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Revisão das Interacões Entre Forídcos y

(Diptera: Phoridae) e Abelhas Indígenas


Sem Ferrão (Apidae: Meliponini), e
Técnicas de Controle.
Felipe Andrés Leôn Contrera':' & Giorgio Cristino Venturieri'
1-- Bolsista de Fixação de Recursos Humanos nu Amazônia C?vPq/Embrapa Amazonia Oriental -
Laboratório de Botânica. TI' Dr Enéas Pinheiro s/n. CP48. CEP 66095-100. Belem/Pn . Brasil.
~ - Pesquisador Embrapa Amazônia Oriental - Laboratório de Botânico.
r, r». Enéas Pinheiro s/u. CP c/8. CEP 66095-} 00, Belén1.!P'!' Brcrs!í
* Autorpara correspondencias. ('I/Fi! T;:/ "~,' :)j 3'/)1

Revision of the interactions between phorid flies (Diptera: Phoridae) and s!:r,gless bees (Api-
dae: Meliponini), and control rechniques

Abstract

Phorid flies are one of the most imporrant plagues of stingless bees. The majorirv ()f phorid
flies spccies (lvfegaselia scalaris anel Pseudohvpocera kertezsii that artack stingicss bccs invade rhcir
nests to oviposit in the pollen pots, in the cells with cxposed larval food anel in lhe garbagc arca. Thc
emerging larvae originared from these cggs nourish with the resources frorn lhe colony. Icading to its
weakening anel even to irs desrruction Other species. sue h as from the gCllus"fl!!o!oncho. OViPOSll
directly in lhe workers anel drenes rhat are outside the nests, leading thern to deaih, whai makes thern
parasitoids. However, the diversity and biology ofphorid flies are poorly known. Frorn lhe esrirnated
10,000 species that exist in theNeotropics, just 10% are known. Stingless beekcepers frorn severa]
regions frorn Brazil and frorn other locations from Americas use severa! techniquc- :"elr thc control of
phorids, bascd in its vast majoruy in uaps containing vinegar. l n ihis aruc!e ;1:'';: !.-:\ it:\\'-.:d ihc ruu.n
aspects ofphorid fties biology. and the cffectiveness oftraditional contrcl techniques commonlv uscd
bv sringless bcckecpcrs was restcd. In colonies ofAfeiiponajílscú;uloru infcctcd by phorid fiics. threc
phorid-rraps wcre placcd. onc with rcd viucgar Lhe orhcr with whiic vincgar and othcr w.th ~i.iliL-:"['--lr,,-'
3: I 01' water anel pollen of AI fiavolineata. There was no significant difterence bctween treaunerus.
but the phorid-traps based on pollen and water were ineffective in protecting the colony, because
phorid flies were able to oviposit in and the larvae were able to survive inside thern.

Key-worrls: Phorid flies. Me ..geselia scalaris, Pseudohypocera kertezsi. Melaloncha spp .. -ain-
gless bees, aceric acid

Resumo

Os forideos são uma das pragas mais importantes elas abelhas indígenas sem ferrão. ,'\ maioria d:15
espécies de forídeos (e.g .1vlegaselia scalans e Pseudoh=noccm keuc:::si) que 8UCFl' :1h('!hl<; ,(':-" r(':T;~,1

\n:Jis do VHI [lh'ontro suhrc .-\!Jelhas, 2008


Ribeirão Preto - Sr-', B,·,,,ji
147

invade seus ninhos para ovipositar dentro dos potes de pólen, nas células de cna COHl larva! ex-
posto c lixeira. As larvas originadas desses ovos então se alimentam dos recursos da colméia. levando ao
sell enfraquecimento e podendo até mesmo levá-to a sua destruição. Outras espécies, como as do
ovipositam diretamente nas operárias e zangões que estejam fora dos levando-os à
morte. sendo assim parasitóides. Entretanto, a diversidade e biologia dos torídeos são pouco conhecidas.
Do total estimado de 10.000 espécies existentes nos Neotrópicos, apenas I OO/i) é conhecida VlellDOl11-
cultores de várias regiões do Brasil e outras das utilizam diversas ,i,
controle de forídeos. baseados em sua grande maioria em armadilhas contendo são
revisados os principais aspectos da biologia dos forídeos. e a eficiência de métodos de controle tradicional-
mente usados pelos meliponicultores foram testados. Em colônias de Meliponafasciculata que continham
forídeos. foram colocadas três caca-forídeos, um com vinagre tinto, outro com vinagre branco e outro com
uma mistura 3:! de água e pólen de JJ flavolineata. Não houve diferença significativa entre os tratamen-
tos, embora os caca-forideos à base de pólen e água tenham se mostrado pouco eficientes por permitirem
que forídeos adultos ovipositassern neles e que as larvas de forideos fossem capazes .vcr nc.c. r •

Palavras-Chave: Forídeos, spp..


acérico

Introdução

Os forídeos (Diptera, Phoridae) são um dos grupos mais importantes de n,'r·":J!·,~

abelhas sem ferrão (Apidae. VIF'!11'-\,H'IIr11


provocar dessa maneira rT1Ult05 1 C)C)7 \,

o grupo ainda é muito pouco conhecido, e somente se conhece aproximadamente do total


de espécies que existam (cerca de 10,(100), de acordo COIT1 Brown (2005a).
Segundo Nogueira-Neto (1997) diversos gêneros de forídeos podem parasitar ou
lônias de abelhas sem ferrão, como Aphiochaeta, Melaloncha, Melitophora Megasclia e """,~1I0'"l1.·nf'.

cera, além de Apocephalus altaviporous e A. apivorous; que parasitam ninhos de


e T dorsalis, respectivamente. (Brown, 1996, 19(7). dessas espécies,
de T na Austrália 1995
c\ p (foto em htnYi/viw\v.phorid.neLcentral~ameriean~ diptera.
ri'"í."'·'.1~centrai_america_il11age_pseLldohypoeera.htmn é uma das majores pestes de ninhos de abelhas
sem ferrão nas Américas Central e elo Sul, além de também atacar ninhos ele r Rcbinson.
1981 ; Nogueira-Neto. 1997). Dentre os forídeos, esta é :\ espécie de maior ocorrência no Sul ele Brasil c
também na Amazônia (Nogueira-Neto. I Os adultos desta espécie são pequenos, de 2,.25 a 3J) mrn
de comprimento Os

hora Pereira p que machos possam entrar nos ninhos para procurar U,","ccé","c
fêmeas. A cópula também pode ocorrer em laboratório, com o tempo de acasalarnento variando de "li

a 90 segundos (Chaud-Netto, 1980). As fêmeas adultas dessa espécie procuram CilU,J! nos ninhos de
meliponíneos para ovipositar. Os adultos não causam danos diretos às colônias. mas ~IS larvas se desen-
volvem se alimentando dos recursos da colméia, principalmente o pólen (Disney anel I
e alcançam densidades. podem matar as larvas das abelhas,
sendo nesse caso parasitas, embora sejam primariamente er ai ::,nn~h\

Anais do Vlll Encontro sobre Abelhas, 2008


Ribeirão Prelo - SI'. Brasil
No começo de uma infestação observada em Ai beecheii. as fêmeas adultas oviposiravarn primei-
ramenre nos potes de pólen abertos. na lixeira. e na parede dos potes de pólen fechados. Com o aumento
da população de forídeos. as fêmeas começaram a ovipositar nos favos de cria. sendo que elas faziam bu-
racos na sua superfície, para poderem botar seus ovos dentro destes. A infestação nessa fase se espalhou
ao longo do ninho, sendo observada oviposicão até nos depósitos de própolis (Robrcek .:, al., ::'OOJ,,';.
Esse padrão de oviposição é observado em diversas espécies de meliponineos do gênero Melipona.
O aumento da densidade de larvas Chaud-Netto (1980) encontrou uma média de oviposição ele
66,4 ovos por fêmea em condições de laboratório. O tempo ele desenvolvimento de ovo até adu lto é
variável, com duração aproximada de 13 a 16 dias segundo estudos feitos na Costa Rica c em El S;:iÍ-
vador (Robroek et al., 2003b) e de 9 a 11 dias, segundo Perez (1975, apud Nogueira-Neto. 199Tl. A
razão sexual nessa espécie. assim como em M. scalaris. é diferente em estudos de laboratório e dentro
dos ninhos. Chaud-Netto (19~O) t~ Robrock et al ,(2003b) encontraram umu r(17il!,~?~;,.:':':\_l~-i;~l_pri-)\ir·":tI,L..!
de !: I em condições de laboratório. c em ninhos dell/ásciculata. na região de Bc16m, foi encontra-
da urna razão sexual enviesada, COl1i predominância quase total de fêmeas (96,?S'~';" Tabela I), aSSlm
COl110 em !~1.beecheei (Robroek et al., 2003(1).
Infestações de P kerteszi em 111111105 de mcliponíncosforam observadas em Cephalotrigona
capitata (Salt, 1929; Prado, 1976: Nogueira-Neto, 1997). Ai. beecheii (Disney, ]q9Li; Robrock cr al.,
2003a: 2003b). M. capixaba (Nogueira-Neto, 19(7), M. compressipes manaosensi.. \ Pereira, 2nnh i.
J,I [asciculata (neste trabalho e em Pereira, 2006), Ar. flavolineata (este trabalho), .\-1 intcrrupro
(Brues. 1928), M. quadrifasciata (Prado, 1976; Nogueira-Neto. 1997: Moreno. 2(00), M. seminigra
(Portugal-Araújo. 1977; Pereira. 2(06), M scutellaris (Nogueira-Neto, 1997: Pereira, 2(06), Oxvtri-
gona tataira (Nogueira-Neto. 1(97), Scaptotrigona postica (Nogueira-Neto, 1997). Scaura sp. (Pe-
reira, 2006), Schwarziana quadripunctata (Borgrneier, 1930), Tetragona clavipes ([\.'uguclra-0ieLd,
1(97), Trigona amalthea (Salt, 1929: Prado, 1976) c T spinipes (Salt, 1929).
A biologia de M. scalaris é semelhante, em muitos aspectos à biolog ia de P k,';!c=,; cmb,'i,.l
com algumas diferenças. As larvas de AI scalaris (foro em http/'www phorid l'C1 rhNid:;cim~;cni:1:'I~
html) se alimentam de um grande espectro de material orgânico em decomposição. sendo arnnia-
mente gencrulisras. e dessa maneira SLl;::~5 larvas são fáceis de cultivar ern laboratório. /·\s larvas de 'I
scalaris podem se tornar facultativamente predadoras. parasiróides ou parasitas. e sua ocorrência foi
observada em vários casos, como em casos forênsicos, C0l110 uma peste de culturas de I nvertebrados
em laboratórios, e em casos de miíases em humanos c animais domésticos (Disney, 200SL
Em condições de laboratório, LI razão sexual encontrada foi aproximadamente !. : (Macic:r~l c~
al., (983), mas em ninhos de Mcfasciculata foram encontradas principalmente fêmeas nas armadilhas
contendo vinagre tinto, vinagre branco, e pólen com água (91,6'% de fêmeas, Tabela I). De acordo
com Kerr (1996), na região da Baixada Maranhense c São Luís, M. scalaris é a única espécie de torí-
deo que ocorre nos ninhos de meliponíneos, particularmente em M. fasciculata
Assim como em P kerteszi, as fêmeas adultas de AI. scalaris procuram entrar nos ninhos ele
meliponíneos para ovipositar e as larvas tem o mesmo comportamento alimentar (13 P kerieszi .. '\5
larvas dessa espéc i e são encontradas pr: Dei palrnen te nas :.xc iras c em Pl)U-:~h ,>..:~~:;
:,"<:: ,:U.' pcJl2., ~k
pólen de colônias de M. fascicutata (Kerr, 1996). Os adultos dessa espécie são significativameute
menores do que a P kerteszi.
O gênero Melnlonch a (foto em http://ww\vphend.neUnhoriche.·rhc'r''clv:!/rncl:1!n,., hrrn) é WY1
grupo de forídeos exclusivamente Ncotropical. Todas suas espécies são parasuoidcs de abelhas adul-
tas da Família Apidae, especialmente abelhas sem ferrão (Meliponini ) e abelhas a tricanizadas ( -Iu/.,
melliiera], e há um caso registrado de cndoparasitisrno (espécie não idcnrificada do subgcnero Uda-

Anais do Vl I l Encontro snbr« .vb clh as , 200S


Ribeirão Preto - SI'. Brastl
mochirasí nas abelhas halictíeliasitfegalopta ecuadoria e ,\J genalis (Wcislo et al., 2004). O compor-
tamento de ataque registrado para as diferentes espécies de Melaloncha geralmente consiste na mosca
procurando inserir seu oviposiror (mantido curvado) na região da cabeça das abelhas atacadas, para
injetar seus ovos (Brown anel Kung, 2006).
Urna revisão recente do grupo aumentou o número conhecido de espécies ('~l:32 d 1()-, corn
uma estimativa que existam de 200 <I 300 espécies desse gcnero (Gonzalez and Brown, 20U4; Brown,
2005a; 2005b; Brown and Kung, 2006: Kung, 2008)
Brown & Kung (2006) fizeram uma revisão das espécies de abelhas sem ferrão atacadas pelas
diferentes espécies de Mel.iloncha. que são as seguintes: Lcurotrigona mucllcri . T\':í"[;J!neno
Paratrigona ornaticeps, Plebeia jrontalis. Plebeia. aff. jcuiformis, Plebeia spp, Tetragona clavipes,
Tetragona sp., Tetragonisca angustulafiebrigi, Trigona corvina, T tulviventris, T setentrionalis, T
silvestriana, Trigonisca atomaria. T scabiosa e Trigonisca sp.
Neste trabalho foi restada a eficiência de técnicas de controle de fcrídeos tradicionalmente utilizadas no
Brasil, com dados obtidos em experimentos com a espécie Meliponafasciculata (tiúba ou uruçu-cinzenta)

Materiais e Métodos

Um dos métodos de controle de foridcos mais populares (além do uso de OiCOS de copaíba c
andiroba (Freire et al., 2006)), é a utilização de armadilhas internas Ú base de Ido acético).
que denominaremos a partir de agora ele "caça-forídeos". Segundo Nogueira-Neto í 1997. p. :.175), esses
caça-forídeos foram idealizados pela Prof'. Dr'. Vera Lúcia Imperatriz-Fonseca por volta de 1994. [les
consistem em pequenos tubos de vidro que se comunica com o exterior através de um funil de plástico
01.1 vidro ou através ele urna abertura direta numa tampa de plástico. Segundo "Nogueira-Neto (I CJC)7,
p. 37'5), o funil parece funcionar melhor que a abertura direta na tampa, embora não existam cheios a

suficientes para que o forideo possa entrar, mas 1130 as onerarias. () caca-forídeo então é ido ar,: i.1
metade (ou menos) com vinagre, cujo odor ácido parece atrair as moscas, que CaCI11no líquido c morrem
(Nogueira-Neto, 1997). Além dos tubos de vidro, podem ser usados também frascos de exames labora-
toriais, ou frascos de filmes fotográficos vazios, que funcionam tão bem quanto os tubos de vidro.
Tradicionalmente, utiliza-se vinagre tinto para compor o caça-forideo, pois se acredita que ele
tenha uma maior atratividade que o vinagre branco. Entretanto. não existe nenhum dado que compro-
ve a maior eficiéncia do vinagre tinto em detrirnen to do vinagre branco. Alguns me! ipon icu Itores da
região Amazônica, por pouco acesso a vinagres e ao custo extra que ele traria à sua prática, preferem
usar uma mistura de pólen da própria colônia com água :10 invés do vinagre.
Para avaliar a cficiéncia de cada tipo de armadilha.toram fenos cxpcnmcntos (ainda em anda-
mento) com a espécie AI fasciculata no Campus experimental da Embrapa Amazônia Oriental. em
Belérn (rA). iniciados em julho de 2007. Caso fOSSe constatada a presença de forídeos em colônias
da espécie estudada (através de inspeções rotineiras). três caça-forídeos eram colocados nas colônias.
Um dos frascos continha vinagre tinto comercial (acidez VOlátil 4.4°,í), conforme Iabricunre ). outro
vinagre branco (acidez volátil 4,(/'::). conforme fabricante), da mesma marca, e o outro continha uma
mistura 3'1 de' água c pólen de ..tI /r}, caut que tí'!";:·;Jt·l'O.i.~. armazenado em rct:-:~."."r~ck)'!·.'\~ arma-
dilhas foram deixadas dentro das colméias (próximo :1 rampa) durante 7 dias, pois muitas vezes êiS
operárias tampavam LI entrada do frasco com resina c cerume. Foram usados caca-foridcos com uma
abertura direta na tampa, sem funil nesse experimento. Após o período de coleta, as armadilhas eram
retiradas c o número de forídcos era contado, discriminando entre sexo e espécie.

Anuis do VIII Encontro sobre Abelhas, 2008


Ribeirão Preto - SP. Brasil
ISO

Resultados

A espécie mais freqüente nos ninhos foi a P kertezsi, seguida da M. scalaris. com uma pre-
dorninância de fêmeas em arribas as espécies (Tabela 1). '\àoholl\'<: difc-.:n-,::: s;;;;;i{·:':..1~:\~,";i:':;L,'j
tratamentos tanto para a P kertezsi (Kruskal-Wallis: H =01,72: G.L=2; N= ,,!; P =0,42, Figura 1i,
quanto para a M. sacalaris (Kruskal-Wallis, II ==2.26: (;L=2; N= 51; P =0,32, Figura 2) embora os
caça-forídeos à base de pólen e água tenham se mostrado pouco eficientes. Isso se deu porque, embo-
ra elas tenham capturado forídcos adultos, as fêmeas puderam botar seus ovos no 1íquido. e' as larvas
permaneceram vivas dentro do frasco até o momento da sua retirada das colméias. :vruiu,) J';::'Sdc,
armadilhas à base de pólen e água também acabaram propiciando um ambiente para a proliferação de
fungos, devido às condições quentes e úmidas das colônias

Tabela 1 - Número de fêmeas e machos de Pseudohvpocera kertezsi e Megaselia scaluris


capturados em caça-forídeos deixados durante sete dias em colônias de Meliponafasciculata. e que
continham vinagre tinto ou vinagre branco ou uma mistura 3: I de água c pólen de ,H, tlavolineatu

Tinto Branco Pólen -i- água 'rotal


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P kerteisi 121 4 i79 :; 108 4 40R
M. scalaris 68 8 59 6 37 164 15

Figura 1 - Média de fêmeas de Pseudohypocera kertezsi capturadas dentro ele colônias de Melipo-
nafasciculata através de caça-forídeos contendo vinagre tinto ou vinagre branco ou uma mistura 3: I de
água e pólen deJ,!elipollaflavolinl.ylf.(L. As letras iguais acima elos e.1XUS indicam não haver dilercuças ;,Ig-
nificativas entre os caca-forideos (teste de Kruskal- Wal1is). EP = Erro Padrão e DP = Desvio Padrão).

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Anais do VIU F.l1cooiro subr« .x belhus, 2008


Ribcir:ío Preto - SP, Br~biI
151

Figura
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2 - Média de fêmeas de Meeoselia'-" scalaris capturadas dentro de colônias de .Melipono , .i.ts- - -

ciculata atra vés de caça- forídeos contendo vinagre [imo ou vinagre branco ou uma mistura J: 1 ele água c
Pólen de Melipona fiavolineata t.,." 1>1"1" izuais acima dos eixos '11U1;'''\'11 '13" 1-"""'" '._.t,
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tivas entre os caça-forídeos (teste de Kruskal- Wallis). EP = Erro Padrão e DI' = Desvio Padrão).

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Discussão

Os resultados mosnam que não existe diferença significativa entre os caça- contendo
vinagre tinto ou branco. embora os expenrnentos ainda estejam em andamento. Também existe a
possibilidade de serem feitos ensaios corn ácidos aceticos de diferentes COí]CC;'llTiJ(.:ÔC". mas par« U
meliponicultor comum, muitos deles agricultores familiares, com pouco acesso a materiais caros, as
armadilhas à base de vinagre são mais acessíveis e práticas. Os caça-forideos à base de pólen e água
se revelaram pouco eficientes c é desaconselhávcl o seu uso, por permitirem a oviposição elos foridcos
e por serem um meio para ~1proli fungos dentro colméias.

Agradeciin en tos
A..gradecemos ao DI'. Brian L~r()wn iNacural History Museum ofLos Angeles r'LiAí e ao
Dr. Henry Disney (Cambridge Universitv Museum ofZoology. Reino Unido) pela ajuda LOll1 a iden-
tificação dos forideos e pela bibliografia oferecida, e ao CNPq pela bolsa de pesquisa concedida 20
primeiro autor (Processo 553390i2006-6).

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