Evoluciona Morfologija Prikaz

EVOLUCIONA MORFOLOGIJA
TEORIJSKE POSTAVKE I
GEOMETRIJSKA MORFOMETRIJA
Ana Ivanovi i Milo Kalezi
Evoluciona morfologija
Teorij ske p ostavke i geometrij ska morf ometrij a
PREDGOVOR
Ova knj iga nastala j e iz p otrebe da se evoluciona morf ologij a, oblast koj a doivlj ava svoj p onovni
p rocvat u p oslednj e dve decenij e, p ribilii zainteresovanim istraivaima, studentima, kao i strunj acima
iz drugih oblasti ij a se istraivanj a oslanj aj u na morf ologij u. Na naem j eziku ne p ostoj i odgovaraj ua
knj iga (udbenik) u koj oj se razmatraj u op te p ostavke evolucione morf ologij e. Takoe, i p ored toga to
danas morf ologij a ima veliki uticaj na biologij u razvia, a u irem smislu i na evolucionu biologij u, do
sada ova oblast nij e bila odgovaraj ue p redstavlj ena ni u p osledip lomskoj nastavi biologij e u nas. To j e
osnovni razlog p oj ave ove knj ige, kao osnove za drugaij i p rilaz nastavi iz domena morf ologij e, na
sp ecij alizovanim kursevima dodip lomske nastave, a p osebno na doktorskim studij ama, sa oekivanj em
da e p odstai i savremena istraivanj a u oblasti morf ologij e.
Knj igu ine dva osnovna dela koj a su sutinski integrisana. Osnovna koncep cij a knj ige j e da se u p rvom
delu p redstavi evoluciona morf ologij a kao nauna oblast. Smatramo, da j edino kroz razmatranj e
osnovnih teorij skih p ostavki evolucione morf ologij e mogu p roistei drugi, sp ecij alizovanij i p ogledi na
morf ologij u, kao to j e to na p rimer f unkcionalni p ristup . Dakle, o ovoj knj izi su iznete p ostavke
savremene evolucione morf ologij e, uklj uuj ui esto i nj ihov istorij at. Paralelno, u velikom broj u
sluaj eva, dati su karakteristini p rimeri koj i dop rinose, barem delimino, konkretizacij i teorij skih
osnova. Trudili smo se da navedena literatura bude sa j edne strane relevantna, kao i da p redstavlj a
osnov za p roirenj e znanj a iz morf ologij e shodno p otrebama i af initetima studenata i istraivaa. Drugi
deo j e p osveen p redstavlj anj u naina reavanj a p roblema evolucione morf ologij e, koj i se uglavnom
zasnivaj u na p rimeni geometrij ske morf ometrij e. Geometrij ska morf ometrij a, i u teorij skom i u p raktinom
p ogledu, ve due vreme p redstavlj a osnovni p ravac istraivanj a u morf ometrij i.
Oba autora knj ige su nastavnici razliitih kurseva morf ologij e kimenj aka. Takoe, oni su i istraivai
koj i su se u naunom radu naj veim delom bavili samo nekim kimenj akim grup ama (naj vie
vodozemcima i donekle gmizavcima) . Zato j e daleko naj vei broj p rimera iz sveta kimenj aka. Svesni
smo da to u odreenoj meri osiromauj e zamilj eni op ti koncep t knj ige, p redstavlj anj e morf ologij e u
celini. Sa druge strane, nadamo se, da e p rikazi razliitih teorij skih p roblema i p rimeri nj ihovog
reavanj a dati na istoj grup i, omoguiti studentima j ednostavnij i uvid i u istraivake metode koj e se
koriste u savremenoj morf ologij i. Takoe, p otreba za p reciznou p odataka u iznetim p rimerima nuno
dovodi do ogranienj a u ovom p ogledu.
U ranij im f azama rada na ovoj knj izi veliku p omo imali smo od naih studenata doktorskih studij a
Milene Cvij anovi (Furtula) i Aleksandra Uroevia koj i su nam ukazali na mnoge greke i neloginosti
u tekstu. Koleginici Vidi Joj i ip eti zahvalj uj emo na konstruktivnim komentarima i na p omoi u
analizi p odataka, dok j e za zavrnu graf iku obradu ilustracij a zasluna Tanj a Vukov. Od recenzenata
ove knj ige, Lj ilj ane Tomovi, Predraga Simonovia i Nikole Tucia dobili smo veliki broj korisnih
saveta i sugestij a. Neke od nj ihovih sugestij a nismo p rihvatili, tako da snosimo celokup nu odgovornost
za stavove i inj enice iznete u ovoj knj izi.
Nadamo se da e se nedostaci ove knj ige brzo videti, p osebno u p ogledu razumlj ivosti teksta i
ilustrativnosti iznetih p rimera. Tome e p omoi p rimedbe koj e oekuj emo od studenata i kolega.
U Beogradu,
20. f ebruar 2009.
Autori
Sadraj
I
1.1
1.2
1.3
1.3.1
II
2.1
2.2
2.3
2.4
2.4.1
2.4.2
2.5
2.5.1
2.5.2
2.5.3
2.6
III
3.1
3.2
3.3
3.4
3.5
3.5.1
3.5.2
3.5.3
3.6
3.6.1
3.6.2
3.7
3.8
IV
4.1
4.2
4.3
4.4
4.5
4.6
V
5.1
5.2
UVOD
ta je morfologija?
Morfologija jue
Morfologija danas
Genetika osnova razvia morfolokih celina
PRINCIPI EVOLUCIONE MORFOLOGIJE

Morfoloke celine, adaptacije i ogranienja
Modularnost i morfoloka integracija
Simetrinost morfolokih celina
Prvobitnost morfolokih celina i razliitost u odnosu na ishodno stanje
Primitivnost morfolokih odlika
Generalizovana i specijalizovana stanja
Poreenje morfolokih celina u pogledu grae funkcije i porekla
Homologija
Homoplazija
Analogija i anaplazija
Odnosi funkcije i bioloke uloge, strukture i funkcije
MORFOLOKA EVOLUCIJA
Morfoloke evolucione novine
Redukcija i nestanak morfolokih celina
Morfoloka evolucija i osobine ivotne istorije
Morfoloka i taksonomska raznovrsnost, morfoloke staze
Evolucioni trendovi i ekogeografska pravila
Opte odlike i karakteristini trendovi
Evolucione promene u veliini tela
Poveanje veliine tela (Kopeovo pravilo)
Smanjenje veliine tela (minijaturizacija)
Ekogeografska pravila
Heterohronija
Ontogenetske putanje
Vrste heterohroninih promena
Heterotopija
Odnos ontogenije i filogenije
MORFOMETRIJA
Opte postavke
Morfoloki prostor
Definisanje veliine i oblika
Odnos veliine i oblika morfoloke celine alometrija
Zato postoji alometrijski rast?
Koncepti alometrije
MORFOMETRIJSKE ANALIZE
Morfometrija u praksi
Veliina i oblik
8
8
9
13
16
27
27
29
35
39
39
40
40
41
47
52
52
55
55
57
59
60
63
63
64
64
64
68
71
71
74
82
82
88
88
90
90
91
92
93
95
95
99
Bioloke i statistike hipoteze u evolucionoj morfologiji

Karakteristike uzorka, izbor statistikih analiza i procene znaajnosti
Parametarski testovi
Neparametarski testovi
Metod ponovnog uzorkovanja sa ponavljanjem (engl. bootstrap)
Permutacioni testovi
ta meriti i kako meriti?
Duinske mere
Specifine take
Ostali tipovi podataka (konture, povrine, uglovi i odnosi)
5.3
5.4
5.5
5.6
5.6.1
5.6.2
5.7
5.7.1
5.7.2
5.7.3
VI
Generalizovana Prokrustova Analiza (engl. General Procrustes Analysis
GPA)
Veliina centroida
Prokrustova distanca
Vizuelizacija promena oblika
Varijable oblika
6.1
6.2
6.3
6.4
6.5
VII
GEOMETRIJA I MULTIVARIJATNA STATISTIKA

Srednja vrednost, standardna devijacija i varijansa
Matrice korelacija, kovarijansi i multivarijatna statistika
Kvantifikacija varijabilnosti
ANOVA i MANOVA
Opte karakteristike PCA i njena primena u analizi morfolokog
prostora
Primena PCA u analizi oblika
Analiza glavnih komponenti varijabli oblika dobijenih primenom TPS
metode Relative Warp Analysis - RWA
Kanonijska diskriminantna analiza CVA
Utvrivanje razlika u obliku primenom CVA
7.1
7.2
7.3
7.3.1
7.3.2
7.3.3
7.3.4
7.3.5
7.3.6
VIII
ALOMETRIJSKE ANALIZE
Analize alometrijskih odnosa
Promene u alometrijskim odnosima veliine ekstremiteta kod velikih
mrmoljaka
Analiza alometrijskih odnosa primenom geometrijske morfometrije
8.1
8.2
8.3
99
101
102
103
103
104
104
105
106
108
110
110
110
113
114
116
118
118
119
120
120
124
127
131
133
135
140
142
144
148
IX
POREENJE OBRAZACA VARIJABILNOSTI U OBLIKU
150
9.1
9.2
9.3
Poreenje matrica
Poreenje vektora kovarijacionih matrica
Analize meusobne povezanosti i analize obrazaca kovariranja
150
151
151
PRIMERI ANALIZA SLOENIH BIOLOKIH HIPOTEZA
153
10.1
10.1.1
10.1.2
10.1.3
10.2
10.2.1
10.2.2
10.3
Ontogenenetske promene oblika glavenog skeleta mrmoljaka

Poreenje ontogenetskih putanja
Analiza promene pravca ontogenetskih putanja
Analiza stope promena du ontogenetske putanje
Analize odnosa morfoloke i genetike varijabilnosti
Mapiranje morfometrijskih promena na filogenetska stabla
Odnos genetike i morfoloke diferencijacije: primer varijabilnosti
oblika glavenog skeleta velikih mrmoljaka
Simetrija i asimetrija
Bioloki f akultet, Univerzitet u Beogradu
153
155
156
158
159
159
159
163
10.3.1
10.3.2
10.4
10.4.1
10.4.2
10.5
Analiza asimetrije primenom geometrijske morfometrije

Ontogenetske promene FA glavenog skeleta mrmoljaka
Morfoloka integracija i modularnost
Testiranje pretpostavljenih hipoteza o morfolokoj integraciji
Analiza morfoloke integracije primenom geometrijske morfometrije
Programi i programski paketi koji su korieni za analizu podataka u
navedenim primerima
163
164
169
169
170
174
XI
Renik pojmova u morfometriji
175
XII
Renih optih pojmova
182
XIII
LITERATURA
190
Indeks
210
Evoluciona morfologija
Teorijske postavke i geometrijska morfometrija
Evoluciona morf ologij a
I
1.1
UVOD
ta je morfologija?
Predmet prouavanja morfologije jesu morfoloke celine. Morfoloke

celine predstavljene su organizmima i njihovim strukturnim (gradivnim)
elementima na svim fazama ontogenetskog razvia, od gameta, preko embriona,
larvi, juvenilnih do adultnih jedinki razliite starosti (Koehl 1996). Svaka takva
celina ili funkcionalna osobenost, odnosno karakteristika, neposredan je predmet
prouavanja morfologije.
Istraivanja morfolokih odlika, bilo tokom individualnog razvia ili tokom
evolucije grupa, ukljuuju njihov nastanak, promenu stanja osobina i konano
nestanak morfolokih celina. Osnovni parametri morfolokih celina, znaajni za
razumevanje njihovih ontogenetskih i filogenetskih promena, jesu vreme
diferencijacije, veliina, oblik i struktura (unutranja organizacija). Tako, u
odreenom periodu individualnog razvia nastaju morfoloke celine; one zatim
menjaju svoj oblik i veliinu, da bi, najee u periodu polne zrelosti, dostigle
stanje koje ostaje uglavnom neizmenjeno do kraja ivota. Do promena morfolokih
celina dolazi i tokom evolucione istorije (filogenije). Tokom filogenije grupa,
morfoloke celine nastaju, menjaju se i nestaju. Direktno prouavanje ovakvih
promena mogue je na fosilnom materijalu (paleontoloka istraivanja).
Paleontoloki podaci su nezamenljivi u studijama morfolokih karakteristika i
odlika ivotne istorije izumrlih grupa. Takoe, ovi podaci su dragoceni u
istraivanjima (1) polariteta promena morfolokih karaktera tokom evolucije
grupa, (2) vremena nastanka, divergencije i nestanka grupa, (3) filogenetskih
odnosa grupa, posebno na viim taksonomskim nivoima, (4) vremena nastanka
homologih karaktera, (5) u poslednje vreme i odlika genoma nekih izumrlih grupa
(npr. neandertalca, izumrle vrste bliske oveku) (Raff 2007). Meutim,
prouavanje evolucionih promena morfolokih celina mogue je u odreenoj meri i
posrednim putem analizom savremenih grupa koje su u blioj ili daljoj
filogenetskoj srodnosti (neontoloka istraivanja).
Morfologija je jedna od najstarijih biolokih disciplina iji osnovni periodi
razvoja ukljuuju: opisivanje morfolokih celina (deskripcija), njihovo uporedno
prouavanje (komparacija), sagledavanje morfolokih celina u odnosu na njihovu
funkciju, zatim izvoenje generalizacija, kao i utvrivanje prirode veza izmeu
morfolokih celina, posebno mehanizama njihovih evolucionih promena. Ovi
periodi nisu hronoloki jasno odvojeni; i danas je prouavanje nekih morfolokih
celina na nivou deskripcije i komparacije. Stoga, prouavanje istorije morfologije
ima pravi smisao ako se pri tome prati razvoj problema morfologije, poev od
vremena njihovog jasnijeg odreenja (Mayr 1982). Ovakav pristup je znaajniji
utoliko to mnoge kontroverze oko osnovnih problema u morfologiji traju od
vremena Aristotela do danas.
18 Evoluciona morf ologij a
Slika 2.1. Odnosi osnovnih nivoa bioloke organizacije (nivoa genotipa, morfologije i ponaanja).
Mogua morfoloka reenja (nivo morfologije 1), kao i realizovane morfoloke celine (nivo
morfologije 2) prikazane su tamnim poljima. Procesi razvia povezuju nivoe genotipa i morfologije, a
funkcija nivo morfologije i ponaanja. Realizovana morfoloka celina predstavlja morfoloku osnovu
ponaanja koje se realizuje kroz bioloku ulogu te celine. Prema: Sluys 1996, Kalezi 2001,
izmenjeno.
Prilog 2.2 Termin epigenetika

U savremenoj literaturi koristi se nekoliko razliitih opisa epigenetike. Najiri je onaj koji pod
epigenetikom podrazumeva transmisiju i neprekidno odravanje informacija kroz mejozu ili mitozu
koja nisu zasnovani na nukleotidima DNK. U biologiji razvia to su mejotike ili mitotike promene
u ekspresiji gena koje ne kodira DNK. Takoe, pod epigenetikom se podrazumevaju i mehanizmi
stabilnog odravanja ekspresije gena koji ukljuuju fiziko markiranje DNK ili sa njom
povezanih proteina.
Prilog 2.3 Fenotipska plastinost

Koncept fenotipske plastinosti odraava sposobnost genotipa da u zavisnosti od ivotne
sredine ispolji razliite fenotipove u svim stadijumima ivotnog ciklusa (Tuci i Tuci 2000, WestEberhard 2003). Ukoliko pri tome u populaciji nastaju diskretni fenotipovi (morfe), ovaj oblik
fenotipske plastinosti se oznaava kao polifenizam (Roff 1996), (npr. postojanje pedomorfnih i
metamorfoziranih jedinki mrmoljaka u istoj populaciji, ili razliite morfe socijalnih insekata). Vano
je istai da fenotipska plastinost nije odlika organizma ve njegovih pojedinanih karakteristika
n a svim nivoima fenotipa (morfologije, fiziologije, ponaanja). Fenotipska plastinost nastaje i
adaptabilna je ukoliko se adaptivna vrednost jedinki poveava sa promenom fenotipa. Razlike u
fenotipu nisu nasledljive, one se pojavljuju tokom razvia pod uticajem ivotne sredine.
Morf ologij a danas
Morfogenetska polja, osnovne jedinice u embriologiji, posreduju izmeu

nivoa genetikih informacija (genotipa) i fenotipa. Morfogenetska polja su
diskretne jedinice razvia embriona i definiu se kao grupa elija iji poloaj i
sudbinu odreuju ista ogranienja (Gilbert 1997). Ona nastaju interakcijama gena
i njihovih proizvoda unutar specifinog regiona. Vano je istai da su
morfogenetska polja modularni entiteti, sa atributima autonomije i hijerarhijskom
organizacijom i da se pri tome mogu menjati u pogledu poloaja, vremena i
interakcije sa drugim modulima. Kao to su elije, a ne njihovi geni, jedinice
strukture i funkcije, tako su morfogenetska polja, a ne geni ili elije, osnovne
jedinice ije promene tokom ontogenije dovode do evolucionih promena. Dakle,
izmene karakteristika ovih polja dovode do fenotipskih promena, pa ak i do
nastanka evolucionih novina.
Nivo genotipa karakteriu sluajne promene do kojih dolazi, s jedne strane,
mutacijama, kako strukturnih, tako i regulatornih gena, a sa druge strane, novim
kombinacijama gena koje nastaju prilikom gametogeneze (rekombinacije gena) i
prilikom oploenja. Odavno se smatra da su promene u regulatornim genima od
veeg znaaja za nastanak novih morfolokih celina tokom filogenije u odnosu na
promene u strukturnim genima (King i Wilson 1977, Jacob 1977). To vai kako za
promene koje se dogaaju unutar vrsta, tako i za promene koje karakteriu grupe
na viim taksonomskim nivoima. Drugim reima, u tom pogledu ne postoje vee
razlike izmeu mikro- i makroevolucionih promena (Carroll 2000, 2005). Dakle,
sve promene na morfolokom nivou (nastanak morfolokih celina, njihove
promene i nestanak), deavaju se prevashodno promenama u genskoj regulaciji
tokom razvia. Promene u ekspresiji pojedinanih gena mogu nastati delovanjem
transkripcionih faktora, kao i mutacijama u cys-regulatornim regionima gena
(prilog 2.4) za koje se pokazalo, kako je to ve istaknuto, da imaju veliki znaaj
za evoluciju fenotipa na nivou morfologije, fiziologije i ponaanja (Carroll 2000,
Wray 2007, Koentges 2008). Postoje i primeri uticaja promena u strukturnim
genima koji direktno utiu na morfologiju, kao to je to sluaj sa genom koji utie
na sintezu melanina u melanocitama (Carroll 2005).
Prilog 2.4 Cis- i trans regulatorni elementi
Regulacija transkripcije se u eukariotskim elijama zasniva na specifinim interakcijama
transkripcionih faktora sa regulatornim nizovima nukleotida u DNK koji su nazvani cisregulatori.
To su specifini nizovi DNK koji reguliu samo gene koji pripadaju istom molekulu DNK; obino
s e nalaze neposredno uz mesto sa koga poinje trasnkripcija odreenog gena. Nasuprot njima su
trans-regulatori koji stvaraju regulatorne proteine (ili RNK) koji stupaju u interakcije sa drugim
genima na istom ili razliitim hromozomima. Za trans regulatore se esto kae da se nalaze bilo gde
u genomu osim uz gen koji se analizira. Kod eukariotskih gena koji kodiraju iRNK dva tipa cisregulatora odreuju koji e gen i u kojoj eliji biti transkribovan. To su promotori (odnosni njihovi
regulatorni elementi kao to su TATA blok) i pojaivai (engl. enhancers ). Pojaivai se
najee nalaze uzvodno od gena, u okviru promotora, ali su ponekad udaljeni od njega i po
nekoliko hiljada nukleotida. U nekim sluajevima nalaze se i unutar kodirajueg regiona
strukturnoggena, ili ak nizvodno od njega. Svi pojaivai koji su do sada pronaeni vezani su za
gene koji su aktivni samo u pojedinim tkivima, pa se zbog toga smatra da su to elementi DNK koji
s u odgovorni za diferencijalnu ekspresiju gena. Iako se jo uvek nedovoljno zna o mehanizmu
delovanja ovih cis-aktivnih elemenata, smatra se da pojaivae specifino prepoznaju inducibilni
transkripcioni faktori i da kao rezultat te interakcije dolazi do ubrzanja transkripcije sa oblinjeg
19

promotora. Jedan tip pojaivaa su tzv. ,,negativni pojaivai ili i utiivai (engl. silencers ). Kada
s e transkripcioni faktori veu za utiiva dolazi do represije transkripcije cis vezanog promotora (tj.
promotora koji se nalazi na istom hromozomu). Neki nizovi nukleotida mogu, zavisno od
transkripcionih faktora koji se nalaze u eliji, da u nekim elijama budu pojaivai, a u drugim
elijama utiivai. Pojaivai su neophodni za regulaciju normalnog razvia i diferencijacije elija iz
sledeih razloga: (1). njihovo prisustvo je neophodno za transkripciju veine gena, (2) pojaivai
s u glavni determinatori vremenske i tkivno-specifine transkripcije gena, (3) prisustvo pojaivaa
koji su na relativno velikim rastojanjima od promotora znai da moe da postoji vei broj signala
koji e odreivati da li e se dati gen transkribovati ili ne. Odreen gen moe da ima vie
pojaivaa i svaki od njih moe da se vee za vie faktora (koji mogu da reguliu da li e on
stimulisati ili inhibirati transkripciju), (4) pojaivai imaju modularnu organizaciju. Na primer,
pojaiva za protein umanceta kod vone muice tako je konstruisan da jedan njegov deo
omoguava ekspresiju gena u masnim telima, drugi u ovarijumima, a trei se vezuje za polnospecifine proteine (tzv. dvopolne proteine; engl. double sex p roteins) koji kod enki
stimuliu transkripciju, a kod mujaka spreavaju transkripciju. Na taj nain je gen za protein
umanceta aktivan samo u masnim telima i ovarijumima. Dobro je prouena i organizacija
pojaivaa eve gena kod drozofile (od engl even-sk ip p ed; to je jedan od gena koji odreuje
segmentaciju ivotinja), koji ima oko 20.000 bp du kojih postoje mesta za vezivanje vie od 20
regulatornih proteina. Neki od tih proteina su aktivatori, dok su drugi, represori transkripcije. Ovi
proteini se vezuju za regulatorne nizove nukleotida koji su organizovani u serije regulatornih
modula, koji zajedno odreuju tani prostorni i vremenski obrazac ekspresije gena. Modularna
organizacija kontrolnih regiona gena obezbeuje vrlo visoku plastinost u ekspresiji gena.
Promena u jednom regulatornom modulu moe promenti jedan deo obrasca ekspresije gena, bez
uticaja na njegove druge delove, ali i bez promene u regulatornim proteinima (ako bi se oni menjali,
to bi moglo da ima tetnih posledica na ekspresiju drugih gena u genotipu). Postojanje takve
organizacije regulatornih nizova gena predstavlja, sa jedne strane, jedan od kljunih momenata za
stvaranje sloene organizacije vieelijskih biljaka i ivotinja, a sa druge strane, ona omoguuje
relativno nezavisne promene svakog dela organizma tokom evolucije. Veina segmentacionih
gena, na primer, ima i druge znaajne funkcije u kasnijim periodima razvia drozofile. Pomenuti eve
gen, recimo, izraava se u podgrupi neurona, zatim, kod prekursora miinih elija i razliitim
drugim mestima kada se nalazi pod kontrolom dodatnih pojaivaa. Dodavanjem novih modula uz
regulatorne regione gena, svaki gen moe kooptirati, tokom evolucije, novu funkciju na novim
mestima i vremenu razvia, a da to ne narui druge funkcije.
Puteve (programe) individualnog razvia vieelijskih ivotinja odreuju

geni glavni kontrolori (engl. master control g enes) ili selektorski geni. Ovi geni
ine osnovu oznaenu kao baterija gena razvia (engl. d e v e l o p me n t- g e n e tic
t o o l k it) kod svih vieelijskih ivotinja koja se tokom evolucije nije mnogo
menjala. Najvei broj ovih gena su komponente signalnih puteva. Oni reguliu
sintezu transkripcionih faktora, proteina koji omoguavaju kontakt elija, zatim
proteina elijskih receptora, i morfogena. Zasebnu grupu selektor gena ine
homeotini Hox geni (engl. homeotic H ox g enes), otkriveni 1984. godine (prilog
2.5). To su transkripcioni faktori koji odreuju razvie morfolokih celina sa
aksijalnim poloajem, utiui na diferencijaciju segmenata tela embriona. Hox
geni su linearno rasporeeni u grupama, pri emu je raspored gena u grupama
priblino podudaran sa redosledom njihove ekspresije. Tako da, idui od prednjeg
ka zadnjem kraju tela, postoji prostorna i vremenska kolinearnost. Dakle, mutacije
u delu genoma koji kontrolie regulaciju gena i njihovih mrea, time to menjaju
interakcije i vreme aktiviranja gena mogu da dovedu do velikih promena u
morfolokoj organizaciji tokom razvia. Ove promene su od veeg znaaja od
promena u broju gena ili funkcije proteina.
Morf ologij a danas
Prilog 2.5 Homeotini geni

Traskripcione faktore koji kontroliu specifine razvojne programe odreuju geni koji se esto
nazivaju glavnim kontrolorima. Posebna klasa gena glavnih kontrolora razvia su tzv.
homeotini geni. To su geni ije mutacije mogu da transformiu deo nekog telesnog regiona ili
itav telesni region u odgovarajui deo drugog telesnog regiona. Ova transformacija naziva se
homeoza. Na primer, kod mutanta vone muice koji je nazvan Antennapedia, antene na glavi
muica su transformisane u dodatni par nogu. Homeotini geni imaju zajednike nizove elementa
duine od 180 bp koji su nazvani homeoblokovi koji kodiraju proteinske oblasti od 60
aminokiselina koje se nazivaju homedomeni. Geni koji imaju homeoblokove obino se dele u dve
grupe: Hox gene, koji se nalaze u grupama (,,jatima ) i brojne klase tzv. ne-Hox gena, koji su
raspreni po genomima ivotinja. Hox geni postoje kod svih do danas analiziranih ivotinja, osim
sunera.Beskimenjaci i amfioksus imaju jednu grupu Hox gena, dok je kod kimenjaka potpuna,
ili delimina duplikacija genoma dovela do pojave vie grupa Hox gena. Smatra se da su ove
duplikacije predstavljale ,,polazni materijal za radikalne promene telesnih sklopova, poput onih
koje se vezuju za tzv. kambrijsku eksploziju vieelijskih ivotinja. Hox geni mogu se
klasifikovati u 14 srodnih genskih grupa. Meutim, tokom evolucije gubili su se pojedinani geni
tako da nijedna Hox grupa nema svih 14 srodnih gena. Redosled ekspresije Hox gena odgovara
njihovom redosledu na hromozomu svaki naredni gen aktivira se sve kasnije tokom razvia, pri
emu odreuje segmente tela koji su, du anteriorno-posteriorne ose, sve blii zadnjem delu
ivotinje. Takav odnos izmeu poloaja gena unutar grupe i obrasca ekspresije tokom
embriogeneze, naziva se prostorna kolineranost, a naziv temporalna kolineranost se odnosi na
sekvencijalnu kaskadu transkripcije tih gena. Ako su proizvodi homeotinih selektorskih gena
slini na mestima koja se vezuju za DNK, kako oni, onda, odreuju individualnost svakog
parasegmentaembriona? Odgovor, uglavnom, lei u delovima proteina koji se direktno ne vezuju
za DNK ve su u interakcijama sa drugim proteinima, koji uestvuju u aktivaciji transkripcije gena.
Razliiti drugi proteini, zajedno sa homeotinim proteinima, odreuju koje e mesto vezivanja za
DNK biti prepoznato i da li e efekat na transkripciju tog mesta biti aktivacija ili represija. Broj
regulatornih mesta i gena, koje reguliu geni sa homeoblokovima, je vrlo veliki. Tako, na primer,
procenjuje ce da Ubx gen kod vone muice regulie aktivnost izmeu 85 i 170 drugih gena.
Analize naina kako Hox geni reguliu morfogenezu kod ivotinja, pokazale su da oni to ine
delujui na jednu od tri klase ciljeva : strukturne gene, transkripcione faktore i signalne
molekule elija. Zbog malih promena u homeoblokovima i u pozicijama unutar grupa koje su se
deavale tokom evolucije, na osnovu Hox gena mogue su i filogenetske analize velikog broja
kola vieelijskih ivotinja. Naravno, prilikom ovih analiza ne treba zaboraviti da velika
konzervativnost nukleotidnih nizova ne mora obavezno da znai da je i njihov efekat na razvie
ostao tokom evolucije nepromenjen, tj. da regulatorna uloga pojedinih Hox gena kod savremenih
organizama u potpunosti odgovara onoj, koju su oni imali kod dalekih predaka tih taksona.
Do promena fenotipa dolazi i epigenetskim menjanjem genske regulacije,

pri emu do modifikacije na genetikom nivou dovode metilacija i druge
reverzibilne hemijske promene (prilog 2.6), kao i drugi uticaji sredinskih faktora
na mehanizme razvia. Do nove morfoloke varijabilosti moe doi i uticajem
sredinskih faktora na plastine puteve razvia (adaptivna fleksibilnost fenotipa,
West-Eberhard 2005). To je, po svoj prilici, sluaj sa nastankom krila kod nekih
grupa Diptera. Ovoj morfolokoj specijalizaciji prethodila je upotreba morfoloke
prethodnice krila u reproduktivnom ponaanju. Time je postavljena strukturna
osnova za dalju evoluciju krila. Pri tome, najverovatnije, isti predaki geni
prethodnice krila su ko-optirani za nastanak nove morfoloke celine, na nivou
ekspresije gena. Ovo bi u tom sluaju bio primer postojanja sluaja da fenotip
prethodi genotipu, tj. genetike asimilacije. Dakle, pojednostavljeno reeno,
21
plastinost razvia dovodi do novih fenotipova da bi se kasnije mutacijama i kooptiranou starih gena javila njihova genetika osnova koja ih vodi u daljoj
evoluciji (Palmar 2004).
U osnovi, mree gena i genske kaskade (genetiki moduli) povezuju
genotip sa morfogenetskim jedinicama (npr. klicini listovi, diskretne grupacije
odnosno kondenzacije elija) da bi epigenetski procesi (npr. indukcije, interakcije
tkiva, funkcionalne integracije) povezali morfogenetske jedinice sa fenotipom
(Hall 2003b, Hall 2003c). Danas znamo da se razvie organizama odvija kroz niz
relativno stabilnih modula, koji stupaju u vee ili manje interakcije jedan sa
drugim. Organizmi su konstruisani od jedinica koje su relativno koherentne
unutar sebe (modula), a opet su delovi veih jedinica. Modularna organizacija,
koju oblikuju geni glavni kontrolori razvia, omoguava razliitim delovima tela da
se menjaju, a da se, pri tome, ne ugroavaju druge telesne funkcije.
Prilog 2.6 Epigenetika
Kao to je ranije navedeno, pod epigenetikom se podrazumevaju i mehanizmi stabilnog odravanja
ekspresije gena koji ukljuuju fiziko ,,markiranje DNK ili sa njom povezanih proteina. U ovom
sliaju, epigenetskim modifikacije ine procesi metilacije DNK i post-translacione modifikacije
proteina histona koji su u vezi sa DNK. Od toga zavisi konformacija, odnosno prostorna struktura
hromatinskih vlakana, unutar kojih se nalazi DNK i histoni. Promene u prostornoj strukturi
hromatinskih vlakana utiu na transkripcioni potencijal gena. Pouzdani primeri genetike
asimilacije ukljuuju oblik ljuture kod slatkovodnih pueva (postoji meupopulaciona razliitost
u plastinosti oblika prema kretanju vode), viviparija kod gmizavaca (jaja se kod nekih stalno
zadravaju u oviduktima, a kod drugih samo sporadino), odreenje pola kod kornjaa (sredinsko
odreenje je primitivna odlika, dok se genetiko odreenje nezavisno javilo u est filogenetkih
linija (Palmer 2004).
Paralelno sa konzervativnou u osnovi genetike regulacije postoji

izraena konzervativnost u elijskim procesima i funkcijama proteina uporedo sa
izuzetnom razliitou u morfologiji i ponaanju. Ovaj konzervativizam elijskih
procesa protee se ak i na mehanizme promene morfologije elija, kao i na
mehanizme elijske diferencijacije i lei u osnovi otpornosti procesa razvia na
promene do kojih dolazi na nivou genotipa i fenotipa (Flix i Wagner 2008). U
osnovi, konzervativizam elijskih procesa je preduslov razliitosti - na svakom
nivou organizacije organizmi imaju konzervativne procese koji su osnova
diverzifikacije drugih procesa. Konzervativizam gena glavnih kontrolora razvia
spojen sa morfolokom diferencijacijom organizama na delove (segmenti, regioni,
itd.) je strategija koja omoguava evolucione promene.
Dugo je vladalo uverenje da su raniji stupnjevi embrionskog razvia
konzervativniji od kasnijeg dela individualnog razvia i da stoga prirodna selekcija
deluje uglavnom na varijabilnost kasnih embrionskih, i adultnih stupnjeva
(Richardson 1999). Meutim, pokazalo se da do veih promena u morfolokoj
organizaciji, npr. u okviru morfotipa, moe doi modifikacijama najranijih
stupnjeva razvia. Do promena u morfolokoj organizaciji moe doi izmenama u
citoplazmatskim determinantama (npr. brzini deoba elija, poloaju elija posle
deobe), kao i u modifikacijama puteva razvia na ranijim stupnjevima razvia
(Gilbert 1997). Ovakve promene su posledica promena u mreama regulatornih
Morf ologij a danas
gena (npr. duplikacije Hox gena, ko-optacija funkcije gena, itd).

Modularna organizacija razvia omoguava takve promene, uprkos tome
to je individualno razvie vieelijskih organizama sloeno i sa vrlo usklaenim
procesima (poglavlje 2.3). Pri tome, grupe koje pripadaju istom filumu pokazuju
veliku konzervativnost u pogledu morfolokih odlika u sredinjem delu
embrionskog razvia (filotipski period ili filotipski stupanj razvia). Filotipski
stupanj odraava osnovne odlike plana grae tog filuma (Richardson 1999, Irie i
Sehara-Fujisawa 2007) (slika 2.2). Ova konzervativnost na nivou morfoloke
organizacije je posledica izraene slinosti u molekularnim mehanizmima
morfogeneze usled ekspresije konzervativnih grupa gena (npr. Hox geni) koji
odreuju osnove morfoloke ogranizacije tih grupa. Termin zootip oznaava
konzervativan nain ekspresije gena koji odreuju razvie na filotipskom stupnju
(Slack i sar. 1993).
Prilog 2.7 Faringula kimenjaka
Filotipski stupanj embrionskog razvia kimenjaka je faringula (slika: Prema Kalezi 2001,
izmenjeno). Svi kimenjaci na stupnju faringule imaju opte morfoloke karakteristike kao to su
to: notohorda, nervna cev, bone divertikule drela, aortine lukove, itd. Ove morfoloke celine se
zatim, tokom daljeg razvia embriona i kasnije u postnatalnom razviu, diferenciraju u razliitim
pravcima koji su karakteristini samo za pojedine grupe kimenjaka (klase, redove, rodove, vrste)
ime se javlja izraena varijabilnost pojedinanih karakteristika ovih grupa. Na osnovu bazinih
postavki Darvinove evolucione teorije proizilazi da su opte karakteristike u filogenetskom
pogledu najstarije, poto su nasleene od ranog zajednikog pretka. Shodno tome, pojedinane
karakteristike bi u filogenetskom pogledu bile mlae. Drugim reima, primitivne karakteristike (ili
stanja karakteristika) su one koje se javljaju na ranim stupnjevima ontogenetskog razvia, a
izvedene karakteristike (ili stanja karakteristika) u kasnijim stupnjevima razvia. To je osnova
ontogenetskog kriterujuma odreenja polariteta promena morfolokih karaktera koja je pouzdana
jedino u sluajevima rekapitulacija (poglavlje 3.8)
23

Slika 2.2. Promene na nivou morfologije tokom razvia predstavljene modelom peanog sata sa
filotipski stupnjem u sredini. irina peanog sata ukazuje na izraenu morfoloku varijabilnost nivoa
ranih faza ontogenije i zavrenog stupnja diferencijacije morfolokih celina (adultne jedinke) i znatno
nii nivo varijabilnosti na nivou filotipskog stupnja. Prema: Richardson i sar. 1999, Richardson 1999,
izmenjeno.
Tokom evolucije grupa, mogu se menjati embrionski izvori morfolokih

celina koje imaju istu ili vrlo slinu strukturu i funkciju. Na primer, dorzalni
spinalni nervi amfioksusa nastaju od elija nervne cevi, dok su kod kimenjaka oni
poreklom od elija nervne kreste. Takoe, tokom evolucije moe doi do promena
u ranim fazama ontogenetskog razvia bez drastinih promena u fenotipu (jedan
od najmarkantijih primera su promene u gastrulaciji kod nekih grupa kimenjaka).
Do promena moe doi i u vremenu i u redosledu pojavljivanja morfolokih celina.
Delovanje prirodne selekcije na adultnim stupnjevima razvia moe da dovede do
promena mehanizama embrionskog razvia (Richardson 1999).
Prilog 2.8 Bauplan
Plan grae ili Bauplan su stari termini koji odraavaju osnovne elemente morfoloke
organizacije grupa na viem sistematskom nivou, klasa i tipova (filuma) (Wray i Strathmann 2002).
Pri tome se posebno obraa panja na sledee odlike: simetriju, modularnu organizaciju, telesne
duplje, potporne morfloke celine, poloaj i grau organskih sistema. Takoe, osobine koje ovi
termini sadre su i karakteristike koje su specifine za relativo konzervativne stupnjeve u
ivotnom ciklusu (npr. filotipski stupanj), kao i nain ekspresije gena u razviu telesnih regiona
organizama. Najkonzervativniji delovi genskih regulatornih mrea, (engl. kernels) odreuju
osobine plana grae grupa na nivou tipova, koji se dakle nisu menjali od vremena
kambijumske eksplozije (Davidson i Erwin 2006). Van ovih odreenja, termini plan grae ili
Bauplan nemaju pravo znaenje u savremenoj morfologiji.
Gubitak stukture i funkcije jedne morfoloke celine moe da dovede do

promena i razvia novih celina, sa novim funkcijama. Drugim reima, morfoloki
materijal koji ve postoji moe se pretvoriti u neto novo.
Morf ologij a danas
Morfoloke karakteristike najee odreuje relativno veliki broj gena poligeni. Retki su ustanovljeni sluajevi da se morfoloke promene dogaaju
akumulacijom promena jednog gena. To je ustanovljeno u sluaju promena
rasporeda polja sa dlaicama (engl. trichoma p attern) kod vie vrsta vone
muice (D r o s o p h i l a spp.) kod kojih se ove morfoloke promene, koje
karakteriu razliite vrste, dogaaju akumulacijom malih promena (cisregulatornih mutacija) jednog genskog lokusa (McGregor i sar. 2007).
Znatne promene u morfotipu kod osnovnih grupa deavaju se u duem
vremenskom periodu i relativno su retke. Primer ovih promena su razlike u
regionalnoj diferencijaciji somita i njihovih derivata (kimenice) kod osnovnih
grupa kimenjaka. Znatno bre i ee su promene u drugim delovima skeletnog
sistema kimenjaka, kao to je na primer, redukcija dermalnog skeleta, redukcija
bodlji u dorzalnom peraju i redukcija pelvisa kod nekih populacija gregorca
(Gastrosteus aculeatus) (Wray 2007).
Prilog 2.9 Tentakularni organ
Redukcija oiju kod beznogih vodozemaca (Gymnophiona) dovela je do nastanka posebnog,
tentakularnog organa pomou koga se hemijske supstance iz ivotne sredine mogu preneti preko
nazolakrimalnog kanala do vomeronazalnog organa. Tentakularni organ ima i mehanoreceptornu
bioloku ulogu. Mii koji uvlai ovaj organ homologan je miiu retraktoru onih jabuica drugih
grupa vodozemaca (oba miia su inervisana VI parom glavenih nerava), dok je mii koji izbacuje
tentakularni organ homologan miiu levatoru onih jabuica. Takoe, otvor na koi kroz koji se
organ izbacuje i uvlai odgovara interpalpebralnom otvoru oiju, dok Harderove lezde oblasti
orbita podmazuju nabore tentakularnog organa (Wake 1992a).
Postojei geni, i to esto geni nastali potpunim duplikacijama genoma,

mogu biti ko-optirani, preuzeti, u kontroli novih puteva razvia morfolokih
celina i njihovih funkcija (True i Carroll 2002, Sanetra i sar. 2005). Ova vrsta
eksaptacija se postie promenama njihovog naina regulacije, kao i promenama
funkcije proteina koje oni kodiraju (nove funkcije gena). Ovi dogaaji su bili od
velike vanosti u evoluciji sloenih morfolokih celina, kao i prateim promenama
u ekologiji i odlikama ivotne istorije grupa, posebno u uslovima relativno malih
promena broja gena vieelijskih grupa ivotinja. Uprkos ogromnoj morfolokoj
razliitosti, razlike u broju gena izmeu insekata i kimenjaka su relativno male
(npr. ovek ima oko 25.000 gena, a vinska muica oko 13.000). Primeri
preuzimanja gena (ko-optiranost) u sistemima regulacije su brojni i ukljuuju,
izmeu ostalih, nastanak i diverzifikaciju morfolokih novina kao to su to: oi
na krilima leptira (koncentrini krugovi pigmentisanih ljuspi), distalni deo
ekstremiteta kopnenih kimenjaka, sloeni listovi kod angiospermnih biljaka, pera
ptica, itd. (True i Carroll 2002, Koentges 2008).
Vano je istai i da mnoge odlike genotipa (npr. koliina DNK) u veini
sluajeva nemaju direktnog uticaja na morfoloke promene. S druge strane,
promene u morfolokim celinama retko pretpostavljaju pojavu novih grupa enzima
ili drugih proteina. tavie, osnovne vrste elija su veoma konzervativne - ne
menjaju se bitnije tokom itave evolucije razvia Metazoa (Futuyma 1986).
Najvei deo morfoloke evolucije sastoji se u promenama prostorne organizacije
razliitih vrsta elija, zatim menjanju vremena diferencijacije tih elija i itavih
25
tkiva, kao i promenama oblika tkiva i organa. Jedan od ovih primera je model
ontogentskog razvia i evolucije mandibule sisara, sloene morfoloke celine
(videti Atchley i Hall 1991).
Prilog 2.10 Zubi sisara kao sloene morfoloke celine
Zubi sisara su jedan od model sistema naina nastanka diskretnih sloenih morfolokih celina
tokom razvia od kontinuiranog embrionskog zaetka (Polly 2008). Zubi nastaju od izduene
dvoslojne dentalne lamine u interakciji ektoderma i ektomezemhimskih elija, regionalno se
diferencirajui u sekutie, onjake, prekutnjake i kutnjake. Invaginacijom i savijanjem dentalne
lamine u priblian oblik krunice zuba je korak u razviu koji prethodi mineralizaciji (stvaranje
dentina i glei). Oblik krunice zavisi od mnogih gena koji kontroliu stopu deobe epitelnih elija,
zatim stepena ekspresije molekula aktivatora i inhibitora koji upravljaju aktivnou epitelnih i
mezenhimskih elija, kao i koncentracije ovih molekula u prostoru zaetaka zuba. Male promene
ovih parametara menjaju stepen savijanja epitela, od ega zavisi broj diferencijacija na krunici,
njihov oblik (otar, tup), kao i eventualna transformacija grbica u nabore (lofe) koja se dogaa kod
nekih grupa sisara, itd.
Neke opte karakteristike sistema razvia su posebno vane za realizaciju

fenotipa (Alberch 1982). Prvo, ovi sistemi poseduju samoregulatorne mehanizme,
tako da male genetike i/ili sredinske promene ne dovode do promena na
fenotipskom nivou - ontogenetska homeostaza. Takoe, mehanizmi razvia esto
pokazuju fenomen praga, to ima za posledicu diskontinuitet u morfolokim
transformacijama. Trea karakteristika sistema razvia proizilazi iz njihove
dinaminosti i odreuje smer morfolokih promena; naime, neke promene su
mnogo verovatnije od drugih. Vana odlika sistema individualnog razvia je i da
su oni hijerarhijski ureeni sistemi, sa interakcijom izmeu delova razliitih nivoa
ove hijerarhije to se esto oznaava kao epigenetska kaskada ili ontogenetska
mr e a .
Morf oloke celine, adap tacij e i ogranienj a
II
2.1
PRINCIPI EVOLUCIONE MORFOLOGIJE

Morfoloke celine, adaptacije i ogranienja
Prirodna selekcija deluje na osnovu fenotipskih razlika jedinki u populaciji.

Zbir spoljanjih abiotikih i biotikih faktora odreuje relativan uspeh kroz
diferencijalnu reprodukciju i preivljavanje razliitih fenotipova. Evolucioni
kriterijum uspenosti jedinki, odnosno morfolokih celina, je veliina njihove
adaptivne vrednosti. Postojanje razlika u adaptivnoj vrednosti jedinki neke
populacije, prema savremenoj teoriji evolucije, predstavlja uslov za delovanje
prirodne selekcije (za iru elaboraciju videti Tuci i Tuci 2000). U procesima
adaptacija morfolokih celina, u osnovi se smanjuje koliina energije potrebna
jedinki u obavljanju metabolikih aktivnosti, ime se ta energija moe uloiti u
reprodukciju, odnosno, posredno se moe poveati broj potomaka koji dostiu
polnu zrelost (Bock 1980). Time se neke morfoloke celine favorizuju u odnosu
na druge.
Ukoliko postoje razlike u parametrima morfolokih celina kod razliitih
grupa, tada se esto a p riori zakljuuje da one odraavaju razlike u adaptivnim
vrednostima jedinki koje ih nose. Meutim, razlike u morfolokim celinama ne
moraju uvek biti rezultat neposrednog delovanja prirodne selekcije, ve mogu
nastati i kao posledica razliitih ogranienja (unutranjih osobina sistema)
(Raup 1972, Gould i Lewontin 1979). Razlike u funkcionalnim osobenostima
morfolokih celina mogu se utvrditi biomehanikom analizom u laboratorijskim i
prirodnim uslovima, da bi se konani sud o adaptivnom statusu morfolokih
celina doneo nalaenjem korelacija izmeu parametara ovih celina i pojedinih
osobenosti bioloke funkcije. to je stepen korelacije vii, posebno kada su u
analizu ukljuene grupe koje su nezavisno dole do istih morfolokih reenja,
verovatnije je da su odreene karakteristike morfolokih celina nastale
delovanjem prirodne selekcije i da zato predstavljaju adaptacije na odreene
uslove ivotne sredine.
Realizovane morfoloke celine ine samo deo moguih reenja i one se
najee grupiu u meusobno izdvojene grupe (npr. varijante morfolokih celina
razliitih vrsta unutar roda). Na ovakvu raspodelu utie prirodna selekcija koja sa
fenotipske scene uklanja reenja sa niom adaptivnom vrednou. Meutim,
pored prirodne selekcije, i razliita ogranienja u velikoj meri odreuju nain i
stepen variranja morfolokih celina. Dakle, filogenetske promene morfolokih
celina odreene su odnosom dva procesa: (1) nastankom morfolokih novina to
je pod direktnim uticajem razliitih ogranienja (unutranjim osobinama sistema)
i (2) odbacivanjem nekih morfolokih reenja pod uticajem prirodne selekcije, to
potie iz njihovog odnosa sa ivotnom sredinom.
Postojanje morfoloke staze, kao i nejednak raspored moguih reenja
organizacije morfolokih celina u odnosu na teorijski moguu disperziju fenotipova
(Schwenk 1994/95), predstavlja rezultat delovanja razliitih ogranienja. Neka od
ogranienja evolucionih promena morfolokih celina proistiu iz fizikih i
27
hemijskih osobina materijala iz kojih su one izgraene (fizika ogranienja), kao

i iz biomehanikih uslovljenosti delova ovih morfolokih celina (geometrija
morfolokih celina uslovljava mogue promene) (Alexander 1985, Maynard-Smith
i sar. 1986, Cubo 2004). Ovi, takozvani strukturni faktori promena imaju
uglavnom univerzalni karakter; oni ne zavise od grupe, ve vae u svim
sluajevima kada se za to steknu potrebni uslovi. Selektivna ili kompromisna
ogranienja proizilaze iz suprotstavljenih zahteva veeg broja funkcija koje imaju
morfoloke celine, poto jedinke nisu sainjene iz nezavisnih i za sebe optimalno
reenih delova (Gould i Lewontin 1979).
Posebna grupa uslovljenosti, filogenetska ili evoluciona ogranienja (syn.
filogenetska inercija), vezana je za odreen takson i najveim delom proistie iz
specifinosti sistema razvia tog taksona. Takve specifinosti (ogranienja
fenotipske evolucije), koje su posledica istorije grupe, odreuju smer morfolokih
transformacija tako da se neke morfoloke promene odigravaju samo u nekoj
grupi, ili su mnogo ee u okviru neke grupe (Lauder, 1981). Dakle, u uporednim
istraivanjima bilo koje karakteristike vrsta (taksona), vrste se ne mogu smatrati
nezavisnim, odnosno, one u veoj ili manjoj meri dele zajedniku evolucionu
istoriju (Butler i King 2004).
Prilog 2.11. Filogenetski signal
Posle mnogih godina konfuzije u terminologiji koncepta procesa i njihovog ishoda, odreenje
filogenetskih ogranienja je danas jasno definisano (Cubo 2004). U kvalitativnom pogledu, efekat
filogenije ili filogenetski signal se odreuje kao opti odnos topologije filogenetskih stabala i
promena stanja karaktera. U kvantitativnom pogledu to je deo varijabilnosti karaktera ili
kovarijanse izmeu karaktera koji se odnose na poloaj taksona u filogeniji grupa. Jednostavnije
reeno, filogenetski signal postoji kada su srodne vrste slinije u odnosu na vrste istog
filogenetskog stabla koje se po principu sluajnosti izabrane za poreenje karaktera biolokih
celina (morfologije, fiziologije, ponaanja, itd.). Pri tome filogenetski signal ukazuje na postojanje
istih ili slinih adaptacija (sinapomorfoze) kod srodnih vrsta nasleenih od zajednikog pretka
koje su nastale delovanjem prirodne selekcije u prolosti (Hansen i Orzack 2005). Stabilizaciona
selekcija, ograniavajui varijabilnost karaktera, poveava efekat filogenetskog signala u datoj
grupi, to jasno istie direktan odnos filogenetskih ogranienja i adaptacija.
Dakle, filogenetski vie ili manje povezane grupe (vrste jednog roda, ili
rodovi jedne porodice), ne mogu se smatrati nezavisnim iniocima u istraivanjima
odnosa biolokih celina, poto one imaju barem jedan zajedniki deo evolucione
istorije grupe i zbog ega one, na primer, imaju slian odgovor na selektivne
pritiske u odnosu na filogenetski manje srodne vrste koje najee drugaije
reaguju. Stoga je uzimanje u obzir stepena bliskosti srodstva grupa vaan
preduslov biolokih istraivanja sa ciljem da se ove analize oslobode
optereenja prethodne, zajednike evolucije. Filogenetski komparativni metod je
postao standardna statistika procedura prilikom intraspecijskih poreenja zbog
sve veeg broja empirijskih podataka o postojanju filogenetskog signala za veoma
razliite karaktere, ne samo za morfoloke odlike (Blomberg i Garland 2002,
Blomberg i sar. 2003).
Postoje i ontogenetska ogranienja, odnosno uslovljenosti koje u osnovi
proistiu iz specifinosti osnovnih mehanizama morfogeneze i epigenetskih
Poreenj e morf olokih celina u p ogledu grae f unkcij e i p orekla
klitoris su homologi organi enki i mujaka iste vrste. Serijska (iterativna)

homologija, oznaena kao homonomija (Minelli i Peruffo 1991, Rutishauser i
Moline 2005), je homologija morfolokih celina jedne individue. Na primer,
iterativna homologija postoji izmeu kimenih prljena (vii stepen homologije je
izmeu prljena istog regiona kimenice), zatim nefrona bubrega, zuba,
visceralnih lukova, itd. Ontogenetska homologija je korespodentnost izmeu
karaktera jedne jedinke tokom ontogenetskog razvia; dakle u razliitim
vremenskim periodima.
2.5.2
Homoplazija
Odavno je poznato da slinost biolokih entiteta moe da postoji i kod

grupa koje nemaju zajedniko poreklo. Ovakva slinost, nazvana homoplazija,
moe da se definie kao odnos izmeu karakteristika dve ili vie grupa iji najblii
zajedniki predak nije imao posmatranu karakteristiku, ili kao odnos izmeu
karakteristika od kojih jedna nije izvedena iz druge (Wiley 1981). Dakle, iz
perspektive porekla, homoplazija je lana homologija (Wake 2003). Kao i
homologije, homoplazije se mogu javiti na svim nivoima bioloke organizacije, od
genetikog do fenotipskog nivoa, kao i u svim grupam a organizama (Wray
2002). Inae, termin homoplazija uveo je britanski zoolog Sir E. Ray Lankester
(1847-1929). On je i dao savremeno znaenje termina analogija ukazujui na
slinosti u funkciji kao jedinom kriterijumu, kao to je i Ovenovom odreenju
homologije uneo evolucionu dimenziju.
U osnovi, postoje tri vrste homoplazija (McShea 1996, Hall 2003a, Hall
2007, Desutter-Grandcolas i sar. 2005, Abouheif 2008) koje se mogu i formalno
definisati. Konvergencijom nastaju slinosti kod dve ili vie filogenetskih linija u
sluaju razliitih startnih pozicija i to razliitim putevima promena (tranzicione
serije: A B C i D E C). Paralelizam je nastanak slinosti kod dve ili vie
filogenetskih linija od slinih startnih pozicija i puteva promena (tranzicione
serije: A B C i A B C). Reverzija se moe definisati kao vraanje
morfoloke celine na predako stanje (tranziciona serija A B C B A).
Posle poetnog perioda divergencije grupa od zajednikog pretka, u sluaju
konvergencija dolazi period kada tokom evolucije nezavisne grupe karakteristika
postaju sve vie sline (prilog 2.21). Drugim reima, polazei od razliitih
predakih stanja ista ili slina stanja karaktera se javljaju u nezavisnim
filogenetskim linijama. Dakle, konvergencije odlikuju polifiletske grupe.
Konvergencija se moe odrediti i kao slinost nastala nezavisnom evolucijom, pri
emu su mehanizmi promena razliiti (Hodin 2000). Konvergencije postoje u svim
nivoima fenotipa (morfologija, ponaanje i ekologija).
47
Prilog 2.21 Vrste konvergencija
U operativnom pogledu, konvergencija postoji kada su dve, u filogenetskom pogledu daleke

grupe (ili klade), meusobno slinije u multivarijatnom morfolokom polju u odnosu na njihove
blie srodnike (Stayton 2006). U ovom pogledu, postoje tri nivoa konvergencija (prema: Stayton
2006, izmenjeno). U sluaju tradicionalnog odreenja, za razliku od predakih grupa, kovergentne
grupe zauzimaju isti prostor ili se prostori barem delimino preklapaju (kompletna konvergencija,
a). U drugom sluaju, prostori konvergentnih grupa se ne preklapaju ali su blii jedni drugima u
odnosu na prostore predakih grupa (nekompletna konvergencija, b). Ovo je verovatno najei
oblik konvergencije. Trei mogui oblik konvergencije upuuje na deliminu slinost u pravcu
promena fenotipa (u prikazanom sluaju izduivanje morfolokih celina konvergentnih vrsta u
odnosu na ishodne grupe, c), iako je mogue da se ovaj oblik ne moe smatrati konvergencijama,
potopotomake grupe nisu meusobno slinije u poreenju sa predakim grupama. Prema nekim
autorima, konvergencije postoje i na nivou gena, proteina, enzima ili njihovih aktivnih centara
(Stayton 2008). (Postoji i miljenje da do sada ne postoje ubedljivi primeri konvergencija gena,
Fitch 2000.)
Kovergencije se najee smatraju dokazima delovanja prirodne selekcije

kod filogenetski udaljenih grupa koje naseljavaju sline ivotne sredine, tj.
dokazima postojanja adaptacija, posebno kada su u pitanju odnosi sloenih
morfolokih celina. Meutim, postoje primeri morfoloke slinosti grupa koje
nemaju blie filogenetske veze, a koje su morfoloke slinosti stekle na neki drugi
nain. Tako se slian oblik tela repatih vodozemaca i gutera smatra posledicom
zadravanja predakog oblika tela tetrapodnih kimenjaka (Benton 1997). Dakle,
u osnovi slinosti u obliku tela su filogenetska ogranienja, u ovom sluaju
konzervativizam osnovnog morfotipa. Takoe, postoje sluajevi nezavisno steene
slinosti vrsta koje dele sline ivotne sredine, pri emu su ove slinosti posledica
slinih eksaptacija koje su omoguile nastanjivanje u tim sredinama (Revell i sar.
2007). Raznoliki izvori konvergencija ukazuju da su ove homoplazije esta pojava
(prilog 2.22).
Prilog 2.22 Konvergencije na morfolokom i genetikom nivou
Empirijska istraivanja uestalosti dogaanja kovergencija u okviru glavenog skeleta, kao primera
sloene morfoloke celine, u filogenetskim linijama tri grupe organizama (gutera iguana, fosilne
grupe vodozemaca stereospondili i kornjaa) pokazala su, da su se u okviru nekih filogenetskih
linija konvergencije javljale ee nego to je to oekivano (Stayton 2008). U ovakvim studijama
polazi se od pretpostavki da je verovatnoa konvergencija potpuno sluajna i sa ujednaenim

rasporedom na filogenetskom stablu, odnosno da u promenama koji uslovljavaju konvergenciju
deluju samo stohastiki faktori (Braunovo kretanje). Odstupanje od ovakvog modela ukazuje da
s e u okviru odreenih filogenetskih linija istraivana pojava, u ovom sluaju pojava
konvergencije, javlja ee nego to bi se to oekivalo na osnovu sluajnosti. U poslednje vreme
otkriveni su sluajevi konvergencija u ekspresijama gena koji kontroliu razvie morfolokih
celina. U tom pogledu posebno su interesantni regulatorni geni, poto promene u njihovoj
ekspresiji i funkciji dovode do znatnih promena na morfolokom planu (Carroll i sar. 2001). Tako,
postoji ekspresija kompleksa Hox gena u morfolokim celinama koje nisu homologe kod veoma
razliitih grupa (npr. razliitih filuma). Kod insekata, na primer, njihova prva ekspresija zahvata
skoro sve elije ranog embriona, da bi kasnije ekspresija bila koncentrisana na crevni kanal. Kod
morskih jeeva ekspresija je u nivou celoma, a kod mieva zapoinje u nivou zadnjeg mozga,
kasnije somita, zaetaka esktremiteta i reproduktivnog trakta (Wray 2002). Drugi primer je Pax-6/
ey eless gen koji kodira jedan od transkripcionih faktora. Kako je to ve istaknuto, ovaj gen je
poznat po tome to uestvuje u kontroli razvia oiju insekata, mekuaca, nemertina i kimenjaka
koje na strukturnom planu svakako nisu homologe tvorevine, osim na nivou samih
fotoreceptornih elija gde postoji homologija tipova ovih elija.
U sluaju paralelizama nezavisno steena slinost se javlja kod grupa koje

nemaju neposrednog zajednikog pretka, ali su u pogledu srodniih veza
meusobno blie nego to su to grupe sa konvergencijama. U filogenetskom
pogledu gledano, paralelizmi odlikuju parafiletske grupe. Wiley (1981) definie
paralelizam kao nezavisni nastanak slinih karaktera od istog pleziomorfnog
(primitivnog) karaktera.
Homoplazija se moe javiti i u sluaju vraanja na stara morfoloka
reenja, po pravilu predaka, procesom reverzije (Wake 1991). Tako da neki
evolucioni biolozi reverzije smatraju treim oblikom homoplazija, ili ih pak
smatraju posebnim oblikom paralelizma (Hodin 2000).
Oekivano je da su genetiki i epigenetski mehanizmi koji dovode do
slinosti u grai razliitih grupa, meusobno blii u sluaju paralelizma nego u
sluaju konvergencije. Konvergentne karakteristike nastaju razliitim putevima
razvia, pri emu morfoloka slinost moe da nastane i usled fenotipske
plastinosti u putevima razvia (Hodin 2000). Nasuprot konvergencijama,
paralelizmi u karakteristikama nastaju slinim putevima razvia koji dele ista
ontogenetika ogranienja (Hodin 2000, Hall 2003a). Stoga, u najveem broju
sluajeva, slinost u detaljima morfoloke organizacije (histoloka slinost,
topoloki izomorfizam i slino), kao i slinost u putevima ontogenetskog razvia,
mogu razlikovati homologiju od konvergencije, poto se konvergencija najveim
delom karakterie samo spoljanjom slinou. Meutim, zbog velike slinosti u
genetikim i epigenetikim mehanizmima koji kod paralelizma dovode do slinosti
morfolokih celina razliitih grupa i u detaljima grae, paralelizam se ovakvim
pristupom teko moe odvojiti od homologije, tako da neki istraivai paralelizme
svrstavaju u homologije imajui u vidu da paralelizmi sadre jedan deo
filogenetskih informacija (Fitch 2000). Kako je to navedeno, formalno gledano,
odvajanje paralelizama od homologija je mogue jedino utvrivanjem filogenetskih
odnosa grupa ije se morfoloke celine, odnosno njihove karakteristike, porede.
49
Prilog 2.23 Paralelizmi u hormonskim regulacijama razvia

Kod repatih i bezrepih vodozemaca postoji drugaija hormonska regulacija morfolokih promena
tokom ivotnog ciklusa. Najupadljivije razlike su u delu endokrinog sistema (hipotalamohipofizna-tireoidna osovina) koji kontrolie metabolizam, rast i funkciju mnogih organa. U
uslovima hipofunkcije tireoidne lezde repatih vodozemaca, mnoga tkiva ne doivljavaju potpune
promene tokom metamorfoze poto su te promene kod njih zavisne od koliine tireoidnih hormona
(Hayes 1997). esto javljanje pedomorfoze kod repatih vodozemaca (u devet od deset porodica)
primer je paralelizama do kojih dolazi evolucionim promenama u hormonskim regulacijama.
Nasuprot ovim tkivima, razvoj i funkcionisanje gonada repatih vodozemaca ne zavisi od nivoa
tireoidnih hormona. Razlika u osetljivosti tkiva na koncentracije tireoidnog hormona dovodi do
zadravanja niza morfolokih osobenosti larvenog stupnja kod polno zrelih jedinki (pedomorfoza),
tako da je kod njih mogue larveno razmnoavanje. Nasuprot repatim vodozemcima, kod
bezrepih vodozemaca maturacija gonada nije mogua bez potrebnog nivoa tireoidnih hormona,
tako da ovi vodozemci ne mogu imati ovaj oblik heterohroninih promena.
Reverzije su vraanje na prethodno evoluciono stanje morfoloke celine (ili

njihovih pojedinih karaktera) kod svih pripadnika jedne grupe (Hall 2003a, Porter i
Crandall 2003). Pri tome se reverzije ne javljaju kod svih grupa odreene
filogenetske linije. Dakle, za razliku od homologija, reverzije nemaju kontinuitet
javljanja u filogenetskoj liniji i stoga se smatraju homoplazijama. Mogue su
reverzije i sloenih morfolokih celina, kao to su to, na primer, prisustvo
redukovanih zadnjih ekstremiteta kod nekih vrsta zmija (Tchernov i sar. 2000) i
krila kod nekih beskrilnih insekata (Whiting i sar. 2003). Reverzije su mogue i
na drugim nivoima organizacije fenotipa (funkcija, ponaanje), ukljuujui i odlike
ivotne istorije (npr. kod repatih vodozemaca porodice Plethodontidae,
Chippindale i sar. 2004). U poslednjem sluaju, reverzije pokazuju da ne moraju
uvek biti evolucioni kraj nekih promena, ve mogu imati veliki uticaj na
evolucionu diverzifikaciju u pogledu ekologije i taksonomske raznovrsnosti grupa.
Vano je istai da reverzije nastaju putevima koji prate predake puteve
razvia, poto oznaavaju vraanje na prethodno stanje (Hall 2003a). Meutim,
po miljenju mnogih evolucionih biologa primeri reverzije evolucije su ustvari de
novo dogaaji koji sa predakim karakteristikama imaju samo slinosti. Dakle,
nema povratka na predako stanje karaktera (videti prilog 2.24), ve reverzija
dovodi do konvergencije sa primitivnim stanjem (Porter i Crandall 2003). Do
reverzija u morfologiji moe doi procesima pedomorfoze. Takoe, reverzijama se
mogu smatrati sluajevi rudimentarnosti organa i atavizmima, kao i ostaci
organa(videti poglavlje 3.2) .
Prilog 2.24 Dolovo pravilo
Belgijski paleontolog Louis Dollo (1857-1931) je 1890. godine definisao da se organ ili sloenija
morfoloka celina neke grupe ne mogu vratiti na isti nivo koji je postojao kod njihovih predaka
evolucija nije reverzibilna (Dolovo pravilo). Drugim reima, morfoloka celina koja se izgubila u
jednoj filogenetskoj liniji ne moe se ponovo pojaviti. Po Riardu Dovkinsu ovo pravilo ukazuje
da, u statistikom pogledu, nije mogue ponoviti u potpunosti istu evolucionu trajektoriju, u bilo

kom smeru, dok Stefen Guld ukazuje da ireverzibilnost zatvara jedan evolucioni put kada se
dostigne odreeni stepen organizacije, pri emu su dalje promene ograniene karakteristikama
tog nivoa. Meutim, empirijski podaci o stopi gubljenja informacija na genetikom nivou ukazuju
da postoji statistiki gledano mogunost da se u period vremena od 0,5 do oko 6 miliona godina
uspeno reaktiviraju utei geni ili izgubljeni putevi razvia (Marshall i sar. 1994). Dakle, kod
grupa koje doivljavaju adaptivnu radijaciju, izgubljene karakteristike se mogu ponovo javiti i
nestati tako da distribucija stanja karaktera ne odraava filogeniju grupe.
U konceptualnom pogledu, reverzije su najkontraverzniji oblik homoplazija.

One se u konkretnim sluajevima mogu smatrati latentnim homologijama to je
navelo neke evolucione biologe na stav da izmeu homologija i ovog oblika
homoplazija ne postoji jasna granica (Wake 2003, Hall 2007). Dakle, homologije i
homoplazije nisu dihotomije - to su polovi kontinuiteta odnosa karaktera iju vrstu
odreuje njihovo (dalje ili blie) zajedniko poreklo. Pri tome, procesi razvia
karaktera imaju genetike osnove koje takoe mogu imati razliite stepene
slinosti (Hall 2007).
Vano je istai da se oblik homoplazija ne moe utvrditi direktnim
istraivanjem, ak ni kada su morfoloke celine u pitanju, poto su najee
samo terminalne faze njihovih evolucionih promena dostupne analizi. Do odgovora
se moe doi samo zakljuivanjem na osnovu brojnih istraivanja, ukljuujui i
utvrivanje stepena njihove srodnosti po poreklu filogenetskim analizama (da li su
grupe sa bliim ili daljim zajednikim pretkom). Pri tome se mora imati na umu da
karakteristike nekog biolokog entiteta esto imaju razliitu i sloenu evolucionu
istoriju, poto su entiteti po pravilu mozaici pleziomorfnih (primitivnih) i
apomorfnih (izvedenih) odlika.
Da li su homoplazije podjednako este na morfolokom i molekularnom
nivou? Postoji miljenje da je nivo molekula manje podloan homoplazijama u
odnosu na morfologiju i da su, s tim u vezi, genetiki podaci filogenetski
informativniji u poreenju sa morfolokim podacima (Sibley i Ahlquist 1987).
Meutim, empirijska poreenja su pokazala da morfoloki i molekularni podaci
mogu biti priblino jednaki u pogledu uestalosti homoplazija, kao to postoje i
sluajevi njihovih velikih razlika (Sanderson i Donoghue 1989) (prilog 2.25) .
Prilog 2.25 Odnos molekularne i morfoloke evolucije
Kakav je odnos promena na genetikom i morfolokom nivou tokom evolucije konkretne grupe?
(Stope ovih promena se mogu odrediti ukoliko su poznate genetike i morfoloke distance grupa
koje se porede, kao i vremena njihovih divergencija.) Da li se a p riori moe oekivati slinost u
stepenu promena na ovim nivoima ili ne? Ova pitanja se direktno odnose i na odnose filogenija
dobijenih molekularnim i morfolokim podacima, odnosno, u kojoj meri se oekuje njihova slinost
i koja filogenija je a p riori verodostojnija? Zna se da se molekularni i morfoloki karakteri mogu
menjati razliitim brzinama u zavisnosti od uticaja razliitih evolucionih faktora. Uopteno
govorei, na molekularnu evoluciju uglavnom deluju neutralne mutacije, drugim reima promene
n a ovom nivou su preteno stohastike, pri emu je mali deo genoma u vezi sa adaptivnim
promenama na morfolokom nivou (Bromham i sar. 2002). S druge strane, evolucija fenotipa je
najveim delom obeleena delovanjem prirodne selekcije, iako su relativno esti primeri uticaja
stohastikih faktora (npr. drifta). U sluaju delovanja direkcione selekcije, moe doi do visoke
stope morfolokih razlika i izraene adaptivne radijacije (nastanak novih filogenetskih linija sa
razliitom morfologijom, tj. novih taksona). U ovim uslovima, moe se oekivati vea razlika u
51

morfolokoj i molekularnoj filogeniji (npr. Renaud i sar. 2007). Nasuprot ovome, u sluaju
delovanja stabilizacione selekcije, u uslovima slinih ekolokih uslova, moe doi do neke vrste
morfoloke staze, ak i u sluaju velikih razlika na genetikom nivou (npr. postojanje kriptikih
filogenetskih linija ili taksona), pri emu i morfoloki karakteri mogu dovoljno dobro odraziti
filogenetske odnose. Statistika analiza stepena podudarnosti morfoloke i molekularne filogenije
kod razliitih grupa amniota (sisara, ptica i kornjaa) pokazuje da su i morfoloki i molekularni
karakteri priblino podjednako pouzdani u filogenetskom pogledu, pogotovu ako se za
rekonstrukciju filogenije koriste karakteri sloenih morfolokih celina (npr. lobanje) koji su
filogenetski informativniji u odnosu na manje sloene celine (Pisani i sar. 2007). Meutim, ovo je
ipak samo generalizacija koja se zasniva na velikoj razliitosti grupa u ovom pogledu.
2 .5 .3
Analogija i anaplazija
Analogija predstavlja funkcionalnu slinost morfolokih celina. Ova slinost

moe da karakterie strukture istog porekla (homologe strukture) ili moe da
nastane i nezavisno (anaplazija).
2.6
Odnosi funkcije i bioloke uloge, strukture i funkcije
Koncept funkcije je u teoriji morfologije jedan od najspornijih, posebno

imajui u vidu uvek postojei odnos organizma i sredine u kojoj on ivi s obzirom
na stalno postojanje funkcionalnih potreba organizma (npr. ishrana, disanje,
kretanje). U tom pogledu, funkcija predstavlja potencijalnu sposobnost morfoloke
celine da ostvari neku delatnost organizma. S druge strane, po pravilu postoje
razliiti aspekti jedne funkcije, oznaeni kao bioloke uloge preko kojih se
ostvaruje konkretna veza izmeu morfolokih celina organizma i ivotne sredine
tokom njihovog ivotnog ciklusa. Stoga prirodna selekcija vidi konkretnu
bioloku ulogu morfoloke celine, a ne njenu funkciju, tim pre to funkcija
morfoloke celine najee ima razliite bioloke uloge. Tako, na primer,
primarna funkcija ekstremiteta kopnenih kimenjaka je lokomocija (promena
poloaja tela u prostoru) koja se, u zavisnosti od grupa, ostvaruje razliitim
nainima (tranje, skakanje, penjanje, letenje, itd.) koji predstavljaju bioloke
uloge ekstremiteta pojedinanih grupa.
Odnos strukture i funkcije bio je tema interesovanja mnogih prirodnjaka i
biologa (Wake 1992, Lauder 1995). Pogledi na ovaj problem bili su veoma
razliiti, pogotovo na uzrok veza strukture i funkcije. Mnogi su u ovom odnosu
videli dokaz postojanja inteligentnog dizajna (poev od Aristotela pa do Vilijama
Pejlija u 19. veku). Za Darvina je postojanje podudarnosti strukture i funkcije bio
dokaz postojanja prirodne selekcije i njenog znaaja u biolokoj evoluciji. Odnos
strukture i funkcije danas je centralni problem oblasti ekofiziologije (Feder i sar.
1987) i ekomorfologije (Wainwright i Relly 1994).
Delovanjem prirodne selekcije, bioloka evolucija esto dovodi do
optimalne podudarnosti strukture i funkcije, odnosno dizajna morfoloke
celine i ekolokih karakteristika grupe. U ekstremnim sluajevima, ovakav odnos
strukture i funkcije daje mogunost predikcije. To se posebno odnosi na
Odnosi f unkcij e i bioloke uloge, strukture i f unkcij e
poreenja grupa koje pripadaju razliitim viim taksonomskim nivoima (npr.

ribolik izgled tela jedinki nesrodnih grupa koje ive u vodi). Stepen do koga
morfoloka diverzifikacija prati ekoloku radijaciju razliit je od grupe do grupe
(npr. Aerts i sar. 2000). Tako, kod familije Cichlidae postoji visoka korelacija
izmeu morfolokih adaptacija i trofike radijacije (drugim reima, postoje jasne
ekomorfe), dok kod familije Gobiidae postoji izraena morfoloka slinost izmeu
simpatrikih vrsta koje imaju veoma razliite trofike odnose sa sredinom. U
ovom pogledu, razlike postoje i izmeu karakteristika unutar grupe neke odlike
se mogu znatno menjati, dok su druge veoma otporne na delovanje prirodne
selekcije ili stohastikih procesa. Tako, na primer, ekstremiteti kopnenih
kimenjaka pokazuju veliku raznolikost u grai koja jasno odraava razlike u
stanitima. Pri tome, broj prstiju kod ovih kimenjaka, esto ostaje isti kao i kod
predakih grupa.
Sloenost veza strukture i funkcije proizilazi iz mnogih razloga. Prvo,
odnos strukture i funkcije je promenljiv u zavisnosti od sredine. S druge strane,
jedna struktura najee ima vie funkcija, pa njene promene mogu da dovedu do
promena vie funkcija. Klasian primer ovakvih morfolokih celina jeste
kvadratna kost, koja kod veine gnatostomata povezuje donju vilicu sa lobanjom,
dok je kod sisara ovaj skeletni element transformisan u jednu od slunih koica,
koja, sa drugim morfolokim celinama, uestvuje u fonorecepciji. esto je vei
broj struktura (npr. miia i skeletnih elemenata) potrebno za jednu funkciju
(lokomociju). Do promena funkcije moe doi i bez promena u strukturi, i obratno
promena u strukturi ne mora biti praena promenom funkcije. Takoe, ako vie
biolo[kih uloga (npr. razliiti naini lokomocije brzo tranje, dugotrajno tranje,
penjanje, brzo menjanje pravca, itd.) imaju suprostavljena oekivanja od jednog
strukturnog kompleksa (npr. skeletnih elemenata ekstremiteta sa miiima u
kojima se nalaze razliite vrste miinih vlakana), njihovo uzajamno
ograniavanje (engl. trade of f ) dovodi do kompromisnog fenotipa. Ovakav
odnos predstavlja ogranienje za adaptaciju pojedinanih karakteristika.
Prilog 2.26 Odnos morfolokih i ekolokih odlika kod gutera
Guteri porodice Lacertidae su doiveli izrazitu evolucionu radijaciju u veem delu Evrope, Azije i
Afrike, naseljavajui razliite predele - od tundri, visokoplaninskih stanita iznad granice uma,
suvih i toplih makija i gariga Mediterana, tropskih uma, pustinja, itd. Pri tome, oni nastanjuju
razliita mikrostanita unutar ovih predela, zadravajui naizgled isti oblik tela. Izgled delova tela,
npr. lokomotornog aparata (odnos duine prednjih i zadnjih ekstremiteta) trebalo bi da odraava
nain njihovog kretanja. Imajui u vidu funkcionalnost morfolokih celina, guteri otvorenih
stanita sa kursorijskim nainom kretanja, trebalo bi da imaju relativno duge zadnje i kratke
prednje ekstremitete sa cilindrinim telom. Nasuprot njima, petrikolni (nastanjuju stenovita
stanita) i arborealni guteri (nastanjuju drvee) trebalo bi da imaju kratke prednje i zadnje
ekstremitete, kao i dorzoventralno spljoteno telo. U analizi koja nije uzela u obzir filogenetske
odnose,utvreno je da oblik tela i duina ekstremiteta uglavnom prate pretpostavke koje se
zasnivaju na funkcionalnim ogranienjima, dok veliina tela ovih gutera ne zavisi od tipa stanita
(Vanhooydonck i Van Damme 1999). Meutim, kada je u analizu ukljuen faktor meusobnih
filogenetskih odnosa, odnosno kada su analizirane morfoloke osobine korigovane za
filogeniju, pokazano je da filogenetski odnosi vrsta u velikoj meri ograniavaju odnos
morfologije tela i odlika stanita. Dakle, iako pripadnici porodice Lacertidae koji koriste razliite
vrste stanita pokazuju razlike u morfologiji, ne moe se odbaciti nulta hipoteza da njihove
morfoloke odlike nisu adaptacije ve su rezultat zajednike evolucione istorije. S druge strane,
53

ekomorfoloka istraivanja odnosa karakteristika stanita, morfolokih odlika i lokomotornih
karakteristika 19 vrsta gutera porodice Scincidae tropskog dela Australije pokazala su direktan
odnos morfologije i funkcionalnih odlika lokomocije sa stanitem (Goodman i sar. 2008). Bez
obzira na filogenetske odnose, vrste ovih gutera koje nastanjuju stene imaju, u relativnom
odnosu,due noge, bolje prijanjaju telo za podlogu, bri su u sprintu i penjanju u odnosu na vrste
iji pripadnici retko kada nastanjuju stenovita stanita.
Zbog ovakve sloenosti, odnos strukture i funkcije po pravilu nije linearan i

esto zavisi od konkretnih sluajeva, a ponekad moe biti i sasvim neoekivan
(Koehl, 1996). Kao to je to ve istaknuto, male promene morfologije, npr.
naizgled neznatne promene u veliini morfoloke celine mogu dovesti do novih
funkcija, i suprotno, vee promene u morfologiji ne moraju se odraziti na promene
u funkciji. Konkretni zakljuci o odnosu strukture i funkcije mogu se donositi
samo na osnovu empirijskog testiranja. Prvi korak u ovakvim analizama je
utvrivanje strukturnih odlika konkretne morfoloke celine i njihove pogodnosti
za obavljanje neke funkcije ili, preciznije, neke bioloke uloge. Rezultati ovih
analiza, iskazani kroz stepen korelacije strukture i funkcije, daju osnove za
definisanje hipoteza o odnosu strukture i funkcije (bioloke uloge) date
morfoloke celine. to je meusobna zavisnost strukture i funkcije vea, sve je
izvesnije da su odlike date morfoloke celine adaptacije (nastale delovanjem
prirodne selekcije za bioloku ulogu koja ta celina ima). Ovakvi sudovi, ma koliko
delovali ubedjivo, ne predstavljaju i dokaz adaptivnog odnosa strukture i funkcije.
Adaptivnost odnosa strukture i funkcije neophodno je potvrditi biomehanikim
analizama, odnosno, testiranjem uticaja odlika morfoloke celine na adaptivne
vrednosti jedinki, ime se dobijaju najubedljiviji dokazi o delovanju konkretne
selekcije na morfoloku celinu (Radinsky 1985). To se moe uraditi u
laboratorijskim uslovima, ili jo bolje, u ivotnoj sredini. Naalost, retki su
sluajevi kada je ovakav postupak primenjen. Jedan od primera ovakve analize je
studija mogueg stepena uvijanja kimenog stuba kod zmija (prilog 2.27) .
Prilog 2.27 Odnos strukture i funkcije kod kimenog stuba zmija
Herpetolozi su smatrali da postojanje dodatnih zglobnih veza (zigosfena i zigantri) izmeu
kimenih prljenova zmija, to je njihova autapomorfna odlika, dovodi do veoma ogranienog
stepena torzije njihove kimenice (Moon 1999). To je i potvreno u eksperimentalnim uslovima,
pri emu su mereni stepeni torzije susednih kimenih prljena, to je dokaz da u ovom konkretnom
sluaju struktura ograniava funkciju. Meutim, to se ne dogaa u meri u kojoj je to
pretpostavljeno.Naime, u prednjem delu kimenice (10 do 15 prvih prljena) postoji izraena
pokretljvost izmeu prljena i pored postojanja dodatnih zglobnih veza na prljenima.
Pretpostavlja se da je to u vezi sa estim antipredatorskim oblikom ponaanja zmija, koji se
ogledaju u brzim pokretima glave i izdizanjem prednjeg dela tela u vie pravaca (Moon 1999).
Morf oloke evolucione novine
III
3.1
MORFOLOKA EVOLUCIJA
Morfoloke evolucione novine
Morfoloke novine, u evolucionom pogledu nove strukture koje su obeleile

filogeniju neke grupe, imaju status zasebnog problema u evolucionoj biologiji
(Mller i Wagner 1991). Morfoloke novine mogu biti definisane na razliite
naine. Klasini pogled na ove probleme dovodi u vezu nastanak morfolokih
novina sa promenama funkcija, pri emu sredinske i/ili etoloke promene indukuju
nastanak novih funkcija. Ovakvo gledanje je podlono cirkularnom zakljuivanju:
nova struktura nastaje iz nove funkcije, a nova funkcija iz nove strukture.
Savremeniji pogledi na nain nastanka morfolokih novina povezuju ih sa
konceptom homologije. Tako se morfoloka novina moe definisati kao
morfoloka celina koja nema homologe parnjake u predakoj vrsti, a nije
homonomna nijednoj celini istog organizma (Mller i Wagner 1991). Pri tome se,
kao i druge evolucione novine, novi morfoloki entiteti definiu kao apomorfne
(izvedene) celine, zatim kao nove adaptacije nastale delovanjem selekcije za
njihovu sadanju bioloku ulogu, ili su pak, morfoloke novine eksaptacije koje su
prvobitno imale druge bioloke uloge (ili uopte nisu bile funkcionalne) da bi
kasnije bile angaovane za sadanje bioloke uloge (Minelli i Fusco 2005).
Takoe, postoji i mogunost da u evoluciji morfoloke novine prirodna selekcija
nije imala direktnu ulogu.
Zato su morfoloke novine redak dogaaj u evoluciji? Da li je razlog to
to je za njihovu pojavu neophodan uslov da se prevaziu predaka ogranienja
u razviu? Ili zato to u njihovom nastanku glavnu ulogu igra prirodna selekcija?
Dosadanja istraivanja pokazuju da je pre u pitanju nesposobnost sistema
razvia predake grupe da ukljui nova morfoloka reenja, tj. da ogranienja
razvia ograniavaju i pojavu morfolokih novina (Wagner i Mller 2002). U
sluajevima kada se predaka ogranienja u razviu prevaziu, gubi se homologija
izmeu prethodne morfoloke celine i morfoloke novine (poglavlje 2.6.1) .
Prilog 3.1 Genetika osnova morfolokih novina
Uopteno govorei, genetika osnova nastanka morfolokih celina ima dva aspekta: promene u
genotipovima jedinki i delotvornost evolucionih mehanizama, pre svih prirodne selekcije, koje
dovodedo fiksacija ovih genetikih varijanti u populacijama. Genetike promene koje dovode do
nastanka morfolokih novina mogu biti strukturne genske mutacije, zatim promene u veliini
genoma, kao i hromozomske reorganizacije. Meutim, nove morfoloke novine, ak i novi
morfotipovi, ne pretpostavljaju nuno pojavu nove grupe gena; njihov nastanak je esto vezan za
proirenje i promenu postojeih regulatornih genetikih i epigenetikih puteva (Shubin i Wake
1996, Shubin 2002) (videti poglavlje II za iru elaboraciju).
Sa druge strane, smatra se da morfoloke novine nastaju promenama u

sistemu razvia. Wake i Roth (1989) navode da morfoloke novine nastaju
55
ontogenetskim preoblikovanjem (engl. ontog enetic rep attering ), tj.

formiranjem novih morfogenetskih procesa preko razdvajanja (disocijacije) i
rekombinacije relativno nezavisnih delova razvia. Heterohronija je esto proces
koji dovodi do ovih disocijacija i rekombinacija i na taj nain predstavlja
mehanizam nastajanja novih fenotipskih rearanmana. Mller (1990) tvrdi da:
ontogenetskim preoblikovanjem, u prostornom i vremenskom smislu, mogue je
da se morfoloka novina uvede u sloen i integrisan sistem razvia predake
grupe. Brojni su primeri ontogenetskog preoblikovanja u morfolokoj evoluciji
(prilog 3.2). Postoji i pretpostavka da se rudimenti morfolokih novina pojavljuju
kao neutralni sporedni proizvodi evolucionih promena procesa razvia.
Prilog 3.2 Oklop kornjaa
Oklop je osobena odlika kornjaa koja se moe smatrati evolucionom novinom ove grupe
gmizavaca (Gilbert i sar. 2001). Sastoji se od dva osnovna dela, lenog karapaksa i trbunog
plastrona koji su meusobno povezani na bokovima tela. Oklop se sastoji od preko 50 dermalnih
skeletnih elemenata i njegov nastanak je vezan za mnoge promene u morfolokoj organizaciji
kornjaa (pre svega u rebrima i grudnici, ramenskom pojasu, kimenom stubu, kao i brojnim
visceralnim organima). Kornjae su se pojavile naglo, bez najave, u fosilnim nalazima krajem
trijasa pre oko 200 miliona godina. Najstarija poznata kornjaa (Proganochely s) imala je karapaks
i plastron, osnovne sinapomorfne odlike ovih gmizavaca. Po svoj prilici kljuni dogaaj u evoluciji
predaka kornjaa bio je nastanak karapaksnog nabora, embrionske diferencijacije koji se sastoji
od dorzalnog ektoderma i dermalnog mezenhima koji ima odluujuu ulogu u diferencijaciji oklopa
(Gilbert i sar. 2001).
Uticaj sredinskih faktora na plastine puteve razvia moe olakati

nastanak i evoluciju morfolokih novina, kao i novina u ponaanju (West-Eberhard
2005). Takoe, prostorne promene tokom ontogenije (heterotopija) mogu biti
nain nastanka morfolokih novina. Primer je nastanak vilica kod kimenjaka.
Nastanak vilica je jedan od kljunih dogaaja, koji je u velikoj meri uticao na dalju
evoluciju kimenjaka. U tom pogledu, vilice su nesumljivo morfoloka novina
grupe gnatostomata. Kljuni dogaaji u nastanku ove morfoloke novine vezani su
za promenu embrionskog izvora grupe elija nervne kreste od kojih nastaje
zaetak vilica, kao i promene mesta interakcija epitelnih i mezenhimskih tkiva u
njihovom razviu (heterotopina promena) (Kuratani 2004).
Prilog 3.3. Hipokon morfoloka novina herbivornih sisara
Kod mnogih dananjih herbivornih grupa euterija, na griznoj povrini gornjeg molara postoji
diferencijacija oznaena kao hipokon koja se nalazi u zadnjem unutranjem uglu ove povrine.
Iako je sam nastanak ove diferencijacije relativno mala fenotipska promena, hipokon se moe
oznaiti kao evoluciona novina sa znatnim uticajem na evoluciju ovih sisara (Hunter i Jernvall
1995). Naime, hipokon je bio kljuna inovacija koja je u vezi sa snanom adaptivnom radijacijom
unutar adaptivnih zona herbivora (hipokon se konvergentno formirao kod vie od 20 filogenetskih
linija herbivora tokom kenozoika).
Koje karakteristike mogu biti oznaene kao morfoloke novine? Da li su to

sve apomorfne odlike sa veim znaajem za evolucioni razvoj grupa? Po jednom
Morf oloke evolucione novine
tumaenju, morfoloke novine ne mogu biti negativne odlike (odsustvo, gubljenje

nekih elemenata, npr.), kao ni promene u veliini i obliku morfolokih struktura
(Mller i Wagner 1991). Varijabilnost u ponovljenim elementima (npr. regionalna
diferencijacija kimenice) u nekim sluajevima se mogu smatrati morfolokim
novinama.
Nastanak morfotipova svakako je pretpostavljao i pojavu morfolokih
novina, ali to ne znai da se radi o istim fenomenima. Pojava morfolokih novina
ne znai u isto vreme i menjanje morfotipa. Da bi postala sastavni deo morfotipa,
novost u morfolokoj organizaciji mora biti integrisana sa ostalim morfolokim
celinama na nivou epigenetikih procesa karakteristinih za svaki filum.
3 .2
Redukcija i nestanak morfolokih celina
Ostaci organa su redukovane ili nepotpuno razvijene morfoloke celine

adultnih jedinki grupa iji su preci (ili u filogenetskom pogledu najblie grupe)
imali dobro razvijene i funkcionalne odgovarajue morfoloke celine (Stiassny
1992, Hall 2003a). U tom pogledu ostaci organa su neka vrsta morfolokih
relikata. Primeri ostataka organa su redukovana krila kod ptica i insekata koje
ne lete, redukovane oi kod troglobiontnih i fosorijskih grupa, prisustvo
redukovanih prstiju kod ungulatnih kimenjaka, primer redukovanih ekstremiteta
kod nekih beznogih kopnenih kimenjaka,ostaci karlinog pojasa i proksimalnog
dela skeleta zadnjih ekstremiteta zmija, itd. Ostaci organa nemaju funkciju, ili je
ona drugaija ili pak nepotpuna u poreenju sa predakom ili srodnom grupom
(Stiassny 1992). Tako redukovana krila nekih ptica (noj, emu, kivi, itd.) nemaju
lokomotornu funkciju, ve njihova bioloka uloga moe biti u odranju poloaja
tela (balanseri), ili pak u komunikaciji. Takoe, pingvini i kormorani-neletai
koriste redukovana krila kao lokomotorne organe prilikom kretanja kroz vodu.
Regresija oznaava smanjenje (redukciju, atrofiju) ili u ekstremnom
sluaju, potpuni nestanak morfolokih celina (engl. v e s tig ia liz a tio n ) u odnosu
na predako stanje ili na stanje koje postoji kod filogenetski bliskih grupa (Fong i
sar. 1995, Porter i Crandall 2003). Tokom evolucije mogu da nestanu mnoge
sloene morfoloke celine koje se mogu smatrati vanim adaptacijama, kao to su
to neke karakteristike mujaka nastale delovanjem seksualne selekcije (npr.
redukcija ornamentalnih pera u nekim filogenetskim linijama pauna, Wiens 2001)
ili redukcija adhezivnih seta na ekstremitetima pripadnika porodice Carabidae,
morfoloke adaptacije koja se javlja kao specijalizacija kod filogenetskih linija
koje imaju arborealni nain ivota. Meutim, ova osobina pokazuje sposobnost
regresije kod linija koje se sekundarno vraaju na terestrini nain ivota (Ober
2003). Regresija postoji i u sluaju nekih drugih fenotipskih entiteta (npr.
fiziolokih procesa, karakteristika ponaanja, itd.). Po Holdejnu, na svaki primer
progresivne evolucije (da kod potomaka dolazi do uslonjavanja morfoloke
organizacije u poreenju sa predakom grupom) dolazi u proseku po 10 primera
regresivne evolucije (Haldane 1928).
Do regresije dolazi smanjenjem funkcija date morfoloke celine, najee u
sluaju promena u ekolokim niama. Pod uslovima smanjenog pritiska
stabilizacione i direkcione selekcije, morfoloka celina vremenom atrofira,
57
zadravajui se u rudimentarnom obliku (ili u potpunosti nestaje). U nekim

sluajevima, redukovane morfoloke celine mogu imati veliki evolucioni znaaj.
Klasian primer su elementi primarnog vilinog zgloba u evolucionoj liniji
gmizavaca koja je vodila ka nastanku sisara, koji su pretrpeli redukciju, ali i
promenu bioloke uloge (postali su dodatne slune koice). Drugi primer je
redukcija plua kod repatih vodozemaca amerike porodice Plethodontidae i
uporedne promene hiobranhijalnog aparata. Osloboen uloge u ventilaciji plua,
redukovani hiobranhijalni aparat postaje skeletna osnova jezika koji hvata plen
izbacujui se iz usne duplje (Deban i sar. 1997). Ovaj vrlo specijalizovan
mehanizam ingestije hrane imao je, po svoj prilici, vanu ulogu u intenzivnoj
evolucionoj radijaciji ove, u pogledu vrsta, najbrojnije grupe repatih vodozemaca.
Uzroci nestanka morfolokih celina su najvie prouavani kod
troglobiontnih grupa. U nekim sluajevima je pokazano da su ovi uzroci vezani za
kompenzatorne mehanizme uzajamnih ogranienja (engl. t r a d e - o f .f ) Na
primer, redukcija fotoreceptornih organa kod grupa koje ive u uslovima odsustva
svetlosti i koje koriste druge orijentacione receptorne organe (organi bone linije
tela, sposobnost detekcije magnetnih polja, itd.), vezana je za tednju energije u
energetski veoma siromanoj sredini. Slini uzroci se pretpostavljaju i u pogledu
redukcije krila kod nekih evolucionih linija ptica ili insekata koje ive na ostrvima.
Kod ptica, u odsustvu predatora, redukcija krila i muskulature koja ih pokree
(pre svega grudnog miia) u velikoj meri doprinosi tednji energije (McNab
1994). Kako je to ve istaknuto, kod pingvina je redukcija krila posledica direktne
selekcije za drugaiju lokomociju prilikom kretanja kroz vodu. Meutim, kod
druge grupe ptica neletaica (nojeva i srodnika, npr.), razlozi redukcije su
daleko manje jasni, ako izuzmemo razliku u stopi metabolizma u poreenju sa
srodnicima koji lete, a koja moe biti pre posledica nego uzrok redukcije krila
(Fong i sar. 1995). Akumulacija neutralnih mutacija kroz delovanje genetikog
drifta je mogu razlog gubitka morfoloke sloenosti rudimenata i ostataka
organa, posebno u sprezi sa pozitivnom selekcijom za druge morfoloke celine.
To bi mogao biti sluaj sa dobro razvijenim sistemom neuromasta kod
troglobiontnih riba kod kojih su oi redukovane.
Redukcija nekih morfolokih celina esto se dogaa na pravilan nain, u
okviru evolucionog trenda, kao to je to sluaj kod mnogih grupa kopnenih
kimenjaka kada su u pitanju redukcije prstiju ili itavih ekstremiteta.
Rudimenti su nepotpuno razvijene morfoloke celine embriona koje su u
potpunosti bile razvijene kod predake grupe ili kod filogenetski bliske grupe.
Mnogobrojni su primeri rudimenata: prisustvo zaetaka esktremiteta kod embriona
nekih beznogih grupa kimenjaka, postojanje dentacije kod embriona kitova
ploana (adulti nemaju zube), itd. Poto se rudimenti javljaju samo kod embriona,
smatra se da oni nemaju funkcije, ili su pak funkcionalni, ali sa drugaijom
biolokom ulogom od embrionskog zaetka predake ili srodne grupe. Tako,
rudimenti mogu imati ulogu tokom razvia u formiranju drugih embrionskih
zaetaka. Na primer, notohorda veine grupa kimenjaka, rudiment predakog
hordatskog osnovnog skeletnog organa, tokom razvia ima glavnu ulogu u
indukciji formiranja nervne cevi. Smatra se da neki rudimenti morfolokih celina
mogu biti homologi na nivou razvia (i procesa i stupnjeva) embrionskim zaecima
kod grupa gde su ove morfoloke celine u potpunosti razvijene (Hall 2003a).
Zato ostaci organa i rudimenti opstaju? Retki su podaci koji ukazuju da
Redukcij a i nestanak morf olokih celina
postoji direktna selekcija za redukciju morfolokih celina (Fong i sar. 1995).

Daleko ee, ovaj fenomen moe biti posledica indirektne selekcije, na ta
ukazuju potvreni sluajevi uzajamnih ogranienja adaptivne vrednosti jedinki i
redukcije morfoloke celine (npr. veliine krila). Redukcija ili nestanak
morfoloke celine esto nema direktne ili indirektne veze sa adaptacijama. U
uslovima odsustva selekcije, posebno stabilizacione selekcije, moe doi do
gubitka morfoloke sloenosti akumulacijom selektivno neutralnih mutacija usled
delovanja genetikog drifta, kao i plejotropnim delovanjem gena ili genetikim
stopiranjem (Fong i sar. 1995, Porter i Crandall 2003). (Do genetikog
stopiranja dolazi kada se selektivno neutralni aleli genskih lokusa ire u
populaciji time to su blisko vezani sa pozitivno selekcionisanim alelima.) Kod
nekih repatih vodozemaca, redukcija i nestanak kostiju ekstremiteta i lobanje
(Hanken i Wake 1993) moe biti posledica selekcije za manju veliinu tela
(minijaturizacija). Neke redukovane morfoloke celine mogu opstati i zbog
ogranienja puteva razvia, pri emu bi potpuni nestanak te celine mogao biti
vezan za znatne promene u razviu to bi donelo vie tete nego koristi.
Mogua objanjenja za opstanak ostataka organa i rudimenata ukljuuju
smanjenje inteziteta indirektne selekcije koja bi ih eliminisala (Hall 2003a). Do
nestanka zuba kod ptica i do redukcije oiju kod nekih troglobiontnih riba dolazi
promenama ekspresije gena i puteva razvia morfolokih celina, a ne promenama
u genomu, pre svega u delu genoma koji kodira specifine proteine (Fong i sar.
1995).
Atavizmi se javljaju samo kod malog broja jedinki neke grupe ija
roditeljska generacija i skoranji preci nisu imali te odlike, a koje su postojale kod
njihovih davnih predaka. Meu najpoznatijim atavistikim osobinama su prisustvo
veeg broja prstiju kod konja, kao i indukovani nastanak zuba kod kokoki. Uzrok
atavizama nisu samo genske mutacije. Razliiti epigenetski dogaaji, kao to su to
interakcije tkiva na primer, mogu aktivirati do tada nemi deo genoma grupe i
dovesti do pojave atavizma (Reilly i Lauder 1988). Atavizmi mogu da ukau na
primitivna stanja nekih karakteristika, odnosno na homologu vezu, kao i da budu
mehanizam nastanka morfoloke varijabilnosti u populacijama (Stiassny 1992). U
osnovi, atavizam se javlja kao posledica promena u vremenu ekspresije gena.
Tako kod mieva koji nemaju funkcionalan Hox-2 gen dolazi do promena u
transformaciji drugog para visceralnih lukova, tako da se u srednjem uhu javlja
kost nalik na pterigokvadratni element koji postoji kod gmizavaca, ali ne i kod
ostalih sisara (Wakahara 1996).
3 .3
Morfoloka evolucija i osobine ivotne istorije
Karakteristike ivotne istorije (engl. lif e history traits) mogu u velikoj

meri uticati na evoluciju morfolokih celina, posebno kada jedinke neke grupe
imaju sloen ivotni ciklus koji se sastoji od bitno razliitih faza, koje se
odigravaju u razliitim spoljanjim sredinama (npr. akvatina i terestrina faza).
U tom sluaju, za svaku od ovih faza karakteristine su posebne morfoloke
adaptacije. Iza ovih fenotipova stoje razliiti genetiki mehanizmi, kao i
mehanizmi razvia, koji uslovljavaju njihovu pojavu esto bez vre korelativne
veze fenotipova koji se smenjuju u vremenu, to inae nije sluaj sa promenama
59
morfologije tokom razvia grupa sa jednostavnijim ivotnim ciklusom. Ipak,

promena fenotipova u uslovima sloenih ivotnih ciklusa ne odigrava se sasvim
nezavisno odlike fenotipa jedne faze u odreenoj meri ograniavaju
morfoloku evoluciju naredne faze. Na primer, morfoloka organizacija jedinki
larvene faze u manjoj ili veoj meri ograniavaju morfoloka reenja juvenilnih i
adultnih jedinki.
Znatne promene se mogu dogoditi ne samo na stupnju adultnih jedinki, ve i
na stupnju larvi. Preranom metamorfozom nekih odlika mogu se kod larvi javiti
karakteristike adultnih jedinki koje prate predaki ivotni ciklus sa metamorfozom
pre dostizanja polne zrelosti. Klasian primer je junoameriki rod bezrepih
vodozemaca Lep idobatrachus (porodica Leptodactylidae). Njegove larve
odlikuje i prerana metamorfoza trofikog aparata koja ukljuuje razvie snanih
vilica i visceralnog aparata, kao i crevni kanal ije lezde stvaraju proteolitike
enzime. Punoglavci najveeg broja grupa bezrepih vodozemaca imaju mikrofagnu
ishranu (filtracija biljnog materijala); za razliku od njih, larve L e p id o b a tr a c h u s
su izraziti karnivori koji konzumiraju krupan plen. Ove morfoloke promene su se
dogodile disocijacijom faza predakog ivotnog ciklusa (prerana metamorfoza),
kao i eliminacijom mnogih odlika koje odlikuju predaki program ontogenetskog
razvia. Pored morfolokih promena, u evoluciji ovih vodozemaca odigrala se,
dakle, i izrazita ekoloka specijalizacija.
Kao primer morfolokih promena koje mogu nastati usled promena u
ivotnoj istoriji, naveemo primer direktnog razvia kod vodozemaca. Promena
generalizovanog, kod kopnenih kimenjaka najverovatnije i predakog ivotnog
ciklusa (koji ukljuuje stupanj akvatine larve koji metamorfozira u terestrini
juvenilni stupanj), moe da dovede do znatnih morfolokih promena. Najea
promena u ivotnom ciklusu je potpuna eliminacija larvene faze. Morfoloke
promene do kojih dolazi eliminacijom larvene faze mogue su, pre svega, zbog
oslobaanja od razliitih ogranienja razvia koje larvena faza ima na naredne
stupnjeve razvia po metamorfozi. Jedan od esto navoenih primera uticaja
ovakvog naina razvia na morfologiju su repati vodozemci amerike porodice
Plethodontidae (Roth i Wake 1989). Pokazano je da postoji neposredna veza
direktnog razvia i javljanja morfolokih novina (npr. skeletno-miini kompleks
hiobranhijalnog aparata koji se sa jezikom izbacuju van usne duplje, ime se hvata
plen) koje odlikuju samo ove vodozemce. Suprotan primer je neotropski rod
bezrepih vodozemaca (Eleutherodacty lus, porodica Leptodactylidae) kod koga
sve vrste imaju direktno razvie. I pored toga to je njihova ontogenija znatno
razliita od predake, morfologija adultnih jedinki ne pokazuje veu interspecijsku
varijabilnost ve je uglavnom svedena na izrazito generalizovane odlike itave
porodice. To jasno ukazuje da odsustvo larvenih odlika i ogranienja larvene faze
razvia na morfologiju adultnih jedinki nisu dovela do nastanka morfolokih
reenja svojstvenih samo nekim vrstama u okviru ovog roda.
3.4
Morfoloka i taksonomska raznovrsnost, morfoloke staze
Morfoloke promene su se tokom evolucije deavale razliitom brzinom i

kada su u pitanju razliite morfoloke celine, a i kada se radi o razliitim
grupama. Tako, na primer, modano stablo kod kimenjaka se u daleko manjoj
Morf oloka i taksonomska raznovrsnost, morf oloke staze
meri menjalo tokom njihove evolucije u odnosu na cerebralne hemisfere, kod kojih
su promene bile daleko izrazitije. Takoe, neke grupe su veoma konzervativne u
pogledu promena svoje morfologije, dok su u drugim grupama morfoloke
promene bile daleko bre. Intezitet morfolokih promena esto zavisi od faze
evolucije u kojoj se data grupa nalazi. Tako je utvreno da u ranim fazama
evolucione istorije grupe esto dolazi do brzih promena morfologije, da bi kasnije,
dolo do smanjenja brzine i veliine morfolokih promena (Ciampaglio i sar. 2001,
Pie i Weitz 2005). Klasian primer ovog trenda je kambrijska eksplozija
filuma (prilog 3.4). Razlozi ovakve pravilnosti su dvojaki (Pie i Weitz 2005).
Prvo, evoluciona radijacija grupa poinje u uslovima postojanja relativno praznih
ekolokih nia (nepopunjenog ekoprostora) koji se sve vie puni poveanjem
broja filogenetskih linija (tj. poveanjem taksonomskog diverziteta). Drugi razlog
je da se tokom evolucione istorije grupa poveava kanalisanost razvia, to u
velikoj meri smanjuje mogunost javljanja nove morfoloke razliitosti.
Prilog 3.4 Kambrijska eksplozija filuma
Pre oko 600 miliona godina, zapoela je kambrijska eksplozija filuma kada su naglim ubrzanjem
evolucije, u periodu od priblino nekoliko desetina miliona godina, nastali svi filumi metazoa. U
tom periodu diverzitet vrsta bio je mali; procenjuje se da je svaka etrdeseta vrsta pripadala novoj
klasi ili filumu. Dakle, mogunosti nastanka evolucionih, pre svega osnovnih morfolokih novina
(osnovni plan grae), koje odlikuju visoke taksonomske nivoe iscrple su se ve tokom
paleozoika. Smatra se, da su se u tom periodu stabilizovali najkonzervativniji delovi genskih
regulatornih mrea koji predstavljaju genetiku osnovu morfolokih odlika filuma (Davidson i
Erwin 2006). Po jednom tumaenju, diverzifikacija ivoga sveta tekla je od nivoa filuma, zatim
klasa, pa redova, porodica, itd. (Davidson i Erwin 2006), pri emu su nii nivoi koristili
potencijale evolucionih reenja koje odlikuju vie nivoe (filume, klase). Diverzifikacija se, po
pravilu, odvijala u uslovima relativno slobodnih adaptivnih zona, bilo potpuno novih za
organizme, bilo onih koji su se oslobaali kasnije masovnim izumiranjem grupa (ekstinkcijama).
Po drugom tumaenju (Coyne 2006), procesima specijacije tokom kabrijuma nisu nastali filumi ve
vrste. Nastale vrste su se potom, u dugom vremenskom periodu, sve vie razlikovale, dostiui
nivoe filuma u pogledu morfolokih razlika, odnosno u osnovnim planovima grae. Dakle, filumi
nisu nastali u jednom koraku ve u dugom vremenskom periodu delovanjem evolucionih
mehanizama, ukljuujui i prirodnu selekciju.
Morfoloka staza se odreuje kao odsustvo (ili postojanje veoma malih)

morfolokih promena u duem periodu evolucione istorije grupe. Dakle,
dugotrajna morfoloka stabilnost, pre svega primitivnih, pleziomorfnih
karakteristika, odlika je morfoloke staze. Do ove staze moe doi delovanjem
istorijskog faktora (npr. ogranienosti nivoa genetike varijabilnosti), zatim
uticajem stabilizacione selekcije (funkcionalni faktor), kao i uticajem fizikih
ogranienja morfoloke celine (strukturni faktor) (Schwenk 1994/95, Cubo 2004).
Postojanje morfoloke staze je i u teorijskom pogledu posebno interesantan
problem. Zato se neke grupe ne menjaju znatnije u morfolokom pogledu
desetinama miliona godina, iako je u tom vremenskom periodu dolazilo do
drastinih promena spoljanje sredine? Pored stabilizacione selekcije i genetike
homeostaze, na odranje morfoloke konzervativnosti utie, pre svega, plastinost
fiziolokih odlika, kao i plastinost sistema ontogenetskog razvia grupa i njihovih
etolokih karakteristika (Wake i sar. 1983). Ove osobenosti organizama, kao
61
samoodravajuih sistema, omoguavaju im da kompenzuju promene ivotne

sredine, pa ak i neke genetike promene, bez bitnijeg menjanja morfologije
(videti prilog 3.5).
Prilog 3.5 Tuatare
Jedan od najee navoenih primera morfoloke staze, odnosno ivog fosila je tuatara (dve
vrste roda Sp henodon ) koji ivi na priobalnim ostrvima Novog Zelanda. Tuatare su reliktna
grupa gmizavaca, jedini pripadnici stare filogenetske linije Sphenodontida. Grupa Sphenodontida
je nastala sredinom trijasa, imala je iroku rasprostranjenost i taksonomsku raznolikost do krede,
kada izumiru sve grupe osim roda Sp henodon. Kada je morfologija u pitanju tuatare su u mnogo
emu ostale neizmenjene tokom itave evolucione istorije (oko 140 miliona godina, odnosno od
poetka krede). Ovako dugaak period morfoloke staze nije zabeleen ni za jedan drugi rod
kimenjaka. Tuatare imaju mnoge primitivne morfoloke odlike. Njihova lobanja je u dobroj meri
zadrala izvorne diapsidne odlike. Imaju dobro razvijen otvor na parijetalnim kostima kao i
difrenciran parijetalni organ (tree oko). Kimeni prljen je amficelan, a postoje i intercentri u
dorzalnom, sakralnom i kaudalnom regionu kimenice. Proatlas se nalazi izmeu lobanje i atlasa.
Aksijalna muskulatura je segmentisana, dok su epiaksijalni miii slabo razvijeni. Tuatare nemaju
kopulatorni organ. Zubi su sa spojenim osnovama i vrsto vezani za vilice, ne zamenjuju se i
akrodontni su. Jezik tuatare ima niz pleziomorfnih odlika Lepidosauria (odsustvo bifurkacije vrha,
Schwenk 1986). Takoe, morfoloke odlike vomeronazalnih organa pokazuju slinosti sa
karakteristikama embrionskih vomeronazalnih organa krokodila, Squamata i sisara. Tuatare imaju i
niz sekundarnih morfolokih karaktertistika (Gans 1983), kao to je, na primer, postojanje
specijalizovanih gustatornih papila na epitelu jezika i usne duplje (Schwenk 1986). Od odvajanja
Novog Zelanda od Gondvane, tj. tokom poslednjih 82 miliona godina, tuatare imaju potpuno
nezavisnu evoluciju koju karakterie veoma nizak morfoloki, genetiki i taksonomski diverzitet
(Hay i sar. 2003). Dolazak i naseljavanje ljudi iz Polinezije na Novi Zeland (i zajedno sa njima
polineanskog pacova) pre 8 odnosno pre 12 vekova, doveo je do potpunog nestanka populacija
tuatara na kopnu. Dananje populacije ograniene su na 35 manjih ostrva u priobalju Novog
Zelanda. Ono to je interesantno je da tuatare karakterie izuzetno dug ivotni vek (preko 100
godina), kasno dostizanje polne zrelosti (15 godina), mali reproduktivni potencijal, i izuzetno dug
period inkubacije jaja (11 - 15 meseci) sa sredinski uslovljenim odreenjem pola. Pri tome, malo
razlike u temperaturi (od samo 1 C) tokom temperaturno senzitivnog perioda, kod vrste S.
guntheri dovode do razvia samo jednog pola (samo mujaka na 22 C ili samo enki na 21C, sa
pivotalnom temperaturom inkubacije 21.6 C, temperaturom, na kojoj dolazi do ravnomernog
razvia oba pola, Nelson i sar. 2004). Meutim, najnovija istraivanja ukazuju na visok stepen
meupopulacione varijabilnosti i polimorfnosti u mitohondrijalnoj DNK (McAwoy i sar. 2007),
visok stepen stope mutacija, kao i na varijabilnost u pivotalnoj temperaturi izmeu populacija
(Mitchell i sar. 2006). Molekularne analize subfosilnih skeletnih ostataka skeleta (starih 8000
godina) pokazala su da tuatare imaju najbru zabeleenu stopu molekularne evolucije (Hay i sar.
2008). Iako su rezultati prethodno navedene studije stavljene pod znak pitanja (Miller i sar. 2009),
postoje pokazatelji koji ukazuju na velike razlike u brzini molekularne i morfoloke evolucije kod
ove grupe (Subramanian i sar. 2009).
Zato p ostoj i alometrij ski rast?
nivoa metabolizma ili lokomotornih sposobnosti (Sprent 1972). Brojni su primeri

ovakvog alometrijskog rasta. Na primer, kod sisara sa velikim telesnim
dimenzijama, znatno se poveava povrina kore bubrega (javljanjem renjevitog
bubrega). Kod sisara dolazi do disproporcionalnog poveanja povrine prednjeg
mozga (izrazita naboranost kore cerebruma). Kod ivotinja koje nastanjuju vodenu
sredinu, koja se karakterie visokom gustinom, sa poveanjem veliine tela dolazi
do poveanja sloenosti morfolokih celina koje su vezane za ishranu i disanje,
dok se otpor trenja prilikom lokomocije smanjuje odgovarajuim promenama
oblika tela. S druge strane, kod suvozemnih ivotinja, koje su u sredini niske
gustine, alometrijske promene se, pre svega, dogaaju kod celina koje direktno
uestvuju u kretanju. Po Holdejnu komparativna anatomija je najveim delom
pria o borbi da se povea povrina u odnosu na zapreminu (Haldane 1928,
1956). Ovakve alometrijske promene, dakle, predstavljaju opti fenomen u
menjanju morfolokih celina tokom ontogenije i evolucije grupa. S tim u vezi, Guld
(Gould 1971) razlikuje razvie morfolokih celina od njihovog rasta. Pri tome,
razvie ukljuuje sve promene oblika tokom ontogenije, ukljuujui i one promene
oblika koje su direktna posledica alometrijskog rasta. S druge strane, prema
Guldu, rast je iskljuivo vezan za izometrijsku promenu oblika, dakle bez promene
geometrije morfoloke celine. Iz ovog stava proizilazi razlikovanje veliine i
oblika morfoloke celine kao odvojenih entiteta, barem u teorijskom pogledu
(Gould 1977). S druge strane, veliina i oblik morfolokih celina su nerazdvojivo
povezane, tim pre to skoro ne postoji ni jedan primer iskljuivo izometrijskog
rasta morfolokih celina, drugim reima rast (promena veliine) je skoro uvek
praen promenom oblika (Klingenberg 1998). Kako je to ve istaknuto, primeri
gigantizma i minijaturizacije tela odnose se na trendove poveanja ili smanjivanja
veliine tela pri emu se, samo priblino, zadrava isti ili slian oblik tela.
Postavlja se pitanje u kojoj meri i kada je alometrija adaptivna? Po Guldu
(Gould 1971), alometrija je najee neadaptivni izvor evolucionih promena, s
obzirom da je ona samo mehaniki odgovor na promene veliine, koje su same
po sebi adaptivne. Time alometrija doprinosi raznolikosti u morfologiji koja ne
potie direktno od delovanja prirodne selekcije. S druge strane, kada doe do
poveanja veliine neke morfoloke celine u odreenoj filogenetskoj liniji,
alometrijski parametri a i b postaju predmet delovanja prirodne selekcije koja
ograniava prekomerne neadaptivne efekte alometrije.
4.6
Koncepti alometrije
Koncept alometrije ima razliita znaenja, kao to postoje razliiti

metodoloki pristupi analize alometrije (Gould 1966, Klingenberg 1998, Gayon
2000, Shingleton i sar. 2007). Meutim, svim znaenjima zajedniko je da se
varijabilnost pojedinanih karakteristika morfoloke celine, uporeuje sa
promenama njene opte veliine. Koncept alometrije se menjao tokom razvoja
morfometrije. U osnovi postoje dva osnovna pogleda na odnos veliine i oblika
(Rohlf i Bookstein 1990). Po prvom, alometrija se odnosi na kovarijaciju delova
morfoloke celine, pri emu se oblik odreuje kao odnos veliina (dimenzija) te
celine, dok se po drugom stavu oblik odreuje iskljuivo preko geometrijske
slinosti, tj. alometrija ukljuuje bilo koju vezu oblika i veliine.
93
Alometrijske analize ukljuuju odnose veliine i oblika morfolokih celina

na razliitim nivoima poreenja, to je direktno u vezi sa razliitim izvorima
varijabilnosti morfometrijskih karaktera i njihove meusobne veze (Cock 1966,
Lande 1985).
U osnovi postoje tri vrste alometrijskih odnosa (slika 4.1). Statika
alometrija analizira alometrijske odnose izmeu jedinki jedne intraspecijske
grupe (npr. populacije) na nekom nivou ontogenije korienjem podataka koji
predstavljaju poprene preseke neke ontogenetske serije (engl. c r o s s - s e c t io n a l
d a t a). Na ovaj nain moe se dobiti samo neka vrsta srednje vrednosti alometrije
za datu grupu, odnosno uzrasni stupanj, ali ne i za pojedinane jedinke.
Slika4.1. Statika, ontogenetska i evoluciona alometrija. Prema: Klingenberg 1998.
Ontogenetska alometrija (syn. alometrija rasta) se odnosi na promene

oblika i veliine morfolokih celina tokom individualnog razvia jedinki, pri emu
je dakle rast izvor varijabilnosti. Dakle, osnov ove analize je uzimanje
morfometrijskih mera jedne jedinke tokom dueg perioda njene ontogenije (engl.
long itudinal data). Jedino je na taj nain mogue utvrditi pojedinane
alometrijske odnose, tj. utvrditi individualnu varijabilnost u alometriji. Postoje
brojni empirijski podaci koji ukazuju na blisku vezu statike i ontogenetske
alometrije (Cheverud 1982, Klingenberg 1998), to ukazuje da je alometrijski
odnos jedinki grupe relativno stalan. Dakle, mogue je podatke dobijene statikom
alometrijom barem delimino ekstrapolirati na nivo ontogenetske alometrije do
koje je neuporedivo tee doi zbog tekoa u praktinom pogledu.
Evoluciona alometrija (syn. filogenetska alometrija) je vezana za alometriju
evolucije grupa (najee neke filogenetske linije). S jedne strane, istraivanja
evolucione alometrije ukljuuju analizu odnosa oblika i veliine morfolokih celina
fosila razliite starosti u liniji predaka-potomaka grupa, ime se dobijaju podaci
koji odgovaraju longitudinalnim podacima ontogenetske alometrije. S druge strane,
evolucionoj alometriji pripadaju i studije izmeu filogenetski srodnih vrsta
Koncep ti alometrij e
(interspecijska alometrija) to je analogno studijama statike alometrije. Kao to

je to sluaj sa odnosom statike i evolucione alometrije, ontogenetska i evoluciona
alometrija esto pokazuju sline odnose. To je i oekivano, s obzirom da su i
statika i evoluciona alometrija u osnovi posledice promena u ontogenetskim
alometrijama, dakle promena stope rasta tokom individualnog razvia (Shingleton i
sar. 2007).
V
5.1
MORFOMETRIJSKE ANALIZE
Morfometrija u praksi
U kojoj meri male razlike u varijabilnosti u veliini i obliku simetrinih
delova tela ukazuju na stabilnost itavog sistema razvia?
Da li promene oblika neke morfoloke celine odraavaju filogenetske
odnose u okviru date grupe?
Da li se na osnovu oblika odreene morfoloke celine mogu precizno
identifikovati taksoni?
U kojoj meri faktori ivotne sredine utiu na varijabilnost u veliini i
obliku morfolokih celina?
Da li fine razlike u obliku nekog organa mogu ukazivati na predispoziciju
ka nekoj bolesti ak i pre pojave prvih simptoma?
Za odgovore na ovakva pitanja neophodno je, na primer, precizno merenje

elemenata glavenog skeleta, poloaja i rasporeda stigmi na abdomenu ili nervature
krila, precizno merenje bilateralno simetrinih struktura ili vrlo precizno
utvrivanje oblika mozga. Merenje, analiza i kvantifikacija morfoloke
varijabilnosti pripadaju oblasti morfometrije, disciplini morfologije, koja se bavi
karakterizacijom biolokih struktura na osnovu kvantifikacije morfoloke
varij abilnosti.
Tradicionalno, osnovna primena morfometrije je u sistematici, evolucionoj
biologiji i antropologiji. Meutim, sve vie, morfometrija se primenjuje u ekologiji,
genetici i biologiji razvia, kao i u nizu medicinskih disciplina, umarstvu i
ve te r ini.
Na cilj je da ukaemo na neke od problema u evolucionoj morfologiji, kao i
na mogue pristupe u reavanju ovih problema primenom morfometrijskih metoda
u njihovom istraivanju. Prilikom opisa statistikih metoda i pristupa u analizama
morfometrijskih podataka, akcenat je stavljen na to ta se njihovom primenom
moe pokazati ili utvrditi, a ne na koji nain se vri izraunavanje. Meutim,
poznavanje elementarne statistike (t testa, F testa, analize varijanse i linearne
regresije) neophodno je za savladavanje kompleksnijih statistikih metoda
(multivarijatna statistika, geometrijska morfometrija). Kao to je ve istaknuto,
95
morfometrija ima veoma iroku primenu u razliitim biolokim disciplinama i pri

reavanju razliitih biolokih problema. Ovde navedeni primeri daju samo neka od
moguih reenja u analizi biolokih, odnosno evoluciono-morfolokih problema.
Veina primera odnosi se na geometrijsku morfometriju, deo morfometrije koji i
konceptualno i statistiki omoguava analize varijabilnosti u veliini i obliku
sloenih morfolokih struktura. Geometrijska morfometrija doivljava izuzetan
razvoj i sve iru primenu (Adams i sar. 2004). Pri tome, u okviru geometrijske
morfometrije postoje i konceptualno i metodoloki razliiti pristupi. U datim
primerima obraen je jedan od najee korienih pristupa u geometrijskoj
morfometriji koji se zasniva na analizi dvodimenzionalnih taaka. Pri tome, postoji
velika podudarnost u metodolokom pristupu pri analizi 2D i 3D taaka.
U daljim primerima konkretnih istraivanja prikazanih u ovoj knjizi
koriena je grupa velikih mrmoljaka Triturus cristatus superspecies (Caudata:
Salamadridae). Veliki mrmoljci se sve vie istiu kao pogodni model organizmi za
istraivanje itavog niza aktuelnih problema u savremenoj evolucionoj biologiji,
ukljuujui i morfologiju (Arntzen i sar. 2007) (prilog 5.1) .
Prilog 5.1. Veliki mrmoljci
Veliki mrmoljci pripadaju grupi evropskih mrmoljaka (ranije pripadnika roda Triturus, danas
pripadnika tri roda Triturus, Mesotriton i Lissotriton). Veliki mrmoljci formiraju nesumnjivo
monofiletsku grupu koja se u taksonomskom pogledu odreuje kao nadvrsta (Artenkreis) Triturus
cristatus superspecies (Arntzen i sar. 2007). Grupa se sastoji od pet vrsta: obian veliki mrmoljak
T. cristatus (Laurenti 1768), podunavski veliki mrmoljak T. dobrogicus (Kiritzescu 1903), dugonogi
veliki mrmoljak T. karelinii (Strauch 1870), i dve vrste glavatih mrmoljaka, zapadni glavati
mrmoljak T. carnif ex (Laurenti 1768) i istoni glavati mrmoljak T. macedonicus (Karaman 1922). Od
pet nabrojanih vrsta, T. karelinii i T. dobrogicus su politipske vrste. Areal grupe velikih
mrmoljaka obuhvata vei deo Evrope, izuzev jugozapadnog dela Francuske, Iberijskog poluostrva,
Irske, june Grke i ostrva Mediteranskog mora. Na sever dopiru do Skandinavije i kotske, a na
istoku do Kavkaza i centralne Azije (severni deo Irana). Balkansko poluostrvo je ne samo centar
nastanka velikih mrmoljaka, ve i jedini prostor preklapanja areala (posebno Srbija, Duki 1993,
Kalezi i sar. 1997, Crnobrnja-Isailovi i sar. 1997, Arntzen i sar. 2007). Na Balkanskom poluostrvu
se areali ovih vrsta (izuzev areala T.carnif ex i T.macedonicus) preklapaju u uskim zonama
prostornog kontakta u kojima se deava ograniena hibridizacija i introgresija (Wallis i Arntzen
1989). Po svoj prilici, ove vrste su nastale skoro istovremeno, to se moe zakljuiti na osnovu
politomije filogenetskog stabla dobijenog na osnovu molekularnih (Arntzen i sar. 2007, Ivanovi i
sar. 2008) i morfolokih podataka (Vukov 2009). S jedne strane, pretpostavka da su osnovne klade
velikih mrmoljaka nastale priblino u isto vreme, prua veliku pogodnost istraivaima prilikom
Morf ometrij a u p raksi

utvrivanja stopa evolucionih promena razliitih karaktera genotipa i fenotipa poto je vreme
trajanja evolucije priblino isto kod svih vrsta. Sa druge strane, zbog politomije nije mogue doi
do pouzdanog filogenetskog stabla, to u velikoj meri oteava analizu evolucije grupa i karaktera
ovih mrmoljaka.
Veliki mrmoljci su najvei pripadnici evropskih mrmoljaka. enke velikih mrmoljaka su u izuzetnim
sluajevima duge i preko 20 cm, najee oko 15 cm, dok su mujaci po pravilu manji (najee oko
12 cm). Pored seksualnog dimorfizma u veliini tela (Ivanovi i sar. 2008c), karakteristike
integumenta pokazuju, kao i kod ostalih evropskih mrmoljaka, izrazitu dimorfnost. Mujaci tokom
parenja imaju visok nazubljeni greben koji je prekinut ili duboko useen iznad kloake. Takoe, kod
mujaka se na donjim bonim stranama repa nalazi izrazita bela ili plavkasta uzduna pruga.
Veliki mrmoljci, kao i ostali pripadnici evropskih mrmoljaka, imaju sloen ivotni ciklus (Griffiths
1996). Parenje se odigrava u prolee, najee u manjim, stajaim, trajnijim vodama (Duki 1993).
Nakon sloene igre, mujaci polau spermatofore koje enke prihvataju i unose u kloaku. Broj
poloenih jaja obino variara od 200 do 300 koje polau pojedinano lepei ih na submerznu
vegetaciju. Embrionsko razvie velikih mrmoljaka, pored kongenerinih vrsta mramorastih
mrmoljaka, odlikuje jedna osobenost. Od 12 pari hromozoma, prvi par se odlikuje
heteromorfizamom za koji se vezuje balansni letalni sistem tokom embrionskog razvia. Naime,
homozigotni embrioni (imaju isti oblik prvog para hromozoma, i koji broje 50% od ukupnog broja
embriona), ugibaju na ranim stupnjevima razvia, dok heterozigotni embrioni (sa razliitim prvim
hromozomima) preivljavaju i nastavljaju normalno razvie (Wallace 1994). Duina larvenog
perioda traje nekoliko meseci, obino do druge polovine leta. Larve metamorfoziraju i juvenilne
jedinke pri kraju jeseni naputaju vodu i najee prezimljavaju na kopnu. Veliki mrmoljci obino
dostiu polnu zrelost izmeu 2 i 4 godine ivota, dok je prosena starost adultnih jedinki od 6 do
10 godina, retko preko 12 godina (Miaud i sar. 1993, Kalezi i orovi 1998, Olgun i sar. 2005). Kao
i kod drugih evropskih mrmoljaka, kod velikih mrmoljaka postoji ograniena sposobnost disperzije
i vezanost za mesto parenja (zaviajno ponaanje, engl. homing behaviour) i njegovu okolinu
(filopatrija) na ta ukazuju podaci o relativno malom udaljavanju od vodene sredine (Smith i Green
2005).
Grupa velikih mrmoljaka odlikuje se paralelnom evolucijom u nizu morfolokih celina ukljuujui i
veoma sloene morfoloke celine (kranijum), zatim odlike ivotne istorije, kao i u embriogeniji. Pri
tome, interspecijske razlike su najee u obliku kline sa vrstom T. dobrogicus na jednom kraju,
dok je T. karelinii, a u manjoj meri i vrste T. carnif ex i T. macedonicus, na drugom kraju kline.
Vrsta T. cristatus je uglavnom sa intermedijarnim poloajem u odnosu na ova dva pola.
Osobenost ovog evolucionog trenda je izuzetan poloaj podunavskog mrmoljka u svim do sada
istraivanim karakteristikama. To se posebno ogleda u veliini i obliku tela (Kalezi i sar. 1998,
Arntzen i Wallis 1999), broju trupnih kimenih prljena (Crnobrnja-Isailovi i sar. 1997; Arntzen
and Wallis, 1999), u obliku lobanje (Ivanovi i sar. 2008a) i ontogenetskim putanjama promena
97

oblika lobanje po metamorfozi (Ivanovi i sar. 2007), zatim odnosu veliine endokranijskog
prostora i veliine tela (Vukov i sar. 2007), morfometrijskih mera poloenih jaja (Furtula i sar. 2008),
skeleta ekstremiteta (Ivanovi i sar. 2008b) i nivoa seksualnog dimorfizma u veliini tela (Ivanovi i
sar. 2008c). Slini trend postoji i kada su u pitanju odlike ivotne istorije i rane faze embriogenije
(Cvijanovi i sar. 2009, u pripremi).
U pogledu ekolokih karakteristika, pre svega odlika akvatine faze razvia, postoji istovetna
klina, sa vrstom T. dobrogicus kao najakvatinijim velikim mrmoljkom, dok je na drugom kraju
kline T. karelinii koji provodi najkrae vreme u vodi (Arntzen 2003). Vrste vodenih stanita se
takoe razlikuju. T. dobrogicus nastanjuje nizijske velike vodene basene (movare, kanale, itd.) u
plavnim podrujima Dunava i njegovih pritoka i njegov areal rasprostranjenja je daleko najmanji.
Podunavski mrmoljak je u ekolokom pogledu toliko razliit da se moe smatrati da zauzima
drugaiju ekoloku niu u odnosu na ostale velike mrmoljke (Arntzen i Wallis 1999). T. cristatus je
u ekolokom pogledu najblii podunavskom mrmoljku, s tim da ova vrsta ima daleko najvei areal
u odnosu na druge velike mrmoljke (nizijske delove zapadne, srednje i istone delove Evrope).
Karakteristike stanita ove dve vrste velikih mrmoljaka, posebno redovna prolena plavljenja
velikih prostranstava, dovode do intezivnih protoka gena tako sa se njihove populacije mogu u
odreenoj meri smatrati panmiktinim, sa odsustvom znaajnije genetike diferencijacije (Wallis i
Arntzen 1989). Nasuprot njima, vrste T. karelinii, T. macedonicus i T. carnif ex su u ekolokom
pogledu znatno varijabiliniji (npr. nadmorska visina i odlike stanita). Njihove lokalne populacije
(deme), posebno na veim nadmorskim visinama, formiraju metapopulacione sisteme sa
ogranienim protokom gena (Smith i Green 2005), to kao posledicu ima daleko njihovu izrazitiju
genetiku strukturiranost (Crnobrnja-Isailovi i sar. 1989, Wallis i Arntzen 1989, Arntzen i sar.
2007).
Pretpostavlja se da je kolonizacija evolucione klade koja je vodila ka nastanku podunavskog
mrmoljka u nizijske plavne basene Panonije i Dobrude, dakle promena ekoloke nie, dovela do
znatnih promena u njegovim fenotipskim karakteristikama. Slino, u manjem stepenu, dogodilo se i
sa vrstom T. cristatus koja je u postglacijalu nastanila nizijske delove veeg dela Evrope.
Mnoge fenotipske odlike velikih mrmoljaka naizgled predstavljaju adaptacije na njihov nain
ivota. Tako, podunavski mrmoljak ima izdueno telo, sa malim ekstremitetima i glavenim delom to
se i oekuje za najakvatiniju vrstu velikih mrmoljaka (najmanje est meseci u toku godine
provodi u vodi) koji su dobri plivai. Isto tako, zdepasto telo vrsta T. karelinii, T. macedonicus i
T. carnif ex , sa dugim i dobro razvijenim esktremitetima, oekivano je za velike mrmoljke koji imaju
najkrau akvatinu fazu (tri do etiri meseca) i ije su noge prilagoene kretanju po kopnu.
Meutim, odnos morfolokih i ekolokih odlika, odnosno strukture i funkcije, nije ni u ovom
sluaju tako jednostavan. Kod grupa koje tokom ivotnog ciklusa nastanjuju i vodenu i kopnenu
sredinu, kao to su to evropski mrmoljci, moe se oekivati kompromisni fenotip koji ne
maksimalizuje ni jednu bioloku ulogu lokomocije (plivanje ili kretanje po kopnu) (Gvodik i Van
Damme 2006). U tom sluaju mogue je postojanje uzajamnih ogranienja (engl. trade of f )
izmeu odlika akvatine i terestrine lokomocije s obzirom na suprostavljenost ova dva naina
lokomocije. Tako se od izduenog tela, sa dobro razvijem repom i redukovanim esktremitetima
oekuje efikasno plivanje bonim savijanjem tela, na raun smanjenih sposobnosti kretanja po
kopnu. Hipoteza postojanja uzajamnih ogranienja naina lokomocije je testirana u
eksperimenatalnim uslovima kod deset vrsta evropskih mrmoljaka, ukljuujui i velike mrmoljke
(Gvodik i Van Damme 2006). Analiziran je odnos izmeu morfolokih odlika (duina trupa i repa,
rastojanje izmeu ekstremiteta, visina repa, irina glave i duina ekstremiteta), pri emu je
odstranjen efekat veliine tela, i brzine plivanja i kretanja po kopnu, uz korekciju za filogenetske
odnose vrsta. Kako se i oekuje, naeno je da poveanje duine repa tokom evolucije mrmoljaka
dovodi do poveanja brzine plivanja. Takoe, shodno oekivanjima, utvreno je da je izduivanje
tela praeno smanjenjem brzine kretanje po kopnu. Meutim, veliko iznenaenje je nalaz da je
izduivanje tela praeno smanjenjem brzine plivanja, a ne njegovim poveanjem. To je, po svoj
prilici, razlog odsustva oekivanih uzajamnih ogranienja.
Veliina i oblik
5.2
Veliina i oblik
Veliki broj pitanja u evolucionoj morfologiji, kao i u biologiji uopte, vezana

su za varijabilnost u veliini i obliku morfolokih celina. U osnovi, bilo koja
pojedinana mera predstavlja meru veliine. Masa, ukupna duina tela i neke
druge pojedinane mere morfoloke celine predstavljaju meru veliine, kao to je
to sluaj i sa aritmetikom ili geometrijskom sredinom ovih mera. Meutim,
najee, pojedinane mere ne mogu u potpunosti opisati veliinu nekog
organizma ili veliinu pojedinane morfoloke celine.
Nedostatak tradicionalne morfometrije (upotreba duinskih mera) jeste u
tome to je mogunost opisivanja oblika preko ovih mera ograniena, kao i
razdvajanje veliine od oblika. Takoe, bez obzira na broj mera, primenjenu
shemu merenja, ili raspored specifinih taaka koje definiu data rastojanja,
tradicionalna morfometrija i duinske mere ne nose informaciju o geometriji same
morfoloke celine (Zelditch i sar. 2004). Meutim, u geometrijskoj morfometriji,
oblik morfoloke celine je definisan geometrijskim informacijama nakon uklanjanja
efekata njegove veliine poloaja i orijentacije u prostoru (Kendall 1977).
5.3
Bioloke i statistike hipoteze u evolucionoj

morfologij i
U evolucionoj morfologiji, kao i veini drugih biolokih disciplina,

prouavanja sloenih sistema sa izraenom varijabilnou, neminovno se oslanjaju
na statistiku. Primenom statistike, procenjuje se i utvruje struktura postojee
varijabilnosti, odnosno uticaj pojedinanih faktora na varijabilnost date osobine.
Najee se sloeni bioloki problemi analiziraju postavljanjem i testiranjem nultih
hipoteza. Iako kritikovan, metodoloki pristup definisanja i testiranja nulte
hipoteze i dalje dominira u studijama evolucione biologije i ekologije (npr.
Stephens i sar. 2005). Problemi vezani za ovaj pristup proistiu iz neadekvatne
primene statistikih metoda ili njihovog pogrenog tumaenja. Jedna grupa
problema vezanih za ovaj pristup je esto direktno povezivanje statistikih
znaajnosti sa biolokim znaajem. Na primer, analiza odnosa ronih derivata
koe (rona krljut, pero, dlaka) i reproduktivnih strategija kod kopnenih
kimenjaka (oviparija, ovoviviparija, viviparija) pokazala bi izuzetno visoku,
statistiki znaajnu korelaciju izmeu prisustva pera i oviparnog naina
razmnoavanja, poto sve ptice imaju pero i sve ptice imaju oviparni nain
razmnoavanja. To ne znai da je prisustvo pera uslovljeno oviparijom. Ili na
primer, analiza korelacije izmeu laktacije kod kimenjaka i prisustva dlake kao
ronog derivata pokazala bi prisustvo visoke, statistiki znaajne korelacije
izmeu ove dve osobine. Meutim, na osnovu ovog rezultata nikako se ne moe
izvui zakljuak da neki kimenjaci produkuju mleko zato to imaju dlaku (ili
obratno)! Razlog to se ove osobine javljaju zajedno kod gotovo svih recentnih
grupa sisara je to su one postojale kod njihovog zajednikog pretka.
Po pravilu, statistika nulta hipoteza polazi od pretpostavke da dati faktor
99
nema uticaja. Odbacivanje nulte hipoteze vodi ka njenoj alternativi - da dati

faktor ima uticaja. Kao to je ve istaknuto, kompleksne bioloke hipoteze retko
se mogu svesti na formu statistike nulte hipoteze i njene alternative. Meutim, u
nekim sluajevima mogue je direktno testiranje i jednostavno izvoenje
zakljuaka. Na primer, meusobna zavisnost veliine tela i nivoa seksualnog
dimorfizma u veliini tela (engl. sex ual siz e dimorp hism, SSD) u okviru neke
grupe ivotinja (unutar vrste, izmeu vrsta jednog roda ili monofiletske klade),
moe se testirati direktno, prihvatanjem ili odbacivanjem nulte hipoteze. Odnos
veliine tela i nivoa seksualnog dimorfizma definisan je Renovim pravilom
(Fairbairn, 1990, 1997, slika 5.1). Ovo pravilo ukazuje da sa promenom veliine
tela dolazi do promena u nivou seksualnog dimorfizma. Prema ovom pravilu,
ukoliko su mujaci krupniji pol, sa poveanjem veliine tela dolazi do poveanja
nivoa seksualnog dimorfizma. S druge strane, ukoliko su enke krupniji pol, sa
poveanjem veliine tela smanjuje se nivo seksualnog dimorfizma. Da li sa
promenama veliine jednog pola, dolazi do promena u nivou seksualnog
dimorfizma moe se testirati jednostavnom primenom alometrijske jednaine i
testiranjem odstupanja od izometrije (videti poglavlje 8.1). Analizom odnosa
logaritamskih vrednosti veliine tela mujaka i enki moe se relativno
jednostavno utvrditi pravac promena u nivou seksualnog dimorfizma. U sluaju da
se sa promenama u veliini jednog pola proporcionalno menja i veliina drugog
pola, odnosno da nivo seksualnog dimorfizma u veliini tela ostaje isti, nagib
regresione prave koja opisuje odnos dve promenljive je jednak jedinici (b = 1,
izometrija). Polazei od nulte hipoteze da sa promenom u veliini tela ne dolazi do
promene u nivou seksualnog dimorfizma, moe se testirati Renovo pravilo.
Slika 5.1. Alometrija seksualnog dimorfizma u veliini tela (SSD). Proporcionalne promene u veliini
tela mujaka i enki oznaene su pravom iji je nagib b = 1 (izometrija SSD). Ukoliko poveanje tela
mujaka nije praeno proporcionalnim poveanjem veliine tela enki, nagib prave je vei od jedinice
(b > 1, hiperalometrija SSD). Ukoliko poveanje veliine tela enki nije praeno proporcionalnim
poveanjem veliine tela mujaka, nagib prave je manji od jedinice (b < 1, hipoalometrija SSD).
Ho: Promena veliine tela mujaka praena je proporcionalnom promenom

veliine tela enki.
U ovom sluaju, prihvatanje nulte hipoteze ukazuje na nepromenjeni indeks
seksualnog dimorfizma i proporcionalni odnos veliine mujaka i enki.
Bioloke i statistike hip oteze u evolucionoj morf ologij i
Odbacivanje nulte hipoteze ukazuje na anizometrijski odnos u promeni veliine

tela dva pola. Utvrivanje statistiki znaajnog odstupanja od izometrije ukazuje
da je promena u nivou seksualnog dimorfizma povezana sa promenama veliine
tela jednog pola. Ukoliko nagib prave ima vrednost statistiki znaajno veu od
jedinice (slika 5.1), moe se zakljuiti da u datom uzorku, sa poveanjem veliine
mujaka, dolazi do poveanja nivoa seksualnog dimorfizma. Ukoliko nagib prave
ima vrednost statistiki znaajno manju od jedinice, moe se zakljuiti da se sa
poveanjem veliine enki, nivo seksualnog dimorfizma smanjuje.
Meutim, u evolucionoj morfologiji, kao i mnogim drugim biolokim
disciplinama, bioloke hipoteze su vrlo kompleksne, sa itavim nizom alternativnih
kombinacija moguih faktora, koje se pri tome ne moraju meusobno iskljuivati.
Tako na primer, mnogo kompleksnija, i time mnogo interesantnija pitanja, vezana
su za faktore i procese koji dovode do seksualnog dimorfizma u veliini i obliku.
Da li je seksualni dimorfizam u veliini i obliku tela evoluirao kao adaptacija koja
umanjuje intraspecijsku kompeticiju, ili je rezultat seksualne selekcije, ili pak
predstavlja rezultat njihovog zajednikog delovanja? Takoe, moemo postaviti
vie alternativnih hipoteza kada su u pitanju ogranienja individualnog razvia
koja dovode do divergencije ontogenetskih putanja i time do razlika u obliku tela
mujaka i enki.
Pri analizi ovakvih, sloenih evoluciono-morfolokih problema, ne samo
dobro poznavanje biolokog problema, ve i poznavanje i razumevanje razliitih
statistikih metoda, njihovih mogunosti i ogranienja, matematike povezanosti,
omoguava pravilnu i adekvatnu primenu statistikih nultih hipoteza i njihovo
t e st ir a nj e .
5.4
Karakteristike uzorka, izbor statistikih analiza i

procene znaajnosti
Cilj veine morfometrijskih studija nije samo analiza jedinki ukljuenih u

dati uzorak, ve ekstrapolacija rezultata dobijenih na osnovu odreenog uzorka na
itave grupe jedinki, tj. na populacije, vrste ili vie taksone kojima te jedinke
pripadaju. Prema tome, izbor i formiranje uzorka takoe predstavlja kljuni korak
u studijama morfometrije.
Uzorak mora da bude reprezentativan za itavu grupu od interesa
(ontogenetsku seriju, pol, populaciju, metapopulaciju, vrstu, monofiletsku kladu
itd.). Reprezentativnost uzorka se ogleda u tome da sadri sve inioce koji
odreuju datu grupu. Pri tome, ponovo, za pravilan odabir uzorka neophodno je i
dobro poznavanje biolokog problema, biologije grupe koja se analizira, kao i
poznavanje i razumevanje razliitih statistikih metoda. U praksi postoji itav niz
ogranienja vezanih za prikupljanje i formiranje reprezentativnih uzoraka.
Najee, u studijama zasnovanim na materijalu iz prirodnih populacija, ili
muzejskih kolekcija, veliina dostupnog uzorka predstavlja ograniavajui faktor.
ak i kada su u pitanju studije u kojima je dostupan veliki broj jedinki koje je
mogue analizirati, dati uzorak predstavlja samo deo neke znatno vee grupe
jedinki. Primenom statistikih testova karakteristike analiziranog uzorka
ekstrapoliraju se na vee grupe. Na primer, srednja vrednost za veliinu tela
101
uzorka moe se posmatrati kao aproksimacija srednje vrednosti veliine tela za

populaciju koju dati uzorak predstavlja. Mera preciznosti procene koliko srednja
vrednost datog uzorka odgovara srednjoj vrednosti populacije jeste standardna
greka srednje vrednosti (SE), kao i interval poverenja koji se izraunavaju na
osnovu samog uzorka (CI). Takoe, primenom statistikih testova prihvata se ili
se odbacuje nulta hipoteza. Kao to je ve ranije istaknuto, nulta hipoteza polazi
od odreene pretpostavke. Ukoliko pretpostavljamo da postoji meusobna
korelacija dve promenljive i to elimo da utvrdimo, nulta hipoteza glasie da su
date promenljive potpune nezavisne jedna od druge, odnosno da je korelacija
izmeu njih jednaka nuli. Cilj statistikih testova je da pokau verovatnou da je
polazna pretpostavka (da postoji meusobna korelacija dve promenljive) tana, tj.
da je nulta hipoteza (da su date promenljive potpuno nezavisne jedna od druge)
netana. Prilikom testiranja nultih hipoteza mogue je napraviti dva tipa greke.
Greka tipa I je odbacivanje nulte hipoteze kada je ona tana, dok greka tipa II
podrazumeva prihvatanje nulte hipoteze kada je ona netana. Utvrivanjem
granice verovatnoe () smanjuje se mogunost greke tipa I. Najee
koriena granica verovatnoe je 5%, koja oznaava da se nulta hipoteza
odbacuje kao netana ukoliko je procenjena verovatnoa dobijena statistikim
testovima manja od 5 % (P < 0,05). Greku tipa II je mnogo tee proceniti i na
nju mogu uticati kako priroda same nulte hipoteze i njene alternative, tako i
karakteristike samog uzorka i primenjenih statistikih metoda.
Statistiki testovi koji omoguavaju utvrivanje verovatnoe zasnivaju se
na proceni da li bi se iste vrednosti parametra datog uzorka dobile ponovnim
uzorkovanjem. Za procenu verovatnoe u morfometriji se primenjuju parametarski
i neparametarski testovi. Parametarski testovi polaze od pretpostavke da podaci
imaju odreenu distribuciju, kao to je to normalna distribucija koja je
okarakterisana nizom parametara (npr. srednja vrednost, varijansa, itd.).
Neparametarski testovi se takoe zasnivaju na proceni da li bi se ponovnim
uzorkovanjem uzoraka iste veliine dobila ista procena nulte hipoteze. Meutim,
kod ovih testova ponovno uzorkovanje zasniva se na kompjuterskom generisanju
novih uzoraka iz polaznog uzorka formiranog od strane istraivaa. U
morfometriji najee se koriste metod ponovnog uzorkovanja sa ponavljanjem
(engl. b o o ts tr a p) (Efron i Tibshirani 1993, Manly 2007) i permutacioni testovi
(Manly 2007).
5.5
Parametarski testovi zasnovani su na pretpostavci da analizirane

promenljive imaju odreenu distribuciju. Na osnovu ove pretpostavke, rezultati
statistikih testova se porede sa unapred definisanim vrednostima. Na osnovu
odnosa izraunatih i unapred definisanih graninih vrednosti utvruje se
statistika znaajnost, odnosno da li se prihvata ili odbacuje nulta hipoteza. Na
primer, ukoliko nas zanima da li se dve populacije (reprezentovane posebnim
uzorcima), razlikuju u srednjim vrednostima odreenog karaktera, nulta hipoteza
glasi da su srednje vrednosti za dati karakter jednake u oba uzorka. Na procenu
razlika u srednjim vrednostima dva uzorka utie ne samo veliina srednje
vrednosti, ve i njeno variranje unutar uzorka, kao i veliina uzoraka koji se
porede. Pod pretpostavkom da vrednosti u analiziranim uzorcima imaju normalnu

distribuciju, parametarskim t testom se procenjuje koliko je verovatno da je nulta
hipoteza tana (da su srednje vrednosti za datu promenljivu jednake u oba uzorka
uzimajui u obzir njihovu varijabilnost i veliinu uzorka). Odnosno, t test daje
verovatnou da je unapred definisana, granina t vrednost (t statistika) ista ili
vea od t vrednosti izraunate na osnovu uzorka, pod pretpostavkom da je nulta
hipoteza tana. Meutim, distribucije promenljivih u analiziranim uzorcima u veoj
ili manjoj meri esto odstupaju od parametarskim testovima pretpostavljenih
karakteristika distribucije. Ukoliko takva odstupanja postoje, postavlja se pitanje
osetljivosti, tj. preciznosti i tanosti datog testa.
5.6
Neparametarski testovi
5 .6 .1
Metod ponovnog uzorkovanja sa ponavljanjem (engl. bootstrap)
Butstrap metodom se od postojeeg uzorka, sluajnim izvlaenjem sa

mogunou ponavljanja, kompjuterski generiu novi uzorci koji imaju isti broj
jedinki kao i polazni uzorak. Osnovna pretpostavka je da je izvlaenje iz
polaznog uzorka potpuno sluajno, odnosno da svaka jedinka ima istu verovatnou
da se nae u generisanom uzorku. Sa poveanjem broja jedinki u polaznom
uzorku, poveava se i broj moguih kombinacija u generisanim uzorcima.
Meutim, bez obzira na broj moguih kombinacija, smatra se da je 100
generisanih uzoraka minimalan broj generisanih uzoraka neophodan za tanu
procenu srednje vrednosti i njene standardne greke (Efron i Tibshirani 1993). Na
koji nain generisanje uzoraka omoguava procenu statistike znaajnosti? Iste
procene parametara koje se vre na originalnom uzorku, vre se i na svakom
kompjuterski generisanom uzorku. Za dati niz generisanih uzoraka, moe se
izraunati srednja vrednost i standardna greka za dati parametar koji se
procenjuje. Na ovaj nain mogue je poreenje vrednosti parametra izraunatog
na osnovu podataka originalnog uzorka sa vrednostima istog tog parametra
izraunatog na osnovu niza kompjuterski generisanih uzoraka. Ovom metodom
mogue je utvrditi i interval poverenja. Na primer granica 95% intervala
poverenja za dati parameter, dobija se iskljuivanjem 2.5% minimalnih i 2.5%
maksimalnih vrednosti ovog parametra izraunatog na generisanim uzorcima. Za
procenu intervala poverenja minimalni broj butstrap uzoraka je 1000 (Efron i
Tibshirani 1993).
Ova metoda se moe koristiti i za testiranje nultih hipoteza. Jedna od
prednosti ove metode je to se moe prilagoditi potrebama date studije ili
upotrebiti za reavanje specifinog problema. Na primer, ukoliko se polazni
populacioni uzorak sastoji od vie podgrupa sa veoma neujednaenim brojem
jedinki po grupi, butstrap metodom mogue je proceniti pouzdanost parametara za
svaku od analiziranih grupa, kao i eventualnu greku nastalu usled razlika u
veliini uzoraka unutar svake od podgrupa u okviru kompletnog uzorka.
103
5.6.2
Permutacioni testovi
U permutacionim testovima, polazi se od pretpostavke da su grupe koje se

porede uzorkovane iz populacija sa identinom distribucijom. Kako je
pretpostavka da su distribucije identine, polaznu osnovu za kompjutersko
generisanje novih uzoraka i sluajno izvlaenje ine ravnopravno sve grupe koje
se porede. Odnosno, osnova permutacionog testa je kompjuterska simulacija
ponovnog uzorkovanja. U permutacionim testovima, u prvom koraku se uzorci
grupa koje se porede spoje u jedinstveni uzorak, a zatim se iz tako formiranog
uzorka generiu novi uzorci koji imaju istu strukturu kao i polazni uzorak. Pri
tome svaka jedinka ima istu verovatnou da se nae u bilo kojoj od grupa koje se
porede. Procene parametara koje se vre na originalnom uzorku, vre se i na
svakom kompjuterski generisanom uzorku. Verovatnoa se procenjuje na osnovu
toga da li vrednosti parametra izraunatih za generisani uzorak doseu ili prelaze
vrednost parametra dobijenog za originalni uzorak. Proporcija generisanih uzoraka
u kojima je vrednost parametra ista ili vea od vrednosti za originalni uzorak
ukazuje na verovatnou da je pod datom nultom hipotezom vrednost dobijena za
generisani uzorak ista ili vea od one utvrene za originalni uzorak.
Preporuena literatura:
Efron B, Tibshirani RJ. 1993. An Introduction to the Bootstrap . Chapman & Hall.
Manly BFJ. 2007. Randomization, Bootstrap and Monte Carlo Methods in Biology, 3rd ed. Chapman &
Hall/CRC.
Zelditch ML, Swiderski DL, Sheets DH, Fink WL. 2004. Geometric Morp hometrics f or Biologists: A
Primer. Elsevier Academic Press, San Diego.
5.7
Izbor podataka u velikoj meri zavisi od problema istraivanja, od pitanja na

koji se trai odgovor i karakteristika samog organizma ili istraivane morfoloke
celine. Podudarne informacije se u nekim sluajevima mogu dobiti iz razliitih
tipova podataka. Takoe, jedna ista grupa podataka moe se analizirati na vie
naina. Za odabir tipa podataka ne postoje unapred zadata pravila. Sam istraiva
donosi odluku o tipu i strukturi podataka. Dobro poznavanje istraivanog objekta,
kao i precizno definisana i jasno fokusirana pitanja, predstavljaju osnovu za
pravilan izbor. Dodatni, ne manje vani, kriterijumi su preciznost i efikasnost
me r e nj a .
U savremenim studijama najee se koriste tri osnovna tipa podataka:
1. duinske mere, tj. mere rastojanja,
2. konfiguracije specifinih taaka,
3. spoljanje konture i ostali tipovi podataka (uglovi, odnosi, povrine).
5.7.1
Duinske mere
Veliina i oblik neke morfoloke celine opisuju se skupom duinskih mera

(duina, visina, irina). Ovaj osnovni koncept i tip podataka u morfometriji, koristi
se ve decenijama i pripada tradicionalnoj morfometriji. Iako su u novije vreme,
metode geometrijske morfometrije preuzele primat, duinske mere esto
predstavljaju najpogodnije ili jedino dostupne podatke. Prednost ovakvog koncepta
je njegova iroka primenljivost, nezavisno od veliine objekta ili od njegove
organizacije i sloenosti.
Duinske mere mogu biti odreene kao rastojanja izmeu tano definisanih,
specifinih taaka, kao to su to npr. delovi tela (slika 5.2), ili dimenzije skeletnih
elemenata (npr. duinske mere elemenata stilopodijuma i zeugopodijuma slika 5.3
). Ukoliko je to mogue, duinske mere treba da pokrivaju sve delove analizirane
strukture, da nema preklapanja i redudantnosti duinskih mera. Na primer, mere
SVL i LCD su redudantne i preklapaju se sa merom ukupne duine tela L (slika
5.2). Na osnovu problema i tipa podataka, istraiva sam odreuje i bira koje e
mere ukljuiti u analize. Kako se u istraivanjima duinske mere koriste ve
decenijama, razvijen je itav niz metoda i pristupa u analizama ovakvih podataka
(npr. Manly 1994, Strauss i Bookstein 1982).
Slika 5.2. Standardni protokol duinskih mera delova tela mrmoljaka. L ukupna duina tela, SVL
standardna duina tela, od vrha njuke do prednje ili zadnje ivice kloake, Lcd duina repa, LTC
irina glave u nivou vilinog zgloba, LC duina glave, LC1 duina usnog otvora, Pa duina
prednjih ekstremiteta, Pp duina zadnjih ekstremiteta, D duina trupa, odnosno rastojanje izmeu
prednjih i zadnjih ekstremiteta. Uglavnom, za svaku grupu ivotinja postoje standardni protokoli
merenja. Meutim, esto se kod istih objekata uzimaju razliite mere od strane razliitih istraivaa, o
emu treba voditi rauna prilikom preuzimanja tuih podataka.
105

Slika 5.3. Linearne, duinske mere skeletnih elemenata prednjih i zadnjih ekstremiteta velikih
mrmoljaka.
5.7.2
Specifine take
Specifine take su jasno definisane anatomske take koje je mogue

utvrditi sa velikom tanou i ponovljivou. Polazni podaci u analizama
geometrijske morfometrije predstavljaju konfiguracije specifinih taaka koje
odgovaraju jasno definisanim morfolokim takama i koje je mogue sa velikom
preciznou odrediti kod svih jedinki u analiziranom uzorku. Pre svega, odabir
specifinih taaka mora se zasnivati na dobrom poznavanju anatomije objekta
istraivanja. Svaka od odabranih taaka mora biti jasno definisana i obrazloena.
U osnovi, raspored specifinih taaka treba da to adekvatnije ocrta oblik
analiziranog objekta. Idealno, take treba da budu to ravnomernije rasporeene,
tj. da pokrivaju itavu strukturu. Na taj nain, mogue je registrovati promene u
obliku u bilo kom delu analiziranih objekata. Koliki broj specifinih taaka treba
odabrati, tj. analizirati, zavisi od samog objekta istraivanja, tj. broja moguih
taaka na samom objektu, od vrste istraivanog problema, kao i od veliine
dostupnog uzorka.
Na osnovu anatomskih i geometrijskih kriterijuma, Bookstein (1991) daje
pregled i specifikaciju specifinih taaka, pri emu izdvaja tri osnovna tipa
specifinih taaka. Prvom tipu pripadaju specifine take koje su definisane
mestima susticanja razliitih delova morfolokih celina (na primer, mesto
susticanja dva ili vie skeletnih elementa u glavenom skeletu, ili mesto susticanja
dva ili vie nerava u okviru nervature krila insekata). Ovom tipu taaka pripadaju
i jasno definisani centri nekih anatomskih struktura, kao to su centar zenice oka
kimenjaka, centri manjih otvora za prolaz nerava ili krvnih sudova na lobanji, ili
na primer, stigmi ili drugih jasno prepoznatljivih diferencijacija na kutikuli
insekata. Drugom tipu pripadaju specifine take koje predstavljaju mesta
najveeg zakrivljenja (udubljenja, ispupenja) odreene anatomske strukture (npr.
vrh zuba ili nastavka nekog skeletnog elementa). Sam istraiva odreuje
kriterijume za utvrivanje ovih taaka i po pravilu, ovaj tip taaka povezan je sa
veim procentom greke. Treem tipu pripadaju take koje takoe definiu
ekstremne take, ali se mogu odrediti samo u odnosu na itavu strukturu, odnosno
objekat koji se analizira. Poloaj objekta moe uticati na odreivanje ovih taaka,
to poveava procenat mogue greke prilikom odreivanja ovih specifinih
taaka. Najvei broj studija geometrijske morfometrije baziran je na analizi
dvodimenzionalnih taaka. U poslednje vreme, prikupljanje i analiza u
trodimenzionalnom prostoru (3D), ima sve iru primenu. U geometrijskoj
morfometriji, digitalne fotografije predstavljaju najjednostavniji, najjeftiniji, i
samim tim, najraireniji nain prikupljanja podataka (videti prilog 5.2).
Prilog 5.1 Specifine take
Iako se u literaturi specifine take esto nazivaju homologim takama (termin koji je uveo
Bookstein, 1991), zbog mogue konfuzije do koje dovodi upotreba samog termina homologija, kao
i zbog toga to odabrane specifine anatomske take u osnovi ne moraju biti homologe take,
termin specifine take (engl. landmark s ) predstavlja mnogo adekvatniji termin (videti Zelditch i
sar. 2004 p. 25) .
Na slici 5.4 date su specifine take koriene u nizu studija vezanih za

varijabilnost kranijalnog skeleta mrmoljaka (Ivanovi i sar. 2007, Ivanovi i sar.
2008a). Od 13 odabranih specifinih taaka na ventralnom delu kranijuma
mrmoljaka, pet taaka pripadalo bi tipu I (2, 6, 7, 10, 11), etiri take tipu II
(3,4,8, 9), dok bi take 1, 5 i 13 mogle pripadati i tipu II i tipu III.
Slika 5.4. Specifine take na ventralnom delu kranijuma velikih mrmoljaka:
1. Boni, vrni deo potiljanog glenja, 2. Taka u kojoj se distalni deo pterigoideuma oslanja o bazu
lobanje, 3. Najdistalnija taka pterigoideuma, 4. Anteriorni, vrni deo pterigoideuma, 5. Bona,
najekstremnija taka kvadratuma, 6. Distalni kraj niza vomeralnih zuba, 7. Poetak niza vomeralnih
zuba, 8. Najistaknutija taka vomera u nivou premaksilarnih kostiju, 9. Boni, vrni deo maksilarnih
kostiju, 10. Sutura premaksilarnih i maksilarnih kostiju na mestu susticanja sa vomerom, 11. Sutura
premaksilarnih i maksilarnih kostiju na prednjem obodu lobanje, 12. Vomer u nivou zadnje ivice
unutranjih nosnih otvora, 13. Najistaknutija taka premaksilarnih kostiju (vrh njuke).
107
Prilog 5.2 Digitalna fotografija

Tokom fotografisanja trodimenzionalnih objekata mora se voditi rauna da se objekat uvek
postavlja u isti poloaj u odnosu na ravan objektiva foto-aparata. Na primer, kada je u pitanju
ventralni deo kranijuma repatih vodozemaca (slika 5.4), odreivanje poloaja je relativno
jednostavno zbog karakteristika samog glavenog skeleta koji ima malu visinu i iroku osnovu,
tako da se veliki deo varijabilnosti u obliku glavenog skeleta moe prikazati varijabilnou
dorzalne i ventralne strane kranijuma. Na ventralnom delu kranijuma sve analizirane take nalaze
s e u priblino istoj ravni, to olakava orijentaciju objekta u odnosu na objektiv foto-aparata.
Meutim, sam postupak bojenja i uvanja mokrih osteolokih preparata dovodi do niza tehnikih
problema vezanih za postavljanje i orijentaciju objekta uvek u isti poloaj; javlja se i problem
prelamanja svetlosti kroz medijum u kome se objekat nalazi (glicerin), itd. Kod
trodimenzionalnijih objekata, kao to je na primer lobanja sisara, mora se utvrditi taan poloaj
lobanje, odnosno odreenog dela lobanje (npr. suture nazalnih kostiju) u odnosu na objektiv
foto-aparata,i taj poloaj mora biti isti za itav uzorak.
Tokom fotografisanja, neophodno je voditi rauna o uvanju i beleenju informacije o veliini. Za
odreivanje veliine, neophodno je da se uz objekat postavi razmernik (npr. milimetarski papir,
lenjir ili laserskim tampaem odtampan razmernik). Vano je da se za itav uzorak koristi isti
razmernik. Takoe, vano je istai da zbog greke do koje moe doi usled distorzije same kamere,
istraivane objekte kao i razmernik treba postavljati u isti poloaj u odnosu na vidno polje kamere
(najee, sredinji deo vidnog polja ima i najmanji stepen distorzije). Digitalne kamere, koje
omoguavaju brzu i jednostavnu manipulaciju podacima su najei izbor istraivaa. Preciznost i
tanost merenja zavise i od rezolucije kamere. Tokom prikupljanja podataka treba koristiti istu
rezoluciju na kameri.
5.7.3
Ostali tipovi podataka (konture, povrine, uglovi i odnosi)
esto je na objektima istraivanja broj jasno definisanih anatomskih taaka,

koje se mogu utvrditi sa velikom ponovljivou, izuzetno mali ili u potpunosti
nedostaje (npr. ljuture rakova grupe Ostracoda, ljuture koljki i pueva ili krov
lobanje primata). Kod ovakvih objekata, konture mogu pruiti informacije o
obliku. Analize spoljanjih kontura mogu ukljuiti konture itavog objekta ili samo
jedan njegov deo. Promene oblika zasnivaju se na Furijeovim analizama linije koja
opisuje spoljanju konturu analiziranog objekta (Daegling i Jungers 2000,
Sengupta i sar. 2005) ili analizama serije taaka rasporeenih du konture objekta
(Bookstein i sar. 2003, Caumul i Polly 2005, Mitteroecker i Bookstein 2008).
Povrine takoe mogu predstavljati znaajan izvor informacija o
morfometrijskoj varijabilnosti. Razvoj softvera za kompjutersku analizu slika
omoguava vrlo precizno utvrivanje i merenje povrina. Na primer, stepen
osifikacije karpusa i tarzusa kod repatih vodozemaca, procenjen je na osnovu
odnosa osifikovanog tkiva u odnosu na okolno tkivo u osnovi ake i stopala (slika
5.5, Ivanovi i sar. 2008b). Utvrivanjem stepena osifikacije na osnovu odnosa
povrine osnove ake i povrine osifikovanog tkiva, mogue je kvantifikovati
razlike u nivou osifikacije.
Uglovi i meusobni odnosi dve duinske mere se takoe mogu koristiti kao
mera varijabilnosti u obliku. Npr. oblik krila insekata moe se proceniti analizom
uglova izmeu odreenih nerava krilne nervature. Uglovi su takoe mera koja je
nezavisna od poloaja, orijentacije i veliine objekta. Kako je odreivanje ugla

izmeu anatomskih taaka mnogo preciznije preko koordinata odreenog broja
specifinih taaka nego direktnim merenjem, uglovi se najee preraunavaju
naknadno i predstavljaju posredne mere.
Slika 5.5. Nivo osifikacije osnove ake kod etiri vrste velikih mrmoljaka. (a) T. dobrogicus, (b) T.
karelinii, (c) T. cristatus, (d) T. carnif ex, (e) povrina osifikovanog tkiva u odnosu na povrinu osnove
ake.
Prilog 5.2 Greka

Poevi od praktine pripreme uzorka na kome se vri merenje, pa do merenja, treba voditi rauna
o moguim grekama koje mogu u velikoj meri uticati na rezultate. Na primer, to mogu biti
deformacije koje mogu nastati tokom pripreme i preparovanja materijala, efekti razliitih
prezervativa u kojima se objekti nalaze, greke usled pozicioniranja samog objekta tokom procesa
merenja ili fotografisanja, distorzija fotografije, kao i greke tokom samog procesa merenja.
Upoznavanje sa moguim uzronicima greaka i pravilan pristup tokom pripreme i prikupljanja
podataka, u velikoj meri mogu smanjiti ili eliminisati greku merenja (npr. pravilna priprema
materijala, pozicioniranje, odabir adekvatnih specifinih taaka itd.).
Planiranje i priprema podataka predstavlja poetni i vrlo bitan deo

morfometrijskih istraivanja. Jasno definisanje okvira i ciljeva studije, kao i
postavljanje hipoteza, logino navodi na pravilan odabir seta podataka. Meutim,
prethodno detaljno sagledavanje strukture i veliine analiziranog uzorka,
planiranje tipa i i koliine morfometrijskih podataka, kao i procena pouzdanosti i
preciznosti odabranih merenja, neophodni su pripremni koraci. Ovi podaci daju i
okvir za postavljanje pitanja i formiranje hipoteza u okviru date studije. Najee,
veliina dostupnog uzorka predstavlja ograniavajui faktor koji moe znaajno
uticati na okvire i ciljeve same studije. Veliina uzorka znaajno utie na
preciznost i procenu uticaja analiziranog faktora (videti Nakagawa i Cuthill 2007).
Planiranje broja mera i naina merenja u velikoj meri moe olakati tehniki deo
prikupljanja podataka i znaajno utedeti vreme. Pri odreivanju broja specifinih
taaka, treba voditi rauna i o veliini uzorka dostupnog za analizu. Generalno,
broj analiziranih jedinki (veliina uzorka) treba da prevazilazi broj varijabli oblika,
odnosno broj koordinata specifinih taaka. Veliina uzorka zavisi i od same
problematike koja se razmatra. Na primer, pokazano je da se relativno precizna
procena srednje vrednosti oblika moe dobiti na osnovu uzorka veliine N < 10
(Cardini i Elton 2007), dok se za procene asimetrije i analize morfoloke
integracije preporuuje veliina uzorka N koja je vea ili jednaka 30 (Zelditch,
lina komunikacija).
109
Cardini A, Elton S. 2007. Sample size and sampling error in geometric morphometric studies of size and
shape. Zoomorphology, 126:121-134.
Nakagawa S, Cuthill IC. 2007. Effect size, confidence interval and statistical significance: a practical guide
for biologists. Biological Review, 82: 591-605.
VI
6.1
Generalizovana Prokrustova Analiza (engl. General
Procrustes Analysis GPA)
Kao to je ve ranije navedeno, oblik definiu geometrijske informacije o

objektu nakon eliminacije efekata njegove veliine, poloaja i orijentacije. Stoga
je pre analize varijabilnosti u obliku, neophodno ukloniti sve razlike koje su
uslovljene ovim efektima. Generalizovana Prokrustova Analiza (GPA) je najee
primenjivana procedura u savremenim studijama geometrijske morfometrije,
kojom se iz datog uzorka izdvajaju varijable oblika svake jedinke tog uzorka.
Procedura je svoje ime dobila po Prokrustu, grotesknom liku iz grke mitologije
(prilog 6.1). Prokrustovom analizom (Prokrustovom superimpozicijom,
poravnavanjem) se skaliranjem, translacijom i rotacijom konfiguracija specifinih
taaka eliminiu razlike uslovljene veliinom, poloajem i orijentacijom. Time se
zadravaju samo informacije koje su direktno vezane za razlike u obliku.
Prilog 6.1 Prokrust
Prokrust je lik iz grke mitologije koji je putnicima koji su se zaputili u Atinu nudio okrepljenje i
prenoite, da bi ih onda prilagoavao dimenzijama svoje postelje tako to ih je rastezao do
dimenzija koje odgovaraju postelji, ili im odsecao delove tela koji vire iz postelje.
6.2
Veliina centroida
Veliina centroida predstavlja geometrijsku meru veliine nekog objekta

opisanog konfiguracijom specifinih taaka. U naunim publikacijama, kao opte
prihvaena skraenica koristi se CS (engl. centrod siz e). Inae, veliina
centroida predstavlja meru disperzije specifinih taaka od sredita (centroida)
date konfiguracije. Stoga, to su specifine take udaljenije od centroida,
vrednost veliine centroida je vea (slika 6.1). U matematikom pogledu, veliina
Veliina centroida
centroida je kvadratni koren sume kvadrata rastojanja specifinih taaka od

sredita date konfiguracije.
Slika 6.1. Konfiguracija 13 specifinih taaka i sredite konfiguracije taaka koje opisuju ventralni
deo kranijuma kod (a) juvenilne jedinke i (b) adultne jedinke velikih mrmoljaka. Suma kvadrata
linearnih rastojanja specifinih taaka od sredita konfiguracije predstavlja geometrijsku meru
veliine CS.
Kako CS predstavlja sumu kvadrata rastojanja specifinih taaka od

sredita date konfiguracije, sa poveavanjem broja specifinih taaka poveava
se i vrednost veliine centroida (npr. vrednost veliina centroida objekta opisanog
konfiguracijom od est taaka, vea je od vrednosti centroida istog tog objekta
opisanog konfiguracijom od tri specifine take). Dakle, geometrijska mera
veliine (CS) zavisi i od broja i od rasporeda specifinih taaka. Prema tome, za
razliku od standardnih mera veliine kao to su npr. ukupna duina tela ili masa,
meusobno poreenje veliine centroida mogue je samo ukoliko se porede
morfoloke celine opisane konfiguracijama koje imaju isti broj i isti raspored
specifinih taaka. Ukoliko se porede vrednosti veliine centroida odgovarajuih
konfiguracija (isti broj i raspored specifinih taaka), veliina centroida se moe
posmatrati i analizirati kao bilo koja mera veliine.
Os novni koraci GPA s u (s lika 6 . 2 ):
a. skaliranje konfiguracije specifinih taaka na jedininu veliinu
centroida, to se postie deljenjem koordinata svake od specifinih
taaka konfiguracije sa veliinom centroida.
b. centriranje (translacija) svake konfiguracije specifinih taaka u odnosu
na ose koordinatnog sistema, odnosno, translacija centroida konfiguracija
na koordinatni poetak (0,0), ime se eliminie efekat poloaja, a
koordinate specifinih taaka pokazuju devijaciju svake take u odnosu
na centroid.
c. rotiranje svake konfiguracije u odnosu na referentnu konfiguraciju, tako
111
da se dovedu u poloaj u kome se poreene konfiguracije preklapaju u

najveoj moguoj meri.
GPA (Prokrustova superimpozicija, poravnavanje) se izvodi u nekoliko
ciklusa od kojih svaki sadri korake a, b i c. U prvom ciklusu se skaliranje,
centriranje i rotiranje svake konfiguracije vri u odnosu na referentnu
konfiguraciju (u prvom ciklusu referentna je prva konfiguracija). Potom se
izraunava koncenzus konfiguracija kao srednja vrednost prethodno (u prvom
ciklusu) poravnanih konfiguracija. U drugom ciklusu se svaka konfiguracija,
ukljuujui i prvu, skalira, centrira i rotira u odnosu na novu referentnu
konfiguraciju (nova referentna konfiguracija je prethodno izraunata koncenzus
konfiguracija). Zatim se izraunava nova koncenzus konfiguracija kao srednja
vrednost prethodno (u drugom ciklusu) poravnanih konfiguracija. Opisani ciklusi
se smenjuju sve dotle dok se ne postigne poloaj u kome je zbir kvadratnih
rastojanja specifinih taaka u odnosu na referentnu konfiguraciju najmanji.
Koordinate specifinih taaka nakon skaliranja, centriranja i rotacije (ime
su eliminisane sve razlike u veliini, poloaju u orijentaciji konstalacija) nose
informacije o obliku odreene konfiguracije i oznaavaju se kao Prokrustove
koordinate i predstavljaju polazne podatke za dalje analize varijabilnosti oblika.
Pored koordinata, kao polazni podaci u daljim analizama mogu se koristiti i
rezidualne vrednosti, tj. odstupanja koordinata specifinih taaka pojedinanih
konfiguracija (Prokrustovih koordinata) od vrednosti koordinata koncenzus
konfiguracije. Koncenzus konfiguracija predstavlja referentnu konfiguraciju ije
su koordinate specifinih taaka srednje vrednosti koordinata za analizirani
uzor a k.
Slika6.2. Grafiki prikaz osnovnih koraka GPA: skaliranje, translacija, rotacija.
Veliina centroida
6.3
Prokrustova distanca
Prokrustove koordinate su koordinate konfiguracija specifinih taaka,

nakon skaliranja, centriranja i rotacije, ime su eliminisane sve razlike u veliini,
poloaju u orijentaciji konfiguracija. Razlike u Prokrustovim koordinatama izmeu
odgovarajuih specifinih taaka predstavljaju razlike u obliku izmeu
konfiguracija koje se porede. Linearna mera distance izmeu konstelacija koje se
porede oznaava se kao Prokrustova distanca. Prokrustova distanca izraunava
se kao kvadratni koren sume kvadratnih rastojanja izmeu odgovarajuih taaka
nakon Prokrustove superimpozicije. Prokrustova distanca predstavlja osnovnu
meru razlika u obliku u geometrijskoj morfometriji.
Postoji vie algoritama za kvantifikaciju razlika u obliku izmeu dve
strukture, kao i vie pristupa u metodologiji kvantifikovanja razlika u obliku (videti
Rohlf 2000). U osnovi, postoje dva pristupa u statistikoj analizi oblika. Jednu
grupu ine analize koje se zasnivaju na razlikama u poloaju koordinata nakon
eliminisanja razlika u veliini, poziciji i orijentaciji ukljuujui i GPA. Ove metode
koriste Prokrustovu distancu kao meru razlike u obliku. Polaznu osnovu za
kvantifikaciju razlika u obliku na osnovu ovog metoda dao je Kendall (1981).
Metod tanke metalne ploe (Bookstein 1991) zasniva se na ovom pristupu.
Takoe, Goodall (1991) i Dryden i Mardia (1998) daju znaajan doprinos,
uvoenjem niza statistikih metoda i metodoloki unapreuju ovaj pristup. Drugu
grupu ine analize zasnovane na distancama izmeu specifinih taaka, kao to je
na primer EDMA (engl. Euclidean D istance M atrix A naly sis) (Lele i
Richtsmeier 1991) ili uglova trouglova definisanih kombinacijama specifinih
taaka (Rao i Suryawanshi 1996, 1998).
Kao to je ve istaknuto, u studijama geometrijske morfometrije
Prokrustova superimpozicija predstavlja najire prihvaenu i najee korienu
proceduru za kvantifikaciju varijabilnosti u obliku. Metodoloki, u zavisnosti od
primenjenog algoritma, mogu postojati razlike u nainu skaliranja, odnosno u
nainu izraunavanja koncenzus konfiguracije. Detaljan pregled predloenih
procedura i algoritama za eliminaciju razlika u veliini, poziciji i orijentaciji
konfiguracija specifinih taaka dati su u Zelditch i sar. (2004). Najpoznatije su
dve metode. Prva metoda se zasniva na skaliranju, translaciji i rotaciji
konfiguracija u odnosu na dve odabrane take unutar same konfiguracije kojima
se definie osnovna osa. Poravnavanje koordinata specifinih taaka se u ovom
sluaju vri u odnosu na dve odabrane take, odnosno na osu koja je njima
definisana. Koordinate dobijene na ovaj nain oznaavaju se kao Buktajnove
koordinate i ime su dobile po predlagau metode za njihovo izraunavanje
(Bookstein 1986, 1991). Druga grupa metoda oznaava se kao metode
Prokrustove superimpozicije (Rohlf i Slice 1990, Bookstein 1996, Dryden i Mardia
1998). Prokrustova superimpozicija predstavlja centralnu proceduru u analizama
oblika (detalji GPA su ranije opisani). Za razliku od Buktajnove procedure,
Prokrustova superimpozicija uzima u obzir sve specifine take odreene
konfiguracije i svaka od taaka ima podjednaku vanost. U okviru ovih metoda
113
Simetrij a i asimetrij a
t r a nsfor ma c ij a .
Slika10.3. Prikaz konfiguracije 20 specifinih taaka na ventralnom delu lobanje. (a) juvenilna, i (b)
adultna jedinka velikog mrmoljka T. karelinii.
U datom primeru, da bi se procenila greka merenja, specifine take su

dva puta nezavisno pozicionirane kod svake jedinke (dva ponovljena merenja). U
morfometrijskim studijama fluktuirajue asimetrije, u zavisnosti od objekta
istraivanja, analiziranog uzorka i analiziranog problema, broj ponovljenih merenja
moe da varira (najee su za procenu greke dovoljna 2 ili 3 ponovljena
me r e nj a ) .
Cilj studija moe biti analiza asimetrije i utvrivanje razlika u nivou
fluktuirajue asimetrije izmeu grupa jedinki (genotipova, tretmana, populacija,
uzrasnih stupnjeva). U sledeem primeru data je analiza nivoa asimetrije kod
juvenilnih i adultnih jedinki (slika 10.3) velikog mrmoljka T. k arelinii. Polazei od
pretpostavke da izmeu jedinki unutar obe uzrasne klase postoji varijabilnost u
obliku, kao i da su razlike u poloaju koordinata na levoj i desnoj strani tela koje
su uslovljene grekom merenja znatno manje od razlika uslovljenih asimetrijom,
primenjena je Prokrustova analiza varijanse (tabela 10.9) .
Prvi korak u ovim analizama je izraunavanje Prokrustovih koordinata za
svaku grupu posebno. Prokrustovom analizom varijanse ovih koordinata, mogue
je proceniti direkcionu asimetriju, fluktuirajuu asimetriju i greku merenja.
Prisustvo antisimetrije procenjuje se analizom distribucije razlika u poloaju
bilateralno simetrinih koordinata. Znaajno odstupanje od normalne raspodele
ukazuje na prisustvo antisimetrije. Ukoliko veina analiziranih koordinata (tj.
razlika u poloaju odgovarajuih bilateralno-simetrinih koordinata) pokazuje
normalnu distribuciju, moe se rei da antisimetrija odsustvuje.
165

Tabela 10.9. Rezultati analize asimetrije ventralnog dela lobanje juvenilnih i adultnih jedinki T.
karelinii. GPA analiza uraena je za svaku uzrasni stupanj (juvenilni i adultni) posebno. Prokrustova
ANOVA, uraena je posebno za juvenilne i adultne jedinke.
Faktori varijabilnosti
juvenilne jedinke
jedinka
strana
jedinka strana
greka merenja
adultne jedinke
jedinka
strana
jedinka strana
greka merenja
SS
MS
df
0.13899886
0.00263042
0.02696635
0.01069036
0.0004290088
0.0001461342
0.0000832295
0.0000156292
324
18
324
684
5.15
1.76
5.33
<.0001
0.0296
<.0001
0.04561493
0.00136605
0.00834874
0.00097487
0.0001407868
0.0000758917
0.0000257677
0.0000014253
324
18
324
684
5.46
2.95
18.08
<.0001
<.0001
<.0001
Kod juvenilnih jedinki utvreno je da postoji statistiki znaajna

varijabilnost u obliku izmeu jedinki unutar uzorka (faktor jedinka), prisustvo
direkcione asimetrije (faktor strana) i statistiki znaajna fluktuirajua asimetrija
(faktor jedinka strana). Odnos sume kvadratnih odstupanja greke (MS greka
merenja) u odnosu na sumu kvadratnih odstupanja za fluktuirajuu asimetriju (MS
jedinka strana) ukazuje da je udeo greke u variranju manji od fluktuirajue
asimetrije. Kao i kod juvenilnih jedinki, kod adultnih jedinki se na osnovu dobijenih
rezultata moe zakljuiti da postoji znaajna varijabilnost u obliku izmeu jedinki
unutar uzorka, zatim znaajno prisustvo direkcione asimetrije, kao i znaajna
fluktuirajua asimetrija. I kod adulata je suma kvadratnih odstupanja za
fluktuirajuu asimetriju (MS jedinka strana) znatno vea od sume kvadratnih
odstupanja za greku procenjenu na osnovu ponovnih merenja (MS greka
merenja), tako da se moe rei da greka merenja ne utie na procenu
fluktuirajue asimetrije.
Najei cilj morfometrijskih studija je poreenje strukture i nivoa
fluktuirajue asimetrije kod dve ili vie grupa jedinki (genotipova, tretmana,
populacija, uzrasnih stupnjeva). Ono to moe biti od interesa u datom primeru je
odnos nivoa i obrazca variranja fluktuirajue asimetrije tokom ontogenije. Da li se
analizirani stupnjevi razlikuju u nivou fluktuirajue asimetrije, odnosno, da li
tokom ontogenije dolazi do poveanja ili do smanjenja nivoa fluktuirajue
a sime tr ij e ?
Iz rezultata dobijenih Prokrustovom analizom varijanse, za svaki stupanj
pojedinano, mogue je izraunati indeks FA. Tanije, izraunava se FA10 indeks
(Palmer i Strobeck 1986) po sledeoj formuli:
FA10 = (MS jedinka strana - MS greka merenja) / M
gde je M broj ponovnih merenja (u ovom primeru M = 2). Statistika znaajnost
indeksa FA procenjuje se Fierovim F testom. Vrednost F dobija se tako to se za
dve grupe koje se porede utvrdi meusobni odnos njihovih suma kvadratnih
odstupanja MS (jedinka x strana), tako to se grupa sa veom vrednou MS
(jedinka x strana) podeli sa vrednou MS (jedinka x strana) druge grupe.

Broj stepeni slobode izraunava se za svaku grupu pojedinano:
df F A 1 0 = (MS jedinka strana -MS greka merenja) 2 /
{(MS jedinka strana) 2 /[(S-1)(J-1)] + (MS greka merenja) 2 / [SJ (M-1) ]};
gde je S broj strana, J broj jedniki, M broj ponovnih merenja. Dobijena F
vrednost se zatim poredi sa pretpostavljenom F distribucijom za odgovarajui broj
stepeni slobode. Ukoliko dobijena vrednost prevazilazi tablinu F vrednost, moe
se zakljuiti da se analizirane grupe razlikuju u nivou fluktuirajue asimetrije.
U datom primeru, vrednost FA10 indeksa za juvenilne jedinke iznosi FA10
= 0.00003380, a za adultne jedinke FA10 = 0.00001217, to ukazuje da se nivo
fluktuirajue asimetrije smanjuje tokom ontogenije, odnosno, adultne jedinke imaju
preko dva puta nii nivo FA od juvenilnih jedinki. Statistika znaajnost razlika u
FA izmeu ova dva stupnja dobijena je F testom (F = 2.777, df (juvenilni) = 12, df
(adultni) = 16; P < 0.05).
Drugo pitanje koje se namee jeste da li obrazac variranja FA odgovara
varijabilnosti u obliku, odnosno, da li one osobine koje pokazuju vei stepen
varijabilnosti izmeu jedinki, pokazuju i vei stepen fluktuirajue asimetrije?
Odgovor na ovo pitanje moe se dobiti poreenjem kovarijacione matrice
simetrine komponente (varijabilnost izmeu jedinki) sa kovarijacionom matricom
asimetrine komponente (varijabilnost uslovljena razlikama izmeu leve i desne
strane). Polazei od pretpostavke da ne postoji povezanost izmeu dve matrice,
permutacijama specifinih taaka (10000 permutacija) testira se data nulta
hipoteza. Koeficijent korelacije izmeu dve kovarijacione matrice (simetrine i
asimetrine komponente) kod juvenilnih jedinki iznosi 0.542 (P = 0.0156), a kod
adultnih jedinki 0.632 (P = 0.010), to ukazuje na visok stepen preklapanja
varijabilnosti u obliku izmeu jedinki i obrazaca varijabilnosti FA. Vizuelizacija
varijabilnosti simetrine komponente i asimetrine komponente moe se dobiti
analizom glavnih komponenti. Na slici 10.4 dat je prikaz obrasca individualnog
variranja (varijabilnost u obliku izmeu jedinki, simetrina komponenta) opisan
prvom glavnom komponentom (PC1 = 41.16 %), kao i prikaz obrasca
varijabilnosti uslovljene razlikama izmeu strana (varijabilnost usled FA,
asimetrina komponenta) opisan prvom glavnom komponentom (PC1 = 23.66 %)
specifinih taaka na ventralnom delu kranijuma kod juvenilnih jedinki. Na slici
10.5 dat je prikaz obrasca individualnog variranja (varijabilnost u obliku izmeu
jedinki, odnosno, simetrina komponenta) opisan prvom glavnom komponentom
(PC1 = 26.47 %), kao i prikaz obrasca varijabilnosti uslovljene razlikama izmeu
strana (varijabilnost usled FA, asimetrina komponenta) opisan prvom glavnom
komponentom (PC1 = 33.05 %) specifinih taaka na ventralnom delu kranijuma
kod adultnih jedinki.
167

Slika 10.4. Individualna varijabilnost poloaja specifinih taaka na ventralnom delu kranijuma kod
juvenilnih jedinki i njihova varijabilnost uslovljena FA. (a) Individualna varijabilnost opisana prvom
glavnom komponentom (41.16 %); (b) Varijabilnost uslovljena FA opisana prvom glavnom
komponentom (23.66 %).
Slika 10.5. Individualna varijabilnost poloaja specifinih taaka na ventralnom delu kranijuma kod
adultnih jedinki i njihova varijabilnost uslovljena FA. (a) Individualna varijabilnost opisana prvom
glavnom komponentom (26.47 %); (b) Varijabilnost uslovljena FA opisana prvom glavnom
komponentom (33.05 %) .
Palmer AR. 1994. Fluctating asymmetry analyses: a primer. In: Develop mental Instability: Its Origins
and Evolutionary Imp lications. Markow T.A., (ed.), Dordrecht (the Netherlands): Kluwer. pp.
335-364.
Palmer AR, Strobeck C. 2003. Fluctuating asymmetry analyses revisited. In: Develop mental Instability:
Causes and Consequences, M. Polak, ed. Oxford University Press, Oxford. pp. 279-319.
Klingenberg CP, McIntyre GS. 1998. Geometric morphometrics of developmental instability: analyzing
patterns of fluctuating asymmetry with Procrustes methods. Evolution, 52:13631375
Klingenberg CP, Barluenga M, Meyer A. 2002. Shape analysis of symmetric structures: quantifying
variation among individuals and asymmetry. Evolution, 56:19091920
10.4
Morfoloka integracija i modularnost
Iako postoji niz metodolokih pristupa u analizama morfoloke integracije,

nijedan od ovih pristupa ne omoguava u potpunosti adekvatnu analizu kada je u
pitanju testiranje koncepta morfoloke integracije i modularnosti (Mitteroecker i
Bookstein 2007). Modularnost je karakteristika biolokih sistema koja se moe
posmatrati i analizirati na razliitim nivoima organizacije (od nivoa molekula,
preko morfolokih struktura, organizma u celini, pa do karakteristika ivotne
istorije). Kada su u pitanju sloene morfoloke celine, za analize morfoloke
integracije, odnosno za testiranje razliitih hipoteza o postojanju modula razvia i/
ili funkcionalnih modula kao i postojanje morfoloki integrisanih celina u okviru
sloenih morfolokih celina, korieno je vie metodoloki razliitih pristupa:
poreenje matrica korelacija morfometrijskih osobina i pretpostavljenih teorijskih
matrica (Cheverud 1995, Ackermann i Cheverud 2000, Hallgrmsson i sar. 2004,
Monteiro i sar. 2005), primenom faktorske analize (Bookstein i sar. 1985,
Zelditch i Caramichael 1989, Zelditch i sar. 2008), analizom strukture
varijabilnosti fluktuirajue asimetrije (Klingenberg i Zaklan 2000) ili PLS analizom
(Bookstein i sar. 2003, Klingenberg i Zaklan 2000, Bastir i Rosas 2005,
Mitteroecker i Bookstein 2008).
10 .4 .1
Testiranje pretpostavljenih hipoteza o morfolokoj integraciji
Jedan od moguih pristupa u analizama morfoloke integracije je testiranje

razliitih hipoteza o postojanju razvojnih i/ili funkcionalnih modula, kao i
postojanje morfoloki integrisanih celina u okviru sloenih morfolokih celina
(Cheverud 1995). U ovom pristupu, polazei od pretpostavljenih odnosa tokom
razvia ili funkcionalnih odnosa, formiraju se teorijske (T) matrice, u kojima se
osobinama za koje se pretpostavlja da pripadaju istom modulu dodeljuje najvia
mogua vrednost koeficijenta korelacije (1), dok se osobinama za koje se
predpostavlja da pripadaju razliitim modulima razvia ili funkcionalnim modulima
dodeljuje neka nia vrednost koeficijenta ili vrednost nula (0), koja oznaava
potpuno odsustvo korelacija. Ovako formirane teorijske (T) matrice se zatim
porede sa empirijskim matricama korelacija (R) za istraivane osobine. Primenom
Mantel testa, polazei od pretpostavke da izmeu date teorijske matrice i matrice
korelacija datih osobina ne postoji korelacija, sluajnim permutovanjem polja u
izraunatoj korelacionoj matrici, i izraunavanje matrinog koeficijenta korelacije
169
za svaku od permutovanih matrica, na osnovu veeg broja iteracija, moe se

izvesti zakljuak da li teorijska i empirijski utvrena matrica pokazuju vei stepen
asocijacije od matrica dobijenih sluajnim permutovanjem. Ovaj pristup najee
je korien kada je morfoloka integracija analizirana na osnovu duinskih,
linearnih mera (npr. Cheverud 1995, Marroig i Cheverud 2001, Hallgrmsson i sar.
2004, Ivanovi i sar. 2005, Joji i sar. 2007).
Ukoliko je u pitanju testiranje integracije konfiguracija dobijenih metodama
geometrijske morfometrije, primenom permutacionih testova mogue je utvrditi u
kojoj meri postoji podudarnost u variranju poreenih konstelacija. U tom sluaju,
Prokrustova superimpozicija vri se za svaku grupu posebno. Pristup je drugaiji
ukoliko elimo da utvrdimo da li postoji integracija dva regiona u okviru iste,
sloene morfoloke celine, za iju se konstelaciju u celini vri Prokrustova
superimpozicija. Originalan pristup i veliki doprinos u analizama morfoloke
integracije dao je Klingenberg sa saradnicima dovodei u direktnu vezu
fluktuirajuu asimetriju i morfoloku integraciju (Klingenberg i sar. 2001,
Klingenberg 2003). Kako ista osobina (morfoloka celina) na levoj i desnoj strani
najee ima istu genetiku osnovu i priblino iste sredinske uslove razvia,
fluktuirajua asimetrija u sutini predstavlja meru stabilnosti razvia, odraavajui
sluajne promene du razvojne putanje. Pri tome se polazi od pretpostavke da
osobine koje dele zajedniki put razvia pokazuju isti obrazac variranja u
fluktuirajuoj asimetriji. Poreenje obrasca variranja u FA sa obrascima variranja
izmeu jedinki, moe ukazati na mehanizme koji uslovljavaju datu varijabilnost.
Ukoliko se obrazac variranja u FA i obrazac variranja izmeu jedinki za datu
strukturu poklapaju, moe se zakljuiti da postoji direktna interakcija izmeu
puteva razvia ovih morfolokih celina.
Problematika modularnosti i evolucije morfolokih celina predstavlja polje
aktivnih istraivanja, sa nizom otvorenih pitanja i u teorijskom i u metodolokom
pogledu. Zbog svoje kompleksnosti, i u razvojnom i u funkcionalnom pogledu,
glaveni skelet ili delovi glavenog skeleta (npr. mandibula) predstavljaju najee
koriene morfoloke celine u studijama morfoloke integracije (Zelditch i sar.
2008; Mitteroecker i Bookstein, 2008). Dobro poznavanje razvojnih i
funkcionalnih odnosa u okviru analiziranih morfolokih celina, kao i njihove
meusobne uslovljenosti nephodan je preduslov u studijama morfoloke
inte gr a c ij e .
10.4.2
Analiza morfoloke integracije primenom geometrijske morfometrije
Za razliku od glavenog skeleta sisara (za koji su dostupne informacije o

razvojnim i funkcionalnim odnosima pojedinih skeletnih elemenata, kao i
informacije o uticaju okolnog tkiva na njihovo razvie, ukljuujui i njihovu
genetiku osnovu), meusobni razvojni odnosi u okviru glavenog skeleta drugih
grupa kimenjaka i dalje predstavljaju veliku nepoznanicu.
U sledeem primeru, analizirana je morfoloka integracija glavenog skeleta
velikih mrmoljaka (T. k arelinii). Pri tome je koriena PLS analiza koja se
zasniva na obrascu kovariranja kod adultnih jedinki jedne vrste. Smatra se da
Morf oloka integracij a i modularnost
obrazac kovariranja na zavrnom, adultnom stupnju (ako se posmatraju

ontogenetske putanje promene oblika) predstavlja rezultat optih i lokalnih
morfogenetskih faktora tokom razvia (Mitteroecker i Bookstein 2008).
Primenom 2B-PLS analize, procenjen je stepen kovariranja dva dela kranijuma
mrmoljaka. Ovom analizom mogue je proceniti stepen kovariranja izmeu dve,
razliite konfiguracije specifinih taaka. U sledeem primeru, specifine take
koje opisuju oblik ventralnog dela kranijuma podeljene su u dve grupe (bloka).
Prvi blok ine specifine take, odnosno konfiguracija specifinih taaka koja
opisuje dermalne elemente koji formiraju gornju vilicu i najvei deo nepca
(premaksilarne, maksilarne kosti i vomeri), dok drugi blok ine specifine take
koje opisuju zadnji deo lobanje koga ine okcipitalne kosti, skvamozumi, kao i
palatinske kosti koje se oslanjaju na bazu lobanje. Vano je napomenuti da u
ovom sluaju ne postoji jasno definisana hipoteza o morfolokoj integraciji,
odnosno o povezanosti procesa razvia datih skeletnih elemenata na osnovu koje
je izvrena podela na ova dva regiona. Prednji deo lobanje (vilice i nepce)
definisan je konfiguracijom od 11 specifinih taaka, dok je zadnji deo lobanje
predstavljen konstelacijom od 9 specifinih taaka (videti sliku 10.6) .
Slika 10.6. Konfiguracija specifinih taaka koja opisuje (a) prednji deo lobanje (vilice i nepce) i (b)
zadnji deo lobanje velikog mrmoljka T. karelinii.
Prokrustova superimpozicija je uraena za svaki region posebno. Takoe,

za svaki region ponaosob, utvrena je simetrina i asimetrina komponenta
varij abilnosti.Two-Block Partial Least Squares 2B-PLS algoritam primenjen je
da bi se analizirao stepen podudarnosti u obrascu kovariranja prednjeg i zadnjeg
dela lobanje. Izraunat je multivarijatni RV koeficijent (odgovara kvadratnom
koeficijentu korelacija) i predstavlja meru asocijacije izmeu dva bloka
promenljivih. Vrednosti RV koeficijenta mogu se kretati izmeu nule, koja
171
oznaava potpuno odsustvo povezanosti, i jedinice koja oznaava potpunu

podudarnost. Permutacionim testovima mogue je testirati hipotezu o potpunom
odsustvu asocijacije izmeu dva bloka. Statistika znaajnost ukazuje da obrasci
varijabilnosti dva odvojena bloka pokazuju visok stepen asocijacije, odnosno da
postoji zajedniki obrazac kovariranja. Kovarijacione matrice simetrine i
asimetrine komponente prednjeg dela (gornje vilice i nepca) imaju visok stepen
podudarnosti. Vrednost matrinog koeficijenta korelacije izmeu ove dve iznosi R
= 0.768, P = 0.0259 (na osnovu 10000 permutacija). Vrednost matrinog
koeficijenta korelacija (izmeu kovarijacionih matrica za simetrinu i asimetrinu
komponentu) za zadnji deo lobanje iznosi = 0.795, P = 0.0807 (na osnovu 10000
permutacija). Odsustvo statistike znaajnosti ukazuje na to da su obrasci
individualne varijabilnosti i varijabilnosti uslovljene FA meusobno razliiti,
odnosno da razliiti procesi i faktori uslovljavaju njihovu varijabilnost. Rezultati
2B-PLS analiza simetrine komponente varijabilnosti (varijabilnost izmeu
jedinki) izmeu blokova dati su u tabeli 10.10.
Tabela 10.10. Rezultati 2B-PLS analize simetrine komponente varijabilnosti (varijabilnost izmeu
jedinki) za oblik prednjeg i zadnjeg ventralnog dela lobanje velikog mrmoljka T. karelinii. SA (engl.
Sing ular Axes) singularne ose koje pokazuju najvei mogui stepen kovariranja izmeu dva bloka,
procenat ukupne kovarijanse opisan pojedinom singularnom osom kao i njihova znaajnost dobijena na
osnovu permutacionih testova.
PLS1
0.00026873
P
(permutacioni
test)
0.0128
PLS2
0.00021306
<.0001
32.285
0.60766
0.8240
PLS3
0.00010368
0.0117
7.646
0.69580
0.4433
PLS4
0.00009398
<.0001
6.281
0.60100
0.2571
PLS5
0.00005159
0.0046
1.893
0.51993
0.1113
PLS6
0.00002121
0.2907
0.320
0.24066
0.1271
PLS7
0.00001729
0.0213
0.213
0.22247
0.9610
Simetrina
komponenta
SA
% ukupne
kovarijanse
Korelacija
51.362
0.69952
P
(permutacioni
test)
0.9927
Mera ukupne povezanosti izmeu blokova, RV koeficijent iznosi 0.3090, P

= 0.0002 (10000 permutacija) to ukazuje na meusobnu povezanost u kovariranju
specifinih taaka analiziranih konstelacija prednjeg i zadnjeg dela lobanje.
Nasuprot tome, u sluaju asimetrine komponente, 2B-PLS analiza (tabela
10.11) pokazala je neto drugaije rezultate. U ovom sluaju, vrednost RV
koeficijenta je dvostruko nii, RV = 0.1215, a verovatnoa permutacionog testa
koji polazi od hipoteze o potpunoj nezavisnosti dva bloka iznosi P = 0.1265,
ukazujui na odsustvo kovariranja u obrascima varijabilnosti u nivou fluktuirajue
asimetrije prednjeg i zadnjeg dela lobanje.
Morf oloka integracij a i modularnost
Tabela 10.11. Rezultati 2B-PLS analize asimetrine komponente varijabilnosti (varijabilnost

uslovljena FA) za oblik prednjeg i zadnjeg ventralnog dela lobanje velikog mrmoljka T. karelinii. SA
(engl. Sing ular Axes) singularne ose koje pokazuju najvei mogui stepen kovariranja izmeu dva
bloka, procenat ukupne kovarijanse opisan pojedinom singularnom osom kao i njihova znaajnost
dobijena na osnovu permutacionih testova.
Asimetrina
komponenta
SA
% ukupne
kovarijanse
Korelacija
0.00005108
P
(permutacioni
test)
0.1486
74.704
0.54474
P
(permutacioni
test))
0.3290
PLS1
PLS2
0.00002133
0.3925
13.020
0.41695
0.3568
PLS3
0.00001709
0.0470
8.363
0.44192
0.6222
PLS4
0.00000739
0.5461
1.562
0.28014
0.6115
PLS5
0.00000667
0.0651
1.274
0.35955
0.2460
PLS6
0.00000526
0.0079
0.793
0.32725
0.2245
PLS7
0.00000315
0.0129
0.284
0.31009
0.4896
Na osnovu dobijenih rezultata moe se zakljuiti da odabrani delovi

glavenog skeleta u odreenoj meri predstavljaju celine sa nezavisnim obrascima
va r ir a nj a .
Klingenberg CP, Badyaev AV, Sowry SM, Beckwith NJ. 2001. Inferring developmental modularity from
morphological integration: analysis of individual variation and asymmetry in bumblebee wings.
American Naturalist, 157:1123.
Klingenberg CP. 2003. Developmental instability as a research tool: using patterns of fluctuating
asymmetry to infer the developmental origins of morphological integration, In: Develop mental
Instability: Causes and Consequences. M. Polak, (ed.) pp. 427442. New York, Oxford
University Press. Oxford, U.K.
Klingenberg CP. 2008. MorphoJ. User's Guide. Faculty of Life Sciences, University of Manchester, UK.
http://www.flywings.org.uk/MorphoJ_page.htm
173
XIII
LITERATURA
A
Abouheif E. 2008. Parallelism as the pattern and process of mesoevolution. Evolution and Development,
10:3-5.
Ackermann R, Cheverud J. 2000. Phenotypic covariance structure in tamarins (genus Saguinus): A
comparison of variation patterns using matrix correlations and common principal component
analysis. American Journal of Physical Anthropology, 111: 489-501.
Adams DC, Rohlf FJ, Slice DE. 2004. Geometric morphometrics: ten years of progress following the
revolution. Italian Journal of Zoology, 71:5-16.
Adams DC, Church JO. 2008. Amphibians do not follow Bergmann's rule. Evolution, 62:413-420.
Aerts P, Van Damme R, Vanhooydonck B, Zaaf A, Herrel A. 2000. Lizard locomotion: how morphology
meets ecology. Netherlands Journal of Zoology, 50:261-277.
Alberch P. 1980. Ontogenesis and morphological diversification. American Zoologist, 20:653-667.
Alberch P. 1982. The generative and regulatory roles of development in evolution. In: Environmental
Adap tation and Evolution. D. Mossakowski & G.Roth (eds.), pp.19-36. Gustav Fischer,
Stuttgart.
Alberch P. 1985. Problems with the interpretation of developmental sequences. Systematic Zoology,
34:45-58.
Alberch P, Gould SJ, Oster GF, Wake DB. 1979. Size and shape in ontogeny and phylogeny.
Paleobiology, 5: 296-317.
Alexander RMcN. 1985. The ideal and the feasible: physical constraints on evolution. Biological Journal
of the Linnean Society, 26:345-358.
Ambros V, Moss WR. 1994. Heterochronic mutants of the nematode C. elegans development. Trends in
Genetics, 10:123-127.
Arendt, D. 2003. Evolution of eyes and photoreceptor cell types. International Journal of Developmental
Biology, 47:563-571.
Aristotel 1990. Generation of Animals. Harvard University Press, Cambdrige, MA.
Aristotel 1993. Parts of Animals; Movements of Animals; Progression of Animals. Harvard University
Press, Cambdrige, MA.
Arnold SJ. 1983. Morphology, performance and fitness. American Zoologist, 23:347-361.
Arthur W. 1984. Mechanisms of Morp hological Evolution. A Combined Genetic, Develop mental and
Ecological Ap p roach. John Wiley and Sons, Inc., New York.
Ashton KG. 2001. Are ecological and evolutionary rules being dismissed prematurely? Diversity and
Distribution, 7:289-295.
Ashton KG. 2002. Do amphibians follow Bergmann's rule? Canadian Journal of Zoology, 80:708-716.
Ashton KG, Feldman CR. 2003. Bergmann's rule in nonavian reptiles: turtles follow it, lizards and snakes
reverse it. Evolution, 57:1151-1163.
Atchley WR, Hall BK. 1991. A model for development and evolution of complex morphological
structures. Biology Review, 66:101-157.
Auffray JC, Albert P, Latieule C. 1996. Relative warp analysis of skull shape across the hybrid zone of the
house mouse (Mus musculus) in Denmark. Journal of Zoology, London, 240: 441-455.
191
B
Badyaev AV, Foresman KR. 2000. Extreme environmental change and evolution: stress-induced
morphological variation is strongly concordant with patterns of evolutionary divergence in
shrew mandibles. Proceedings of the Royal Society of London, B, 267:371-377.
Badyaev AV, Foresman KR, Young RL. 2005. Evolution of morphological integration: developmental
accommodation of stress-induced variation. American Naturalist, 166:382-395.
Bastir M, Rosas A. 2005. Hierarchical nature of morphological integration and modularity in the human
posterior face. American Journal of Physical Anthropology, 128:2634.
Benson RH. 1982. On the measurement of morphology and its change. Paleobiology, 8:328-339.
Benton MJ. 1997. Veretebrate Paleontology. 2n d ed. Chapman & Hall, London.
Blanckenhorn WU. 2000. The evolution of body size: what keeps organisms small? The Quarterly Review
of Biology, 75:385-407.
Blomberg SP, Garland TJR. 2002. Tempo and mode in evolution: phylogenetic inertia, adaptation and
comparative methods. Journal of Evolutionary Biology, 15:899-910.
Blomberg SP, Garland TJR, Ives AR. 2003. Testing for phylogenetic signal in comparative data:
behavioral traits are more labile. Evolution, 57:717-745.
Bock WJ. 1980. The definiton and recognition of biological adaptation. American Zoologist, 20: 217-227.
Bolker JA. 2000. Modularity in development and why it matters to Evo-Devo. American Zoologist,
40:770-776.
Bonner JT. 1982. Evolution and Develop ment. Report of the Dahlem Workshop on Evolution and
Development, Berlin 1981, May 10-15. Life Sciences Research Report 22. Springer-Verlag,
Berlin.
Bookstein FL. 1989. Principal warps: thin-plate splines and the decomposition of deformations. IEEE
Transactions on Pattern Analysis and Machine Intelligence, 11: 567-585.
Bookstein FL. 1991. Morp hometric Tools f or Landmark Data. Geometry and Biology. Cambridge
University Press: New York.
Bookstein FL. 1996. Biometrics, biomathematics and the morphometric synthesis. Bulletin of
Mathematical Biology, 58:313-365.
Bookstein FL. 1998. A hundred years of morphometrics. Acta zoologica Academiae Scientiarum
Hungaricae., 44:7-59.
Bookstein FL, Chernoff B, Elder R, Humphries J, Smith G, Strauss R. 1985. Morp hometrics in
Evolutionary Biology. Special Publication No. 15, Academy of Natural Sciences: Philadelphia.
Bookstein FL, Gunz P, Mitteroecker P, Prossinger H, Schaefer K, Seidler H. 2003. Cranial integration in
Homo: singular warps analysis of the midsagittal plane in ontogeny and evolution. Journal of
Human Evolution 44:167-187.
Breidbach O, Ghislein MT. 2007. Evolution and development: past, present, and future. Theory in
Biosciences, 125:157-171.
Bromham LM, Woolfit MS, Lee Y, Rambaut A. 2002. Testing the relationship between morphological and
molecular rates of change along phylogenies. Evolution, 56:19211930.
Brush AH. 2000. Evolving a protofeather and feather diversity. American Zoologist, 40:631-639.
Butler MA, King AA. 2004. Phylogenetic comparative analysis: A modeling approach for adaptive
evolution. American Naturalist, 164:683695.
Buttler AB, Saidel WM.. 2000. Defining sameness: historical, biological and generative homology.
BioEssays, 22:846-853.
C
Calder WA. 1984. Size, Function and Lif e History. Harvard University Press, Cambridge, Massachustts.
Caestro C, Yokoi H, Postlethwait JH. 2007. Evolutionary developmental biology and genomics. Nature
Reviews/Genetics, 8:932-942.
Cardini A. 2003. The geometry of marmot (Rodentia: Sciuridae) mandible: phylogeny and patterns of
morphological evolution. Systematic Biology, 52: 186-205.
Cardini A, O' Higgins P. 2004. Patterns of morphological evolution in Marmota (Rodentia: Sciuridae):
geometric morphometric of the cranium in the context of marmot phylogeny, ecology and
conservation. Biological Journal of the Linnean Society, 82: 385 407.
Cardini A, Elton S. 2007. Sample size and sampling error in geometric morphometric studies of size and
shape. Zoomorphology, 126:121-134.
Cardini A, Elton S. 2008. Does the skull carry a phylogenetic signal? Evolution and modularity in the
guenons. Biological Journal of the Linnean Society, 93:813-834.
Carroll, SB. 2000. Endless forms: the evolution of gene regulation and morphological diversity. Cell,
101:577-580.
Carroll SB. 2001. Chance and necessity: the evolution of morphological complexity and diversity. Nature,
409:1102-1109.
Carroll SB. 2005. Evolution at two levels: on genes and form. Plos Biology, 3:1159-1166.
Carroll SB, Grenier JK, Weatherbee SD. 2001. From DNA to Diversity: Molecular Genetics and the
Evolution of Animal Design. Blackwell Scientific, Malden, MA.
Caumul R, Polly PD. 2005. Phylogenetic and environmental components of morphological variation: skull,
mandible, and molar shape in marmots (Marmota, Rodentia). Evolution, 59: 2460-2472.
Cheverud JM. 1982. Relationships among ontogenetic, static and evolutionary allometry. American
Journal of Physical Anthropology, 59:239-149.
Cheverud JM. 1995. Morphological integration in the saddle-back tamarin (Saguinus f uscicollis) cranium.
American Naturalist, 145: 63-89.
Cheverud JM. 1996. Developmental integration and the evolution of pleiotropy. American Zoologist,
36:44-50.
Ciampaglio CN, Kemp M, McShea DW. 2001. Detecting changes in morphospace occupation patterns in
the fossil record: characterization and analysis of measures of disparity. Paleobiology, 27:695715.
Chippindale PT, Bonett RM, Baldwin AS, Wiens JJ. 2004. Phylogenetic evidence for a major reversal of
life-history evolution in plethodontid salamanders. Evolution, 58:28092822.
Clarke BT. 1996. Small size in amphibians - its ecological and evolutionary implications. Symposia of the
Zoological Society of London., No.69:201-224.
Clegg SM, Owens IPF. 2002. The island rule in birds: medium body size and its ecological explanation.
Proceedings. Biological sciences / The Royal Society., 269: 13591365.
Cock AG. 1966. Genetical aspects of metrical growth and form in animals. Quarterly Review of Biology,
41:131-190.
Conroy GC. 2003. The inverse relationship between species diversity and body mass: do primates play
by the rules? Journal of Human Evolution, 45:43-55.
Corti M, Aguilera M, Capann E. 2001. Size and shape changes in the skull accompanying speciation of
South American spiny rats (Rodentia: Proechimy s spp.) Journal of Zoology, 253:537-547.
Coyne JA. 2006. Comment on Gene Regulatory Networks and the Evolution of Animal Body Plans.
Science, 313:761.
193
Crnobrnja-Isailovi J, Duki G, Krsti N, Kalezi ML. 1997. Evolutionary and paleogeographical effects
on the distribution of the Triturus cristatus superspecies in the central Balkans. AmphibiaReptilia, 18:321-332.
Crnobrnja J, Kalezi ML, Duki G. 1989. Genetic divergence in the crested newt (Triturus cristatus
complex) from Yugoslavia. Biosistematika (Beograd), 15:81-92.
Cubo J. 2004. Pattern and process in constructional morphology. Evolution and Development, 6:131-133.
D
Daegling DJ, Jungers WL. 2000. Elliptical Fourier analysis of symphyseal shape in great ape mandibles.
Journal of Human Evolution, 39:107-122
de Beer GR. 1958. Embryons and Ancestors. 3rd ed. Clarendon Press, Oxford.
de Pinna MCC. 1991. Concepts and tests of homology in the cladistic paradigm. Cladistics, 7:367-394.
De Queiroz K, Ashton KG. 2004. The phylogeny of a species-level tendency: species heritability and
possible deep origins of Bergmans rule in tetrapods. Evolution, 58:1674-1684.
Davidson E.H, Erwin DH. 2006. Gene regulatory networks and the evolution of animal body plans.
Science, 311:796-800.
Deban SM, Wake DW, Roth G. 1997. Salamander with a balistic tongue. Nature, 389:27-28.
Debat V, David P. 2001. Mapping phenotypes: canalization, plasticity and developmental stability.
Trends in Ecology and Evolution, 16:555-561.
Desutter-Grandcolas L, Legendre F, Grandcolas P, Robillard T, Murienne J. 2005. Convergence and
parallelism: is a new life ahead of old concepts? Cladistics, 21:51-61.
Dial KP, Marzluff JM. 1988. Are the smallest organisms the most diverse? Ecology, 69:1620-1624.
Diniz-Fihlo JAF, Torres NT. 2002. Phylogenetic comparative methods and the geographic range sizebody size relationship in new world terrestrial carnivora. Evolutionary Ecology, 16:351-367.
Dohle W. 1988. Review of Darwinism: the refutation of a myth by S. Lvtrup. Journal of Evolutionary
Biology, 1:283-285.
Donoghue MJ. 1992. Homology. In: Key Words in Evolutionary Biology. E. Fox Keller, E.A. Lloyd (eds.),
pp. 170-179. Harvard University Press, Cambridge, Massachucetts.
Dryden IL, Mardia KV.1998. Statistical Shap e Analysis. Wiley.
Dullemeijer P. 1974. Concep ts and Ap p roaches in Animal Morp hology. van Gorcum, Assen.
Dullemeijer P. 1980. Functional morphology and evolutionary biology. Acta Biotheoretica, 29:151-250.
Dullemeijer P, Barel CDN. 1977. Functional morphology and evolution. In: Maj or Patterns in Vertebrate
Evolution. M.K. Hecht et al. (eds.), pp. 83-117. Plenum Press, New York.
Dyke C. 1988. The Evolutionary Dynamics of Comp lex Systems: A Study in Biosocial Comp lexity.
Oxford University Press, New York.
D
Duki G. 1993. Fauna, zoogeografija i zatita repatih vodozemaca (Caudata) Srbije. Doktorska disertacija,
Bioloki fakultet, Univerzitet u Beogradu.
Duki G, Kalezi ML, Tvrtkovi N, Djorovi A. 1990. An overview of the occurrence of paedomorphosis
in Yugoslav newt (Triturus, Salamandridae) populations. British Herpetological Society Bulletin,
No. 34, 16-22.
orovi A, Kalezi ML. 1996. Paedomorphosis and morphometric variability: ontogenetic allometry in
European newts (Triturus, Amphibia). Spixiana (Munchen), 19:315-326.

orovi A, Kalezi ML. 2000. Paedogenesis in European newts (Triturus: Salamandridae): Cranial
morphology during ontogeny. Journal of Morphology, 243:127-139.
E
Eble GJ. 2000. Theoretical morphology: State of the art. Paleobiology, 26:520-528.
Eble GJ. 2005. Morphological modularity and macroevolution: conceptual and empirical aspects. In:
Modularity: Understanding the Develop ment and Evolution of Comp lex Natural Systems. E.
Callebaut & D. Rasskin-Gutman (eds.), pp. 221-238. MIT Press, Cambridge.
Efron B, Tibshirani RJ. 1993. An Introduction to the Bootstrap . Chapman & Hall.
Egel R. 2000. How homology entered genetics. Trends in Genetics, 16:437-439.
Erickson GM. 2005. Assessing dinosaur growth patterns: a microscopic revolution. Trends in Ecology
and Evolution, 20:677-684.
Erwin DH, Davidson EH. 2009. The evolution of hierarchical gene regulatory networks. Nature Review/
Genetics, 10:141-148.
F
Fairbairn DJ. 1990. Factors influencing sexual size dimorphism in temperate waterstriders. American
Naturalist, 136, 61-86.
Fairbairn DJ. 1997. Allometry for sexual size dimorphism: pattern and process in the coevolution of body
size in males and females. Annual Review of Ecology and Evolution. 28, 659-687.
Falkowski PG, Katz ME, Milligan AJ, Fennel K, Cramer BS, Aubry MP, Berner RA, Novacek MJ, Zapol
WM. 2005. The rise of oxygen over the past 205 million years and the evolution of large
placental mammals. Science, 309:2202-2204.
Feder ME, Bennett AF,. Burggren WW, Huey RB. 1987. New Directions in Ecological Physiology.
Cambridge University Press, Cambridge.
Flix MA, Wagner A. 2008. Robustness and evolution: concepts, insights and challenges from a
developmental model system. Heredity, 100:132-140.
Felsenstein J. 1985. Phylogenies and the comparative method. American Naturalist, 125, 1-15.
Fernald RD. 2000. Evolution of eyes. Current Opinion in Neurobiology, 10:444-450.
Fitch WM. 2000. Homology: a personal view on some of the problems. Trends Genetics, 16:227-231.
Fong DW, Kane TC, Culver DC. 1995. Vestigialization and loss of nonfunctional characters. Annual
Review of Ecology and Systematics, 26:249-268
Foote M. 1997. The evolution of morphological diversity. Annual Review of Ecology and Systematics,
28:129-152.
Furtula M, Ivanovi A, Duki G, Kalezi ML. 2008. Egg Size Variation in crested newts from the western
Balkans (Caudata: Salamandridae: Triturus cristatus superspecies). Zoological Studies 47: 585590.
Futuyma DJ. 1986. Evolutionary Biology. 2nd ed. Sinauer Associates, Inc., Sunderland, Massachustts.
G
Gans S. 1983. Is Sp henodon p unctatus a maladapted relict? In: An advances in Herp etology and
Evolutionary biology. Rhodin AJG, Myata K (eds). pp. 613-620. Museum of Comparative
Zoology, Cambridge.
Garstang W. 1922. The theory of recapitulation: a critical restatement of the biogenic law. Zoological
Journal of the Linnean Society, London, 35:81-101.
Garstang W. 1928. The origin and evolution of larval forms. Nature 211: 366.
Gaston KJ, Chown SL, Evans KL. 2008. Ecogeographical rules: elements of a synthesis. Journal of
Biogeography; 35:483-500.
195
Gayon J. 2000. History of the concept of allometry. American Zoologist, 40:748-758.
Gehring WJ. 2002. The genetic control of eye development and its implications for evolution of the
various eye-types. International Journal of Developmental Biology, 46:65-73.
Gerhart J, Kirschner M. 1997. Cells, Embryos, and Evolution: Towards a Cellular and develop mental
Understanding of Phenotyp ic Variation and Evolutionary Adap tability. Blackwell Science,
Inc., London.
Gilbert, SF. 1997. Develop mental Biology. 5th ed. Sinauer Associates. Inc. Publishers, Sunderland,
Massachusetts.
Gilbert SF. 2003. The morphogenesis of evolutionary developmental biology. International Journal of
Developmental Biology, 47:467-477.
Gilbert SF, Opitz JM, Raff RA. 1996. Resynthesizing evolutionary and developmental biology.
Gilbert SF; Loredo GA, Brukman A, Burke AC. 2001. Morphogenesis of the turtle shell: the development
of a novel structure in tetrapod evolution. Evolution and Development, 3:47-58.
Goldstein G, Kelly RF, Browne BA, Majid S, Ichida JM, Burtt EH, Jr.2004. Bacterial degradation of black
and white feathers. The Auk, 121:656-659.
Goodall, C.R. (1991). Procrustes methods in the statistical analysis of shape. The Royal Statistical
Society, 53:285-339.
Goodman BA, Miles DB, Schwarzkopf L. 2008. Life on the rocks: habitat use drives morphological and
performance evolution in lizards. Ecology, 89:3462-3471.
Goswami, A. (2007). Cranial modularity and sequence heterohrony in mammals. Evolution and
Development, 9:290-298.
Gould SJ. 1974. Origin and function of bizarre structures - antler size and skull size in Irish Elk,
Megaloceros giganteus. Evolution, 28:191-220.
Gould SJ. 1977. Ontogeny and Phylogeny. Harvard University Press, Cambridge (Mass.).
Gould SJ. 1966. Allometry and size in ontogeny and phylogeny. Biological Review, 41:587-640.
Gould SJ. 1971. Geometric similarity in allometric growth: a contribution to the problem of scaling in the
evolution of size. American Naturalist, 105:113-136.
Gould SJ. 1982. Change in developmental timing as a mechanism of macroevolution. In: Evolution and
Develop ment. J.T. Bonner (ed.), pp. 335-346. Springer-Verlag, Berlin.
Gould SJ. 2002. The Structure of Evolutionary Theory. The Belknap Press of Harvard University Press,
Cambridge, MA.
Gould SJ, Lewontin RC. 1979. The spandrels of San Marco and the panglossian paradigm: a critique of
the adaptationist programme. Proceedings of the Royal Society of London, B, 205:581-598.
Guill JM, Heins DC, Hood CS. 2003. The effect of phylogeny on intraspecific body shape variation in
darters (Pisces: Percidae). Systematic Biology, 52: 488-500.
H
Haeckel E. 1866. Generelle Morp hologie der Organismen. Reimer, Berlin.
Haldane JBS. 1928. Possible Worlds. Harpers, New York.
Haldane JBS. 1956. On being the right size. In: The World of Mathematics. R.J. Newman (ed.). Simon and
Shuster, New York.
Hall BK. 1992. Evolutionary Develop mental Biology. Chapman and Hall, London.
Hall BK. 2003a. Descent with modification: the unity underlying homology and homoplasy as seen
through an analysis of development and evolution. Biological Review, Cambridge Philosophical
Society, 78:409-433.

Hall BK. 2003b. Evo-Devo: evolutionary developmental mechanisms. International Journal of
Hall BK. 2003c. Unlocking the black box between genotype and phenotype: cell condensations as
morphogenetic (modular) units. Biology and Philosophy, 18:219-247.
Hall BK. 2007. Homoplasy and homology: dichotomy or continuum? Journal of Human Evolution, 52:473479
Hall BK. 1994. Homology. The Hierarchial Basis of Comp erative Biology. Hall BK. (eds.) Academic
Press, San Diego.
Hallgrmsson B, Willmore K, Dorval C, Cooper DML. 2004. Craniofacial Variability and Modularity in
Macaques and Mice. Journal of Experimental Zoology (Molecular and Developmental
Evolution), 302B:207-225.
Hallgrmsson B, Hall BK. 2005. Variation and Variability: Central Concepts in Biology. In : Variation: A
Central Concep t in Biology. B. Hallgrmsson and B.K. Hall eds. New York: Academic Press.
Hanken J. 1993. Adaptation of bone growth to maturization of body size. In: Bone, Bone Growth. Vol. 7,
B.K. Hall (ed.), pp. Boca Raton, Fla: CRC Press.
Hanken J, Wake DB. 1993. Miniaturization of body size: organismal consequences and evolutionary
significance. Annual Review of Ecology and Systematics, 24:501-519.
Hansen TF, Orzack SH. 2005. Assessing current adaptation and phylogenetic inertia as explanations of
trait evolution: the need for controlled comparisons. Evolution, 59:2063-2072.
Harvey PH, Pagel MD. 1991. The Comp arative Method in Evolutionary Biology. Oxford Univeristy
Press, New York.
Hay JM, Daugherty CH, Cree A, Maxson LR. 2003. Low genetic divergence obscures phylogeny among
populations of Sp henodon, remnant of an ancient reptile lineage. Molecular Phylogenetics and
Evolution, 29:1-19.
Hay JM, Subramanian S. Millar CD, Mohandesan E. Lambert DM. 2008. Rapid molecular evolution in a
living fossil. Trends in Genetics, 24:106-109.
Hayes TB. 1997. Hormonal mechanisms as potential constraints on evolution: examples from the Anura.
American Zoologist, 37:482-490.
Hedges SB. 2008. At lower size limit in snakes: to new species of threadsnakes (Squamata:
Leptotyphlopidae:Lep totyp hlop s ) from, the Lesser Antilles. Zootaxa, 1841:1-30.
Hilderbrand M. 1982. Analysis of the Vertebrate Structure. 2n d edition. John Wiley & Sons. New York.
Hodin J. 2000. Plasticity and constraints in development and evolution Journal of Experimental Zoology
(Molecular and Developmental Evolution), 288:1-20.
Holland PWH. 2000. Embryonic development of heads, skeletons and amphioxus: Edwin S. Goodrich
revisited. International Journal of Developmental Biology, 44:29-34.
Holmes EB. 1977. Is specialization a dead end? American Naturalist, 111:1021-1026.
Hone DWE, Benton MJ. 2005. The evolution of large size: how does Cope's rule work? Trends in
Ecology and Evolution, 20:4-6.
Hossfeld U, Olsson L. 2003. The road from Haeckel: the Jeena tradition in evolutionary morphology and
the origin of Evo-Devo. Biology and Philosophy, 18:285-307.
Hossfeld U, Olsson L, Breidbach O. 2003. Carl Gegenbaur and Evolutionary Morp hology. Hossfeld U,
Olsson L, Breidbach O. (eds.) Special Issue, Theory in Biosciences, 122(2-3).
Hughes S, Hayden TJ, Douady CJ, Tougard C, Germonpr M, Stuart A, Lyudmila L, Carden RF, Hnni C,
Say L. 2006. Molecular phylogeny of the extinct giant deer, Megaloceros giganteus. Molecular
Phylogenetics and Evolution, 40:285-291.
Hunter JP, Jernvall J. 1995. The hypocone as a key innovation in mammalian evolution. Proceedings of
the National Academy of Sciences USA, 92:10718-10722.
197
Hutchinson G, MacArthur R. 1959. A theoretical ecological model of size distributions among species of
animals. American Naturalist, 93:117-125.
Huxley JS. 1932. Problems of Relative Growth. Methuen, London.
Huxley JS. 1942. Evolution: The Modern Synthesis. George Allen & Unwin, London.,
Huxley JS, Teissier G. 1936. Terminology of relative growth. Nature, 137:780-781.
I
Irie N, Sehara-Fujisawa A. 2007. The vertebrate phylotypic stage and an early bilaterian-related stage in
mouse embryogenesis defined by genomic information. BMC Biology, 5:1-8 (doi: 10.1186/17417007-5-1).
Ivanovi A, Kalezi ML, Aleksi I. 2005. Morphological integration of cranium and postcranial skeleton
during ontogeny of paedomorphic European newts (Triturus vulgaris and T. alp estris).
Amphibia-Reptilia, 26:485-495
Ivanovi A, Vukov T, Tomaevi N, Duki G, Kalezi ML. 2007. Ontogeny of skull size and shape
changes within a framework of biphasic lifestyle: A case study in six Triturus species
(Amphibia, Salamandridae). Zoomorphology, 126:173-183
Ivanovi A, Sotiropoulos K, Vukov TD, Eleftherakos K, Duki G, Polymeni RM, Kalezi ML. 2008a.
Cranial shape variation and molecular phylogenetic structure of crested newts (Triturus
cristatus superspecies: Caudata, Salamandridae) in the Balkans. Biological Journal of the
Linnean Society, 95:348-360
Ivanovi A, Tomaevi N, Duki G, Kalezi ML. 2008b. Evolutionary diversification of the limb skeleton
in crested newts (Triturus cristatus superspecies, Caudata, Salamandridae). Annales Zoologici
Fennici, 45:527-535.
Ivanovi A, Sotiropoulos K, Furtula M, Duki G, Kalezi ML. 2008c. Sexual size and shape evolution in
European newts (Amphibia: Caudata, Salamandridae) in the Balkans. Journal of Zoological
Systematics and Evolutionary Research, 95:348-239.
J
Jablonski D. 1996. Body size and macroevolution. In: Evolutionary Paleobiology: Essays in Honor of
James W. Valentine. D. Jablonski, D.H. Erwin, J.H. Lipps (eds.), pp. 256-289. University Chicago
Press, Chicago.
Jacob F. 1977. Evolution and tinkering. Science, 196:1161-1166.
James FC, McCulloch CE. 1990. Multivariate analysis in ecology and systematics: panacea or Pandora's
box? Annual Review of Ecology and Systematics, 21:129-166.
Joji V, Blagojevi J, Ivanovi A, Bugarski-Stanojevi V, Vujoevi M. 2007. Morphological integration
of the mandible in the yellow-necked mice: the effects of B chromosomes. Journal of
Mammalogy, 88:689-695.
Jolicoeur P. 1963. The multivariate generalization of the allometry equation. Biometrics, 19:497-499.
Joliffe IT. 2002. Princip al Comp onent Analysis, 2nd ed. New York: Springer-Verlag.
K
Kalezi M. 2008. Osnovi morf ologij e kimenj aka. IV izdanje. Zavoda za udbenike i nastavna sredstva,
Beograd.
Kalezi ML, Djorovi A. 1998. Life history dependent sexual size dimorphism in the crested newt (
Triturus carnif ex, Caudata). Folia-Zoologica, 317-319.
Kalezi M, Tomovi Lj. 2007. Hordati. NNK Internacional, Beograd.
Kardong KV. 2003. Epigenomics: the new science of functional and evolutionary morphology. Animal
Biology, 53:225-243.

Kendall DG. 1977. The diffusion of shape. Advances in Applied Probability, 9: 428-430.
Kendall DG. 1981. The statistics of shape. In: Interp reting Multivariate Data, Barnett, V. (ed.), Wiley,
New York.
Kendall DG. 1984. Shape-mainfolds. Procrustean metrics and complex projective spaces. Bulletin of the
London Mathematical Society., 16:81-121.
King MC, Willson AC. 1975. Evolution at two levels in humans and chimpanzees. Science, 188:107-116.
Kingsolver JG, Pfennig DW. 2004. Individual-level selection as a cause of Cope's rule of phyletic size
increase. Evolution, 58:1608-12.
Klingenberg CP. 1996. Multivariate Allometry. In: Advances in morp hometrics. Marcus, M. Corti, A. Loy,
G. J. P. Naylor, and D.E. Slice (eds.), Plenum Press, New York.
Klingenberg CP. 1998. Heterchrony and allometry: the analysis of evolutionary change in ontogeny.
Biological Reviews, 73:79-123.
Klingenberg CP. 2002. Morphometrics and the role of the phenotype in studies of the evolution of
developmental mechanisms. Gene, 287:3-10.
Klingenberg CP. 2003. Developmental instability as a research tool: using patterns of fluctuating
asymmetry to infer the developmental origins of morphological integration. In: Develop mental
instability: causes and consequences. M. Polak, (ed.), pp. 427-442, New York, Oxford University
Press. Oxford, U.K.
Klingenberg CP. 2004. Integration, modules and development: molecules to morphology to evolution. In:
Phenotyp ic Integration: Studying the Ecology and Evolution of Comp lex Phenotyp es. M.
Pigliucci & K. Preston (eds.), pp. 213-230. Oxford University Press, New York.
Klingenberg CP. 2005. Developmental constraints, modules and evolvability. In: Variation. B.
Hallgrmsson & B. K. Hall (eds.), pp. 219-247. San Diego, Academic Press.
Klingenberg CP. 2008. Morphological integration and developmental modularity. Annual Review of
Ecology, Evolution and Systematics, 39:115-132.
Klingenberg CP. 2008. MorphoJ. Users Guide. Faculty of Life Sciences, University of Manchester, UK.
http://www.flywings.org.uk/MorphoJ_page.htm
Klingenberg CP, Spence JR. 1993. Heterochrony and allometry: lessons from the water strider genus
Limnoporus. Evolution, 47:1834-1853.
Klingenberg CP, McIntyre GS. 1998. Geometric morphometrics of developmental instability: analyzing
patterns of fluctuating asymmetry with Procrustes methods. Evolution, 52:1363-1375
Klingenberg CP, Zaklan SD. 2000. Morphological integration between developmental compartments in
the Drosop hilawing. Evolution, 54:1273-1285.
Klingenberg CP, Badyaev AV, Sowry SM, Beckwith NJ. 2001. Inferring developmental modularity from
morphological integration: analysis of individual variation and asymmetry in bumblebee wings.
American Naturalist, 157:11-23.
Klingenberg CP, Barluenga M, Meyer A. 2002. Shape analysis of symmetric structures: quantifying
variation among individuals and asymmetry. Evolution, 56:1909-1920
Klingenberg CP, Mebus K, Auffray JC. 2003. Developmental integration in a complex morphological
structure: how distinct are the modules in the mouse mandible? Evolution and Development,
5:522-531.
Klingenberg CP, Monteiro LR. 2005. Distances and directions in multidimensional shape spaces:
implications for morphometric applications. Systematic Biology, 54:678-688.
Kluge AG. 1988. The characterization of ontogeny. In: Ontogeny and Systematics. C.J. Humphrie ed., pp.
57-81. Columbia University Press, New York.
Koehl MAR. 1996. When does morphology matter? Annual Review of Ecology and Systematics, 27:501542.
199
Koentges G. 2008. Evolution of anatomy and gene control. Nature, 451:658-663.
Krizmani I, Vukov TD, Kalezi ML. 2005. Bergmann's rule is size-related in European Newts (Triturus
spp., Caudata). Herpetological Journal, 15:205-206.
Kuratani S. 2004. Evolution of the vertebrate jaw: comparative embryology and molecular developmental
biology reveal that factors behind evolutionary novelty. Journal of Anatomy, 205:335-347.
L
LaBarbera M. 1989. Analyzing body size as a factor in ecology and evolution. Annual Review of Ecology
and Systematics, 20:97-117.
Lai Y-C, Shiroishi T, Moriwaki K, Motokawa M, Yu H-T. 2008. Variation of coat color in house mice
throughout Asia. Journal of Zoology, 274:270-276.
Lande R. 1985. Genetic and evolutionary aspects of allometry. In: Size and Scaling in Primate Biology.
W. Jungers (ed.), pp. 21-32. Plenum Press, New York.
Lauder GV. 1981. Form and function: structural analysis in evolutionary morphology. Paleobiology,
7:430-442.
Lauder GV. 1982. Historical biology and the problem of design. Journal of Theoretical Biology, 97:57-67.
Lauder GV. 1995. On the inference of function from structure. In: Functional Morp hology in Vertebrate
Paleontolog y. J.J. Thomasen, ed., pp. 1-18. Cambridge University Press, Cambridge.
Laurin B, Garci-Joral F. 1990. Miniaturization and heterochrony in Homoeorhynchia meridionalis and H.
cy nocep hala (Brachiopoda, Rhynchonellidae) from the Jurassic of the Iberian range, Spain.
Paleobiology, 16:62-76.
Leamy LJ, Klingenberg CP. 2005. The genetics and evolution of fluctuating asymmetry. Annual Reviews
of Ecology, Evolution and Systematics 36: 1-21.
Lele S, Richtsmeier JT. 1991. Euclidean distance matrix analysis: a coordinate-free approach for
comparing biological shapes using landmark data. American Journal of Physical Anthropology,
86(3):415-427.
Lemen CA. 1983. The Effectiveness of Methods of Shape Analysis. Fieldiana: Zoology, New Series No.
15. pp. 1-17, Field Museum of Natural History.
Levit GS, Hossfeld U, Olsson L. 2004. The integration of Darwinism and evolutionary morpholopgy:
Alexej Nikolajevich Sewertzoff (1866-1936), and the developmental basis of evolutionary
change. Journal of Experimental Zoology (Molecular and Developmental Evolution), 302B:343354.
Liem KF, Wake DB. 1985. Morphology: current approaches and concepts. In: Functional Vertebrate
Morp hology. M. Hildebrand et al. (eds.), pp. 366-377. The Belknap Press, Cambridge, London.
Linde M, Palmer M, Gmez-Zurita J. 2004. Differential correlates of diet and phylogeny on the shape of
the praemaxilla and anterior tooth in sparid fishes (Perciformes: Sparidae). Journal of
Evolutionary Biology, 17:941-952.
Lomolino MV. 2005. Body size evolution in insular vertebrates: generality of the island rule. Journal of
Biogeography, 32:1683-1699.
Lomolino M.V; Sax, DF, Riddle BR, Brown JH. 2006. The island rule and a research agenda for studying
ecogeographical patterns. Journal of Biogeography, 33:1503-1510.
Love AC. 2003. Evolutionary morphology, innovation, and the synthesis of evolutionary and
developmental biology. Biology and Philosophy, 18:309-345.
Love AC. 2006. Evolutionary morphology and Evo-Devo: hierarchy and novelty. Theory in Biosciences,
124:317-333.
Lovejoy CO, Reno PL, McCollum MA, Hamrick MW, Cohn MJ. 2000. The evolution of hominoid hands:
growth scaling registers withe posterior HOXD expression. American Journal Physical
Anthroplogy, Suppl. 30:214, 2000.
M
Mabee PM. 1993. Phylogenetic interpretation of ontogenetic change: sorting out the actual and
artifactual in an empirical case study of centrarchid fishes. Zoological Journal of the Linnean
Society, 107:175-291.
Manly BFJ. 1994. Multivariate Statistical Methods : A Primer. London: Chapman & Hall.
Manly BFJ. 2007. Randomization, bootstrap and Monte Carlo methods in biology, 3rd ed. Chapman &
Hall/CRC.
Mantel N. 1967. The detection of disease clustering and a generalized regression approach. Cancer
Research, 27: 209-220.
Marcus LF, Corti M, Loy A, Naylor GJ, Slice DE. 1996. Advances in morp hometrics. NATO ASI Series,
Seraies A: Life Sciences Vol. 284.
Marcus LF, Hingst-Zaher E, Zaher H (2000). Application of landmark morphometrics to skull representing
the orders of living mammals. Hystrix, 11: 27-47.
Marcus LF, Bello E, Garca-Valdecasas A. 1993. Contributions to Morp hometrics. Marcus, L. F., E. Bello,
A. Garca-Valdecasas (eds.) Museo Nacional de Ciencias Naturales Monografias: Madrid.
Marroig G, Cheverud J. 2001. A comparison of phenotypic variation and covariation patterns and the role
of phylogeny, ecology and ontogeny during cranial evolution of New World Monkeys.
Evolution, 55: 2576-2600.
Marshall CR, Raff EC, Raff RA. 1994. Dollo's law and the death and resurrection of genes. Proceedings
of the National Academy of Sciences USA, 91:12283-12287.
Maynard-Smith J, Burian R, Kauffman S, Alberch P, Campbell J, Goodwin B, Lande R, Raup D, Wolpert L.
1986. Developmental constraints and evolution. The Quarterly Review of Biology, 60:265-287.
Mayr E. 1969. Princip les of Systematic Zoology. McGraw-Hill, New York.
Mayr E. 1982. The Growth of Biological Thought: Diversity, Evolution, and Inheritance. Cambridge,
Mass., and London: Belknap Press of Harvard University Press.
MacAvoy ES, McGibbon LM,. Sainsbury JP, Lawrence H,. Wilson CA, Daugherty CH, Chambers GK.
2007. Genetic variation in island populations of tuatara (Sp henodon spp.) inferred from
microsatellite markers. Conservation Genetics, 8:305-318.
Mayr, E. 1956. Geographical character gradients and climatic adaptation. Evolution 10:105-108.
McClain CR, Boyer AG, Rosenberg G. 2006. The island rule and the evolution of body size in the deep
sea. Journal of Biogeography, 33:1578-1584.
McGhee GR. Jr. 1999. Theoretical Morp hology: The Concep t and its Ap p lications. Columbia Univeristy
Press, New York.
McGhee JD. 2000. Homologous tails? Or tales of homology? BioEssays, 22:781-785.
McGregor AP, Orgogozo V, Delon I, Zanet J, Srinivasan DG, Payre F, Stern DL. 2007. Morphological
evolution through multiple cis-regulatory mutations at a single gene. Nature, 448:587-590.
McKinney ML, McNamara KJ. 1991. Heterochrony: the Evolution of Ontogeny. Plenum Press, Oxford.
McNab BK. 1994. Energy conservation and the evolution of flightlessness in birds. American
Natururalist, 144:628-642.
McNamara KJ. 1986. A guide to the nomenclature of heterochrony. Journal of Paleontology, 60:4-13.
McShea DW. 1994. Mechanisms of large-scale evolutionary trends. Evolution, 48:1747-1763.
McShea DW. 1996. Complexity and homoplasy. In: Homop lasy: The Recurrence of Similarity in
Evolution. M.J. Sanderson & L. Hufford (eds.), pp. 207-225. Academic Press, San Diego.
Meiri S, Dayan T. 2003. On the validity of Bergmann's role. Journal of Biogeography, 30:331-351.
Miaud C, Joly P, Castanet J. 1993. Variation in age structure in a subdivided population of Triturus
cristatus. Canadian Journal of Zoology, 71:1874-1879.
201
Miller HC, Moore JA, Allendorf FW, Daugherty CH. 2009. The evolutionary rate of tuatara revisited.
Trends in Genetics, 25: 13.
Miller PJ. 1998. Miniature Vertebrates: The Imp lication of Small Body Size. Miller, P.J. (ed.) Symposia of
the Zoological Society of London, No. 69. Clarendon Press, Oxford.
Miller RL, Olson EC, Magwene P. 1999. Morp hological Integration. University of Chicago Press,
Chicago.
Mindell DP, Meyer A. 2001. Homology evolving. Trends in Ecology and Evolution, 16:434-440.
Minelli A, Peruffo B.1991. Developmental pathways, homology and homonomy in metameric animals.
Journal of Evolutionary Biology, 3:429-445.
Minelli A, Fusco G. 2005. Conserved versus innovative features in animal body organization. Journal of
Experimental Zoology (Molecular and Developmental Evolution), 304B:520-525.
Mitchell NJ, Nelson NJ, Cree A, Pledger S, Keall SN, Daugherty CH. 2006. Support for a rare pattern of
temperature-dependent sex determination in archaic reptiles: evidence from two species of
tuatara (Sp henodon). Frontiers in Zoology, 3: 9.
Mitteroecker P. Bookstein FL. 2007. The conceptual and statistical relationship between modularity and
morphological integration. Systematic Biology, 56:818-836.
Mitteroecker P, Bookstein FL. 2008. The evolutionary role of modularity and integration in the hominid
cranium. Evolution, 62:943-958.
Moen DS. 2006. Cope's rule in cryptodiran turtles: do the body sizes of extant species reflect a trend of
phyletic size increase? Journal Evolutionary Biology, 9:1210-2119.
Moller AP. 1998. Developmental instability as a general measure of stress. In: Advances in the Study of
Behavior. Vol. 27. Stress and Behavior. A.P. Moller, M. Milinski, P.J.B. Slater (eds.), pp. 181-213,
Academic Press. New York.
Moller AP. 1999. Asymmetry as predictor of growth, fecundity and survival. Ecology Letters, 2:149-156.
Moller AP, Swaddle JP. 1997. Asymmetry, developmental stability, and evolution. Oxford University
Press, Oxford.
Monteiro LR. 1999. Multivariate regression models and geometric morphometrics: the search for causal
factors in the analysis of shape. Systematic Biology, 48:192-199.
Monteiro LR, Bordin B, dos Reis SF. 2000. Shape distance, shape spaces and the comparison of
morphometric methods. Trends in Ecology and Evolution, 15:217-220.
Monteiro LR, dos Reis SF. 2005. Morphological evolution in the mandible of spiny rats, genus Trinomy s
(Rodentia: Echimyidae). Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, 43:332338.
Monteiro LR, Bonato V, dos Reis SF. 2005. Evolutionary integration and morphological diversification in
complex morphological structures: mandible shape divergence in spiny rats (Rodentia,
Echimyidae). Evolution and Development, 7:430-440.
Moon BR. 1999. Testing an inference of function from structure: snake vertebrae do not twist. Journal of
Morphology, 241:217-225.
Morris RM, Rapp MS, Connon SA, Vergin KL, Siebold WA, Carlson CA, Giovannoni SJ. 2002. SAR11
clade dominates ocean surface bacterioplankton communities. Nature, 420:806-810.
Mosimann JE. 1970. Size allometry; size and shape variables with characterizations of the lognormal and
gamma distributions. Journal of American Statistical Association, 65:930-945.
Mller GB. 1990. Developmental mechanisms at the origin of morphological novelty: a side-effect
hypothesis. In: Evolutionary Inovation. M.H. Nitecki (ed.), pp. 99-130. Chicago University
Press, Chicago.
Mller GB, Wagner GP. 1991. Novelty in evolution: restructuring the concept. Annual Review of Ecology
and Systematics, 22:229-256.
N
Nakagawa S, Cuthill IC. 2007. Effect size, confidence interval and statistical significance: a practical guide
for biologists. Biological Review, 82: 591-605.
Nelson NJ, Cree A, Thompson MB, Keall SN, Daugherty CH. 2004. Temperature-dependent sex
determination in tuatara. In: Temp erature-dep endent sex determination in vertebrates.
Valenzuela N, Lance VA. (ed). Washington D.C. Smithsonian Institution Press; pp. 53-58.
Nicola PC, Monteiro LR, Pessa LM, Von Zuben FZ, Rohlf FJ, Dos Reis SF. 2003. Congruence of
hierarchical, localized variation in cranial shape and molecular phylogenetic structure in spiny
rats, genus Trinomy s (Rodentia: Echimyidae). Biological Journal of the Linnean Society, 80: 385396.
Nielsen C, Martinez P. 2003. Patterns of gene expression: homology or homocracy? Development Genes
Evolution, 213:149-154.
Northcutt RG. 1984. Evolution of the vertebral central nervous system: patterns and processes. American
Zoologist, 24:701-716.
Northcutt RC. 1988. Sensory and other neural traits and the adaptationist program: meckerels of San
Marco? In: Sensory Biology of Aquatic Animals. J. Atema, R.R. Fray, AN. Popper, W.N.
Tavolga (eds.), pp. 869-883. Springer-Verlag, New York.
Northcutt RC. 1990. Ontogeny and phylogeny: a re-evaluation of conceptual relationships and some
applications. Brain, Behavior and Evolution, 36:116-140.
Northcutt RC. 1992. The phylogeny of octavolateralis ontogenesis: a reaffirmation of Garstang's
phylogenetic hypothesis. In: The Evolutionary Biology of Hearing. A. Popper, D. Webster &
R. Fray (eds.), pp. 21-47. Springer-Verlag, New York.
O
Olalla-Trraga M, Rodrguez MA. 2007. Energy and interspecific body size patterns of amphibian
faunas in Europe and North America: anurans follow Bergmann's rule, urodeles its converse.
Global Ecology and Biogeography, 16:606-617
Ober KA. 2003. A rboreality and morphological evolution in ground beetles (Carabidae: Harpalinae):
Testing the taxon pulse model. Evolution, 57:1343-1358.
O'Grady RT. 1985. Ontogenetic sequences and the phylogenetics of parasitic flatworm life cyce.
Cladistics, 1:159-170.
Olgun, K., N. Uzum, A. Avci, C. Miaud (2005). Age, size and growth of the souther newt Triturus
k arelinii (Strauch 1870) in a population from Bozdag (Western Turkey). Amphibia-Reptilia,
26:223-230.
Olson EC, Miller RC. 1958. Morp hological Integration. University of Chicago Press, Chicago.
Olson ME, Rosell JA. 2006. Using heterochrony to detect modularity in the evolution of stem diversity in
the plant family Moringaceae. Evolution, 60:724-734.
Olsson L, Hossfeld U, Breidbach O. 2006. Preface: From evolutionary morphology to the modern
synthesis and "evo-devo": historical and contemporary perspectives. Theory in Biosciences,
124:259-262.
Osborn HF. 1902. Homoplasy as a law of latent or potential homology. American Naturalist, 36:259-271.
Oster G, Alberch P. 1982. Evolution and bifurcation of developmental programs. Evolution, 36:444-459.
Oxnard CE. 1978. On biologist's view of morphometrics. Annual Review of Ecology and Systematics,
9:219-241.
P
Palkovacs EP. 2003. Explaining adaptive shifts in body size on islands: a life history approach. Oikos,
103:37-44.
203
Palmer AR. 1994. Fluctating asymmetry analyses: a primer. In: Develop mental instability: its origins and
evolutionary imp lications. Markow T.A., (ed.), Dordrecht (the Netherlands): Kluwer. pp. 335364.
Palmer AR. 1996. Waltzing with asymmetry. BioScience, 46:518-532.
Palmer AR. 2004. Symmetry breaking and the evolution of development. Science, 306:828-833.
Palmer AR, Strobeck C. 1986. Fluctuating asymmetry: Measurement, analysis, patterns. Annual Review
of Ecology and Systematics, 17, 391-421.
Palmer AR, Strobeck C. 2003. Fluctuating asymmetry analyses revisited. In: Develop mental Instability:
Causes and Consequences, M. Polak, (ed.), Oxford University Press, Oxford. pp. 279-319.
Parsons PA. 1990. Fluctuating asymmetry: an epigenetic measure of stress. Biological Review, 65:131145.
Patterson C. 1982. Morphological characters and homology. In: Problems of Phylogenetic
Reconstruction. K.A. Joysey, A.E. Friday (eds.), pp. 21-74. Academic Press, London.
Pie MR, Weitz JE. 2005. A null model of morphospace occupation. American Naturalist, 166:E1-E13.
Pigliucci M, Preston K. 2004. Phenotyp ic Integration: Studyng the Ecology and Evolution of Comp lex
Phenoty p es. Pigliucci M, Preston K. (eds.) Oxford University Press, New York.
Pisani D, Benton MJ, Wilkinson M. 2007. Congruence of morphological and molecular phylogenies. Acta
Biotheoretica, 55: 269-281.
Plachetzki DC, Serb JM, Oajley TH. 2005. New insights into the evolutionary history of photoreceptor
cells. Trends in Ecology and Evolution, 20:465-467.
Poe S, Wake MH. 2004. Quantitative tests of general models for the evolution of development. American
Naturalist, 164:415-422.
Polak M, Moller AP, Gangestad S, Manning J, Thornhill R. 2003. Does an individual asymmetry
parameter exist? A meta-analysis. In: Develop mental Instability: Causes and Consequences, M.
Polak (ed.), Oxford University Press, New York, pp. 81-96.
Polly PD. 2008. Developmental dynamics and G-matrices: can morphometric spaces be used to model
phenotypic evolution? Evolutionary Biology, 35:83-96.
Porter ML, Crandall KA. 2003. Lost along the way: the significance of evolution in reverse. Trends in
Prum RO. 2005. Evolution of the morphological innovations of feathers. Journal of Experimental Zoology
(Molecular and Developmental Evolution), 304B:570-579.
Prum RO, Dyck J. 2003. A hierarchical model of plumage: morphology, development, and evolution.
Journal of Experimental Zoology (Molecular and Developmental Evolution), 298B:73-90.
Puelles L, Medina L. 2002. Field homology as a means or reconcile genetic and developmental variability
with adult morphology. Brain Research Bulletin, 57:243-255.
R
Radinsky LB. 1985. Approaches in evolutionary morphology: a search for patterns. Annual Review of
Ecology and Systematics, 16:1-14.
Raff RA. 2007. Written in stone: fossils, genes and evo-devo. Nature/Reviews/Genetics, 8:911-920.
Raff EC, Raff RA. 2000. Dissociability, modularity, evolvability. Evolution and Development, 2:235-237.
Raff RA, Wray GA. 1989. Heterochrony: developmental mechanisms and evolutionary results. Journal of
Evolutionary Biology, 2: 409-434.
Rao CR, Suryawanshi S. 1996. Statistical analysis of shape of objects based on landmark data,
Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 93 (1996):12132-12136.

Rao CR, Suryawanshi S. 1998. Statistical analysis of shape through triangulation of landmarks: a study of
sexual dimorphism in hominids, Proceedings of the National Academy of Sciences USA,
95:4121-4125.
Raup DM. 1972. Approaches to morphological analysis. In: Models in Paleobiology. T.J.M. Schopf
(ed.), pp. 28-44. Freeman, Cooper, Co., San Francisco.
Reilly SM, Lauder GV. 1988. Atavisms and the homology of hyobranchial elements in lower vertebrates.
Journal of Morphology, 195:237-245.
Reilly SM. 1996. Cranial ontogeny in Siren intermedia (Caudata: Sirenidae): paedomorphic,
metamorphic, and novel patterns of heterochrony. Copeia, 1996(1):29-41.
Reilly SM, Wiley EO, Meinhardt DJ. 1997. An integrative approach to heterochrony: the distinction
between interspecific and intraspecific phenomena. Biological Journal of the Linnean Society,
60:119-143.
Remane A. 1952. Die Grundlagen des naturlichen Systems, der vergleichenden Anatomie und der
Phy logenetik .Geest und Portig, Leipzig.
Renaud S, Chevret P, Michaux J. 2007. Morphological vs. molecular evolution: ecology and phylogeny
both shape the mandible of rodents. Zoologica Scripta, 36:525- 535.
Revell LJ, Johnson MA, Schulte JA 2nd,. Kolbe JJ, Losos JB. 2007. A phylogenetic test for adaptive
convergence in rock-dwelling lizards. Evolution, 61:2898-2911.
Richardson MK. 1995. Heterochorny and the polytypic period. Developmental Biology, 172:412-421.
Richardson MK. 1999. Vertebrate evolution: the developmental origins of adult variation. BioEssays,
21:604-613.
Richardson MK, Hanken J, Gooneratne ML, Pieau C, Raynaud A, Selwood L, Wright GM. 1997. There is
no highly conserved embryonic stage in the vertebrates: implications for current theories of
evolution and development. Anatomy and Embryology, 196:91-106.
Richardson MK, Keuck G. 2002. Haeckel's ABC of evolution and development. Biological Review, 77:495528.
Ricklefs RE, Miles DB. 1994. Ecological and evolutionary inferences from morphology: an ecological
perspective. In: Ecological Morp hology. Intergrative Organismal Biology. P.C. Wainwright, S.
M. Reilly (eds.), pp.13-41. University of Chicago Press, Chicago.
Rieppel O. 1980. Homology, a deductive concept? Zeitschrift fur zoologische Systematik und
Evolutionsforschung, 18:315-319.
Rieppel O, Kearney M. 2002. Similarity. Biological Journal of the Linnean Society, 75:59-82.
Roff DA. 1996. The evolution of threshold traits in animals. The Quarterly Review of Biology, 71:3-35.
Rohlf FJ. 1990. Morphometrics. Annual Review of Ecology and Systematics, 21:299-316.
Rohlf FJ. 1993. Relative warp analysis and an example of its application to mosquito wings. In:
Contributions to morp hometrics. L.F. Marcus, E. Bello, and Garcia-Valdecasas (eds.), pp. 131 139. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid.
Rohlf FJ. 2000. On the use of shape space to compare morphometric methods. Hystrix 11:9-25.
Rohlf FJ. 2001. Comparative methods for the analysis of continuous variables: geometric interpretations.
Evolution 55: 2143-2160.
Rohlf FJ. 2005. tpsDig program, version 2.04, Ecology & Evolution, SUNY at Stony Brook. http://life.bio.
sunysb.edu/morph/
Rohlf FJ. 2007. tps Relative Warps program, version 1.45, Ecology and Evolution, SUNY at Stony Brook.
http://life.bio.sunysb.edu/morph/
Rohlf FJ. 2007. tps Regr program, version 1.34, Ecology and Evolution, SUNY at Stony Brook. http://life.
bio.sunysb.edu/morph/
205
Rohlf F. J. 1996. Morphometric spaces, shape components and the effects of linear transformations. In:
Advances in morp hometrics. L. F. Marcus, M. Corti, A. Loz, G. J. P. Naylor, and D.E. Slice (eds.),
pp. 117-129. Plenum Press, New York.
Rohlf FJ, Bookstein FL. 1990. Proceedings of the Michigan Morp hometrics Workshop . Rohlf. FJ. and F.
L. Bookstein (eds.). Special Publication no. 2. University of Michigan, Museum of Zoology,
Ann Arbor.
Rohlf FJ, Corti M. 2000. The use of two-block partial least-squares to study covariation in shape.
Systematic Biology, 49:740-753.
Rohlf FJ, Marcus LF. 1993. A revolution in morphometrics. Trends in Ecology and Evolution, 14:298-299.
Roth G, Wake DB. 1989. Conservatism and innovation in the evolution of feeding in vertebrates. In:
Comp lex Organism Function: Integration and Evolution in Vertebrates. D.B. Wake & G. Roth
(eds.), pp. 7-21. John Wiley & Sons, Chichester.
Roth VL. (1984). On homology. Biological Journal of the Linnean Society, 22:13-29.
Roth VL. (1988). The biological basis of homology. In: Ontogeny and Systematics. C.J. Humphries (ed.),
pp. 1-26. British Museum (Natural History), London.
Roth VL, Mercer JM. 2000. Morphometrics in development and evolution. American Zoologist, 40:801810.
Rber L, Kottelat M, Tan HH, Ng PKL, Britz R. 2007. Evolution of miniaturization and the phylogenetic
position.ofPaedocy p ris, comprising the world's smallest vertebrate. BMC Evolutionary
Biology, 7:38 doi:10.1186/1471-2148-7-38.
Rutishauser R, Moline P. 2005. Evo-devo and the search for homology ( sameness) in biological
systems. Theory in Bioscences, 124:213-241.
S
Sanderson MJ, Donoghue MJ. 1989. Pattern of variation in levels of homoplasy. Evolution, 43:1781-1795.
Sanetra M, Begemann G, Becker MB, Meyer A. 2005. Conservation and co-option in developmental
programmes: the importance of homology relationships. Frontiers in Zoology, 2:15
(doi:10.1186/1742-9994-2-15).
Schmidt-Nielsen K. 1975. Scaling in biology: the consequences of size. Journal of Experimental Zoology,
194:287-308.
Schmidt-Nielsen K. 1979. Animal p hysiology: Adap tation and Environment. Cambridge University
Press, London.
Scholtz G. 2005. Homology and ontogeny: pattern and process in comparative developmental biology.
Theory in Biosciences, 124:121-143.
Schwenk K. 1994/95. A utilitarian approach to evolutionary constraint. Zoology, 98:251-262.
Sengupta PD, Sengupta D, Ghosh P. 2005. Bilaterally symmetric Fourier approximations of the skull
outlines of temnospondyl amphibians and their bearing on shape comparison, Journal of
Bioscences, 30 377-390.
Serrat MA, King D. Lovejoy CO. 2008. Temperature regulates limb length in homeotherms by directly
modulating cartilage growth. PNAS, 105:19348-19353.
Severcov, A.N. (1939). Morf ologieskij e zakonomernosti evolucii., M., Izdatelsvo AN SSSR.
Shea BT. 1985. Bivariate and multivariate growth allometry: statistical and biological considerations.
Journal of Zoology, London (A), 206:367-390.
Sheets HD. 2000. Integrated Morphometrics Package (IMP). http://www2.canisius.edu/~sheets/
Shingleton AW, Frankino WA, Flatt T, Nijhout HF, Emlen DJ. 2007. Size and shape: the developmental
regulation of static allometry in insects. BioEssays, 29:536-548.
Shubin N. 2002. Origin of evolutionary novelty: examples from limbs. Journal of Morphology, 252:15-28.

Shubin N, Wake DB. 1996. Phylogeny, variation and morphological integration. American Zoologist,
36:51-60.
Schwenk K. 1986. Morphology of the tongue in the tuatara, Sp henodon p unctatus (Reptilia:
Lepidosauria) with comments on function and phylogeny. Journal of Morphology, 188: 129156.
Sibley CG, Ahlquist JE. 1987. Avian phylogeny reconstructed from comparisons of the genetic material,
DNA. In: Molecules and Morp hology in Evolution: Conf lict or comp arison. C. Patterson (ed.),
pp. 95-121. Cambridge University Press, New York.
Sidor CA. 2001. Simplification as a trend in synapsid cranial evolution. Evolution, 55:1419-1442.
Siegel AF, Benson RH. 1982. A robust comparison of biological shapes. Biometrics, 38:341-350.
Simpson TI, Price DJ. 2002. Pax6; A pleiotropic player in development. BioEssays, 24:1041-1051.
Slack F, Ruvkin G. 1997. Temporal pattern formation by heterochonic genes. Annual Review of Genetics,
31:611-634.
Slack JMW, Holland PWH, Graham CF. 1993. The zootype and the phylotypic stage. Nature, 361:490-492.
Sluys R. 1996. The notion of homology in current comparative biology. Journal of Zoological
Systematics and Evolutionary Research, 34:145-152.
Smith KK. 1993. The form of the feeding apparatus in terrestrial vertebrates: studies of adaptation and
constraint. In: The Skull. Vol. 3. Functional and Evolutionary Mechanisms. J. Hanken, B.K.
Hall (eds), pp. 150-196. The University of Chicago Press, Chicago.
Smith KK. 2002. Sequence heterochrony and the evolution of development. Journal of Morphology,
252:82-97.
Smith KK. 2003. Time's arrow: heterochrony and the evolution of development. International Journal of
Smith, M.A., D.M. Green (2005). Dispersal and the metapopulation paradigm in amphibian ecology and
conservation: are all amphibian populations metapopulations? Ecography, 28:110-128.
Sokal RR, Rohlf FJ. 1995. Biometry: the p rincip les and p ractice of statistics in biological research. 3rd
edition. W. H. Freeman and Co.: New York. 887 pp
Spoor F, Jeffery N, Zonneveld F. 2000. Using diagnostic radiology in human evolutionary studies.
Journal of Anatomy, 197:61-76.
Sprent P. 1972. The mathematics of size and shape. Biometrics, 28:23-37.
Stanley SM. 1973. An explanation for Cope's rule. Evolution, 27:1-26.
Stayton CT. 2006. Testing hypotheses of convergence with multivariate data: Morphological and
functional convergence among herbivorous lizards. Evolution, 60:824-841.
Stayton CT. 2008. Is convergence surprising? An examination of the frequency of convergence in
simulated datasets. Journal of Theoretical Biology, 252:1-14.
Stephens PA, Buskirk SW, Hayward GD, Martinez del Rio C. 2005. Information theory and hypothesis
testing: a call for pluralism. Journal of Applied Ecology, 42, 4-12
Stiassny MLJ. 1992. Atavisms, phylogenetic character reversals, and the origin of evolutionary
novelties. Netherlands Journal of Zoology, 42:260-276.
Stone JR, Hall BK. 2004. Latent homologues for the neural crest as an evolutionary novelty. Evolution
and Development, 6:123-129.
Strauss RE, Bookstein FL. 1982. The truss: body form reconstructions in morphometrics. Systematic
Zoology 31:113-135.
Striedter GF, Northcutt RG. 1991. Biological hierarchies and the concept of homology. Brain, Behaviour,
Evolution, 38:177-189.
Subramanian S, Hay JM, Mohandesan E, Millar CD, Lambert DM. 2009. Molecular and morphological
evolution in tuatara are decoupled. Trends in Genetics, 25:19.
207
Svensson ME. 2004. Homology and homocracy: gene expression patterns and hypotheses of homology.
Development, Genes and Evolution, 214:418-421.
Sweet SS. 1980. Allometric inference in morphology. American Zoologist, 20:643-652.
T
Tabin CJ, Carroll SB, Panganiban G. 1999. Out on a limb: parallels in vertebrate and invertebrate limb
patterning and the origin of appendages. American Zoologist, 39:650-663.
Tchernov E, Rieppel O, Zaher H, Polcyn MJ. Jacobs LL. 2000. A fossil snake with limbs. Science,
287:2010-2012.
Thompson D'AW. 1917. On Growth and Form. Cambridge University Press, Cambridge.
True JR, Carroll SB. 2002. Gene co-option in physiological and morphological evolution. Annual Review
of Cell and Development Biology, 18:53-80.
Tuci N. 2003. Evoluciona biologij a. II dopunjeno i promenjeno izdanje. NNK, Beograd.
Tuci N, Cvetkovi D. 2000. Evoluciona biologij a, NNK, Beograd.
Tuci N, Tuci B. 2000. Prirodna selekcij a i adap tacij e. IP NNK, Beograd.
Tuci N, Kalezi ML, Duki G. 1985. Morphometric variability in a Triturus vulgaris population with
facultative paedomorphosis. Zoologischer Anzaiger, 215:102-108.
V
Vanhooydonck B, Van Damme R. 1999. Evolutionary relationships between body shape and habitat use
in lacertid lizards. Evolutionary Ecology Research, 1:785-805.
Van Valen L. 1962. A study of fluctuating asymmetry. Evolution, 16: 125-142.
Van Valen L. 1973. A new evolutionary law. Evolutionary Theory, 1:1-33.
von Dassow G, Munro E. 1999. Modularity in animal development and evolution: elements of a
conceptual framework for EvoDevo. Journal of Experimental Zoology (Molecular and
Developmental Evolution), 285:307-325.
Vukov TD, Ivanovi A, Tomaevi N, Duki G, Kalezi ML. 2007. Braincase-body size relations in
European newts (Triturus spp., Salamdridae, Caudata): does size matter? Annales Zoologici
Fennici, 44: 232-239
Vukov TD. 2009. Filogenetski odnosi velikih mrmoljaka, Triturus cristatus superspecies (Salamandridae,
Caudata) na Balkanskom poluostrvu. Doktorska disertacija. Bioloki fakultet, Univerzitet u
Beogradu.
W
Wagner GP. 1989a. The origin of morphological characters and the biological basis of homology.
Evolution, 43:1157-1171.
Wagner GP. 1989b. The biological homology concept. Annual Review of Ecology and Systematics,
20:51-69.
Wagner GP. 1994. Homology and the mechanisms of development. In: Homology: The Hierarchical
Basis of Comp arative Biology. B.K. Hall (ed.), pp. 273-299. Academic Press, San Diego.
Wagner GP. 1995. The biological role of homologues: a building block hypothesis. N. Jb. Geol. Palaont.
Abh., 1-3:279-288.
Wagner GP. 1996. Homologues, natural kinds and the evolution of modularity. American Zoologist,
36:36-43.
Wagner GP. 2007. The developmental genetics of homology. Nature Review/Genetics, 8:473-479.
Wagner GP, Aitenberg L. 1996. Complex adaptations and the evolution of evolvability. Evolution, 50:967976.

Wagner GP, Mller GB. 2002. Evolutionary innovations overcome ancestral constraints: a re-examination
of character evolution in male sepsid flies (Diptera: Sepsidae). Evolution and Development, 4:16.
Wagner GP, Pavlicev M, Cheverud JM. 2007. The road of modularity. Nature Review/Genetics, 8:921-931.
Wagner PJ. 1996. Contrasting the underlying patterns of active trends in morphological evolution.
Evolution, 50:990-1007.
Wainwright PC, Relly SM. 1994. Ecological Morp hology: Integrative Organismal Biology. Wainwright
PC, Relly SM.(eds.). Univeristy of Chicago Press, Chicago, IL.
Wakahara M. 1996. Heterochrony and neotenic salamanders: possible clues for understanding the animal
development and evolution. Zoological Science, 13:765-776.
Wake DB. 1982. Functional and evolutionary morphology. Perspectives in Biology and Medicine, 25:603620.
Wake DB. 1991. Homoplasy: the result of natural selection, or evidence of design limitations? American
Naturalist, 138:543-567.
Wake DB. 1994. Comparative terminology. Science, 265:268-269.
Wake DB. 1996a. Schmalhausen's evolutionary morphology and its value in formulating research
strategies. Memorie della Societa Italiana di Scienze naturali e del Museo Civico di Storia
Naturale di Milano, 27:129-132.
Wake DB. 1996b. Evolutionary developmental biology - prospects for an evolutionary synthesis at the
developmental level. In: New Persp ectives on the History of Lif e. M.T. Ghiselin, G. Pinna (eds.),
pp. 97-107. Memoirs 20, California Academy of Sciences.
Wake DB. 1999. Homoplasy, homology and the problem of "sameness" in biology. In: Novarties
Foundation Symp osium: Homology. G.R. Bock G. Cardew (eds.), pp. 24-46. John Wiley & Sons,
New York.
Wake DB. 2003. Homology and homoplasy. In: Keywords and Concep ts in Evolutionary Develop mental
Biolog y. B.K. Hall, W.M. Olson (eds.), pp. 191-201. Harvard University Press, Cambridge,
Massachusetts.
Wake DB, Roth G. 1989. The linkage between ontogeny and phylogeny in the evolution of complex
systems. In: Comp lex Organismal Functions: Integration and Evolution in Vertebrates. D.B.
Wake & G. Roth (eds.), pp. 361-377. John Wiley and Sons, Ltd., New York.
Wake DB, Roth G, Wake MH. 1983. On the problem of stasis in organismal evolution. Journal of
Theoretical Biology, 101:211-224.
Wake MH. 1992a. Regressive evolution of special sensory organs in caecilians (Amphibia:
Gymnophiona) opportunity for morphological innovation. Zool. Jb. Anat., 122:325-329.
Wake MH. 1992b. Morphology, the study of form and function, in modern evolutionary biology. In:
Surveys in Evolutionary Biology. D. Futuyma & J. Antonovics (eds.), pp. 289-346. Oxford
University Press. New York.
Wallace, H. (1994). The balanced lethal system of crested newts. Heredity, 73:41-46.
Warton DI, Wright IJ, Falster DS, Westoby M. 2006. Bivariate line-fitting methods for allometry.
Biological Reviews, 81:259-291.
Webster AJ, Gittleman JL, Purvis A. 2004. The life history legacy of evolutionary body size change in
carnivores. Journal of Evolutionary Biology; 17:396-407.
West-Eberhard MJ. 2003. Develop mental Plasticity and Evolution. Oxford University Press.
West-Eberhard MJ. 2005. Phenotypic accommodation: adaptive innovation due to developmental
plasticity. Journal of Experimental Zoology (Molecular and Developmental Evolution), 304B:610618.
Whiting MF, Bradler S, Maxwell T. 2003. Loss and recovery of wings in stick insects. Nature, 421:264267.
209
Wiens JJ. 2001. Widespread loss of sexually selected traits: how the peacock lost its spots. Trends in
Wilbur HM, Collins JP. 1973. Ecological aspects of amphibian metamorphosis. Science, 182:306-1314.
Wiley DF, Amenta N, Alcantara DA, Ghosh D, Kil YJ, Delson E, Harcourt-Smith W, Rohlf FJ, John KS,
Hamann B. 2005. Evolutionary Morphing. In: Proceedings of IEEE Visualization 2005.
Wiley EO. 1981. Phy logenetics. John Wiley and Sons, Inc., New York.
Williston SW. 1914. Water Rep tiles of the Past and Present. University of Chicago Press, Chicago.
Winther RG. 2001. Varieties of modules: kinds, levels, origins, and behaviors. Journal of Experimental
Zoology (Molecular and Developmental Evolution), 291:116-129.
Wray GA. 2002. Do convergent developmental mechanisms underlie convergent phenotypes? Brain,
Behavior and Evolution, 2002:59:327-336.
Wray GA. 2007. The evolutionary significance of cis-regulatory mutations. Nature Reviews/Genetics.
8:206-216.
Wray GA. Raff RA. 1991. The evolution of developmental strategy in marine invertebrates. Trends in
Wray GA. Strathmann RR. 2002. Stasis, change, and functional constraint in the evolution of animal
body plans, whatever they may be. Vie Miliev, 52:189-199.
Wu Z, Li Y, Murray BR. 2006. Insular shifts in body size of rice frogs in the Zhoushan Archipelago,
China. Journal of Animal Ecology, 75:1071-1080.
Y
Yeh J. 2002. The effect of miniaturized body size on skeletal morphology in frogs. Evolution, 56:628-641.
Z
Zar JH. 1989. Biostatistical analysis. 2nd Edition. Prentice-Hall, Inc. Englewood Cliffs, N.J.
Zelditch ML, Caramchael CA. 1989. Ontogenetic variation in patterns of developmental and functional
integration in skulls of Sigmodon f ulviventer. Evolution, 43: 814-824.
Zelditch ML, Fink WL. 1996. Heterochrony and heterotopy: stability and innovation in the evolution of
form. Paleobiology, 22:241-254.
Zelditch ML, Sheets HD, Fink WL. 2000. Spatiotemporal reorganisation of growth rate in the evolution
of ontogeny. Evolution, 54:1363-1371
Zelditch ML, Swiderski DL, Sheets DH, Fink WL. 2004. Geometric Morp hometrics f or Biologists: A
Primer. Elsevier Academic Press, San Diego.
Zelditch ML,Wood AR, Bonett RM, Swiderski DL. 2008. Modularity of the rodent mandible: Integrating
bones, muscles, and teeth. Evolution and Development, 10:756-68.
Zuckerkandl E. 1994. Molecular pathways to parallel evolution: I. Gene nexuses and their morphological
correlates. Journal of Molecular Evolution, 39:661-678.
Indeks
adaptivna vrednost 13, 16, 35, 182
akceleracija 66, 74, 182
Alenovo pravilo 68
alometrija 57, 91, 92, 140, 142, 151
evoluciona alometrija 94
filogenetska alometrija 93
ontogenetska alometrija 94
statika alometrija 94
alometrijski odnos 142
alometrijski rast 92
amfioksus 9, 182
analiza glavnih komponenti 87, 90, 131, 175
analiza varijanse 95, 120
analiza zajednikih glavnih komponenti 151
analogija 9, 41, 47, 52, 182
anaplazija 52, 182
anatomija 9, 29, 41, 92, 106, 182
ANCOVA 153, 158, 159, 175
anizometrijski odnos 99
antropologija 82
apomorfna karakteristika 39
apoptoza 41
arhetip 8, 9, 13, 41, 82, 182
arhipterigium 9
Aristotel 8
asimetrina komponenta varijabilnosti 164
asimetrija 16, 66, 68, 182
antisimetrija 163
direkciona asimetrija 35, 163
fluktuirajua asimetrija 13, 35, 163, 164
atavizam 47, 57, 182
Bacillus licheniformis 68
Bauplan 9, 16
Belon 8
Bergmann 68
Bergmanovo pravilo 68
bilateralna simetrija 35
biogenetski princip 9, 39, 74, 82, 182
biogenetski zakon 82
biogeografija 68
biologija razvia 13, 182

bioloka uloga 13, 41, 57, 182
bioloka veliina 66
bioloki koncept homologije 40, 41
Braunovo kretanje 47
Buktajnova koordinata 113, 175
butstrap metoda 103, 120
Caenorhabditis elegans 74
Carabidae 57
Caudata 95
centriranje 110
Cervidae 74
Cichlidae 52
cis- i trans regulatorni elementi 16
CPC, analiza zajednikih glavnih komponenti 151
Crossopterygii 40
Crustacea 41
CS, veliina centroida 110, 148, 156, 158
Cuvier 8, 9
CV osa 133
CVA, kanonijska diskriminantna analiza 133, 135, 174, 175
CytB gen 159
Darwin 9, 13, 16, 41, 52, 82, 87

de Beer 74
deformacija mree 87, 114, 116, 131, 135, 142, 175
delecija 82
dema 95
dentalna lamina 16
Descartes 8
diferencijalno bojenje skeleta 114
digestija 29
digestivni sistem 29
digitalna fotografija 106
Dinosauria 40, 41
Dipnoi 66
Diptera 16
direkciona selekcija 35
disocijacija stupnjeva razvia 71, 74
disproporcionalni rast 91
disruptivna selekcija 35
DNK 13, 16, 27, 35, 60, 64, 66, 182
Dolovo pravilo 47, 182
dorzalni ventrikularni nabor prednjeg mozga 39
Indeks
Drosophila 16, 41, 151

Dubois 91
duinska mera 29, 98, 104, 108, 124
EDMA, analiza oblika zasnovana na distancama

ekofiziologija 52
ekogeografska pravila 63, 68
ekologija 13, 16, 47, 66, 68, 82, 87, 95, 99
ekoloka nia 95
ekomorfologija 13, 52
ekoprostor 60
eksaptacija 13, 16, 41, 55, 182
ekstinkcija 60, 66, 74
ektomezenhimska elija 16
Eleutherodactylus 59
embriogenija 16, 74, 95
embrion 82
embrionsko polje 29
empirijska morfologija 13
energija deformacija 114, 116, 131, 175
epigenetika interakcija 16
epigenetika regulacija 16
epigenetika 16, 182
epigenetska kaskada 16
epitelna elija 16
eumelanin 68
Eutheria 39
evluciona istorija 8, 41, 74, 119, 182
Evo-Devo 13, 182
evoluciona biologija 68, 182
evoluciona novina 13
evoluciona ogranienje 27
evolucioni trendi 63, 64
113
F test 95
faktorska analiza 87, 120, 159, 163
fakultativna pedomorfoza 74, 182
faringula 16, 182
femur 104
fenotip 9, 13, 16, 27, 29, 35, 41, 47, 52, 55, 57, 64, 71, 74,
82, 87, 90, 95, 150, 159, 163, 182
fenotipska plastinost 16
fibula 104
filoembriogeneza 9
filogenetska analiza 159
filogenetska embriologija 82
filogenetska homologija 40
filogenetska inercija 27
filogenetska ogranienja 27, 47
filogenetski komparativni metod 27, 150
filogenetski signal 27, 182
filogenija 9, 41, 47, 74, 82, 182
filopatrija 95
filotipski stupanj 16, 182
fizioloka adaptacija 92
fluktuirajua asimetrija 13, 35, 163, 164, 169
folikuli pera 29
Foster 68
Fosterovo pravilo 68
funkcija 52
funkcionalna morfologija 13
Furijeova analiza 108
Galen 8
Galilej 91
gametogeneza 16
Garstang 74
Gastrosteus aculeatus 16
gen glavni kontrolor razvia 16
generalizovana Prokrustova analiza 110
generalizovano stanje 39
genetika asimilacija 16, 35, 182
genetika distanca 159
genetika heterohronija 74
genetika ogranienja 27
genetiki drift 57
genetiki modul 29
genetiko stopiranje 57
genom 8, 9, 13, 16, 41, 47, 55, 57, 66, 82, 87, 182
Genomika 13, 182
genotip 9, 16, 41, 55, 95, 182
geometrijska morfometrija 29, 87, 95, 148, 163
gigantizam 64
glavna komponenta 124, 127, 133, 140, 175
Gloger 68
Glogerovo pravilo 68
Gnathostomata 52
Gobiidae 52
Goethe 8
Gondvana 60
Goodall F-test 120, 159
211
Goodrich 9
Gould 13, 27, 74, 82, 92, 93, 142
GPA, generalizovana Prokrustova analiza
127, 153, 163, 164, 175
greka merenja 104, 153, 163
greka tipa I 101
greka tipa II 101
Gymnophiona 16
Haeckel 8, 9, 74, 82
Haldane 57, 92
Harvey 8
Hertwig 9
heterodontna dentacija 63
heterohronija 13, 27, 29, 55, 74, 87, 182
heterotopija 41, 55, 82, 182
hibridizacija 95
Hijerarhijski koncept homologije 40, 41
hiobranhijalni aparat 57, 59
hipokon 55
histoni 16
hoana 106
homeoblok 16
homeomorfija 41
homeonomija 41
homeotopija 41
homeoza 16
homiologija 41
homodontna dentacija 63
homologija 13, 47, 55, 87, 106, 182
duboka homologija 40
generativna homologija 41
latentna homologija 41
seksualna homologija 41
serijska homologija 41
homonomija 40, 41
homoplazija 13, 47, 66, 182
Hox gen 13, 16, 41, 47, 57, 169
humerus 104, 142
Huxley 9
idealistika morfologija 9
inerciona homeotermija 65
interspecijska kompeticija 68
interval poverenja 101, 102, 103
110, 113, 120,
intraspecijska kompeticija
Inuti 68
istorijska homologija 40
izometrijski rast 91
izomorfoza 74
68
K selekcija 74
Kambrija 16, 60
kambrijska eksplozija 16, 60
kanalisanost razvia 87
kanonijska varijabla 133
kanonijska varijatna analiza 87, 133
karakteristika ivotne istorije 59, 74
karapaks 55
karapaksni nabor 55
Kendalov prostor 113
kinetika lobanja 40
kladogram 13, 59
klaster analiza 120, 175
koeficijent alometrije 91, 92, 140, 142
komparativna anatomija 92
koncenzus konfiguracija 110
koncept zajednikog pretka 9
konfiguracija specifinih taaka 106, 110
kontrast promenljiva 159
kontrolni parametar ontogenetske putanje 71, 74
kontura 104, 108, 118
konvergencija 40, 47
ko-optacija 16, 182
koordinata specifine take 8, 101, 104
2D 106
3D 106
Kopeovo pravilo 63, 64, 90
kovarijabla 153, 156, 158, 159
kranijometrija 82
kranijum 95
kvadratum 106
kvalitativna osobina 8
kvantitativna genetika 59
Lacertidae 52
Lapicque 91
larvena faza 8, 47, 59, 74, 82, 95, 182
Latimeria 39
Lepidobatrachus 59
Indeks
Lepidosauria 60
Leptodactylidae 59
Lewontin 13, 27
linearna regresija 95, 142, 175
Linne 9
Lissotriton vulgaris 74, 95
Mahalanobisova distanca 135

makroevolucija 13, 16
maksila 106
Malpighi 8
MANCOVA 153, 159, 175
MANOVA 120, 159, 175
Mantelov test 150, 159, 169
Marsupialia 39
Masaji 68
matrica energija deformacija 114, 116
matrica korelacija 150, 169, 175
matrica kovarijansi 124, 175
matrina korelacija 150, 159
matrini raun 119
Megaloceros 74
meristika osobina 8
Mesotriton alpestris 74, 95
metacarpalia 104
metamodul 29
metamorfoza 74, 87, 95
metapopulacioni sistem 95
metatarsalia 104
Metazoa 16
metod tanke metalne ploe 113, 114
metoda parcijalnih najmanjih kvadrata 142, 150, 151, 169,
170, 175
mezenhimska elija 16
minijaturizacija 63
model II regresije 140
model sata 74
moderna sinteza 9
modularnost 13, 29, 74, 169
moduli 40
evolucioni modul 29
fizioloki modul 29
genetiki modul 29
metamodul 29
modul razvia 29
strukturni modul 29
varijacioni modul 29
molekularna evolucija 60
molekularna filogenija 47
molekularna genetika 87
monofiletska grupa 40, 95
Monotremata 39
morfogen 16, 182
morfogenetska polja 16, 29
morfogeneza 9, 182
morfologija razvia 13
morfoloka evolucija 60
morfoloka integracija 29, 169, 170
morfoloka novina 29, 40, 55, 74
morfoloka staza 27, 60, 62, 71, 182
morfoloki konzervativizam 40, 41
morfoloki prostor 90, 118, 175
morfometrija 29, 87, 95, 98, 142, 175
morfotip 13, 16, 47, 55, 182
Moringa 29
Moringaceae 29
modano stablo 60
multivarijatna morfometrija 87
multivarijatna analiza varijanse 120, 175
multivarijatna regresija 148
multivarijatni RV koeficijent 170
mutacije 16, 35, 47, 55, 57, 74
neontoloko istraivanje 8
neotenija 29, 74, 182
neparametarski test 101, 120, 151, 175
neterminalna adicija 82
neuniformna komponenta 116
neuromast 57
norma reakcije 9
notohorda 16, 57
nulta hipoteza 99, 151, 175
oblik 98, 110, 114, 116, 135

Oken 8
ontogenetska homeostaza 16
ontogenetska mrea 16
ontogenetska putanja 71, 74, 82, 155, 158, 170, 182
ontogenetsko preoblikovanje 55
ontogenija 9, 13, 16, 29, 41, 55, 59, 71, 74, 82, 87, 91, 93,
140, 155, 158, 182
213
Ornithorynchus 39
ostatak organa 57
Ostracoda 108
ostrvska biogeografija
Oven 9, 41, 47, 52
oviparna reprodukcija
68
71
Paedocypris 66
paleontoloka istraivanja 8
panmiktika populacija 95
parafiletska grupa 47
paralelizam 40, 47
paralelna evolucija 95
parametarski testovi 101, 102, 120, 151, 175
parcijalna deformacije oblika 116
parcijalna Prokrastova superimpozicija 113
parijetalni organ 60
Pax6 gen 41, 82
PC ose 90, 124, 133, 140, 153
PCA, analiza glavnih komponenti 90, 124, 127
pedomorfoza 16, 29, 39, 47, 74, 82, 182
pentadaktilni ekstremitet 40, 41
peramorfoza 74, 82, 182
Perissodactyla 63
permutacioni test 101, 103, 175
perna zastavica 29
pero 29
Pinokio efekat 113
Pirsonov koeficijent korelacije 119, 150
plan grae 9, 16, 60, 182
plastron 55
Platon 40
Pleistocen 74
Plethodontidae 47, 57, 59
pleziomorfna karakteristika 39
PLS, metoda parcijalnih najmanjih kvadrata 150, 151, 169,
175
2B-PLS 151, 170
pluteus 74
polaritet promena 8, 16, 71, 182
polifenizam 74
polifiletska grupa 47
poligen 9, 16
politomija 95
Polypterus 39
potiljani gleanj 106
potpuna Prokrustova superimpozicija 113

povrina 108, 142
pravilo ostrvnosti 68
preadaptacija 13
premaksila 106
prerana metamorfoza 59
primarna minijaturizacija 66
princip korelacije delova 29
princip parsimonije 40, 41
princip rekapitulacije 9, 16, 82
proces akceleracije 74
proces deceleracije 74
proces hipermorfoze 74
proces hipomorfoze 74
Proganochelys 55
progeneza 29, 66, 74, 182
Prokrustov rezidual 116, 175
Prokrustova distanca 113, 120, 158, 159, 175
Prokrustova koordinata 110, 113, 116, 120, 175
Prokrustova postelja 110
Prokrustova superimpozicija 110, 113, 169, 170, 175
promena oblika 13, 16, 41, 87, 90, 92, 93, 95, 114, 116
protoadaptacije 13
protohordata 41
pterigoideum 106
pterila 29
PW, parcijalna deformacija 114, 116
r selekcija 74
radijalna simetrija 35
radiolus 29
radius 29
ramus 29
Rapoportovo pravilo 68
razmernik 106
referentna konfiguracija 110
regresija 95, 135, 140, 144, 148, 150, 158, 175
regulatorni gen 16, 47
regulatorni protein 16
Renovo pravilo 99
reverzija 40, 47
Rhynchonellidae 66
RNK 16, 64
rostralni organ 39
rudiment 47, 55, 57, 82
RW osa 131
Indeks
RWA, analiza glavnih komponenti PW varijabli
131
saltacionistika evolucija 9
scala naturae 82
Scincidae 52
seksualna selekcija 74
seksualni dimorfizam 99, 120, 159
sekundarna minijaturizacija 66
sekvencijalna heterohronija 74
selektor geni 16
Severcov 9
signalni proteini 16
simetrina komponenta varijabilnosti 164
sinapomorfna karakteristika 41
sinapomorfnost 40
sinergija 41
sistematika 87
skaliranje 87, 110, 113, 133, 140, 163
somatike mutacija 35
somit 29, 71
sopstvena vrednost 124, 127, 135, 175
sopstveni vektor 124, 175
specifina taka 110, 113, 114, 120, 153, 170, 175
specijalizovano stanje 40
Sphenodon 60
Sphenodontida 60
Spirmanov koeficijent korelacije 175
Squamata 60
srednja vrednost 101
SSD, seksualni dimorfizam u veliini tela 120, 169
stabilizaciona selekcija 35
standardna devijacija 118
standardna greka srednje vrednosti 101
statistika nulta hipoteza 159, 169, 170
stopa ontogenetskih promena oblika 71, 158
stres 35
strukturni gen 16
Synapsida 63
malhauzen 9
t test 102
taksonomija 82
Teleologija 9, 82, 182
tentakularni organ 16
teorija rekapitulacije 9, 16, 82
teorija segmentacije 9
teorija tipova 82
teorijska morfologija 13
teorijski morfoloki prostor 90
terminalna adicija 82
test kongruentnosti 40, 41
test konjukcije 40, 41
Thompson 91
tibia 104
topografska ekvivalencija 41
topoloki izomorfizam 47
TPS, metoda beskonano tanke metalne ploe 114, 120,
131, 174, 175
tradicionalna morfometrija 87, 120, 148
transcendentalisti 82
transkripcioni faktor 16, 41
Triturus cristatus superspecies 133
Triturus carnifex 96, 108, 120, 135, 144, 153, 156,
158, 159, 164, 170
Triturus cristatus 40, 120, 135, 144, 153, 156, 158,
159
Triturus dobrogicus 40, 96, 120, 135, 144, 153,
158, 159
Triturus karelinii 96, 120, 127, 144, 153, 156, 158,
159, 170
Triturus macedonicus 159
tuatara 60
ulna 104
uniformna komponenta
unutranje vreme 71
UPGMA 120
uzajamno ograniavanje
uzorak 101
116, 120, 131
52, 95
varijabla oblika 110, 116, 120, 127, 140, 153, 175

varijansa 118
Vasalius 8
veliina 98, 175
veliina centroida 110, 120, 153, 175
veliki mrmoljak 95
ventralni deo kranijuma 106
verovatnoa 101
Vilistonov zakon 63
viviparija 16
viviparna reprodukcija 71
215
vizuelizacija promena oblika

vomer 106
vomeralni zub 106
von Baer 8, 9, 82
Wilks' lambda
Xenopus
114
120, 142, 153, 159
29
zakon ubrzanja 82
zaviajno ponaanje 95
zigantra 52
zigosfena 52
zootip 16, 41
ivotna istorija 8, 13, 16, 47, 59, 64, 66, 68, 74, 90, 95, 182
uljevito telo 39
- parametar RWA analize 131
- poetni signal 71, 74
- zavrni signal 71, 74
- stopa rasta 71, 74
U ineksu su dati brojevi strana poglavlja u

kojima se termin javlja

Evoluciona Morfologija Prikaz

Uploaded by

Document Information

Original Title

Copyright

Available Formats

Share this document

Share or Embed Document

Sharing Options

Did you find this document useful?

Is this content inappropriate?

Copyright:

Available Formats

Evoluciona Morfologija Prikaz

Uploaded by

Copyright:

Available Formats

EVOLUCIONA MORFOLOGIJA

PRINCIPI EVOLUCIONE MORFOLOGIJE

Bioloke i statistike hipoteze u evolucionoj morfologiji

GEOMETRIJA I MULTIVARIJATNA STATISTIKA

POREENJE OBRAZACA VARIJABILNOSTI U OBLIKU

PRIMERI ANALIZA SLOENIH BIOLOKIH HIPOTEZA

Ontogenenetske promene oblika glavenog skeleta mrmoljaka

Bioloki f akultet, Univerzitet u Beogradu

Analiza asimetrije primenom geometrijske morfometrije

Renik pojmova u morfometriji

Renih optih pojmova

Bioloki f akultet, Univerzitet u Beogradu

Evoluciona morf ologij a

Predmet prouavanja morfologije jesu morfoloke celine. Morfoloke

18 Evoluciona morf ologij a

Prilog 2.2 Termin epigenetika

Prilog 2.3 Fenotipska plastinost

Morf ologij a danas

Morfogenetska polja, osnovne jedinice u embriologiji, posreduju izmeu

20 Evoluciona morf ologij a

Puteve (programe) individualnog razvia vieelijskih ivotinja odreuju

Morf ologij a danas

Prilog 2.5 Homeotini geni

Do promena fenotipa dolazi i epigenetskim menjanjem genske regulacije,

22 Evoluciona morf ologij a

Paralelno sa konzervativnou u osnovi genetike regulacije postoji

Morf ologij a danas

gena (npr. duplikacije Hox gena, ko-optacija funkcije gena, itd).

24 Evoluciona morf ologij a

Tokom evolucije grupa, mogu se menjati embrionski izvori morfolokih

Gubitak stukture i funkcije jedne morfoloke celine moe da dovede do

Morf ologij a danas

Postojei geni, i to esto geni nastali potpunim duplikacijama genoma,

26 Evoluciona morf ologij a

Neke opte karakteristike sistema razvia su posebno vane za realizaciju

Morf oloke celine, adap tacij e i ogranienj a

PRINCIPI EVOLUCIONE MORFOLOGIJE

Prirodna selekcija deluje na osnovu fenotipskih razlika jedinki u populaciji.

28 Evoluciona morf ologij a

hemijskih osobina materijala iz kojih su one izgraene (fizika ogranienja), kao

Poreenj e morf olokih celina u p ogledu grae f unkcij e i p orekla

klitoris su homologi organi enki i mujaka iste vrste. Serijska (iterativna)

Odavno je poznato da slinost biolokih entiteta moe da postoji i kod

48 Evoluciona morf ologij a

Prilog 2.21 Vrste konvergencija

U operativnom pogledu, konvergencija postoji kada su dve, u filogenetskom pogledu daleke

Kovergencije se najee smatraju dokazima delovanja prirodne selekcije

Poreenj e morf olokih celina u p ogledu grae f unkcij e i p orekla

U sluaju paralelizama nezavisno steena slinost se javlja kod grupa koje

50 Evoluciona morf ologij a

Prilog 2.23 Paralelizmi u hormonskim regulacijama razvia

Reverzije su vraanje na prethodno evoluciono stanje morfoloke celine (ili

Poreenj e morf olokih celina u p ogledu grae f unkcij e i p orekla

U konceptualnom pogledu, reverzije su najkontraverzniji oblik homoplazija.

52 Evoluciona morf ologij a

Analogija predstavlja funkcionalnu slinost morfolokih celina. Ova slinost

Odnosi funkcije i bioloke uloge, strukture i funkcije

Koncept funkcije je u teoriji morfologije jedan od najspornijih, posebno

Odnosi f unkcij e i bioloke uloge, strukture i f unkcij e

poreenja grupa koje pripadaju razliitim viim taksonomskim nivoima (npr.

54 Evoluciona morf ologij a

Zbog ovakve sloenosti, odnos strukture i funkcije po pravilu nije linearan i

Morf oloke evolucione novine