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Recibido: 8 abril 2019 |Revisado: 14 julio 2019|Aceptado: 16 julio 2019

DOI: 10.1111/rda.13532

ARTÍCULO ORIGINAL

un atípicoBacillus Anthracisinfección en un toro: un peligro potencial

para la salud en el trabajo

Mari Friman1|leila kakko2,3|camelia constante4*|Heli Simojoki1 |

María A. Andersson2,5|Szabolcs Nagy6 |heidi salonen2|Magnus Anderson1

1Departamento de Medicina de Animales de

Producción, Facultad de Medicina Veterinaria, Resumen
Universidad de Helsinki, Helsinki, Finlandia Bacillus Anthracisinfectar al ganado generalmente se identifica con base en el síntoma típico:
muerte súbita.Bacillus Anthraciscausar síntomas atípicos puede permanecer sin diagnosticar y
2Departamento de Ingeniería Civil,
Universidad Aalto, Aalto, Finlandia representar un peligro potencial para la salud ocupacional para, es decir, veterinarios y
3Universidad de Ciencias Aplicadas de Tampere, productores, carniceros y curtidores. En el año 2004, un caso de muerte súbita en una granja
Tampere, Finlandia
lechera del sur de Finlandia fue diagnosticado como carbunco bovino. Cuatro años después, en
4Agencia Europea de Sustancias Químicas, Helsinki,

Finlandia 2008, se diagnosticó un caso atípico de ántrax en la misma explotación. El toro fue llevado al
5Departamento de Microbiología, Facultad de Hospital de Animales de Producción de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad de
Agricultura y Silvicultura, Universidad de
Helsinki debido a fiebre, pérdida de apetito y una bolsa escrotal hinchada simétricamente. El
Helsinki, Helsinki, Finlandia

6Departamento de Ciencias Animales, Facultad tratamiento con penicilina curó la fiebre pero no el escroto inflamado. Antes de la castración
Georgikon, Universidad de Pannonia, Keszthely, terapéutica prevista, se cultivó en agar sangre a 37ºC un puntuado consistente en 10 ml de
Hungría
líquido recogido en una jeringa del saco escrotal. Después de 24 h, un cultivo casi puro de un
Correspondencia compuesto completamente no hemolítico.Bacillus cereusSe obtuvieron bacterias tipo ‐. La cepa
Szabolcs Nagy, Departamento de Ciencias
Animales, Facultad Georgikon, Universidad de fue identificada comoB. antracisutilizando cebadores específicos de Ba por la Autoridad de
Pannonia, Keszthely, Hungría. Seguridad Alimentaria de Finlandia (RUOKAVIRASTO). Después del diagnóstico, el toro fue
Correo electrónico: nagy.szabolcs@georgikon.hu
sacrificado y destruido, el personal fue tratado con antibióticos profilácticos y la clínica fue

desinfectada. En este caso particular, el tratamiento con agua, Virkon S y cal pareció ser efectivo

para eliminar endosporas y células vegetativas ya que no se han presentado recaídas de ántrax

en 10 años. Este caso es el último caso de ántrax reportado en Finlandia.

PALABRAS CLAVE

Bacillus Anthracis,Bos tauro, riesgo laboral

1|INTRODUCCIÓN Los herbívoros como el ganado son particularmente susceptibles a las

infecciones de ántrax, los humanos son menos susceptibles y los cerdos, los

El ántrax es una infección zoonótica mortal causada por la bacteria anaeróbica carnívoros y las aves son incluso más resistentes (Lewerin et al., 2010). El

facultativa que forma endosporas.Bacillus Anthracis(B. anthracis; Erickson y síntoma típico registrado en el ganado infectado con ántrax es la muerte súbita

Kornacki, 2003; Watson y Keir, 1994). Si se propaga, el ántrax puede causar dentro de 1 a 2 horas de la enfermedad, posiblemente sin síntomas clínicos. Se

grandes pérdidas financieras y representa un placer para la salud humana considera que el reservorio natural del ántrax es el suelo contaminado con

(Wilson, Brediger, Albright y Smith‐Gagen, 2016). endosporas provenientes de cadáveres infectados porB. antracis. Los

herbívoros contraen la infección cuando pastan pero no sirven como reservorio

porque mueren rápidamente (Lewerin et al., 2010; Schmid & Kaufmann, 2002).
* Las opiniones expresadas en este documento son responsabilidad exclusiva de los autores y el contenido del

documento no representa las opiniones o la posición de la Agencia Europea de Sustancias Químicas. Bacillus Anthracisestá estrechamente relacionado con, y es en muchos
aspectos indistinguible de laBacillus cereus(B. cereus) grupo de bacterias,

Reprod Dom Anim.2019;00:1–5. wileyonlinelibrary.com/journal/rda © 2019 Blackwell Verlag GmbH|1

2 | FRIMANy otros.

que incluye cepas de intoxicación alimentaria y patógenos oportunistas como un paciente utilizado para la educación de los estudiantes de veterinaria.

(Apetroaie et al., 2005; Erickson & Kornacki, 2003; Watson & Keir, 1994). En la granja, el toro había sufrido de fiebre alta, anorexia y saco escrotal

Bacillus AnthracisyB. cereusexisten en forma vegetativa como bacterias hinchado simétricamente. El toro había sido examinado por un veterinario y se

en forma de bastón y como endosporas. sospechaba que padecía orquitis.

esporulación deB. antracisestá regulado por CO2niveles; bajos niveles de CO2al
aire libre inducen la esporulación, mientras que los altos niveles de CO2en tejidos
infectados inhiben la esporulación (Lewerin et al., 2010). Las células vegetativas son
malas competidoras en el medio ambiente y son superadas rápidamente y pueden
perder virulencia (Braun et al., 2015; Green, Battisti, Koehler, Thorne, & Ivins, 1985).
Las endosporas son resistentes a la desecación, las altas temperaturas (hasta 100 °C),
los productos químicos antimicrobianos, el pH extremo, la irradiación y sobreviven
durante años, posiblemente décadas, en ambientes hostiles y pueden acumularse en
el polvo interior desecado. El uso de detergentes aumentó la virulencia respiratoria de
las esporas de ántrax. Esto dificulta la limpieza y desinfección de edificios
contaminados (Schmid & Kaufmann, 2002).
Existen tres formas oficiales de infección por ántrax, pulmonar,
gastrointestinal y cutánea (Erickson & Kornacki, 2003; Watson & Keir, 1994).En
humanos, la inhalación de ántrax puede representar un riesgo en edificios
urbanos contaminados, como entornos industriales y laboratorios. El carbunco
cutáneo está relacionado con el contacto con animales infectados, y el carbunco
La muestra por punción de la bolsa escrotal se tomó para examen
bacteriológico. Se encontró que el líquido era amarillo y transparente. La
muestra se cultivó en el laboratorio del Departamento de Medicina Animal
de Producción (Saari, Finlandia); Se sembraron 0,01 ml de líquido en agar
sangre y se incubaron a 37°C. La sospecha de orquitis fue medicada con
penicilina procaína (19.000 UI/kg SID, Penovet®, Vetcare Oy) 5 días y
antiinflamatorios no esteroideos, meloxicam (0,2 mg/kg, Metacam®
Vetcare Oy) una vez. Todos los demás síntomas, excepto la hinchazón del
escroto, desaparecieron durante el tratamiento antimicrobiano (Figura
1a). La fiebre apareció nuevamente después de finalizar la terapia
antimicrobiana. El toro fue llevado al hospital para castración terapéutica
6 días después del inicio del tratamiento antimicrobiano (penicilina
procaína 19.000 UI/kg SID, Penovet®, Vetcare Oy). El tratamiento
antimicrobiano se continuó durante 4 días en el hospital. Antes de la
castración prevista, el cultivo bacteriano del escroto puntúa

gastrointestinal es la consecuencia del consumo de carne contaminada (Schmid (a)

& Kaufmann, 2002; Watson & Keir, 1994). Los síntomas de las infecciones típicas

de ántrax en el ganado son bien conocidos, el diagnóstico rápido y la

vacunación profiláctica han prevenido grandes epidemias bovinas en el norte

de Europa desde la década de 1950. Sin embargo, el ántrax pulmonar, la forma

de infección más letal, transmitida por la inhalación de endosporas, aún puede

representar un peligro para la salud relacionado con el aire interior,

especialmente si no se reconoce la fuente de transmisión (Lewerin et al., 2010;

Schmid & Kaufmann, 2002; Watson y Keir, 1994). Los patólogos y veterinarios

podrían estar expuestos a la bacteria vegetativa durante las necropsias de

víctimas de ántrax y durante el análisis de muestras y medios infectados con

ántrax. Las infecciones adquiridas en el laboratorio suelen ser cutáneas, pero

también se ha informado ántrax por inhalación (Schmid & Kaufmann, 2002). El

ántrax bovino atípico, si no se diagnostica rápidamente, aún puede representar

un peligro para la salud ocupacional.

(b)
El ántrax bovino era común en Finlandia en la década de 1950, pero

disminuyó después de la década de 1960 (Kivelä, 1993). En 2004, un caso de

muerte súbita en el ganado fue diagnosticado como ántrax en el sur de

Finlandia. Cuatro años después, se diagnosticó un caso atípico de ántrax en la

misma explotación (Andersson, Friman, Constantin, & Andersson, 2011). Este

estudio es un informe de caso que describe la infección atípica de ántrax

tratada en el Hospital de Animales de Producción de la Facultad de Medicina

Veterinaria de la Universidad de Helsinki. También se describe la limpieza,

descontaminación y desinfección de las instalaciones contaminadas por el toro

infectado con ántrax y el tratamiento posprofiláctico del personal.

2|MATERIALES Y MÉTODOS

2.1|Descripción del caso

En septiembre de 2008, un joven (14 meses, peso 310 kg)Bos taurotoro de
raza Ayrshire fue llevado al Hospital de Animales de Producción de la
Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad de Helsinki
FIGURA 1 Un toro joven de Ayrshire que sufre de atípica
ántrax. El panel a muestra al toro después del tratamiento con penicilina que curó la
fiebre y la pérdida de apetito pero no el saco escrotal inflamado (flechas). El panel b
muestra el toro sacrificado después del diagnóstico de ántrax
FRIMANy otros.
FIGURA 2 Diversidad de hemolíticos.
(a)
patrones y vistas microscópicas deBacillus
AnthracisyB. cereuspresiones. La hemólisis se
registró en agar sangre incubado durante 24
horas a 37°C (paneles a, b, c y d). Las cepas de
referencia se muestran en los paneles a, b y c: la
cepa no hemolítica no virulenta
B. antraciscepa NC0823402 (a), el hemolítico
B. cereustipo cepa ATCC 14579 (b) y tres
(d)
cepas de intoxicación alimentaria (c), F-528,
(hemolítica) NC7401 (hemólisis débil) y
RIVM67000 (no hemolítica (c). El panel d
muestra las colonias blancas completamente
no hemolíticas con bordes rizados de la cepa
aislados del puntuado escrotal
se analizó en busca de bacterias aerobias y se sospechó que eraB. antracis. Con
base en estos hallazgos bacteriológicos en combinación con la aparente
sensibilidad a la penicilina de la infección, un local atípicoB. anthracisse
sospechó infección en el escroto. Todas las investigaciones de laboratorio y
cirugías posteriores se cancelaron para evitar una mayor contaminación de las
instalaciones. La cepa fue transportada a la Autoridad de Seguridad Alimentaria
de Finlandia (RUOKAVIRASTO) e identificada comoB. antracisutilizando
cebadores específicos de Ba. La cepa se denominó BA2968, un nuevo sublinaje
deB. antracis, que se cree que es autóctono de Finlandia; su identificación y
caracterización se describen en Andersson et al. (2011) y Lienemann et al.
(2018). Cuando el caso fue declarado oficialmente como ántrax, el toro fue
sacrificado (Figura 1b), y el cadáver fue destruido quemándolo en una
instalación de desechos peligrosos. La clínica fue desinfectada y el personal
expuesto fue tratado con antibióticos profilácticos de acuerdo con la legislación
finlandesa. Todas las personas potencialmente expuestas a bacterias o esporas
recibieron tratamiento posprofiláctico con doximicina según las guías para la
atención de la salud ocupacional.
2.2|Desinfección del corral de toros
La pluma se limpió primero con agua con una manguera y detergente.
Posteriormente, las superficies se dejaron secar hasta el día siguiente. Las superficies
secas se cubrieron con una papilla de cal de hidróxido de calcio Ca(OH)2
y Virkon S (1%) alternativamente, para crear rápidos cambios de pH en las
superficies. Los procedimientos se repitieron cuatro veces. Finalmente, las
paredes del corral se pintaron con cal, que se dejó en las superficies. El
estiércol recogido durante la hospitalización fue tratado con cal.
3|RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Este estudio describe una infección de ántrax atípica en un toro e
ilustra los desafíos del proceso de diagnóstico. esto es para nuestro
|3
(b) (C)
conocimiento, el primer caso descrito de una infección de carbunco
bovino localizada en el escroto. Solo se ha informado de otra infección de
ántrax escrotal documentada, un caso humano de Zimbabue (Latif &
Nathoo, 1983).
La muestra por punción del saco escrotal cultivado aeróbicamente en
agar sangre a 37°C reveló un cultivo casi puro de unB. cereus-como
colonias. Se preparó un cultivo puro a partir de una de las colonias en la
placa de aislamiento primario y se comparó la cepa con cepas
seleccionadas.B. cereusyB. antraciscepas (Figura 2.). Se encontró que la
cepa era sensible a la penicilina y exhibió colonias blancas no hemolíticas
con bordes rizados. Las colonias aisladas de la punción escrotal fueron
similares a las no hemolíticas sensibles a la penicilina.B. antraciscepa de
referencia NC0823402 (Apetroaie et al., 2005; obtenida de la Colección
Nacional de Cultivos Tipo, Servicio de Laboratorio de Salud Pública,
Londres, Reino Unido; Figura 2a), pero difería de los cuatro resistentes a la
penicilina.B. cereuscepas de referencia (que se muestran en la Figura
2b,c). El examen microscópico de la cepa reveló bacterias formadoras de
endosporas con forma de bastón con esporas ovaladas en esporangios no
hinchados, similar a laB. cereustipo cepa ATCC 14579 y la cepa emética NC
7401 (datos no mostrados). Antes del hallazgo bacteriológico en la
muestra de punción (del saco escrotal), no existía ningún indicio de ántrax
y el toro fue transportado a la clínica veterinaria universitaria para su
castración.
Los síntomas más comunes de las infecciones de carbunco bovino como
muerte súbita, fiebre alta, sangre alrededor de los orificios del cuerpo son
característicos y fáciles de diagnosticar. Este informe muestra que el ántrax
puede causar síntomas bastante diferentes en el ganado como una infección
local inesperada con baja morbilidad.
Es posible que se hayan pasado por alto casos de infecciones de carbunco
escrotal bovino. Sin embargo, incluso las infecciones de ántrax atípicas y leves son
importantes para el diagnóstico para evitar la contaminación ambiental,
especialmente en interiores, con endosporas y para prevenir riesgos para la salud
ocupacional.
4 |
El no hemolíticoB. cereusLas bacterias similares encontradas en la muestra de la
punción en combinación con la sensibilidad a la penicilina de la infección (la
disminución de la fiebre) hizo surgir la sospecha de ántrax. La toxina emética,
cereulide, que produce intoxicación alimentaria y causaBacillus cereuslas cepas
pueden ser completamente no hemolíticas como se muestra en la Figura 2, lo que
indica que no todas las cepas no hemolíticasB. cereus-como los aislados sonB. antracis
. Sin embargo, todos los no hemolíticos productores de cereulidaB. cereuslas cepas
probadas hasta ahora eran resistentes a la penicilina (Apetroaie et al., 2005).
El ántrax fue una enfermedad común en Finlandia hasta 1960 (Kivelä, 1993).
Los casos de ántrax informados fueron 111 en la década de 1950 y 27 en la
década de 1960. En las décadas de 1970 y 1980 se notificó un caso por decenio.
En la década de 2000, se informó un caso en 2004 y otro en 2008 de la misma
granja (Andersson et al., 2011).Bacillus AnthracisSe ha demostrado que las
células vegetativas sobreviven mal fuera de un huésped viable. Se sospecha que
las células vegetativas son altamente susceptibles al antagonismo de otras
bacterias ambientales y pueden perder virulencia rápidamente (Braun et al.,
2015; Dragon & Rennie, 1995; Green et al., 1985).
Es tentador especular sobre una conexión entre los dos brotes de ántrax en
la misma granja en 2004 y en 2008; sin embargo, lamentablemente no se
dispone de aislamientos del brote de 2004 para la comparación genómica. La
fuente sospechosa, pero no confirmada, de infecciones en 2004 y 2008 fue
pasto o ensilaje contaminados. Según la memoria y los rumores de los dueños
de la finca, el ensilaje se recolectaba de campos donde vacas inesperadamente
muertas fueron enterradas hace siglos. No se han registrado recaídas de
ántrax, bovino o humano, en la granja o en Finlandia desde 2008. Una
explicación hipotética sería que la infección escrotal fue causada porB. antracis
endosporas del caso mortal (2004) en la granja, que habían sobrevivido en el
ambiente. Estas bacterias habían perdido en parte su virulencia y no podían
causar casos clínicos típicos de ántrax. El escroto se comunica con la cavidad
abdominal. Es posible que el forraje contaminado conB. antraciscausó una
infección abdominal no diagnosticada, lo que explica la pérdida de apetito. Esta
infección respondió al tratamiento con penicilina, pero es posible que algunas
bacterias hayan llegado al escroto causando una infección local. Otra
posibilidad es que la bacteria haya ingresado directamente al escroto a través
de una herida local o lesión en la piel que estuvo en contacto con el ambiente
contaminado. Sin embargo, la inspección física del toro no reveló ningún tipo
de cicatriz, lesión en la piel, por lo que en nuestra opinión esta última
posibilidad es poco probable.
De acuerdo con la legislación finlandesa (MMMa 24/2013 y MMMa
843/2013), se debe eliminar cualquier posible contaminación ambiental
con esporas de ántrax para evitar nuevos brotes; los edificios que
albergaban animales enfermos deben limpiarse y desinfectarse. En el
caso descrito aquí, se sospechó carbunco a tiempo para prevenir la
operación o necropsia del toro infectado con carbunco. Después de que
se sospechara de ántrax, no se realizó más investigación en la clínica para
evitar la contaminación del interior con sangre o secreciones.
Bacillus Anthracislas endosporas son resistentes a los desinfectantes y
limpiadores. Los compuestos de amonio cuaternario, ácidos, álcalis y
detergentes iónicos y no iónicos no inactivan completamenteB. antracis
endosporas (Brachman, Plotkin, Bumford, & Atchison, 1960; Erickson &
Kornacki, 2003). Incluso se ha demostrado que un detergente aumenta la
virulencia deB. antracisendosporas (Watson & Keir, 1994). Desinfectantes
tóxicos como hipoclorito de sodio, formaldehído y fenoles que son altamente
FRIMANy otros.
eficaz contrabacilolos poros no son adecuados para la descontaminación del
ambiente interior (Hamouda et al., 1999). Hay dos informes sobre productos
que reducen la viabilidad deB. antracisendosporas que no son dañinas para la
salud humana y el medio ambiente: ácido peracético (Candeliere et al., 2016) y
una nano emulsión de surfactante BCTP (Hamouda et al., 1999).
Recientemente se introdujeron nuevos métodos de desinfección que
utilizan menos productos químicos, y hay dos métodos principales: el uso de luz
de 405 nm de alta intensidad podría ser una solución para combatirB. antracis
exposición a esporas (Helgason et al., 2000; Nicholson & Galeano, 2003;
Sagripanti et al., 2007; St Denis, Dai, & Hamblin, 2013). Se ha demostrado que el
peróxido de hidrógeno utilizado como sistema de peróxido de hidrógeno
vaporizado (VHP) de "gas seco" es eficaz contra, por ejemplo,Mycobacterium
tuberculosis, Mycoplasma, Acinetobacter, Clostridium difficile—B. antracis,así
como para virus y priones cuando se utiliza peróxido de hidrógeno en solución
al 30%. Usarlo como gas seco no daña las superficies tanto como usar peróxido
de hidrógeno como líquido (Boyce, 2016; Fichet, Antloga, Comoy, Deslys y
McDonnell, 2007; Galvin et al., 2012; Heckert et al. ., 1997; Pottage, Richardson,
Parks, Walker y Bennett, 2010; Rogers et al., 2005).
Bacillus Anthracispuede causar síntomas atípicos que pueden permanecer sin
diagnosticar y representar un peligro potencial para la salud ocupacional para
veterinarios y productores, carniceros y curtidores. Por lo tanto, la detección temprana
deB. antracisy las medidas adecuadas de gestión de riesgos son esenciales. En este
caso particular, el lavado con agua y el tratamiento con Virkon S y cal parecieron ser
efectivos para eliminar endosporas y células vegetativas ya que no se han presentado
recaídas de ántrax en 10 años.
CONFLICTO DE INTERESES
Los autores declaran no tener conflicto de intereses.
CONTRIBUCIONES DE AUTOR
Mari Friman y Heli Simojoki hicieron el trabajo clínico, Leila Kakko es
experta en limpieza y escribió la parte de desinfección, Camelia
Constantin participó en la redacción y contribuyó con la imagen de la cepa
de referencia B. antracis. Maria A. Andersson hizo la primera sugerencia
de ántrax, envió la cepa para su identificación oficial y recopiló los datos
preliminares. Szabolcs Nagy escribió la versión final del artículo, lo envió y
es el autor correspondiente. Heidi Salonen participó en la edición del
manuscrito y tareas administrativas. Magnus Andersson fue responsable
de la investigación clínica del toro y ayudó a hacer el diagnóstico de
ántrax.
APROBACIÓN ÉTICA
Este fue un caso clínico, no se realizaron experimentos con animales en
este estudio y, por lo tanto, no se requirió la aprobación de un comité de
ética. La decisión de sacrificar el toro se tomó de acuerdo con las
exigencias de las autoridades finlandesas.
DECLARACIÓN DE HABILIDAD DE DISPONIBILIDAD DE DATOS
No hay datos disponibles.
FRIMANy otros. |5
ID ORCO Kivelä, SL (1993)Pernaruton esiintyminen eläimillä Suomessa vuosina
1940-1990. [Interior deBacillus Anthracisen animales en Finlandia, años
Heli Simojoki https://orcid.org/0000‐0002‐4095‐4461 1940–1990] Tesis final del plan de estudios de veterinaria. 1993. Facultad de
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Szabolcs Nagy https://orcid.org/0000‐0003‐0427‐7149
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vacuno sueco: primer caso en 27 años: informe de un caso.Acta Veterinaria
atípicoBacillus Anthracisinfección en un toro que causa un saco escrotal hinchado
Scandinavica,52, 7. https://doi.org/10.1186/1751‐0147‐52‐7 Lienemann, T.,
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