Mikológiai Közlemények, Clusiana 50(2): 199–218.

(2011)
TUDOMÁNYTERÜLETI ÁTTEKINTÉS REVIEW

A TERMESZTETT CSIPERKE ZÖLDPENÉSZES FERTŐZÉSE

KREDICS László, CZIFRA Dorina, URBÁN Péter, MANCZINGER László,

VÁGVÖLGYI Csaba és HATVANI Lóránt
Szegedi Tudományegyetem, Természettudományi és Informatikai Kar, Mikrobiológiai Tanszék, 6726
Szeged, Közép fasor 52; kredics@bio.u-szeged.hu, dorina.cz@gmail.com, urbp@freemail.hu,
manczing@bio.u-szeged.hu, csaba@bio.u-szeged.hu, lori@szegedkendo.hu

A termesztett csiperke zöldpenészes fertőzése. – A tanulmány célja irodalmi áttekintést

nyújtani a termesztett kétspórás csiperke (Agaricus bisporus) Trichoderma fajok által oko-
zott zöldpenészes megbetegedéséről. Az első jelentős zöldpenészjárvány Észak-Írországban
ütötte fel a fejét 1985-ben, ezt követően pedig a probléma számos más országban is jelentke-
zett. A zöldpenész tünetei a komposztban nagy, zöldes foltok formájában jelentkeznek. A jár-
ványszerű kitöréseket a Trichoderma aggressivum két alfaja okozza. Ez a faj eredményesen
verseng a tápanyagokért és a területért; emellett extracelluláris enzimeket, toxikus szekunder
metabolitokat és illékony szerves vegyületeket termel, mely drasztikus terméskieséshez ve-
zethet. A T. aggressivum természetes előfordulási helye egyelőre ismeretlen. A levegő, a jár-
művek, szennyezett ruhák és állati vektorok lehetnek a fertőzés forrásai. A T. aggressivum
hatékony nyomon követésére ma már fajspecifikus indítószekvenciák (primerek) is rendel-
kezésre állnak. A fertőzés megelőzését segítheti a fertőtlenítőszerek alkalmazása, a pasztőrö-
zés, a takaróanyag megfelelő pH-jának beállítása, vegyszeres kezelések, antagonista baktériu-
mok alkalmazásán alapuló biológiai védekezés, továbbá rezisztens csiperkefajták termesztése.
Green mould disease of cultivated white button mushroom. – The aim of this review is
to give an overview of the literature about the green mould disease of cultivated white button
mushroom (Agaricus bisporus) caused by Trichoderma species. The first significant green
mould epidemic appeared in Northern Ireland in 1985, which was quickly followed by sub-
sequent outbreaks in several countries. The symptoms of green mould appear as large patches
of compost turning green rapidly. Epidemic outbreaks are due to two varieties of the spe-
cies Trichoderma aggressivum. This species competes efficiently for space and nutrients,
produces extracellular enzymes, toxic secondary metabolites and volatile organic compounds,
which may result in drastic crop losses. The natural habitat of T. aggressivum is still un-
known. Possible routes of infection include the air, vehicles, contaminated clothes and animal
vectors. A primer pair for the specific identification of T. aggressivum is available for the
efficient monitoring of the causal agent. Possible management strategies include the applica-
tion of disinfectants, pasteurisation, adjustment of casing pH, chemical treatments, biologi-
cal control by antagonistic bacteria, as well as the cultivation of resistant Agaricus varieties.

Kulcsszavak: Agaricus bisporus, csiperke, Trichoderma, zöldpenész

Key words: Agaricus bisporus, green mould, Trichoderma, white button mushroom

BEVEZETÉS

A Trichoderma fajok imperfekt, talajlakó fonalasgombák, ivaros alakjaik a Hypo-

crea nemzetségbe (Ascomycota, Pezizomycotina, Sordariomycetes, Hypocreales,
Hypocreaceae) tartoznak. Egyes Trichoderma fajok ipari szempontból jelentősek
Mikológiai Közlemények, Clusiana 50(2), 2011
Magyar Mikológiai Társaság, Budapest
200 KREDICS L. és munkatársai

(KUBICEK és PENTTILÄ 1998), míg mások növénypatogén gombákat képesek anta-

gonizálni (PAPAVIZAS 1985). Az antagonizmus háttérmechanizmusai közül a legfon-
tosabbak a sejtfalbontó enzimek működésén alapuló mikoparazitizmus, az antibioti-
kumok termelése révén megvalósuló antibiózis, a tápanyagokért és az élettérért foly-
tatott hatékony versengés a rizoszférában, a növény csírázásának és növekedésének
serkentése fontos ásványi anyagok és nyomelemek felszabadítása útján, valamint a
növény védekezési reakcióinak indukciója (BENÍTEZ és mtsai 2004, HERRERA-EST-
RELLA és CHET 2003, HOWELL 2003). Az elmúlt évtizedekben kiderült, hogy a nem-
zetség egyes képviselői opportunista humán kórokozók is lehetnek (DRUZHININA és
mtsai 2008, KREDICS és mtsai 2003). Egyes fajok pedig a zöldpenészbetegség kór-
okozóiként lépnek fel, jelentős terméskieséseket okozva a kétspórás csiperke (Aga-
ricus bisporus), a shiitake (Lentinula edodes) és a laskagomba (Pleurotus ostreatus)
termesztésében.

A CSIPERKE ZÖLDPENÉSZES MEGBETEGEDÉSE: TÖRTÉNETI

ÁTTEKINTÉS

A világon a csiperke (Agaricus bisporus), a shiitake (Lentinula edodes) és a las-

kagomba (Pleurotus ostreatus) a három legjelentősebb termesztett gomba (CHANG
1999). A gombatermesztésben jelentkező, ún. zöldpenészfertőzéseket a Trichoderma
fonalasgomba-nemzetség képviselői okozzák. A csiperke esetében régóta ismert,
hogy a Trichoderma-val fertőzött komposzt csökkenti a terméshozamot (SINDEN és
HAUSER 1953). Eleinte a T. viride és T. koningii fajokat tették felelőssé a termesz-
tésben időszakosan jelentkező terméskiesésekért (SINDEN és HAUSER 1953). SINDEN
(1971) a Trichoderma nemzetség képviselőit a termesztett gombákkal versengő fa-
jokként jellemezte, melyek a gyenge minőségű komposzt indikátorai, megjelenésük
összefüggésbe hozható a savas körülményekkel és az oldott cukormolekulák jelen-
létével. Az 1980-as évekig a csiperke-zöldpenészt jelentéktelen problémaként tartot-
ták számon, mely gyenge minőségű komposztban, illetve nem megfelelő higiénés
viszonyok fennállása esetén jelentkezik, és kezelhető a komposzt minőségének javí-
tásával, valamint a megfelelő higiéné biztosításával (GEELS és mtsai 1988). E nézetet
az 1985–86-ban Észak-Írországban és Írországban, majd később 1990–91-ben a Brit-
szigeteken kitört, mintegy 3–4 millió angol font veszteséget okozó zöldpenészjárvá-
nyok alapjaiban változtatták meg (DOYLE 1991, FLETCHER 1990, MORRIS és mtsai
1995a, b, SEABY 1987, 1989, 1996a, b, 1998). A fertőzés 1994-ben, Hollandiában
szintén komoly veszteségeket okozott (GEELS 1997). Az 1990-es évek elején hasonló
betegség bukkant fel, és okozott több mint 30 millió amerikai dollárra tehető veszte-
séget az észak-amerikai (Alberta, Brit Kolumbia, Ontario, és Pennsylvania) gomba-
termesztésben (CASTLE és mtsai 1998, OSPINA-GIRALDO és mtsai 1998, 1999, RIN-
KER 1993, 1994, ROMAINE és mtsai 1996, SPILLMANN 2002). Franciaországban
1997-ben okozott először ismert problémát a zöldpenész (MAMOUN és mtsai 2000a,
b). Spanyolországban 1996–97 telén a La Rioja növénynemesítői figyeltek fel első-
ként az addig ismerteknél sokkal agresszívabb Trichoderma törzsekre (GARCÍA-
MORRÁS és OLIVÁN 1999, HERMOSA és mtsai 1999), a fertőzés pedig később meg-
jelent a szomszédos területeken is. Az elmúlt évtizedekben a csiperke Trichoderma

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

 A termesztett csiperke zöldpenészes fertőzése 201

okozta zöldpenészes betegsége a felsoroltakon kívül megjelent többek között Magyar-

országon (HATVANI és mtsai 2007, KREDICS 2008, KREDICS és mtsai 2010), Len-
gyelországban (SZCZECH és mtsai 2008, SOBIERALSKI és mtsai 2009a, b), Horvát-
országban (HATVANI és mtsai 2010), Mexikóban (ROMERO-ARENAS és mtsai 2009),
Iránban (VAHABI 2005) és Ausztráliában (CLIFT és SHAMSHAD 2009) is. A problé-
ma terjedése miatt a kórokozó azonosítását és tanulmányozását célzó, intenzív kuta-
tási programok indultak.

A CSIPERKE-ZÖLDPENÉSZ KÓROKOZÓI

Bár számos Trichoderma faj (T. citrinoviride, T. crassum, T. hamatum, T. konin-

gii, T. longibrachiatum, T. spirale) izolálható gombakomposztból (CASTLE és mtsai
1998), a járványok kitörését eredményező, agresszív kolonizációt eleinte kizárólag
a T. harzianum faj képviselőinek tulajdonították (DOYLE 1991, SEABY 1987, 1989).
A brit-szigeteki komposztból izolált, és T. harzianum-ként azonosított törzseket 3
biotípusba sorolták (DOYLE 1991, SEABY 1987). A Th1, Th2 és Th3 biotípusok (SEA-
BY 1987) növekedési rátájukban, konídiumképzési mintázatukban és kolonizációs
képességükben térnek el egymástól. A tapasztalatok alapján a zöldpenészjárványok
kialakulásáért az agresszív Th2 biotípust tették felelőssé (FLETCHER 1990, SEABY
1987, 1989, STAUNTON 1987). A biotípusok telepmorfológiájukban és mikromorfo-
lógiai jellegeikben (fialidok és konídiospórák) is különböznek egymástól (SEABY
1996a). A Th1 biotípus általában a nyers komposztösszetevőkben fordul elő, a pasz-
tőrözött komposztban csak ritkán jelentkezik (SEABY 1987). Növekedési sebessége
27 °C-on gyors (1 mm/h), megvilágítás mellett két napon belül konídiumokat termel,
és sok légmicéliumot képez. A sporuláló tenyészet spenóthoz hasonló zöld színű, a
telep malátaszagot áraszt (GARCÍA-MORRÁS és OLIVÁN 1999). A Th2 biotípus első-
sorban a fertőzött komposztban fordul elő, nyers komposztösszetevőkben csak ritkán
található meg (MORRIS és mtsai 1995a, b). 27 °C-on szintén gyorsan növekszik (1
mm/h) és gyapotszerű légmicélium-réteget hoz létre. A konídiumképzés 4 nap eltel-
tével indul meg: zöld koncentrikus sávok alakulnak ki. A Th3 biotípus a Th1-hez
hasonlóan a nyers komposztösszetevőket kolonizálja, de konídiumai esetenként a le-
vegőből a pasztőrözött komposztba is belekerülhetnek (SEABY 1996a). Növekedési
üteme 0,5–1 mm/h, telepe kókuszillatot áraszt.
A kezdeti csoportosítás később 81, komposztból izolált Trichoderma törzs mole-
kuláris biológiai módszerekkel (RFLP: restrikciós fragmenthossz-polimorfizmus,
RAPD: random amplifikált polimorf DNS, ITS: internal transcribed spacer régió
szekvenciaelemzése) történő vizsgálata során is megerősítést nyert. A Th2 biotípus
képviselői genetikailag homogénnek bizonyultak (MUTHUMEENAKSHI és mtsai 1994),
mely alátámasztja azt a feltételezést, hogy a Brit-szigeteken elterjedő zöldpenészjár-
ványnak egyetlen kiindulási pontja lehetett, valószínűleg Észak-Írországban (MOR-
RIS és mtsai 1995a, b), ahol egy mutáció következtében alakulhatott ki az agresszív
komposztkolonizáló képesség (SEABY 1987). A mitokondriális DNS-ben talált kisebb
eltérések alapján viszont elkülöníthetőek egymástól az ír és a brit törzsek (MUTHU-
MEENAKSHI és mtsai 1994). Ez a genetikai változatosság a feltételezett első mutációs
eseményt követő, számos további mutáció eredménye lehet.

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

202 KREDICS L. és munkatársai

A fent említett molekuláris biológiai technikákat később az észak-amerikai gomba-

termesztő farmokról izolált Trichoderma törzsek molekuláris tulajdonságainak vizs-
gálatára is bevetették (CASTLE és mtsai 1998, MUTHUMEENAKSHI és MILLS 1995,
MUTHUMEENAKSHI és mtsai 1998, QI és mtsai 1996). A brit-szigeteki agresszív Th2
biotípus az észak-amerikai kórokozótól egyértelműen elkülöníthetőnek bizonyult,
utóbbi biotípus a Th4 nevet kapta. A Th4 törzsek genetikailag egységesnek tűntek,
arra utalva, hogy a Th4 biotípus is egyetlen forrásból eredeztethető. Az ITS1 régió
szekvenciaelemzése alapján 5 bázispárnyi különbség mutatkozott a Th2 és Th4 bio-
típusok között, és mindkettő közeli filogenetikai rokonságot mutatott a T. harzianum
Th1 biotípusával (MUTHUMEENAKSHI és mtsai 1998). A Th4 biotípus növekedési
üteme 0,8 mm/h, a telepek hullámos szélűek, légmicéliumokat képeznek és a koní-
diumképzés sávokban történik (SEABY 1996a). Fenti eredmények alapján a csiperke
zöldpenészes fertőzését nem egyetlen törzs okozza, az agresszív formák legalább 2
független forrásból (Brit-szigetek és Észak-Amerika), a már meglévő formák adap-
tációjával alakulhattak ki. E hipotézis magyarázatot ad az észak-amerikai és a brit-
szigeteki izolátumok közt mutatkozó különbségekre is.
Mivel a T. harzianum faj képviselőit gyakran alkalmazzák a növénypatogén gom-
bák elleni biológiai védekezés céljaira, aggályok merültek fel azzal kapcsolatban,
hogy a biokontroll törzsek esetleg képesek lehetnek zöldpenészfertőzéseket okozni.
RAPD-analízisen, valamint az ITS1-5,8S rDNS-ITS2 régió szekvenciaelemzésén
alapuló molekuláris filogenetikai vizsgálatok azonban bebizonyították, hogy bár a
biológiai védekezésben alkalmazott, és a zöldpenészt okozó Trichoderma törzsek
közeli rokonok, de egyértelműen elkülöníthetőek egymástól (HERMOSA és mtsai
2000, OSPINA-GIRALDO és mtsai 1999, ROYSE és mtsai 2001). A Th2 és Th4 biotípu-
sok és a biokontroll törzsek tehát feltehetően egy közös őstől származnak. Mindezt
alátámasztja a β-tubulin gén filogenetikai analízise (ROMAINE és mtsai 1999), ezen-
túl mesterséges fertőzési kísérletek eredményeiből kiderült, hogy a biológiai véde-
kezésben alkalmazott T. harzianum törzsek és a Th1 biotípus képviselői a Th4 izo-
látumokkal ellentétben nem képesek megtámadni az Agaricus bisporus-t (RINKER
és mtsai 1997a, ROMAINE és mtsai 2001). A Th1–Th3 biotípusok molekuláris kü-
lönbségeire alapozva MUTHUMEENAKSHI és mtsai (1994) feltételezték elsőként,
hogy azok képviselői három külön fajba sorolhatók. Későbbi molekuláris filogeneti-
kai vizsgálatok igazolták, hogy a Th3 valójában T. atroviride (CASTLE és mtsai 1998,
OSPINA-GIRALDO és mtsai 1998), míg a Th1 biotípust T. harzianum sensu stricto-
ként ismerték el (GAMS és MEYER 1998). Ez a két Trichoderma faj fordul elő leg-
gyakrabban az ausztráliai gombatermesztésben (CLIFT és SHAMSHAD 2009), Horvát-
országban pedig a legújabb kutatási eredmények szerint a T. harzianum egy változa-
ta okoz zöldpenészproblémákat (HATVANI és mtsai 2010). A két agresszív biotípust,
a Th2-t és a Th4-et morfológiai jellegeik, valamint az ITS1 régió és a transzlációs
elongációs faktor 1-alfa (tef1) gén filogenetikai analízisének eredményeként T. agg-
ressivum f. europaeum és T. aggressivum f. aggressivum néven írták le (SAMUELS
és mtsai 2002). Míg az előbbi az európai zöldpenészproblémák többségéért felelős,
addig az utóbbi Kanadában, az USA-ban és Mexikóban okoz problémákat a csiperke-
termesztésben. Egy angliai felmérés 2007 decemberétől kezdődően 6 hónapig, 15
farmon vizsgálta a gombatermesztésben előforduló Trichoderma fajokat, de T. agg-
Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011
 A termesztett csiperke zöldpenészes fertőzése 203

ressivum f. aggressivum-ot nem azonosítottak (LANE 2008). Így nem tudható, hogy
az észak-amerikai biotípus vajon veszélyt jelent-e az Egyesült Királyság gombater-
mesztésére (WOODHALL és mtsai 2009). A T. aggressivum f. aggressivum bekerü-
lése növelné a T. aggressivum faj genetikai diverzitását Európában, és valószínűleg
új, váratlan problémákat okozna az európai gombatermesztőknek. Ennek fennáll a
reális veszélye, hiszen például Ausztráliában már megtalálták az észak-amerikai bio-
típust egy farmon, ahol súlyos terméskiesést okozott (KHAN és mtsai 2008).
A korábban Th2-ként és Th4-ként ismert biotípusok a továbbiakban Ta2 és Ta4
néven kerülnek említésre. Bár a T. aggressivum f. europaeum (Ta2) és a T. aggres-
sivum f. aggressivum (Ta4) mutatnak némi különbséget 25 °C-on, szintetikus, ala-
csony tápanyagtartalmú agaron (SNA) való növekedési ütemükben, és statisztikailag
szignifikáns mikromorfológiai különbségek is vannak közöttük, pusztán morfológiai
alapon történő, biztos elkülönítésük gyakorlatilag nem lehetséges.

A CSIPERKE ZÖLDPENÉSZES FERTŐZÉSÉNEK TÜNETEI

A patogén zöldpenészek kolonizálhatják a csiperke termesztésére alkalmazott

alapanyagot, de nőhetnek akár a fejlődő termőtestek felszínén is. A látszólag normá-
lis átszövetési fázist követő 10–35 napig nem észlelhetők tünetek. A Trichoderma
fajok fehéres micéliumait az átszövetési fázis alatt nem lehet megkülönböztetni a
csiperke micéliumától, így ebben a stádiumban a fertőzést nehéz felismerni (LAR-
GETEAU-MAMOUN és mtsai 2002). Később, ahogy a Trichoderma micéliuma spóráz-
ni kezd, nagy, zöld foltok jelentkeznek a komposzton (RINKER 1996, SEABY 1996a)
(1. ábra). MORRIS és mtsai (1995a, b) alapján a zöldpenész fő tünetei a zöld konídio-
spórák keletkezése a gombakomposztban vagy takarórétegben a termesztési ciklus
2–5. hetében. A terméskiesés arányos a fertőzött terület nagyságával: a csiperke ko-
moly fertőzések esetében nem is terem. Ha meg is jelennek a csiperke termőtestei,
a termés nem piacképes, mivel gyakran foltok, torzulások jelentkeznek a termőteste-
ken (SEABY 1989), a Trichoderma illatanyagai emellett a piros paprikaatkákat (Pyg-
mephorus mesembrinae) is odavonzzák, melyek a Trichoderma konídiumait fogyaszt-
ják (MORRIS és mtsai 1995a, b, SZILI 2008).

1. ábra. A Trichoderma aggressivum f. europaeum okozta zöldpenész csiperkekomposzton. Fotó: Nagy L. G.

Fig. 1. Symptoms of green mould caused by Trichoderma aggressivum f. europaeum on compost used
for Agaricus cultivation. Photo: L. G. Nagy.

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

204 KREDICS L. és munkatársai

TRICHODERMA-AGARICUS KÖLCSÖNHATÁSOK A KOMPOSZTBAN

A gombatermesztés körülményei (szén- és nitrogénforrások jelenléte, magas re-

latív nedvességtartalom, magas hőmérséklet, a fény hiánya az átszövetési ciklus
alatt) a csiperke mellett ideális feltételeket biztosítanak a Trichoderma fajok számára
is, melyek így könnyen megtelepedhetnek a komposzton. A komposzt Trichoderma
általi kolonizációjának gyorsaságát és mértékét befolyásolja annak nedvességtartal-
ma és fermentáltsági szintje (SHARMA és mtsai 1999). Az Agaricus fejlődésére pozi-
tívan ható paraméterek tehát a Trichoderma kolonizációjának is kedveznek. Kedve-
ző feltételek mellett a Trichoderma penészgombák gyorsan növekednek, és a csiper-
kénél hatékonyabban versengenek az élettérért és a tápanyagokért, ezentúl extracel-
luláris enzimeket, toxikus szekunder metabolitokat és illékony szerves vegyületeket
termelnek (MUMPUNI és mtsai 1998, WILLIAMS és mtsai 2003b), ami jelentős termés-
csökkenéshez vagy akár teljes terméskieséshez vezethet.
A komposzt nagy mennyiségben tartalmaz lignint, így ez a közeg erősen szelek-
tív bazídiumos gombákra, melyek extracelluláris enzimeik működése révén képesek
a lignint szénforrásként felhasználni (MATCHAM és WOOD 1992). A komposztkolo-
nizáló Trichoderma biotípusoknak növekedésükhöz szükségük van a csiperke micé-
liumának jelenlétére (SEABY 1987, 1996a). A T. aggressivum f. europaeum (Ta2)
komposztban történő fejlődésével kapcsolatosan különböző elképzelések láttak nap-
világot a szakirodalomban. SEABY (1996a) szerint csiperke hiányában a Ta2 micéli-
uma nem fejlődik ki észlelhető mértékben. ROMAINE és mtsai (1998) is arra a követ-
keztetésre jutottak, hogy a csiperke jelenléte nélkül a zöldpenész csak nehézkesen
képes növekedni a komposztban. RINKER (1996) kutatásai szerint viszont az agresz-
szív Trichoderma csiperke jelenléte nélkül is képes a komposzt kolonizációjára, ko-
nídiumokat viszont csak becsírázott komposzton képez. További tanulmányok ered-
ményei alapján a Ta2 mind a csiperkével beoltott, mind a csiperke nélküli komposz-
tot képes kolonizálni (MAMOUN és mtsai 2000a, MORRIS és mtsai 1995a, b). MA-
MOUN és mtsai (2000a) eredményei magyarázattal szolgáltak a fent említett, eltérő
megfigyelésekre: a Ta2 intenzív konídiumképzésének indukciójához szükség van a
csiperke micéliumára. A Ta2 képes csiperke jelenléte nélkül is kolonizálni a kom-
posztot, de vékony hifái mikroszkóp nélkül nem észlelhetők. A nagy micéliumtömeg
képzésére való képesség és a késletett konídiumképzés lehetnek a Ta2 becsírázott
komposzt kolonizációjára való képességének kulcstényezői. SHARMA és mtsai (1999)
eredményei alapján becsírázáskor komposztba oltva a Ta2 gyorsan megtelepszik, és
minden irányba szétterjed. Ezzel ellentétben a T. harzianum (Th1) és a T. atroviride
(Th3) csak nehezen telepszenek meg, és a beoltási ponttól csak kis távolságokra ké-
pesek eljutni. Ezek a biotípusok is csökkentik ugyan a termésminőséget, de a ter-
méshozamot általában nem befolyásolják jelentős mértékben.
MUMPUNI és mtsai (1998) arról számoltak be, hogy a Th1, Ta2, és Th3 biotípu-
sok in vitro illékony metabolitokat termelnek, melyek hasonló mértékben gátolják
a csiperke növekedését. A Th1 és Th3 magasabb szintű toxicitást mutatott (ellentét-
ben a Ta2-vel, melytől a legerősebb toxicitást várták). Ezentúl a Th1-et és Th3-at a
Ta2-nél sokkal erőteljesebben gátoltá(k) a csiperke által termelt vegyület(ek), így
ezen biotípusok megjelenése általában a csiperkétől mentes, kis komposztterületekre

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

 A termesztett csiperke zöldpenészes fertőzése 205

korlátozódott (SEABY 1987). Fentiek alapján a csiperke, valamint a Th1 és Th3 bio-
típusok között kölcsönös gátlás feltételezhető. Ta2 esetében a csiperke által termelt
vegyület(ek) stimuláló hatását mutatták ki (MUMPUNI és mtsai 1998). A feltételezé-
sek alapján ez a stimuláció és a csiperke Ta2 toxinjaival szembeni relatív toleranciája
teszi lehetővé a két gomba komposztban történő, párhuzamos növekedését. Az A.
bisporus és a Ta2 szimultán növekedése azelőtt is megfigyelhető, mielőtt a csiperke
micéliuma serkenti a Ta2 konídiumképzését. Amint a konídiumképzés beindul, a
csiperke micéliumának növekedése jelentősen lelassul, és gyorsan kialakulnak a
zöldpenész tipikus tünetei (MAMOUN és mtsai 2000a).
KRUPKE és mtsai (2003) azonosítottak egy metabolitot, a 3,4-dihidro-8-hidroxi-
3-metilizokumarint, melynek termelésére in vitro körülmények között a T. aggressi-
vum f. aggressivum izolátumai képesek, a nem agresszív izolátumok viszont nem.
Ez a vegyület a zöldpenész kifejlődése alatt gátolja az A. bisporus növekedését és
termőtestképzését; ezáltal lehetővé téve a Ta4 számára az elterjedést és a csiperke
extracelluláris enzimei által a komposzt összetevőiből felszabadított tápanyagok
hasznosítását. A Ta4-nek a komposzt komplex összetevőinek egyszerű, felvehető és
hasznosítható szénforrásokká történő lebontásához szüksége van az A. bisporus által
termelt extracelluláris enzimekre (KRUPKE és mtsai 2003).
A Trichoderma fajok számos olyan extracelluláris, hidrolitikus enzim termelésére
képesek, melyek elbontják a különböző polimereket, melyek ily módon tápanyag-
forrásként szolgálnak. A komposztlakó Trichoderma törzsek extracelluláris β-1,3-
glükanázai mind az A. bisporus sejtfalát, mind pedig a szalmát (a gombakomposzt
legfőbb komponensét) képesek bontani, kitinázaik és proteázaik pedig feltehetően a
komposzt gombákban és baktériumokban gazdag mikroközösségén történő szapro-
tróf növekedést segítik.
A Ta2 és a nem agresszív törzsek esetében 17 extracelluláris enzim aktivitását
vizsgálták, de nem tapasztaltak jelentős különbségeket (LARGETEAU-MAMOUN és
mtsai 2002, SAVOIE és mtsai 2001). Huszonhét baktériumtörzzsel végrehajtott kon-
frontációs tesztek eredményei alapján azt is megállapították a fenti tanulmányokban,
hogy a Ta2-re a nem agresszív törzsekhez képest sokkal kevesebb baktérium van
hatással. Ezek alapján feltételezhető, hogy a Ta2 jobb adaptációs képessége a gomba-
komposztban jelen lévő baktériumok gátló hatásaival szembeni toleranciának, nem
pedig a komposzt összetevőinek lebontására való képességnek köszönhető. Ez teszi
lehetővé, hogy a Ta2 még a csiperkével történő direkt kölcsönhatás létrejötte előtt
képes a komposzt bizonyos területeit kolonizálni. Amikor a komposztban lévő táp-
anyagok mennyisége már limitált, bekövetkezik az A. bisporus hifáinak Ta2 általi
lízise (MUMPUNI és mtsai 1998).
WILLIAMS és mtsai (2003b) a Th1 (T. harzianum), Th3 (T. atroviride), valamint
a Ta2 és Ta4 biotípusokba tartozó, komposztlakó Trichoderma izolátumok mikopa-
razita és szaprotróf viselkedését tanulmányozták a csiperkével szembeni agresszivi-
tás mechanizmusának tisztázása céljából. Mikoparazita struktúrák ritkán voltak meg-
figyelhetők, így feltételezhető, hogy a T. aggressivum csiperkével szembeni anta-
gonizmusa nem elsősorban a mikoparazitizmuson alapul. Az összes vizsgált Tri-
choderma csoport esetében kimutatták olyan polimerbontó extracelluláris enzimek
termelését, melyek képesek a csiperke és a búzaszalma sejtfalát is bontani. Néhány
Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011
206 KREDICS L. és munkatársai

extracelluláris enzimet, pl. kimoelasztázt és tripszin-típusú proteázt csak a Ta2 és

Ta4 biotípusok termeltek, így ezek összefüggésbe voltak hozhatóak az agresszivi-
tással. Az eredmények arra engedtek következtetni, hogy a polimerbontó extracellu-
láris enzimek mind a szaprotróf, mind a parazita növekedéshez nélkülözhetetlenek.
Néhány Th3 biotípusba (T. atroviride) tartozó izolátum viszont a T. aggressivum-
hoz hasonló mértékben volt képes kolonizálni a steril komposztot, és vele azonos
mennyiségű és minőségű polimerbontó extracelluláris enzimet termelt, az agresszi-
vitás tehát nem magyarázható kizárólag ezekkel a tényezőkkel. A kutatók szerint az
agresszivitás az extenzív szaprotróf kolonizációs képesség mellett az ezzel szoros
kapcsolatban álló kompetíciótól is függ. A kompetíció és a kolonizáció előfeltételei
lehetnek az Agaricus bisporus-szal szembeni antagonizmusnak, melynek a mikopa-
razitizmus csak egy tényezője a sok közül (WILLIAMS és mtsai 2003b).
GUTHRIE és CASTLE (2006) kéthetes inkubációs idő alatt vizsgálták az intra- és
extracelluláris kitinázok aktivitását A. bisporus és Ta4 kettős tenyészeteiben. Ered-
ményeik alapján a csiperke esetében detektált három N-acetil-glükózaminidáz egyi-
ke (mólsúly 96 kDa) szerepet játszhat a barna kalapú termesztett törzsek zöldpe-
nésszel szembeni rezisztenciájában (lásd A csiperke-zöldpenész megelőzésének és
kezelésének lehetőségei részt), míg a Ta4 esetében kimutatott három N-acetil-glükóz-
aminidáz egyike (mólsúly 122 kDa) az antagonista képesség fontos indikátora lehet.

A CSIPERKE ZÖLDPENÉSZES MEGBETEGEDÉSÉNEK

EPIDEMIOLÓGIÁJA

T. aggressivum-ot eddig még nem sikerült természetes környezetből izolálni. A

Pleurotus ostreatus zöldpenészes megbetegedését okozó egyik patogén Trichoder-
ma fajt, a Trichoderma pleuroticola-t a közelmúltban sikerült kimutatni a vadon ter-
mő laskagomba természetes szubsztrátumában és termőtesteinek felszínén is (KRE-
DICS és mtsai 2009a, b). Ezek alapján felmerült, hogy a vadon termő Agaricus fajok
szubsztrátuma és a termőtestek felszíne esetleg a Trichoderma aggressivum faj ter-
mészetes rezervoárjai lehetnek. Ennek vizsgálatára vadon termő csiperke környeze-
téből származó három mintából (Kecskemét, Nagykőrös, Szeged) Trichoderma tör-
zseket izoláltunk (CZIFRA és mtsai 2010). Az Agaricus fajok környezetéből izolált,
összesen 65 Trichoderma törzset a Trichoderma aggressivum-ra specifikus PCR-
technikával (lásd A csiperke-zöldpenész diagnosztizálási lehetőségei fejezetet), és
az ITS-régió, valamint a tef1 gén negyedik és ötödik intronját tartalmazó fragment
szekvenciáinak elemzésével vizsgáltuk. Az ISTH (International Subcommission on
Trichoderma and Hypocrea Taxonomy) honlapján elérhető TrichOKEY 2.0 (DRU-
ZHININA és mtsai 2005) és TrichoBLAST (KOPCHINSKIY és mtsai 2005) programok
segítségével a szekvenciák alapján 7 különböző fajt (T. atroviride, T. hamatum, T.
harzianum, T. koningii, T. koningiopsis, T. tomentosum és T. virens) azonosítottunk.
A vadon termő csiperke környezetéből származó mintákban a T. aggressivum jelen-
létét mindezidáig nem sikerült kimutatnunk, ennek a fajnak a természetben történő
előfordulásáról tehát továbbra sincs adat (CZIFRA és mtsai 2010).
A T. aggressivum f. europaeum által okozott járvány a brit-szigeteki komposzt-
előállító üzemek között kezdetben feltehetőleg közös vásárlók útján terjedhetett. A

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

 A termesztett csiperke zöldpenészes fertőzése 207

szállító járművek nagy mennyiségű port, spórát, micéliumtörmeléket, szúnyogokat

és atkákat hordozhatnak, így a létesítmények közötti terjedés rizikófaktorának számí-
tanak. Ezentúl a termesztők az eredeti járvány alatt Trichoderma-val fertőzött zsá-
kok ezreit dobták ki, vagy szórták szét a földeken, ami szintén hozzájárulhatott a fer-
tőzés kezdeti terjedéséhez (SEABY 1996b). Az érintett farmok gyakran szembesül-
nek elhúzódó zöldpenészes fertőzésekkel, és csak szigorú higiénés beavatkozások
segítségével kerülhető el a frissen leoltott alapanyag zöldpenésszel történő fertőző-
dése (RINKER és mtsai 1997b, SEABY 1987).
További fontos kérdés, hogy mi a fertőzés útja. Egy termesztő feljegyzései szerint
60%-kal magasabb a zöldpenészes fertőzöttség, ha a komposzt zsákolásakor száraz,
szeles az idő, továbbá a szélhatásnak leginkább kitett hőkezelő alagutakból származó
komposzt fertőződik a legnagyobb mértékben, ami arra utal, hogy a levegőben lévő
porszemcsék nagymértékben hozzájárulhatnak a szennyeződéshez (SEABY 1996b).
SEABY (1996b) részletes epidemiológiai vizsgálatokat végzett az Észak-Írország-
ban és az Írországban jelentkező, Ta2 biotípus által okozott zöldpenésszel kapcso-
latban. Ezeken a területeken az ún. szatellitrendszert alkalmazzák csiperketermesz-
tésre, melynek lényege, hogy különvált a komposztgyártás és a termesztés: a kom-
posztüzemek sok kicsi, szatellitüzemet látnak el zsákokba csomagolt komposzttal
(GYŐRFI 2001). SEABY (1996b) közleménye komposztból és gombatermesztő üze-
mek területéről vett mintákkal végzett kísérletek, valamint mesterséges fertőzési kí-
sérletek eredményeit egyaránt magába foglalja. A termesztőüzemek szennyvizéből
nem sikerült Ta2 törzseket izolálni, viszont az érintett üzemekben és csomagolóhe-
lyiségekben vizsgált szinte valamennyi felület (csomagológépek, termesztőegységek
padlózata, korlátok, létrafokok, gombacsíra-adagolók, útburkolatok, vontatógépek,
raklapok, a betakarító munkások által használt ebédlőasztalok, székek, kilincsek)
pozitívnak bizonyult a Ta2 biotípusra nézve. A munkások ruházatáról (pamutfelsők,
kabátok, szedőkesztyűk) elektrosztatikus és vákuum-módszerrel vett mintákból is
sikerült Trichoderma törzseket izolálni, leggyakrabban a Ta2 biotípust. Nem sikerült
viszont Ta2 törzseket visszaizolálni a hőkezelt, szennyezett komposztból, ami arra
utal, hogy a Ta2 nem éli túl a hőkezelést. A zsákokról izolált törzsek száma tumbler-
szárítógéppel 60 ºC-on történő, 30 perces kezelés hatására nullára csökkent. A tanul-
mány azonosította a zöldpenészes fertőzés lehetséges biológiai vektorait is: mikrosz-
kópos vizsgálattal paprikaatkák testfelszínén Trichoderma spórák csoportjai voltak
megfigyelhetők, és Ta2 törzseket is sikerült izolálni. A paprikaatkák a megfigyelé-
sek szerint valamennyi, a komposztban előforduló Trichoderma fajon képesek sza-
porodni, jelenlétük tehát nem csak bizonyos zöldpenészfajok indikátora (CLIFT és
SHAMSHAD 2009). Ta2 törzseket sikerült izolálni sciarid gombalegyekről is, továbbá
amikor egy atkákkal borított egértetem érintkezésbe került a csírával, akkor is meg-
jelent a zöldpenész (SEABY 1996b).
Mesterséges fertőzési kísérletek alapján a 7. napon történő, korai leoltás a Ta2
biotípus intenzív fejlődését eredményezte, míg a kései, 14 nap után történő leoltás
esetében nem volt tapasztalható számottevő kolonizáció (SEABY 1996b). A kísérlete-
sen fertőzött CACing-adalék alkalmazása (CACing: kis mennyiségű, csiperkemicé-
lium által kolonizált komposzt hozzáadása a takaróanyaghoz az átszövetés gyorsítása
érdekében) nem vezetett Ta2 megjelenéséhez, bár bizonyos zöldpenészfertőzéses
Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011
208 KREDICS L. és munkatársai

esetek tapasztalata alapján a Ta2 biotípus termesztőzsákok felszínén történő konídi-

umképzése összefüggésben lehet a fertőzött komposzt CACing-adalékként történő
felhasználásával. Ha becsírázott komposztzsákokat Ta2 biotípussal mesterségesen
szennyezett kézzel érintettek, valamennyi zsák erősen fertőződött. A csiperke szá-
mára esszenciális fémek (Cu, Fe, Mn és Zn) alkalmazása nem csökkentette a Ta2
biotípus kolonizációját, egyes, komposztból izolált baktériumok alkalmazása viszont
képes volt azt gátolni (SEABY 1996b).
ROYSE és mtsai (1999) többszintes, polcos termesztési technológiát alkalmazó
észak-amerikai gombatermesztő üzemekben vizsgálták a Ta4 biotípus megjelenésé-
nek térbeli mintázatát. Az eredmények alapján a Ta4 megjelenési mintázata nem vé-
letlenszerű: a zöldpenészgócok aggregált mintázatban jelentek meg a polcok szélei-
nél, ami nem levegő útján történő fertőződést sejtet. RINKER (1996) Kanadában
végzett kísérletei alapján a levegő csak kevés Ta4 konídiumot hordoz. Az észak-
amerikai termesztési rendszerben tehát a fertőzések feltehetően a munkásoktól és a
szennyezett eszközökről származnak, tehát a legvalószínűbb, a zöldpenész megjele-
nését befolyásoló tényezők a polcok mentén történő mozgással járó tevékenységek
(polcok feltöltése, csírázás, takaróanyag terítése, tápanyag-kiegészítés stb.) (ROYSE
és mtsai 1999).

A CSIPERKE-ZÖLDPENÉSZ DIAGNOSZTIZÁLÁSI LEHETŐSÉGEI

WILLIAMS és mtsai (2003a) kidolgoztak egy kloramfenikolt, sztreptomicint,

kvintozént és propamokarbot tartalmazó, szelektív táptalajt Trichoderma törzsek
csiperkekomposztból történő izolálására. A táptalaj lehetőséget teremt az agresszív
és nem agresszív biotípusok összehasonlítására is.
Mivel a Trichoderma agresszív és nem agresszív formái egyaránt képesek a ter-
mesztési alapanyagban növekedni (MORRIS és mtsai 1995a), és a Trichoderma izolá-
tumokat morfológiai alapon nehéz megkülönböztetni egymástól, ezért gyors, haté-
kony, érzékeny és olcsó módszerek kifejlesztése vált szükségessé az agresszív Tri-
choderma törzsek azonosítására. Az ilyen módszerek egyben segíthetnek feltárni a
Trichoderma termesztőüzemekbe történő bekerülési útját, a már kialakult zöldpe-
nészfertőzések továbbterjedésének mechanizmusait, a betegség kialakulását meg-
engedő, esetleg segítő tevékenységek azonosítását és a higiénés intézkedések haté-
konyságát (CASTLE és mtsai 1998).
A Ta4 biotípus DNS-ének egy RAPD-módszerrel amplifikált terméke alapján az
agresszív Ta2 és Ta4 biotípusok azonosítására alkalmas PCR-indítószekvenciákat
(Th-F és Th-R) fejlesztettek ki abból a célból, hogy felmérjék a növénypatogén gom-
bák elleni biológiai védekezésben alkalmazni tervezett Trichoderma törzsek gomba-
termesztésre jelentett esetleges kockázatát (CHEN és mtsai 1999a). A két indítószek-
vencia egy, a Ta4 biotípus (T. aggressivum f. aggressivum) genomjában jelen lévő,
444 bp hosszú DNS-szakaszt céloz, de a Ta2 biotípus (T. aggressivum f. europae-
um) genomjából is ugyanazt a terméket szaporítja fel. Ez a T. aggressivum-ra speci-
fikus indítószekvenciákon alapuló PCR-teszt a betegségkezelési programokban is
hasznosnak bizonyult. A módszert ezentúl a RAPD-PCR technikával együtt bevetet-
ték az Egyesült Államokban a zöldpenészjárvány kitörése előtt, és a járvány során

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

 A termesztett csiperke zöldpenészes fertőzése 209

izolált Trichoderma törzsek összehasonlítására is (CHEN és mtsai 1999b). A kutatá-

sok eredményei arra utalnak, hogy az erősen virulens genotípus nemrég jelenhetett
meg; a járvány kitörése előtt izolált Trichoderma törzsek között ugyanis nem sike-
rült a Ta4 biotípust azonosítani. A módszer segítségével sikerült a T. aggressivum
jelenlétét kimutatni magyar és lengyel gombatermesztő üzemekben is (HATVANI és
mtsai 2007, SZCZECH és mtsai 2008). HATVANI és mtsai (2007) munkájában a spe-
cifikus PCR eredményeit mitokondriális DNS-RFLP technikával és ITS-szekvencia-
elemzéssel is sikerült megerősíteni, ezáltal egyértelműen bizonyítást nyert, hogy a
T. aggressivum f. europaeum Közép-Európában is megjelent. A zöldpenésszel fertő-
zött hazai laskagomba-termesztő üzemekből származó Trichoderma izolátumok
azonban negatív eredményt adtak a T. aggressivum-ra specifikus PCR-teszttel (HAT-
VANI és mtsai 2007, KREDICS és mtsai 2009a). A laskagomba termesztési alapanya-
gából izolált Trichoderma törzsek ITS-régióinak, valamint tef1 és chi18-5 (endokiti-
náz) génszekvenciáinak elemzése (KOMOŃ-ZELAZOWSKA és mtsai 2007, KREDICS
és mtsai 2009a) során kiderült, hogy a laskagomba-termesztésben Magyarországon
– Dél-Koreához hasonlóan – a T. pleurotum és T. pleuroticola fajok (PARK és mtsai
2006) okozzák a zöldpenészes megbetegedést. Bár ez a két Trichoderma faj közeli
rokonságban van a csiperkepatogén T. aggressivum-mal, attól filogenetikailag egy-
értelműen elkülöníthető. A T. pleurotum és T. pleuroticola tef1 génjeinek egyedi
szekvenciájú intronszakaszai levetővé tették egy specifikus PCR kifejlesztését, mely-
nek segítségével a két laskagomba-patogén faj gyorsan azonosítható és biztosan el-
különíthető a T. aggressivum, T. harzianum fajoktól, valamint a Trichoderma nem-
zetség többi tagjától is (KREDICS és mtsai 2009a, b).

A CSIPERKE-ZÖLDPENÉSZ MEGELŐZÉSÉNEK ÉS KEZELÉSÉNEK

LEHETŐSÉGEI

A zöldpenészek konídiumok milliárdjait képzik, melyek a gombatermesztő mun-

kások ruhájára, eszközeire és rovarokra egyaránt könnyedén rákerülhetnek. Ezért a
fertőzés gyorsan terjed, a betegség kezelése pedig rendkívül nehéz (ANDERSON és
mtsai 2001, RINKER és ALM 2000). A betegség korai szakaszban történő kezelésé-
nek sikertelensége komoly anyagi következményekkel járhat, mivel a nem megfele-
lően megtisztított területeken konídiumok képződnek, melyek a betegséget a termesz-
tőüzem többi területére is továbbterjesztik (GROGAN 2008). A termesztőeszközök
nem megfelelően kivitelezett fertőtlenítése, valamint a szennyezett levegő csírázó-
helyiségekbe történő beáramlása elősegíthetik a patogén bejutását. A patogén a ter-
mesztőüzem környezetében történő megtelepedésének megakadályozására a higiéné
szigorú betartása és megfelelő fungicid szerek alkalmazása szükséges (CHEN 1998,
GROGAN 2008). Sokáig bevett gyakorlat volt, hogy sót szórtak, vagy benomiltartal-
mú oldatot öntöttek a zöldpenészes foltokra. Bizonyos esetekben a fertőzött takaró-
anyag egészét eltávolították, és új takaróanyagot alkalmaztak (GYŐRFI 2002). Az
ipari méretű csiperketermesztésben az általános higiénés eljárás kiegészítésére gyak-
ran alkalmaznak fertőtlenítőszereket, melyek számos, nemkívánatos mikroorganiz-
mus szaporodását gátolják (LELLEY 1987). Ilyen szerekkel tisztítják a polcokat, ter-
mesztési felületeket, gépeket, munkafelületeket, folyosókat, falakat, valamint belépő-

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

210 KREDICS L. és munkatársai

tálcák alkalmazásával a lábbeliket is (FLETCHER és mtsai 1989, LELLEY és STRAET-

MAN 1986). A komposzt (PEIL és mtsai 1996), illetve a termesztőhelyiségek építésére
alkalmazott faanyagok pasztőrözése (CATLIN és mtsai 2004) minimális zöldpenészes
fertőzöttséget, magas terméshozamot és nagyobb számú hullám megjelenését ered-
ményezte. CATLIN és mtsai (2004) a betakarítás utáni pasztőrözés céljára hatórás,
60 °C-on történő kezelést javasoltak. Ez a módszer azonban nem minden esetben
hatékony: izoláltak már frissen pasztőrözött komposztból is zöldpenészt (MORRIS és
mtsai 2000), a patogének ugyanis képesek bizonyos ideig túlélni a 60 °C-os hőmér-
sékletet. A takaróanyag pH-jának szabályozása is a zöldpenész kezelésének lehetsé-
ges módszere (RINKER és ALM 2008). Figyelmet kell fordítani a gombatermesztésben
alkalmazott felületek minőségére is. A zöldpenészszennyezés nagyobb mértékben
képes fennmaradni az érdesebb, durvább felületeken (fa, beton), mint a sima, üvege-
zett felszíneken.
A zöldpenésszel szembeni védekezés legjobb módszere a megelőzés, azonban ha
mégis bekövetkezik a fertőzés, akkor a kezelés leghatékonyabb eszközei a kémiai
eljárások. Hatvani és mtsai (nem publikált eredmények) számos fungicid minimális
gátló koncentrációját meghatározták Trichoderma aggressivum-mal szemben, és az
értékeket összehasonlították a gombatermesztésben előforduló, más Trichoderma
fajok és az Agaricus bisporus érzékenységeivel: az eredmények az 1. táblázatban
láthatók. Az egyre jelentősebb méreteket öltő kereskedelmi gombatermesztésben
csak kisszámú fungicid alkalmazását javasolták a komposzt, a takaróanyag és a csíra
kezelésére (ABOSRIWIL és CLANCY 2003). A csíra benzimidazol fungicidekkel tör-
ténő kezelése eleinte hatékonynak bizonyult, egy idő után azonban a gombapatogén
Trichoderma fajok körében megjelent a szerekkel szembeni rezisztencia (GROGAN
2008, ROMAINE és mtsai 2005, 2008). Kiderült továbbá, hogy bizonyos fungicide-
ket (pl. benomil, karbendazim) a talajban élő mikrobák lebontanak (FLETCHER és
mtsai 1980, YARDEN és mtsai 1990), így a patogénekkel szembeni hatékonyságuk
csökken. A Trichoderma törzsek általi komposztkolonizáció visszaszorítására szá-
mos fungicid alkalmazhatóságát vizsgálták, közülük az Environ nevű fertőtlenítőszer
(ABOSRIWIL és CLANCY 2002), a prokloráz, a prokloráz-karbendazim kombináció
(ABOSRIWIL és CLANCY 2003) és a tiabendazol (RINKER és ALM 2008) bizonyultak
a leghatékonyabbnak. ROMAINE és mtsai (2008) a benzimidazol-rezisztens törzsek
ellen egy imidazol-vegyület, az imazalil-szulfát alkalmazását javasolták. ABOSRIWIL
és CLANCY (2003) megállapították, hogy a csíra fungicidekkel történő kezelésének
a komposztba keverésnél jobb a hatásfoka a Trichoderma kolonizáció visszaszorítá-
sában. Ezek a szerek azonban a csiperke micéliumnövekedését is gátolhatják, alkal-
mazásuk során ezért meg kell találni az egyensúlyt a Trichoderma törzsek gátlásá-
ból eredő előnyök és a csiperke terméshozamának csökkenéséből adódó hátrányok
között. Mivel azonban számos kémiai szer alkalmazása már nem engedélyezett, és
egyre nagyobb az igény a peszticidhasználat csökkentésére, a termesztőknek a vegy-
szeres védekezéssel szemben egyre inkább a megelőzésre és az alternatív, környezet-
kímélő védekezési módszerek alkalmazására kell fektetniük a hangsúlyt (GROGAN
2008).

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

 1. táblázat. Különböző fungicidek minimális gátló koncentrációi T. aggressivum izolátumokkal, más, gombatermesztésben előforduló Trichoderma fajokkal és
csiperkével szemben.
Table 1. Minimal inhibitory concentrations of different fungicides towards T. aggressivum isolates in comparison with other Trichoderma species occurring in
mushroom cultivation, as well as Agaricus bisporus.
A termesztett csiperke zöldpenészes fertőzése

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

211
212 KREDICS L. és munkatársai

A mikroorganizmusok alkalmazásán alapuló biológiai védekezés a Trichoderma

által okozott zöldpenész-megbetegedés vegyszeres kezelésének egyik alternatívája
lehet. Bizonyos, a takaróanyagban természetesen előforduló baktériumok (pl. Bacil-
lus fajok) az agresszív Trichoderma törzsek hatékony antagonistái, ezért potenciáli-
san felhasználhatók a zöldpenész-megbetegedés kezelésére (2. ábra). BHATT és
SINGH (2002) in vitro és gombaágyakon is vizsgálták a takaróanyagban természete-
sen előforduló, antagonista baktériumok felhasználhatóságát csiperkepatogén szer-
vezetek, köztük a Trichoderma zöldpenész ellen. A baktériumok közül a BI III jelű
izolátum jelentős mértékben gátolta a zöldpenészt, és növelte a terméshozamot.
GYŐRFI és GEÖSEL (2008a, b, 2009) in vivo kísérletekben, termesztési körülmények
között vizsgálták egyes antagonista baktériumok (Bacillus fajok) védőhatását a T.
aggressivum f. aggressivum és T. aggressivum f. europaeum által okozott zöldpené-
szes fertőzésekkel szemben. Két törzs hatékonynak bizonyult termesztési körülmé-
nyek között a Trichoderma törzsekkel szembeni védekezésre, a baktériumok emel-
lett a terméshozamot is növelték.

2. ábra. Trichoderma aggressivum f. europaeum (a csészék bal oldalán) növekedésének in vitro gátlása
antagonista Bacillus törzsek által. Fotó: Hatvani L.
Fig. 2. In vitro inhibition of Trichoderma aggressivum f. europaeum (left side of the plates) by antagonistic
Bacillus strains. Photo: L. Hatvani.

Az oltóanyagban jelen lévő gabonaszemek táplálékforrásként szolgálhatnak a

Trichoderma számára. SPEAR (2010) mesterséges fertőzési kísérleteket hajtott végre
T. aggressivum f. aggressivum-mal, különböző típusú oltóanyagokkal becsírázott
komposzton. Míg a redukált gabonaszem-tartalmú csíra alkalmazása nem csökken-
tette a Trichoderma-fertőzés mértékét, a gabonaszemmentes csírával leoltott, mester-
ségesen Trichoderma-val fertőzött komposzton nem jelentek meg a zöldpenész tü-
netei, a gabonaszemmentes csíra alkalmazása tehát megoldás lehet a Trichoderma
zöldpenész visszaszorítására.
A csiperketermesztésben a Trichoderma zöldpenész által okozott gazdasági károk
megelőzésének egy másik lehetősége az agresszív Trichoderma törzsekkel szemben
rezisztens csiperkefajták termesztése lehet. Trichoderma aggressivum fertőzése ese-
tén számos csiperkefajta részéről nem tapasztalhatók védekezési reakciók (MAMOUN
és mtsai 2000a, MUMPUNI és mtsai 1998). ANDERSON és mtsai (2001) összehason-
lították három, termesztésben használatos csiperkefajta törzseinek Ta4 Trichoderma

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

 A termesztett csiperke zöldpenészes fertőzése 213

biotípussal szembeni ellenálló képességét. A fehér (’white’) hibrid törzsek extrém

érzékenynek, a piszkosfehér (’off-white’) hibrid törzsek közepesen érzékenyek, a
barna kalapú (’brown’) törzsek pedig rezisztensnek bizonyultak a fertőzéssel szem-
ben. A barna kalapú törzsek rezisztenciájáról CHEN és mtsai (2003) is beszámoltak.
SAVOIE és MATA (2003) T. harzianum-ból származó extracelluláris metabolitokkal
próbálták növelni az Agaricus bisporus T. aggressivum-mal szembeni ellenálló ké-
pességét (indukált rezisztencia), a csiperke azonban képtelen volt adaptálódni ezek-
hez az anyagcseretermékekhez, és nagyfokú érzékenységet mutatott a fertőzésre.

KÖVETKEZTETÉSEK

A csiperketermesztők szerte a világon várhatóan egyre gyakrabban fognak szem-

besülni a Trichoderma nemzetségbe tartozó penészgombafajok által okozott zöldpe-
nészes fertőzésekkel. A zöldpenészt okozó Trichoderma fajok tápanyagként haszno-
sítják a gombatermesztésre alkalmazott alapanyagokat, így versenyhelyzetbe kerül-
nek a termesztett gombával, képesek azt károsítani, kiszorítani. A csiperke Tricho-
derma által okozott zöldpenészes megbetegedése hazánkban is jelentkezett, súlyos
gazdasági károkat okozva.
A csiperke zöldpenészes megbetegedésének kialakulásáért a T. aggressivum faj
formái felelősek: egyik típusa Európában, míg egy másik típusa Észak-Amerikában
okoz problémákat. Molekuláris biológiai vizsgálatok bizonyították, hogy a magyar-
országi csiperkekomposztból származó, zöldpenésszel fertőzött mintákban az európai
változat mutatható ki, a 80-as évek közepén, Írországban megjelent járvány tehát
hazánkat is elérte.
A T. aggressivum penészgombát mostanáig kizárólag a csiperke termesztésében
sikerült megtalálni, természetes előfordulásáról egyelőre nincsen információ. Terje-
désében az esetlegesen fertőzött komposzt- és csíraszállítmányok mellett bizonyítot-
tan szerepet játszanak a Trichoderma illatanyagai által odavonzott paprikaatkák,
melyek aztán a termesztett gomba termőtesteit is ellepik, csökkentve annak piaci
minőségét.
A probléma megelőzési és kezelési lehetőségeinek kidolgozására intenzív hazai
és nemzetközi kutatások irányulnak. A Trichoderma által okozott zöldpenészfertőzés,
valamint a telepen belüli terjedés visszaszorításának alapfeltétele a jól hőkezelt ter-
mesztési alapanyagok használata, valamint a higiénés és termesztéstechnológiai elő-
írások betartása. A gombaellenes szerek – fungicidek – alkalmazása a káros szerma-
radványok felhalmozódása miatt kerülendő. Megoldást jelenthet a zöldpenésszel
szemben ellenálló termesztett gombák nemesítése, illetve a komposzt és egyéb
gombatermesztési alapanyagok ellenállóvá tétele a zöldpenész kórokozóival szem-
ben. Utóbbi célra ígéretes lehet a Trichoderma fajokat gátló, hasznos baktériumok
alkalmazása, amelyek a komposzthoz keverve képesek abban elnyomni az agresszív
penészgombákat. A megelőzési stratégia során figyelmet kell fordítani a zöldpenész-
fertőzést terjesztő rovarok elleni védekezésre is.
***
Köszönetnyilvánítás – A tanulmány az OTKA F68381 pályázatának támogatásával készült.

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

214 KREDICS L. és munkatársai

IRODALOMJEGYZÉK
ABOSRIWIL, S. O. és CLANCY, K. J. (2002): A protocol for evaluation of the role of disinfectants in limit-
ing pathogens and weed moulds in commercial mushroom production. – Pest Manag. Sci. 58:
282–289.
ABOSRIWIL, S. O. és CLANCY, K. J. (2003): A mini-bag technique for evaluation of fungicide effects
on Trichoderma spp. in mushroom compost. – Pest Manag. Sci. 60: 350–358.
ANDERSON, M. G., BEYER, D. M. és WUEST, P. J. (2001): Yield comparison of hybrid Agaricus mush-
room strains as a measure of resistance to Trichoderma green mold. – Plant Dis. 85: 731–734.
BENÍTEZ, T., RINCÓN, A. M., LIMÓN, M. C. és CODÓN, A. C. (2004): Biocontrol mechanisms of Tri-
choderma strains. – Int. Microbiol. 7: 249–260.
BHATT, N. és SINGH, R. P. (2002): Casing soil bacteria as biocontrol agents against the mycoparasitic
fungi of Agaricus bisporus. – In: SANCHEZ, J. E., HUERTA, G. és MONTIEL, E. (szerk.): Mushroom
biology and mushroom products. UAEM, Cuernavaca, pp. 171–177.
CASTLE, A., SPERANZINI, D., RGHEI, N., ALM, G., RINKER, D. és BISSETT, J. (1998): Morphological and
molecular identification of Trichoderma isolates on North American mushroom farms. – Appl.
Environ. Microbiol. 64: 133–137.
CATLIN, N. J., WUEST, P. J. és BEYER, D. M. (2004): Green mold harbored by wood: post-crop steam-
ing and preservatives. – Mushroom Sci. 16: 449–458.
CHANG, S. T. (1999): World production of cultivated and medicinal mushrooms in 1997 with emphasis
on Lentinus edodes (Berk.) Sing. in China. – Int. J. Med. Mushrooms 1: 291–300.
CHEN, X. (1998): Trichoderma green mold disease on Agaricus bisporus: evidence for the introduction
of a new genotype of the pathogen. – PhD-értekezés, The Pennsylvania State University, University
Park, Pennsylvania, USA.
CHEN, X., ROMAINE, C. P., OSPINA-GIRALDO, M. D. és ROYSE, D. J. (1999a): A polymerase chain
reaction-based test for the identification of Trichoderma harzianum biotypes 2 and 4, responsible
for the worldwide green mold epidemic in cultivated Agaricus bisporus. – Appl. Microbiol.
Biotechnol. 52: 246–250.
CHEN, X., OSPINA-GIRALDO, M. D., WILKINSON, V., ROYSE, D. J. és ROMAINE, C. P. (2003): Resistance
of pre- and post-epidemic strains of Agaricus bisporus to Trichoderma aggressivum f. agg-
ressivum. – Plant Dis. 87: 1457–1461.
CHEN, X., ROMAINE, C. P., TAN, Q., SCHLAGNHAUFER, B., OSPINA-GIRALDO, M. D., ROYSE, D. J. és
HUFF, D. R. (1999b): PCR-based genotyping of epidemic and preepidemic Trichoderma isolates
associated with green mold of Agaricus bisporus. – Appl. Environ. Microbiol. 65: 2674–2678.
CLIFT, A. D. és SHAMSHAD, A. (2009): Modelling mites, moulds and mushroom yields in the Australian
mushroom industry. – Proc. 18th World IMACS/MODSIM Congr., Cairns, Australia, pp. 491–497.
CZIFRA D., HATVANI L., NAGY L., MANCZINGER L., VÁGVÖLGYI CS. és KREDICS L. (2010): Tricho-
derma communities associated with wild-growing Agaricus species. – In: GÁCSER A. és mtsai
(szerk.): Book of Abstracts, 2nd Central European Summer Course on Mycology: Biology of
pathogenic fungi. Szeged, p. 68.
DOYLE, O. (1991): Trichoderma green mould update. – Irish Mushroom Rev. 3: 13–17.
DRUZHININA, I. S., KOPCHINSKIY, A. G., KOMOŃ, M., BISSETT, J., SZAKACS, G. és KUBICEK, C. P.
(2005): An oligonucleotide barcode for species identification in Trichoderma and Hypocrea. –
Fungal Genet. Biol. 42: 813–828.
DRUZHININA, I. S, KOMOŃ-ZELAZOWSKA, M., KREDICS L., HATVANI L., ANTAL Z., BELAYNEH, T. és
KUBICEK, C. P. (2008): Alternative reproductive strategies of Hypocrea orientalis and genetically
close but clonal Trichoderma longibrachiatum, both capable to cause invasive mycoses of humans.
– Microbiology-SGM 154: 3447–3459.
FLETCHER, J. T. (1990): Trichoderma and Penicillium diseases of Agaricus bisporus. – A literature
review for the Horticultural Development Council. ADAS, London, UK.
FLETCHER, J. T., WHITE, P. F. és GAZE, R. H. (1989): Mushrooms: pest and disease control. 2nd edi-
tion. – Intercept, Andover, Hants, UK.
FLETCHER, J. T., CONNOLLY, G., MOUNTFIELD, E. X. és JACOBS, L. (1980): The disappearance of beno-
myl from mushroom casing. – Annals Appl. Biol. 95: 73–82.

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

 A termesztett csiperke zöldpenészes fertőzése 215
GAMS, W. és MEYER, W. (1998): What exactly is Trichoderma harzianum? – Mycologia 90: 904–915.
GARCÍA-MORRÁS, J. A. és OLIVÁN, R. (1999): Problemática actual de Trichoderma Pers. – In: 2.
Jornadas Técnicas del Champiñón y Otros Hongos Comestibles en Castilla-La Mancha,
Casasimarro, Cuenca (España). Cuenca, Spain, pp. 131–140.
GEELS, F. P. (1997): Rondetafel-bijeenkomst over Trichoderma. – Champignoncultuur 41: 13.
GEELS, F. P., VAN DE GEIJIN, J. és RUTJENS, A. (1988): Pests and diseases. – In: VAN GRIENSVEN, L. J.
L. D. (szerk.): The cultivation of mushrooms. Interlingua, East Grinstead, Sussex, England, pp.
361–422.
GROGAN, H. (2008): Challenges facing mushroom disease control in the 21st century. – In: LELLEY J.
és BUSWELL, J. A. (szerk.): Proceedings of the 6th International Conference on Mushroom Biology
and Mushroom Products. Bonn, Germany, pp. 120–127.
GUTHRIE, J. L. és CASTLE, A. J. (2006): Chitinase production during interaction of Trichoderma agg-
ressivum and Agaricus bisporus. – Can. J. Microbiol. 52: 961–967.
GYŐRFI J. (2001): A magyar gombatermesztés helyzete és a fejlesztés lehetőségei. – PhD-értekezés,
Szent István Egyetem, Budapest.
GYŐRFI J. (2002): Zöldpenészek, Trichoderma fajok. – Magyar Gomba 18: 28–29.
GYŐRFI J. és GEÖSEL A. (2008a): Biological control against Trichoderma species in Agaricus cultiva-
tion. – In: LELLEY J. és BUSWELL, J. A. (szerk.): Proceedings of the 6th International Conference
on Mushroom Biology and Mushroom Products. Bonn, Germany, pp. 158–164.
GYŐRFI J. és GEÖSEL A. (2008b): Trichoderma fajok elleni biológiai védekezés a csiperketermesztés-
ben. – Kertgazdaság 1: 7–13.
GYŐRFI J. és GEÖSEL A. (2009): Trichoderma fajok a csiperketermesztésben: lehetséges a biológiai
védekezés? – Növényvédelem 9: 517–521.
HATVANI L., CZIFRA D., MANCZINGER L., VÁGVÖLGYI CS., IVIC, D., MILICEVIC, T., DERMIC, E. és KRE-
DICS L. (2010): Examination of the Trichoderma-caused green mold disease of cultivated Agaricus
bisporus in Croatia. – Book of Abstracts, Power of Microbes in Industry and Environment 2010,
Malinksa, Croatia.
HATVANI L., ANTAL Z., MANCZINGER L., SZEKERES A., DRUZHININA, I. S., KUBICEK, C. P., NAGY A.,
NAGY E., VÁGVÖLGYI CS. és KREDICS L. (2007): Green mold diseases of Agaricus and Pleurotus
are caused by related but phylogenetically different Trichoderma species. – Phytopathology 97:
532–537.
HERMOSA, M. R., GRONDONA, I. és MONTE, E. (1999): Isolation of Trichoderma harzianum Th2 from
commercial mushroom compost in Spain. – Plant Dis. 83: 591.
HERMOSA, M. R., GRONDONA, I., ITURRIAGA, E. A., DIAZ-MINGUEZ, J. M., CASTRO, C., MONTE, E. és
GARCIA-ACHA, I. (2000): Molecular characterization and identification of biocontrol isolates of
Trichoderma spp. – Appl. Environ. Microbiol. 66: 1890–1898.
HERRERA-ESTRELLA, A. és CHET, I. (2003): The biological control agent Trichoderma from fundamen-
tals to applications. – In: ARORA, D. K. (szerk.): Fungal biotechnology in agricultural, food, and
environmental applications. Marcel Dekker, New York, USA, pp. 147–156.
HOWELL, C. R. (2003): Mechanisms employed by Trichoderma species in the biological control of
plant diseases: the history and evolution of current concepts. – Plant Dis. 87: 4–10.
KHAN, I., SHAH, F., BULMAN, S. és SCOTT, I. (2008): Molecular diagnostic tools for improved mush-
room production. – Abstracts, 17th International Congress on the Science and Cultivation of Edible
and Medicinal Fungi, Cape Town, South Africa.
KOMOŃ-ZELAZOWSKA, M., BISSETT, J., ZAFARI, D., HATVANI L., MANCZINGER L., WOO, S., LORITO,
M., KREDICS L., KUBICEK, C. P. és DRUZHININA, I. S. (2007): Genetically closely related but phe-
notypically divergent Trichoderma species cause world-wide green mould disease in oyster mush-
room farms. – Appl. Environ. Microbiol. 73: 7415–7426.
KOPCHINSKIY, A., KOMOŃ, M., KUBICEK, C. P. és DRUZHININA, I. S. (2005): TrichoBLAST: a multi-
locus database for Trichoderma and Hypocrea identifications. – Mycol. Res. 109: 657–660.
KREDICS L. (2008): Penészinvázió: bajban a gombatermesztők. – Élet és Tudomány 63(25): 777–779.
KREDICS L., HATVANI L., KÖRMÖCZI P., MANCZINGER L. és VÁGVÖLGYI CS. (2010): A termesztett
gombák zöldpenészes fertőzése. – Zöldség-Gyümölcs Piac és Technológia 2010(4): 13.
KREDICS L., ANTAL Z., DÓCZI I., MANCZINGER L., KEVEI F. és NAGY E. (2003): Clinical importance of
the genus Trichoderma. – Acta Microbiol. Immunol. Hung. 50: 105–117.

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

216 KREDICS L. és munkatársai

KREDICS L., CSEH T., KÖRMÖCZI P., NAGY A., KOCSUBÉ S., MANCZINGER L., VÁGVÖLGYI CS. és HAT-
VANI L. (2009a): A termesztett laskagomba zöldpenészes fertőzése. – Mikol. Közlem., Clusiana
48: 81–92.
KREDICS L., KOCSUBÉ S., NAGY L., KOMOŃ-ZELAZOWSKA, M., MANCZINGER L., SAJBEN E., NAGY A.,
VÁGVÖLGYI CS., KUBICEK, C. P., DRUZHININA, I. S. és HATVANI L. (2009b): Molecular identifica-
tion of Trichoderma species associated with Pleurotus ostreatus and natural substrates of the
oyster mushroom. – FEMS Microbiol. Lett. 300: 58–67.
KRUPKE, O., CASTLE, A. és RINKER, D. (2003): The North American mushroom competitor, Trichoder-
ma aggressivum f. aggressivum, produces antifungal compounds in mushroom compost that inhibit
mycelial growth of the commercial mushroom Agaricus bisporus. – Mycol. Res. 107: 1467–1475.
KUBICEK, C. P. és PENTTILÄ, M. E. (1998): Regulation of production of plant polysaccharide degrad-
ing enzymes by Trichoderma. – In: HARMAN, G. E. és KUBICEK, C. P. (szerk.): Trichoderma and
Gliocladium. Vol. 2: Enzymes, biological control and commercial applications. Taylor and Fran-
cis, London, UK, pp. 49–71.
LANE, C. (2008): Trichoderma green mould – determining diversity and highlighting risks. – HDC
Project Report M46, 17 pp.
LARGETEAU-MAMOUN, M. L., MATA, G. és SAVOIE, J.-M. (2002): Green mold disease: adaptation of
Trichoderma harzianum Th2 to mushroom compost. – In: SANCHEZ, J. E., HUERTA, G. és MONTIEL,
E. (szerk.): Mushroom biology and mushroom products. UAEM, Cuernavaca, pp. 179–187.
LELLEY J. (1987): Disinfection in mushroom farming-possibilities and limits. – Mushroom J. 14: 181–
187.
LELLEY J. és STRAETMAN, U. (1986): Hygiene in mushroom growing units-disinfection, disinfectants
and their suitability for mushroom farms. – Devel. Crop Sci. 10: 621–636.
MAMOUN, M. L., SAVOIE, J.-M. és OLIVIER, J. M. (2000a): Interactions between the pathogen Tricho-
derma harzianum Th2 and Agaricus bisporus in mushroom compost. – Mycologia 92: 233–240.
MAMOUN, M. L., IAPICCO, R., SAVOIE, J.-M. és OLIVIER, J. M. (2000b): Green mould disease in France:
Trichoderma harzianum Th2 and other species causing damages on mushroom farms. – Mushroom
Sci. 15: 625–632.
MATCHAM, S. E. és WOOD, D. A. (1992): Purification of Agaricus bisporus extracellular laccase from
mushroom compost. – Biotechnol. Lett. 14: 297–300.
MORRIS, E., DOYLE, O. és CLANCY, K. J. (1995a): A profile of Trichoderma species. I. Mushroom
compost production. – Mushroom Sci. 14: 611–618.
MORRIS, E., DOYLE, O. és CLANCY, K. J. (1995b): A profile of Trichoderma species. II. Mushroom
growing units. – Mushroom Sci. 14: 619–625.
MORRIS, E., HARRINGTON, O. és DOYLE, O. R. E. (2000): Green mould disease. The study of survival
and dispersal characteristics of the weed mould Trichoderma, in the Irish mushroom industry. –
Mushroom Sci. 15: 645–652.
MUMPUNI, A., SHARMA, H. S. S. és BROWN, A. E. (1998): Effect of metabolites produced by Trichoder-
ma harzianum biotypes and Agaricus bisporus on their respective growth radii in culture. – Appl.
Environ. Microbiol. 64: 5053–5056.
MUTHUMEENAKSHI, S. és MILLS, P. R. (1995): Detection and differentiation of fungal pathogens of
Agaricus bisporus. – Mushroom Sci. 14: 603–610.
MUTHUMEENAKSHI, S., BROWN, A. E. és MILLS, P. R. (1998): Genetic comparison of the aggressive
weed mould strains of Trichoderma harzianum from mushroom compost in North America and the
British Isles. – Mycol. Res. 102: 385–390.
MUTHUMEENAKSHI, S., MILLS, P. R., BROWN, A. E. és SEABY, D. A. (1994): Intraspecific molecular
variation among Trichoderma harzianum isolates colonising mushroom compost in the British
Isles. – Microbiology-SGM 140: 769–777.
OSPINA-GIRALDO, M. D., ROYSE, D. J., CHEN, X. és ROMAINE, C. P. (1999): Molecular phylogenetic
analyses of biological controls strains of Trichoderma harzianum and other biotypes of Trichoder-
ma ssp. associated with mushrooms green mold. – Phytopatology 89: 308–313.
OSPINA-GIRALDO, M. D., ROYSE, D. J., THON, M. R., CHEN, X. és ROMAINE, C. P. (1998): Phylogenetic
relationships of Trichoderma harzianum causing mushroom green mold in Europe and North
America to other species of Trichoderma from world-wide sources. – Mycologia 90: 76–81.

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

 A termesztett csiperke zöldpenészes fertőzése 217
PAPAVIZAS, G. C. (1985): Trichoderma and Gliocladium: biology, ecology, and potential for biocon-
trol. – Annu. Rev. Phytopathol. 23: 23–54.
PARK, M. S., BAE, K. S. és YU, S. H. (2006): Two new species of Trichoderma associated with green
mold of oyster mushroom cultivation in Korea. – Mycobiology 34: 111–113.
PEIL, R. M., ROSSETO, E. A., PIEROBOM, C. R. és ROCHA, M. T. (1996): Desinfestação de composto
para cultivo de cogumelo Agaricus bisporus (Lange) Imbach. – Rev. Bras. Agrociência 2: 159–164.
QI, T., OSPINA-GIRALDO, M. D., ROMAINE, C. P., SCHLAGNHAUFER, B., XI, C., HUFF, D. R. és ROYSE,
D. J. (1996): Genetic analysis of the Trichoderma spp. associated with the green mold epidemic in
mushrooms. – Phytopathology 86: S89.
RINKER, D. L. (1993): Disease management strategies for Trichoderma mould. – Mushroom World 4:
3–5.
RINKER, D. L. (1994): Trichoderma green mold: a seminar by Dr. Donald Betterley, Monterey Labs. –
Mushroom News 42: 28–32.
RINKER, D. L. (1996): Trichoderma disease: progress toward solutions. – Mushroom World 7: 46–53.
RINKER, D. L. és ALM, G. (2000): Management of green mould disease in Canada. – Mushroom Sci.
15: 617–623.
RINKER, D. L. és ALM, G. (2008): Management of casing Trichoderma using fungicides. – Mushroom
Sci. 17: 496–509.
RINKER, D. L., ALM, G., CASTLE, A. J. és RGHEI, N. (1997a): Not all green is Trichoderma green mould.
– Mushroom World 8: 47–50.
RINKER, D. L., ALM, G., CASTLE, A. J. és RGHEI, N. (1997b): Distribution of green mould on infected
mushroom farms. – Mushroom World 8: 71–75.
ROMAINE, C. P., ROYSE, D. J. és SCHLAGNHAUFER, C. (2005): Superpathogenic Trichoderma resistant
to TopsinM found in Pennsylvania and Delaware. – Mushroom News 53: 6–9.
ROMAINE, C. P., ROYSE, D. J. és SCHLAGNHAUFER, C. (2008): Emergence of benzimidazole-resistant
green mould, Trichoderma aggressivum, on cultivated Agaricus bisporus in North America. –
Mushroom Sci. 17: 510–523.
ROMAINE, C. P., CHEN, X., OSPINA-GIRALDO, M. D. és ROYSE, D. J. (1999): Phylogenetic analysis of
Trichoderma spp. associated with green mould on Agaricus bisporus using a sequence in β-tubulin
gene 1. – In: BRODERICK, A. (szerk.): Proceedings, 3rd International Conference, Mushroom biol-
ogy and mushroom products. Sydney, Australia, pp. 116–124.
ROMAINE, C. P., CHEN, X., OSPINA-GIRALDO, M. D. és ROYSE, D. J. (2001): Molecular genetics and
pathogenicity of biocontrol and mushroom Trichoderma. – IOBC WPRS Bull. 24(3): 333–336.
ROMAINE, C. P., ROYSE, D. J., WUEST, P. J. és BEYER, D. M. (1996): Mushroom green mold: cause,
edaphic factors and control. – Mushroom News 44: 20–23.
ROMAINE, C. P., ROYSE, D. J., WUEST, P. J. és BEYER, D. M. (1998): Mushroom green mold: cause,
edaphic factors and control. – Mushroom News 46: 12–17.
ROMERO-ARENAS, O., LARA, M. H., HUATO, M. A. D., HERNÁNDEZ, F. D. és VICTORIA, D. A. A. (2009):
The characteristics of Trichoderma harzianum as a limiting agent in edible mushrooms. – Rev. Co-
lomb. Biotecnol. 11: 143–151.
ROYSE, D. J., BOOMER, K., DU, Y. és HANDCOCK, M. (1999): Spatial distribution of green mold foci in
30 commercial mushroom crops. – Plant Dis. 83: 71–76.
ROYSE, D. J., OSPINA-GIRALDO, M. D., CHEN, X. és ROMAINE, C. P. (2001): Phylogenetic analyses of
Trichoderma harzianum associated with mushroom culture or used for biological control of plant
pathogens. – IOBC WPRS Bull. 24(3): 341–344.
SAMUELS, G. J., DODD, S. L., GAMS, W., CASTLEBURY, L. A. és PETRINI, O. (2002): Trichoderma spe-
cies associated with the green mold epidemic of commercially grown Agaricus bisporus. – Mycolo-
gia 94: 146–170.
SAVOIE, J.-M. és MATA, G. (2003): Trichoderma harzianum metabolites pre-adapt mushrooms to Tri-
choderma aggressivum antagonism. – Mycologia 95: 191–199.
SAVOIE, J.-M., IAPICCO, R. és LARGETEAU-MAMOUN, M. L. (2001): Factors influencing the competitive
saprophytic ability of Trichoderma harzianum Th2 in mushroom (Agaricus bisporus) compost. –
Mycol. Res. 105: 1348–1356.
SEABY, D. A. (1987): Infection of mushroom compost by Trichoderma species. – Mushroom J. 179:
355–361.

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011

218 KREDICS L. és munkatársai

SEABY, D. A. (1989): Further observations on Trichoderma. – Mushroom J. 197: 147–151.

SEABY, D. A. (1996a): Differentiation of Trichoderma taxa associated with mushroom production. –
Plant Pathol. 45: 905–912.
SEABY, D. A. (1996b): Investigation of the epidemiology of green mould of mushroom (Agaricus bispo-
rus) compost caused by Trichoderma harzianum. – Plant Pathol. 45: 913–923.
SEABY, D. A. (1998): Trichoderma as weed mould or pathogen in mushroom cultivation. – In: HAR-
MAN, G. E. és KUBICEK, C. P. (szerk.): Trichoderma and Gliocladium. Vol. 2: Enzymes, biological
control and commercial applications. Taylor and Francis, London, UK, pp. 267–287.
SHARMA, H. S. S., KILPATRICK, M., WARD, F., LYONS, G. és BURNS, L. (1999): Colonisation of phase II
compost by biotypes of Trichoderma harzianum and their effect on mushroom yield and quality. –
Appl. Microbiol. Biotechnol. 51: 572–578.
SINDEN, J. W. (1971): Ecological control of pathogens and weed moulds in mushroom culture. – Annu.
Rev. Phytopathol. 9: 411–432.
SINDEN, J. W. és HAUSER, E. (1953): Nature and control of three mildew diseases of mushrooms in
America. – Mushroom Sci. 2: 177–180.
SOBIERALSKI, K., SIWULSKI, M. és FRUZYNSKA-JÓZWIAK, D. (2009a): Growth of aggressive isolates of
Trichoderma aggressivum f. europaeum in dependence on temperature and medium. – Phytopa-
thologia 53: 11–18.
SOBIERALSKI, K., SIWULSKI, M., FRUZYNSKA-JÓZWIAK, D. és GÓRSKI, R. (2009b): Impact of Tricho-
derma aggressivum f. europaeum Th2 on the yielding of Agaricus bisporus. – Phytopathologia
53: 5–10.
SPEAR, M. (2010): Effect of spawn type on Trichoderma disease. – Mushroom News 58: 4–6.
SPILLMANN, A. (2002): What’s killing the mushrooms of Pennsylvania? (A mushroom mistery). – Agric.
Res. 2002(December): 14–15.
STAUNTON, L. (1987): Trichoderma green mould in mushroom compost. – Mushroom J. 179: 362–363.
SZCZECH, M., STANIASZEK, M., HABDAS, H., ULINSKI, Z. és SZYMANSKI, J. (2008): Trichoderma spp.,
the cause of green mould on Polish mushroom farms. – Vegetable Crops Res. Bull. 69: 105–114.
SZILI I. (2008): Gombatermesztők könyve. – Mezőgazda Kiadó, Budapest.
VAHABI, K. (2005): Genetic diversity of Trichoderma spp. related to button mushroom (Agaricus bispo-
rus) using molecular and morphological approaches. – MSc thesis, Isfahan University of Tech-
nology, Isfahan, Iran.
WILLIAMS, J., CLARKSON, J. M., MILLS, P. R. és COOPER, R. M. (2003a): A selective medium for quan-
titative reisolation of Trichoderma harzianum from Agaricus bisporus compost. – Appl. Environ.
Microbiol. 69: 4190–4191.
WILLIAMS, J., CLARKSON, J. M., MILLS, P. R. és COOPER, R. M. (2003b): Saprotrophic and mycopara-
sitic components of aggressiveness of Trichoderma harzianum groups toward the commercial mush-
room Agaricus bisporus. – Appl. Environ. Microbiol. 69: 4192–4199.
WOODHALL, H., SMITH, J. E., MILLS, P. R. és SANSFORD, C. E. (2009): A UK commodity pest risk analysis
for the cultivated mushroom, Agaricus bisporus. – Commodity PRA for Mushrooms, CSL/ Warwick
HRI, CSL Registered File No. PPP 12011A.
YARDEN, O., SALOMON, R., KATAN, J. és AHARONSON, N. (1990): Involvement of fungi and bacteria in
enhanced and nonenhanced biodegradation of carbendazim and other benzimidazole compounds in
soil. – Can. J. Microbiol. 36: 15–23.

Mikol. Közlem., Clusiana 50(2), 2011