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Mitigación del estrés en las plantas

Preprint · August 2017

DOI: 10.13140/RG.2.2.10452.09609

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10 authors, including:

Hipólito Hernández-Hernández Fabián Pérez-Labrada

Universidad del Papaloapan 16 PUBLICATIONS   331 CITATIONS   
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Paola Leija-Martínez Julia Medrano

United Phosphorus Limited Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro (UAAAN)
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Mitigación del estrés en las plantas
Hipólito Hernández-Hernández1, Fabián Pérez-Labrada1, Ema Laura García Enciso1, Paola Leija-Martínez1, Mari Carmen
López-Pérez1, Julia Medrano-Macías2, Susana González-Morales3, Antonio Juárez Maldonado4, Luis Rubén García Dávila5,
and Adalberto Benavides Mendoza1*
1
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Departamento de Horticultura, Calzada Antonio Narro 1923, Saltillo 25315,
México; 2Universidad Autónoma de Nuevo León, Facultad de Ciencias Biológicas, Ave. Pedro de Alba s/n, San Nicolás de
los Garza 66450, México; 3CONACYT-Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Calzada Antonio Narro 1923, Saltillo
25315, México; 4Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Departamento de Botánica, Calzada Antonio Narro 1923,
Saltillo 25315, México; 5Cosmocel Brasil, Avenida dos Autonomistas 896 – sala 904 Torre 2 Osasco -SP –CEP 06020-010,
Brasil.

2017

Abstract
From an evolutionary point of view environmental stress has regulated the function, morphology, and diversity of cells,
organs, individuals and plant communities. The stress-inducing factors are multiple, but the high irradiance, high and low
temperatures, salinity, water deficit and nutrient deficiency are mentioned more frequently. The interaction of plants with
the stress-inducing environments has produced in the plants a set of adaptive responses that can be studied in different
description scopes: from organelles and subcellular structures to the level of plant communities. When it occurs for short
time or low intensity, environmental stress can induce hardening, followed by induction of tolerance; on the other hand,
when the plants´ reaction is for a long time or for a significant stress intensity, the response of plants includes decreased
growth, depletion of metabolic reserves and loss of productivity and yield, even reaching the death of plants. Current
knowledge about these crop responses can be translated into agronomic practices aimed at mitigating the adverse effects of
environmental stress.

1. Introducción
El cambio climático es una realidad a la debemos enfrentarnos utilizando la tecnología, los conocimientos científicos y las
políticas económicas y sociales que modifiquen la relación entre la sociedad humana y su entorno. El cambio climático
representa ya en este momento un reto multifacético para la producción sustentable de alimentos, para la salud y en general
para la cultura y los patrones actuales de nivel y calidad de vida de los humanos (Adger et al. 2009). En el caso particular de
la producción de alimentos por medio de cultivos en campo (cereales, oleaginosas, hortalizas, etc.), los escenarios esperados
señalan la ocurrencia cada vez más frecuente de eventos climáticos desfavorables para la producción agrícola. Ello obliga a
modificar y ajustar a una nueva realidad los procesos productivos agrícolas (Olesen and Bindi 2002).
Diferentes técnicas de producción agrícola, como el uso de espacios protegidos (invernaderos, malla sombra, túneles y
acolchados) (Clark and Tilman 2017), las modernas técnicas de modificación genética (Brookes and Barfoot 2014), la ejecución
de translational processes based on systems biology (Fukushima et al. 2009), y la implementación a gran escala de granjas
verticales y plant factories (Despommier 2013) pueden aportar parte de los alimentos necesarios para la creciente población
humana. Sin embargo, en este momento el obtener las calorías, minerales, fibra, etc. necesarios para la alimentación de los
humanos y sus animales domésticos es todavía una empresa realizada casi en su totalidad sobre el suelo en campo abierto
(Clark and Tilman 2017).
El cambio a un sistema en donde el 100 % del alimento para una población sea producido en granjas verticales, plant
factories u otros sistemas de alta tecnología implica un cambio profundo en la cultura y procesos de alimentación, como por
ejemplo disminuir o eliminar el consumo de carne y el desperdicio de alimentos, entre otros (Clark and Tilman 2017).
Considerando lo anterior parece que la producción de cultivos aún ocurrirá mayormente utilizando los suelos en sistemas de
producción a campo abierto, por lo que la esperada mayor magnitud del estrés asociada al cambio climático no parece tener
una solución que dependa totalmente del cultivo bajo condiciones controladas.
En todo caso, incluso esperando disponer de sistemas robotizados, automatización y fuentes abundantes de energía, ya sea
que la producción de alimentos se lleve a cabo en el campo, en el laboratorio o en una granja vertical o plant factory, en todas
las mencionadas situaciones deberán aplicarse los conceptos de producción sustentable, cuidado de los recursos naturales,
mitigación del impacto ambiental y la contaminación, ya que por definición cualquier proceso industrial tendrá un impacto
sobre el entorno (Zhongyue Xu et al. 2015). Por otra parte, incluso los sistemas industriales avanzados para la producción de

1
alimentos como las granjas verticales y las plant factories dependen para su manejo rentable de insumos como el agua de
cierta calidad, alta humedad en el aire y un rango adecuado de temperaturas, cuya disponibilidad muy probablemente será
dependiente de los procesos asociados al cambio climático y de la modificación de los servicios ambientales.
Por otra parte, es inevitable que con el cambio climático ocurran ajustes en los patrones tradicionales de distribución de
precipitación, temperatura, humedad atmosférica, etc. Es probable que a nivel global se alcance tarde que temprano un ajuste
en forma de nuevas condiciones en el clima, mismo que seguramente prevalecerá durante un cierto tiempo que tal vez sea
extenso a escala humana, tal vez fugaz a escala de los procesos climáticos del sistema terrestre. Dicho ajuste seguramente
implicará ganadores y perdedores en cuanto a las circunstancias de producción de alimentos en ciertas regiones (Olesen and
Bindi 2002).
Con el proceso del cambio climático los escenarios negativos para la agricultura y en general para la producción de
alimentos, fibras y otras materias primas derivadas de las plantas se visualizan más complicados por la mayor intensidad de
los eventos inductores de estrés, el carácter cada vez más imprevisto de los mismos, y la correlación con los estreses de tipo
biótico (Atkinson and Urwin 2012). Este manuscrito describe un conjunto de prácticas agronómicas y técnicas de inducción
de tolerancia orientadas a mejorar la productividad, el rendimiento y la calidad de los cultivos en el marco de una estrategia
integral de manejo suelo-planta que tome en cuenta tanto la mayor intensidad como la mayor variedad de estreses
ambientales.

2. Respuesta a estreses múltiples

En las plantas para cultivo los estreses siempre se presentan en forma combinada, es decir realmente no ocurre un solo tipo
de estrés en forma aislada (Mittler 2006; Suzuki et al. 2014). Se sabe que en el ámbito de descripción del transcriptoma,
proteoma y metaboloma la combinación de diferentes estreses da lugar a perfiles de respuesta distintas a las observadas ante
un estrés individual (Savvides et al. 2016; Atkinson and Urwin 2012). Es decir, desde un punto de vista molecular la
combinación de dos o más estreses genera un perfil de expresión único, lo cual ha hecho dificultoso el avance en la obtención
de cultivos transgénicos con tolerancia a estreses múltiples (Mittler and Blumwald 2010).
Sin embargo, al moverse de la escala molecular hacia los ámbitos de descripción celular y fisiológico-morfológico las
respuestas bioquímicas y de modulación de procesos ante los estreses abióticos múltiples presentan respuestas comunes ante
los diferentes estreses y sus combinaciones. Entre estas están la inducción de antioxidantes, moléculas señalizadoras, agentes
quelantes, solutos compatibles u osmolitos, balances específicos de hormonas, proteínas chaperonas, regulación de la
cantidad de N y clorofila foliar, control de la apertura estomática y la actividad fotosintética, inducción de actividades de
disipación de energía como la fotorespiración y ciclo de xantofilas y cambios en la tasa de crecimiento y en los cocientes
raíz/parte aérea, entre otras (Benavides-Mendoza 2002; Gates 1980).
La inducción de las respuestas frente a uno o varios estreses activa una serie de respuestas de defensa que se han descrito en
el ámbito molecular, celular o fisiológico-morfológico. Cuando una semilla, plántula o planta se ve sujeta a un estímulo de
estrés con un grado de intensidad que no cause daños extensos en los individuos, o bien cuando por medio de aplicaciones
exógenas o manipulación de los genes se eleva la concentración de uno o más de los metabolitos involucrados en las
respuestas frente al estrés (antioxidantes, osmolitos, etc.) ocurre un fenómeno de activación parcial de las defensas de la
planta llamado hardening, el cual permite que una exposición posterior al estrés cause menores daños sobre las plantas.
Cuando el hardening ocurre por exposición previa a un tipo de estrés diferente se dice que ocurre cross-resistance. La técnica
de hardening ha sido reportada extensamente como mecanismo de inducción de tolerancia al estrés.
Es probable que las respuestas de defensa, que se manifiestan inicialmente en el ámbito subcelular y de los organelos, pero
con un impacto posterior en el ámbito fisiológico-morfológico del organismo completo, dependan de cambios en el balance
redox celular, resultado del daño oxidativo y la desorganización de la red de transferencia de energía e información que
obedece a la estructura de las membranas, sus proteínas integrales y a la interacción de estas con el citoesqueleto (Awasthi,
Bhandari, and Nayyar 2015). En otros ámbitos de organización como los ecosistemas, se han descrito fenómenos análogos en
donde la desorganización en algunos componentes del sistema (en específico la disminución de la biodiversidad) tiene un
impacto negativo en la eficiencia en el uso de la energía (Liang et al. 2015; Gurr et al. 2016).
Parece entonces que el uso adecuado de la energía por parte de un sistema es el principal proceso afectado durante una
situación de estrés. Es deseable, y posible, moderar los daños que causa el desbalance energético, no solamente en el nivel
molecular, sino en el ámbito de descripción de células, organismos y ecosistemas. En cada nivel se aplicarían medidas ad hoc,
dependiendo de las propiedades manipulables en cada ámbito de descripción. Cada una de las acciones en los diferentes
ámbitos aportarían de forma sinérgica a la mitigación del estrés en los cultivos. Este enfoque múltiple, que idealmente

2
debería ser integral, contempla distintos niveles de descripción y de respuesta del sistema productivo, por lo que se espera
que mejore la habilidad de adaptación y producción de alimentos bajo el escenario de cambio climático (Ellis 2011).
Cuando el estrés es causado por múltiples factores se ha observado que la aplicación simultánea de varias medidas
diferentes de mitigación se traduce en una respuesta positiva sinérgica de la planta (Chapin et al. 1987). Considerando lo
anterior, la aplicación de prácticas agronómicas dirigidas a la mitigación de los principales estreses de los cultivos en el
campo puede darse en dos fases: la primera partiendo del componente común del estrés por exceso de PAR, la segunda
considerando el conocimiento actual acerca de las respuestas al estrés en las plantas en el ámbito celular y fisiológico. La
primera fase se refiere al manejo de la capacidad del suelo de almacenar agua, de aportar CO2 en forma sostenida al dosel de
las plantas y de mantener un microbioma abundante y biodiverso. La segunda fase se refiere al uso potencialmente sinérgico
de fertilizantes, reguladores, elicitores y otras sustancias químicas para mitigar el daño oxidativo, en conjunción con
variedades tolerantes o landraces, sistemas de riego y procesos de labranza con menor impacto sobre el suelo (Tabla 1). En
una situación ideal las prácticas mencionadas para cada fase deberían aplicarse todas en forma simultánea, si bien también es
posible pensar en situaciones en donde se aplique solo una parte y se obtengan resultados positivos.

Tabla 1. Estrategias de manejo en las diferentes etapas de cultivo para la mitigación de estrés abiótico en las plantas
Presiembra Siembra o Trasplante Crecimiento del Postcosecha Factor de estrés
cultivo en el que
inducen
tolerancia
Manejo del suelo: Alta irradiancia
• Enmiendas Estrés hídrico
orgánicas Alta y baja
• Abonos verdes temperatura
• Labranza mínima Salinidad
• Rotación de Déficit de
cultivos nutrientes
• Aplicación de minerales
materiales
minerales
Uso de microorganismos: Estrés hídrico
• Hongos micorrízicos arbusculares Salinidad
• Rizobacterias Alta y baja
temperatura
Déficit de
nutrientes
minerales
Uso de variedades o líneas mejoradas: Alta irradiancia
• Cultivos transgénicos (Chen et al., 2015) Estrés hídrico
• Semillas híbridas (Zaki y Yokoi, 2016) Alta y baja
temperatura
Salinidad
Déficit de
nutrientes
minerales
Compuestos inductores de tolerancia: Alta irradiancia
• Compuestos orgánicos y elicitores como el quitosán, ácido jasmónico, oligosacarinas y Estrés hídrico
microorganismos activos (referencia) Alta y baja
• Elementos benéficos como el silicio (referencia) temperatura
• Nanomateriales como el nZn, nFe, etc. (referencia) Salinidad
Déficit de
nutrientes
minerales

3
En este manuscrito presentamos las medidas que proponemos aplicar en al ámbito de interacción de las plantas de cultivo, el
suelo y la atmósfera, es decir, en la escala de un ecosistema agrícola. En este nivel (particularmente en las especies C3) el
factor ambiental irradiancia parece ser un punto común de confluencia para el estrés originado por factores múltiples
(Alexieva et al. 2003; Björkman 1987). Como consecuencia, si se consigue mitigar el estrés causado por alto nivel de PAR en
los campos de cultivo, pudiera disminuirse el impacto de otros factores ambientales inductores de estrés como el déficit de
agua, la salinidad y la alta temperatura.

3. Estrés por alta irradiancia

El manejo de la condición de estrés por alta irradiancia, que es muy común en los cultivos C3, depende de dos factores
principales: la capacidad del sistema edáfico de aportar CO2 y agua en las horas de máxima irradiancia, y por otro lado de la
eficacia de los procesos de disipación fotoquímicos y bioquímicos que producen energía térmica y ROS, así como de la
capacidad de la planta de disminuir el impacto de los productos de los procesos disipativos sobre los procesos bioquímicos y
fisiológicos que determinan el crecimiento y la reproducción. Para el primer factor la clave del manejo es la condición del
suelo, sobre todo el contenido de materia orgánica y la promoción del microbioma de las plantas, pudiendo aplicarse otras
medidas como la disminución de la labranza, el uso de sistemas de irrigación de alta eficiencia y el uso de polímeros
hidrofílicos. Para el segundo factor se contempla la capacidad (intrínseca, mejorada o genéticamente modificada) para tolerar
el estrés de cada especie o variedad, así como el uso de diversas sustancias o elementos minerales que funcionan como
inductores de tolerancia (como el Si, Se y diversos nanomateriales de Fe, Zn, etc.), antioxidantes y sustancias o materiales que
modifiquen la reflectancia foliar o el aprovechamiento de la radiación (Figura 1).

Figura 1. Los componentes oxidativos del daño por alta irradiancia (izquierda) y los factores para la mitigación en los
cultivos.

4
Irradiancia y Disponibilidad de CO2. La radiación solar es la fuente primaria de energía para el proceso fotosintético. Bajo la
actual condición de concentración de CO2 atmosférica (400 µL L-1) una parte importante del CO2 que se utiliza como fuente
de carbono durante la fotosíntesis proviene de la respiración del suelo, encontrándose en muchos casos deficiencia de CO2 en
el dosel de las plantas durante las horas cuando se alcanzan valores de irradiancia fotosintética (PPFD) de 1800 a 2000 µmol
m-2 s-1 (Terán et al. 1994). Al respecto, (Chapin, Matson, and Vitousek 2011) mencionan que PPFD de 600 a 800 µmol m-2 s-1
permiten una adecuada actividad fotosintética.
Conforme aumentan los valores de PPFD más allá de 800 µmol m-2 s-1, en combinación con un contenido bajo de CO2 en el
dosel, una parte cada vez mayor de la energía capturada por las hojas no es utilizada para las reacciones fotoquímicas que
producen ATP y NADPH2 en los fotosistemas, sino que el exceso de energía se deriva hacia la activación del O2 por la
clorofila triplete de las antenas o centros de reacción para producir singlet oxygen (1O2), o bien es disipado en procesos de
nonphotochemical quenching que producen radiación térmica, fluorescencia o formación de radicales libres. El singlet
oxygen y otros radicales como el superóxido (O2-) producidos por los sistemas fotoquímicos pueden interactuar con
membranas, proteínas y otras biomoléculas causando daño oxidativo, que requiere de un alto gasto metabólico en forma de
antioxidantes para su control (Krieger-Liszkay 2004; Chapin, Matson, and Vitousek 2011). Por su parte, la producción de
energía térmica acrecienta la temperatura foliar lo que eleva el gasto de agua por la transpiración, aumenta la tasa
respiratoria y disminuye el volumen del almacén de carbono disponible para el crecimiento (J. Zhao et al. 2013). Esta
disminución en los carbohidratos foliares puede tener un impacto profundo sobre el crecimiento nocturno de la planta y
sobre la exportación de fotosintatos a granos, frutos y tubérculos.
La combinación de alta irradiancia y baja concentración de CO2 en el dosel da lugar a la inducción de daño foto-oxidativo y
mayor temperatura foliar que, de no ser adecuadamente controlados, causan disminución en la capacidad de asimilación de
CO2, repuesta asociada al aumento en la resistencia estomática derivada de la alta tasa de transpiración, a la disminución en
la concentración de clorofila, a la reducción en la actividad de RUBISCO y en el rendimiento cuántico de los fotosistemas
(Chapin, Matson, and Vitousek 2011). En conjunto con el mayor gasto metabólico y la mayor tasa respiratoria el resultado es
la menor disponibilidad de fotosintatos para crecimiento y la defensa, lo que a su vez disminuye la capacidad de tolerar
otros estrés abióticos o bióticos (Pinheiro and Chaves 2011). A su vez, la disminución en la cantidad de fotosintatos tiene un
impacto negativo en la capacidad de la planta de asimilar el N, ya que en condiciones adecuadas buena parte del N
absorbido se utiliza para ser incorporado en aminoácidos y proteínas, en donde la RUBISCO destaca entre las más
abundantes (Otori et al. 2017). Este efecto negativo sobre la asimilación de N da lugar posteriormente a que la asimilación de
otros nutrientes como el K, S y el P se vea comprometida resultando en desbalances nutricionales en la planta (Amtmann and
Armengaud 2009).
Como se mencionó antes es posible la mitigación del estrés inducido por alta PPDF si se logra disminuir la irradiancia, o si se
eleva la concentración de CO2 en el dosel y se asegura un suministro adecuado de agua durante las horas de mayor
demanda. En el proceso fotosintético el CO2 es usado como sink del potencial reductor producido por las reacciones
fotoquímicas, por tal razón la manera de canalizar mayor cantidad de energía hacia las reacciones fotoquímicas,
disminuyendo la contraparte de nonphotochemical quenching, es aumentar la disponibilidad de CO2 en el mesófilo de la
hoja. Bajo una condición de alta irradiancia la única forma de lograr ese resultado es aumentando la concentración de CO2 en
el dosel (Gates 1980).
La disminución de la PPDF es posible en algunos cultivos usando mallas sombra neutras o de colores que disminuyen la
PPFD en diferentes porcentajes (Kläring and Krumbein 2013), usualmente 15, 20 ó 30 %. Sin embargo, el uso a gran escala de
mallas sombra para disminuir la irradiancia fotosintética en cultivos extensivos como los cereales parece poco probable, por
lo que una medida más factible es el manejo de la reserva de carbono del suelo, la cual a través de su transformación por el
microbioma edáfico es una importante fuente de CO2 para las plantas (Kuzyakov and Gavrichkova 2010).
La materia orgánica del suelo resulta de la transformación de los restos orgánicos de los seres vivos, siendo una parte
importante los restos de raíces y los exudados de estas. Una parte de esta materia orgánica se encuentra disponible para ser
metabolizada por los microorganismos del suelo, los que producen CO2 como subproducto. Como consecuencia la
concentración de CO2 en los poros del suelo es muy alta (1500-6500 µL L-1) y se mueve por difusión desde el suelo hacia la
atmósfera y al volumen del dosel de las plantas (Kuzyakov and Gavrichkova 2010). Sin embargo, la tasa de flujo de CO2
depende de la concentración de materia orgánica del suelo, la cual debería de gestionarse en los campos de cultivo hacia
valores alrededor del 5% ó más. El uso de cultivos de cobertera y el uso de compostas, biosólidos o biochar incorporados al
suelo son formas de aumentar la materia orgánica del suelo (Schmidt et al. 2011). Adicionalmente son formas de diluir las
sales aplicadas con el agua y los fertilizantes, mitigando la salinización del suelo.

5
En los suelos con baja cantidad de materia orgánica el proceso de llegar a la concentración adecuada de este componente del
suelo puede llevar años. Sin embargo, es posible lograr el aporte de CO2 por el suelo con el uso de sustancias húmicas
añadidas al suelo. Estos compuestos orgánicos complejos aportan otras ventajas como aumentar la disponibilidad de
minerales para las plantas, promover el microbioma de los cultivos y disminuir la susceptibilidad de las plantas a ciertos
patógenos (Schmidt et al. 2011). Las cantidades de ácidos húmicos utilizadas generalmente son de 5 a 15 kg ha-1, pudiendo
llegar hasta 50-300 kg ha-1 (Sharif, Khattak, and Sarir 2002); la aplicación puede realizarse usando un sistema de riego, o bien
en mezcla con los fertilizantes aplicados al suelo. En el caso de los suelos con gran cantidad de carbonato de calcio y pH alto
el uso de ácidos fuertes como el H2SO4 y HNO3 (15 L ha-1 week-1) produce buenos resultados ya que disminuye en forma
local el pH y la reacción de los ácidos con los carbonatos produce CO2. Además de los ácidos fuertes también se han utilizado
el ácido cítrico (10-4 M en la solución nutritiva ó 30-90 kg ha-1) y las sustancias húmicas (Pérez-Labrada et al. 2016).
Un mejor aprovechamiento por parte de las plantas del flujo constante de CO2 del suelo se consigue al utilizar siembras de
alta densidad o, en el caso de siembra en menor densidad, el uso de coberturas de paja seca u otros restos vegetales y la
utilización de acolchados plásticos que concentran en el dosel el flujo del CO2 del suelo. El mantener una concentración
adecuada de CO2 en el dosel vegetal mejora la tolerancia al estrés por alta irradiancia (Niinemets, Sonninen, and Tobias
2004).
Entre las ventajas adicionales de contar con un adecuada cantidad de materia orgánica es que se aumenta la capacidad de
almacenamiento de agua por el suelo, se eleva la disponibilidad de elementos minerales como P, S y P, se incrementa la
conectividad entre diferentes volúmenes del suelo lo cual mejora la movilidad de los minerales disueltos (Diacono and
Montemurro 2010), se desarrolla un microbioma más abundante y con mayor biodiversidad que, entre otros efectos,
disminuye la susceptibilidad y la oportunidad de invasión por parte de microorganismos patógenos de los cultivos,
acrecienta la disponibilidad de nutrimentos minerales por las plantas a través de la asociación con simbiontes y mejora la
tolerancia al estrés de las plantas a través de la producción de reguladores del crecimiento y metabolitos solubles o volátiles
(Lakshmanan, Selvaraj, and Bais 2014).
Los suelos que disponen de un adecuado almacén de materia orgánica tienen la característica de comportarse como carbon
sink, es decir, parte de su microbioma es capaz de inducir la fijación de CO2 por medio de diferentes procesos metabólicos.
Este proceso al parecer constituye un balance con la pérdida continua de CO2 por la respiración microbiana (Wu et al. 2014).
La estabilidad del almacén de materia orgánica del suelo parece ser, más que una característica química de la los compuestos
de carbono del suelo, una característica del ecosistema (Schmidt et al. 2011), lo cual de nuevo apunta a la importancia de
mantener una abundancia y biodiversidad del microbioma edáfico, así como promover la rotación de cultivos y la
biodiversidad de componentes vegetales en los ecosistemas agrícolas. Entre los procesos que impactan negativamente sobre
el almacén de carbono del suelo se encuentran la fotooxidación y la oxidación inducidas por la labranza excesiva, la cual
debe evitarse en lo posible. Otro factor que incide negativamente sobre la materia orgánica del suelo es una alta tasa
respiratoria microbiana inducida por altas temperaturas diurnas y nocturnas o por la aplicación en exceso de fertilizantes con
N (Yan, Wang, and Yang 2007).
Eficacia de los Procesos de Disipación Energética y Balance Redox. Se explicó antes que, cuando prevalece una condición
de alta irradiancia y baja disponibilidad de CO2 en el dosel, una parte considerable de la energía solar absorbida por la hoja
es disipada en los sistemas fotoquímicos en forma de radiación térmica y de radicales libres. Estos productos de la disipación
energética perturban los procesos celulares, causando los efectos negativos ya mencionados como la disminución en la tasa
fotosintética y el daño oxidativo de los componentes celulares.
El exceso de PAR causa la producción excesiva de potencial reductor que es señalizado por medio del estado redox de la
plastoquinona, de la tioredoxina y por la generación de ROS, H2O2 y 1O2. La percepción de estos compuestos o los
subproductos de la interacción de los ROS con membranas y biomoléculas, causa modificaciones en los programas de
desarrollo dirigidas a la defensa contra el estrés que causando la síntesis de gran cantidad de compuestos y proteínas
antioxidantes como el ascorbato y las superóxido dismutasa y ascorbato peroxidasa, osmolitos, proteínas chaperonas y en
general de compuestos químicos que señalizan y combaten los daños oxidativos resultantes como el ácido salicílico, el ABA y
el glutatión (Dietz 2015). De igual manera se presenta una acumulación de antocianinas y flavonoides en la vacuola, las
cuales pueden absorber y disipar el exceso de PAR (Awad et al., 2015). La activación de estas respuestas frente al estrés
disminuye la tasa fotosintética ya que reduce la síntesis de las proteínas relacionadas con la síntesis de ATP y con el complejo
del PSII (Phee et al. 2004).
Se han propuesto diferentes técnicas para el manejo del daño causado por la alta irradiancia, entre estas se encuentran el uso
de plantas genéticamente modificadas (Mittler and Blumwald 2010), la aplicación de compuestos antioxidantes, inductores
de tolerancia como el la prolina y el ácido salicílico o sus derivados (Hasanuzzaman et al. 2017), la aplicación de silicio o

6
selenio al suelo o por aspersión foliar (Balal et al. 2016; Maghsoudi, Emam, and Pessarakli 2016), el mantenimiento de niveles
adecuados de calcio foliar (H.-J. Zhao and Tan 2005), el empleo de nanomateriales diversos que además de servir como
nutriente para la planta inducen tolerancia al estrés (Morales-Díaz et al. 2017), el uso de microorganismos benéficos
(Lakshmanan, Selvaraj, and Bais 2014), la aplicación de particle-films como la kaolinite que aumenten la reflectancia foliar
(Cantore, Pace, and Albrizio 2009; Erez and Glenn 2004) o de variedades de plantas con epidermis foliares con alta
reflectancia como el sorgo glossy (Maiti, de la Rosa-Ibarra, and Sandoval 1994). Hasta donde se sabe no hay disponibles
técnicas para inducir hardening en las plantas frente al estrés de alta irradiancia (Suzuki et al. 2014).
En cuanto a la necesidad de disponer de mayor volumen de agua en el suelo, para contrarrestar la mayor tasa de
transpiración foliar resultante del aumento en la temperatura foliar, ya se mencionó que la materia orgánica del suelo eleva
su capacidad de almacén y retención de agua, pero también se dispone de materiales sintéticos hidrofílicos como la
poliacrilamida (20-50 kg ha-1) o la poliacrilamida combinada con biochar que aumentan en forma significativa la capacidad
de almacenamiento de agua en el suelo o sustratos (Lee et al. 2015).
La adecuada nutrición de las plantas es clave para que las plantas dispongan de los recursos para la señalización y defensa
contra el estrés inducido por alta irradiancia. La adecuada nutrición considera por una parte las cantidades necesarias de
nutrientes de tal forma que se causen excesos o deficiencias, y por otro lado los balances adecuados de nutrientes de tal
forma que no se originen deficiencias inducidas. Tomando en cuenta que la mayoría de los elementos minerales
indispensables intervienen directamente en las reacciones fotoquímicas (Mn, Ca, Cl, Fe, Mg) y bioquímicas (C, N, S, P, K, Ca,
Zn, Mg) de la fotosíntesis una parte clave del manejo del estrés por alta irradiancia se basa en la adecuada nutrición de los
cultivos. Cuando se dispone de sistemas de riego de alta eficiencia en sistemas sin suelo el manejo de la nutrición puede
llevarse a cabo de forma muy precisa, pero cuando los cultivos se producen en suelo entonces las características del suelo,
sobre todo la cantidad de materia orgánica y el microbioma asociado regulan la disponibilidad de los elementos minerales.
En este último caso, el manejo de la nutrición de la planta a través de la gestión de la materia orgánica del suelo promovería
un sistema edáfico resiliente que permite disponer de los elementos minerales necesarios para las plantas.
Todas las técnicas anteriormente mencionadas se han comprobado eficaces para mitigar los daños causados por la alta
irradiancia en las plantas, pero no debe perderse de vista que el uso de ellas va dirigido al tratamiento de los síntomas,
mientras que la causa primaria (la combinación de alta irradiancia con poco CO2 en el dosel) es la que debería de recibir
mayor atención.
Por otra parte, es importante considerar que el estrés por alta irradiancia es una característica intrínseca a las condiciones
atmosféricas actuales. Cuando las primeras plantas terrestres hicieron su aparición durante el Ordovícico, el brillo del Sol era
menor al de la época actual y la concentración de CO2 en el aire era de 14 a 22 veces mayor a la actual (Lenton et al. 2012). Eso
significa que las plantas actuales, con prácticamente los mismos sistemas fotosintéticos originados en las bacterias hace miles
de millones de años y reconfigurados a la forma actual hace cientos de millones de años, se enfrentan a una condición en
donde prácticamente es imposible evitar la saturación por luz. Sin embargo, el crear plantas que tengan una mejor
adaptación y respuesta a los factores de estrés ambiental no es una imposibilidad (Wagner et al. 2004), sin embargo requerirá
de una gran inversión en tiempo, recursos humanos y materiales con el apoyo multidisciplinario de data science, systems
biology, synthetic biology, ecology and soil science, entre otras.

4. Estrés por alta temperatura

Actualmente las áreas agrícolas templadas y subtropicales pueden soportar pérdidas sustanciales en el rendimiento de los
cultivos debido a episodios extremos de temperatura (Teixeira et al. 2013). Debido al cambio climático global, se proyecta
que la alta temperatura constituya un factor de estrés abiótico muy relevante puesto que afecta negativamente el crecimiento
vegetal y por ende, el rendimiento de cultivos agrícolas (Prasad, Boote, and Allen 2006). Aunque las plantas pueden ser más
o menos resistentes a las altas temperaturas según las adaptaciones propias de cada especie y ubicación geográfica, casi todas
muestran reducción en su crecimiento como resultado de fluctuaciones extremas inesperadas de temperatura (Carvalho et al.
2015).
Al igual que con la alta irradiancia el estrés causado por alta temperatura puede describirse en el ámbito molecular o en
ámbitos como el celular o el fisiológico-morfológico. En este caso el factor inductor primario es el impacto de la temperatura
en el nivel molecular, el cual se traslada a otros ámbitos de descripción como el fisiológico-morfológico por medio de las
interacciones entre las biomoléculas que dan lugar a las diferentes vías metabólicas y actividades celulares como el
metabolismo energético y el transporte de iones y metabolitos. Este hecho da lugar a que el proceso de hardening o cross-
resistance sea dificultoso de lograr para el estrés inducido por las altas temperaturas (Suzuki et al. 2014).

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Respuestas en el ámbito molecular. Desde un punto de vista físico la temperatura es un indicador de la velocidad promedio
(energía cinética) de traslación o vibración de las moléculas que conforman la materia. Para operar las reacciones bioquímicas
las biomoléculas requieren de cierta temperatura para asegurar el contacto con los sustratos o receptores con los que
interactúan. Dicha capacidad de reacción se presenta a una tasa muy baja cuando la temperatura disminuye debajo de cierto
umbral (generalmente 10 ºC) o bien ocurre a gran velocidad con temperaturas >35 ºC.
Por otra parte, en el ámbito molecular todas las membranas, biomoléculas y el agua asociada a dichas estructuras tienen un
espectro específico de temperatura en donde se mantiene en forma óptima la estructura terciaria y cuaternaria de proteínas,
ácidos nucléicos y membranas, así como la cohesión entre biomoléculas en los complejos multiprotéicos y complejos de
proteínas-ácidos nucléicos. En particular para las membranas la temperatura determina una importante característica
denominada fluidez, de la cual depende la interacción de las proteínas integrales, muchas de ellas sensores o bien
participantes en el metabolismo energético. Sin embargo, cuando ocurre que la vibración térmica rebasa a las fuerzas de
interacción y cohesión el resultado es que la funcionalidad de las biomoléculas o sus complejos se ve comprometida,
disminuyendo inicialmente su capacidad catalítica o funcional hasta llegar a la inactivación o desnaturalización cuando se
rebasa un cierto umbral. Del mismo modo, las proteínas que se sintetizan en el transcurso del período de alta temperatura
pueden sufrir de misfolding, lo cual las convierte en no funcionales (Bita and Gerats 2013). Para las plantas terrestres, el
umbral en donde la temperatura comienza a afectar negativamente a las biomoléculas y a los procesos de interacción entre
ellas, se encuentra entre los 35 y 45 ºC, dependiendo de la actividad metabólica específica y de la adaptación de cada especie
a un entorno particular. Para la mayoría de las plantas de cultivo C3 el umbral se ubica en los 35 ºC, mientras que las especies
C4 presentan el umbral de respuesta alrededor de los 40 ºC. Buena parte de esta diferencia entre los dos grupos fisiológicos
radica en que la solubilidad del CO2 declina más rápido que la del O2 al elevarse la temperatura y a que la RUBISCO muestra
mayor afinidad por el O2 con temperaturas altas (Chapin, Matson, and Vitousek 2011).
Cuando la temperatura rebasa el umbral antes mencionado, los cambios en la fluidez de la membrana o la menor efectividad
o inactivación de las biomoléculas asociadas al transporte de electrones en el metabolismo energético y biosintético causa la
producción de ROS en gran cantidad, lo que conduce a estrés oxidativo. Junto con los cambios en la fluidez de la membrana
la producción de ROS es uno de los factores percibidos en el nivel molecular que desencadenan las respuestas de defensa
contra la alta temperatura. Se ha observado que es posible la aclimatación en plantas al exponerlas a 5-8 °C por encima de la
temperatura óptima para su crecimiento y desarrollo, presentando cambios en la expresión génica asociados a la
modificación de la composición de las membranas, a la producción de antioxidantes enzimáticos y no enzimáticos y
osmolitos. Por tal razón, la aplicación exógena de algunos osmolitos y reguladores del crecimiento como la prolina, gliceína
betaína, ácido salicílico, ácido jasmónico, IAA, GA y ABA o bien el uso de selenito de sodio es útil en la mitigación del estrés
por alta temperatura (Hasanuzzaman et al. 2013).
Otra de las respuestas en el ámbito molecular desencadenada por la alta temperatura es la inducción de la síntesis de
proteínas denominadas de choque térmico (HSPs). Estas constituyen una familia de proteínas de bajo peso molecular de 15-
30 KDa. Las HSPs se acumulan como estructuras granulares en el citoplasma protegiendo los mecanismos de sínstesis de
proteínas (Yabuta 2016). Las HSps funcionan permitiendo el apropiado plegado post-transcripcional de las nuevas proteínas
o manteniendo en un estado funcional las ya existentes (Bita and Gerats 2013). Las células vegetales responden rápidamente
al estrés por alta temperatura acumulando HSPs las que, a su vez, desencadenan el aumento de la expresión de genes
adicionales relacionados con la mitigación de estrés, cuyos productos pueden actuar como chaperoninas para estabilizar las
proteínas protegiéndolas contra la desnaturalización (Wani et al. 2016). Este hecho señala que es posible obtener
termotolerancia estimulando la acumulación de HSPs, ya sea con el uso de cultivos genéticamente modificados o con la
aplicación de inductores de tolerancia como el H2O2 y el ácido salicílico (Jagadish et al. 2010).
Otra alternativa para el manejo del estrés por alta temperatura en cultivos en campo es el uso de elementos químicos en
forma nanométrica. La aplicación de nTiO2 (Qi, Liu, and Li 2013), CeO2 (L. Zhao et al. 2012), y nSe (Haghighi, Abolghasemi,
and Teixeira da Silva 2014), demostraron efectividad en inducir protección contra el estrés causado por alta temperatura.
Dada la complejidad del manejo de este estrés y la proyección que indica que será cada vez más común, el uso de
nanomateriales merece explorarse con mayor detalle.
Respuestas en el ámbito celular y fisiológico-morfológico. Los procesos metabólicos como la fotosíntesis, la respiración, la
transpiración, la absorción, transporte y asimilación de nutrientes, entre otros, también presentan espectros de temperatura
para el funcionamiento adecuado de los procesos. Estas respuestas dependen por una parte de los fenómenos descritos para
el ámbito molecular, pero también de las interacciones entre las biomoléculas y sus complejos que forman las diferentes vías
metabólicas, así como de las propias interacciones entre las diferentes vías metabólicas que producen compuestos
precursores o que son fuente de energía e información para otras vías metabólicas.

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En la escala de interacción de las estructuras vegetales con la atmósfera del dosel, la alta temperatura causa un déficit de
presión de vapor muy alto, lo cual resulta en elevada transpiración foliar que compite con el flujo de agua a otros órganos
como flores y frutos, sobre todo cuando la alta temperatura se presenta también en el período nocturno. Cuando la capacidad
de transpiración (enfriamiento) es rebasada por la absorción de radiación solar (calentamiento), condición que se presenta
con mayor facilidad con alta irradiancia y temperatura del aire >35 ºC, ocurren quemaduras en hojas, tallos y frutos,
senescencia y abscisión foliar, inhibición del crecimiento y daño en las raíces afectando la absorción de nutrientes, teniendo
como consecuencia una baja producción y de mala calidad (Snider and Oosterhuis 2011). Por otra parte, Las altas
temperaturas disminuyen la viabilidad del polen (Hatfield and Prueger 2015) y acortar el período de tiempo en el que los
estigmas en las flores son receptivos al polen, disminuyendo las posibilidades de una fertilización exitosa (Zinn, Tunc-
Ozdemir, and Harper 2010).
Como fue mencionado, la fotosíntesis se ve más afectada en plantas C3 que en plantas C4 por la alta temperatura y de nuevo
la concentración de CO2 en el dosel es un factor importante para mitigar el daño por altas temperaturas. La mayor
concentración de CO2 permite disminuir la fotorespiración y aumentar la tasa fotosintética, disminuir la transpiración y
aumentar la producción de antioxidantes en las hojas (Zinta et al. 2014). La mayor concentración de CO2 en el dosel de las
plantas, asociada con el mantenimiento o incremento en la materia orgánica del suelo, aparece otra vez como una
herramienta multifuncional para el manejo del estrés (Zhenzhu Xu et al. 2016). Para la mitigación de los daños por alta
temperatura es útil igualmente aplicar polímeros hidrofílicos, es decir, al incorporar estos materiales al suelo o sustrato se
aumenta la capacidad de retención y almacenamiento de agua, disminuyendo la tasa de pérdida por evaporación que
acompaña a la alta temperatura. Como consecuencia se dispone de mayor cantidad de agua disponible para la absorción por
parte de las plantas (Ekebafe, Ekebafe, and Maliki 2013).
Por otra parte, la presencia de microorganismos asociados a la materia orgánica del suelo se ha encontrado también como un
factor promotor de tolerancia al estrés por alta temperatura en las plantas (Bhardwaj et al. 2014). Diferentes hongos que
forman micorrizas arbusculares han demostrado su utilidad en la mitigación de los daños inducidos por alta temperatura,
tanto al aumentar la producción de metabolitos antioxidantes y la actividad de enzimas antioxidantes como permitiendo una
mejor respuesta en la fotosíntesis y eficiencia en el uso del agua en los cultivos (X.-C. . b Zhu et al. 2011; Maya and Matsubara
2013).
Como se ha visto, se dispone de buena cantidad de trabajo que describe los ajustes realizados por las plantas frente a la alta
temperatura, tanto en el ámbito molecular con estudios en el transcriptoma y el proteoma como en el ámbito metabólico y
fisiológico con estudios bioquímicos de vías metabólicas específicas, estudios fisiológicos de la fotosíntesis, la respiración y el
crecimiento (Bita and Gerats 2013; Hasanuzzaman et al. 2013). Sin embargo, un aspecto importante al que se presta menos
atención es que en otros ámbitos de descripción, por ejemplo en los ecosistemas las altas temperaturas también imponen
modificaciones en las interacciones de sus componentes, causando cambios en la estructura y dinámica aún poco entendidos
y difíciles de predecir (Tylianakis et al. 2008).

5. Estrés por baja temperatura

El estrés por baja temperatura es un factor ambiental que afecta considerablemente el crecimiento, desarrollo y
productividad de las plantas. Este tipo de estrés ambiental incluye temperaturas no congelantes (0 ºC < T < 10 °C) así como
temperaturas de congelación (T < 0 °C). Las plantas de cultivo originadas en los trópicos o subtrópicos llegan a morir o
presentan graves daños cuando se les expone a baja temperatura no congelante, inclusive durante tiempos cortos (24-48 h),
desarrollando síntomas como clorosis, necrosis o retraso del crecimiento. Por el contrario, las especies originarias de las
zonas templadas y subárticas a través de un proceso adaptativo que se desarrolla durante el otoño, son capaces de tolerar
temperaturas congelantes (Sanghera et al. 2011). Sin embargo, a pesar de que las diferentes especies de plantas pueden ser
más o menos resistentes a las altas temperaturas según las adaptaciones propias de cada especie y de su origen o ubicación
geográfica, todas muestran reducción en el crecimiento frente a los eventos inesperados de baja temperatura ya que la propia
naturaleza inesperada del fenómeno no permite iniciar el proceso adaptativo natural frente a las bajas temperaturas
(Awasthi, Bhandari, and Nayyar 2015).
El estrés causado por baja temperatura puede describirse en el ámbito molecular o en ámbitos como el celular o el fisiológico-
morfológico. El factor inductor primario es el impacto de la baja temperatura en la disminución de la velocidad de vibración
y traslación de las moléculas (en presencia de bajas temperaturas) y el déficit o ausencia total de agua cuando esta se
transforma en hielo en presencia de temperaturas congelantes. Dichos cambios se trasladan a otros ámbitos de descripción

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como el fisiológico-morfológico por medio de las interacciones entre las biomoléculas que dan lugar a las diferentes vías
metabólicas y actividades celulares como el metabolismo energético y el transporte de iones y metabolitos. Este hecho da
lugar a que el proceso de hardening o cross-resistance, salvo para los daños causados por el estrés oxidativo, sea dificultoso de
lograr para el estrés inducido por las bajas temperaturas, sobre todo cuando estas inducen congelación (Awasthi, Bhandari,
and Nayyar 2015).
Respuestas en el ámbito molecular. Desde un punto de vista físico la baja temperatura no congelante tiene un impacto
contrario al descrito para la alta temperatura, es decir, disminuye la velocidad de vibración de las moléculas; en el caso de las
membranas reduce la distancia promedio entre las moléculas y disminuye la fluidez. Este cambio en la fluidez modifica
extensamente el comportamiento de las proteínas integrales, muchas de ellas asociadas con el metabolismo energético. El
resultado final es la producción de ROS y el consiguiente estrés oxidativo (Awasthi, Bhandari, and Nayyar 2015). Se ha
establecido la hipótesis de que la disminución de la fluidez de la membrana es el sitio primario de la percepción del estrés
por baja temperatura (Shi, Ding, and Yang 2015) y se ha encontrado que una de las primeras respuestas adaptativas de las
células es aumentar la insaturación de los lípidos de las membranas, lo cual aumenta su fluidez (Theocharis, Clément, and
Barka 2012). Posterior a la percepción inicial de los cambios en la fluidez de las membranas, se desencadenan fujos de Ca2+
provenientes de los almacenes del apoplasto y de la vacuola hacia el citoplasma (X. Zhu et al. 2013). Los flujos de calcio
activan cascadas MAPK que originan cambios en la actividad de factores de transcripción que inician una extensa red de
respuestas transcripcionales, postranscripcionales y postraduccionales que involucra más de 2000 genes asociados con las
respuestas a la baja temperatura (Park et al. 2015). Por lo antes dicho, el mantenimiento del adecuado estado nutricional de
las plantas, sobre todo en cuanto a la concentración e calcio en los diferentes órganos, es crítico para asegurar una adecuada
respuesta frente a los cambios en la temperatura.
En las mitocondrias la baja temperatura causa menor velocidad en el consumo de potencial reductor, lo que genera por una
parte producción de ROS y por otro lado la activación de una enzima especializada denominada oxidasa alternativa
mitocondrial (los cloroplastos también disponen de una oxidasa alternativa). La oxidasa alternativa mitocondrial es un
indicador de la respuesta de la planta frente a la baja temperatura, permitiendo la disipación de potencial reductor para
transformarlo en calor y reducir la formación de ROS. La oxidasa alternativa mitocondrial puede activarse por medio de
aplicaciones exógenas de ácido salicílico, encontrándose que funciona mitigando el estrés oxidativo en las mitocondrias
frente a otros estreses (Miura and Tada 2014).
La baja temperatura causa también la elevación de la energía de activación de las reacciones bioquímicas, modificando las
interacciones entre la multitud de enzimas y proteínas asociadas los procesos energéticos celulares. Cada vía metabólica se
ve afecta de forma diferente por la baja temperatura, pero el resultado final es un desbalance en la generación y uso de
energía, lo cual causa estrés oxidativo y menor disponibilidad de energía para el crecimiento y mantenimiento celular. Entre
las medidas utilizadas para mitigar el daño del estrés por bajas temperaturas se encuentra la aplicación exógena de
inductores de tolerancia como el ácido salicílico, elementos benéficos como el silicio y diversos nanomateriales (Miura and
Tada 2014; Debona, Rodrigues, and Datnoff 2017; Khan et al. 2016), de osmolitos como la glicina betaína y la prolina (Hayat
et al. 2012) o bien el uso de cultivos genéticamente modificados con mayor capacidad de síntesis de estos compuestos
(Mittler and Blumwald 2010).
También se ha determinado que las fitohormonas juegan un papel importante en la inducción de tolerancia a temperaturas
bajas. Las hormonas crean una compleja red de interacciones que se utiliza para integrar la información externa en los
programas de desarrollo endógenos y/o activar las vías de respuestas al estrés que conducen a la resistencia. El conocimiento
de las actividades reguladoras de las hormonas frente a la baja temperatura es limitado, ai bien se sabe que están implicadas
en las cascadas de señalización de otros tipos de estrés biótico y abiótico (Eremina et al. 2015).
El estrés inducido por congelación es distinto al causado por la baja temperatura. Cuando ocurre congelación de los tejidos
vegetales esta inicia en el apoplasto, que es el volumen de agua que se encuentra en contacto con las superficies externas de
las hojas, tallos, flores y frutos. Normalmente el proceso de congelación ocurre del exterior de la planta hacia el interior de la
misma y es acelerado por la presencia de polvo y microorganismos que funcionan como semillas para la formación de los
primeros cristales de hielo. La presencia de daño mecánico (granizo, viento) o biótico (plagas o patógenos) aumenta la
posibilidad de contacto entre el agua del exterior y del interior de la planta y por lo tanto son factores facilitadores de la
congelación. Una vez que el agua del apoplasto comienza a congelarse en algún punto, el proceso se propaga rápidamente al
resto de la planta. La desaparición del agua causada por la formación de hielo origina un déficit hídrico severo que causa una
rápida desnaturalización de los componentes celulares y muerte celular (Roden et al. 2009). El daño causado por la
congelación es muy distinto al inducido por la baja temperatura, y lo hace sumamente complicado en cuanto a su control o
mejoramiento de cultivos.

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Respuestas en el ámbito celular y fisiológico-morfológico. Los procesos metabólicos dependientes de reacciones
bioquímicas son afectados por la baja temperatura más rápidamente que los procesos fotoquímicos. La presencia de PAR
agrava los daños inducidos por baja temperatura y las plantas se ven rápidamente foto-inhibidas, por lo que algunas de las
medidas descritas para mitigar el daño por alta irradiancia son aplicables para baja temperatura. Se ha encontrado que el
proceso de foto-inhibición se presenta también cuando las bajas temperaturas ocurren durante la noche, se piensa que este
ajuste sea parte de la respuesta adaptativa a la temperatura baja (Bertamini et al. 2006). La fotosíntesis se ve afectada en gran
medida, el cese del crecimiento reduce la capacidad de utilización de la energía, con la consiguiente producción de ROS y
estrés oxidativo (Arbona et al. 2013).
Muchas enzimas antioxidantes están involucradas en la maquinaria de respuesta a baja temperatura. Además de los
asociados con el metabolismo de los osmolitos, las cascadas de desintoxicación y la fotosíntesis, el metabolismo de la lignina
(ácido cafeico 3-O-metiltransferasa), el metabolismo secundario, la remodelación de polisacáridos de la pared celular, el
metabolismo del almidón, la biosíntesis de esteroles y el oligosacárido de la familia de la rafinosa (mioinositol-fosfato sintasa
y galactinol sintasa) son todos participantes en la respuesta global al estrés por frío (Fowler and Thomashow 2002; Renaut,
Hausman, and Wisniewski 2006).
Los carbohidratos, principalmente la sacarosa, funcionan como osmolitos y antioxidantes para proteger a las células y sus
componentes contra el daño oxidativo. Un valor alto de CO2 en el dosel de las plantas se asocia con mayor cantidad de
carbohidratos en las diferentes estructuras de las plantas (Rogers and Ainsworth 2006). De nuevo la materia orgánica del
suelo, como fuente de CO2 para las plantas, y como factor para aumentar la fertilidad del suelo y magnitud y diversidad del
microbioma de las plantas, puede ser un factor para mitigar los daños contra el estrés (A. Liu et al. 2016; Glick 2012). Una
ventaja adicional de la materia orgánica en el suelo es aumentar la capacidad de almacenamiento de agua, como la capacidad
térmica del agua es mucho mayor que la del aire entonces un suelo con un volumen de agua sustancial podrá guardar calor
que irradiará a las plantas durante la noche o un período de baja temperatura o el evento de una helada.

6. Estrés por déficit de agua

El agua disponible para las plantas de cultivo se encuentra en dos almacenes: el edáfico y el atmosférico. El almacén
atmosférico incluye el agua que precipita como lluvia, rocío, neblina o nieve, además del agua contenida en al aire en forma
de vapor de agua y que, junto con la temperatura, determina el déficit de presión de vapor (VPD). El VPD está muy asociado
con las respuestas estomáticas y muestra por ello impacto sobre la fotosíntesis y la productividad (Zhenzhu Xu et al. 2016). El
VPD y el agua de la atmósfera son difíciles de controlar en campo abierto ya que dependen de forma compleja de la
estacionalidad, vientos dominantes, topografía, vegetación aledaña, presencia de cuerpos de agua cercanos, etc. Por otra
parte, de acuerdo a los modelos de cambio climático, la previsión de la disponibilidad de agua atmosférica será cada vez más
complicada y se espera que los cultivos en campo abierto se encuentren expuestos cada vez con mayor frecuencia e
intensidad a periodos de escasez de agua atmosférica (Lobell et al. 2014), proyección que sin embargo se encuentra sujeta a
discusión por el efecto contrario que pudiera ejercer el aumento en el CO2 atmosférico sobre la transpiración y el
metabolismo del carbono en especies forestales (Keenan et al. 2013).
La estructura y funcionalidad de las biomoléculas, membranas y citoesqueleto, la disponibilidad de electrones y protones
durante la fotosíntesis, la solubilidad de gases como el CO2 y de los iones de minerales dependen del agua (Chaplin 2006).
Las plantas perciben el déficit hídrico por medio de estímulos relacionados con las varias funciones que cumple el agua.
Entre estas se encuentran: (a) la estabilización de la forma funcional de proteínas, ácidos nucléicos, lípidos de las membranas
y en general de las diferentes biomoléculas y iones con las cuales transcurre el metabolismo; (b) el agua es una fuente
bioquímica y electroquímica para los organismos, siendo aportante de H+ y e- que se utilizan en el metabolismo energético,
así como en el metabolismo antioxidante relacionado con la productividad, adaptación al ambiente y en el desarrollo y la
diferenciación; (c) el aporte de soporte mecánico para tallos, hojas, flores y frutos; (d) el proceso de transpiración para el
mantenimiento de la temperatura durante la absorción de radiación electromagnética (Gates 1980).
Respuestas en el ámbito molecular. Al igual que ocurre con el estrés inducido por alta temperatura, el déficit hídrico causa
la pérdida de estructura y funcionalidad de las biomoléculas, generando un desbalance general en el metabolismo energético
que da lugar a la formación de ROS y daño oxidativo a las estructuras celulares. Estos daños oxidativos se ven aumentados
en presencia de alta irradiancia y alta temperatura, una combinación de estreses que se espera sea cada vez más común
(Suzuki et al. 2014).

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En el ámbito molecular la respuesta de la planta frente a este tipo de estrés se presenta en tres formas: la primera consiste en
inducir la síntesis de antioxidantes y de proteínas chaperonas para eliminar los ROS y conservar la estructura de otras
biomoléculas; la segunda es la síntesis de osmolitos que funcionan como antioxidantes así como agentes de exclusión
diferencial que estabilizan las membranas, proteínas y ácidos nucléicos en condiciones de déficit de agua. Los mismos
osmolitos sirven como fuente de N y C para recuperar el crecimiento celular cuando la condición de estrés disminuye; la
tercera es aumentar la tasa de degradación de proteínas que hayan sufrido daño oxidativo o que presenten plegamientos
aberrantes, esta última constituye una respuesta que por una parte elimina las biomoléculas no funcionales y, por otro lado,
permite recuperar aminoácidos que pueden ser utilizados para la síntesis de otras proteínas o como fuente de c y N en otras
vías metabólicas (Todaka, Shinozaki, and Yamaguchi-Shinozaki 2015; Nakashima, Yamaguchi-Shinozaki, and Shinozaki
2014).
Los procesos metabólicos celulares interactúan entre sí a través de señales energéticas que configuran el balance redox, así
como por intercambios de moléculas que son productos de una vía metabólica particular y que en otras funcionan como
reguladoras o efectoras. Por esa razón todos los procesos metabólicos son sensibles al déficit hídrico, si bien el nivel de
sensibilidad es variable entre unos y otros (Todaka, Shinozaki, and Yamaguchi-Shinozaki 2015). Tal como fue explicado en la
Introducción, muchas de las respuestas frente al estrés tienen un impacto directo en el metabolismo energético, por depender
este de muchas enzimas integrales de las membranas que son especialmente sensibles a la pérdida de funcionalidad por falta
de agua o por cambios en la temperatura. Por esa razón, muchos de los estudios acerca de la inducción de tolerancia frente al
déficit de agua se refieren al metabolismo energético, en particular al estrés oxidativo resultante de los desbalances entre la
oferta de potencial reductor y ATP y su utilización en los procesos que funcionan como pozas energéticas.
Si se busca disminuir el daño que ocurre en las plantas frente al déficit de agua, esto es factible al aplicar por vía exógena
compuestos antioxidantes, osmolitos, reguladores de crecimiento como el ABA, IAA y GA (Colebrook et al. 2013; Smékalová
et al. 2014), inductores de tolerancia como los salicilatos y otros ácidos orgánicos u aminoácidos (Miura and Tada 2014). Su
uso en situaciones específicas dependerá de la oportunidad de aplicación, el costo y de las facilidades de aplicación en el
cultivo particular de que se trate. Por otra parte, tratándose de compuestos que en forma individual ejercen un efecto
positivo aumentando a tolerancia al estrés, también es factible producir transgénicos que presenten ventajas frente a sus
contrapartes silvestres (Mittler and Blumwald 2010).
Con la información anterior puede concluirse que, en el nivel bioquímico y metabólico, las oportunidades para mitigar el
daño en las plantas frente al déficit hídrico son amplias, pero de nuevo deben enmarcarse en un esfuerzo integral que
considere el suelo, el manejo del riego y los sistemas de plantación , entre otros.
Respuestas en el ámbito celular y fisiológico-morfológico. La transpiración constituye el componente de uso del agua por
las plantas más importante en términos de volumen. Un cultivo típico de trigo o maíz requiere de 453 y 423 mm por
temporada en ausencia de estrés hídrico. De esta cantidad de agua el 70% corresponde a la transpiración (C. Liu, Zhang, and
Zhang 2002). A no ser que se disminuya la temperatura o la irradiancia, se reduzca la intercepción de luz o se aumente el
albedo foliar, es muy difícil disminuir la tasa de transpiración ya que por una parte la disipación de calor obtenida a través
de la transpiración evita los daños por alta temperatura en los componentes metabólicos foliares, especialmente los
involucrados con la fotosíntesis, mientras que por otro lado la disminución en la conductancia estomática necesaria para
disminuir la transpiración daría lugar a una menor tasa fotosintética (Zhenzhu Xu et al. 2016). Ya se mencionó en el
subcapítulo dedicado al estrés por alta irradiancia el uso de técnicas como aumentar la materia orgánica del suelo para
liberar más CO2 en el dosel, elevando así la eficiencia en el uso del agua, el uso de kaolinite como antitranspirante y
reflejantes como para aumentar el albedo foliar, la selección genética de variedades glossy o para obtener plantas con más
densidad de tricomas y un consiguiente mayor albedo foliar. Esas mismas técnicas son útiles para mitigar el déficit de agua
en los cultivos.
Por otra lado el agua funciona como medio que da soporte mecánico a las plantas herbáceas y a los órganos fotosintéticos y
reproductivos de las arbustivas y arbóreas, esto se logra por medio del transporte de agua a las células y al apoplasto para
mantener la turgencia celular. El déficit de agua origina pérdida de turgencia que se percibe por medio de mecanoreceptores
que desencadenan parte de las vías de señalización el estrés y causan al final la pérdida de tejidos verdes (Feng et al. 2016).
La mayor tolerancia a la pérdida de turgencia se asocia a cambios en la composición y estructura de los polímeros de la
pared celular, o bien gracias a la composición particular de las paredes celulares , así como a la capacidad de retener el agua
en la vacuola y en el apoplasto en contra del bajo potencial de agua en el apoplasto modificando la densidad y actividad de
las acuaporinas (Chaumont and Tyerman 2014). En ese sentido esta característica de la retención de turgencia es compleja
desde el punto de vista genómico, bioquímico, metabólico y estructural; es diferente entre ecotipos o variedades de una
misma especie, obteniéndose las diferencias a través de la selección natural o selección genética, por ello su manipulación

12
corresponde a técnicas de genética de plantas y cultivos transgénicos (Mittler and Blumwald 2010). Durante la inducción del
estrés hídrico este proceso de pérdida de turgencia y pérdida de tejidos fotosintéticos es el último en ocurrir, ya que se ve
precedido por las respuestas asociadas con la disminución en el metabolismo productivo y el crecimiento.
Una forma de mitigar el efecto negativo de un alto VPD en un campo de cultivo es elevar la concentración de CO2 en el dosel
de las plantas, ya que mayor [CO2] se traduce en un aumento en la capacidad fotosintética inclusive con el cierre parcial de
los estomas lo cual disminuye la pérdida de vapor de agua del mesófilo (Zhenzhu Xu et al. 2016). Se sabe que una mayor
cantidad de MO en el suelo y la siembra de cultivos con alta densidad permiten mayor [CO2] y disminución de la
evaporación en el suelo, además del efecto amortiguador sobre la pérdida de humedad en el dosel por el viento y procesos
convectivos que se consigue por la cercanía de otras plantas (Lobell et al. 2014; Kuzyakov and Gavrichkova 2010).
En términos prácticos, el almacén edáfico de agua es el que se encuentra al alcance para manipulación y control en los
sistemas de producción agrícola. La capacidad de absorción y retención de agua del suelo depende del juego de fuerzas entre
los componentes del potencial del agua (fórmula 1):

Ψ = Ψg + Ψp + Ψo + Ψm (1)

Las pérdidas por lixiviación (Ψg) y evapotranspiración del suelo y la vegetación se encuentran en balance dinámico con los
componentes que permiten la conservación del agua, que son el potencial mátrico o capilar (Ψm)y el potencial osmótico (Ψo),
que se refieren a las interacciones moleculares entre el agua y los componentes estructurales (como los poros del suelo),
fisicoquímicos (coloides inorgánicos) y biológicos (coloides orgánicos) del suelo, así como con los iones disueltos en el agua
de los poros del suelo. Estas interacciones ocurren en diferentes escalas, desde la nanométrica hasta la micrométrica.
La manera práctica de mantener o incrementar la capacidad del suelo de absorber y conservar el agua en el perfil edáfico
accesible a las plantas de cultivo (0.1-1.5 m) ha sido descrito en forma de diferentes técnicas de colecta de agua de lluvia
(Boers and Ben-Asher 1982) y de conservación de suelos entre las que pueden mencionarse la disminución en la labranza
para conservar en lo posible la estructura de los poros del suelo, así como el uso de cultivos de cobertera (Lal and Rattan
2015), la promoción de microorganismos benéficos del suelo (Bhardwaj et al. 2014) y el uso de polímeros hidrofílicos. Una
manera relativamente sencilla para aumentar en el mediano y largo plazo la capacidad del suelo para aportar agua a los
cultivos es elevar la cantidad de materia orgánica que aumenta el potencial mátrico del suelo. Diferentes reportes señalan la
relación directa entre mayor concentración de materia orgánica, la mayor capacidad de retención de agua y la respuesta de
las plantas en forma de menor impacto sobre el crecimiento cuando disminuye el aporte de agua de riego o por precipitación
atmosférica (Hatfield, Sauer, and Prueger 2001). En ese sentido, cualquier estrategia dirigida a elevar la tolerancia de los
cultivos al déficit de agua bajo el escenario del cambio climático que se encuentra en curso debe tomar en cuenta el aumento
en la materia orgánica del suelo, así como de la contraparte de la actividad biológica del mismo (Bhardwaj et al. 2014).
La utilización de injertos, aunque aplicados casi exclusivamente en especies hortícolas, presenta buenos resultados mitigando
los daños por diferentes estreses, principalmente alta temperatura, salinidad, déficit de agua y patógenos de la raíz (Schwarz
et al. 2010). Por otra parte, el uso de fertilizantes con silicio (Na2SiO3 200-800 kg ha-1 al suelo ó 123 mg L-1 en la solución
nutritiva), selenio (10 g ha-1 al suelo ó 0.5-3.0 mg L-1 por aspersión foliar) o selenio y azufre (como azufre elemental S0,
aplicando 20-80 kg ha-1 al suelo) permite una disminución en las respuestas negativas de la planta frente al déficit de agua. Si
bien los mecanismos que explican los beneficios de estos elementos en las plantas no están bien entendidos, se ha reportado
repetidamente el uso obteniendo resultados satisfactorios (Farooq and Dietz 2015; González-Morales et al. 2017; Ros et al.
2016). Tanto el silicio como el selenio y el azufre pueden inducir hardening en las plantas frente al estrés causado por el déficit
de agua.
Una alternativa efectiva, si bien poco utilizada en cultivos de campo por su alto costo, es la aplicación localizada en surcos o
camas de siembra de polímeros hidrofílicos biodegradables como la poliacrilamida en forma individual (25-100 kg ha-1) o en
combinación con biochar (Ekebafe, Ekebafe, and Maliki 2013). La poliacrilamida tiene una vida útil de 3 años una vez
aplicada al suelo y puede absorber de 100 ó más veces su peso en agua, conservando el agua en su estructura molecular en
contra de los procesos de lixiviación y evaporación. La efectividad de todos los polímeros hidrofílicos depende de la
salinidad del agua, siendo poco efectivos con conductividades eléctricas mayores a 4000 µS cm-1 o con agua rica en calcio
(Bowman and Evans 1991). Otras técnicas utilizadas en campo como el uso de acolchados naturales o de material plástico y
la aplicación de agua utilizando sistemas de goteo por medio de cintas de riego son también potencialmente útiles como
medio de elevar la eficiencia del uso del agua (Levidow et al. 2014). El uso de las distintas técnicas citadas, aplicando un
enfoque integral de mejora en la absorción y en la conservación del agua del suelo, constituye la mejor recomendación.

13
7. Estrés por salinidad

Hasta hace unas pocas décadas el cultivo en suelos salinos no era contemplado como una alternativa para la producción de
alimentos, fibra o biomasa. Sin embargo, el estrés inducido por la presencia de gran cantidad de sales en suelos y aguas ha
tomado importancia actual por la salinización progresiva de los suelos agrícolas, resultado por una parte de la extracción de
agua del subsuelo, de la mayor evapotranspiración resultado del aumento en las temperaturas y por los regímenes de lluvia
que se presentan de forma más errática. Junto con la paulatina pérdida de materia orgánica de los suelos, la salinización se
considera un síntoma de degradación de los suelos cada vez más común y preocupante (Munns and Tester 2008; Gupta and
Huang 2014).
El primer paso para cultivar en un suelo salino o en proceso de salinización por el uso de agua de riego en combinación con
alta evapotranspiración es preguntarse si el cultivo será destinado a la producción de alimento, fibra o biomasa. La pregunta
es importante porque es más factible encontrar una especie con cierta tolerancia a la salinidad para producir fibra o biomasa
(que luego pudiera transformarse en biocombustible) que una para la producción de estructuras comestibles como el maíz,
trigo o tomate. Posiblemente parte de la estrategia para lograr una mayor producción agrícola en suelos salinos o salinizados
consista en seleccionar adecuadamente las especies vegetales a cultivar, de tal manera que las habilidades naturales de las
diferentes especies vegetales constituyan parte de la solución al creciente problema de la salinidad en los sistemas agrícolas.
Tal como se ha visto para otros estreses, ocurre una incompatibilidad intrínseca entre la alta productividad y altos
rendimientos y la tolerancia al estrés, ya que ambos procesos dependen del mismo presupuesto de fotosintatos para
desarrollarse exitosamente. El caso de la salinidad es especialmente complejo en cuanto a su manejo y obtención de
variedades mejoradas, ya que involucra dos estreses en uno: osmótico y iónico, que tocan muchos aspectos muy diferentes
del crecimiento, desarrollo, fisiología y bioquímica de las plantas (Figura 2).
Parte relevante de la solución consiste en prestar mayor atención a las especies halofíticas, tanto como fuente de recursos
genéticos para mejorar los cultivos glicofíticos tradicionales, como para uso directo en procesos de rehabilitación de suelos
salinizados o para cultivo en suelos salinos buscando producir forrajes, pigmentos o biomasa para su transformación
industrial, parece tomar importancia creciente (Flowers and Colmer 2015).
Respuestas en el ámbito molecular. El estrés inducido por la salinidad ocurre en dos fases: la primera sucede muy
rápidamente (la percepción de la planta ocurre en segundos y la señalización y respuesta en minutos u horas) y es resultado
de la disminución del potencial del agua del suelo o de la solución nutritiva por la alta concentración de iones disueltos
presentes. El bajo potencial de agua dificulta la absorción de agua por las raíces y se induce un déficit hídrico, con
señalización y respuestas como las descritas en la sección anterior de Water Stress, entre ellas menor crecimiento, síntesis de
ABA y cierre estomático (Deinlein et al. 2014). La segunda fase se presenta en un tiempo posterior a la primera y es resultado
de la intoxicación gradual de las células principalmente por Na+ y Cl- que interfieren con el balance iónico en el citoplasma
que depende en forma relevante del K+, Mg2+ y NO3- (Maathuis, Ahmad, and Patishtan 2014).
En el nivel molecular son tres los mecanismos de defensa de la planta frente a la alta concentración de sales en la solución del
suelo o solución nutritiva: (i) tolerancia osmótica y exclusión en la raíz, (ii) tolerancia osmótica y exclusión foliar y (iii)
tolerancia al Na+. El primer mecanismo depende de la interrupción de la producción de pelos radicales y de hojas nuevas,
del cierre estomático y del mayor crecimiento de raíces hacia nuevos volúmenes de suelo. La exclusión de la raíz depende del
control del flujo de Na+ y Cl- en la endodermis (lo cual mejora significativamente en presencia de silicio). Sin embargo, como
el Na+ y Cl- ingresan al citoplasma vía canales y transportadores no selectivos, es inevitable que lleguen al xilema y de allí al
resto de la planta (Munns and Tester 2008; Maathuis, Ahmad, and Patishtan 2014; Rios et al. 2017). Parte importante de la
respuesta osmótica en la raíz se basa en el aumento en la densidad de acuaporinas en las células de la epidermis, se cree que
esta respuesta mejora el estado hídrico de la raíz (Rios et al. 2017).

14
Figura 2. Factores ambientales y el manejo agronómico a utilizar para la producción agrícola en suelos o sustratos con alta
cantidad de sales.

Cuando falla el primer mecanismo de exclusión en la raíz, ocurre entonces que el Na+ y Cl- se acumulan en el apoplasto de
tallos y hojas, activando una respuesta de tolerancia osmótica foliar que depende de la síntesis de antioxidantes enzimáticos
y no enzimáticos para contrarrestar la mayor producción de ROS y de osmolitos como la prolina, los polyols y la glicina
betaina para conservar la funcionalidad de membranas, proteínas y otras biomoléculas. Por otra parte, el Na+ y Cl- del
apoplasto son transportados al citoplasma de las células por medio de canales y transportadores no específicos, y se rompen
los balances iónicos Na+/Ca2+, Na+/K+, Ca2+/Mg2+ y Cl-/NO3-, lo que interfiere con el balance de cargas del que depende la
actividad de las proteínas integrales y además inhibe competitivamente una gran cantidad de enzimas que son activadas por
K+, por Mg2+ y por Ca2+. Para mitigar este efecto las células activan un proceso de exclusión foliar dependiente del bombeo

15
de los iones tóxicos, como el SOS que se encarga de transportar el Na+ desde el citoplasma hacia la vacuola o hacia el
apoplasto e inclusive se asocia con el transporte a larga distancia del Na+ (Gupta and Huang 2014). Estos sistemas de
bombeo de iones tóxicos conllevan sin embargo un gasto energético muy alto. Como la salinidad interfiere de manera
significativa con los procesos metabólicos, el presupuesto energético es cada vez menor y con el paso del tiempo se ve
rebasada la capacidad de las células para mantener fuera del volumen del citoplasma los iones tóxicos. Se llega entonces al
punto en donde la concentración de Na+ y Cl- en el citoplasma crece de tal forma que causa la muerte de las células.
Los cultivos en general no son muy tolerantes al Na+ y Cl-, pero este carácter es variable de una especie a otra. La capacidad
de tolerancia puede aumentarse si las plantas disponen de suficiente Ca2+, K+, Mg2+ y NO3- para mitigar los desbalances
causados por el Na+ y Cl-. Adicionalmente el uso de antioxidantes y osmolitos como la prolina y glicina betaina aplicados
por vía exógena, o bien el uso de variedades mejoradas o genéticamente mejoradas puede ser de utilidad durante la fase
osmótica del estrés inducido por salinidad (Deinlein et al. 2014; Munns and Tester 2008). Sin embargo, el obtener cultivos con
alta productividad y con carácter halofítico es todo un reto, ya que la exclusión, compartimentalización y extrusión de Na+ y
otros iones que alcanzan concentraciones tóxicas requiere de un gran gasto energético y por ende de un porcentaje alto de los
fotosintatos producidos.
Respuestas en el ámbito celular y fisiológico-morfológico. Los efectos osmóticos y de toxicidad en la escala molecular son
trasladados a los ámbitos superiores, causando una rápida respuesta de cierre estomático dependiente de ABA, disminución
de la fotosíntesis e interrupción del crecimiento en las hojas jóvenes, el cual es el primer síntoma apreciado en la planta. En el
caso de que la respuesta adaptativa sea exitosa el crecimiento puede reiniciarse en un tiempo posterior, una vez que ocurren
los ajustes en los programas de desarrollo celulares que permiten la tolerancia osmótica y la tolerancia al Na+. Si los
mecanismos antes mencionados de balance osmótico y exclusión no son suficientes, entonces la planta inicia un proceso
gradual de intoxicación caracterizado por la senescencia de las hojas maduras, resultado de la acumulación de Na+ y Cl-
(Munns and Tester 2008).
Manejo del estrés inducido por salinidad. Como el factor primario que induce estrés es la alta concentración de sales en el
suelo o sustrato, la mitigación del estrés se dirige principalmente a la aplicación de técnicas de manejo del suelo. Sin
embargo, el uso de compuestos inductores de tolerancia como el ácido salicílico, antioxidantes, osmolitos y reguladores de
crecimiento aplicados por aspersión foliar o en las plántulas o semillas, son útiles para mejorar las respuestas de las plantas.
Igualmente el uso de plantas mejoradas es una alternativa que puede combinarse con el manejo del suelo para obtener
mejores resultados (Gupta and Huang 2014).
Desde el punto de vista agronómico la salinidad se expresa en términos de la conductividad eléctrica (EC) en unidades de dS
m-1 (deciSiemens por metro, equivalente a 1000 µS cm-1) o mmhos cm-1 (equivalente a 1 dS m-1 ó 1 mS cm-1). Normalmente
se determina en un extracto de pasta saturada suelo:agua (ECe) realizado en suelo tomado de la región radical de la planta y
promediado sobre profundidad y tiempo. La ECe de un extracto de saturación para un suelo pesado o de textura mediana
multiplicada por 2 marca la EC aproximada para la solución del suelo en capacidad de campo. En cambio, para suelos
arenosos la ECe se multiplica por 3. Para determinación directa en el campo o invernadero se utilizan extractos filtrados de
suelo:agua en relación 1:1, 1:2 ó 1:5 volumen/volumen. La EC y el potencial osmótico se relacionan de forma lineal (1 mS cm-
1 = -0.036 Mpa). La producción de las plantas sensibles a la salinidad disminuye si la EC del suelo rebasa los 4 mS cm-1 (4000
:S cm-1) y por esta razón se recomienda que el agua de riego no rebase 2 mS cm-1 (Benavides-Mendoza 2002).
Existen diversas técnicas físico-químicas para el manejo de las condiciones salinas del suelo que favorezcan el rendimiento de
los cultivos. Cuando la salinidad del suelo no es intrínseca, sino que es resultado de la aplicación de fertilizantes o agua de
riego con alta EC, pueden emplearse técnicas de manejo del suelo como mejora del drenaje y prácticas de lixiviación, con o
sin aplicaciones de yeso, caliza y ácido sulfúrico, así como labranza profunda, subsoleo e inversión del perfil del suelo. Para
aplicar estos métodos deben de considerarse factores como la disponibilidad de agua, la calidad de la misma, el acceso a la
maquinaria y los recursos económicos necesarios. El uso de materia orgánica en forma localizada (aplicada sobre los surcos o
camas de siembra) o en todo el volumen del suelo es también útil como una técnica para diluir la concentración de sales en el
suelo explorado por la raíz. Esta última técnica es también útil cuando los suelos son intrínsecamente salinos (Gupta
Choudhury et al. 2014).
Otros métodos que mitigan la salinidad son la incorporación de residuos de cosecha, así como la rotación de cultivos y la
aplicación de biosólidos y biochar para diluir la concentración de iones en el suelo y para promover el microbioma vegetal,
este último se ha demostrado ejerce un efecto positivo en las plantas sometidas a concentración alta de sales bien sea por la
producción de hormonas de crecimiento, osmolitos y otros compuestos que mitigan el estrés o bien porque los propios
microorganismos capturan parte de las sales presentes y las secuestran en sus biomoléculas durante un tiempo. La mayor
cantidad de materia orgánica eleva la disponibilidad de CO2 que, inclusive bajo condiciones de cierre parcial de los estomas,

16
permite mantener la fotosíntesis, que a su vez se asocia con mayor disponibilidad de energía y biomoléculas como los
antioxidantes y osmolitos (Gupta Choudhury et al. 2014; Egamberdieva and Lugtenberg 2014).
Por otra parte, una adecuada regulación de los nutrientes a las plantas puede mejorar la aclimatación al ambiente salino. La
aplicación al suelo de fertilizantes que aportan silicio ha mostrado se una técnica efectiva para mejorar la tolerancia a la
salinidad en las plantas. Los aportes de otros nutrientes minerales como el K y Ca combinados con compostas u otras fuentes
de materia orgánica reduce la absorción de Na+, aumenta la de K+ y mejora el balance K+: Na+, dando lugar a un mayor
crecimiento y rendimiento de la planta. El uso de nanofertilizantes, que se ha demostrado son más efectivos para nutrir a las
plantas en comparación con los fertilizantes tradicionales (Morales-Díaz et al. 2017), pudiera ser otra alternativa para
disminuir el aporte de sales a los suelos agrícolas, disminuyendo así el proceso de salinización que cada día aumenta la
superficie de suelos degradados. Otra alternativa idónea para reducir este tipo de estrés es la aplicación de zeolita y de
sustancias húmicas que capturan las sales en el suelo, disminuyendo la EC de la solución del suelo, aumentando el
crecimiento de las raíces así como la captación de otros elementos minerales (Reháková et al. 2004; Canellas et al. 2015).

8. Estrés por déficit de nutrimentos

En los otros tipos de estrés revisados, alta irradiancia, extremos de temperatura, déficit de agua y salinidad, se explicó como
el manejo adecuado y cuidado del suelo constituye una componente importante para su mitigación. En el caso del déficit de
nutrimentos minerales esta componente es especialmente relevante ya que el suelo o sustrato es la fuente primaria de los
nutrimentos. Las condiciones ambientales que inducen déficit de minerales son múltiples, así como es distinta la capacidad
de las especies vegetales y de su microbioma para absorber, transportar, asimilar y almacenar los nutrimentos. Las diferentes
combinaciones de irradiancia, temperatura, humedad relativa, características fisicoquímicas y bióticas del suelo imponen
diferentes necesidades tanto en cantidad como en balance molar de los elementos usados por las plantas para su
metabolismo. Se habla por ejemplo de balances C/N, N/P, K/Ca, Ca/Mg, etc., pero constituye un reto complejo disponer de la
información necesaria para manejar oportunamente (en tiempo, cantidad, forma química y en balance con otros elementos)
la nutrición de los cultivos durante su crecimiento, sobre todo en los cultivos extensivos y los desarrollados en el suelo.
Se utilizan actualmente diferentes enfoques agronómicos, como las 4R y el Integrated Nutrient Management (INM), para
aumentar el cociente entre la cantidad de fertilizante absorbido por las plantas y la cantidad de fertilizante aplicado al suelo,
o eficiencia en el uso de los nutrientes (NUE). Con ello se busca disminuir los costos ecológicos y económicos de las prácticas
agrícolas, logrando obtener un mayor retorno en términos de producción de alimentos sin contravenir la sustentabilidad del
sistema edáfico (Mikkelsen 2011; Zhang et al. 2012; Lal and Rattan 2015). La característica principal de los enfoques 4R e INM
es que se trata de procesos integrales, no van dirigidos a una sola práctica ni a un único componente del ecosistema (Figura
3).
Prácticamente todas las prácticas mencionadas se centran en mayor o menor medida en el cuidado de la calidad de suelo,
definiéndose la calidad como la capacidad del suelo para aportar los servicios ambientales asociados con el ciclo del agua y
de los elementos minerales, el soporte de la vegetación, la vida animal y del microbioma edáfico, almacenamiento de C y
otros minerales, entre otros. La calidad del suelo puede monitorearse de diversas formas, pero un indicador muy sensible es
la cantidad de materia orgánica del suelo, la cual cuando disminuye señala un proceso de degradación (Lal and Rattan 2015).
La calidad del suelo está muy relacionada con la cantidad de labranza aplicada, a mayor cantidad de maquinaria trabajando
el suelo para la producción agrícola mayor es su degradación.
Otra de los indicadores de la calidad del suelo es la capacidad para mantener en forma biodisponible para las plantas los
elementos minerales necesarios. Las plantas toman a través de las raíces los elementos disueltos en la solución del suelo, a su
vez este componente edáfico se encuentra en un proceso homeostático de intercambio de elementos con las componentes
mineral y orgánica del suelo (Narváez-Ortiz et al. 2015). El microbioma edáfico cumple a su vez una función clave en este
equilibrio dinámico solubilizando, precipitando y sintetizando nuevos minerales a partir de los elementos disponibles. Para
todo antes dicho se necesitan ciertas condiciones de pH, EC y redox potential que facilitan el intercambio de elementos entre
las diferentes fases del sistema, cumpliendo la materia orgánica del suelo un papel muy importante en el mantenimiento de
las citadas condiciones. De nuevo surge, como en los estreses descritos en partes anteriores de este manuscrito, la
importancia de conservar y gestionar la materia orgánica en los suelos agrícolas.

17
Figura 3. Enfoque integrado de prácticas agronómicas para mitigar el déficit de P y Zn en los cultivos. Es un ejemplo del
manejo agronómico integral descrito en el texto, dirigido a disminuir el déficit de dos nutrimentos muy relevantes desde un
punto de vista de la producción agrícola sustentable y desde el punto de vista de la alimentación humana y para los cuales se
presentan restricciones en cuanto la disponibilidad y efectividad de las fuentes disponibles de fertilizantes (Rose et al. 2013).

Para prácticamente todos los elementos minerales se han descrito transportadores de alta y baja afinidad responsables de su
absorción, transporte al cortex radical y a los haces vasculares para su distribución y asimilación en todos los órganos de la
planta (Fageria 2009). La funcionalidad de estos transportadores depende de la biodisponibilidad del elemento en la rizosfera
(el volumen de suelo modificado directamente por la superficie radical). Esta biodisponibilidad depende de factores
fisicoquímicos, que son amortiguados en forma significativa por la presencia de materia orgánica (Zhang et al. 2012), y de
factores bióticos que abarcan el microbioma radical y la propia actividad de la raíz que modifica a través de la extrusión de
H+, ácidos orgánicos, metabolitos y enzimas que solubilizan minerales (Jones 1998).
Para elevar la biodisponibilidad de los elementos minerales se recomienda el uso de cultivos de cobertera, la incorporación
de materia orgánica en forma de compostas, biochar y biosólidos. Del mismo modo el uso en forma controlada de formas
orgánicas e inorgánicas de los elementos aplicados, inclusive considerando el uso en forma de roca molida, materiales
obtenidos como subproducto industrial y en forma de nanomateriales, lo cual eleva la posibilidad de que los procesos
bióticos y abióticos del sistema suelo transformen estos materiales en formas disponibles. Del mismo modo la aplicación de
los llamados fertilizantes biológicos o biofertilizantes, como las rhizobiaceas, Azotobacter, Azospirillum, micorrizas vesiculares
arbusculares (VAM), bacterias solubilizadoras de fosfato (PSB) y las rhizobacterias promotores de crecimiento (PGPR), puede
combinarse con el uso de los fertilizantes orgánicos e inorgánicos (Chen 2006).
Debe recalcarse la opción del uso de los biofertilizantes. Una serie de ventajas hacen que la alternativa del uso de los
biofertilizantes pueda considerarse como útil para hacer más efectiva y sustentable la producción de alimentos: son una

18
fuente natural y no contaminante de elementos fertilizantes para los cultivos: los microorganismos benéficos puede aislarse y
producirse localmente, con técnicas y tecnología presentes en muchas partes del mundo, lo cual además tiene un efecto
multiplicador de bioindustrias locales; los microorganismos que benefician a la planta con una mayor biodisponibilidad de
elementos minerales también aumentan su productividad y tolerancia al estrés abiótico por medio de la producción de
reguladores del crecimiento y metabolitos que restringen el crecimiento de patógenos (Pii et al. 2015).
Igualmente, el desarrollo de nanofertilizantes con una mayor eficiencia en cuanto a su absorción e impacto en la planta es un
tema abierto pero que seguramente aportará de forma relevante para la mejora de la nutrición de las plantas. Hasta el
momento se ha demostrado experimentalmente que todos los elementos esenciales para las plantas son absorbidos y
utilizados por las plantas en su forma nanométrica. Sin embargo, la aplicación más diversificada y en mayores superficies de
esta tecnología requiere aún que se resuelvan los temas de la seguridad del uso de los nanomateriales en los cultivos
destinados a la producción de alimentos (Morales-Díaz et al. 2017).
La combinación de tecnologías en forma integral puede ofrecer muchas ventajas frente a un escenario climático no benigno,
por ello, una vez que a través de las prácticas de mejora del suelo y de aplicación de fertilizantes inorgánicos, orgánicos y
biofertilizantes, los elementos minerales se encuentran biodisponibles en menor o mayor medida, el uso de variedades de
cultivo con mayor eficiencia en la absorción de nutrientes es también recomendable. Desde el uso de técnicas tradicionales de
mejora por selección, hasta el uso de variedades genéticamente modificadas o con edición en el genoma es otro punto
determinante en un enfoque integral del manejo de las deficiencias de nutrimentos en la agricultura (Araki and Ishii 2015;
Ghanem, Marrou, and Sinclair 2015).

9. Conclusiones

Se presentó un enfoque integral para el manejo del estrés abiótico basado en técnicas de manejo del suelo, uso de tecnologías
actualmente disponibles para el riego y cuidado de las plantas, uso de materiales, nanomateriales y reguladores del
crecimiento que pueden aplicarse en diferentes etapas del crecimiento de las plantas. La aplicación de las técnicas
mencionadas en combinación con el uso de variedades mejoradas o genéticamente modificadas, puede permitir la suma y
sinergia de diferentes efectos en diferentes ámbitos de descripción de los sistemas agrícolas. Dicha sinergia se espera lleve a
la obtención de sistemas más resilientes frente al cambio climático.

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