente o
anulan la polinización entre flores de un mismo individuo y especie o variedad,
pero no la impiden entre individuos de diferentes especies o variedades. En
algunos casos, el fenómeno se traduce en reducciones drásticas de la cosecha de
frutos; para resolver este problema se recurre a la utilización de árboles de otras
especies o variedades, estratégicamente distribuidos, cuyo polen no presenta
incompatibilidad con el pistilo de las flores de la variedad en cultivo y que ejercen
la función de polinizadores de éstas. En otros, se aprovecha la autocompatibilidad
para obtener frutos sin semillas.
En aquellas variedades capaces de desarrollar frutos sin semillas, el estímulo de
su crecimiento no puede ser atribuido a éstas. Tal hecho no invalida el papel
atribuido a las semillas sobre el desarrollo de los frutos, pero es evidente que en
aquellos en los que no ha habido fecundación esa función debe haber sido
asumida por otros tejidos. Así, en los cítricos se ha sugerido que, en ausencia de
semillas en desarrollo, son las paredes del ovario, que constituirán finalmente la
corteza del fruto, las que asumen el papel promotor del crecimiento como
sintetizadoras o receptoras de los factores reguladores de éste.
La capacidad partenocárpica varía según las especies, e incluso entre variedades de una
misma especie. Es habitual en especies tropicales (plataneras, ananás), frecuente en
especies subtropicales (agrios) y de climas templados (vid, peral, manzano), y muy rara en
otras, como las drupáceas (melocotonero, ciruelo, cerezo), en las que los frutos no
fecundados caen o apenas se desarrollan.
Factores que condicionan la partenocarpia, tanto de origen endógeno como de origen
exógeno. Así, la polinización, la germinación del grano de polen y el desarrollo del tubo
polínico, sin que en ningún caso se alcance la fecundación, constituyen estímulos
suficientes para que se inicie el desarrollo del ovario en ausencia de semillas. Estos casos
en los que se requiere algún tipo de estímulo se definen como partenocarpia estimulada.
El desarrollo del ovario sin ningún estímulo externo se conoce como partenocarpia
autónoma. En ambos tipos, el crecimiento de los tejidos es también consecuencia de la
síntesis de hormonas, en este caso en los tejidos del ovario.
El estudio de plantas mutantes de tomate deficientes en giberelinas demuestra que los
caracteres más relevantes de dichas plantas, su escaso tamaño y el deficiente cuajado de
frutos pueden revertirse a su comportamiento normal con la aplicación de una mezcla
de GA4 + GA7.
• Cuajado. Transicion del ovario de una flor a fruto en desarrollo
En diversas especies hortícolas es posible producir frutos partenocárpicos
mediante la aplicación de auxinas. En los cítricos, cuyas variedades
autoincompatibles suelen ser poco productivas, es posible aumentar la
producción, esto es, aumentar el número de frutos que completan el
desarrollo, con la aplicación de giberelinas o citoquininas; y en variedades de
manzano y peral con dificultades de polinización, la utilización de giberelinas
para inducir la producción de frutos partenocárpicos es, asimismo, práctica
habitual. El papel de las hormonas vegetales como promotoras de la
partenocarpia parece estar, por tanto, fuera de toda duda. Las condiciones
ambientales, particularmente temperaturas elevadas (> 20 °C) y humedades
relativas altas (> 85%), promueven, en algún caso, el desarrollo de los frutos
partenocárpicos. Incluso los fotoperíodos cortos se han relacionado como
factor inductor de la partenocarpia en el pepino.
Floración del aguacate y los frutos sin semillas - YouTube
3. EL DESARROLLO DEL FRUTO
Tras la fecundación o el estímulo partenocárpico del ovario, éste inicia su
desarrollo hasta convertirse en fruto maduro.
El crecimiento acumulado de un fruto. En ella se distinguen tres fases: un
período inicial caracterizado por la división celular (fase I), seguido de un
período de alargamiento celular (fase II), y un período final en el que el fruto
cesa prácticamente en su crecimiento y madura (fase III).
En algunos frutos, los que poseen el endocarpo duro (hueso), la transición de la
fase I a la fase II se caracteriza por presentar un estado intermedio en el que el
crecimiento del fruto se detiene, al mismo tiempo que se lignifica el endocarpo.
Durante las 2-10 semanas siguientes a la antesis (periodo de florescencia), según
especies y variedades, el crecimiento de aquélla es consecuencia de la división
celular y se intensifica con el tiempo, dando lugar a una curva exponencial. Tras
alcanzar un máximo de actividad, la mitosis cesa paulatinamente, al mismo tiempo
que el alargamiento y el engrosamiento celular van adquiriendo importancia. Este
nuevo período es de crecimiento lineal, y en él el fruto adquiere, por término
medio, hasta el 80% de su tamaño final, para culminar con una ralentización
progresiva del crecimiento, que cesa, y el fruto cambia de color y madura.
En los frutos de hueso, la fase de lignificación del endocarpo también se ha descrito
como una prolongación de la fase I caracterizada por la reducción progresiva de la
tasa mitótica y la diferenciación de las células del endocarpo, que aumentan
extraordinariamente su contenido en lignina y otras sustancias cementantes. Las
diferentes partes de un fruto crecen de modo distinto.
En los frutos de crecimiento sigmoide, los carpelos, la nucela y el embrión
adquieren su tamaño casi definitivo durante la fase I del desarrollo del fruto. El
desarrollo de la pulpa, o tejidos comestibles, determina mayoritariamente las fases
II y III del desarrollo.
3.1. El desarrollo inicial de los frutos depende del aporte nutricional
El proceso que marca la transición del ovario de la flor al fruto en desarrollo se
denomina cuajado. Este paso supone la iniciación de un crecimiento rápido de los
tejidos del ovario; si dicho crecimiento no se inicia, o cesa una vez iniciado, el ovario se
desprende y, por tanto, no cuaja. El desarrollo posterior del ovario es consecuencia de
la división celular del pericarpo.
Para que el cuajado se produzca son necesarios tres requisitos: en primer lugar, la
existencia de yemas florales maduras, bien formadas y nutridas; en segundo lugar, un
régimen de temperaturas durante la antesis, el desarrollo del tubo polínico y la
fecundación, o que sea compatible con la partenocarpia; y en tercer lugar, un aporte
adecuado de fotoasimilados cuando el ovario inicie el desarrollo.
Los frutos en los que alguno de estos factores no se cumple presentan un cuajado
deficiente, lo que significa que a los pocos días de la antesis (floración) caerán. En
aquellos en los que los tres requisitos se cumplen, se inicia el período activo de
división celular o fase I del crecimiento del fruto, de duración variable según las
especies, entre unos pocos días (pimiento y tomate) y varios meses (dátil, kiwi, uva,
cítricos).
El papel de las hojas en el proceso de cuajado es consecuencia de su capacidad
para sintetizar y exportar metabolitos al fruto en desarrollo. A medida que
maduran los frutos, las hojas se convierten en órganos de exportación. Estas
relaciones hojas-frutos se han puesto de manifiesto en muchas especies, como
en los cítricos, en donde se han estudiado a través de experimentos de
defoliación. La eliminación de las hojas al inicio de la fase I de división celular
del fruto provoca la abscisión de los frutos en intensidad equivalente a la
intensidad de la defoliación. Como consecuencia de la defoliación, el contenido
en sacarosa de los frutos se reduce notablemente, encontrándose una
correlación positiva entre su concentración en el fruto y el crecimiento de éste,
y negativa respecto a su abscisión. El aporte de este azúcar desde las hojas al
fruto resulta crucial para el cuajado.
Las condiciones climáticas pueden afectar notablemente al proceso de cuajado. Se ha
demostrado que las bajas temperaturas interfieren en el cuajado de plantas hortícolas,
como las cucurbitáceas, las solanáceas, las piperáceas, las leguminosas, etc.
Las temperaturas inferiores a 10 °C se han mostrado limitantes para el tomate, la
berenjena. Por el contrario, en el pimiento son las altas temperaturas (> 30 °C) las que
limitan la producción.
En las pomáceas y drupáceas, temperaturas inferiores a 10-15 °C se han mostrado,
también, limitantes, aunque en estas especies son muchas las excepciones.
En los cítricos, las temperaturas muy elevadas (35 °C) durante la fase I del desarrollo
pueden provocar una caída masiva de frutos, sobre todo si el estado hídrico del árbol
no es el adecuado.
La humedad relativa también altera el cuajado; en general, cuando es baja resulta
perjudicial, sobre todo si va acompañada de una elevada temperatura.
La radiación solar es otro factor determinante del cuajado. En experimentos realizados
con manzanos, el sombreado total o parcial de los árboles después de la floración
reduce el número de flores cuajadas y aumenta la abscisión de los frutos en desarrollo.
3.2. La expansión celular determina el tamaño final del fruto
Superada la fase de división celular, el fruto inicia un crecimiento lineal,
caracterizado por el engrosamiento celular.
En el manzano, este crecimiento celular se ve acompañado de la degradación de
pectina, lo que permite un cierto movimiento de las células que se encuentran
unidas. De este modo se forma una gran cantidad de espacios aéreos
intercelulares y la densidad del fruto desciende. Los frutos que más crecen son los
que poseen espacios aéreos más amplios. En peras y melocotones, el desarrollo
de estos espacios intercelulares es muy inferior al de las manzanas, y su desarrollo
es más lento.
En los cítricos, el crecimiento durante esta fase no está ligado a la aparición de los
espacios citados, sino a la expansión de las vesículas, que se llenan de agua,
azúcares y ácidos. La acumulación de solutos, por un lado, aumentando el valor
absoluto del potencial osmótico, y el reblandecimiento de las paredes celulares,
por otro, reduciendo el potencial de pared, disminuyen el potencial hídrico celular,
permitiendo la entrada de agua y el consiguiente aumento de volumen.
3.3. El crecimiento del fruto está regulado hormonalmente
La actividad hormonal se ha explicado a través de la acción que ejercen algunas
sustancias (hormonas) sobre la expresión de la información genética, la actividad
enzimática y la funcionalidad de las membranas. El resultado final es
consecuencia de la interacción entre todas ellas, unas promoviendo procesos y
otras inhibiéndolos, y se traduce en la regulación del desarrollo (reguladores del
desarrollo).
En el caso de los frutos, dicho resultado depende tanto de la biosíntesis de
diversas hormonas por el propio fruto, como del transporte hacia él o de la
exportación a otras partes de la planta, y de su inactivación a través de la
conjugación con otros compuestos o de su catabolismo. En la mayor parte de los
casos, las hormonas se sintetizan en las semillas y ejercen su acción a través del
desarrollo de éstas. La excepción más notable son los frutos partenocárpicos,
cuyo desarrollo también está regulado hormonalmente.
4. LA MADURACIÓN
La maduración se define como el conjunto de cambios externos, de sabor y de
textura que un fruto experimenta cuando completa su crecimiento. Esta fase de
su desarrollo incluye procesos como la coloración del pericarpo, el descenso en
el contenido de almidón, el incremento de la concentración de azúcares, la
reducción de la concentración de ácidos y la pérdida de firmeza, junto a otros
cambios físicos y químicos. Superada esta fase, el fruto pierde turgencia,
aumenta su sensibilidad a las condiciones del medio, pierde el control
metabólico e inicia su senescencia. Ésta puede ser pospuesta tanto antes como
después de la recolección; pero el fruto, como todo órgano vivo, es mortal,
aunque sus semillas, si las posee, sobreviven y perpetúan la especie. Ésta es la
misión última de los frutos.
Pero, a efectos del proceso de maduración, es posible agruparlos en dos grandes grupos
según su comportamiento fisiológico.
Unos acumulan almidón durante su crecimiento y, en la maduración, lo hidrolizan a
monosacáridos, glucosa y fructosa sobre todo; como ello exige una gran cantidad de
energía, en estos frutos la maduración se caracteriza por un aumento de la respiración.
Los de este grupo se denominan frutos climatéricos, y entre ellos se encuentran el
melocotón, el tomate, el kiwi, el albaricoque, la manzana, la pera, el plátano y el melón
Otros acumulan directamente monosacáridos durante su crecimiento y, por tanto,
durante la maduración no experimentan incrementos significativos de su tasa
respiratoria. Los de este grupo son frutos no climatéricos y pertenecen a él, entre otros,
los cítricos, la aceituna, la cereza y la calabaza.
El incremento respiratorio de los frutos climatéricos fue estudiado por Kidd y West.
Estos investigadores observaron que en las manzanas, tras su recolección, el
desprendimiento de CO2 aumentaba notablemente y, a continuación, se producían
todos los cambios característicos de la maduración. Un proceso similar tenía lugar si los
frutos permanecían en el árbol, pero era más lento. El incremento de la respiración se
denomina climaterio, término que da nombre a los frutos que lo experimentan.
Durante la maduración de los frutos climatéricos se produce la acumulación
masiva, entre el 30 y el 50%, de azúcares (glucosa, fructosa y, en menor cuantía,
sacarosa). Estos azúcares representan, finalmente, entre el 1.5 y el 5% del peso
total del fruto. En la práctica, se determinan por refractometría y se expresan en
°Brix. En contraposición, la concentración de ácidos acumulados durante el
desarrollo desciende con el avance de la maduración. Ello es consecuencia de su
dilución, provocada por la acumulación de agua, y de su metabolismo
(respiración). Los ácidos más frecuentes de los frutos climatéricos son el ácido
málico (manzana, pera, tomate, piña) y el ácido cítrico (tomate, kiwi).
El cambio de color es asimismo un proceso característico de la maduración de la
mayor parte de los frutos. La degradación de unos pigmentos y la síntesis y
acumulación de otros es, sin embargo, cuantitativa y cualitativamente variable.
Así, en melocotones, albaricoques y ciruelas la pérdida de clorofilas se ve
acompañada de la síntesis de β-carotenoides; en el tomate, junto a estos cambios
se produce la acumulación de licopeno, pigmento rojo responsable de su color.
En los frutos no climatéricos, los cambios que se producen son similares a los
indicados para los climatéricos, pero en general más lentos. Un ejemplo característico
de este tipo de frutos son los cítricos, sin embargo, el índice de madurez óptimo para
el consumo se alcanza cuando el fruto todavía es verde. La hipótesis sobre la
coloración de estos frutos está basada en el transporte de carbohidratos, nitrógeno y
hormonas al fruto, regulado por las condiciones climáticas.
Mientras la temperatura permite el desarrollo de las raíces, las hormonas sintetizadas
en ellas (giberelinas y citoquininas) y el nitrógeno absorbido son transportados al
fruto y previenen su cambio de color; a ello contribuye su desarrollo competitivo con
la brotación, que exige compartir el reparto de fotoasimilados. Cuando en otoño las
temperaturas bajan, el desarrollo radicular cesa y, por tanto, se detienen la síntesis
hormonal y la absorción de nitrógeno y su transporte hasta el fruto; además, el
único sumidero en esas condiciones es el fruto, ya que el desarrollo vegetativo
también cesa, y los fotoasimilados son transportados mayoritariamente al fruto,
todo lo cual promueve la conversión de los cloroplastos en cromoplastos (y, por
consiguiente, la pérdida de color verde de la corteza del fruto), la síntesis de
carotenoides y, finalmente, su coloración característica.
4.1. El etileno es la hormona de la maduración
Aunque todavía existen serias dudas sobre si el etileno es el iniciador del proceso o
si simplemente lo acelera; pero no hay ninguna duda de su relación con la
maduración. Así, si el etileno que desprenden los frutos climatéricos almacenados
se elimina, éstos maduran más lentamente. La aplicación de 1-metilciclopropeno
(1-MCP), un inhibidor de la síntesis de etileno, impide la maduración de muchos
frutos climatéricos, incluso cuando el proceso ya está avanzado. Por otro lado, la
aplicación de etileno exógeno promueve la maduración de frutos climatéricos.
En algunos frutos no climatéricos, como los cítricos, su aplicación exógena, tanto
antes como después de la recolección, promueve la degradación de clorofilas y
provoca el cambio de color (desverdización); otros, como la fresa, son insensibles al
etileno exógeno o a sus antagonistas, pero maduran tras la aplicación de auxinas,
sustancias que promueven la síntesis de etileno.
Por tanto, todos los frutos, climatéricos y no climatéricos, responden a la presencia
endógena o a la aplicación exógena de etileno. Se puede afirmar, por tanto, que
este gas es la hormona de la maduración.