Rev Inv Vet Perú 2004; 15 (2): 157-162

ARTÍCULO INVITADO

PRESENCIA DE ENTEROPARÁSITOS EN LECHUGA (Lactuca sativa)

EN ESTABLECIMIENTOS DE CONSUMO PÚBLICO DE ALIMENTOS
EN EL CERCADO DE LIMA1

Iris Tananta V2 , Amanda Chávez V3,4 , Eva Casas A3 , Francisco Suárez A5 y

Enrique Serrano M3

ABSTRACT

Tananta VI, Chávez VA, Casas AE, Suárez AF, Serrano ME. Presence of
enteroparasites (Lactuca sativa) in restaurants of Lima downtown. Rev acad. peru cienc
vet 2003; 3(1): 31-36. Parasitic diseases are one of the most serious problems in Public
Health among the food borne diseases, mainly due to the high morbidity. Enteroparasitic
diseases, especially those related to protozoa have a high prevalence in Peru, mostly
affecting children and immunosuppressed people through water and food contaminated
with infective larvi forms. This purpose of this study was to determine the degree of
enteroparasite contamination in raw vegetables that are served in Lima downtown res-
taurants. A total of 105 lettuce (Lactuca sativa) samples from restaurants specialized in
local food, marinated fish (“ceviche”), and roasted chicken were collected. Samples were
processed using the sedimentation method and direct observation, plus the modified
Ziehl Neelsen method. The level of contamination was 12,4 ± 6,3% (Giardia sp.: 1,9%;
Isospora sp.: 3,8%; Cryptosporidium parvum: 6,7%). It is recommended the continuous
monitoring of restaurants by official authorities of the Ministry of Health and local
municipalities.

Key words: Protozoosis, Cryptosporidium, Isospora, Giardia, lettuce, restaurant

RESUMEN

Tananta VI, Chávez VA, Casas AE, Suárez AF, Serrano ME. Presencia de
enteroparásitos en lechuga (Lactuca sativa) en establecimientos de consumo público
de alimentos en el Cercado de Lima. Rev acad peru cienc vet 2003; 3(1): 31-36. Las
enfermedades parasitarias constituyen uno de los más graves problemas de salud públi-
ca dentro de las enfermedades transmitidas por alimentos, principalmente por su alta
morbilidad. Las enteroparasitosis y dentro de ellas las producidas por protozoos presen-

1 Trabajo publicado en la Revista de la Academia Peruana de Ciencias Veterinarias [2003; 3 (1): 31-36]
2 Práctica privada
3 Laboratorio de Microbiología y Parasitología. Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Na-

cional Mayor de San Marcos

4 E-mail: a_chavez_ g@hotmail.com

5 Laboratorio de Medicina Veterinaria Preventiva. E-mail: francisco_suarez2001@hotmail.com

157
 I. Tananta et al.

tan una alta prevalencia en el Perú, afectando mayormente a niños e inmunosuprimidos,

a través del agua y alimentos contaminados con las formas parasitarias infectantes. El
presente estudio tuvo como objetivo determinar el grado de contaminación por
enteroparásitos en verduras crudas expendidas en restaurantes del Cercado de Lima. Se
recolectaron 105 muestras de lechuga (Lactuca sativa) de restaurantes de comida criolla,
de cebicherías y de pollerías. Las muestras fueron procesadas por el método de sedimen-
tación y observación directa, así como por la técnica de coloración de Ziehl Neelsen
modificado, encontrándose un 12,4 ± 6,3% de contaminación enteroparasitaria (1,9%
para Giardia sp., 3,8% para Isospora sp., y 6,7% para Cryptosporidium parvum). Por los
resultados hallados en el presente estudio se recomienda el monitoreo continuo a todo
establecimiento de consumo público de alimentos a cargo de entidades competentes
como las municipalidades y el Ministerio de Salud.

Palabras clave: Protozoosis, Cryptosporidium, Isospora, Giardia, lechuga, restaurante

INTRODUCCIÓN Estudios sobre contaminación de alimen-

Las Enfermedades Transmitidas por
Alimentos (ETA) constituyen, según la Or-
ganización Mundial de la Salud, uno de los
problemas de salud más extendidos en el
mundo contemporáneo, y son un factor de
gran importancia en la reducción de la pro-
ductividad económica1 , debido a que deter-
minan una alta tasa de morbilidad afectando
la salud y calidad de vida 2 . La morbilidad por
parasitosis intestinal se sitúa en tercer lugar
a nivel mundial3 , la misma que es ocasionada
por contaminación de los alimentos, siendo
ésta una de las principales causas
predisponentes de enfermedades diarreicas
y de mal nutrición4 .
En el Perú, estudios coproparasitoló-
gicos demuestran que las infecciones
enteroparasitarias presentan una prevalencia
elevada 5 , siendo las más frecuentes aquellas
producidas por helmintos y protozoos
patógenos 6 . Así, en un estudio del Instituto
de Medicina Tropical “Daniel A. Carrión” se
encontró el 81% de prevalencia enteroparasi-
taria, donde Giardia lamblia, Entamoeba
coli y Endolimax nana fueron las especies
de mayor frecuencia 7 . Otro estudio en el
Hospital Arzobispo Loayza en 1997-1998
determinó una prevalencia de enteropara-
sitosis de 53,5%, siendo Giardia lamblia el
parásito más prevalente 8 .
tos coinciden en señalar a las verduras que
son consumidas crudas como un factor im-
portante en la diseminación de enteropará-
sitos, debido a que muchas veces los campos
de cultivo son abonados con estiércol y ma-
teria orgánica de origen fecal, e irrigados con
aguas servidas5,9,10.
El presente estudio tuvo como finalidad
determinar el grado de contaminación por
enteroparásitos en lechugas (Lactuca sativa)
expendidas en establecimientos públicos de
consumo de alimentos del Cercado de Lima.
MATERIALES Y MÉTODOS
Muestras de lechuga (Lactuca sativa)
fueron tomadas de 105 establecimientos pú-
blicos de consumo de alimentos del Cercado
de Lima, en el área comprendida entre las
avenidas Tacna, Abancay, Nicolás de Piérola
y Conde de Superunda. El periodo de
muestreo estuvo comprendido entre los me-
ses de marzo a junio del 2000, donde la tem-
peratura ambiental promedio fue de 22 ºC.
Los restaurantes fueron clasificados
según el rubro de alimentos ofrecidos, es de-
cir, de comida criolla, de cebiche y de pollo a
la brasa. Ante la falta de estudios previos para
establecer el tamaño muestral se hizo un pre-
estudio en 40 locales públicos (restaurantes)

158 Rev Inv Vet Perú

 Presencia de enteroparásitos en lechuga (Lactuca sativa) servida en restantes
en la zona del estudio. El análisis de las mues-
tras reveló una contaminación parasitaria del
5%. Este valor determinó un tamaño
muestral11 mínimo de 75 locales; sin embar-
go, se prefirió realizar el estudio en 105 loca-
les para obtener una mejor estimación.
La recolección de las muestras de le-
chuga se realizó directamente de la fuente o
plato donde estaban servidas y listas para ser
consumidas, contando con el apoyo del per-
sonal de la División de Laboratorios de la
Municipalidad de Lima (COMAIN). Se to-
maron aproximadamente 30 g de lechuga que
se guardaron en bolsas de polietileno9 . Las
muestras se identificaron, se sellaron y se
depositaron en conservadores con hielo para
su transporte hacia el Laboratorio de Parasi-
tología de la Facultad de Medicina Veterina-
ria de la UNMSM, donde fueron procesadas.
Paralelamente a la toma de muestras se re-
colectó información sobre la procedencia y
la forma de procesamiento dada a la lechuga
antes de ser ofrecida a los comensales.
La muestra se colocó en un beaker de 1
L conteniendo 100 ml de agua destilada. Se
lavó por fricción por dos minutos y se pasó
por un tamiz. Se dejó en reposo a temperatu-
ra ambiente por 24 horas y el sedimento se
centrifugó para su posterior coloración u ob-
servación directa.
Las técnicas de laboratorio utilizadas
fueron el método de sedimentación y obser-
vación directa para la identificación de
Isospora sp. Se agregó lugol o azul de metileno
para una mejor observación de los quistes de
Giardia sp12 . La observación de Cryptos-
poridium parvum se basó en la coloración
del sedimento con Ziehl Neelsen modifica-
do13 .
El diagnóstico parasitológico para
Giardia sp. se basó en la observación de los
quistes a 400X como cuerpos muy
refringentes con una membrana quística de
doble pared, donde se podía apreciar los nú-
cleos en su interior, y una serie de filamentos
que constituyen los restos flagelares retraí-
Rev Inv Vet Perú
dos y cuerpos parabasales. Se dieron como
positivas las que presentaron un rango de
medidas entre 7 y 19 µm de largo y al menos
dos de las características morfológicas antes
descritas14 . Para el diagnóstico de Isospora
sp. los ooquistes esporulados que tuvieran las
características propias de la especie y que
estuvieran en el rango de 20-23 µm por 10-
20 µm observados a 100X15 fueron conside-
rados positivos. Para el diagnóstico de
Cryptosporidium parvum se observó inicial-
mente con un aumento de 400X, y posterior-
mente para confirmar las muestras positivas,
se usó el aumento de 1000X. Se dieron como
positivos a aquellos ooquistes cuyas medidas
estuvieron dentro del rango de 4 a 6 µm de
diámetro; así mismo, éstas se debían visualizar
como formas esféricas, de color rojo a fucsia
encendido con presencia de granulaciones
oscuras en su interior, contrastando con el
tono verde del fondo13 .
Los datos obtenidos fueron analizados
utilizando la fórmula de proporciones y los
resultados fueron expresados con un inter-
valo de confianza del 95%.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El Código Latinoamericano de Alimen-
tos, en sus artículos 56 y 405, y el Reglamen-
to sobre Vigilancia y Control Sanitario de Ali-
mentos, en su artículo 24, coinciden en seña-
lar el carácter de obligatorio en cuanto a la
inocuidad sanitaria de los alimentos, en espe-
cial de aquellos que son consumidos crudos,
como las hortalizas de tallo corto16,17; por lo
tanto, no se debería esperar ni aceptar la pre-
sencia de formas parasitarias en las verdu-
ras de consumo crudo.
Estudios realizados tanto en campos de
cultivo, como en mercados, coinciden en se-
ñalar a la lechuga como la verdura de consu-
mo crudo que presenta mayor contaminación
enteroparasitaria en comparación con otras
verduras como rabanito, culantro, perejil, es-
pinaca, berros, tomate, pepino, etc 5, 9, 10, 18.
159
 I. Tananta et al.

Cuadro 1. Presencia de formas parasitarias de lechuga (Lactuca sativa), según el tipo de

establecimiento público de consumo de alimentos del Cercado de Lima. Marzo-
junio 2000

Nº de Muestras C. parvum Isospora sp. Giardia sp.

Tipo de local
locales contaminadas n % n % n %
Comida Criolla 72 5 3 60,0 2 40,0 0 0,0
Cebichería 26 8 4 50,0 2 25,0 2 25,0
Pollería 7 0 0 0,0 0 0,0 0 0,0

Total 105 13 7 53,9 4 30,8 2 15,4

Se obtuvieron 13 muestras positivas a nos casos argumentaron haber realizado una

alguna forma de contaminación parasitaria
(12,4 ± 6,3%). Se observaron tres especies
parasitarias, todas ellas pertenecientes al
phylum Protozoo. El Cryptosporidium
parvum fue el de mayor prevalencia con un
6,7%, seguido por Isospora sp. con un 3,8%
y Giardia sp. con un 1,9%.
Según el tipo de establecimiento, las
muestras provenientes de restaurantes de
comida criolla y cebicherías presentaron con-
taminación por C. parvum e Isospora sp.,
en tanto que las muestras de lechuga de po-
llerías resultaron negativas a las pruebas
realizadas. Los casos de Giardia sp. se en-
contraron únicamente en cevicherías (Cua-
dro 1).
Seis de las trece muestras positivas a
contaminación parasitaria por C. parvum e
Isospora sp., provenían del mercado mayo-
rista de La Parada, distribuyéndose el resto
de muestras positivas entre los mercados
mayoristas de Ramón Castilla y de Caquetá,
y en los mercados minoristas de la zona en
estudio.
El procesamiento que se le da a la le-
chuga fue común para la mayoría de los res-
taurantes. Se desecharon las hojas marchi-
tas y en mal estado, y luego fueron lavadas
una o dos veces con agua potable. En algu-
desinfección con hipoclorito de sodio (1-5%).
Las pollerías evaluadas tenían por rutina rea-
lizar un doble lavado, antes y después de ser
picadas, las mismas que no presentaron re-
sultados positivos en el estudio. Todas las
muestras positivas provinieron de estableci-
mientos donde la lechuga solo tuvo un lavado
(Cuadro 2).
En la literatura revisada no existen tra-
bajos similares al presente, de tal manera que
los resultados obtenidos podrían ser compa-
rados en forma indirecta con los estudios rea-
lizados en verduras a nivel de mercados 10 ,
donde se encontraron porcentajes de conta-
minación de 40, 12 y 24% para Giardia sp.,
Isospora sp. y Cryptosporidium parvum,
respectivamente. El menor grado de conta-
minación en el presente estudio se debe a
que las lechugas de los restaurantes habían
sido lavadas o tratadas de alguna forma a
diferencia de las muestras provenientes de
mercados, que además incluyeron en su eva-
luación las hojas externas.
La contaminación de las verduras pue-
de mantenerse o incluso incrementar duran-
te el proceso de elaboración de los alimentos
por una manipulación incorrecta de los ali-
mentos, uso de agua contaminada o sin
potabilizar y/o malas prácticas higiénicas en
general, que favorecen la infección

160 Rev Inv Vet Perú

 Presencia de enteroparásitos en lechuga (Lactuca sativa) servida en restantes
Cuadro 2. Contaminación parasitaria en lechugas de restaurantes del Cercado de Lima,
según la forma de procesamiento de la verdura. Marzo-junio 2000, Perú
Procesamiento Contaminadas
Doble lavada y/o desinfectada
Solo lavada
Total
enteroparasitaria por la ruta fecal-oral4,19.
Estos aspectos podrían explicar el hallazgo
de protozoarios tales como Giardia sp.,
Isospora sp. y Cryptosporidium parvum en
alimentos supuestamente inocuos y listos para
ser consumidos.
CONCLUSIONES
? Se demostró la presencia de enteropa-
rásitos en las lechugas (Lactuca sativa)
destinadas al consumo en el 12,4 + 6,3%
de restaurantes del Cercado de Lima.
? Los principales enteroparásitos fueron
Cryptosporidium parvum (6,7%)
Isospora sp. (3,8%) y Giardia sp.
(1,9%), respectivamente.
? Se recomienda el monitoreo periódico a
todo establecimiento público de consu-
mo de alimentos, el cual debe estar a
cargo de entidades competentes como
las municipalidades.
? Se deben establecer mecanismos de con-
trol y prevención respecto al procesa-
miento de alimentos, en especial de ver-
duras de consumo crudo.
LITERATURA CITADA
1. Quevedo F, Michanie S, Gonzáles S.
Actualización de enfermedades transmi-
tidas por alimentos. Washington, D.C.
OPS. 25 p. 1990.
Rev Inv Vet Perú
Sin contaminación Total de muestras
0 7 7
13 85 98
13 92 105
2. Báez Abreu de Borges F, Urquiola G,
Urrestarazu M, Campo-Aasen I, Se-
rrano N, Carvajal Z, Ascanio Y.
Etiopato-genia de las diarreas infeccio-
sas crónicas en el adulto. Res. XI Con-
greso Latinoamericano de Parasitología,
y I Congreso Peruano de Parasitología.
Lima. 1993. 88 p.
3. Kancha S, Cuzcazo M, Recavarren
ME, Valderrama DF. Enteroparasitosis
y anemia en una población escolar de
Quillabamba-La Convención, Cusco.
Res. IV Congreso Peruano de Parasito-
logía. Lima. 26 p. 2000.
4. Motarjemi Y, Käferstein F, Moy G,
Quevedo F. Alimentos de destete con-
taminados: Un importante factor de ries-
go de diarrea y malnutrición asociada.
Bol Oficina Sanit Panam 1994;116:313-
327.
5. Murga-Gutiérrez S. Formas parasita-
rias del hombre en Lactuca sativa «Le-
chuga», cultivada en la provincia de
Trujillo-Perú. Boletín Peruano de
Parasitología 1995;11:42-45.
6. Frisancho O. Parasitosis intestinal: As-
pectos fisiopatológicos. Rev Gastroent
Per 1993;13:45-49.
7. Tantaleán M, Atencia G. Nota sobre
parasitismo intestinal diagnosticado en el
IMT “Daniel A. Carrión”. Rev Per Med
Trop UNMSM 1993;7:93-99.
8. Recavarren M, Caqui E, Kancha S,
Cuzcazo M, Valderrama D.
Parasitosis intestinales en el Hospital
Loayza 1997 a 1998. Res. IV Congre-
so Peruano de Parasitología. Lima. 24
p. 2000.
161
 I. Tananta et al.
9. Franjola R, Gutiérrez J. Estudio
parasitológico en lechuga y beterragas
en la ciudad de Valdivia, Chile. Rev Méd
Chile 1984;112:57-60.
10. Herrera J, Obeso J. Presencia de
protozoarios y helmintos de interés sani-
tario en verduras expendidas en merca-
dos de Lima Metropolitana. Tesis Far-
macia y Bioquímica. Facultad de Farma-
cia y Bioquímica, Universidad Nacional
Mayor de San Marcos. 45 p. 1987.
11. Daniel W. Bioestadística. Base para el
análisis de las ciencias de la salud. 3ª ed.,
p 878. Edit. Uteha. México. 1996.
12. Agurto T. Colorantes y coloraciones en
biología, histología, parasitología y micro-
biología. 1983. 48-51 p. Ediciones Popu-
lares Los Andes. Perú.
13. Henricksen SA, Pohlenz JFL. Staining
of cryptosporidia. A modified Ziehl-
Neelsen technique. Acta Vet Scand
1981;22:594-596.
14. Feldman R, Del Valle M, Gariboglio
M. Detección de quistes de Gia rdia
162
lamblia en agua. Serie Investigaciones
Aplicadas. Colección Hidrología Nº 5.
Consejo Federal de Inversiones. 11-16
p. Editorial CFI. Argentina. 1992.
15. Atías A. Parasitología clínica. 3ª ed. Edit.
Mediterráneo. Chile. 1991.
16. Código Latinoamericano de Alimen-
tos. 8º Congreso Latinoamericano de
Química. 2ª ed., p 419 Argentina. 1964.
17. Reglamento sobre vigilancia y control
sanitario de alimentos y bebidas. El
Peruano. Normas Legales. 16 p.
164319–164334. 1998.
18. Monge R, Chinchilla M, Reyes L.
Estacionalidad de parásitos y bacterias
intestinales en hortalizas que se consu-
men crudas en Costa Rica. Rev Biol Trop
1996;44:369-375.
19. Arámbulo P, Almeida C, Cuellar J,
Belotto A. La venta de alimentos en la
vía pública en América Latina. Bol Ofi-
cina Sanit Panam 1995;118:97-107.
Rev Inv Vet Perú