La théorie synthétique L’édifice de la théorie synthétique de |’évolution des années 1940, qui associait pour la premiére fois génétique et darwinisme, a été enrichi par les découvertes issues de la biologie moléculaire et de la systématique. wm Hervé LE GUYADER est professeur de boogie éolutive a Univers Perea Male Curie, Pais, ae ee ood Caen Poet end re ec Peres et le spport nee re Sa feces td eect ee on ees er) ad mutations sans tit vse 22 Rien nia de sens en biologie, si ce west tla humitre de Uévolution. ‘Theodosius DOBZHANSKY par Charles Darwin (1809-1882) marque Je temps zéro de la biologie évolutive ‘modeme. Les principes de descendanee avee modi- fication ec ceux de sélection naturelle consti- tuent l’ébauche d'un cadre conceptuel oit Pon peut ~ enfin ~ raisonner sur /évolution et Por gine des organismes vivants, doncde re humain, “Toutefois, 3 cette époque, la génétique fait erucl- lement défaut. De plus i fautsoulignerla pawvreté de lembryologie expérimentale et la faiblesse de la palgontologie naissante, La deuxitme date essentelle est celle de Péla- boration de la théorie synthétique de lévolution initige par la publication de La génétique et lori- _ginedesexptees en 1937, pat Theodosius Dobzhansky (1900-1975). Le titre parle de Iui-méme, et la ‘mention explicite & Peeuvre de Darwin niest pas fortuite. Dans cetouvrage, Dobzhansky fale point sur les résultats de la génétique acquis depuis le début du XX’ sitcle, notamment la génétique des mutants de la drosophile, puis la génétique des populations. Avec les travaux de"Thomas Morgan (1866-1945) ec de sesclsciples,on comprend Pim. portance des petites mutations, qui ont parfois, pour un animal, telle la drosophile, des consé- Cependant, E 111859, lapublication de Lovigine de exper {quences importantes surson anatomic, oon se rend aussi compte que la population niveau adapté a la comprehension des mé ismesde! évolution. Par exemple, dans une popu lation, on peut calculer la fréquence des genes. Quand, au cours des générations, cete fréquence ne change pas, la population est & Téquilibre. En revanche, lorsqufelle varie, Cest souvent le résultat du jeu de la sélection. A partir de telles données, rmathématisées sous Fimpulsion de John Haldane (1892-1964), on peut suivre la sélection naturelle enaction. Ani, la génétique ete darwinisme sont réunis, Toutestprét pour créer une génétique évolu- tive qui explique les phénoménes liés& la spécia- tion, Legénéticen Dobzhansky est rejoin parl'ana- tomiste et embryologiste Julian Huxley (1887- 1975), futur directeur de UNESCO, qui publie en 1942, Evolution, la snthise moderne. De leut cété, Fornithologue Emst Mayr, le paléontologue George Simpson (1902-1984) et le botaniste Georg Stebbins (1906-2000) appliquenc ces idées Aleurs disciplines, Les quatre biologisestravaillent ‘ensemble a 'Université Columbia, de New York. De ce rapprochement se dégage une vision cohé- néodarwinisme (terme forge par Huxley iéme), selon laquelle évolution proctdesuivant uunschéma simple :au sein de populations, es varia- tions héréditaires, fruits des mutations minimes, sont sous emprise de la sélection naturelle qui modifc les fréquences géniques dans ces popula- tions, Ces changements entrainent une meilleure adaptation des organismes : de manitre graduelle, émerge toujours « quelque chose de mieux ». De cette « synthése moderne », on retient surtout l'idée d’unc évolution a petits pas ct celle cde progrés essentielle pour Simpson :Pévotution une part, une marche graduelledu vivant par|'établisscment d'organisations, ou grades, oi chacune détive des précédentes et, d’autre part, tune progression verstune « meilleureadapration », Je progrés au sens anthropomorphique du terme. A partir des années 1970, cette vision vacillera sous les assauts, entre autres, dela biologie molé- culaire et de la systématique. Le bricolage au cceur de lévolution Le bouleversement atest pas immédiae. A la fin des années 1960, alors que, non seulement, on connate la structure de V'ADN, mais que le code ‘génétique est déchiffré et que Von comprend les mécanismes fondamentaux du contrdle de Pex: pression des genes, la biologie mol pas encore d'impact majeur sur les théories de Févolution. Pourquoi Tout d'abord, a vision di. génomeestcelle d'une structure compacteet rigide la fagon d'un programme informatique. Y toucher seraircatastrophique. Seules les petites mutations sont accepiées, et Fon retrouve par li le principe fondateur du néodarwinisme. En 1970, dans LLEVOLUTION,FIEN NE LARRETE to Feu A SCENEson livre Le hasard et la nécessté, qui fit aucorité A}époque, Jacques Monod (1910-1976) affirme que échelle microscopique du génome interdit sans doute & jamais tout moyen d’agir sur le patrimoine héréditaire pour lenrichir de traits nouveaux, Lavenirle contredira :en 1981, Frangois Jacob affirme que « nous avons appris & imiter certains des processus naturels et, en particulier, A bricoler 'ADN en laboratoire » En biologie évolutive, on distingue classi- quement la description de histoire évolutive et les mécanismes évolutif. Du cbté de ces deters, que de révolutions dues & la biologie molécu- laire ! La plus importante est peut-étre une meilleure comprehension de la mutation Cest-a-dire de la nouveauté au niveau du .énome : finie Ia mutation considérée comme Einchengcment poste inline, ATexcepean des changements somique qui sont deja décrits, on découvre, suivant expression de Jacob, que « C'est proba- blementau niveau moléculaire que se manifeste le plus clairement aspect bricoleur de l'évolu- (0SSER 7: /VAL-JUN 2008/6 POUR LA ENCE tion ». En effet, au cours des années 1970, la modularieé du génome ou, en d’autres termes, comment faire du neuf avee du vieux, fait son apparition. Le principe est simple : on recopie et on recombine. La construction de familles rmultigéniques est un exemple : & partir d'un géne ancestral, on forme par duplication de nouveaux genes, qui peuvent alors acquérir de nouvelles fonctions. Ainsi, les genes Hox, ginesessentiels du développement des animaux, constituent, chez les mammiferes, une famille de 39 genes, cous issus par duplications succes sives d'un méme géne ancestral, Le génomed’'un méme organismea une histoite que l'on recons- truit grice aux outils de la phylogénie. De la méme fagon, on stitaujourd hui que les protéines sont formées de différents domaines, chacun éant codé danse gene entier par une séquence, nommée botte. Par un jeu de combinatoire qui associe des duplications, des associations et parfois des répétitions de boites, on peut, 2 partir de quelques motifs élémentaires, construire des protéines aux propriétés nouvelles eee (M@ LES HERITAGES aa e |'évolution revisitee LCE ET LA RINE ROUGE ourent.. pour ester sur place. Dans le roman de Lewis Carol, de Fautrecoté dumirair,epaysage se place aussi vte que les personages. Leigh Van Valen sinspire de cet épsode pour exliquer ‘ue les espices animales réentes ne sont pas pus sdaptées que les espéces anclennes: toutes ont laméme durée de vie. I contest ans Fie progr, au centre de lathéorie synthétique elton BCette dynamique des genes est sous-tendue ppar une propriétéinsoupgonnée ily 30 ans laflui- diré du génome. C'est & eette époque que fon décourte, dans des bactries, les transposons, dont la présence é soupgonnge danse mais pa Barbara ‘McClintocken 1948. I Sagied’ éléments génétiques ‘mobiles quise déplacentdansle génome ct produi- sents copies eux-mémesinsérant dans un autre endroit du génome. L’étonnement des généticiens a &é grand quand ils ont compris que ces transpo- sons, codant seulement les protéines qui lear sont utiles, ne sont pas profitable & leur hte. Ce sont plutordes émentsdits«égoistes», qui jouent pour ‘eux-mémes, et non « pour le bien » du génome augue ils paricipent, Plas encore, dans les années 1990, des études ont montré que la quantité de teansposons dans les génomes de plantes est gigan- ‘esque, jusqu’ parfois 75 pour cent. Par ailleurs, le séquengage du génome humain révéle la présence de 44 pour cent d'Aléments transposables. Presque Ja moitié du génome ne sert priori & tien pour organisme ! Pourtant, Cest sans doute pat le jeu des transposons que les duplications de genes ou de botes sont rendu possible, A cette époquie, on metaussien évidence, dans tune méme cellule, desconfitsau sein d'un génome, par exemple, entre des chromosomes sextels ou entre des genes paternels et maternels, ou bien centre deux génomes différents, tels ceux du noyau ‘etdes mitochondris. Labelle harmonic imaginge Al'intéricur d'un génome disparalt. Certains fad ‘mettent toujours pas que des éléments qui parti- cipent & un méme « programme » puissent étre fetinodermes usr) Hénichordés (tle nc) rochoraés ase) Céghaacordés(Anptions) [— Srmnophiones és) Lp tts in Aroues (Cae) Lanéowrencusnoue Newstin deere arre du vivant, et rendu incorrects: enue ce certs termes oo Seuanates (ir dono) Enefiet, un groupe est ‘consttué dun anctre ot etovs ses descendants. or leterme usul de poisson, (es espees sur on lew) ‘ne rearoupe pa aus les \escendans de tanctre A Het deerme Yes asl le cas des epi Coat reptiles Aynchecépals(Sphénen) Crocodins (anan) Oiseaux Pose) en conflit Pourtant, iy a conflit, ily a sélec- tion : Cest bien un gene ou un ensemble de agines qui est sélectionné, Des conflits& Pintériewr d'un méme génome ou entre génomes dune méme cellule indiquent que la sélection ne s'applique pas seulement sur organisme, mais sur toure ‘entité plus ou moins autonome comportant un ou plusieurs gines, On distingue alors différents niveaux de sélection selon lentité concernée: le niveau moléculaire, tel celui des transposons ; le niveau cellulaire ot, par exemple, une ccllulecancé- recuse peut « gagner » ; le niveau de Forganisme, Cest-i-dire celui des selectionneuis. Des génes égoistes ? Cortains biologists privilégient un niveau plutée qu’un autre. Darwin considérait que a section agit sur I organisme, tandis que Richard Wallace, Tutte pére moins connu de 'évolution, pensait aqelleintervient au niveau de espéce, & Pop: posé, Richard Dawkins, dans les années 1970, envisage que les genes comme cible de la sélec- tion etfait des organismes des machines & propager PADN : les gtnes égoistes dictent leur loi. Dans tune deces controverses qui ont marqué les demitres décennies, Stephen Jay Gould (1941-2002) s'élevera contre ce «favoritisme » ee prénera une olution active & tous les niveaux. La découverte de la fluidité du génome ‘minimise le rdledes mutations ponctuelles chéres Ala théorie synthétique de I'évolution, Ce role diminuc encore apres l’élaboration, en 1967, de la théorie neutraliste de Pévolution moléculaire par Motoo Kimura (1924-1994). En effet, parts éeudes de molécules comme les chaines de Vhé- moglobine, les neutralistes soutiennent que certains genes mutants sans aucun avantageséect peuvent se répandre dans une population. On nnomme ce phénoménela« dérivealéatoire », Pour séablir durablement dans une population, un tel gene, dit« neutre », aura besoin d'un nombre de générations égal & quatre fois leflectf effi- cace ~ le nombre d'individus aptes & se repro- duire ~ de cette demigre. En conséquence, plus cet effectf est Fable, plus un gene muté se fixe rapidement. A contrari, s'il esttrés grand, la fixa- sion est quasi impossible. Précisons bien qu'une mutation neutre du point de vue de lavantage sélectif peut rout de méme modificrorganisme. La désive dans de petites populations joue donc tun role crucial pour 'évolution, En 1979, Gould et Richard Lewontin satta- quent & un autre pan de la théorie synthétique de Tévolution, le programme adaptationnise selon lequel tout caractére existant est passé au travers des fourches caudines de la sélection. A partir de la description des pendentfs de la basilique Saint- ‘Mate (oir a figure page c-conare),& Nenise les deux [EVOLUTION FIEN NE LARRETE 1 P0U LA SNEéolutionnistesforgent le conceptlexaptation, Les ppendentifsrichemene décorés de mosaiques sont les conséquences architecurales de a forme du biti- ‘ment, mais nvont pas été initialement prévus. De a méme fagon, Pexaptation est Putilisation, Pun poine de vue évolutf, d'un caractere qui préexis ‘aie fortuitement, Les crstallines en sont un bon exemple. Ces protéines fabriquées en grande qua tité dans les cellules du cristallin de 'xil doivent rester solubles en concentration élevée et avoir un indice optique adéquat de facon dassurerlaconver- ‘gence du crstalin, Or, uneérudeeffectudeau debut des années 1980 montre que cesctistallines nesont que de banales enzymes. Que sestil passé ? Ces protéines avaient de fagon fortuite des proprigrés originales visd-visde la lumiére, qui one &é la prise de la sélection naturelle. I n'ya pas eu fabrication de nouvelles protéines, mais un tri parmi celles jstaient de. LA encore, Pévolution afaic du neuf — des eellules transparentes —avec du views des enzymes du métabolisme. Puis la théorie synthétique de I'évolution est amélioréesut le front de a description del histoire desespéces. En 20ans, des concepts fors ont boul versé lecadre dca théorie de évolution moderne jusqu’a ’éloigner des non-biologisces (avec la physique quantique et la relativité, la physique Gia aussi dloignée des non-initiés au début du XX¢ stele). Il sagit de la revolution cladistique. Elle est Fceuvre de Pentomologiste allemand Willi Hennig (1915-1976) qui propose une logique pout éeablir des arbres, nommés cladogrammes, oli apparaissent les relations de parenté Paradoxalement, cette méthode consiste A mettre cn place des ascendances, mais sans rechercher lesancétres, Nacurellement, les adeptes dela théorie synthétique de Pévolution, atachés aux relations ancétres-descendants, ne pouvaient accepter une tdle vision des choses DBs lois, les fossiles ne sont plus des ancttres potentiels que Fon cherche & placer aux points de branchemencentre deux groupes, mais des « cousins » siwéssouventen bout debrancheet donton cherche leedegré de parenté. Une tlle fagon devoirles choses ‘ransforme la paléontologie et écaire d'un jour nouveau T'évolution des caractéres. Par exemple, trouver, parmi les dinosaures, les groupes-fieres ds oisauncactuelsapprend la manigre dontlescarac- térstiques des oiseaux sont apparucs. Au final, les ‘oiseaux constituent le groupe des archasaures avec les crocodiles (ils ont tous notamment un géiet), alors quauparavant, ceux-iFormaientavec les ecards uilleurressemblentle groupe des reptiles. Lesallures générales ne sont plus prises en compte! Parailleus,lasystématique est renouvelée. En effec, Hennig prone, en suivant ainsi le voeu de ‘se N13 / ARJUN 2000 © POUR LA SN LES HERITAGES Darwin, une classification phylogénétique fondée sur des groupes monophylétiques, ou clades, cest- Andie des groupes composés d'un ancétre hypo- thétique commun et de ensemble de ses descen- dants (voir Quest-ce qu'une espe 2, pat Carl Zinnmnet, page 68), Cercains groupes classiques de lazoologie, pour beaucoup ceux dont le nom était conn des non-biologistes, tls es reptiles, les pois- sons et lesinvertébrés,deviennentimpropres (voir la figure page ci-contre). La vision évolutive qui cen ressort est completement différence, ot, de surcroit, met & mal Midée de progres. ‘Cette idée de progres est aussi combattue pat Leigh Van Valen qui, en 1973, proposeleconcept dela Reine Rouge (voir la figure page 23), allusion aun épisode de De Vautre cété du miroir, le roman de Lewis Caroll, oit Alice court avec la Reine d’un ju d'échecs (dansles pays anglo-saxons, lespiees sont blanches er rouges) ila méme vitesse aque le paysage. Les personnagescoutent pour rester la méme place ! Aprés avoir établi les courbes de survie de 24 000 espéces fossiles, il constate ‘quela probabilitd’extinction des especes est indé- pendante du temps. En’auttes termes, les especes Gvoluent ct s’adaptent, mais ne changent pas leurprobabilitéd'extinetion, car les autres spies LEDOME DE LA BASILOUE Saint-Marc, 3 Venise, repose sur quatre acs. Une tell architecture impose apparition ée quatre pendentifs (Cont un est fentouré Ge rouge sur 1a photogrptiec-dessus) que le wécorateur a expos iy areprésenté es évangéliste eles flewes biliaues), mais que Farchitecten'avat pas 4 programms», Dela méme facon, chez les espces wants, exaptation est Futian de caractres qui préxistent fortitement |AT ae ee ‘omment une espace se sépare-telle en deux ? Cela nécesste tout dabord Visolement géographique d'une partie de la population, Deux théories stopposent ensuite. Pour les équilibres ponctués (@ gauche, 'isolement cconcerne un petit groupe, Du fat de son faible effect celui-ci évolue rapi- ddement par dérive génétique, comme a montré M. Kimura :’est la période dite de « ponctuation ». Le groupe devient alors incapable de se reproduire voc la population initiate. Lersqu'l retrouve un terrtoire plus grand, dans lequet il réussit, son effect augmente rapidement, avec pour coralaire un ralentissement des modifications: c'est la période de « stase ». En revanche, selon la théorie du gradualisme phénétique (8 droite), ce sont deux grandes populations qui sont séparées, et leur divergence est progressive, foutuenes poncrues CrabUausie PuénErioue Eectif Effect ns La Isolement géographique Isolement reproducteur évoluenc aussi. Oi esta notion de progrés chere 4 Simpson ? Tous les journaux scientifiques ont refusé Tarticle de L. Van Valen: ila done eréé sa propre revue pour se publier, Ironiquement, il remercie la fin 'Erataméricain quia aconstam- iment refusé des cxédits de recherche, le condam= nant ainsi 4 un travail de bibliographic. étude des fossiles malmne aussi la vision une olution graduelle- En 1972, Gould encore Jui! et Niels Fldredge publiene un article ot ils dfendent la notion des équilbres ponctuds: des périodes de stabilié des espéces et de soudaines périodesd! evolution rapide se succéderen, Cette idée avaicéxé proposée parle généticien allemand R, Goldschmide dans les années 1940, Selon lui, apparition des espces pouvaitrésulter de muta tions desgnes du développementet donesurvenit brucalement, mais il avai été contredit par les tenants de l théorie synthétique de lévolution, Les archives fossiles des musées d'histoire natu relle ainsi quede rcences expériences su des bacté- Breton a ar Potton MBE. ties, confirmeraient cette hypothése. La théorie sH.LECUNDER Gaus waree- es Equlibres ponetués propose une autre expli- tine, ott, Retr, cation 3 Ia succesion de phases rapids et lentes, 158 éenexploitantintelligemment les données de Motoo +5. 60D, Lasiuetwe get» Kimura ur le temps de fixation des genes neutres {Nore deren Calieart, (oor Pencadré c-dessus). 2006 ; Le paradigme actuel de I'évolution allie AL, rte Ree re seca tome Pincialementladlesion nga, qui liming “api nen {vids om adap xa dive introduic des mutations génétiques neutres du iota trot, tae, 200 point de vue adapratif dans les petites popula- LECONTRE et. cuvAeR, asset plgéndtigu vivo, el 2006, +P. TORT (sus fa decton de), 26 tions, Paradoxalement, la sélection positive (d'in- dividus favorisés) nintervient qu’ la marge. Enfin, en 1977, les origines de lave eles-mémes sont aut centre de discussions. Lors d'une mission degéologues géochimistes au large del’archipel des Galipagos, John Corliss découvre la faune des sources hydrothermales, Hormis la découverte ani ‘aux étranges, tels les vers vestimentiftres, Po ginalité réside dans un écosystéme indépendant del'énergie solute fondé sur des bactéries suppor- tant des tempéracures et des conditions d aciicé ‘extremes, La méme année, 3 partir des séquences de T'ARN de la petite sous-unité du ribosome, Carl Woese publie un arbre du vivant oit le régne des bactéries est scindé en deux domaines irré conciliables d'un e6té les cubactéries,cest-i-dire les bactéries déja connues ; de Pautre, les arché- bactétes, ou archées, qui incluent ces premigres buactéies del extréme eequise dstinguene des précé- dentes,entre autres, park naturede la membtane cellulaire. Les archées sont des organismes adapeés Ades conditions extrémes ct C. Woese postule quelles sont « anciennes ». Tout le monde est loin etre @accord, mais le nom est resté, Progrés, échec et mat ! Par ailleurs, ce eype de phylogénie moléculaire a prouvé définicivement que les mitochondries et les chloroplastes sone des eubactéries vivant en symbiose dans le eytoplasme des celules des mammiftres, notamment, Nous sommes donc des chiméres, et cette découverte a révélé lim- portance dela symbiose dans les processus évol tifs. De la méme fagon, certains transposons seraient les vestiges d’anciens virus colonisateurs etillustreraientle rdle important des interactions des génomes dans évolucion. Au final, la vision gradualiste vers le progrés continu s'es- tompe au profit du « bricolage de I'évolution » qui domine & tous les niveaux d’intégration. Un champ «investigations extraordinaire a été ouvert ; on cherche & élucider diverses énigmes, au premier rang dlesquelles le probleme de la forme. Bien que les génes de développement cexpliquent organisation du corps d'un animal, ‘on ne comprend pas encore comment la forme des organes app: Un sitele et demi aprés la parution de Lorigine desespees, notre compréhension de 'évolution sest doncbeaucoup affine. A ladescendanee avec modi- fication, on a ajouté les transferts lacéraux de matériel génétique. Au couple mutation-sélection du dogme néodarwinien, on a substicué le triplet mutation slection-dérve. Toutelois le cadre concep tuel proposé par Darwin nla pas subi de remise en cause fondamentale. Au contraire, il eonsttue le squelette sur lequel sont venus se grefler les e chissements succes LLEVOLUTION, RIEN NE LARRETE 1 Fu La Some