(Original PDF) Biochemical Adaptation

Response to Environmental
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 Somero
Lockwood
Tomanek

Response to Environmental
Challenges from Life’s Origins
to the Anthropocene

I S B N 978-1-60535-564-1

9 781605 355641

George N. Somero
sinauer.com SINAUER Brent L. Lockwood • Lars Tomanek
Contents

1 A Conceptual Foundation for

Understanding Biochemical Adaptation 1
1.1 Conservation and Innovation: Two Sides of Biochemical Adaptation 2
1.2 Life Prevails in the Face of a Remarkable Set of Environmental
Conditions 4
1.3 What Is “Stress”? 4
1.4 Homeostasis: A Multitiered Phenomenon 5
1.5 Life Is Fragile because It Also Must Be Efficient, Accurate, and
Responsive 6
BOX 1.1 The concepts of marginal stability and fluidity 7
1.6 Why Are Biochemical Systems So Easily Perturbed by Environmental
Stressors? 8
BOX 1.2 A critical philosophical perspective: Ultimate and proximate causes 9
1.7 Adaptation: A “Loaded” Concept 10
Optimal values for traits: An empirical definition 10
Adaptation and exaptation 11
BOX 1.3 Glycerol: A “multitasking” molecule par excellence 11
1.8 Adaptation, Acclimation, and Acclimatization: The Elements of Time
and Complexity in Responding to Environmental Change 12
1.9 Multiple Sources of Genetic “Raw Material” Provide Tools for
Adaptation 14
Horizontal gene transfer (HGT) 14
Gene duplication 15
Allelic polymorphism 16
Local adaptation 17
RNA editing: Splice variants 17
RNA editing: Changing base composition 18
Small regulatory (noncoding) RNAs 18
viii  Contents

Stress-induced unmasking of cryptic genetic variation 18

Transgenerational inheritance of epigenetic changes (TGI) 19
Symbiosis: Partnering-up to solve a problem 20
1.10 “Cranes” and an Integrative Perspective on Biochemical Conservation
and Innovation 21
1.11 The Steno- and the Eury-: Can We Explain Differences in
Environmental Tolerance Ranges? 21
The mudsucker and the emerald notothen 22
Even “eury” species face challenges: The stressful intertidal zone 23
1.12 Integrative Analysis: Biochemistry Is Not Just Macromolecules 24
1.13 Integrative Analysis: Spanning All Levels of Biological
Organization 26
1.14 Integrative Analysis: Effects of Multiple Stressors 27

2 Oxygen and Metabolism 29

2.1 The Two-Sided Nature of Oxygen and the History of Life 29

The earliest life evolved under oxygen-free conditions (anoxia) 30
Oxygen and multicellular life 30
BOX 2.1 Evolution of an electron capacitor: The cytochrome c oxidase system 31
Oxygen and biology: The questions we will address 32
2.2 The History of Oxygen on Earth: How and When Did Oxygen
Appear? 32
Geochemical evidence for the rise of atmospheric oxygen 33
2.3 Atmospheric Oxygen and Animal Evolution 38
Putting oxygen’s role in evolution into a wider perspective 38
Body size and oxygen 39
2.4 Energy Metabolism: Organismal Properties That Establish Animals’
Metabolic Requirements 41
What factors establish animals’ metabolic rates? 42
Energy metabolism: Mechanisms of ATP production 43
Metabolism: Production of reducing equivalents 44
Metabolism: Providing building blocks for the cell 45
Temporal and spatial ATP buffering by phosphagens 46
2.5 Anaerobic Metabolism 50
Glycolysis is an ancient pathway of anaerobic ATP production 50
 Contents  ix

BOX 2.2 ATP yield from different fuels and pathways 51

Regulation of glycolytic reactions 55
Velocity depends on substrate concentration: The important concept of enzyme-
substrate affinity 55
Control is differentially distributed among enzymes of glycolysis 57
BOX 2.3 Posttranslational modifications and signaling by metabolic pathways 58
From single glycolytic reactions to overall pathway flux 59
The anabolic (biosynthetic) contribution of glycolysis 61
The role of glycolysis during hypoxia: Interspecific variation 62
Long-term environmental hypoxia: ATP needs and buffering of pH 62
Anaerobic ATP production in oxygen minimum zone fishes 64
2.6 Aerobic Metabolism 66
Mitochondrial metabolism 66
Metabolic strategies that exploit the reactions of the TCA cycle during prolonged
exposure to hypoxia 70
2.7 Evolution of Metabolic Systems: Genetic Aspects 73
Intergenomic coadaptation of metabolic enzymes in the copepod Tigriopus
californicus 73
Moonlighting functions of proteins 74
2.8 Oxidative Stress: Production and Scavenging of ROS 76
The chemical nature of reactive oxygen species 76
Steps in the univalent reduction of dioxygen 76
Cellular damage by reactive oxygen species 77
Production of ROS in mitochondria 79
Sites of ROS production in mitochondria 79
Abundance changes in ETS and TCA cycle enzymes during environmental stress in
Mytilus 82
Uncoupling proteins: “Safety valves” for reducing ROS production 83
When is a “safety valve” needed? 83
ROS scavenging in mitochondria 86
Non-enzymatic antioxidant responses 90
Sources of reducing power (NADPH) 91
Oxidative stress in the endoplasmic reticulum 92
2.9 Metabolic Rates and Oxygen 94
How metabolic rates are measured: Direct and indirect calorimetry 94
Contributions of individual organs to metabolic rate 94
x  Contents

The metabolic capacity of mammalian organs depends on the organism’s lifestyle:

Diving mammals 95
Processes contributing to oxygen consumption under BMR and SMR 97
The effect of body mass on metabolic rate 98
Rates of living and length of life: Metabolic scaling and the ROS-lipid connection 103
2.10 Metabolic Depression and Hypometabolism 108
Metabolic depression and diapause in the brine shrimp Artemia franciscana 109
Diapause in the annual killifish 113
Hypoxia-induced hypometabolism 115
Hydrogen sulfide as a potential regulator of metabolism 129
Biochemical strategies for predictable times of food shortage: Marine mammals 131
2.11 Energy Homeostasis and Environmental Stress: A Conceptual
Framework 136

3 Temperature 139

3.1 The Pervasiveness of Temperature’s Effects on Life 139

3.2 Why Have Organisms Remained So Vulnerable to Thermal
Stress? 140
The critical importance of molecular fluidity and marginal stability of structure 141
Thermal perturbation can be “put to good use” 141
3.3 Thermal Relationships: Basic Concepts and Definitions 142
Thermal optima and thermal tolerance limits 142
Defining “optimal” values of traits: Comparative analysis reveals patterns of
conservation 142
Thermal tolerance limits: Active versus dormant stages of life 143
BOX 3.1 Thermal energy, heat, and temperature 144
Eurytherms and stenotherms: Why do thermal tolerance ranges differ so widely? 145
Ectothermy and endothermy: Determinants of body temperature 146
3.4 Proteins 147
Intrinsic versus extrinsic adaptations: A holistic view of biochemical adaptation 147
A holistic perspective on what it means to be a protein 148
Thermodynamics of protein folding: Water and the hydrophobic effect 149
BOX 3.2 Thermodynamic functions 150
Thermodynamics of protein folding: Hydrogen bonds and ionic interactions 151
Net stabilization free energies (ΔGstab ) of proteins are low 151
 Contents  xi

BOX 3.3 What is meant by protein flexibility? 152

The conformational microstate perspective of protein structure 152
BOX 3.4 Locks and keys, hands and gloves, and cows in tents 155
Protein stability and function reflect evolutionary thermal history 157
BOX 3.5 Microstate ensembles and “promiscuous” protein function 157
Orthologous proteins of differently thermally adapted congeners 159
Linking structure to function: How do amino acid substitutions lead to adaptive
changes in stability, KM, and kcat? 164
BOX 3.6 Activity-stability relationships in enzymes of psychrophiles, mesophiles, and
thermophiles 166
What is a biochemically meaningful definition of an “active site”? 168
Are there many ways to “skin the cat” in adapting proteins to temperature? 168
How much of the proteome requires adaptive change in sequence? 170
Activation parameters: Effects of activation enthalpy and entropy on catalytic
function 172
Are numbers of covalent (disulfide) bonds adjusted to modify thermal stability? 173
Is damage to covalent bonds a threat at high temperatures? 175
The larger picture: The search for genome-wide patterns and rules of adaptation 175
Choosing the right amino acid for the job: Trends in amino acid composition in
differently thermally adapted organisms 178
Stabilizing protein sequences in thermophiles: Codon usage in adaptation to
temperature 183
How do paralogous and allelic protein variants contribute to temperature
adaptation? 184
Making the most of your exons: Splice variants in adaptation to temperature 189
RNA editing: Posttranscriptional changes in mRNA can lead to changes in thermal
responses of the encoded proteins 191
Horizontal gene transfer: Gaining new genetic information for protein adaptation to
temperature 194
BOX 3.7 Horizontal gene transfer (HGT): Mechanisms and evolutionary
implications 195
Molecular thermometers: Exploiting thermal perturbation of protein and nucleic acid
structures to regulate transcription and translation 199
From the basic principles of thermodynamics to the reality of protein folding in the
cell 201
An historical perspective on the discovery of the HSR 202
BOX 3.8 Ferruccio Ritossa and his exploitation of serendipity 202
The problem of thermal unfolding of proteins 204
Molecular chaperones: Protein folding assistants and regulators of proteome
homeostasis 205
xii  Contents

The chaperone model of the HSR 206

BOX 3.9 Metabolic costs of the HSR 207
Regulation of the HSR: The cellular thermostat model 209
Adaptive benefits of the HSR 211
Adaptations to thermal environments in the intertidal zone 219
Adaptations beyond the HSR: Graded responses to increasing heat stress 225
3.5 Nucleic Acids 231
Basics of nucleic acid structure 232
G+C content and adaptation to temperature: Are nucleic acids from warm-adapted
organisms stabilized by more G:C base pairs? 234
Bacterial RNA thermometers: Using thermal perturbation of RNA structure to regulate
transcription and translation 236
DNA: Temperature-sensitive structures and capacities for transcription 244
DNA-binding proteins affect DNA structure and its flexibility 247
Temperature-dependent chromatin remodeling and regulation of gene
expression 249
DNA strand breakage: Influences of temperature 250
3.6 Lipids 254
Lipids: Their structures and multiple functions 256
Membrane structure and function: The fundamental bases of membrane temperature
sensitivity 256
Homeoviscous and homeophasic adaptation of membranes 262
BOX 3.10 Two lessons from Drosophila: The importance of the PE/PC ratio and
selection for acclimatory plasticity 267
Small heat-shock proteins and membrane stability 271
The influence of diet on lipid composition: “We are what we eat,” up to a point 272
Lipids, membranes, and upper thermal limits for life 273
3.7 Endothermy and Homeothermy 276
Routes to a stable body temperature 277
Sources of heat for endothermic homeotherms: The central role of membranes in ATP
turnover 280
What accounts for the high mass-specific oxygen consumption rates of endothermic
homeotherms? 281
Brown adipose tissue (BAT): A mammalian exaptation for thermogenesis 282
Thermogenesis through making and then “wasting” ATP: Ion pump futile cycles 291
Regional endothermy in plants 294
3.8 Temperature Compensation of Metabolism 297
Sources of the thermal challenge to metabolic rate in ectotherms 298
 Contents  xiii

BOX 3.11 The Arrhenius relationship 298

BOX 3.12 Temperature compensation and effects of global warming 300
Metabolic compensation: Pitfalls to definitive experimental analysis 301
A multilevel analysis of temperature compensation 302
Why isn’t metabolic compensation complete (“perfect”)? 307
Thermal performance curves: What determines thermal optima and tolerance
limits? 312
BOX 3.13 The thermophilic intertidal snail Echinolittorina malaccana: Thermal
responses that defy the “Platonic form” of conventional TPCs 313
3.9 Water in the Solid State: Avoidance and Tolerance of Freezing 317
Overview: Basic strategies for controlling the physical state of water 318
Colligative relationships and avoidance of ice formation 320
BOX 3.14 Water and solute movement during formation of extracellular ice 322
Noncolligative mechanisms for controlling ice formation: Ice-binding proteins (IBPs)
and glycolipids 323
Genomic origins of IBPs: Ancestral homologues and multitasking proteins 330
Freezing relationships: A holistic analysis 334

4 Water and Solutes: Evolution and Regulation of

Biological Solutions 339
4.1 Establishing a “Fit” Solution for Life: Water and Micromolecules 339
4.2 What Properties of Water Make It So “Fit” for Life? 340
Water’s polarity and hydrogen-bonding capacities 341
Water has multiple structures in both solid and liquid states 342
Water’s thermal physics: Heat capacity, density, and heats of vaporization and
fusion 344
Water’s dissociation into protons and hydroxyl ions 345
Solvent capacity, solute reactivity, and cellular crowding: The cell’s “packaging
problems” 346
Water thermodynamically drives the formation of higher orders of macromolecular
structure and assembly 348
4.3 The Importance of Micromolecules 350
Inorganic ions 351
BOX 4.1 Units for expressing concentrations 352
BOX 4.2 Partial molal volumes 353
Halophilic archaea: An exception to the rule about conservation of intracellular ion
composition 356
xiv  Contents

Inorganic ions versus organic osmolytes: How best to respond to osmotic

stress? 358
BOX 4.3 Activation of synthesis of organic osmolytes by spikes in inorganic ion
concentrations and increases in intracellular pH (pHi ) 359
4.4 Organic Micromolecules 361
Semantic issues: The multiple roles of organic micromolecules lead to complex
terminology 361
Organic osmolytes and osmotic regulation: An overview 363
Compatible organic osmolytes 365
Counteracting solute systems and protein stabilization: Algebraic additivity at the
chemical level 366
The mammalian kidney: Protein stabilization by GPC 368
TMAO: A piezolyte that counteracts the effects of elevated hydrostatic pressure 369
BOX 4.4 Marginal stability: Optimal or “just good enough”? 373
Buoyancy: Water-solute interactions and maintenance of depth 378
Conservation of organismal volume: Another role for TMAO and its kin? 380
Hyperthermophilic (ultrathermophilic) microbes accumulate unique types of stabilizing
organic micromolecules 381
What are the roles of thermoprotectant organic micromolecules in eukaryotes? 385
Partnerships in protein folding and stabilization: Chemical chaperones as helpers of
molecular chaperones 386
4.5 A Physical-Chemical and Thermodynamic Explanation for Solute
Effects on Proteins 389
Preferential interaction/exclusion: Linking water to protein stabilization 390
What mechanisms underlie preferential exclusion of stabilizing solutes? 390
Temperature and selection of osmolytes: The example of β-DMSP 396
BOX 4.5 b-Dimethylsulfoniopropionate (b-DMSP)—a paradigm of multiple functions
for a single micromolecule 397
Solute effects on the parts of proteins that change exposure to water during
function 399
4.6 pH Relationships 402
The ultimate causes of biological pH values: What matters most in pH
relationships? 402
Alphastat regulation, imidazole titration, and the reversibility of biochemical
processes 405
pH effects on hemoglobin-oxygen interactions 409
pHstat regulation: When and why can failure to follow alphastat regulation be
beneficial? 411
Imidazole-based cellular buffers: Retaining buffering ability at different
temperatures 411
 Contents  xv

The importance of being ionized: Another perspective on the ultimate causes of

biological pH values 413
BOX 4.6 pH, urea, and ulcers: Chemosensing and buffering by Helicobacter
pylori 414
4.7 Life at Low Water Activity: Desiccation and Anhydrobiosis 415
Desiccation and suspension of life 416
Trehalose prevents cellular damage during desiccation by acting as a water
substitute 417
LEA proteins and other desiccation-induced proteins 420
Water activity, metabolic rate, ROS generation, and life span 422
4.8 Conclusions: The Need for Inclusivity in the Study of Evolution 425

5  Adaptation in the Anthropocene 427

5.1 The Anthropocene: Unique Challenges for Biochemical Adaptation 427

“Zooming out”: From the molecule to the biosphere at large 429
BOX 5.1 Beyond biochemistry: The need for an integrative analysis of global
change 429
Stressor effects and the genetic tools available for adaptive response 430
5.2 The Permian-Triassic Extinction Event: A “Distant Mirror” for the
Anthropocene? 432
BOX 5.2 The Permian-Triassic extinction event 433
5.3 The Changing Ocean: “Hot, Sour, and Breathless” 434
BOX 5.3 Oxygen relationships 435
The warming ocean and falls in dissolved oxygen 437
CO2-driven changes in the marine carbonate system 439
BOX 5.4 Carbonate system variables and ocean acidification 440
Metabolic challenges from life in a “hot, sour, and breathless” sea 443
Behavioral effects of OA: Behaving inappropriately while “on acid” 449
Acidification and energy budgets: Reallocation of energy under stress from OA 452
5.4 Calcification in a “Hot” and “Sour” Ocean 453
Bivalve molluscs 453
Pteropods 454
Fishes 456
5.5 Invasive Species: Is There a Biochemical Explanation for Their
Success? 456
Blue mussels (genus Mytilus) 457
xvi  Contents

5.6 How “Close to the Edge” of Their Thermal Tolerance Limits Do Species
Live? 463
Congeners of turban snails (genus Chlorostoma) 465
Congeners of porcelain crabs (genus Petrolisthes) 467
Intraspecific (interpopulation) variation in green crabs 469
5.7 Genetic Resources: A Key to Surviving Global Change 472
Local adaptation: Can intraspecific variation “rescue” threatened species? 473
Standing genetic variation is a resource for adaption 483
Adaptation by symbiont shuffling: Having the right partners for the challenges at
hand 487
DNA decay in highly stable environments: Antarctic notothenioid fishes 489
Horizontal gene transfer: The most efficient and quickest way to adapt? 492
5.8 Unique Challenges of Global Change to Endothermic Homeotherms,
Including Humans 495
Limits to evaporative cooling: The importance of wet bulb temperature 495
The need for a long-term perspective 496
Wet bulb temperatures and human thermal limits: A status report 496
Global change and human biogeography: Predictions for a hot and humid future 497
Is the future close upon us? 498
The Paleocene-Eocene thermal maximum: Another “distant mirror” 500
5.9 Where Do We Go from Here? 501
Literature Cited 503
Illustration Credits 535
Index 537
Preface
“Where is the knowledge we have lost in information?”
T. S. Elliot (1888-1965)

As we prepared to develop this volume, we discussed our intended project with a number
of colleagues who work in the broad area of biochemical adaptation. The responses we
received were at once highly encouraging, yet in one context also a bit discouraging.
Although all felt that it would be a worthwhile project, they wondered how it would be
possible to distill from the huge literature now available a clear “view of the forest,” a
perspective on the fundamental principles that characterize the types of adaptations
organisms make at the biochemical level. One colleague presented us with an explicit
and quantitative estimate of this challenge: Currently, there are close to 4,000 papers
published per day in the biological sciences, broadly defined to include both medical
and nonmedical research. The number of new journals increases daily, it seems, so track-
ing this literature becomes more challenging by the hour. As a point of reference, since
Strategies of Biochemical Adaptation1 was published in 1973, the number of publica-
tions per day in biology has risen by over an order of magnitude. Much of this material
is “chaff” that can be neglected—but how does one find the “wheat” in all of these
studies? And is it possible to glean overarching concepts from this vast wealth of infor-
mation? In view of the information overload we all face, we think our readers will share
the feeling expressed by T. S. Elliot back in 1934, to the effect that knowledge—here, an
appreciation of key principles—can be obscured by an over-abundance of information.
To address this challenge, we have tried to review an adequate fraction of the rel-
evant literature in order to provide an up-to-date perspective on some of the principal
strategies of biochemical adaptation found in the three domains of life, the Archaea,
Bacteria, and Eukarya. We have sought to identify strategies common to all domains of
life as well as unique adaptations that are found in only certain taxa. It would clearly be
impossible, at least in a book of this length, to cover a substantial fraction of the studies
that have a relevant message to deliver. We hope that our choices of stories to tell strike
the reader as appropriate for the task at hand. We especially hope that the new informa-
tion given about archaea and bacteria will provide new insights for our colleagues who
work on multicellular eukaryotes, which much of our past writing has focused on. In this
go-round, we’ve tried to be much more ecumenical, in an effort to present generaliza-
tions that span all types of life.

1
Strategies of Biochemical Adaptation (1973). P. W. Hochachka and G. N. Somero. Saunders, Philadelphia.
xviii  Preface

Our presentational strategy is as follows. We first examine how individual abiotic

environmental factors—oxygen availability, temperature, water availability, osmolality,
pH, and hydrostatic pressure—influence biochemical structure and function. This analy-
sis comprises two fundamental lines of inquiry. First, how does variation in these factors
perturb living systems? What is the nature of biochemical stress and how is this stress
ameliorated through adaptation at the biochemical level? We address this question in a
holistic manner by showing how adaptive changes in macromolecules are complemented
by changes in the milieu in which these large molecules function. This first line of analysis
is, in essence, a study of how the status quo is maintained through adaptive modification
in biochemical structures and function. These adaptations help to explain the underlying
biochemical unity found across all domains of life and in all environments. The second
line of analysis focuses on the question of the new opportunities that environmental
change affords an organism. Here, the essential question concerns not the conservation
or restoration of the status quo, but rather the “invention” of new biochemical traits
that provide the organism with better means for functioning in a changed environment.
Thus, two themes—conservation and innovation—provide a framework for much of this
volume’s discussion.
The first four chapters focus principally on the effects of single types of environmen-
tal factors on diverse biochemical systems in a wide array of organisms. The discus-
sions found in these chapters are intended to provide a foundation for the analyses
of global change given in the final chapter—Adaptation in the Anthropocene. In this
final chapter we touch on several issues. We show the importance of interactions
among multiple stressors in determining the severity of the effects of global change.
We consider the relative vulnerabilities of different organisms to our rapidly changing
environment and examine why species differ so greatly in their susceptibility to envi-
ronmental change. This analysis includes an examination of the role of genetic varia-
tion in establishing a species’ likelihood of coping with anthropogenic environmental
change. For the reader whose primary interest is in anthropogenic global change,
we hope that our analysis will help to provide a perspective that allows the “why” of
global change biology to be appreciated as well as the “what.” Here’s what we mean
by that statement. There have been many excellent phenomenological analyses of
the effects of anthropogenic global change in the biosphere, including studies of
changes in timing (phenology) of natural events and in the distribution ranges of
species in our changing world. These phenomena are what we refer to as the “what”
aspect of global change: What’s happening to the biosphere as anthropogenically
driven changes to the planet’s temperature, rainfall patterns, atmospheric and oceanic
circulation, seawater pH, and oxygen levels continue—and continue at ever-increasing
rates. Our treatment of global change will attempt to provide a mechanistic expla-
nation for these phenomenological analyses, and show “why” these changes in the
biosphere have occurred. This cause-effect approach is not only explanatory of what
has already been observed, but it may help to facilitate predictions of what is likely
to occur in the future as global change continues. If our presentation sparks an inter-
est in biochemical adaptation and leads the reader to pursue this diverse subject in
greater detail, we feel that we will have accomplished one of our goals. However, if
the reader’s analysis of the subject also leads to a sense of apprehension about what
faces the biosphere because of anthropogenic activities, and if this apprehension
catalyzes efforts to address and ameliorate these human-made challenges, then the
authors will feel especially successful in their endeavor.
   Preface  xix

Acknowledgments
The authors are extremely grateful for the marvelous collaboration we have enjoyed with
the folks at Sinauer Associates: Andy Sinauer, Laura Green, Liz Pierson, David McIntyre,
Chris Small, Ann Chiara, Jan Troutt, and the entire production staff. Laura Green’s editorial
contributions were so important to the evolution of the book that we even feel she rightly
merits being considered as a co-author! Evolution of the chapters was also facilitated
by the help of the several reviewers who provided us with very important critical input,
including Brad Buckley, Ronald Burton, Wes Dowd, John Duman, Peter Fields, Steve Hand,
Kristy Kroeker, Dietmar Kültz, Jason Podrabsky, Raul Suarez, Pat Walsh, and Paul Yancey.
Their broad knowledge of the topics we covered and their sense of how to organize and
present this knowledge were of major help in refining the five chapters of this volume.
George wishes to acknowledge the intellectual companionship he has enjoyed over
the years, especially that provided by Peter Hochachka, the mentor and friend to whom
this volume is dedicated. George wishes to give special thanks to the graduate students,
postdoctoral scholars, and sabbatical visitors who have populated his laboratory over
the past half-century. He hopes that, when their material is presented in the different
chapters, we have done justice to their intellectual efforts. He thanks Brent and Lars
for joining this project. Lars brought to the effort his deep knowledge of metabolism
and Brent brought his wide expertise in molecular biology, evolution, and genetics.
He thanks Jim Childress for getting him into the study of deep-living species and Art
DeVries for honing his skills in ice fishing and introducing him to the notothenioids, a
group of fishes he’s studied since 1963. During George’s years at the Scripps Institution
of Oceanography, he cherished the companionship and intellectual exchanges with Vic
Vacquier, Paul Dayton, Farooq Azam, and Nick and Linda Holland. The late Dick Rosen-
blatt at Scripps played a major role in George’s career by pointing him in the direction of
the longjaw mudsucker, which become another favorite study species. At Oregon State
University, George’s frequent exchanges with Bruce Menge and Jane Lubchenco helped
him put biochemistry into the context of the challenges that face intertidal organisms.
George’s Stanford colleagues Mark Denny, Jim Watanabe, and David Epel also merit
special thanks for their friendship and intellectual stimulation over many decades. Most
recently, George’s close interactions with colleagues in China—Yunwei Dong, Xianliang
Meng, and Cuiluan Yao—have opened up an exciting new chapter in his career. George’s
gratitude to Amy Anderson for coping with his obsessive preoccupation with the word
processor during the writing of this book (and, for that matter, during most of our long
and happy marriage) is deeper than can be put into words. Lastly, the roles of Gabe,
Sophie, Logan, Lily, and Luka, canine officemates who’ve kept George’s spirits high over
the years must be recognized; one writes better with a smile on one’s face.
Brent would like to acknowledge George Somero, Kristi Montooth, Colin Meiklejohn,
Russ Lande, Stephen Palumbi, Dmitri Petrov, Thom Kaufman, Brian Calvi, Peter Fields,
Lars Tomanek, and Ward Watt for their invaluable mentorship. He also thanks Jon Sanders
for his grace and friendship inside and outside the lab, and Brandon Cooper and Luke
Hoekstra for lively discussions of evolutionary genetics and thermal physiology. Brent
would like to thank Aurelia Lockwood and Charlie Lockwood for providing balance and
wonder in life. Lastly, Brent would like to thank his closest colleague and friend, Melissa
Pespeni, who continues to inspire him as a scientist, mother, and wife.
Lars would like to thank his academic mentors George Somero and Dietmar Kültz
for their invaluable guidance and the intellectual challenges they have provided. Lars
would also like to express his appreciation for his colleagues and collaborators over the
xx  Preface

years, including Nikki Adams, Nann Fangue, Peter Fields, Kristin Hardy, Nishad Jayas-
undara, Sean Lema, Brent Lockwood, Frank Melzner, Don Mykles, Hans-Otto Pörtner,
Jonathon Stillman, Inna Sokolova, and Anne Todgham, who have contributed greatly
to his research efforts, some of which found their way into this book. He would also like
to express his gratitude for the tremendous energy that his many students at Cal Poly
San Luis Obispo have contributed to his research over the last ten years, who patiently
waited for his attention while he juggled his many projects. All of Lars’ research has
required expensive instrumentation, which was acquired with the support of Deans Phil
Bailey and Dean Wendt, whom he would like to acknowledge for seeding his research
program. Lars would also like to thank the National Science Foundation for their sup-
port and the many reviewers who have evaluated so many of his proposals. Lars wants
to give a special thanks to Christina Vasquez, who stepped in to deftly manage several
research projects and his bustling lab while he was busy writing this book. Finally, he is
grateful for the patience and understanding of his best friend Ruth Rominger, without
whom he would have been unable to sustain this effort.
Lastly, the authors wish to compliment and thank Lissa Hershschleb for her cover art-
work. Her wonderful composite critter is intended to emphasize the theme of “unity in
diversity” that plays a major role in structuring the analyses found in this volume.

eBook
Biochemical Adaptation is available as an eBook, in several different formats,
including VitalSource, RedShelf, and BryteWave. The eBook can be purchased
as either a 180-day rental or a permanent (non-expiring) subscription. All major
mobile devices are supported. For details on the eBook platforms offered,
please visit www.sinauer.com/ebooks.
 1
Chapter

A Conceptual Foundation
for Understanding
Biochemical Adaptation
“The ideal scientist thinks like a poet and only later works like a bookkeeper.”
E. O. Wilson

In this opening chapter we sketch out the central themes that will serve to focus and
structure the analyses of biochemical adaptation presented in this volume. These themes
are applicable to all of the individual abiotic (chemical and physical) environmental factors
we focus on in the specialized chapters that follow, whether the environmental issue in
question is oxygen availability, temperature, or water and osmotic relationships. These
same themes will prove helpful when, in the final chapter, we build on the foundation
established by Chapters 2, 3, and 4, to examine the complex issues the biosphere faces
in confronting the multifaceted challenges presented by anthropogenic global change.
Thus, it is our goal to, first, examine in fine detail how different abiotic factors affect the
structures and functions of different types of biochemical systems. Then, our analysis
moves from this mechanistic or reductionist mode of investigation to an integrative
analysis that addresses questions at higher levels of biological organization. By attaining
a deep understanding of how abiotic factors influence biochemical systems, we will be
in an advantageous position to analyze effects of the environment on such large-scale
phenomena as biogeographic patterning and ecosystem structure. This multilevel analysis
will also allow us to peer into the future and predict how anthropogenically driven global
change is likely to alter the biosphere. Our analytical approach, then, is somewhat like us-
ing a camera with a zoom lens. We initially use this tool to focus deeply—submicroscopi-
cally—into the structures and functions of the fundamental biochemical systems common
to all of life. And after completing this mechanistic analysis, we will “zoom out” and see
how these biochemical responses to environmental change contribute to determining
the properties of biological systems at the highest scales of complexity.
2  Chapter 1 ■ A Conceptual Foundation for Understanding Biochemical Adaptation

1.1 Conservation and Innovation: Two Sides of Biochemical

Adaptation
The focus of this volume, in a nutshell, is this. In view of how sensitive biochemical systems
are to the physical and chemical features of the environment, how can we account for the
prevalence of life over the wide range of temperatures, salinities, oxygen concentrations,
and hydrostatic pressures that characterize the diversity of habitats in which life occurs
(Table 1.1)? How have organisms, during their evolutionary histories, met the challenges
posed by the abiotic environment—and how successful might they be in meeting these
challenges in the future, in a rapidly changing world? To address these central questions,
we will employ a multifaceted analytical approach. First, to bring into focus the challenges
organisms face from alterations in the abiotic environment, we will examine how a given
environmental factor influences—perturbs—the structures and functions of core biochemi-
cal systems common to most if not all organisms. This mechanistic understanding will
bring the challenges associated with coping with a changed environment into clear focus.
Next, we will examine how organisms modify their biochemical systems to readjust their
environmental optima and tolerance ranges over different timescales. This analysis will
incorporate study of multigenerational evolutionary processes that involve acquisition of
new genetic tools, and the processes involved in generating adaptive phenotypic modifica-
tions occurring during an organism’s lifetime, which must rely on differential use of existing
genetic information. This analysis will, in large measure, help us better understand how
organisms can maintain a common set of biochemical processes in the face of changes in
their environment. These adaptive changes in the phenotype can be viewed as largely con-
servative responses to environmental change—a retention of the biochemical status quo.
At the same time that natural selection leads to conservation of core biochemical
structures and functions across most taxa, it also can lead to radically different and
innovative types of biochemistries that reflect exploitation of new features of the environ-
ment. In some cases, the environmental features that offer opportunities for invention
of novel forms of life are ones that have been generated by biological activities, notably
metabolic activities that have altered the geochemical properties of the lands, waters,
and atmosphere of the planet. Chapter 2 will illustrate how biological activities during
the first approximately 2 billion years of evolution influenced the development of the
atmosphere and how these atmospheric changes in turn led to new opportunities for
life. The generation of dioxygen (O2) by green-plant type (oxygenic) photosynthesis led
to profound evolutionary changes: New, highly efficient modes of energy metabolism
(aerobic generation of ATP) became possible, in part because an oxidizing atmosphere
made elements like copper available for exploiting in oxidation-reduction reactions;
more efficient metabolism, in turn, led to more active modes of life; transport systems
for carrying O2 through the body allowed for the evolution of larger-sized metazoans;
and as O2 entered the atmosphere in large amounts, an ozone (O3) shield was generated
that reduced penetration of ultraviolet (UV) light to Earth’s surface, thus allowing life to
emerge from the sea onto land. “Innovation” was piled on “innovation” to yield the
diversity of life we see today, a diversity that is possible only because of the appearance
of oxygen generated by oxygenic photosynthesis.
Apropos of E. O. Wilson’s apt comment on how scientists work, this introductory
chapter will present a general and somewhat qualitative presentation of the key themes
that run through the volume. We certainly can’t promise that this presentation will strike
the reader as “poetic,” but we do believe that this generalized, conceptual introduction
will help prepare readers for the more detailed and mechanistic (“bookkeeping-level”)
 1.1   ■ Conservation and Innovation: Two Sides of Biochemical Adaptation   3

Table 1.1
Environmental ranges of abiotic conditions encountered by contemporary organisms
Examples of extremes of absolute values (lowest and highest) and breadth of ranges of values are
shown. Examples of organisms living in these habitats are given. Many of these organisms will be
discussed in specific contexts at relevant places in this volume.

Temperature Hydrostatic pressure

Absolute extremes Absolute extremes
Lowest: ~–70°C Lowest: 1 atm (0.101 MPa)
Arctic insects during winter dormancy Shallow water species

Highest: ~130°C Highest: 1100 atm (111 MPa)

Thermophilic archaea from deep-sea hydrothermal vents Organisms in deep-sea trenches

Ranges Ranges

Narrowest: –1.9°C to ~2°C (Southern Ocean and

Antarctica); 2°C to 3°C (deep sea)
Ectotherms of McMurdo Sound, Antarctica (78°S)
Deep-living fishes and invertebrates with minimal
changes in depth during their life histories
Widest: –70°C to ~25°C
High-latitude terrestrial species, e.g., Arctic insects
Narrowest: ~1 atm (0.101 MPa)
Organisms with minimal changes in vertical distribution
during their life histories
Widest: ~250 atm (25.25 MPa)
Vertically migrating species such as deep-sea rattail fish

Salinity (osmolality) Oxygen

Absolute extremes Absolute extremes
–1
Lowest: ~0 mosmol l Lowest: 0 mmol l–1
Freshwater invertebrates Bacteria, archaea, and animals inhabiting oxygen-free
sediments
Highest: 3500 mosmol l–1 Highest: 24 mmol l–1
Extremely halophilic archaea and brine shrimp (Artemia Organisms inhabiting tidepools with high
franciscana) in salt ponds photosynthetic activity

Ranges Ranges
–1
Narrowest: ~0 mosmol l Narrowest: ~0 mmol l–1
Stenohaline marine species Many terrestrial species and pelagic marine species
–1
Widest: 0–3500 mosmol l Widest (seasonal/daily): 0–24 mmol l–1
Archaea and bacteria in shallow salt-flat ponds Organisms inhabiting aquatic environments with high
biological activity (respiration and photosynthesis) such
as swamps, mudflats, tidepools, and surfaces of coral
reefs

treatments given to the specific topics treated in the subsequent four, more specialized
chapters. Each chapter is, indeed, a large ledger of information, whose comprehension
will be facilitated by keeping the appropriate thematic perspective in place.
4  Chapter 1 ■ A Conceptual Foundation for Understanding Biochemical Adaptation

1.2 Life Prevails in the Face of a Remarkable Set of

Environmental Conditions
One of the most striking aspects of life is its presence in such an extraordinary diver-
sity of environments (see Table 1.1). Organisms thrive in niches whose temperatures
span a range of approximately 200°C. Oxygen may be abundant or
completely absent (anoxia). Salinity may vary from the dilute water of
freshwater lakes to the hypersaline brines of desert salt ponds. Acid-
ity (proton activity) varies by several orders of magnitude. Pressures
may exceed 1100 atmospheres (atm) (111 megapascals [MPa]) in the
depths of the ocean. Solar radiation may be intense or absent. Toxic
chemicals may be abundant in the waters of a habitat. Suffice it to say,
life prevails under circumstances that often seem incredibly extreme
to us, from our perspective as a species that has a stable and quite
moderate body temperature, lives under 1 atm pressure, and generally
has access to abundant oxygen and water. An archaeal cell living at a
seafloor hydrothermal vent (photo at left) at a depth of 3 km (pressure
30.3 MPa), where it is bathed by acidic, oxygen-free, sulfide-rich water
with a temperature over 100°C, might have a different perspective on
“extreme,” of course. And if, as some have conjectured, life arose in
A black smoker chimney at a hydrother- deep-sea hot springs, then our salubrious (to us) terrestrial environ-
mal vent site.
ment might most appropriately be perceived as being characterized
by an “extreme” set of conditions for evolution to have mastered!
Despite the relative nature and subjectivity of the adjective “extreme,” it is fair to
say that the prevalence of life at earthly extremes of temperature, water availability,
salinity, acidity, oxygen concentration, and hydrostatic pressure should strike one as
remarkable from a biochemical perspective. Why “remarkable”? The short answer to
this question is that all of these abiotic factors, and, as we will emphasize in Chapter
5, combinations of these variables, have strong effects on the structural integrity and
functions of the biochemical systems common to all organisms. The prevalence of life
in so many diverse habitats is decidedly not a reflection of insensitivity of biochemi-
cal systems to the physical and chemical conditions in the environment. Rather, life’s
prevalence is a reflection of how effectively biochemical systems have undergone
selection to overcome abiotic stress and, indeed, evolved in ways to exploit the abi-
otic environment, so as to thrive under a remarkable array of physical and chemical
conditions. How organisms have achieved these abilities is the principal subject of
this volume.

1.3 What Is “Stress”?

At this juncture, the concepts of stressor and stress must be examined and given precise
definitions that will assist in our analyses of adaptation at the biochemical level. Our use
of these two concepts differs from what might be the more familiar and customary uses
of the words, as found, for example, in textbooks that focus on animal physiology. Here
we will focus principally on biochemical manifestations of stress, rather than on higher-
level physiological processes that may involve such phenomena as hormonal signaling
via stress hormones, changes in rates of organ (e.g., cardiac) function, and other types of
physiological responses that occur when an animal experiences stress. The definitions we
Another random document with
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 Como é desoladora, melancholica, a historia funebre de todos
estes homens que a desesperança ou a fraqueza atiram como
farrapos, successivamente, para o lixo das gerações! Que singular
poder tem a anarchia das idéas, o imperio dos instinctos soltos, das
chimeras aladas fugitivas, para despedaçar os caracteres e
perverter as intelligencias! Já um caíu—Mousinho; hoje é outro, o
heroe de 26, o soldado do Porto—esse brilhante Saldanha! E ainda
agora a procissão começa; ainda agora vae no principio o devorar
impossivel do Baal da liberdade, cujo ventre, como o do phrigio,
pede honras, talentos, forças e sangue, para o seu consumir
incessante!
Com o fim d’este primeiro periodo da anarchia positiva acaba
Saldanha, da mesma fórma que Mousinho acabou ás mãos da sua
anarchia theorica. Acaba, dizemos; porque, embora a sua vida se
prolongue muito—demasiado!—ainda; embora o seu genio
irrequieto, as suas necessidades, a sua ambição, lhe não consintam
abdicar e sumir-se, como fez Mosinho e como fará Passos: a vida
posterior que vae arrastar, se tem ainda momentos theatraes, é uma
triste miseria. De chefe de um partido, passa a janisaro de um
throno. De Cid, transforma-se em Wallenstein. O que brigara para
não ser a espada de Palmella, vem a ser o punhal com que os
Cabraes submettem o reino ao seu imperio. Sempre simples, seguro
de si, crendo-se muito, não tem a consciencia de quanto desce.
Lembra-se do que foi e poude; crê tudo o que os aduladores lhe
dizem, confia no soldado que ama por instincto o genio; incha-se
com as ovações que mais de uma vez ainda a turba ignara fará á
sua sua figura theatral, aberta, viva e san, sempre moça, nas
proprias cans da velhice que lhe emmolduram o rosto, augmentando
ainda a seducção do aspecto d’esse actor politico: «estou
persuadido que seria um bom rei n’um Estado qualquer!»
Rebellado ou submettido, contra ou pelo throno, no campo e em
toda a parte, comprado ou temido, Saldanha, suppondo-se um
arbitro, não sente quanto desce; não se reconhece um instrumento,
nem que o deprimem as cousas que faz. A confiança que tem em si
chega a ser infantil: com a mesma franqueza com que suppõe
governar, imagina saber; e assim como as suas politicas são
chimeras, são tolices as suas obras homeopathicas, ou inspiradas
pelo catholicismo ardente que nunca perdeu. Quiz fazer concordar o
Genesis com a Geologia, e essa tentativa, ainda quando soubesse o
que não sabia, era a mesma que a sua propria pessoa apresentava:
a concordancia de um catholico e jacobino. D’essas chimeras
ficavam apenas livros maus e acções peiores. É verdade que os
livros, luxuosamente impressos, tinham douraduras nas capas:
também a vida do marechal tinha uma capa dourada de
commendas, cordões e fardas bordadas, que sobre um vulto bem
apessoado, com a sua face bella e a tradição da sua bravura, o
faziam um excellente embaixador nas côrtes extrangeiras.
Depois, caíu ainda mais, sem o saber, sem o sentir: crendo-se
sempre um grande homem. Agarraram-n’o os industriaes
especuladores e serviram-se da sua pompa para os seus negocios,
sujando-o com trapaças ... Assim acabou a historia a que agora
vemos o começo. Em tão deploravel cousa veiu a parar o homem
que em 26 fôra como um heroe e o arbitro dos destinos da patria.
Primeiro dos chefes politicos, reunindo á influencia parlamentar a
cortezan e uma influencia militar superior á de todos, a segunda
phase da vida de Saldanha devia ser esboçada aqui, n’este
momento: é um typo revelador. Ninguem teve uma clientela maior.
Abandonou-a, renegando-a pelo paço; e esses antigos saldanhistas
de Paris, livres do estorvo que já os sopeava, preparavam-se para o
seu dia. Uma revolução andava no ar: revolução que forçaria
Saldanha a desembainhar a espada contra os seus velhos clientes.
Approxima-se a crise; mas o leitor comprimirá a sua impaciencia,
porque, se já viu as fórmas mansas do regabofe, o dissipar do
dominio nacional, o beber a chuva de libras dos emprestimos
inglezes, não viu o outro lado da scena. A orgia era tambem cruel.
Havia banquetes e matanças. Estalava champagne, mas tambem
estalavam repetidos, insistentes, os tiros dos trabucos na caça dos
vencidos. O portuguez mostrava a outra fórma da sua sanha natural,
respondendo com a bala á forca.

5.—VÆ VICTIS!
 A eloquencia do nobre Passos conseguira que se revogasse o
decreto iniquo das indemnisações:
Tendes vós calculado d’onde hão do saír os meios para
provêr á miseria de tantas familias que nós vamos fazer
desgraçadas? Ou havemos de tapar os ouvidos e fechar os
olhos ao coração, para não vermos espectaculo tão
lastimoso? Quando um filho vos pedir pão, dar-lhe-heis uma
pedra, ou um punhal ou o cadafalso? (Disc. de 28 de janeiro
de 35)
A camara, como é sabido, aboliu o decreto, mas os miguelistas
ainda pagaram muitas «perdas e damnos»; pouparam-nos ao
cadafalso, mas deram-lhes pedras, punhaes e tiros de trabuco em
desforra. A segurança de uma victoria tão custosa, tão disputada,
sobretudo incerta por tanto tempo, embriagava homens que ouviam
aos mestres doutrinas feitas a proposito para os desenfrear.
Soltaram-se com effeito todas as cubiças e odios; pagaram-se a tiro
todas as offensas; roubou-se e matou-se impunemente. O
miguelista era uma victima, um inimigo derrubado: o vencedor
punha-lhe o joelho no ventre e o punhal sobre a garganta.
Caçavam-se como se caçam os lobos, e cada offensa anterior, cada
crime, era punido com uma morte sem processo. Os vencedores,
suppondo-se arbitros de uma soberania absoluta, retribuiam a cento
por um o que antes haviam recebido.
Não era só, comtudo, a vingança que os movia, nem tambem a
cubiça: era um grande medo de que o monstro vencido erguesse a
cabeça, á maneira do que ás vezes faz o touro no circo, prostrado
pelo bote do matador, levantando-se e investindo, matando ás
vezes, já nas ancias da morte. Além do medo, havia ainda a
fraqueza da authoridade liberal, fraqueza inevitavel em que prégava
ao povo a sua soberania, fraqueza natural no dia seguinte ao da
victoria; mas fraqueza infame, pois d’ella viviam os chefes,
passando culpas aos seus clientes, fechando os olhos aos roubos e
mortes: quando positivamente os não ordenavam para se livrarem
de rivaes incommodos ou de inimigos perigosos. Tal é a ultima face
da anarchia positiva; assim termina a serie de manifestações de
uma doutrina aggravada pelas condições de um momento.
Destruira-se na imaginação do povo o respeito da authoridade,
condemnando-se-lhe o principio com argumentos de philosopho;
destruira-se todo o organismo social; e em lugar d’elle via-se,
portanto, a formação espontanea das clientelas, chocando-se,
disputando-se, consummando a ruina total, explorando em proveito
proprio a confusão dos elementos sociaes desaggregados.
Toda esta dança macabra de partidos e pessoas corria sobre uma
nação faminta, apesar das libras que rodavam em Lisboa, e dos
tivolis e dos bailes das Laranjeiras. Força fôra accudir com socorros
aos lavradores. (Lei de 4 de outubro de 34) Uns queriam que o
governo comprasse gados e sementes e os distribuisse; mas a
doutrina ergueu-se, chamando a isso communismo, exigindo
liberdade. Decidiu-se emprestar dinheiro—oh, tonta tyrannia dos
systemas!—para que o pequeno lavrador comprasse grão e rezes
n’um paiz assolado.[9] Toda esta dança macabra de bandidismo
infrene, dizemos, corria por sobre um paiz devastado. No governo
não havia força para impôr ordem, e havia interessados em
fomentar a desordem. Cada Ministro tinha o seu bando, os seus
bravi, para resolverem a tiro nos campos as pendencias que a
phrases se levantavam nas camaras. Mas ainda quando isto assim
não fosse, a condemnação em massa de todos os que no antigo
regime exerciam as funcções publicas; essa universal substituição
do pessoal do Estado, indispensavel para pagar os serviços, trazia
aos lugares os aventureiros, os incapazes, e verdadeiros bandidos.
Em vão se tinha duplicado (de 70 a 140) o numero dos julgados:
era impossivel corrigir uma desordem que a tantos convinha.
Guerrilhas armadas levavam de assalto as casas do miguelista
vencido, roubando, matando, dispersando as familias. Havia uma
verdadeira, a unica absoluta liberdade—a da força! Na Beira houve
exemplos de uma habilidade feroz singular. Matava-se a familia,
deixando a vida apenas ao chefe, em troca de um testamento a
favor de alguem. Dias depois o pobre apparecia morto e enriquecia-
se d’esse modo. (A dyn. e a revol. de set.)
Os tribunaes, com o seu novo jury, eram machinas de vingança.
De Campo-maior, um bom homem escrevia a Manuel Passos o que
observara. (29 de maio de 36; corr. autog. dos Passos) Saíra
maguado de uma audiencia, em que um negociante da terra pedia
seis contos de perdas e damnos a sete miguelistas que tinham
deposto como testemunhas contra elle, no tempo do Usurpador. O
povo invadira-lhe os armazens, partira lhe as janellas: nem uma
testemunha, comtudo, accusava os réus de terem praticado ou
ordenado esses actos; mas o advogado «concluiu dizendo aos
jurados que já que não podiamos tirar a vida aos realistas por causa
da convenção d’Evora-Monte, lhes tirassemos os bens, pois que era
esse o unico mal que lhes podiamos fazer.—Os jurados eram quasi
todos da guarda-nacional e querem tambem indemnisações:
condemnaram os réus na conta pedida. Isto me fez tremer pela
liberdade!» (Carta de José Nunes da Matta)
Os magistrados novos roubavam desaforadamente; e o juiz de
Angeja conseguiu tornar-se notavel: só lhe faltou levar as portas e
os telhados das casas. (A dyn. e a revol. de set.) Era um positivo
saque. O povo creou tal raiva a esse ladrão que a gente do Pinheiro
foi esperal-o, quando ia a Ovar, obrigando-o a fugir n’uma carreira
que só parou no Alemtejo. (Ibid.) Na propria Lisboa succediam
cousas incriveis. Por ordem do governo foi saqueada a casa do
visconde de Azurara, ausente, e dois amigos do ministro ficaram-lhe
com as mobilias. (Ibid.) O que succedeu ás dos conventos sabe-se
—ou antes ninguem soube. Bandeira, o Esopo liberal, que bom foi
não ter morrido em 28, publicava no novo diccionario: «Delicto-
Delirio.—A significação d’estas duas palavras ainda não está bem
fixada, e varía em tempos e paizes diversos».

Não se imagine que escurecemos as côres do quadro. Leia

qualquer as memorias do tempo, ouça os que ainda vivem, e ficará
sabendo como a anarchia na doutrina, que era uma anarchia no
governo, era tambem uma anarchia de bandidos por todo o reino,
matando e roubando impunemente. E por cima de tudo isto pairava
um medo positivo que entorpecia a acção dos mandantes, e
justificava, no sentido de uma defeza feroz, a caça do miguelista.
 Aos corcundas promette-se D. Miguel; aos liberaes
vertiginosos a carta de 20: revoluçãosinha no Casal-dos-
ovos; Juntinha na Pederneira; Juntinha em Barrozas: ahi está
tudo em aguas turvas; e é então que D. Miguel pesca. D’um
lado o Ecco, o Interessante, o Percursor e o Contrabandista;
e do outro o Nacional, o Diabrete, o Marche-Marche e a
Vedeta dão com vocês doidos; e no meio d’esta confusão
chega o casus fœderis, invoca-se a estupidez da nação, o
desejo do absolutismo—e apparece o Homem! (Bandeira,
Artilheiro n.º 16)
Á sombra d’esta confusão e d’este medo havia impunidade para
tudo; e n’um sentido era benemerito o bandido que assassinava e
roubava o inimigo. De facto não terminara a guerra: continuava, sob
a fórma de uma caçada. Em Setubal havia infinidade de ladrões e
os proprios militares não se atreviam a sair sem armas. (Shaw,
Letters) Os salteadores faziam batidas, traziam cadaveres que o
povo, tomado de um furor egual ao antigo, mas inverso no objecto,
enterrava, cantando e bailando. Pareciam selvagens. (Ibid.) Serpa
ficou celebre pela gente que ali foi morta a tiro, sem combate, pelas
janellas e pelas portas. Batia-se: vinham abrir, e uma bala entrava e
o infeliz morria. Era um miguelista: não vale a pena incommodos. A
justiça não se movia; pagou culpas antigas! E os assassinos eram
benemeritos. No Porto (20 de março de 35) o façanhudo Pita
Bezerra, antigo carrasco cuja morte se comprehende melhor, indo á
Relação a perguntas, foi assaltado pela multidão que o tirou á
escolta, levando-o á Praça-Nova onde o matou; arrastando o
cadaver puxado por uma corda, pela ponte, a Villa-nova, como
quem mostra um lobo morto ás aldeias, e deitando-o por fim ao rio.
As quadrilhas de Midões assolavam toda a Beira. Arganil, Avô, Coja,
Folques, Goes, Villa-cova foram positivamente saqueadas, levando
os bandidos o despejo em comboyos de carros. (Secco, Mem.) O
bandoleirismo florescia n’essa região serrana, como raiz de uma
velha planta que rebenta assim que bebe um raio de sol. Eram os
descendentes de Viriato. O miguelismo armara-os, e agora,
bafejados pelo ar benefico da anarchia, uns, implorados e
defendidos pelos senhores de Lisboa a quem serviam, voltavam-se
contra os miguelistas, indifferentes a partidos e opiniões, seguindo o
seu instincto de uma vida aventurosa e bravia. Outros, porém,
mantinham-se fieis aos padres, e nos broncos cerebros d’esses
quasi selvagens apenas os fetiches do catholicismo[10] podiam ás
vezes mais do que os instinctos espontaneos. Era uma Italia
meridional, nas suas serras, o paiz que acabara sendo em Lisboa
uma Napoles. As Beiras viviam, á maneira da Grecia de ha poucos
annos, uma existencia primitiva da tribu armada, alimentando-se do
roubo, admirando a destreza e a coragem dos seus chefes.
Havia na serra da Estrela a guerrilha miguelista do padre
Joaquim, de Carragozela, irmão do celebre Luiz Paulino secretario
da Universidade no tempo de D. Miguel. Havia contra ella as dos
Brandões, de Midões, que serviam o Rodrigo e o Saldanha, chefes-
de-partido em Lisboa. Fundiram-se um dia esses inimigos no
convenio de Gavinhos; mas ficaram dessidentes os do Caca, fieis
ao miguelismo, e acabaram queimados n’uma adega, depois de a
defenderem contra os sitiantes. (Secco, Mem.) A fusão das
guerrilhas da Beira creou na serra um verdadeiro terror, porque
ninguem ousava desobedecer, e imperavam, saqueavam: houve
casas queimadas e, á luz dos incendios, orgias de vinho e estupros.
(Ibid.)
E nas revoluções e pronunciamentos que vão principiar em 36,
n’essa segunda epocha em que a anarchia passa violentamente
para o governo, tornando todo o exercito n’um corpo de guerrilhas,
vê-se a tropa, ora alliada, ora inimiga dos bandidos; e os palikaras
portuguezes fazendo eleições, pela Patuléa ou pelo Cabraes,
levando as leis nas boccas dos trabucos e resolvendo a tiro as
pendencias locaes.
Vem distante, porém, isso ainda. Agora a faina é saquear e
eliminar o miguelista. De 34 a 39 só em Oliveira-do-Conde e nas
Cabanas houve mais de trinta assassinatos impunes. (Ibid.) E nas
côrtes e 38, Franzini apresentou uma nota do periodo de julho de 33
a 37, que diz assim:
Faro — assassinatos 285 roubos 509
Castello- » 84 » 90
branco
 Portalegre assassinatos 89 roubos 595
Guarda » 221 » 373
Porto » 528 » 378
Braga » 41 » 620
O minhoto roubava melhor; na Beira e no Algarve matava-se com
mais furia. No Porto houvera mais de quinhentos mortos; mas a
capital, onde em um anno apenas (Disc. de Franzini, sess. de 38) se
tinham visto 194 assassinatos e 614 roubos—homem morto, um dia
sim um dia não, e dois roubos em cada dia!—a capital levava a
palma a tudo. Não era ahi o centro, o foco, o tabernaculo?
Voltemos ao nosso Esopo: «Filho de burro não póde ser cavallo,
dizia meu avô», e valendo-se da fórma popular da fabula, põe o
burro em dialogo com a Liberdade:

Não fujas, diz-lhe o jumento,

Burro, que havia eu fazer?
Burro nasci e só burro
É meu destino morrer!

Burro, como se sabe, queria dizer miguelista; e o poeta exprimia a

convicção intima da nossa incapacidade para comprehender a nova
lei. Com effeito, assim parecia, ao observar-se o que se passava por
toda a parte: a vergonhosa miseria dos caracteres, a absoluta
impotencia das vontades no sentido de reconstituirem de qualquer
modo o organismo derrubado pelos golpes do machado de
Mousinho. As lascas do velho tronco, os ramos e as folhas da
arvore antiga, caídos por terra, apodreciam no charco das lagrimas
e das saudades dos vencidos, do sangue copioso dos cadaveres.
Era uma decomposição rapida e já tudo fermentava.
 Mas no lodo dos paúes, nadando sobre as aguas esverdeadas e
putridas, vê-se abrir, elegante e candida, a flôr do nenuphar. Assim
brotava pura no charco nacional a esperança de um futuro, a
miragem de um destino, a chimera de uma doutrina, o encanto de
uma voz—a meiga voz de Passos, um messias, pedindo paz,
ensinando amor.
Eu detesto os homens rancorosos. Essa gente é má.
Quem aborrece e não ama, não póde ser virtuoso, nem póde
ser livre,—porque a liberdade é a humanidade. (Disc. de 10
de set. de 34)
A liberdade era para o novo apostolo uma cousa diversa, porque
as expressões vagas consentem que cada qual introduza n’ellas os
mais variados pensamentos. Para Mousinho fôra um estoicismo
secco uma negação do passado, uma doutrina racional e utilitaria:
agora surgia uma liberdade nova, especie de vestal sagrada e
evangelica, envolvida n’uma nuvem doirada de ambições poeticas.
O liberalismo portuguez via nascer-lhe um Lamartine; e no
descredito da primeira definição, as esperanças voltavam-se para a
nova fórmula.
Temo muito a liberdade nos discursos, mas pouca nos
corações. Ha muitos que a intendem, mas poucos que a
saibam amar. Temos mais liberaes nas bibliothecas do que
nas praças, nos tribunaes, no gabinete. Muitos ha que tém
lido, que sabem toda a liberdade, e que ainda tém coração
para a amarem, mas não o tém para a defenderem. (Disc. de
10 de nov. de 34)
Ardia então na camara o odio aos vencidos, e as palavras de paz
eram um acto de coragem. Essas palavras do parlamento, ainda
ouvidas com attenção de colera ou de esperança, eram
commentadas pelas provincias; e de muitos pontos, em numerosas
cartas sem nome, chegavam ao tribuno eloquente os abraços, os
applausos. «Não estranhe chamar-lhe amigo, sem nunca o ter
conhecido: quem trabalha para o meu bem, tem jus á minha
amisade», dizia um; e outro: «O modo por que se houve na questão
das indemnisações denota um saber profundo. É nimiamente liberal
porque é tolerante, e humano porque é sabio. Acceite o signal de
reconhecimento de um militar que recebeu duas feridas na guerra e
se gloria de pensar pela cabeça de v. s.» E assim outros, muitos.
(Corr. authogr. dos Passos, 34-5)
Mas, por duros e resequidos que a guerra e a baixeza tornem os
corações dos homens, raro será o instante em que os não commova
uma palavra sentida, de uma bocca virtuosa. Intemerato no seu
nome, seductor na sua voz, candido, ingenuo, virtuoso, tambem
estoico, Passos destacava-se e erguia-se por sobre os outros com a
superioridade dos genios caridosos sobre os espiritos sómente
lucidos. Era mais do que uma rasão, era uma virtude; mais que um
homem, quasi um santo. Em baixo, muito em baixo, ficavam,
chafurdando em odios e vilezas, as turbas dos politicos. A palavra
d’elle subia, evaporando-se nas nevoas de uma aspiração poetica,
superior ao que a condição dos homens permitte realisar. Na sua
caridosa chimera pedia mais do que paz, pedia egualdade e um
estreito abraço dos vencedores e dos vencidos.
A minha firme convicção é que todas as opiniões devem
ser representadas e que todas devem ter garantias. Isto que
eu quero, querem-no tambem os opprimidos ... Não quero a
pena de morte para nenhum cidadão portuguez: oxalá que
nunca mais ella seja executada sobre a terra! Não quero
tambem penas perpetuas, porque até no fundo de uma prisão
a nenhum desgraçado deve faltar o balsamo consolador da
Esperança ... Penso que as lagrimas de um parricida,
regando o tumulo do pae trucidado, são bastantes para lhe
fazer perdoar tão grande crime. (Disc. de 28 de jan. de 35)
A liberdade é a humanidade, dissera o novo apostolo da doutrina;
mas o seu Evangelho não era, como o antigo, apenas um discurso,
falando ao sentimento indefinido, á piedade, á caridade, irreductivel
a formulas e doutrinas, fundo de luz nebulosa do puro espirito
humano, que o eleva acima da realidade triste e o poetisa
amaciando-lhe as agruras e espinhos: o Evangelho de Passos era
um canon, uma lei, uma doutrina—e por isso uma chimera. Era uma
poesia, posta na prosa necessariamente rasteira da politica. D’esses
miguelistas que a sua caridade perdoava, e a sua humanidade
restaurava ao gremio de cidadãos, dizia:
Deixal-os ... se ainda não tém olhos para fitar a Urna e vêr
que alli está a liberdade de todos os homens! (Disc. de 10 de
nov. de 34)
Os bellos sentimentos tornavam-se opiniões, e faziam-se idolatria;
das nuvens doiradas de esperanças e desejos ficava o pó de umas
formulas e a illusão de um symbolo. A Urna era outra Cruz. E onde
os artigos doutrinarios punham a soberania da razão individual e o
absolutismo do direito do homem, a nova definição que Passos dava
á Liberdade, rejuvenescendo o jacobinismo da sua infancia com a
poesia da sua alma, punha a soberania do povo, a voz da multidão,
congregada nos seus comicios. O paiz perdia-se por não a querer
ouvir; Portugal caía por vêr na Liberdade uma doutrina de
individualismo, não uma doutrina de democracia. Tudo o que se
fizera fôra um erro: tudo havia a fazer de novo. Assim, nas ruinas da
velha cidade portugueza assentára o dominio de um systema que,
arruinado em dois annos, ia ceder o lugar a outro systema novo e a
novas ruinas.
Havia cá fóra, para commentar e applaudir as palavras calorosas
do tribuno, prégando a nova lei, um vasto numero de homens
armados, e uma opinião unanime condemnando a gente velha.
Havia, além d’isso, esse estado de espirito aventuroso, excitado,
prompto a romper: estado de espirito proprio de quem chega de
uma guerra. Ao voltarem á capital, os batalhões de voluntarios não
tinham desarmado; percebiam vagamente que, apesar de terminada
a campanha, a guerra não acabara ainda. Tudo o que o governo fez
para os desarmar por boas foi inutil: punham guardas ás portas dos
lugares indicados para a entrega das espingardas, afim de impedir
que os pusillanimes obedecessem. (A dynastia e a revol. de set.) De
arma ao hombro, pois, havia uma legião prompta a apoiar as
palavras do tribuno que a força das cousas ia obrigar a descer da
camara para a rua, do céu ethereo das suas esperanças para o
triste fim das suas desillusões. Passos acabará, como acabou
Mousinho.
 De tal fórma termina o primeiro periodo d’esta historia: dois annos
que principiaram com o acabar da grande guerra. Vamos estudar a
segunda liberdade; depois estudaremos a terceira, a quarta, etc.—
até ao fim.

NOTAS DE RODAPÉ:

[1] Pela primeira vez tenho occasião de me referir ao

interessante livro do snr. Macedo, Traços da historia
contemporanea; e no decurso d’este trabalho o leitor verá quanto
me valeram os subsidios que encerra e de que me utilisei a mãos
largas. Quando este facto me não auctorisasse a confessa-lo,
obrigava-me a isso a nimia benevolencia com que, inspirado por
uma amisade que o levou a vêr em mim meritos que não possuo,
o snr. Macedo me honrou dedicando-me o seu livro. Estas
palavras são o testemunho de um agradecimento que devia ser
publico, assim como a offerta o foi.
[2] «Tudo sorria; e não se divisava pedaço de terra sem
lavoura: o systema das irrigações lombardas era admiravelmente
percebido e executado. Todas as cottages, respirando um bem-
estar industrioso, tinham hortas bem resguardadas com seus
meloaes e aboboras, sua fonte, e cepas, figueiras e macieiras em
latadas. Os camponezes bem vestidos, olhavam-nos
affavelmente, porque tinham o coração aberto pelo bom trato, os
celleiros cheios, numerosos os rebanhos, e nos frades de
Alcobaça senhorios, nem avarentos nem tyrannos.»
Recollections, etc. (1794) do auct. de Vathek. (Beckford.)
[3] Desde muito que, no conselho, Aguiar, contra a opinião da
maioria, instava pela abolição dos conventos. No dia em que em
Evora-Monte se assignava a convenção, terminando a guerra,
Aguiar voltou a insistir e tornou a ser vencido. D. Pedro, porém,
reteve-o, depois da saida dos collegas, e ordenou-lhe que
lavrasse o decreto. O ministro foi do paço para a imprensa, ahi
redigiu o decreto, que se compôz e imprimiu em segredo, á sua
vista, e não saiu da imprensa senão quando o Diario saiu
tambem. Os collegas souberam, pois, pela folha, da decisão
tomada, e que, a não ser assim, nunca se effectuaria.—Comm.
verbal de Duarte Nazareth, que a houvera do proprio Aguiar.
 Eis aqui a estatistica das corporações monasticas e os seus
rendimentos em 1834. (V. Mappa das corp. ext. pub. 42.)
a) Ordens Christo com 3 casas Rendimentos 34:482
militares m. rs.
S. Thiago » 1 »
Aviz » 1 »
b) Ordens Cruzios » 12 conv. e hosp. 120:244 m.
monachaes 5 rs.
Loyos » 8 » e » 55:066 »
1
Cartuxos » 2 6:253 »
Bentos » 22 » 4 » 106:665 »
Bernardos » 15 » 1 » 63:178 »
Jeronymos » 9 » 1 » 44:391 »
c) Neris » 8 » 30:053 »
Congregações
Rilhafoles » 4 » 9:015 »
Camillos » 6 » 6:427 »
Congregados » 1 » 1:674 »
Theatinos » 1 » 1:116 »
d) Ordens Paulistas com 13 conv. e hosp. 25:963 »
mendicantes 2
Gracianos » 17 » 2 » 45:749 »
Carmelitas » 13 » 2 » 22:913 »
Dominicos » 22 » 2 » 65:563 »
Trinos » 8 » 1 » 15:335 m.
rs.
Hospitaleiros » 6 » 4:566 »
Franciscanos » 57 » 4 » 19:437 »
e) Id. Paulistas » 2 » 528 »
reformadas
Grillos » 17 3 » 14:790 »
Marianos » 15 1 » 26:844 »
 Trinos » 2 222 »
Capuchos » 99 10 » 19:794 »
Terceiros » 20 1 » 13:289 »
Missionarios » 4 476 »
f) Diversos Conceição » 1 2 » 283 »
Minimos » 1 1 » 2:051 »
Nazarenos » 1 » 53 »
Barbadinhos » 2 » 630 »
Carm. all. » 1 » 3:124 »
Dom. irland. » 1 3:364 m.
rs.
Total: 389 estabelecimentos com o rendimento de
763 contos de réis; sem contar 12 conventos de
freiras egualmente supprimidos.
Para que se possa comparar a decadencia das corporações no
periodo das luctas civis desde 20, eis aqui a estatistica do
Mappa, pub. em 22: Conventos e hospicios do sexo masculino,
402; com 6:249 pessoas, (sendo 628 creados) e rendimento em
dinheiro, fóra os fructos, 607 contos. Id. do sexo feminino, 132;
com 5:863 pessoas, (sendo educandas 912 e 1:971 creadas) e
rendimento em dinheiro, fóra os fructos, 341 contos. O sr.
Soriano (Utopias desmascaradas, op.) calcula assim o total dos
bens-nacionaes provenientes das leis de 32-4:
Rendimentos dos conventos 763 contos
supprimidos
Deduzindo o valor dos 240 »
dizimos, direitos senhoriaes,
quartas, oitavas, jugadas, etc.
abolidos
Rendimento da propriedade 523 »
O que equivale a um capital 12:000
de contos
Propriedade dos 12 ?
conventos de freiras
supprimidos
Alfaias de todos os (400)
 conventos, sumidas
Bens da Universidade de 4:000
Coimbra, da Patriarchal, de
S. Maria-Maior, das capellas
da corôa, das casas do
Infantado e das Rainhas
Até 1836 tinham-se vendido cinco mil contos; e no orçamento
de 1838-9 apparecem como para vender 11:595.
[4] Se o leitor quizer exprimir o valor real dos numeros com que
se denominam todos os emprestimos, expropriações etc. que
vamos estudando, tem n’este preço um meio. Como se sabe,
varias causas, e principalmente a descoberta das minas da
California, diminuiram posteriormente o valor dos metaes
preciosos. Se a libra sterlina valia (em 34) 3$750 rs. e hoje vale
4$500, é claro que os numeros que temos estudado têem da ser
augmentados com a quinta parte. Assim, o valor dos bens dos
conventos orçado em doze mil contos era o equivalente de
14:400 de hoje.
[5] V. as Contas, na sessão de 35 (9 de janeiro), de agosto 33
ao fim de junho 34:
Receita: Ordinaria contos 3:513
Extraordinaria: Emprestimos 7:847
Prop. 2:516 10:363 13:876
nacion.
Despeza: Ordinaria: Casa real 177
Reino, Extr. 672
Justiça
Marinha 1:299
Guerra 4:932
Fazenda 411 7:491
Especial: Serviço da divida e oper. de 3:415
fundos
Diversas 2:970 12:876

[6] V. Orçamento de 35-6, sessão de 35:

Receita Despeza
 Imp. 1:638 Serviço 8:890
directos dos
ministerios
» 5:604 Divida 1:984
indirectos interna
Proprios 1:178 » 1:870
e externa
diversos
Ultramar 1:482 Ultramar 1:612
Deficit 4:454
Contos 14:356 Contos 14:356

[7] 1.ª ed. (1881).

[8] V. Quadro das instituições primitivas, pp. 57 e segg.
[9] A lei de 4 de outubro de 34 mandou emprestar até 650
contos (a juro de 5 por cento e amortisação em 5 annos) assim
distribuidos por provincias: Algarve 108; Alemtejo 123; Beira-Alta
21; Beira-Baixa 25; Douro 103; Extremadura 161; Minho 55; Traz-
os-Montes 28.—Em novembro havia metade dos emprestimos
feitos.
[10] V. Syst. dos mythos relig., pp. 297 e segg.
 II
PASSOS MANUEL
1.—A REVOLUÇÃO DE SETEMBRO

A antiga gente do governo não se achava melhor com a

substituição de Palmella por Terceira: o segundo duque valia pouco
e estava ameaçado de cair depressa. Esse primeiro semestre de 36
corria prenhe de ameaças. Já Carvalho não podia sacar dinheiro de
fóra e a sua fecundidade desacreditava-se. Succedia-lhe atrazar os
pagamentos, como a qualquer outro. Já se deviam 15:000 contos,
por vencimentos e despezas dos ministerios (5:426), por letras e
escriptos do Thesouro (3:610), por adiantamentos do banco, (4:494
—V. Rel. de Passos, sess. de 37) sem falar na matilha de credores
por divida mansa não reconhecida, ou esquecida, em 34. N’um
regime de communismo burocratico, como o nosso, isto era
gravissimo: casa onde não ha pão ...
Por isso, não falando dos clamores das ruas, havia no seio da
camara uma opposição vehemente e applaudida. Eram os dois
Passos e Sampaio, era José Estevão e o banqueiro Rio-Tinto; eram
Costa-Cabral, o Nunes, Sá-Nogueira e Julio Gomes. O ministerio
sentia-se tão mal que em julho (14) dissolvera a camara, para reunir
gente sua, convocada para setembro. De fóra batia-o o Nacional, á
frente da imprensa inimiga; e no club celebre dos Camillos (os
ministros diziam Camellos) troava acima de todas a voz de Costa
Cabral pedindo uma tyrannia de plebe, o sangue dos aristocratas e
dizem que até a cabeça da rainha. (Costa Cabral em relevo, anon.)
Era o nosso Marat: porque nós, copiando a França, imitavamos
sempre os figurinos de Paris.
O governo fez as eleições, que foram como todas; e como
sempre, venceu. O reino inteiro o queria com uma unanimidade e
um enthusiasmo, que poucas semanas bastaram para demonstrar.
Venceu em toda a parte: salvo no Porto rebelde, imperio, cidadella,
dos irmãos Passos, de Bouças. Já que tudo era copia, digamos
tambem que a chegada dos deputados do Porto a Lisboa foi como a
dos marselhezes a Paris.
Succedeu isso no dia 9, no Terreiro-do-Paço, onde gente armada
foi esperar os recemvindos e acclamal-os, com morras á carta e ao
governo, vivas á constituição de 1820 (ou 22) e á revolução. «Indo-
nos deitar na cama á sombra da carta, acordámos debaixo das leis
da constituição dada pelo povo no anno de 1820. Todos esfregavam
os olhos e perguntavam se era um sonho o que ouviam: mas era
com effeito uma realidade.» (Liberato, Mem.) Foi assim, com esta
simplicidade, que as cousas mudaram; o que prova, não a força dos
que venciam, mas a podridão das cousas vencidas. Havia a
consciencia de que a machina social, por desconjuntada, não
marchava; e um tal sentimento deu o caracter de uma saldanhada á
revolução de setembro, contra a qual ninguem protestou. No dia 10,
de madrugada, a guarda-nacional foi ao Paço exigir a queda do
gabinete e a proclamação da constituição de 20. No dia 11 o
ministerio caía, e de tarde foi a rainha aos Paços do concelho jurar a
nova—ou antiga—constituição. Inutil é dizer que a camara feita não
se reuniu: era necessario fazer outra, de feitio diverso. Entretanto
acclamara-se a dictadura de Passos, Vieira de Castro e Sá da
Bandeira. A victoria surprehendera a todos, e mais do que ninguem
aos vencedores que a não esperavam. Era mistér decisão, porque o
barometro não é fiel quando sobe rapidamente. Chamou-se a
capitulo: o dictador-em-chefe, com Leonel e Julio Gomes, deviam
ordenar a maneira de eleger as novas côrtes. O Rio-Tinto offerecia
dinheiro. Havia um formigar espesso de gente dedicada, prompta a
sacrificar-se pela patria, pedindo os lugares que os vencidos
devoravam havia tempo demasiado. Passos «tinha o braço cançado
de assignar demissões».

Nós já conhecemos, desde 26, o tribuno do Porto elevado ao

fastigio do poder. Os dois Passos, filhos de um proprietario de
Bouças, pertenciam a essa burguezia do norte do reino por estirpe e
temperamento. Tinham nascido na abastança, desconhecendo as
privações crueis da infancia que umas vezes formam os homens,
mas muitas mais os estragam. Seus paes, sem grandes
propriedades ruraes—ninguem as tem no Minho—possuiam bastos
capitaes moveis, o que tambem no Minho é commum: em 28 tinham
na companhia dos vinhos e em casas de commercio do Porto o
melhor de sessenta mil cruzados. Na casa de Guifões havia
frequentes banquetes á antiga portugueza, servidos em velhas
pratas; e os dois moços foram mandados a Coimbra, onde só iam
os abastados. O pae destinava o mais velho, José, ao clero; o
segundo talvez á magistratura. Por quarenta mil cruzados a dinheiro
tinha contratada a compra do priorado de Cedofeita para o que veiu
a ser vice-presidente da junta em 46, bacharel formado em
Canones. 1828 destruiu todos estes planos, arrastando os dois
irmãos á emigração, onde a riqueza da familia começou a fundir-se.
De 28 a 31 a mãe mandou-lhes trinta mil cruzados para Paris: ahi os
moços irmãos Passos, dos raros emigrados ricos, eram uma
providencia dos companheiros pobres, entre os quaes estava
Saldanha. (Corresp. de Port. 13 de dez. 80)
Agora, supprimida a carta, começava-lhes uma vida nova, e um
reinado; mas a seu lado vê-se um nome que não ficaria decerto
esquecido depois dos louros de honra conquistados no exodo para
a Galliza, em 28.
Sá da Bandeira nascera em 29 de setembro de 1795. Tinha pois
agora quarenta annos: o vigor da vida, e um braço de menos levado
por uma bala no lugar que, mutilando-o, lhe accrescentou o nome.
Cadete em 1810, aos quinze annos, foi para a guerra da Peninsula,
ficando até á paz prisioneiro em França. O liberalismo entre
cesarista e demagogo do imperio napoleonico aprendeu-o, pois, na
infancia. Voltou a Portugal com a paz, e esteve ao lado dos
jacobinos em 20, tornado a França do seu degredo de Almeida.
Intelligencia recta e caracter forte, nem podia perceber as nuances
das cousas, nem dobrar-se ao imperio das conveniencias. Militar fiel
á bandeira, subdito fiel ao rei, cidadão fiel á patria, espirito fiel aos
principios, Sá-da-Bandeira não podia ser um condottiere como
Saldanha, nem um politico como Palmella, nem simplesmente um
instrumento militar como Terceira, nem tampouco um tribuno, idolo
revolucionario, como Passos.
A reacção de 1823 acha-o em Lisboa com vinte e oito annos e
não o seduz. Em vez de pregar no peito a medalha da poeira, como
fizeram Saldanha e Villa-Flôr, emigra outra vez; para regressar em
26, collocando-se ao lado do governo, fazendo a campanha contra
os apostolicos e acabando-a em 27, nomeado major por distincção.
No anno seguinte foi prestar os seus serviços á Junta do Porto, e
bem se póde dizer que lhe salvou o exercito e a honra militar na
retirada para a Galliza que o fez chorar de amargura. Tinha trinta e
tres annos.
Sereno e firme, estoico o virtuoso, julgava-se o homme-lige da
liberdade portugueza. Ligado por principios ao radicalismo, andou
separado das suas intrigas na emigração. Viu sempre a questão
como uma guerra e sobretudo queria desembainhar a sua espada,
obedecendo, sem ambições de mandar, com a serena ambição de
seguir o seu dever, servindo onde, como e quando fosse necessario.
Por isso, logo em 29 passou de Inglaterra á Terceira; e tendo sido
aprisionado pelo cruzeiro miguelista, escapou da cadeia de S.
Miguel, indo apresentar-se a Villa-flôr com o qual fez a campanha
dos Açores.
Veiu com a expedição ao reino; e D. Pedro nomeou-o governador
militar do Porto em 26 de julho, substituindo o antecessor (D.
Thomaz Mascarenhas) que fugira na noite panica de 23-4. Depois
foi ministro; e em 34 governador do Algarve, para bater as guerrilhas
do Remechido. Consolidada a paz, tributado o preito de fidelidade
ao throno que a guerra levantára, embainhou a espada e sentou-se
na camara do lado esquerdo, pois, no seu entender, de ambos os
lados se era egualmente fiel á monarchia liberal. Imperturbavel na
sua serenidade, com um systema de opiniões assaz concatenadas
para um espirito avesso a profundar as cousas, a humanidade era a
sua religião, o dever a sua moral, a monarchia o seu principio, a
espada o seu amor, o povo o seu dilecto. Estava pois longe de ser
um demagogo como os dos Camillos, nem um tribuno da plebe, á
maneira dos de Roma—como do facto era Passos.