Neuronauka o przednim starzeniu. 2022; 14: 965022.

Opublikowano w Internecie 4 października 2022

r. doi: 10.3389/fnagi.2022.965022
PMCID: PMC9577113
PMID: 36268191

Charakterystyka funkcji poznawczych u pacjentó w z

zawałem mó żdżku i jej związek z lokalizacją uszkodzenia
Qi Liu , 1
Chang Liu , 1
i Yumei Zhang 2, 3, *

Informacje o autorze Notatki do artykułów Informacje o prawach

autorskich i licencji PMC Zrzeczenie się odpowiedzialności

Powiązane dane

Abstrakcyjny

Cel: Badanie to miało na celu zbadanie cech funkcji poznawczych u

pacjentó w z zawałem mó żdżku i ich związku z lokalizacją uszkodzenia.

Metody:Czterdziestu pięciu pacjentó w z izolowanym zawałem

mó żdżku zebrano na Oddziale Neurologii Szpitala Tiantan w
Pekinie. Zrekrutowano trzydziestu zdrowych osó b kontrolnych
dobranych pod względem wieku i wykształcenia. Ogó lną funkcję
poznawczą oceniano za pomocą badania poznawczego Addenbrooke'a
w wersji III (ACE-III). Przetestowano ró wnież obszerną baterię oceny
neuropsychologicznej, aby ocenić charakterystykę każdej domeny
poznawczej. Oprogramowanie krajalnicy 3D zostało użyte do
narysowania zmiany i oceny objętości, boku i lokalizacji zmian. Analiza
grupowa została wykorzystana do poró wnania ró żnic w sprawności
poznawczej między pacjentami i osobami zdrowymi oraz pacjentami z
zawałem lewej i prawej pó łkuli mó żdżku. Analiza Spearmana została
wykorzystana do zbadania korelacji między funkcjami poznawczymi a
objętością zmian chorobowych.
Wyniki: Pacjenci z zawałem mó żdżku mieli niższą punktację ACE-III w
poró wnaniu z grupą osó b zdrowych (87,9 ± 6,2 vs. 93,7 ± 2,9, p <
0,001), au 22 (48,9%) pacjentó w rozpoznano zaburzenia funkcji
poznawczych. Z _-transformowany wynik uwagi i funkcji
wykonawczych w grupie pacjentó w wynosił odpowiednio -0,9 ± 1,4 i -
0,8 ± 1,0, przy upośledzeniu 19 (43,2%) i 23 (56,4%) pacjentó w. W
poró wnaniu ze zdrowymi kontrolami, względny wspó łczynnik ryzyka
z 95% przedziałem ufności (CI) dla upośledzenia uwagi i funkcji
wykonawczych wynió sł 3,24 (1,22-8,57) i 3,39 (1,45-7,89). Jednak
tylko 10 (22,1%) pacjentó w wykazało upośledzenie w więcej niż
dwó ch domenach poznawczych. W poró wnaniu z grupą z lewym
uszkodzeniem, pacjenci z zawałem prawego mó żdżku wykazywali
istotnie upośledzoną funkcję wykonawczą (-1,1 ± 0,3 vs. -0,5 ± 0,2, p=
0,01). Zbadano, że obszary tylnych płató w mó żdżku, zwłaszcza zraziki
VI, VIII i IX, mają niższą wydajność poznawczą. Ponadto stwierdzono,
że objętość zmiany jest związana z wynikiem ACE-III ( r = -0,37, p =
0,04).

Wniosek: Zidentyfikowaliśmy zaangażowanie mó żdżku w funkcje

poznawcze, zwłaszcza w przetwarzanie uwagi i funkcje
wykonawcze. W obecnym badaniu ujawniono ró wnież prawostronną
lateralizację funkcji poznawczych i topografię funkcjonalną mó żdżku.

Słowa kluczowe: zawał mó żdżku, poudarowe zaburzenia poznawcze,

płat mó żdżku, funkcjonalna lateralizacja, topografia czynnościowa

Wstęp

Rola mó żdżku w procesach poznawczych była wcześniej opisywana,

opró cz ustalonego związku z kontrolą motoryczną
(Buckner, 2013 ). Choroby mó żdżku mogą powodować zaburzenia
funkcji wykonawczych, uszkodzenia przetwarzania językowego,
dysfunkcje wzrokowo-przestrzenne, a także nieprawidłowości
emocjonalne, któ re zostały określone jako mó żdżkowy zespó ł
poznawczo-afektywny (CCAS; Schmahmann i Sherman,
1998 ) . Ponadto w mó żdżku wykazano funkcjonalną lateralizację i
precyzyjną topografię (Paulus i in., 2004 ; Richter i in., 2007 ;
Schmahmann i in., 2009 ; Stoodley i in., 2016 ).). Wcześniejsze badania
neuropsychologiczne wykazały, że pacjenci z uszkodzeniem prawego
mó żdżku mieli gorsze zdolności poznawcze w poró wnaniu z lewym
uszkodzeniem (Shin i in., 2017 ; Chirino-Pérez i
in., 2021 ). Powszechnie uznano dychotomię motoryczno-poznawczą:
uszkodzenie przedniego płata wpływa na funkcje motoryczne, podczas
gdy na wykonywanie zadań poznawczych większy wpływ mają
uszkodzenia w obszarach tylnego płata mó żdżku (Paulus i in., 2004;
Richter i in . , 2007 ; Schmahmann i in., 2009 ; Stoodley i in., 2016 ).

Udar mó żdżku, w któ rym uszkodzenie jest ograniczone do mó żdżku i

nie jest powikłany nieprawidłowościami mó zgowymi, takimi jak zanik
lub wodogłowie, jest odpowiednim modelem klinicznym do badania
funkcji mó żdżku w procesie poznawczym (Ng i in., 2007 ) . Ponadto
rozmieszczenie zmian zawałowych mó żdżku ró żniło się w zależności
od obszaru naczyniowego, co uznano za odpowiednie do badania
topografii poznawczej mó żdżku. Koncentrując się na pacjentach z
zawałem mó żdżku, nasze badanie miało na celu zbadanie cech funkcji
poznawczych w ogniskowych zaburzeniach mó żdżku i ich związku z
lokalizacją uszkodzenia.

Metody
Uczestnicy

W okresie od czerwca 2020 r. do grudnia 2021 r. na oddziale

neurologii szpitala Tiantan w Pekinie rekrutowano łącznie 45
pacjentó w z zawałem mó żdżku. Kryteria włączenia obejmowały: (1)
wiek od 18 do 80 lat; (2) z 6-letnim i wyższym poziomem
wykształcenia; (3) pierwszy początek zawału mó żdżku; (4) przyjęty w
ciągu 14 dni od wystąpienia udaru. Kryteria wykluczenia obejmowały:
(1) istniejącą wcześniej chorobę neurologiczną/psychiatryczną; (2)
przewlekłe nadużywanie alkoholu lub narkotykó w; (3) zaburzenia
metaboliczne, niedobory żywieniowe i choroby zakaźne, któ re mogą
wpływać na funkcje poznawcze ( rysunek uzupełniający 1 ). Ponadto
uwzględniliśmy ró wnież 30 zdrowych uczestnikó w kontrolnych
dobranych pod względem wieku i wykształcenia.

Wszyscy uczestnicy wyrazili pisemną świadomą zgodę na procedurę,

któ ra została zatwierdzona przez komisję etyczną szpitala Tiantan w
Pekinie.

Charakterystyka demograficzna i badanie neurologiczne

Dla każdego uczestnika zebrano dane demograficzne i informacje

kliniczne. Dane demograficzne obejmowały wiek, płeć i poziom
wykształcenia. Informacje kliniczne obejmowały czas trwania
początku i objętość zawału. Oceniliśmy ró wnież funkcje motoryczne
pacjentó w: do oceny nasilenia ataksji zastosowano Międzynarodową
Skalę Oceny Ataksji (International Cooperative Ataxia Rating Scale,
ICARS), a do oceny dysfunkcji ró wnowagi zastosowano ocenę
ró wnowagi Brunela (BBA) (Trouillas i wsp., 1997; Tyson i
DeSouza, 2004 ). Ponadto skala samooceny lęku (SAS) i skala
samooceny depresji (SDS) zostały użyte do oceny możliwej obecności
odpowiednio stanó w lękowych i depresyjnych (Zung, 1965 , 1971 ) .

Ocena funkcji poznawczych

Pacjenci przeprowadzili chiń ską wersję badania poznawczego

Addenbrooke'a III (ACE-III) w celu oceny ogó lnych funkcji
poznawczych. ACE-III został zaprojektowany do oceny pięciu domen
poznawczych: uwagi, pamięci, płynności werbalnej, języka i zdolności
wzrokowo-przestrzennych, a jego wyniki mieszczą się w zakresie od 0
do 100 punktó w. Upośledzenie funkcji poznawczych zdefiniowano
jako wynik ACE-III <87, co zostało zweryfikowane w populacji
chiń skiej (Li i in., 2019 ).
Ponadto zastosowano baterię ocen neuropsychologicznych w celu
dalszego zbadania głó wnych domen poznawczych przy użyciu
następujących ocen neuropsychologicznych. Uwaga została oceniona
za pomocą testu tworzenia szlakó w (TMT) A (Tombaugh, 2004 ) i
Forward Digit Span (Wechsler, 1997 ). Pamięć roboczą oceniano
metodą Reversed Digit Span (Wechsler, 1998 ). Funkcje wzrokowo-
przestrzenne oceniano za pomocą wynikó w kopii testu Rey Complex
Figure (RCF) (Rey, 1941 ). Przetwarzanie języka oceniono za pomocą
Boston Naming Test (Kaplan i in., 2001 ). Pamięć epizodyczną
oceniano za pomocą RCF Recall (Rey, 1941 ) i Rey Auditory Verbal
Learning Test (RAVLT; Rey, 1958)). Funkcję wykonawczą oceniano za
pomocą testó w A i B Trail Making (Tombaugh, 2004 ), fluencji słownej
fonemicznej i semantycznej (zwierzęta) (Spreen i Strauss, 1998 ;
Tombaugh i in., 1999 ) oraz testu Stroopa (Stroop, 1935 ).

Akwizycja i wstępne przetwarzanie neuroobrazowania

Wszyscy uczestnicy przeszli MRI na skanerze 3T MR (SIGNA Premier;

GE Healthcare, Milwaukee, WI, USA) z 48-kanałową cewką do
głowy. Uzyskano sekwencje T1-ważone i T2-fluid-fluid atenuated
inversion recovery (FLAIR). Akwizycja obrazu została
przeprowadzona przez wyszkolonego profesjonalistę, któ ry nie był
świadomy informacji klinicznych pacjentó w.

Wstępne przetwarzanie wszystkich obrazó w zostało

zaimplementowane w MATLAB2021b 1 , przy użyciu Spatially
Unbiased Infratentorial Template (SUIT) w SPM12 2 (Diedrichsen i
in., 2009 ). U każdego pacjenta obszary uszkodzeń mó żdżku zostały
wyraźnie zaznaczone w sekwencji T2-FLAIR MRI, a ich objętość
została automatycznie zmierzona w oprogramowaniu
3Dslicer 3 . Następnie każde uszkodzenie pacjenta zostało
znormalizowane przestrzennie przy użyciu parametró w deformacji
procedury normalizacji w MATLAB. Zmiany chorobowe nałożono na
koronalny szablon ważony T1, zaprojektowany przez Diedrichsena i
in. ( 2009). Uszkodzone zraziki mó żdżku każdego pacjenta oceniano
ró wnież przy użyciu atlasu 3D MRI ludzkiego mó żdżku, określając
wspó łrzędne MRI obrazó w uszkodzeń (Diedrichsen i in., 2009 ) .

Analiza statystyczna

Zmienne ciągłe przedstawiono jako średnią ± odchylenie standardowe

(SD), a zmienne kategoryczne jako częstość (procent). Poró wnania
między dwiema grupami przeprowadzono przy użyciu niezależnych
testó w t-pró by i testó w U Manna-Whitneya dla zmiennych ciągłych
oraz testó w chi-kwadrat dla zmiennych kategorycznych. Aby obliczyć
wielkość efektu ró żnic zaobserwowanych między grupami
poznawczymi, wykorzystaliśmy wspó łczynnik g Hedge'a, przy
czym d < 0,2 uznano za bardzo małą wielkość efektu, d > 0,2 za małą
wielkość efektu, d > 0,5 za średnią wielkość efektu, a d > 0,8 a duża
wielkość efektu (Hedges i Olkin, 2016 ). Do poró wnania między
wieloma grupami zastosowano jednokierunkowe testy ANOVA i LSD.

Ponadto, surowe wyniki neuropsychologiczne zostały przekształcone

w wyniki z, aby umożliwić poró wnania między pomiarami zgodnie z
następującym wzorem: z -score = (surowy wynik pacjenta - średnia
grupy zdrowej)/SD grupy zdrowej (Goff i Ackerman, 1992 ). W
przypadku domen poznawczych z wieloma wynikami obliczono
średnie (złożone) wartości, jeśli dotyczyły. i zOceniono ró wnież wynik
każdej domeny poznawczej dla ró żnych płacikó w
mó żdżku. Upośledzoną domenę poznawczą zdefiniowano jako jedno
lub więcej SD poniżej średnich grup zdrowych, podczas gdy poważne
deficyty w domenach poznawczych zdefiniowano jako wynik poniżej
średniej – 2SD. Jednak, jak wspomniano w poprzednich badaniach, w
przypadku ró żnic między wynikami poszczegó lnych osó b, odsetek
zdrowej populacji może ró wnież wykazywać jeden lub więcej
nienormalnie niskich wynikó w testu (Crawford i in., 2007 ) . Aby
poradzić sobie z takimi problemami, przeprowadzono względne
wspó łczynniki ryzyka (RR) dla każdej upośledzonej domeny
poznawczej między zdrowymi kontrolami a pacjentami z zawałem
mó żdżku.
Wartość P < 0,05 uznano za istotną statystycznie
(dwustronnie). Analizy przeprowadzono przy użyciu SPSS w wersji
26.0 (IBM, Armonk, NY, Stany Zjednoczone).
Iść do:

Wyniki
Charakterystyka demograficzna i kliniczna

Tabela 1podsumowana charakterystyka demograficzna i

kliniczna. Wiek, płeć i wykształcenie nie ró żniły się istotnie między
grupą pacjentó w a grupą kontrolną osó b zdrowych. Wszyscy pacjenci
rekrutowani do tego badania byli praworęczni. Pacjenci mieli wyższy
wynik SAS w poró wnaniu ze zdrowymi kontrolami. Przeciętny dzień
przerwy z początkiem choroby w grupie pacjentó w wynosił 9,0 (5,0), a
mediana objętości zawału 14,4 (29,6) cm3 . Słabe wyniki ICARS i BBA
wykazały ataksję i zaburzenia ró wnowagi u pacjentó w z zawałem
mó żdżku. Ponadto tabela uzupełniająca 1 nie wykazała istotnej
ró żnicy w wieku, płci, wykształceniu i objętości zawału między
pacjentami z ró żnymi stronami zawału.

Tabela 1
Charakterystyka demograficzna grupy kontrolnej i pacjentó w z zawałem mó żdżku.

Pacjenci z zawałem
Zdrowe kontrole wartość P
móżdżku
n = 30 n = 45
Wiek (y) 49,9 ± 13,3 51,0 ± 12,1 0,72
Mężczyzna, n (%) 26 (86,7) 41 (95,6) 0,16
Edukacja (y) 12,2 ± 2,9 10,8 ± 2,9 0,06
Czas trwania początku
- 9,0 (5,0) -
(d)
Objętość zawału (cm 3 ) - 14,4 (29,6)
Wynik ICARS - 8,5 (13,0) -
Wynik BBA - 10,1 ± 2,5 -
Wynik SAS 31,8 ± 5,8 36,7 ± 6,2 0,001
Wynik SDS 0,36 ± 0,06 0,36 ± 0,07 0,78
Otwó rz w osobnym oknie

Zmienne ciągłe o rozkładzie normalnym przedstawiono jako średnią ± odchylenie

standardowe (SD), a zmienne niezgodne z rozkładem normalnym przedstawiono jako
medianę (odstęp międzykwartylowy). zmienne kategoryczne przedstawiono jako
częstość (procent). Skró ty: ICARS, International Cooperative Ataxia Rating Scale; BBA,
ocena ró wnowagi Brunela; SAS, skala samooceny lęku; SDS, skala samooceny depresji.

Sprawność poznawcza pacjentó w z zawałem mó żdżku

W poró wnaniu z grupą osó b zdrowych pacjenci z zawałem mó żdżku

mieli niższy wynik ACE-III (87,9 ± 6,2 vs. 93,7 ± 2,9, p < 0,001). U
dwudziestu dwó ch (48,9%) pacjentó w zdiagnozowano zaburzenia
funkcji poznawczych, podczas gdy w grupie kontrolnej nie wystąpiły
żadne osoby z zaburzeniami funkcji poznawczych. Złożone wyniki w
każdej domenie poznawczej po przekształceniu Z wykazały, że pacjenci
z zawałem mó żdżku mieli znacząco upośledzoną uwagę ( p < 0,001) i
funkcje wykonawcze ( p < 0,001;Tabela 2). Surowe wyniki dla każdego
testu poznawczego w każdej grupie przedstawiono w tabeli
uzupełniającej 2 . Najczęściej dotkniętymi domenami poznawczymi
były uwaga, pamięć robocza i funkcje wykonawcze, z odpowiednio 19
(43,2%), 23 (53,3%) i 23 (56,4%) pacjentami (Rysunek 1). Jednak
niewielka część zdrowych osó b kontrolnych w naszym badaniu
wykazała ró wnież nieprawidłowości w funkcjach poznawczych
( rysunek uzupełniający 2 ). W poró wnaniu ze zdrowymi kontrolami,
nieskorygowane RR z 95% przedziałem ufności (CI) dla upośledzenia
uwagi i funkcji wykonawczych wyniosły odpowiednio 3,24 (1,22-8,57)
i 3,39 (1,45-7,89). Kiedy wykształcenie zostało włączone jako zmienna
towarzysząca, skorygowany RR z 95% CI wynió sł 4,57 (1,33–10,68) i
5,69 (1,77–8,32) dla poznawczej domeny uwagi i funkcji
wykonawczych (Tabela 3).
Rysunek 1
Odsetek pacjentó w z zaburzeniami funkcji poznawczych w każdej domenie poznawczej.

Tabela 2
z - Przekształcone wyniki poznawcze u zdrowych osó b kontrolnych i pacjentó w z
zawałem mó żdżku.

Pacjenci z Wielkość 95%

Domeny Zdrowe
zawałem efektu (g przedział
poznawcze kontrole
móżdżku żywopłotu) ufności
średnia średnia
Zakres Zakres wartość P
± SD ± SD
−0,0 ± −1,6– −0,9 ± −3,5– (-1,45, -
Uwaga <0,001 −0,94
0,8 1,5 1,4 1,8 0,44)
Pamięć −0,0 ± −1,2– −0,6 ± −5,7– (-0,86,
0,07 −0,44
robocza 0,9 2,1 1,4 2,1 0,00)
wzrokowo- 0,0 ± −3,6– −0,5 ± −16,6– (-0,48,
0,41 −0,24
przestrzenny 1,0 0,7 2,8 0,7 0,31)
0,1 ± −2,2– −0,4 ± −13,7– (-0,22,
Język 0,54 0,18
0,9 1,5 2,4 2,1 0,92)
Epizodyczna −0,1 ± −2,7– −0,2 ± −4,9– (-0,51,
0,67 −0,10
pamięć 0,8 1,5 1,1 1,3 0,37)
Funkcja 0,0 ± −1,3– −0,8 ± −3,5– (-1,37, -
<0,001 −1,00
wykonawcza 0,5 0,9 1,0 0,9 0,60)
Otwó rz w osobnym oknie

Skró ty: SD, odchylenie standardowe.

Tabela 3
Względny wspó łczynnik ryzyka dla każdej upośledzonej domeny poznawczej wśró d
zdrowych osó b kontrolnych i pacjentó w z zawałem mó żdżku.

Domena Względny współczynnik ryzyka (95%

Liczba wyników ( n , %)
kognitywna przedział ufności)
Pacjenci z
Zdrowe
zawałem Nieskorygowane Skorygowana
kontrole
móżdżku
Uwaga 4 (13,3) 19 (43,2) 3,24 (1,22–8,57) 4,57 (1,33–10,68)
Pamięć robocza 9 (30,0) 24 (53,3) 1,78 (0,97–2,28) 2,56 (0,94–6,93)
wzrokowo-
6 (20,0) 11 (25,6) 1,28 (0,53–3,08) 1,22 (0,38–3,92)
przestrzenny
Język 7 (23,3) 6 (13,3) 0,58 (0,21–1,53) 0,39 (0,11–1,42)
Epizodyczna
4 (13,3) 7 (16,7) 1,25 (0,40–3,89) 0,87 (0,21–3,59)
pamięć
Funkcja
5 (16,7) 22 (56,4) 3,39 (1,45–7,89) 5,69 (1,77–8,32)
wykonawcza
Otwó rz w osobnym oknie

Wspó łzmienna: poziomy wykształcenia.

Zbadaliśmy ró wnież liczbę upośledzonych domen poznawczych u

każdego pacjenta z zawałem mó żdżku i zdrową kontrolą (Rysunek
2i dodatkowy rysunek 2 ). W grupie pacjentó w 39 (86,7%) miało
upośledzoną jedną lub więcej domen poznawczych, a 22 (48,9%)
miało upośledzone dwie lub więcej domen poznawczych. RR z 95% CI
w poró wnaniu ze zdrowymi kontrolami wynosiły odpowiednio 1,73
(1,19–2,52) i 2,01 (1,03–4,28). Jednak w obecnym badaniu tylko 10
(22,1%) pacjentó w wykazało upośledzenie w trzech lub więcej
domenach poznawczych.
Rysunek 2
Liczba upośledzonych domen poznawczych u każdego pacjenta z zawałem
mó żdżku (A) i zdrowych osó b kontrolnych (B) .

Ponadto stwierdziliśmy, że globalna funkcja poznawcza korelowała z

nasileniem objawó w motorycznych u pacjentó w z zawałem mó żdżku
( rysunek uzupełniający 3 ).
Wpływ lokalizacji uszkodzenia na sprawność poznawczą
pacjentó w z zawałem mó żdżku

Nie było istotnych ró żnic w wynikach ACE-III między pacjentami z

lewym i prawym uszkodzeniem mó żdżku (89,0 ± 5,3 vs. 86,7 ± 6,8, p =
0,39). W poró wnaniu z grupą z uszkodzeniem lewym, pacjenci z
zawałem prawego mó żdżku wykazywali istotnie upośledzoną funkcję
wykonawczą (-1,1 ± 0,3 vs. -0,5 ± 0,2, p = 0,01;Tabela 4). Tabela
uzupełniająca 3 wykazała, że prawa grupa uszkodzeń miała gorsze
wyniki niż lewa grupa zmian w teście TMT i fluencji fonemicznej.

Tabela 4
Poró wnanie z -transformowanych wynikó w poznawczych według strony uszkodzenia
po zawale mó żdżku.

Pacjenci z zawałem móżdżku

Domeny Zdrowe Zmiana wartość
Lewa zmiana n = 20
poznawcze kontrole n = 30 prawa n = 22 P
średni Zakre średni średnia Zakre
Zakres
a ± SD s a ± SD ± SD s
−0,0 ± −1,6– −0,6 ± −0,9 ± −3,5–
Uwaga −3,2–1,4 <0,01
0,8 1,5 0,3 0,3 za 0,5
Pamięć −0,0 ± −1,2– −0,6 ± −0,8 ± −5,7–
−2,3–1,0 0,12
robocza 0,9 2,1 0,2 0,4 1,0
wzrokowo- 0,0 ± −3,6– 0,2 ± −1,1 ± −3,7–
−1,7–0,7 0,38
przestrzenny 1,0 0,7 0,2 0,9 0,7
0,1 ± −2,2– 0,1 ± −0,7 ± −3,7–
Język −2,2–1,5 0,65
0,9 1,5 0,3 0,8 2,1
Epizodyczna −0,1 ± −2,7– −0,1 ± −0,3 ± −4,9–
−1,9–1,3 0,95
pamięć 0,8 1,5 0,2 0,3 1,2
Funkcja
0,0 ± −1,3– −0,5 ± −1,77#x02013;0, −1,1 ± −3,5–
wykonawcz <0,001
0,5 0,9 0,2 9 0,3 a,b 0,3
a
Otwó rz w osobnym oknie

a: istotnie ró żni się od kontroli ( p < 0,05); b: istotnie ró żni się od pacjentó w z zawałem
lewego mó żdżku ( p < 0,05). Skró ty: SD, odchylenie standardowe.
Wspó lna zmiana w zrazikach IV do X, skoncentrowana na zrazikach
Crus I i Crus II, głó wnie po stronie prawej (Rysunek 3). Aby ocenić
wpływ lokalizacji uszkodzenia na funkcje poznawcze, uszkodzenie
każdego pacjenta z zawałem mó żdżku podzielono zgodnie z płacikiem
mó żdżku. Upośledzoną domenę poznawczą zdefiniowano jako jedną
lub więcej SD poniżej średnich grup zdrowych. Według ACE-III
pacjenci, u któ rych zmiany obejmowały zrazik VI, VIII i IX, mieli
największą częstość występowania zaburzeń poznawczych z
częstością odpowiednio 64,7%, 43,5% i 40%. Ponadto, gdy zrazik VI
był uszkodzony, uwaga i pamięć robocza miały najniższy wynik z (z
uwaga = -1,38; z pamięć robocza = -0,76), a 28 (62,5%) i 29 (64,7%)
pacjentó w było upośledzonych w kognitywną domenę uwagi i pamięci
roboczej. Kiedy płat Crus I został uszkodzony, wynik z funkcji
wykonawczej był najniższy (z = -0,98). Zrazik uszkodzeń VIIIB i IX
miał najniższy wynik z dla języka (-0,93), podczas gdy zrazik
uszkodzenia X i IX miał najniższy wynik z dla pamięci wzrokowo-
przestrzennej (-0,58) i pamięci epizodycznej (-0,15; ryc. 4). Ponadto
dane sugerowały, że zrazik VI, VIII i IX jako dominujące obszary zmian
zachodzą na siebie, któ re są związane z deficytami uwagi, pamięci
roboczej i funkcji wykonawczych (ryc. 5).

Rysunek 3
Spłaszczona reprezentacja mó żdżku (A) i rozmieszczenie zmian u pacjentó w w tym
badaniu (B).
Rysunek 4
Figura gorącego punktu przekształconych wynikó w z ró żnych domen
poznawczych, pogrupowanych zgodnie z topografią zmian
zrazikowych.

Rysunek 5
Liczba gorących punktó w przedstawiająca odsetek pacjentó w z upośledzeniem w każdej
domenie poznawczej, pogrupowanych zgodnie z topografią zmian zrazikowych. Opis:
Upośledzoną domenę poznawczą zdefiniowano jako z-score ≥ jedno odchylenie
standardowe poniżej średnich grup zdrowych. Szara skala wskazuje odsetek pacjentó w
z zaburzeniami funkcji poznawczych, u któ rych zmiany obejmowały dany płatek.
Jak pokazano na rycinie 6, globalna funkcja poznawcza wykazywała ujemny związek z
objętością zmiany chorobowej, a wspó łczynnik korelacji wynió sł −0,37 (p = 0,04).

Rysunek 6
Związek między globalną funkcją poznawczą a objętością uszkodzeń u pacjentó w z
zawałem mó żdżku.

Dyskusja
W obecnym badaniu potwierdziliśmy upośledzenie funkcji
poznawczych w zawale mó żdżku, któ re dominuje w dysfunkcjach
uwagi i funkcji wykonawczych. W poró wnaniu z lewymi
uszkodzeniami, pacjenci z uszkodzeniem prawej pó łkuli mó żdżku
mieli gorsze wyniki psychologiczne, co sugeruje lateralizację
poznawczą mó żdżku. Ponadto odkryliśmy ró wnież ważny wkład
tylnego płata mó żdżku (zwłaszcza płató w VI, VIII i IX) w funkcje
poznawcze.
W obecnym badaniu zastosowaliśmy skalę ACE-III do zbadania funkcji
poznawczych u pacjentó w z zaburzeniami mó żdżku i stwierdziliśmy,
że częstość występowania upośledzenia funkcji poznawczych wynosi
48,9%, czyli więcej niż w poprzednich badaniach (Kalashnikova i in.,
2005; Erdal i in. al., 2021). Możliwym wyjaśnieniem jest to, że
najczęściej stosowanymi wcześniej narzędziami przesiewowymi
funkcji poznawczych były Mini-mental State Examination (MMSE) oraz
Montrealska Skala Oceny Poznawczej (MoCA), któ re koncentrowały
się głó wnie na wykrywaniu dysfunkcji pamięci epizodycznej i nie były
odpowiednie dla choroba mó żdżku. Ponieważ domeny poznawcze
oceniane przez ACE-III to uwaga, wykonanie, język i zdolności
wzrokowo-przestrzenne, któ re obejmują cechy CCAS, możemy z
większą czułością identyfikować upośledzenie funkcji poznawczych w
zaburzeniach mó żdżku, używając tej skali. Niedawne badanie
wykazało ró wnież, że ACE III jest czułym narzędziem przesiewowym
do wykrywania zaburzeń funkcji poznawczych u pacjentó w z
uszkodzeniem mó żdżku (Starowicz-Filip i in., 2022). Zgodnie z
wcześniejszymi badaniami, nasze badanie ró wnież wykazało, że
uwaga i funkcje wykonawcze były poważnie upośledzone u pacjentó w
z zawałem mó żdżku (Schmahmann i Sherman, 1998). Kora
przedczołowa (PFC) odgrywa istotną rolę w funkcji kontrolnej
wykonawczej, a obecność pętli między PFC a mó żdżkiem została
potwierdzona (D’Angelo i in., 2016). Uważa się, że CCAS wynika
głó wnie ze zmian w płacie tylnym mó żdżku, a w konsekwencji z
przerwania obwodó w mó zgowo-mó żdżkowych (Van Overwalle i
Mariën, 2016; Rastogi i in., 2017).
Ponadto nasze badanie wykazało, że funkcje poznawcze zostały
nieznacznie uszkodzone po zawale mó żdżku, a mniej niż 20%
pacjentó w cierpiało na więcej niż trzy domeny upośledzone
poznawczo. „Dysmetria myślenia” jest proponowana jako podstawowe
ramy pró bujące wyjaśnić objawy poznawcze w chorobie mó żdżku
(Schmahmann, 1998). Przypuszcza się, że wyładowania przedczołowe
są raczej regulowane i modulowane niż generowane przez struktury
mó żdżku, co wyjaśnia, dlaczego upośledzenie funkcji poznawczych po
zawale mó żdżku było łagodne. W przeciwień stwie do choró b
neurodegeneracyjnych mó żdżku, takich jak ataksja rdzeniowo-
mó żdżkowa, to badanie koncentrowało się na zawale mó żdżku, w
któ rym zmiany były ogniskowe. Zgodnie z funkcjonalną topografią
mó żdżku, pacjenci z ogniskowymi uszkodzeniami mó żdżku mogą być
upośledzeni tylko w określonej domenie poznawczej, co wyjaśnia, że
tylko kilku pacjentó w w badaniu miało upośledzenie wielu domen
poznawczych.
W obecnym badaniu pacjenci z zawałem prawej pó łkuli mó żdżku
wykazywali gorszą sprawność poznawczą niż chorzy ze zmianami
lewostronnymi. Wcześniejsze badania dotyczące lateralizacji
poznawczej mó żdżku pozostają kontrowersyjne. Niektó re wyniki
poprzednich badań były zgodne z naszymi (Shin i in., 2017; Chirino-
Pérez i in., 2021). Wyjaśnieniem może być zjawisko skrzyżowanej
diaschizy mó żdżkowo-mó zgowej (CCD): perfuzja mó zgowa i
metabolizm przeciwny do uszkodzeń mó żdżku zmniejszają się u
pacjentó w z ogniskowymi uszkodzeniami mó żdżku (Broich i in.,
1987). Ponadto funkcjonalne badania neuroobrazowania z
wykorzystaniem tomografii emisyjnej pojedynczego fotonu i
spektroskopii w bliskiej podczerwieni wykazały, że hipometabolizm
mó zgowy i hipoperfuzja mogą przyczyniać się do dysfunkcji
poznawczych w zawale mó żdżku (Baillieux i in., 2010; Saita i in., 2017;
Fujii i in. , 2021). Jednak strona zmiany nie wykazała istotnego
wpływu na funkcje poznawcze w innych badaniach (Tedesco i in.,
2011). Możliwym powodem jest to, że ponieważ podczas zadań
językowych i przestrzennych zaobserwowano obustronną aktywację
kory mó zgowej, funkcje kory mó zgowej nie zawsze są całkowicie
zlateralizowane (Ferrara i in., 2021).

Odkryliśmy ró wnież, że pacjenci mieli gorsze zdolności poznawcze,

gdy uszkodzony był tylny płat mó żdżku (zwłaszcza płat VI, VIII i IX).
Wcześniejsze badania badały topografię funkcjonalną przy użyciu
metody mapowania objawó w uszkodzenia woksela: uszkodzenie
płatkó w mó żdżku III–VI wiązało się z ciężkimi objawami ataksji,
podczas gdy uszkodzenie tylnych płatkó w mó żdżku obejmujące płatki
VII i VIII było związane z deficytami poznawczymi, potwierdzając
przednią dychotomia sensomotoryczna/tylno-poznawcza w mó żdżku
(Burciu i in., 2014; Stoodley i in., 2016; Chirino-Pérez i in., 2021).
Zgodnie z hipotezą uniwersalnej transformacji mó żdżku (UCT)
mó żdżek ma spó jną budowę wewnętrzną, a niejednorodność połączeń
mó żdżku ze strukturami pozamó żdżkowymi, a nie zmiany w
mikrostrukturze mó żdżku, powoduje precyzyjną lokalizację funkcji w
mó żdżku (Diedrichsen i in. , 2019). Wykorzystując obrazowanie
tensora dyfuzji, Wang i in. (2019) stwierdzili, że nieprawidłowe
zmiany w prawym tylnym zakręcie obręczy, obustronnym środkowym
zakręcie obręczy i zakrętach okołozakrętowych oraz prawym
przedklinku mogą być podstawowymi czynnikami przyczyniającymi
się do upośledzenia funkcji poznawczych po zawałach mó żdżku. Fan i
in. (2019) odkryli, że u osó b z ostrym tylnym zawałem mó żdżku
zmniejszona ułamkowa amplituda fluktuacji niskiej częstotliwości w
lewym hipokampie i prawym zakręcie obręczy wiąże się z
zaburzeniami funkcji poznawczych. Te funkcjonalne badania
neuroobrazowe potwierdziły, że mó żdżek ma rozległą łączność z
ró żnymi obszarami mó zgu (Liu i in., 2022).
Jednak w obecnym badaniu globalna funkcja poznawcza pacjentó w
była skorelowana z nasileniem ataksji, co jest niezgodne z teorią
dychotomii motoryczno-poznawczej (Schmahmann i in., 2009; Shin i
in., 2017). Powodem może być to, że większe zawały miały bardziej
upośledzone zraziki mó żdżku, co powodowało gorszą wydajność, a
pacjenci z większymi zawałami mieli cięższą dysfunkcję motoryczną,
co może wpływać na ocenę funkcji poznawczych (rysunek
uzupełniający 4).
Badanie to koncentrowało się na roli mó żdżku w funkcjach
poznawczych. Opisaliśmy szczegó łowe profile poznawcze pacjentó w z
izolowanym zawałem mó żdżku za pomocą ró żnych ocen
neuropsychologicznych i wstępnie zbadaliśmy wpływ lokalizacji
uszkodzenia mó żdżku na funkcje poznawcze. Jednak nasze badanie ma
kilka ograniczeń . Po pierwsze, objawy zawrotó w głowy i bó lu głowy
występujące u pacjentó w z ostrym lub podostrym zawałem mó żdżku
mogą wpływać na ocenę funkcji poznawczych. Po drugie, ponieważ
przetwarzanie emocji jest związane z funkcjami poznawczymi,
pacjenci mieli bardziej nasilony lęk niż osoby zdrowe, co może
prowadzić do przeszacowania częstości występowania zaburzeń
funkcji poznawczych. Po trzecie, użyliśmy tylko kilku skal do oceny
domen poznawczych pamięci roboczej, funkcji wzrokowo-
przestrzennych i językowych, co skutkowało niedokładną oceną
domeny poznawczej. Wreszcie wpływ lokalizacji uszkodzenia
mó żdżku na funkcje poznawcze był jedynie opisowy ze względu na
małą liczebność pró by w tym badaniu, a wzorca dychotomii
motoryczno-poznawczej nie można było zweryfikować, ponieważ
tylko czterech pacjentó w miało zawał w przednim odcinku mó żdżku w
obecnym badaniu. badanie. Należy zachować ostrożność przy
ekstrapolacji danych z tego badania i należy przeprowadzić przyszłe
badania z udziałem większych kohort.

Wniosek
Badanie to wykazało, że mó żdżek odgrywał modulującą rolę w
funkcjach poznawczych, zwłaszcza w przetwarzaniu uwagi i funkcjach
wykonawczych. Ujawniliśmy ró wnież prawostronną lateralizację
funkcji poznawczych i topografię funkcjonalną w mó żdżku. Nasze
odkrycia wzbogaciły zrozumienie zaangażowania mó żdżku w funkcje
poznawcze. Ostatnio skala CCAS została opracowana jako narzędzie do
badań przesiewowych przy łó żku pacjenta w celu poprawy diagnozy
CCAS w kontekstach klinicznych (Hoche i in., 2018). Potrzebne są
dalsze badania w celu zbadania cech funkcji poznawczych w
zaburzeniach mó żdżku przy użyciu tej skala. Ponadto, ponieważ
nieinwazyjne techniki stymulacji zostały zastosowane w rehabilitacji
poznawczej, nasze odkrycia sugerują, że mó żdżek może być celem
poprawy deficytó w poznawczych, aw przyszłości wymagane będą
dalsze badania.

Oświadczenie o dostępności danych

Oryginalne artykuły przedstawione w badaniu są zawarte w
artykule/materiałach uzupełniających, dalsze zapytania można
kierować do odpowiedniego autora.

Oświadczenie dotyczące etyki

Badania z udziałem ludzi zostały sprawdzone i zatwierdzone przez
Beijing Tiantan Hospital. Pacjenci/uczestnicy wyrazili pisemną
świadomą zgodę na udział w tym badaniu.

Autorskie Wkłady
YZ miał pełny dostęp do wszystkich danych w badaniu, bierze
odpowiedzialność za integralność danych i dokładność analizy danych.
QL przyczynił się do powstania koncepcji badania, przeprowadził
analizę statystyczną i przygotował artykuł. CL i YZ poprawili
manuskrypt pod kątem ważnych treści intelektualnych. Wszyscy
autorzy przyczynili się do powstania artykułu i zatwierdzili przesłaną
wersję.

Finansowanie

Finansowanie tego badania zostało zapewnione przez

Narodowy Kluczowy Program Badawczo-Rozwojowy Chin
(2018YFC2002300, 2018YFC2002302 i 2020YFC2004102)
oraz Narodową Fundację Nauk Przyrodniczych Chin
(81972144).

Dziękujemy wszystkim członkom, któ rzy wzięli udział w

naszym badaniu. Chcielibyśmy ró wnież podziękować Yu Chen
za przewodnictwo akademickie.

przypisy

1 https://ww2.mathworks.cn
2 https://www.fil.ion.ucl.ac.uk/spm/software/

3 https://www.slicer.org

Konflikt interesó w

Autorzy oświadczają, że badanie zostało przeprowadzone przy

braku jakichkolwiek powiązań handlowych lub finansowych,
któ re mogłyby być interpretowane jako potencjalny konflikt
interesó w.

Nota wydawcy

Wszystkie roszczenia wyrażone w tym artykule są wyłącznie

roszczeniami autoró w i niekoniecznie odzwierciedlają
roszczenia ich stowarzyszonych organizacji lub wydawcy,
redaktoró w i recenzentó w. Ż aden produkt, któ ry może zostać
oceniony w tym artykule lub oświadczenie, któ re może zostać
złożone przez jego producenta, nie jest objęte gwarancją ani
aprobatą wydawcy.

Materiał uzupełniający

Materiał uzupełniający do tego artykułu można znaleźć w

Internecie pod adresem:
https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fnagi.2022.965
022/full#supplementary-material.

Kliknij tutaj, aby uzyskać dodatkowy plik danych.(496K, docx)

References
1. Baillieux H., De Smet H., Dobbeleir A., Paquier P., De Deyn P., Mariën P.
(2010). Cognitive and affective disturbances following focal cerebellar
damage in adults: a neuropsychological and SPECT study. Cortex 46, 869–
879. 10.1016/j.cortex.2009.09.002 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

2. Broich K., Hartmann A., Biersack H., Horn R. J. N. l. (1987). Crossed

cerebello-cerebral diaschisis in a patient with cerebellar
infarction. Neurosci. Lett. 83, 7–12. 10.1016/0304-3940(87)90207-2
[PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

3. Buckner R. (2013). The cerebellum and cognitive function: 25 years of

insight from anatomy and neuroimaging. Neuron 80, 807–815.
10.1016/j.neuron.2013.10.044 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

4. Burciu R., Reinold J., Rabe K., Wondzinski E., Siebler M., Mü ller O., et al..
(2014). Structural correlates of motor adaptation deficits in patients with
acute focal lesions of the cerebellum. Neuron 232, 2847–2857.
10.1016/j.neuron.2013.10.044 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

5. Chirino-Pérez A., Marrufo-Meléndez O., Muñ oz-Ló pez J., Hernandez-Castillo

C., Ramirez-Garcia G., Díaz R., et al.. (2021). Mapping the cerebellar
cognitive affective syndrome in patients with chronic cerebellar
strokes. Cerebellum 21, 208–218. 10.1007/s12311-021-01290-3 [PubMed]
[CrossRef] [Google Scholar]

6. Crawford J. R., Garthwaite P. H., Gault C. B. (2007). Estimating the

percentage of the population with abnormally low scores (or abnormally
large score differences) on standardized neuropsychological test batteries:
a generic method with applications. Neuropsychology 21, 419–430.
10.1037/0894-4105.21.4.419 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

7. D’Angelo E., Mapelli L., Casellato C., Garrido J. A., Luque N., Monaco J., et al..
(2016). Distributed circuit plasticity: new clues for the cerebellar
mechanisms of learning. Cerebellum 15, 139–151. 10.1007/s12311-015-
0711-7 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]
8. Diedrichsen J., Balsters J. H., Flavell J., Cussans E., Ramnani N. (2009). A
probabilistic MR atlas of the human cerebellum. Neuroimage 46, 39–46.
10.1016/j.neuroimage.2009.01.045 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

9. Diedrichsen J., King M., Hernandez-Castillo C., Sereno M., Ivry R. J. N.

(2019). Universal transform or multiple functionality? Understanding the
contribution of the human cerebellum across task domains. Neuron 102,
918–928. 10.1016/j.neuron.2019.04.021 [PMC free article] [PubMed]
[CrossRef] [Google Scholar]

10.Erdal Y., Perk S., Keskinkılıc C., Bayramoglu B., Mahmutoglu A. S., Emre U.
(2021). The assessment of cognitive functions in patients with isolated
cerebellar infarctions: a follow-up study. Neurosci. Lett. 765:136252.
10.1016/j.neulet.2021.136252 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

11.Fan L., Hu J., Ma W., Wang D., Yao Q., Shi J. (2019). Altered baseline activity
and connectivity associated with cognitive impairment following acute
cerebellar infarction: a resting-state fMRI study. Neurosci. Lett. 692, 199–
203. 10.1016/j.neulet.2018.11.007 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

12.Ferrara K., Seydell-Greenwald A., Chambers C. E., Newport E. L., Landau B.

(2021). Development of bilateral parietal activation for complex visual-
spatial function: evidence from a visual-spatial construction task. Dev.
Sci. 24:e13067. 10.1111/desc.13067 [PMC free article] [PubMed]
[CrossRef] [Google Scholar]

13.Fujii M., Tanigo K., Yamamoto H., Kikugawa K., Shirakawa M., Ohgushi M., et
al.. (2021). A case of dysgraphia after cerebellar infarction where
functional NIRS guided the task aimed at activating the hypoperfused
region. Case Rep. Neurol. Med. 2021:6612541.
10.1155/2021/6612541 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google
Scholar]

14.Goff M., Ackerman L. (1992). Personality-intelligence relations: assessment

of typical intellectual engagement. J. Educ. Psychol. 84, 537–552.
10.1037/0022-0663.84.4.537 [CrossRef] [Google Scholar]
15.Hedges L. V., Olkin I. (2016). Overlap between treatment and control
distributions as an effect size measure in experiments. Psychol. Methods 21,
61–68. 10.1037/met0000042 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

16.Hoche F., Guell X., Vangel M., Sherman J., Schmahmann J. (2018). The
cerebellar cognitive affective/Schmahmann syndrome scale. Brain 141,
248–270. 10.1093/brain/awx317 [PMC free article] [PubMed]
[CrossRef] [Google Scholar]

17.Kalashnikova L., Zueva Y., Pugacheva O., Korsakova N. (2005). Cognitive

impairments in cerebellar infarcts. Neurosci. Behav. Physiol. 35, 773–779.
10.1007/s11055-005-0123-0 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

18.Kaplan E., Goodglass H., Weintraub S. (2001). Boston Naming Test. Austin
TX: Pro-ed. [Google Scholar]

19.Li X., Yang L., Yin J., Yu N., Ye F. (2019). Validation study of the chinese
version of addenbrooke’s cognitive examination III for diagnosing mild
cognitive impairment and mild dementia. J. Clin. Neurol. 15, 313–320.
10.3988/jcn.2019.15.3.313 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google
Scholar]

20.Liu Q., Liu C., Chen Y., Zhang Y. (2022). Cognitive dysfunction following
cerebellar stroke: insights gained from neuropsychological and
neuroimaging research. Neural Plast. 2022:3148739.
10.1155/2022/3148739 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google
Scholar]

21.Ng Y., Stein J., Ning M., Black-Schaffer R. (2007). Comparison of clinical
characteristics and functional outcomes of ischemic stroke in different
vascular territories. Stroke 38, 2309–2314.
10.1161/STROKEAHA.106.475483 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

22.Paulus K., Magnano I., Conti M., Galistu P., D’Onofrio M., Satta W., et al..
(2004). Pure post-stroke cerebellar cognitive affective syndrome: a case
report. Neurol. Sci. 25, 220–224. 10.1007/s10072-004-0325-1 [PubMed]
[CrossRef] [Google Scholar]
23.Rastogi A., Cash R., Dunlop K., Vesia M., Kucyi A., Ghahremani A., et al..
(2017). Modulation of cognitive cerebello-cerebral functional connectivity
by lateral cerebellar continuous theta burst stimulation. Neuroimage 158,
48–57. 10.1016/j.neuroimage.2017.06.048 [PubMed] [CrossRef] [Google
Scholar]

24.Rey A. (1941). The psychological examination in cases of traumatic

encepho- lopathy. problems [in French]. Arch. Psychol. 28, 215–
218. [Google Scholar]

25.Rey A. (1958). The Clinical Examination in Psychology [in French]. Paris,

France: Presses Universitaires de France. [Google Scholar]

26.Richter S., Aslan B., Gerwig M., Wilhelm H., Kramer S., Todica O., et al..
(2007). Patients with chronic focal cerebellar lesions show no cognitive
abnormalities in a bedside test. Neurocase 13, 25–36.
10.1080/13554790601186942 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

27.Saita K., Ogata T., Watanabe J., Tsuboi Y., Takahara M., Inoue T., et al..
(2017). Contralateral cerebral hypometabolism after cerebellar stroke: a
functional near-infrared spectroscopy study. J. Stroke Cerebrovasc. Dis. 26,
e69–e71. 10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2017.01.014 [PubMed]
[CrossRef] [Google Scholar]

28.Schmahmann J. (1998). Dysmetria of thought: clinical consequences of

cerebellar dysfunction on cognition and affect. Trends Cogn. Sci. 2, 362–
371. 10.1016/s1364-6613(98)01218-2 [PubMed] [CrossRef] [Google
Scholar]

29.Schmahmann J. D., Macmore J., Vangel M. (2009). Cerebellar stroke without

motor deficit: clinical evidence for motor and non-motor domains within
the human cerebellum. Neuroscience 162, 852–861.
10.1016/j.neuroscience.2009.06.023 [PMC free article] [PubMed]
[CrossRef] [Google Scholar]

30.Schmahmann J., Sherman J. (1998). The cerebellar cognitive affective

syndrome. Brain 121, 561–579. 10.1093/brain/121.4.561 [PubMed]
[CrossRef] [Google Scholar]
31.Shin M. A., Park O. T., Shin J. H. (2017). Anatomical correlates of
neuropsychological deficits among patients with the cerebellar stroke. Ann.
Rehabil. Med. 41, 924–934. 10.5535/arm.2017.41.6.924 [PMC free
article] [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

32.Spreen O., Strauss E. (1998). A Compendium of Neuropsychological Tests:

Administration, Norms, and Commentary. UK: Oxford University
Press [Google Scholar]

33.Starowicz-Filip A., Prochwicz K., Kłosowska J., Chrobak A., Krzyżewski R.,
Myszka A., et al.. (2022). Is addenbrooke’s cognitive examination III
sensitive enough to detect cognitive dysfunctions in patients with focal
cerebellar lesions? Arch. Clin. Neuropsychol. 37, 423–436.
10.1093/arclin/acab045 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

34.Stoodley C., MacMore J., Makris N., Sherman J., Schmahmann J.

(2016). Location of lesion determines motor vs. cognitive consequences in
patients with cerebellar stroke. Neuroimage 12, 765–775.
10.1016/j.nicl.2016.10.013 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google
Scholar]

35.Stroop J. (1935). Studies of interference in serial verbal reactions. J. Exp.

Psychol. 18, 643–662. [Google Scholar]

36.Tedesco A. M., Chiricozzi F. R., Clausi S., Lupo M., Molinari M., Leggio M. G.
(2011). The cerebellar cognitive profile. Brain 134, 3672–3686.
10.1093/brain/awr266 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

37.Tombaugh T. (2004). Trail making test A and B: normative data stratified

by age and education. Arch. Clin. Neuropsychol. 19, 203–214.
10.1016/S0887-6177(03)00039-8 [PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

38.Tombaugh T., Kozak J., Rees L. (1999). Normative data stratified by age and
education for two measures of verbal fluency: FAS and animal
naming. Arch. Clin. Neuropsychol. 14, 167–177. [PubMed] [Google Scholar]

39.Trouillas P., Takayanagi T., Hallett M., Currier R. D., Subramony S. H.,
Wessel K., et al.. (1997). International cooperative ataxia rating scale for
pharmacological assessment of the cerebellar syndrome. the ataxia
 neuropharmacology committee of the world federation of neurology. J.
Neurol. Sci. 145, 205–211. 10.1016/s0022-510x(96)00231-6 [PubMed]
[CrossRef] [Google Scholar]

40.Tyson S., DeSouza L. (2004). Development of the brunel balance

assessment: a new measure of balance disability post stroke. Clin.
Rehabil. 18, 801–810. 10.1191/0269215504cr744oa [PubMed]
[CrossRef] [Google Scholar]

41.Van Overwalle F., Mariën P. (2016). Functional connectivity between the

cerebrum and cerebellum in social cognition: a multi-study
analysis. Neuroimage 124, 248–255. 10.1016/j.neuroimage.2015.09.001
[PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

42.Wang D., Yao Q., Yu M., Xiao C., Fan L., Lin X., et al.. (2019). Topological
disruption of structural brain networks in patients with cognitive
impairment following cerebellar infarction. Front. Neurol. 10:759.
10.3389/fneur.2019.00759 [PMC free article] [PubMed] [CrossRef] [Google
Scholar]

43.Wechsler D. (1997). WAIS-III Administration and Scoring Manual. San

Antonio, TX: Psychological Corporation [Google Scholar]

44.Wechsler D. (1998). Wechsler Memory Scale—Third Edition (WMS-

III). London, UK: Psychological Corporation. [Google Scholar]

45.Zung W. (1965). A self-rating depression scale. Arch. Gen. Psychiatry 12,

63–70. 10.1001/archpsyc.1965.01720310065008 [PubMed]
[CrossRef] [Google Scholar]

46.Zung W. (1971). A rating instrument for anxiety

disorders. Psychosomatics 12, 371–379. 10.1016/S0033-3182(71)71479-0
[PubMed] [CrossRef] [Google Scholar]

Artykuły z Frontiers in Aging Neuroscience są dostępne tutaj dzięki uprzejmości Frontiers

Media SA

INNE FORMATY
  PubReader

 PDF (1,3 mln)

DZIAŁANIA

 Cytować
 Kolekcje
UDZIAŁ

ZASOBY

 Podobne artykuły
 Cytowane przez inne artykuły
 Linki do baz danych NCBI

ŚLEDŹ NCBI
Połącz się z NLM


Narodowa Biblioteka Medyczna
8600 Rockville Pike
Bethesda, MD 20894

Zasady sieciowe Ujawnienie luki w zabezpieczeniach

FOIA
HHS
Pomoc Kariera w
zakresie ułatwień dostępu

 NLM
 NIH
 HHS
 USA.gov