订阅DeepL Pro以翻译大型文件。

欲了解更多信息，请访问www.DeepL.com/pro。

动物行为 183 (2022) 41e50

目录可在 ScienceDirect 上查阅

动物行为

期刊主页 ： www.elsevier.com/locate/anbehav

产前捕食者线索暴露对狼蛛（Tigrosa helluo）后代底质偏好的影响

海莉-香农、迪伦-库茨、马修-普森斯*
美国宾夕法尼亚州塞林斯格罗夫苏斯克汉纳大学生物系

A R TIC L EIN F O
猎物可能会从幼年时期识别捕食者中获得健康益处。怀孕猎物感知到的捕食者线索有可能使后代
文章历史：
在出生后面临捕食威胁时改变其行为。狼蛛（Araneae: Lycosidae）为我们提供了一个探索这种现
2021 年 1 月 12 日收到
象的机会，因为雌蛛会在卵孵化前携带卵囊，并在出壳后携带幼蛛数天，直 到 它们分散。在母
初次接受 2021 年 3 月 15 日

最后验收 2021 年 8 月 18 日
性照料过程中，母蛛可能会在产前让后代接触捕食者的气味线索，并有可能在这些线索出现时影

可在线查阅 2021 年 11 月 24 日 响它们在破壳后的扩散。狼蛛 Tigrosa helluo 的 幼蛛被狼蛛 Pardosa milvina 的成蛛吃掉。我们测

MS：A21-00026R2 量了携带卵的雌性 Tigrosa helluo 所产幼蛛对底物的偏好差异，这些幼蛛是否接触过 P. milvina 成

蛛的线索。在15天的时间里，我们计算了爬上米尔维纳成虫、蟋蟀或空白对照基质的后代数量。
关键词： 预期可塑
在15天中的前10天，天敌暴露母蛛的幼蛛在Pardosa基质上的攀爬次数明显多于对照组母蛛。我
性 种群内捕食 凯罗
们发现，不同处理的母蛛在蟋蟀诱导基质或对照基质上花费的时间没有明显的偏好，在蛛苗分散
姆酮

母体效应 捕食者识
时，母蛛对化学诱导基质的偏好也没有差异。在狼蛛中，垂直攀爬和接触捕食者提示的基质可诱

别产前引物 导适应性强直性不动（冻结反应），这与狼蛛在活体捕食者面前提高存活率有关。蜘蛛捕食者线

索可能会直接通过产前在卵箱内的接触或间接通过改变母体在羽化前的行为来激发幼蛛的反捕食

行为，但我们没有发现母体对基质的偏好会影响幼蛛在扩散过程中的分布。
© 2021 动物行为研究协会。由爱思唯尔有限公司出版。保留所有权利。

），而豌豆蚜 Acyrthosiphon pisum 的有翅形态比例在捕食豌

猎物可以尽早识别捕食者，从而采取适当的反捕食者防
豆时 会 增 加 （ Agrawal 等 人 ， 1999 年 ； Gilbert ， 1966 年 ；
御措施。某些物种的父母可能会在后代出生前将环境中捕食
Van der Stap 等人，2007 年；Weisser 等人，1999 年）。
风险的信息传递给后代，从而产生父母的预期效应或后代的

适应性跨代可塑性（Uller 等人的综述，2013 年）。后代也

可能直接从捕食者的提示中评估这种风险。对于一些具有多 * 通讯作者。

电子邮件地址：persons@susqu.edu (M. Persons)。

酚性状的无脊椎动物物种来说，捕食者相关化学线索的存在

可诱导形态逻辑变化，从而减少捕食（Agrawal等人，1999；

Gilbert，1966；Van der Stap等人，2007；Weisser等人，1999

）。例如，草食性轮虫 Brachionus calyciflorus 在面临肉食性

轮虫的捕食风险时会表现出后叶脊柱发育（Gilbert，1966 年
 食威胁并做出反应的能力可能会给后代带来显著的适应优势
Weisser 等人，1999 ）。捕食者的线索也能在产前改变某些
。如果后代在胚胎时期就能初步了解环境中的相关捕食威胁
物种的发育时间。已知红眼树蛙 Agalychnis callidryas （
，幼体可能会在出壳后立即做出适当的行为反应。多项研究
Warkentin ，2000 年）和吐丝蜘蛛 Scytodes pallidum （李，
发现，在疣鼻猴中，母猴产前接触捕食者线索可以改变后代
2002 年）的卵在暴露于环境中的捕食者线索后都会缩短胚
的反捕食行为（Bestion 等人，2014 年；Giesing 等人，2011
胎发育时间。据推测，这些反应降低了这两个物种的卵被
年；St-Cyr 等人，2018 年；St-Cyr 与 McGowan ，2015 年）。
捕食的概率。
例如，Atherton 和 McCormick （2015 年）发现，心脏
胚胎直接（通过卵膜）或间接（通过母体提示）发现捕

https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2021.10.019
0003-3472/© 2021 动物行为研究协会。爱思唯尔有限公司出版。保留所有权利。
42 H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50

感官信息密切相关（Persons & Uetz, 1996, 1997a, 1998）。花更多

肉桂小丑鱼（Amphiprion melanopus ） 胚胎在暴露于同种警
时间移动的猎物会使狼蛛捕食者在特定觅食区停留更长的时间；
报线索（CACs）和点背 伪栉水母（ Pseudochromis fuscus ）
因此，强直性不动会促使狼蛛捕食者更快地离开觅食区，从而降
的捕食者气味时，其捕食率增加，这表明对CACs的先天识别
低捕食风险（Persons & Uetz, 1997b）。狼蛛捕食者还利用对猎物
和跨卵膜的反捕食者反应可能发生了改变。一些无脊椎动物
的移动追踪来评估猎物在一个区域的密度，这在分散产卵的同胞
也出现了这种现象。当蟋蟀（Gryllus pennsylvanicus）的怀
蜘蛛幼体可能集中的区域可能尤其重要（Persons & Uetz, 1998）。
孕母亲接触到各种狼蛛物种的化学线索时，与母亲未接触此
这种基于运动的觅食区评估发生在
类线索的蟋蟀相比，未受捕食者影响的蟋蟀表现出适应性反

捕食者行为，包括长时间冻结或强直性静止再反应、速度降

低和更多地寻求庇护（Storm 和 Lima，2010 年）。这些诱

导胚胎的反捕食者反应可能是先天识别系统、引诱或后代加

速学习过程的结果。然而，在许多情况下，捕食者线索在多

大程度上会直接通过胚胎产前检测或间接通过母体影响来改

变猎物行为仍不清楚。
胎生物种的身体或行为改变来自于
与卵生物种相比，产前接触捕食者线索可能更容易受到母体

效应的影响，因为前者的后代作为胚胎只能通过角膜等母体

信号间接收集环境信息。卵生物种，尤其是那些将卵转移到

体外的物种，可以通过让后代在产前接触相关的捕食者信息

，为母性效应和直接胚胎效应提供更多的机会。狼蛛（

Araneae: Lycosidae）就属于这种情况，因为雌蛛在孵化期间

会携带卵囊，帮助打开卵囊，并在孵化后数天至数周内携带

幼蛛（Walker 等人，2003 年）。因此，它们的移动性母性

照料可能会使后代在出壳前和出壳后接触到不同的捕食者线

索。狼蛛对化学线索（可能是蛛丝和排泄物）也特别敏感和

容易接受。它们在探测捕食者时会使用多种感官模式，包括

视觉（Lohrey 等人，2009 年）、振动（Lohrey 等人，2009

年；Sitvarin 等人，2016 年）、声学（Lohrey 等人，2009 年

）、空气传播的化学信息（Schonewolf 等人，2006 年），

尤其是基质传播的化学信息（Okuyama，2015 年；Persons

等 人 ， 2001 年 ， 2002 年 ； Persons & Rypstra ， 2001 年 ；

Riechert & Hendrick，1990 年；Sitvarin 等人，2016 年）。

综上所述，这些特征使狼蛛成为研究产前捕食者对蛛苗出壳

后扩散行为影响的一个特别有意义的课题。
冻结或强直性不动是主要的防御行为
狼蛛猎物在捕食性异种狼蛛的提示下表现出强直性静止，即使

没有活的捕食者，仅化学提示就足以诱发这种反应（Bell,

Rypstra, & Persons, 2006; Hoefler等人, 2008; Lehmann等人,

2004; Persons等人, 2002; Taylor等 人, 2005）。由于狼蛛的感官

系统对运动高度敏感，化学线索诱导的强直性不动可能会使猎

物在视觉上和/或振动上对捕食性狼蛛 隐蔽，从而提高生存率

（Barnes等人，2002；Persons等人，2001；Persons和Rypstra，

2001）。狼蛛在一片区域的觅食时间（即放弃时间）与猎物的
 都是在交配后产卵的。我们每隔大约 5 天给蜘蛛喂食一次亚成 43
H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50
不同年龄（幼年、成年）和饥饿状态的雌雄蜘蛛（Persons
体带状蟋蟀（Gryllodes sigillatus），直到它们产下卵囊为止。
，1999；Persons & Uetz，1999）。
本实验中作为捕食者线索来源的成年雌性帕多萨蜘蛛也是在同
成蛛和初生蛛苗都会出现捕食者化学线索诱导的冻结
一时间从美国宾夕法尼亚州斯奈德县塞林斯格罗夫的苏斯克汉
反应。捕食性狼蛛的蛛丝和排泄物既能使初生蛛幼体的
纳大学附近的同一片农田中采集的。帕多萨蜘蛛被饲养在半透
运动减少（Eiben 和 Persons，2007 年），也能影响它们
明的小塑料容器（直径 8 厘米、高 5 厘米的 Solo® 杯）中，容
在破卵后的扩散行为（Persons 和 Lynam，2004 年）。接
器中铺有潮湿的泥炭藓基质。雌性帕氏杜鹃以初生和二龄幼虫
触大型捕食性蜘蛛的丝和排泄物也会诱导猎物蜘蛛的垂
为食。
直运动反应。与在地面或水平方向上的运动相比，垂直
大约每隔 5 到 6 天，我们就会给 G. sigillatus 若虫喂一次水
运动会提高捕食性狼蛛的存活率（Folz 等人，2006 年；
。在实验期间，我们还为所有蜘蛛随意浇灌泥炭藓。
Persons 等人，2002 年；Rypstra 等人，2007 年）。然而

，捕食者化学线索是否会影响或激发蛛苗萌发后的反捕

食反应，目前仍是未知数。

在这里，我们测量了携带卵的雌性Tigrosa helluo（以

下简称Tigrosa）所产幼蛛对底质偏好的差异，这些幼蛛

是否接触过成年雌性Pardosa milvina（以下简称Pardosa）

的趋化性线索（即丝和排泄物，以下简称 "线索"）。我们

选择 Tigrosa 作为研究对象，而 Pardosa 作为捕食者，是

因为它们在群落内的捕食关系并不对称。成年 虎纹蛙 会

捕食成年 豹纹蛙， 而豹纹蛙又会捕食初生的 虎纹蛙 （M.

Persons，个人观察）。在捕食风险下，红尾 蛛 产生的卵

囊较少（Persons 等人，2002 年），这可能会混淆捕食者

之间的线索效应。在我们的设计中，Tigrosa 幼蛛可能会

将 Pardosa 提 示 视 为 捕 食 威 胁 ， 但 Tigrosa 母 蛛 应 将

Pardosa 提示视为潜在的食物提示，而不是捕食威胁（

Persons & Rypstra, 2000）。这在一定程度上缓解了母体暴

露于捕食性线索时产卵量低的潜在问题。如果捕食者线索

能在产前改变猎物的行为，我们预测，与未暴露于捕食

者线索的母体相比，从暴露于捕食者线索的母体孵化的

幼蛛会表现出更强的冻结反应和更强的垂直攀爬能力。

如果幼蛛以前接触过捕食者提示，则冻结反应和攀爬能

力的增强应导致更多的幼蛛聚集在高处的捕食者提示基

质上。

方法

蜘蛛采集和维护

我们于2014年9月至10月期间在美国宾夕法尼亚州斯奈德

县塞林斯格罗夫的苏斯克汉纳大学附近的农田中采集了33

只成年雌性Tigrosa 。 蜘蛛被单独饲养在不透明的白色圆形

塑料盘中（直径 11.5 厘米，高 8 厘米），盘中铺有约 1.5

厘米厚的泥炭藓，作为水分来源和穴居子策略。我们假定

许多雌蛛在采集时已经在野外交配；用于研究的 33 只雌蛛
44 H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50

出来。这样做是为了确保蜘蛛幼体只在卵囊内接触到 Pardosa 提
伦理说明
示物，因为 Tigrosa 蜘蛛幼体在卵囊建成后 21 到 25 天之间开始
我们遵守 ASAB/ABS 的研究动物伦理准则。我们努力确保 羽化。
本研究中使用的所有蜘蛛从采集到在实验室条件下度过其自然 虽然将母体和卵子分别暴露于预
虽然在实验中可以通过母体线索将母体效应（不包括卵黄供
生命的整个过程都得到充分的照顾和维护。
应）与直接效应区分开来，但这是不可能的，因为需要母体

刺激基质制备 的照顾才能培育出成活的幼体。如果母体不打开卵囊，幼蛛

就无法离开卵囊，而且卵囊在发育早期经常需要旋转，以防止
我们将野外交配的成年雌性 虎尾蛙 饲养在单独的容器中
幼蛛在发育过程中受到破坏。
，直到产卵，之后我们将雌性虎尾蛙随机分配到两种基质处

理中的一种：一种是没有捕食者提示的湿润新鲜泥炭藓对照

基质（N ¼ 16），另一种是包含湿润泥炭藓和成年雌性虎尾

蛙化学提示的虎尾蛙提示（以下简称 "捕食者提示"）基质（

N ¼ 17）。

捕食者基质的设置方法是：将喂养充足的成年雌性黑尾

琵鹭 放入一个干净的、经过乙醇消毒的熟食盘（直径 11.5
厘米，高 8 厘米）中，在盘 中 铺上一层约 1.5 厘米的新鲜

泥炭藓。雌性成虫约为

长度为 5.27 ± 0.42 毫米（平均值 ± SD）（N ¼ 15）。这只

雌鱼在这个容器中停留了 5 天，产下丝和排泄物线索。每隔

5 天喂食一次，并将其放在一个新的、经过清洁和消毒的容

器中的新鲜泥炭藓上。作为刺激物的雌性红腹滨鹬被转移到

一个未用于基质处理的空容器中喂食。喂食时，它们在喂食

容器中停留约 30 分钟。喂食后，对空容器进行清洁和消毒

。这样喂食的目的是尽量减少蟋蟀化学线索可能造成的混淆

影响，因为这些线索可能会掩盖或影响豹纹猫的线索。一旦

从喂食容器中取出一条 Pardosa，就会将其放入一个装有新

鲜泥炭藓（没有任何线索）的新容器中，以建立线索。在 5

天的准备期结束时，如果没有雌性 Tigrosa 准备好被放在提

示物上，捕食者基质就会被丢弃。

在捕食者基质处理中被选中的雌性 Tigrosa 在容器中饲养 5

天后被放入装有 Pardosa 丝的熟食盘中。对照处理中的雌性则

被放在消毒过的熟食盘中一层 1.5 厘米厚的干净新鲜泥炭藓（

无线索）上。捕食者基质和对照基质处理中的 雌性 Tigrosa 每

5 天 更换一次基质。这样做是为了确保实验线索不会 "陈旧"，

因为已知陈旧的狼蛛线索会影响异种狼蛛的反应（Barnes 等人

，2002 年）。每次更换基质时，都会给雌性 Tigrosa 喂两到三

只小蟋蟀。我们注意确保蟋蟀被及时吃掉，并且喂食发生在被

丢弃的基质上，以尽量减少卵囊虫与蟋蟀线索的接触。被分配

到捕食者基质处理的携带卵囊的雌性在基质上维持了 20 天，

即在 Tigrosa 卵囊孵化窗口前不久（M. Persons，个人观察）。

它们在第 20 天被换到无诱饵的泥炭藓基质上，直到从卵囊中
 蜘蛛幼体接触了来自 2 到 5 个不同成年雌蛛的化学提示杯。
H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50 45
卵凝集（Colancecco 等人，2007 年；Marchetti 和 Persons

，2020 年）。此外，有证据表明，蜘蛛幼体与母亲和兄弟
试验规程
姐妹接触的时间越长，一旦分散开来，就会产生更大胆、

更具探索精神的蜘蛛幼体（Punzo 和 Alvarez，2002 年）， 在卵囊孵化 2 至 5 天后，使用 Tigrosa 蜘蛛幼体进行行为试

而且这些蜘蛛幼体的神经系统发育更好，在空间学习任务 验。蜘蛛幼体有时需要两天才能完全离开卵囊。最后一只蜘蛛

中表现更好（Punzo 和 Ludwig，2002 年）。这表明，在卵 幼体孵化一天后，我们将其从母体中取出，并记录这窝蜘蛛幼

孵化和分散之间与母亲和兄弟姐妹的早期社会接触可能是 体的数量。计数后

蜘蛛幼体行为发育的重要时期。因此，雌蛛在各自的化学

线索处理中始终与卵茧在一起，而幼蛛则被允许从母亲身

边自然散开。

刺激杯准备工作

我们测量了Tigrosa蜘蛛幼体对三个杯子中的一个杯子的反

应，这三个杯子分别灌注了与成年雌性Pardosa（蜘蛛幼体

捕食者）、带环蟋蟀若虫（蟋蟀线索）或没有蟋蟀或蜘蛛

线索的对照杯子相关的气味和触觉线索。收集底物线索的

方法是在小型塑料容器（直径为 8 厘米、高为 5 厘米的蛋奶

酥 杯）上贴上遮蔽胶带，以便为 Pardosa 提供一个可触及

的表面 。 然后将每个贴有胶带的杯子倒置，放入一个不透

明的白色圆形塑料盘（直径 11.5 厘米，高 8 厘米）中，盘中

约有 1.5 厘米湿泥炭藓。在这些容器中，我们分别放入一

只成年雌性豹纹鹦鹉、一只与成年雌性豹纹鹦鹉大小大致

相同的带环蟋蟀（0.025 克），或者什么都不放，以形成捕

食者、蟋蟀和对照基质。这些基质杯在熟食盘中放置 5 天

，收集线索后再放入竞技场。如果 5 天后不需要杯子，就

将其从熟食盘中取出，用干纸巾仔细擦拭，然后放入新的

熟食盘中，放入相同线索类型的杯子（例如，以蟋蟀为线

索的杯子放入装有蟋蟀的熟食盘中），但使用新的线索来源

（即不同的鸨或蟋蟀）。我们没有使用溶剂来清洗容器，因

为可能会产生混淆，包括残留气味和与遮蔽胶带的未知反

应。我们还希望模拟更自然的条件，在这种条件下，蚕丝

可能会随着时间的推移而受到干扰和降解。我们还利用 5

天的沉积期来标准化放置在测试场中的杯子上的线索的年龄

和数量（即自沉积以来的时间）。

必要时，我们用镊子将每种基质（ 稗草 、蟋蟀、对照组

）的一个 5 天龄的化学提示杯放入塑料试验场（如下所述）

，以尽量减少操作，避免基质可能被移除或污染；每隔 3e5

天更换一次基质。在更换基质时，用干纸巾仔细彻底地擦

拭竞技场中的旧化学提示杯，以去除可能由 Tigrosa 蜘蛛幼

体或母体铺设的丝和提示物，并将其放回装有与原来相同子

策略类型的熟食盘中（例如，将蟋蟀提示杯放回装有蟋蟀的

熟食盘中），以刷新实验提示物。在本实验的散布试验中，
46 H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50

蜘蛛幼体被允许重新搭乘其母亲。雌性 Tigrosa 每个卵囊可 由于并非所有雌蛛在第 4 天之前都有幼蛛散布，而且到了第

产 61 到 220 只幼蛛（平均值 ± - SD ¼ 125 ± 42）。我们发 14 天，幼蛛已经游到了试验场的顶部，而不是在基质上，因

现，对照处理与捕食者引诱的 Pardosa 处理的蛛幼体数量没 此第 4 天和第 13 天之间的分布也显示出绝对峰度和偏度值

有差异（双样本 t 检验：t31 ¼ 1.503，P ¼ 0.145；平均± 标 低于 2.0，因此假定没有明显偏离正态分布。在第4天到第13

准差：对照处理每卵囊 110.1 ± 29 只蛛幼体； 捕食者 引诱处理 天期间，每个母体的基质经历处理的分布也显示出绝对峰度

每卵囊 ¼ 130.7 ± 42 只蛛幼体）。 和偏度值低于2.0，因此假定其没有明显偏离正态分布。在第

幼蛛完全安顿下来后，每只母蛛和一窝幼蛛被转移到一 4e13 天内，按天计算的各测量组合的分布也近似正态分布（

个用乙醇清洗和消毒过的带盖大型圆形塑料场（特百惠® 容 使用残差进行 ShapiroeWilk 检验）。由于母体的扩散与蜘蛛

器，直径 20 厘米，高 8 厘米）中。每个容器中央放置两块 幼体孵化后的年龄密切相关，因此我们根据蜘蛛幼体孵化后

浸湿的棉絮，为母体和幼体提供湿度。三个倒置的化学提示 的天数对其进行了标准化测试。

杯（直径 8 厘米，高 5 厘米）用蓝色遮蔽胶带包裹，沿容器 我们在第 4、7、10 和 13 天使用双向方差分析来测量蜘

边缘等距放置（中心相距约 10 厘米）（图 1）。每个杯中先 蛛幼体在随后几天攀爬的影响，以确定蜘蛛幼体在多长时间

前都有一只成年 雌帕多萨 、一只约 0.6 厘米长的带状蟋蟀若 内表现出基于母体基质的杯状偏好。在双向方差分析中，母

虫，或者如上所述什么都没有。因此，每个测试场都有三个 体基质（捕食者或无捕食者）和杯子气味线索（对照组、蟋

杯子，分别装有与捕食者相关的化学线索、潜在食物和对照 蟀、捕食者）是自变量，每个杯子上的蜘蛛幼体数量是因变

基质。我们每天记录一次每个杯子上的蜘蛛幼体数量，持续 量。我们还测量了母体在 15 天内出现在三种杯上的次数，

15 天。母蛛、杯盖、容器底部或供水棉花上的蜘蛛幼体不 并使用广义线性混合模型（GLMM）对数据进行了分析。该

计入任何基质上的蜘蛛幼体数量。在这 15 天期间，我们还每 模型考察了母体处理组（捕食者或对照组）和时间对母体选

天记录一次母蛛的位置，记下母蛛身体大部分位置所在的区 择捕食者杯、蟋蟀杯或对照组杯的概率的影响，并将母体身

域（对照组、蟋蟀组、捕食者提示杯组）。如果母鼠的大部 份（ID）作为随机效应。针对三种提示杯选择分别运行模型

分身体没有明显地位于某一区域，则不认为母鼠位于该区域 ，采用二项分布，将感兴趣的反应（母亲选择捕食者杯、蟋蟀

。 杯或对照杯）编码为 1，所有其他反应编码为 0。这使我们

能够注意到母亲提示杯选择的潜在模式，进而研究母亲的提

统计分析 示杯选择是否与其后代的提示杯选择相似。

我们采用了三因素间混合模型方差分析来测量母体的底质
结果
经验（因素间）、杯体（因素间）和日（重复测量）对每只

母体在 10 天内爬上每个杯体的蜘蛛幼体数量的影响（总计 母体基质暴露处理会显著影响蜘蛛幼体羽化后对基质的选

15 天的实验 ，第 4e13 天）。我们仅测量了每个重复的蜘蛛 择。我们发现，母体基质与幼蛛的基质选择之间存在强烈且

幼体数量 高度显著的交互作用。
 (a) H.Shannon et al. / Animal Behaviour
(b) 183 (2022) 41e50 47

帕多萨
帕多萨线索 板球提示
插入点

无提示 无
板球提 提
示 示

图 1. (a) Tigrosa helluo 幼蛛（黑色小蜘蛛）及其母蛛（深灰色大蜘蛛）在卵蛛破壳后被放置在直径为 20 厘米的试验场中的示意图。在此之前，母蛛和卵蛛要在

Pardosa 提示下接触 20 天（N ¼ 17）或不接触任何提示（N ¼ 16）。三个倒置的塑料蛋奶酥杯上缠有蓝色胶带。一个杯子作为对照，未加任何修饰（无提示）。另

一个杯子上放了一只成年雌性鸨（鸨线索，点状）或蟋蟀（蟋蟀线索，条状），在杯子上行走 5 天，之后换上新鲜的线索。在引入 Tigrosa 时，场内除杯子外没有

其他任何提示物。在 15 天内，每天记录母蛛在每种杯上的位置和幼蛛数量。(b) 测试装置的照片，母蛛和幼蛛叠加在一起，以显示测试对象与容器的相对大小

。详见方法。
48 H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50

日*母质 9 4.521 0.0001 0.998

表 1），以及母体的基质处理和日期（表 1）。母体基质处 杯基质*天 18 1.210 0.2572 0.801
杯基质*天*母基质 18 2.361 0.002 0.993
理、杯体和日对三种杯体上 Tigrosa 蜘蛛的平均数量也有非
母体基质由携带卵囊的雌性虎尾蛙组成，在卵囊孵化期间，将其放置在有或没
有捕食性蟋蟀化学线索的基质上。杯状基质包括未经处理的对照杯或曾被蟋蟀
常显著的三方交互作用（表 1，图 2a、b、c），母体基质*
或捕食性 Pardosa 踩踏过 4 天的杯状基质。粗体数值在 a = 0.05 时具有显著性
。功率是在零假设为假的情况下拒绝零假设的概率（避免 II 型错误的概率）。
杯体对每种杯体上蜘蛛的数量也有非常显著的交互作用（表

2）。

在第 4 天，来自先前接触过 Pardosa 化学线索的母蛛的

Tigrosa 幼 蛛 爬 上 捕 食 者 线 索 杯 的 次 数 明 显 多 于 未 接 触 过

Pardosa 线索的母蛛（表 2，图 2a）。在第 7 天和第 10 天也

发现了母体基质与杯的显著交互作用，但在第 13 天没有发

现（表 2，图 2b、c、d）。当母蛛在携带卵囊时受到捕食者

的提示时，蛛苗出现在捕食者提示杯上的频率仍然较高。这

种模式一直持续到第 12 天，但到了第 13 天，母体基质类型

和杯子处理之间没有显著差异（表 2、图 2d、图 3）。在对

母体选择的杯子进行总计数时，母体并没有表现出对与其各

自处理相匹配的提示杯的强烈偏好（图 4）。日对母亲选择

任何提示杯的概率都没有明显影响（表 3）。母亲的基质处理

（对照组或 Pardosa 亚策略组）对母亲选择捕食者或对照组

提示杯的概率也没有明显影响，但母亲的基质处理对母亲选

择蟋蟀提示杯的概率有明显影响（表 3）。根据 GLMM 模

型，这种影响是由于对照组母亲选择蟋蟀诱导杯的概率较低

（z = -3.182，P = 0.001），但事后 Tukey 检验表明，不同处理

组之间母亲选择蟋蟀诱导杯的概率没有显著差异（P = 0.797

）。

讨论

产前接触捕食者线索会显著影响蜘蛛幼体对底质的选择，但

这种影响会随着时间的推移而减弱，到第13天时就没有差异了

。母亲暴露于捕食者线索的蜘蛛幼体在捕食者线索基质上攀爬

的几率明显高于对照基质或蟋蟀基质。在接触对照基质的母亲

的后代中没有观察到同样的模式。在整个 15 天的试验期间，

母亲的处理与母亲所在或附近的基质之间也没有明显的关联。

这些证据表明，Tigrosa蜘蛛幼体在卵箱内接触到潜在的捕食性

线索后，会改变它们在孵化后的线索选择行为，而且这种行为

与孵化后的母体行为无关。

表1

在为期 15 天的实验中，对第 4 天至第 13 天在三种处理过的杯状基质中的一

种基质上的蜘蛛幼体数量进行三方受试者间方差分析

治疗 df F P 电源
母质 1 0.034 0.8569 0.053
杯底 2 0.619 0.5484 0.136
杯状基底*母体基底 2 13.429 0.0002 0.996
日效应 9 4.110 0.0002 0.996
 在其他捕食-被捕食系统中，幼体在胚胎期暴露于捕食者
H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50 49
Freinschlag 和 Schausberger（2016 年）发现，与未接触
后活动减少是众所周知的。胚胎期的幼鲵在卵期暴露于捕食
过捕食螨的母体相比，其怀孕母体接触过捕食螨线索的蜘
性线索后，其活动会减少（Mathis 等人，2008 年；To´th和
蛛螨表现出对捕食螨可能性较低的叶片地点的偏好。这说
Hettyey，2018年）。当捕食性螨虫Phytoseiulus persimilis的有
明了产前学习或引诱如何导致选择远离捕食者丰富的环境
卵母体暴露于幼年期捕食者（Amblyseius andersoni）并将其后
，从而提高后代的适应性。在我们的研究中，Tigrosa蜘蛛
代引入这些捕食者的线索时，与未暴露于幼年期捕食者的有
幼体更频繁地出现在有捕食者线索的基质上。这种行为似
卵母体的后代相比，其后代在这些捕食者线索基质上的活动
乎是不适应的，因为它将导致在捕食者存在或最近光顾过
减 少 ， 并 在 捕 食 者 线 索 上 花 费 更 多 时 间 （ Seiter &
的区域花费更多的时间。对于这种看似违反直觉的反应，
Schausberger，2015年）。作者认为
我们提出了几种可能的解释。

当母蛛和卵蛛之前接触过帕多萨线索时，在帕多萨线索杯

上的幼蛛数量明显增多，但对于母蛛之前未接触过帕多萨线

索的幼蛛，我们发现它们与 帕多萨线索 杯的联系并没有增加

。这种增加可能反映了这些幼蛛在接触 Pardosa 提示 时的强

直性免疫反应。在其他狼蛛物种中，与较大狼蛛物种的化学

线索接触会引起长时间的不动和缓慢行走，这反过来又会导

致在有这些捕食者线索的区域停留更长时间（Barnes等人，

2002年；Bell等人，2006年；Lehmann等人，2004年；Persons

等人，2001年；Persons & Rypstra，2001年；Rypstra等人，

2016年）。与无法获得这种化学信息的猎食蜘蛛相比，蜘蛛

在这些基质上的强直性不动和较慢的移动速度使其 在捕食狼

蛛面前的生存能力显著提高（Barnes等人，2002年；Bell等人

，2006年；Hoefler等人，2008年；Lehmann等人，2004年；

Persons等人，2001年；Rypstra等人，2017年）。

强直性不动是适应性的，因为它使猎物在视觉上和振动上

对狼蛛捕食者具有隐蔽性。猎物移动的时间长短直接关系到

狼蛛捕食者做出扑击反应的概率以及捕食者选择在该区域停

留的时间（Persons & Uetz, 1997b）。事实上，对 某些物种来

说，狼蛛在离开之前在某一区域寻找猎物的时间长短主要取

决于对移动猎物的感知，而不是在某一区域捕获猎物（

Persons & Uetz, 1996, 1997a）。狼蛛还利用猎物的移动频率

来评估一个地区的猎物密度，并根据这一信息留在该地区（

Persons & Uetz, 1998）。因此，如果一群分散的幼蛛凝固在

有这些捕食者提示的基质上，就会大大降低附近的狼蛛攻击

它 们 或留在该地区的概率。

另一种狼蛛（Rabidosa rabida）的幼蛛也会被成 蛛 捕食。

当接触到狼蛛的化学线索时，这些幼蛛会减少活动，而这种

反应会提高幼蛛在狼蛛捕食者面前的存活率，尤其是当幼

蛛以前有过接触 狼蛛 线索的经验时（Eiben 和 Persons，

2007 年）。在我们的实验中，母蛛的幼蛛如果一直以帕多

萨线索为食，可能同样会减少活动，从而导致幼蛛与捕食者
线索的接触时间比与蟋蟀线索的接触时间长得多，而且随

着时间的推移，幼蛛在这些基质上的次数也会增加。
50 H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50

12 12
第四 第七
10 10
天 天
8 8

6 6

4 4

2 2
蜘蛛幼体的平均数量

0 0
帕多萨 蟋蟀 控制 帕多萨 蟋蟀 控制

16 12
14 第 10 第 13
10
12 天 天
8
10
8 6
6
4
4
2
2
0 0
帕多萨 蟋蟀 控制 帕多萨 蟋蟀 控制

杯底

图 2.在为期 15 天的实验中，第 4、7、10 和 13 天，母体基质处理和杯具对三种杯具类型上 Tigrosa 蜘蛛幼体平均数量的双向交互作用。误差条表示 ± 1 SE；灰色条

= 对照组处理母体的蜘蛛幼体；黑色条 = Pardosa 处理母体的蜘蛛幼体。母体基质处理由携带卵囊的雌性 Tigrosa 组成，雌性 Tigrosa 在孵化期间被放置在有或没有

Pardosa 捕食者化学线索的基质上。杯状基质包括未经处理的对照杯或曾被蟋蟀或捕食性 Pardosa 踩踏过 4 天的杯状基质。

表2
另一个狼尾草属物种 R. rabida 的蛛苗表现出更强的冷冻反应和更
在为期 15 天的实验中，第 4、7、10 和 13 天在三个杯子中的一个杯子上的蜘
蛛数量的双向方差分析结果 高的存活率。这些
蜘蛛幼体对捕食变得敏感，而不是习以为常
日 治疗 df F P 电源
狼蛛线索，但对蟋蟀线索却没有同样的敏感性。我们观察到
4 母体基质 1,36 9.493 0.0064 0.843
杯底 2,36 4.588 0.0168 0.745 的捕食者线索偏好可能也是由类似的（尽管是在蟋蟀爆发前
母亲*杯 2,36 18.105 0.0007 0.973
7 母体基质 1,40 0.845 0.369 0.136 ）引物效应引起的。
杯底 2,40 0.708 0.499 0.157
母亲*杯 2,40 10.964 0.0002 0.992 在帕多萨基质上，捕食者暴露的母蛛产下的 Tigrosa 小蜘蛛
10 母体基质 1,40 2.099 0.163 0.268
杯底 2,40 0.4317 0.432 0.181 数量较多，这也可能是一种逃逸反应的副产品。与捕食者线索
母亲*杯 2,40 4.158 0.023 0.701
13 母体基质 1,40 0.036 0.850 0.054 的接触会引发分散或膨胀反应（Moran 和 Hurd，1994 年）。
杯底 2,40 0.464 0.632 0.118
母亲*杯 2,40 2.724 0.078 0.498 狼蛛接触到其他狼蛛类的捕食者线索时，也会显著提高垂直攀

爬反应，这反过来又会提高狼蛛在捕食者面前的存活率（

Persons 等人，2002 年）。这些反应可以解释为什么狼蛛在与

捕食者接触时会花费更多的时间。

母体基质由携带卵囊的雌性虎尾蛙组成，在卵囊孵化期 间 ，将其放置在 而更经常地选择捕食者提示的地点（Seiter 和 Schausberger，

有或没有捕食者线索的基质上。杯状基质包括未经处理的对照杯或先前被 2015 年）。我们并没有让 Tigrosa 胚胎暴露于活体捕食者的威
蟋蟀或捕食性 Pardosa 踩踏过 4 天的杯状基质。加粗数值为显著值
胁之下，因此我们的研究对象不可能学习到活体捕食者与捕食
a = 0.05。功率是在下列情况下拒绝零假设的概率：
是假的（避免 II 型错误的概率）。 者线索之间的这种联系；然而，Eiben 和 Persons（2007 年）的

研究表明，在暴露于捕食者化学线索 24 小时之后，捕食者会对

与来自未暴露母亲的后代相比，来自暴露母亲的后代表现出 学习产生引物效应、

更强的学习能力，前者能更好地区分潜伏风险（仅化学触觉

线索）和高风险（存在活体捕食者），并由于这种学习能力
与捕食者引诱杯的顶部或侧面接触。分散可能是对捕食
H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50 51

者暴露的一种适应性反应，鸟类（Payo-Payo 等人，2018

年）和一些无脊椎动物（Henry 等人，2010 年；Otsuki &

Yano，2014 年）都注意到了这一点。例如，一些蜥蜴产

前接触捕食者线索（Bestion等人，2014年）或母体压力

线索（Meylan等人，2002年）会大大增加其后代的扩散

概率。由于在本实验的监测阶段，蜘蛛幼体被保存在远

离气流的封闭容器中，因此它们无法像在自然野外条件

下那样膨胀。还需要进一步的实验来确定蛛苗的气球/散

布行为是否真的因为产前接触捕食者线索而改变。这似

乎是 虎斑蛛幼体 在 充满捕食者的 环境中为避免体内捕食而

做出的一种适应性反应，因为它可能导致幼体远离捕食者

密集的地点。
52 H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50

16

14

12

10
蜘蛛幼体平均数量

0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15

图 3.在 15 天的实验散布期内，爬上 Pardosa 基质或杯口的平均幼蛛数量（N = 33 窝）。灰色虚线 = 对照组处理母体的蜘蛛幼体；黑色实线 = Pardosa 处理母体的蜘

蛛幼体。误差条代表每天的标准误差。母体基质处理包括在母体孵化期间将携带卵囊的雌性 Tigrosa 放置在有或没有 Pardosa 捕食者化学线索的基质上。

高的地区，延迟散布可能是适应性的，因为这可以让幼蛛保
以 豹纹蛛为 食的雌性 虎纹蛛 喜欢有 豹纹蛛 线索的底物（
持来自母亲的保护，同时避开捕食者密度较高的地区。
Persons & Rypstra, 2000）。由于本研究中使用的蜘蛛是在豹纹

蛛丰富的栖息地野外捕获的雌性蜘蛛，这些母蛛可能之前就
有过与豹纹蛛一起进食的经验，因此可能会被这些基质所吸

引。此外，在实验室中接触到帕多萨提示的底物可能会增强

母蛛在野外获得的对这些提示的偏好。因此，该处理组的蜘

蛛幼体可能会更多地注意到帕多萨提示杯附近或杯口上，因

为它们会分散到母亲附近，而母亲在这些杯口附近停留的时

间更长。一般来说，狼蛛母亲被幼蛛缠绕时比没有被幼蛛缠

绕时活动更多，方向性动作也更强（Bonte 等人，2007 年）

。这可能会对蜘蛛幼体的扩散产生重要的母性行为影响。然

而，我们的数据并不支持这种解释，因为我们没有发现母体

位置与蛛苗线索选择之间有显著的关系。例如，我们注意到

，在对照组基质上观察到的分散母蛛在帕多萨基质处理上的

次数往往多于帕多萨提示母蛛（图 3），而帕多萨提示母蛛

的幼蛛在帕多萨提示上花费的时间多于对照组母蛛的幼蛛，

这可能会使幼蛛的运动偏离我们观察到的模式。此外，虽然

蛛苗的杯状选择受母亲处理组的影响，但处理组并不显著影

响母亲选择对照组或 Pardosa 杯状的概率（表 3）。这些结果

表明，母体对基质的选择与其后代的选择是不一致的，因此

我们认为蛛苗对基质的选择是由行为差异驱动的，行为差异

是蛛苗在孵化前对Pardosa线索的引诱的结果，而不是母体

在孵化后的行为。之前的研究表明，当出现狼蛛捕食者线索

时， 帕多萨 蜘蛛幼体会延迟扩散（Persons 和 Lynam，2004

年），但这种效应只发生在最初的 6 天内。在捕食者密度较
 H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50 53
随着饥饿程度的增加，攻击行为甚至食人行为也会增加（

Anthony，2003；Roberts 等人，2003）。

受捕食者影响的母亲的后代对 Pardosa 提示的偏好可能并

不是反捕食者行为的指标。虽然在实验室条件下 豹纹虎尾蛙

会捕食幼年虎尾蛙（Balfour等人，2003；Rypstra和Samu，

2005），但在野外条件下， 豹纹虎尾蛙 对幼年 虎尾蛙 的影响

可能不是很大（Balfour等人，2003）。然而， 虎尾蛙 捕食 豹

纹蛙的记录非常详实（Barnes等人, 2002; Persons等人, 2001）

，幼年 虎尾蛙 有可能将 豹纹蛙的 线索识别为潜在的猎物线索

。在群落内捕食者之间的相互作用中，体型不对称程度通常

是狼蛛物种之间捕食者和猎物角色的良好指标（Rypstra 和

Samu，2005 年）。在我们的实验中，Tigrosa 幼蛛不可能成

功地完全捕食产生它们正在探测的线索的成体 Pardosa，因为

Pardosa 比 Tigrosa 幼蛛至少大 10 倍。然而，T. helluo 和 P.

milvina 的繁殖周期在一年中是重叠的（Rypstra 和 Samu，

2005 年），因此 Tigrosa 幼蛛在 Pardosa 多发区找到较小的

Pardosa 幼蛛的可能性仍然存在。根据一年中的不同时间，

Tigrosa 幼蛛 可能会从在Par-dosa 富集的 栖息地度过的时间中

获益，有可能找到合适的食物来源（早龄Pardosa），但它们

也会在一定程度上受到成年Pardosa的捕食威胁。其他研究表

明，狼蛛的化学介导的反捕食者反应往往受到捕食性狼蛛毒

素数量的影响，而不是产生这些毒素的捕食者的大小（

Persons & Rypstra ， 2001 ） 。 此 外 ， 林 蛙 蝌 蚪 （ Lith- obates

sylvaticus）对捕食性线索的反应也有差异，这取决于它们在

一天中什么时间对卵中的气味进行调节，以及在一天中什么

时间对蝌蚪进行测试（Ferrari 等人，2010 年）。这表明，猎

物在捕食威胁水平上可能存在定量和时间敏感性差异。
有趣的是，人们似乎并不偏爱蟋蟀。
尽管在整个实验过程中，所有 Tigrosa 母蛛都以蟋蟀为食，但

任一处理组的幼蛛都能吃到提示杯。Quesada 和 Schausberger

（2012 年）观察到一例
54 H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50

70 胚胎仍在卵中，或者更有可能是在卵孵化后但从卵囊中出来之

60 前。狼尾蛙从卵中蜕皮后仍在卵囊中（Trabalon 等人，2018 年

50 ）。因此，它们在卵囊中度过的蜕皮期与破壳后在卵囊中度过

40 的蜕皮期相同。据推测，这些幼蛛在第一次蜕皮后会立即拥有

30 与出壳后类似的感官能力。由于第一次蜕皮后需要更长的时间
观察次数

20 来发育探测气味的感觉器官，因此在卵内识别气味的可能性似

乎较小。不过，有些动物，如墨鱼，在卵内就能对前感觉刺激
10
做出完全反应或习惯化，并/或学习与前感觉刺激的关联（
0
帕多萨 蟋蟀 控制 Mezrai 等 人 ， 2020 年 ； Romagny 等 人 ， 2012 年 ） 。 山 鹑 （
杯底 Colinus virginianus）雏鸟也会对孵化前播放的同种叫声表现出

偏好（Carlsen 和 Lickliter，1999 年），一些青蛙物种也会对它

们在卵期接触到的新气味表现出偏好（Hepper 和 Waldman，

1992 年）。据推测，这些能力

图 4.15 天 内 观察三种不同杯底的母虫总数。灰色条 = 对照组处理的母体；黑 许多物种的胚胎在孵化前都已发育成熟，它们也可能对外界

色条 = Pardosa 处理的母体。母体基质由携带卵囊的雄性 Tigrosa 组成，雌性
刺激做出反应。鉴于仍在卵囊中时不可能直接接触底物，捕
Tigrosa 在孵化期间被放置在有或没有 Pardosa 捕食者化学线索的基质上。杯状
食者的提示似乎主要或完全是通过空气中的挥发物探测到的
基质包括未经处理的对照杯或曾被蟋蟀或捕食性 Pardosa 踩踏过 4 天的杯状基质
。至少在某些条件下，狼蛛可以探测到与猎物（Persons 和
。

Rypstra，2000 年）、捕食者（Schonewolf 等人，2006 年）

在捕食螨（Neoseiulus californicus）的产前学习中，原螨表 和潜在配偶（Searcy 等人，1999 年）相关的空气传播线索。
现出对其怀孕母亲所捕食猎物的偏好。Tigrosa蜘蛛也表现出 还有一种可能是，一些未知的线索，也许是振动信号或偶然
对最近捕食的猎物的偏好（Persons & Rypstra, 2000）。如果本 的移动模式，可以由母体直接传递给子代，或者母体或卵囊
研究中的 Tigrosa 幼蛛对其母亲的食物表现出偏好，那么两 上附着的丝和/或捕食者排泄物线索，可以在蛛苗出巢时为
个处理组的幼蛛都应该最常在蟋蟀基质上被观察到，因为在 其提供化学触觉信息源，而不是空气信息源。这种化学触觉
本实验中，所有母亲都被喂食蟋蟀。然而，两个处理组的情 机制不需要使用捕食者空气传播的线索或母体信号。然而，
况都不是这样；相反，蜘蛛幼体在卵囊中表现出对处理环境 这种线索需要在幼蛛中建立极短的捕食者印记期，因为与母
的偏好。虽然我们注意尽量减少幼蛛在卵囊中接触蟋蟀的机 体对照处理相比，来自帕多 萨线索 母体处理的幼蛛只有约
会，但这些幼蛛在羽化前接触蟋蟀的机会有限，要么是直接 24 小时的额外帕多萨趋化线索可用于改变它们的反应。
将蟋蟀引入实验饲养箱供其母亲食用，要么是通过其母亲的 总之，我们的研究结果表明，胚胎发育前
和/或狼蛛的初生经历能够诱导幼蛛在卵孵化后的行为变化
丝和排泄物间接接触蟋蟀。我们的研究结果表明，Tigrosa
。出生前暴露于捕食者线索可能与在捕食者密集的环境中使
spi-derlings在孵化后的线索选择偏重于它们在蛋槽中接触到
用高架抗捕食者行为（如冷冻、垂直攀爬和/或气球）有关，
的环境处理线索，它们的线索选择似乎不受母体饮食的影响
或者，也可能与孵化后适应性搜寻猎物有关。需要进一步研究
。
目前还不清楚捕食者线索何时会对蜘蛛幼体的再捕食起到中 以确定表现出的特定反捕食者行为和/或猎物选择行为，并
介作用。
研究不同的捕食者线索或暴露窗口可能对其产生的影响。
由于识别可能是在鸡蛋中进行的，因此，在鸡蛋中进行的识别
也可能是在鸡蛋中进行的。

表3

母亲（T. helluo）的基质处理组（对照组或 Pardosa 基质）和日对母亲提示杯选择（Pardosa 杯、蟋蟀杯或对照组杯）的影响的广义线性混合模型结果

z c2 df P
提示杯选择 主要效应和固定效应 估算
帕多萨 治疗 0.376 1 0.540
日 3.752 1 0.053
拦截 -0.696 -2.029 0.042
帕多萨 0.096 0.199 0.842
板球 治疗 5.296 1 0.021
 日 H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50 1.805 1 0.179 55
拦截 -0.983 -3.182 0.001
帕多萨 -0.116 -0.257 0.797
控制 治疗 0.099 1 0.753
日 0.247 1 0.619
-1.558 -4.110 3.96e-05
拦截
帕多萨 0.146 0.279 0.780

处理组和日期的值代表方差分析所检验的模型主效应。截距和 Pardosa 的值代表处理类型（对照组和 Pardosa 基质）对选择相应提示杯几率的相对影响的估计值（及

相关估计值），由线性混合效应模型得出。粗体数值在 a = 0.05 时具有显著性。

56 H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50

https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2006.06.021
反应。很明显，狼蛛的预期行为可塑性发生在卵爆前，这可 Carlsen, R., & Lickliter, R. (1999).产前触觉和前庭刺激的增强会改变山白鹌鹑 雏鸟

产 后 的 听 觉 和 视 觉 反 应 能 力 。 https://doi.org/10.1002/ (SICI)1098-
能会为在扩散前携带卵和/或后代的物种提供额外的适应性启
2302(199911)35:3<215::AID-DEV6>3.0.CO;2-O
蒙和/或学习益处。 Colancecco, M., Rypstra, A. L., & Persons, M. H. (2007).狼蛛 Pardosa milvina 携带不

同 质 量 卵 囊 的 捕 食 和 觅 食 成 本 .Behaviour, 144(9), 1003e1018.

https://doi.org/10.1163/156853907781871888
作者供稿 Eiben, B., & Persons, M. (2007).The effect of prior exposure to predator cues on
chemically-mediated defensive behavior and survival in the wolf spider Rab- idosa
rabida (Araneae: Lycosidae).Behaviour, 144(8), 889e906. http://www.
海莉-香农（Hailey Shannon）：概念化、方法论、验证、形 jstor.org/stable/4536487.
Ferrari, M. C. O., Manek, A. K., & Chivers, D. P. (2010).胚胎两栖动物捕食风险的时间
式分析、调查、数据整理、写作-原稿、写作、审阅和编辑、 学习。https://doi.org/ 10.1098/rsbl.2009.0798

可视化。迪伦-库茨（Dylan Kutz）：调查、写作、审阅和编辑

。马修-普森斯概念化、方法论、验证、正式分析、调查、资

源、数据整理、写作、审阅和编辑、可视化、监督、项目管理

、资金获取。

利益申报

无。

致谢

本研究得到了研究伙伴学生暑期助学金和教师基金的支

持。我们感谢阿曼达-艾布拉姆斯（Amanda Abrams）、安德

里亚-莫布里（Andrea Mobley）、奥维尔-格伦梅尔（Orvil

Grunmeier）、詹姆斯-凯利（James Kelly）和萨拉-拉梅扎纳

（Sara Ramezzana）帮助喂养和收集本研究中使用的蜘蛛。

我们还要感谢 Ann Rypstra、Alexander Berry、Jake Godfrey 和

Alexander Salazar 对手稿的反馈意见，以及两位匿名审稿人

参考资料

Agrawal, A. A., Laforsch, C., & Tollrian, R. (1999).动物和植物 防御的跨代诱导。

https://doi.org/ 10.1038/43425
Anthony, C. D. (2003).亲缘关系对狼蛛食人的影响。Pardosa milvina. 昆虫行为杂

志》，16（1），23e36。https://doi.org/10.1023/A: 1022893127216

Atherton, J. A., & McCormick, M. I. (2015).活跃在囊中：豆娘胚胎在孵化前利用

对 气 味 的 先 天 识 别 来 学 习 捕 食 风 险 。 Animal Behaviour, 103(1), 1e6.

https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2015.01.033
Balfour, R. A., Buddle, C. M., Rypstra, A. L., Walker, S. E., & Marshall, S. D. (2003).
两个狼蛛物种之间的竞争性相互作用和行会内捕食的个体发育转变 tween
two wolf spider species.https:// doi.org/10.1046/j.1365-2311.2002.00486.x
Barnes, M. C., Persons, M. H., & Rypstra, A. L. (2002).捕食者化学线索年龄对狼蛛

Pardosa milvina（鹤形目： Lycosidae）反捕食行为的影响。昆虫行为学杂志

》，15（2），269e281。https://doi.org/10.1023/A: 1015493118836

Bell, R., Rypstra, A. L., & Persons, M. H. (2006).捕食者饥饿对狼蛛 Pardosa milvina

化 学 介 导 的 反 捕 食 者 反 应 和 生 存 的 影 响 。 Ethology, 112(9), 903e910.

https://doi.org/10.1111/j.1439- 0310.2006.01244.x
Bestion, E., Teyssier, A., Aubret, F., Clobert, J., & Cote, J. (2014)。母体暴露于捕食

者 气 味 ： 后 代 表 型 调 整 与 扩 散 。 the Royal Society B: Biological Sciences,

281(1792), 20140701. https://doi.org/ 10.1098/rspb.2014.0701
Bonte, D., Van Belle, S., & Maelfait, J. P. (2007)。母性关怀和繁殖状态 依赖移动

性 决 定 了 狼 蛛 的 产 地 扩 散 。 Animal Behav- iour, 74(1), 63e69.

 H.Shannon et al. / Animal Behaviourhttps://doi.org/10.1006/anbe.1996.0133
183 (2022) 41e50 57
Folz, H. C., Wilder, S. M., Persons, M. H., & Rypstra, A. L. (2006). 捕 食 风 险 对 Persons, M. H., & Uetz, G. W. (1997a).狼蛛的停留时间决定：是
感 知 猎 物 和 吃 猎 物 一 样 重 要 吗 ？ E´coscience, 4(1), 1e5. https://
Pardosa milvina 垂直栖息地使用和觅食的影响。Ethology, 112(12), 1152e1158.
doi.org/10.1080/11956860.1997.11682370
https://doi.org/10.1111/j.1439-0310.2006.01276.x Persons, M. H., & Uetz, G. W. (1997b).The effect of prey movement on attack
Freinschlag, J., & Schausberger, P. (2016)。双斑蜘蛛螨（Tetranychus urticae）捕 behavior and patch residence decision rules of wolf spiders (Araneae: Lycosi-
dae).Journal of Insect Behavior, 10(5), 737e752. https://doi.org/10.1007/
食 风 险 介 导 的 母 性 效 应 。 实 验 与 应 用 Acarology, 69(1), 35e47.
BF02765390
https://doi.org/10.1007/s10493-016-0014-9 Persons, M. H., & Uetz, G. W. (1998).Pre-sampling sensory information and pre-
Giesing, E. R., Suski, C. D., Warner, R. E., & Bell, A. M. (2011).雌性刺鱼通过卵传递 sampling pre-sampling sensory information and prey density assessment by wolf
spiders (Araneae: Lycosidae).Behavioral Ecology, 9(4), 360e366.
信息：母体与捕食者的经历对后代的影响。Proceedings of the Royal Society B: https://doi.org/10.1093/beheco/9.4.360
Biological Sciences, 278, 1753e1759. https://doi.org/10.1098/rspb.2010.1819
Gilbert, J. (1966). 轮 虫 生 态 学 与 胚 胎 诱 导 。 Science, 151(3715), 1234e1237.
http://www.jstor.org/stable/1718462.
Henry, L. M., Bannerman, J. A., Gillespie, D. R., & Roitberg, B. D. (2010).捕食者身份

与食物网相互作用的性质和强度。动物生态学杂志》，79（6），1164e1171。

http://rave.ohiolink.edu/ejournals/article/313738766。Hepper, P., & Waldman, B.

(1992).青蛙的胚胎嗅觉学习。实验心理学季刊》，44（3e4），179e197。
https://doi.org/10.1080/
02724999208250611
Hoefler, C. D., Persons, M. H., & Rypstra, A. L. (2008).狼蛛进化代价高昂的求偶

表 演 ： 生 存 能 力 指 标 理 论 的 测 试 。 Behavioral Ecology, 19(5), 974e979.

https://doi.org/10.1093/beheco/arn055
Lehmann, L., Walker, S. E., & Persons, M. H. (2004).The influence of predator sex
on chemically-mediated antipredator response in the wolf spider Pardosa
milvina (Araneae: Lycosidae).Ethology, 110(4), 323e339.
https://doi.org/10.1111/j.1439- 0310.2004.00972.x
Li, D. (2002).亚社会吐丝蛛对捕食风险的孵化反应。皇家学会院刊 B：生物科

学》，269（1505），2155e2161。 http://www.jstor.org/stable/3558879。
Lohrey, A. K., Clark, D. L., Gordon, S. D., & Uetz, G. W. (2009). 狼 蛛 （ Araneae:

Lycosidae）对代表鸟类捕食者的感觉线索的反捕食反应。Animal Behaviour,
77(4), 813e821. https://doi.org/10.1016/ j.anbehav.2008.12.025
Marchetti, M. F., & Persons, M. H. (2020).卵囊损伤和先前的卵囊生产影响狼 蛛

的 截 短 亲 本 投 资 milvina.Ethology, 126(12), 1111e1121.

https://doi.org/10.1111/eth.13091
Mathis, A., Ferrari, M. C. O., Windel, N., Messier, F., & Chivers, D. P. (2008).胚胎学

习与未来捕食的幽灵。https://doi.org/10.1098/ rspb.2008.0754

Meylan, S., Belliure, J., Clobert, J., & De Fraipont, M. (2002).压力和身体条 件 作

为普通蜥蜴（Lacerta vivipara）产前和产后散布的决定因素。Hormones
and Behavior, 42(3), 319e326. https://doi.org/ 10.1006/hbeh.2002.1827
Mezrai, N., Arduini, L., Dickel, L., Chiao, C. C., & Darmaillacq, A. S. (2020)。卵内危

险 意 识 ： 墨 鱼 胚 胎 先 天 和 后 天 识 别 捕 食 者 的 证 据 。 https://doi.org/
10.3758/s13420-020-00424-7
Moran, M. D., & Hurd, L. E. (1994). 对 掠 食 者 密 度 升 高 的 短 期 反 应 ： Non-
competitive intraguild interactions and behavior.Oecologia, 98(3e4), 269e273.
https://www.jstor.org/stable/4220699.
Okuyama, T. (2015).跳跃蜘蛛对捕食风险的代谢反应。
动物学杂志》，297（1），9e14. https://doi.org/10.1111/jzo.12251
Otsuki, H., & Yano, S. (2014) 。 捕 食 风 险 会 增 加 猎 物 的 分 散 距 离 。
Naturwissenschaften, 101(6), 513e516. https://doi.org/10.1007/s00114-014-
1181-3
Payo-Payo, A., Sanz-Aguilar, A., Genovart, M., Bertolero, A., Piccardo, J., Camps,
D., Ruiz-Olmo, J., & Oro, D. (2018)。捕食者的到来引发了猎物种群的差异

散 布 、 年 龄 结 构 变 化 和 繁 殖 表 现 。 Scientific Reports, 8(1), 1971.

https://doi.org/10.1038/s41598-018-20333-0
Persons, M. H. (1999).饥饿对未成年和成年狼蛛（Lycosidae）对知觉线索的觅

食 反 应 的 影 响 。 Animal Behaviour, 57(1), 81e88.

https://doi.org/10.1006/anbe.1998.0948
Persons, M., & Lynam, E. (2004).Pardosa milvina (Araneae, Lycosidae) 蜘蛛幼体

在 同 种 和 异 种 丝 及 排 泄 物 存 在 下 的 运 动 。 Journal of Arachnology, 32(2),

341e344. http://www.jstor.org/stable/3706227.
Persons, M. H., & Rypstra, A. L. (2000).狼蛛 Hogna helluo (Araneae: Lycosidae)

对 近 期 猎 物 化 学 线 索 的 偏 好 。 Ethology, 106(1), 27e35.

https://doi.org/10.1046/j.1439-0310.2000.00496.x
Persons, M. H., & Rypstra, A. L. (2001).狼蛛在来自不同大小捕 食 者 的化学线

索 面 前 表 现 出 分 级 反 捕 食 行 为 。 化 学 生 态 学 杂 志 》 ， 27 （ 12 ） ，

2493e2504。https://doi.org/10.1023/A: 1013679532070

Persons, M. H., & Uetz, G. W. (1996).狼蛛（Araneae: Lycosidae）感官信息对斑

块 停 留 时 间 的 影 响 。 Animal Behaviour, 51(6), 1285e1293.

58 H.Shannon et al. / Animal Behaviour 183 (2022) 41e50

Persons, M. H., & Uetz, G. W. (1999).狼蛛觅食决策中基于年龄和性别的差异。 Searcy, L. E., Rypstra, A. L., & Persons, M. H. (1999).Airborne chemical
communication in the wolf spider Pardosa milvina (Araneae, Lycosidae).Journal
Journal of Insect Behavior, 12(6), 723e736. https:// of Chemical Ecology, 25, 2527e2533. https://doi.org/10.1023/A: 1020878225553
doi.org/10.1023/A:1020920024954
Seiter, M., & Schausberger, P. (2015)。母体在螨类群内的捕食风险会影响后代的
Persons, M. H., Walker, S. E., & Rypstra, A. L. (2002). 狼 蛛 Pardosa milvina （
反捕食行为和学习。科学报告》，5, 15046. https://doi.org/10.1038/srep15046
Araneae: Lycosidae）通过趋光性线索介导的反捕食行为的健身成本和收益。
Behavioral Ecology, 13(3), 386e392. http://rave. Sitvarin, M. I., Gordon, S. D., Uetz, G. W., & Rypstra, A. L. (2016). 狼 蛛 Pardosa
ohiolink.edu/ejournals/article/323743007. milvina 仅利用振动线索探测捕食者的威胁程度。Behaviour, 153 , 159e173.
Persons, M. H., Walker, S. E., Rypstra, A. L., & Marshall, S. D. (2001).狼蛛避开捕食 https://doi.org/10.1636/J14-48.1
者的策略和在与食物相关的捕食者提示下的生存（Araneae: Lycosidae）。 St-Cyr, S., Abuaish, S., Spinieli, R. L., & McGowan, P. O. (2018)。小鼠暴露于母体
https:// doi.org/10.1006/anbe.2000.1594 捕食者气味会编程成年后代的社会行为，并增加半自然和常用实验室任务中
Punzo, F., & Alvarez, J. (2002)。早期与母体接触对 Hogna carolinensis（Araneae
的应激诱导行为。行为神经科学前沿》，11(12), 1e14. https://doi.org/10.3389/
： Lycosidae ） 幼 蛛 运 动 和 探 索 行 为 的 影 响 。 https://doi.org/ fnbeh.2018.00136
10.1023/A:1016351531676 St-Cyr, S., & McGowan, P. O. (2015)。母体暴露于捕食者气味对小鼠后代应激相
Punzo, F., & Ludwig, L. (2002) 。 与 母 系 亲 属 和 兄 弟 姐 妹 的 接 触 影 响 Hogna
关 行 为 和 表 观 遗 传 神 经 基 因 调 控 的 编 程 。 行为神经科学前沿》， 9, 145.
carolinensis（Araeneae: Lycosidae）雏鸟的狩猎行为、学习和中枢神经系统 https://doi.org/ 10.3389/fnbeh.2018.00136
发 育 。 动 物 认 知 》 ， 5 （ 2 ） ， 63e70 。 https://doi.org/10.1007/s10071-002- Storm, J., & Lima, S. (2010)。母亲提醒后代注意捕食者：母亲对行为的跨代影响

0128-9。 。American Naturalist, 175(3), 382e390. https://doi.org/10.1086/650443

Quesada, P. C. P., & Schausberger, P. (2012)。捕食螨 Neoseiulus californicus 的 产 Taylor, A. R., Persons, M. H., & Rypstra, A. L. (2005).狼蛛 Pardosa milvina（Araneae，

前 化 学 感 官 学 习 。 PLoS One, 7(12), e53229. https://doi.org/ Lycosidae ） 中 感 知 到 的 捕 食 风 险 对 雄 性 求 偶 和 交 配 行 为 的 影 响 。 https://

10.1371/journal.pone.0053229 doi.org/10.1636/S03-59
Riechert, S. E., & Hedrick, A. V. (1990).蜘蛛的捕食水平和基于基因的反捕食行为 To´th, Z., & Hettyey, A. (2018)。产卵环境调节两栖动物后代对捕食风险的反 应

。 Angelenopsis aperta 。 https://doi.org/10.1016/S0003-3472(05)80697-9, 。进化生物学杂志》，31（5）， 710e721. https://doi.org/10.1111/jeb.13258

697e687. Trabalon, M., Ruhland, F., Laino, A., Cunningham, M., & Garcia, F. (2018)。狼蛛卵
Roberts, J. A., Taylor, P. W., & Uetz, G. W. (2003).Kinship and food availability in-
fluence cannibalism tendency in early-instar wolf spiders (Araneae: 囊 的 胚 胎 和 胚 胎 后 发 育 ， 特 别 强 调 玻 璃 体 。 Journal of Comparative
Lycosidae).Behavioral Ecology and Sociobiology, 54(4), 416e422. Physiology B, 188(2), 211e224. https://doi.org/10.1007/s00360-017-1120-7
https://doi.org/10.1007/ s00265-003-0646-8
Uller, T., Nakagawa, S., & English, S. (2013)。动植物中父母预期效应的微弱证据
Romagny, S., Darmaillacq, A. S., Guibe´, M., Bellanger, C., & Dickel, L. (2012)。蛋
》（Weak evidence for anticipatory parental effects in plants and animals. 进化生
中的感觉、嗅觉和视觉：未成熟无脊椎动物墨鱼胚胎感知和学习的出现。实
物学杂志》，26（10），2161e2170。 https://doi.org/10.1111/jeb.12212
验生物学杂志》，215（23）， 4125e4130. https://doi.org/10.1242/jeb.078295
Van der Stap, I., Vos, M., & Mooij, W. M. (2007).Inducible defenses and rotifer food
Rypstra, A. L., Hoefler, C. D., & Persons, M. H. (2017).对繁殖狼蛛的捕食：获取信 chain dynamics.Hydrobiologia, 593(1), 103e110. https://doi.org/10.1007/ s10750-
007-9051-z
息 对 雌 雄 生 存 的 不 同 影 响 。 Animal Behaviour, 128, 165e173.
Walker, S. E., Rypstra, A. L., & Marshall, S. D. (2003) 。 狼 蛛 Hogna helluo
https://doi.org/10.1016/ j.anbehav.2017.03.032
(Araneae: Lycosidae) 后代体型与表现之间的关系。https://www. evolutionary-
Rypstra, A. L., & Samu, F. (2005).在共存的狼蛛（鹤形目，狼蛛科）中，与大小
ecology.com/issues/v05n01/ddar1441.pdf.
相 关 的 群 落 内 捕 食 和 可 食 性 。 Journal of Arach- nology, 33, 390e397.
Warkentin, K. M. (2000).黄蜂捕食和红眼树蛙卵的黄蜂诱导孵化。动物行为学
https://doi.org/10.1636/CT05-10.1
》，60（4），503e510。https://doi.org/10.1006/ anbe.2000.1508
Rypstra, A. L., Schmidt, J. M., Reif, B. D., DeVito, J., & Persons, M. H. (2007).狼蛛选址
Weisser, W., Braendle, C., & Minoretti, N. (1999).捕食者诱发的豌豆蚜形态变化。
和觅食过程中的权衡：基质结构和捕食风险的影响。Oikos, 116(5), 853e863.
https://doi.org/10.1111/ j.0030-1299.2007.15622.x 皇家学会院刊 B ： 生 物 科 学 》 ， 266 （ 1424 ） ， 1175e1181 。
Rypstra, A. L., Walker, S. E., & Persons, M. H. (2016)。谨慎的雄性与铤而走险的雄 http://www.jstor.org/stable/51363。
性：捕食风险影响狼蛛的求偶强度而非雌性选择。Behavioral Ecology, 27(3),
876e885. https://doi.org/10.1093/beheco/arv234
Schonewolf, K., Bell, R., Rypstra, A. L., & Persons, M. H. (2006).狼蛛空中避敌凯洛

蒙 的 现 场 证 据 。 化 学 生 态 学 杂 志 》 ， 32 ， 1565e1576 。

https://doi.org/10.1007/s10886-006-9070-7。